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Rev. peru. biol.

ISSN 1561-0837
Universidad nacional Mayor de san Marcos
FacUltad de ciencias Biolgicas
volUMen 19 dicieMBre, 2012 nMero 3
LIMA, PER
revista
PerUana de
Biologa
2
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Rev. peru. biol. - ISSN 1561-0837
Rev. peru. biol. - ISSN 1727-9933 (on line)
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Blanca Len
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Kenneth Young
University of Texas at Austin USA
Paul Velazco
American Museum of Natural History, USA
233

(Contina...)
Revista PeRuana de Biologa
Volumen 19 Diciembre, 2012 Nmero 3
Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837
Contenido
Trabajos originales
235 Efecto neuroprotector del extracto hidroalcohlico de Piper aduncum matico en un modelo in vitro de neurodegeneracin
Te neuroprotective efect of a hydroalcoholic extract of Piper aduncum matico in an in vitro model of neurodegeneration
Csar Zaa, Martha Valdivia y lvaro Marcelo
241 Variabilidad gentica y distribucin geogrfca del man, Arachis hypogaea L. en la Regin Ucayali, Per
Genetic variability and geographic distribution of peanut Arachis hypogaea L. in Ucayali, Peru
Luis Fernando Rimachi, D. Andrade, Milusqui Verstegui, Jaime Mori, Victor Soto, Rolando Estrada J.
249 Variabilidad morfolgica y evaluacin agronmica de maukas Mirabilis expansa (Ruiz & Pav.) Standl. del norte peruano
Morphological variability and agronomic evaluation of maukas, Mirabilis expansa (Ruiz & Pav.) Standl. of northern Peru
Juan F. Seminario y Miguel A. Valderrama
257 Efecto del follaje de Tagetes minuta sobre la nodulacin radicular de Meloidogyne incognita en Capsicum annuum, en invernadero
Efect of the foliage of Tagetes minuta on Meloidogyne incognita root-galling on Capsicum annuum in a greenhouse
Santos Nlida Murga-Gutirrez, Juan Carlos Alvarado-Ibez, Nora Yessenia Vera-Obando
261 Composicin forstica del hbitat de la cortarrama peruana (Phytotoma raimondii)
Floristic composition of Peruvian plantcutter (Phytotoma raimondii) habitat
Mnica Romo y Mario Rosina
267 La liebre europea Lepus europaeus (Lagomorpha: Leporidae) una especie invasora en el Per
European hare Lepus europaeus (Lagomorpha: Leporidae) an invasive species in Peru
Horacio Zeballos, Csar Medina, Kateryn Pino, Adolfo Meja-Ros, Alexnder Pari
275 Weddellian marine/coastal vertebrates diversity from a basal horizon (Ypresian, Eocene) of the Cucullaea I Allomember, La Meseta formation,
Seymour (Marambio) Island, Antarctica
Diversidad de vertebrados marino costeros de la Provincia Weddelliana en un horizonte basal (Ypresiano, Eoceno) del Alomiembro Cucullaea
I, Formacin La Meseta, isla Seymour (Marambio), Antrtida
Marcelo A. Reguero, Sergio A. Marenssi and Sergio N. Santillana
285 Distribucin y observaciones sobre la poblacin de la nutria marina Lontra felina (Molina 1782) en el Per
Distribution and observations on the population of marine otters Lontra felina (Molina 1782) in Peru
Manuel Apaza y Leonardo Romero
299 Temporal variation in the water quality of ponds and efuent of grow-out ponds of Amazon River prawn Macrobrachium amazonicum
Variacin temporal de la calidad del agua de los estanques y efuentes de los estanques de engorde del camarn de ro Macrobrachium amazonicum
Erlei Cassiano Keppeler, Patrcia Maria Contente Moraes Valenti and Leonardo Vaz Pereira
307 Lista anotada de nuevas adiciones para la fora andina de Moquegua, Per
Annotated checklist of new additions to the Andean fora of Moquegua, Peru
Daniel B. Montesinos Tube
317 Dieta de roedores sigmodontinos (Cricetidae) en los bosques montanos tropicales de Hunuco, Per
Diet of Sigmodontine rodents (Cricetidae) in tropical montane forests from Hunuco, Peru
Maggie C. Noblecilla y Vctor Pacheco
Notas cientfcas
323 Ecologa trfca de la lagartija Stenocercus modestus (Squamata: Tropiduridae) en una zona urbana, Lima, Per
Trophic ecology of lizard Stenocercus modestus (Squamata: Tropiduridae) in a urban area, Lima, Peru
Jos Prez Z., Lourdes Y. Echevarra, Silvana C. lvarez, Adrian Vera, J. Gabriela Alarcn y Manuel Anda
327 Te frst record of the butterfy Memphis d. dia (Lepidoptera: Nymphalidae, Charaxinae) in Costa Rica
Primer registro de la mariposa Memphis d. dia (Lepidoptera: Nymphalidae, Charaxinae) en Costa Rica
Jim Crdoba-Alfaro and Luis Ricardo Murillo-Hiller
234
329 Efecto antiinfamatorio y antioxidante del extracto hidroalcohlico de Petiveria alliacea
Te anti-infammatory and antioxidant efects of hydroalcoholic extract of Petiveria alliacea
Csar Zaa, Martha Valdivia y lvaro Marcelo
335 Implementacin de dos mtodos de recuento en placa para la deteccin de colifagos somticos, aportes a las metodologas estndar
Implementation of two plate count methods for detection of somatic coliphages and contributions to the standard methodologies
Melissa Solano Barquero, Luz Mara Chacn Jimnez, Kenia Barrantes Jimnez y Rosario Ach Araya
341 Introduccin y multiplicacin in vitro del cultivo de ajo variedad Morado Barranquino
Introduction and multiplication in vitro of garlic culture var. Morado Barranquino
Karina Carhuaricra E., Julio Olivera S., Javier Gonzales A. y Juan Rodrguez L.
345 La cola de caballo (Equisetum, Equisetaceae) comercializada y exportada del Per
Horsetail (Equisetum, Equisetaceae) in commerce and exported from Peru
Blanca Len
347 Primer registro de Heterocucumis godeffroyi (Semper, 1868) (Echinodermata: Holothuroidea) en el mar peruano
First record of Heterocucumis godefroyi (Semper, 1868) (Echinodermata: Holothuroidea) from Peruvian sea
Francisco Alonso Sols-Marn, Yuri Hooker, Andrea Alejandra Caballero Ochoa y Alfredo Laguarda-Figueras
Comentarios
351 Investigacin y conservacin de la biodiversidad en Per: importancia del uso de tcnicas modernas y procedimientos administrativos efcientes
Research and conservation of biodiversity in Peru: importance of using modern techniques and efcient administrative processes
Rudolf von May, Alessandro Catenazzi, Ariadne Angulo, Pablo J. Venegas y Csar Aguilar
359 El camino de la biotecnologa en la Universidad Nacional Agraria La Molina, Per
Te path of Biotechnology at the Universidad Nacional Agraria La Molina, Peru
Marcel Gutirrez-Correa
235

Efecto neuroprotector del extracto hidroalcohlico de PiPer aduncum
Rev. peru. biol. 19(3): 235 - 240 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 235 - 240 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Efecto neuroprotector del extracto hidroalcohlico de Piper aduncum
matico en un modelo in vitro de neurodegeneracin
Csar Zaa
1
, Martha Valdivia
2
y lvaro Marcelo
1
The neuroprotective effect of a hydroalcoholic extract of Piper aduncum
matico in an in vitro model of neurodegeneration
1 Laboratorio de Qumica Bioorg-
nica, Centro de Investigacin de
Bioqumica y Nutricin, Facultad
de Medicina, Universidad Nacional
Mayor de San Marcos.
2 Laboratorio de Fisiologa de la
Reproduccin animal, Facultad de
Ciencias Biolgicas, Universidad
Nacional Mayor de San Marcos.
Correspondencia: Facultad de
Ciencias Biolgicas, Universidad
Nacional Mayor de San Marcos,
Ciudad Universitaria, Av. Venezuela
Cdra 34 s/n. Apartado 110058, Lima
11, Per.
Email Csar Zaa:
alcesarzl@hotmail.com
Email Martha Valdivia:
marthavaldiviacuya@gmail.com
E mail lvaro Marcelo:
alvaromarcelo@hotmail.com
Presentado: 11/06/2012
Aceptado: 13/10/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
Durante los procesos neurodegenerativos la funcin y viabilidad de las neuronas se reduce. En particular,
el incremento patolgico en la concentracin de calcio intracelular, la alteracin de la plasticidad sinptica y
apoptosis estn implicados en la Enfermedad de Alzheimer (EA), paradigma de un proceso neurodegenerativo,
relacionado con la prdida progresiva de las funciones cognitivas. Para evaluar el efecto neuroprotector de
Piper aduncum matico se indujo el dao con el pptido A a clulas cultivadas. Igualmente, clulas hipocam-
pales fueron tratadas con el A, y se evalu viabilidad celular, niveles de caspasa-3 y expresin de receptores
NMDA en sinapsis. Tambin se registr el infujo de calcio intracelular en tratamientos con agonista NMDA y
P. aduncum. En la evaluacin neuroprotectora hay una reduccin de un 20,6% de caspasa-3; un aumento del
9,6% por encima del control y una recuperacin del 20,86% para las protenas NR1 y SV2 respectivamente.
Adems hay una reduccin de ms del 50% del calcio celular. Estos resultados evidencian efecto neuropro-
tector de P. aduncum para el modelo estudiado.
Palabras clave: Piper aduncum; neuroproteccin; neurodegeneracin; apoptosis; sinapsis.
Abstract
During the neurodegenerative processes there is a reduction of the function and viability of neurons. The
pathological increase in the intracellular calcium concentration, the alteration of the synaptic plasticity and
the apoptosis are implicated in Alzheimer disease (AD, a paradigm of a neurodegenerative process, related
with the progressive loss of cognitive functions. To evaluate neuroprotector effect of Piper aduncum damage
was induced with A
1-42
and NMDA to cultured cells. So hippocampal cells were treated with A
1-42
1 uM and
cellular viability, levels of caspasa-3 and expression of NMDA receptors in synapses were evaluated. Also,
intracellular calcium infuxe (sobreestimulation with NMDA) of was registered in treatments with P. aduncum.
In the neuroprotector evaluation there is a reduction of 20.6% of caspasa-3; one increase of 9.6% over control
and recovery of 20.86% for NR1 and SV2 proteins respectively. Besides, there is a reduction of more than
50% of cellular calcium. These results demonstrate neuroprotector effect of P. aduncum for the studied model.
Keywords: Piper aduncum; neuroprotection; neurodegeneration; apoptosis; synapses.
Introduccin
La Enfermedad de Alzheimer (EA) es considerada como
paradigma de un proceso neurodegenerativo, afectando a unos
30 millones de individuos en el mundo (Weggen et al. 2007).
Se estima que un 5% de la poblacin mayor de 65 aos es
afectada y que la prevalencia es aproximadamente el doble cada
cinco aos (Klafki et al. 2006). Su diagnstico comnmente
es basado en la evaluacin clnica y la determinacin defnitiva
requiere un examen patolgico en autopsia (Craig-Schapiro et
al. 2009). En pacientes con la EA el pptido -amiloide (A)
se encuentra en concentraciones elevadas formando depsitos
fbrilares en las regiones cortical y temporal del cerebro inclu-
yendo el hipocampo, una regin implicada en el procesamiento
de la informacin necesaria para la formacin de la memoria
(Stphan et al. 2001). De las especies amiloides, la isoforma A
1-
42
es considerada como la principal especie patognica, adems
de ser altamente hidrofbica y acumularse extracelularmente
formando placas neuriticas (Weggen et al. 2007).
Diversos cambios moleculares y celulares han sido implicados
en la regulacin de la homeostasis sinptica, pero una caracters-
tica comn es la alteracin en el nmero de receptores de gluta-
mato tipo NMDA (R-NMDA), distribuidos sobre la superfcie
celular con localizacin en las regiones sinpticas, cumpliendo
un rol crtico en la plasticidad sinptica y excitotoxicidad en el
sistema nervioso central (SNC) (Prez-Otao y Ehlers 2005).
Caspasa-3 es uno de los principales operadores en la fase de
ejecucin fnal de la apoptosis, adems de ser un importante
mediador de la muerte celular en numerosas enfermedades y
daos del SNC (Liu et al. 2011). Otros estudios mostraron un
incremento signifcante de los niveles de activacin de caspasa-3
en neuronas tratadas con el pptido A (Li et al. 2010).
Por otro lado, en condiciones normales el calcio intracelular
constituye un segundo mensajero que promueve la supervi-
vencia neuronal. Su incremento est asociado con la activacin
temprana de R-NMDA. stos canales glutamatrgicos son
estructuras responsables de la permeabilizacin de membrana a
calcio (Pellistri et al. 2008). En la EA, la excesiva activacin de
R-NMDA est considerada para causar un incremento en las
concentraciones de calcio intracelular ([Ca
2+
]
i
), el cual luego acti-
va eventos que en ltima instancia llevan a la neurodegeneracin.
El glutamato representa el principal neurotransmisor ex-
citatorio en el SNC, y un nivel fsiolgico de la actividad de
receptores glutamatrgicos (principalmente tipo NMDA) es
esencial para la funcin cerebral normal. La excitotoxicidad
mediada por glutamato est considerada para jugar un rol crtico
en la muerte neuronal observada en la EA y otras condiciones
neurodegenerativas (Doble 1999).
Por lo tanto, la bsqueda de teraputicas neuroprotectoras
para la EA ha sido ampliamente basada en la hiptesis del
amiloide. Una prediccin explcita de esta hiptesis es que los
componentes (aquellos que bloquean la formacin del A)
pueden retrasar o incluso detener los cambios patolgicos y as
disminuir o poner fn a la emergencia de los sntomas clnicos.
236
Zaa et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 235 - 240 (Diciembre 2012)
Sin embargo, no hay un soporte de datos clnicos debido a que
los frmacos candidatos no han resultado para mostrar una
efcacia teraputica.
Para la determinacin de la capacidad neuroprotectora se
emple Piper aduncum L. una planta leosa perenne conocida
tambin como matico, de distribucin pantropical, princi-
palmente en Amrica, Asia y el Pacfco del Sur (Ramos et al.
2003). Se le atribuyen propiedades antihemorrgica, astringente,
analgsica, antisptica, antirreumtica, tnico, entre otras (Jan-
tan et al. 2005).
De Piper aduncum se han descrito fenilpropanoides, favonoi-
des y derivados de cido benzoico (Baldoqui et al. 1999), y se
determin su capacidad antioxidante (Ramos et al. 2008) e im-
portancia como eventual fuente de nuevos antagonistas del factor
de activacin plaquetario, involucrado en reacciones alrgicas,
infamacin, etc. (Jantan et al. 2005). Adems, P. aduncum fue
evaluado para la reduccin y captura de radicales libres e inhibicin
in vitro de la peroxidacin lipdica (Ramos et al. 2003). Por lo
tanto, si bien no hay estudios especfcos de actividad neuropro-
tectora, indicios de su capacidad antioxidante y antiinfamatoria
permiten evaluar su potencial rol neuroprotector.
La metodologa utilizada comprende: viabilidad celular frente
al pptido A
1-42
mediante el bioensayo MTT (metil-tiazoltetra-
zolio), usado ampliamente para medir la sobrevivencia celular
(Vistica et al. 1991); evaluacin de niveles de caspasa-3 (invo-
lucrado en la apoptosis celular) por western blot; determinacin
de la presencia de receptores NMDA en sinapsis (homeostasis
neuronal) mediante inmunocitoqumica; y registro de niveles
de calcio intracelular (niveles aumentados estn implicados en
la excitotoxicidad celular).
Por ello, el objetivo general del presente trabajo fue evaluar
el efecto neuroprotector del extracto hidroalcohlico de Piper
aduncum en neuronas hipocampales sometidas al pptido ami-
loide y agonista NMDA como agentes injuriantes.
Material y mtodos
Material biolgico.- Las muestras de Piper aduncum L. ma-
tico fueron recolectadas en el distrito de Huariaca, provincia de
Cerro de Pasco, regin Pasco. Se utilizaron las hojas las cuales
fueron enjuagadas y secadas en sombra para luego ser pulveri-
zadas. Las muestras se procesaron en solucin hidroalcohlica
(90%) en diez veces su volumen (1:10) durante una semana a
temperatura ambiente. Los extractos fueron concentrados en
rotaevaporador para remover el solvente, luego se lioflizaron y
almacenaron en el desecador hasta su utilizacin.
Arroyo et al. (2012) reportaron que el extracto hidroalcoh-
lico de P. aduncum produce una disminucin del marcador de
estrs oxidativo y presenta efecto protector frente a la cirrosis
heptica inducida en ratas. Adems, otros estudios indican una
no toxicidad in vitro (sin dao al ADN y baja toxicidad aguda)
del extracto etanlico crudo de las partes areas de P. aduncum
(Santin et al. 2011). Por el contrario, segn Passos et al. (2012)
el extracto alcohlico P. aduncum muestra efecto antioxidante
sugiriendo como fuente de antioxidantes de potencial reemplazo
a partir de extracto vegetal.
Cultivo de neuronas hipocampales.- Ratas Sprague Dawley
fueron tratadas de acuerdo a las guas ticas de manejo y cuida-
do de animales de experimentacin. Ratas preadas de 18 das
fueron anestesiadas en una cmara con CO
2
y sacrifcadas por
dislocacin cervical. Luego se removieron los fetos y fueron r-
pidamente decapitados para disecar el hipocampo. Las neuronas
obtenidas fueron sometidas a disociacin mecnica y enzimtica
(con tripsina al 0,25%) para luego ser sembradas a una densidad
de 400 000 clulas/mL en placas de 35 mm recubiertas con
poli-L-lisina (0,25% P/V). Los cultivos fueron mantenidos a 37
C y 5% CO
2
en incubador con CO
2
y humedad controlados
(NUAIRE), y el medio fue reemplazado cada 3 das.
Evaluacin de la viabilidad celular en cultivos tratados
con el pptido -amiloide.- El MTT (3-(4,5- dimetiltiazol-
2-ilo)-2,5-difeniltetrazol o tetrazolio) amarillo es reducido a
formazan prpura en la mitocondria de clulas vivas. Breve-
mente, neuronas hipocampales de 10-13 das in vitro (10-13
DIV) fueron tratadas con agregados del pptido A
1-42
1 M
durante 24 y 28 h para evaluar su efecto en procesos agudo y
crnico respectivamente. Luego se agreg el reactivo de MTT
1X (0,5 mg/mL), incubando la reaccin 30 minutos a 37 C.
Posteriormente se lisaron las neuronas y se disolvi el colorante
con isopropanol. El volumen total del lisado fue traspasado a
una placa de pocillos para la medicin de sus absorbancias a 550
nm y 650 nm (en lector de placas NOVOSTAR). Los valores
obtenidos fueron grafcados como unidades D.O. y presentados
como porcentaje del control.
Expresin de caspasa-3.- Se incubaron clulas hipocampa-
les (10-13 DIV) segn los siguientes tratamientos: con medio
control, con el pptido A
1-42
5 M, con el pptido A
1-42
ms el
extracto de P. aduncum 200 mg/mL (al 10% del volumen fnal),
y con el pptido A
1-42
ms el AP-5 50 M como referencia
positiva, todos por 24 h. Las clulas fueron lisadas para liberar
el contenido total y as determinar los niveles de la protena
caspasa-3 (34 Kd) mediante western blot que a continuacin
se resume. Se prepar el gel separador (acrilamida 30%, bufer
de separacin 2,5 mL, agua destilada 0,8 mL, TEMED 10 L,
persulfato de amonio 12,5%) y gel concentrador (acrilamida
30%, bufer concentracin 1,5 mL, agua destilada 0,9 mL,
TEMED 7 L, persulfato de amonio 12,5%). La transferencia
de protenas se realiz desde el gel a una membrana de nitrocelu-
losa a amperaje constante a 250 mA, 90 minutos. Se procedi a
incubacin con anticuerpo primario monoclonal anti-caspasa-3
(diluido 1:500 en leche descremada al 5%) por toda la noche. Se
recuper el anticuerpo primario y la membrana se incub con
anticuerpo secundario anti-conejo IgG-HRP (diluido 1:2500
en leche) durante 1 h. Finalmente, en cuarto oscuro se coloc
un flm sobre la membrana y el conjunto se llev dentro de un
casette por 3 minutos, para luego pasar el flm en solucin de
revelado y de fjado. Se registraron las manchas del flm (por
scanner) y mediante software libre ImageJ v14.3 (http://rsb.
info.nih.gov/ij/) se evalu los niveles de expresin de caspasa-3.
Inmunocitoqumica, niveles de expresin de R-NMDA
sinpticos.- Los tratamientos fueron clulas con: medio de cul-
tivo (control), el A
1-42
1 M y el A
1-42
ms el extracto extracto
de P. aduncum 200 mg/mL a una dilucin 1:500. Todas las
condiciones fueron incubadas durante 1h. Brevemente, neuro-
nas hipocampales crecidas en cubreobjetos (10-13 DIV) fueron
fjadas en paraformaldehdo al 4% en PBS por 30 minutos y
permeabilizadas con tritn X-100 (0,3% en PBS) por 15 minu-
tos. Luego se bloque por 1 h con suero de caballo con el fn de
disminuir la inmunoreactividad no especfca, para luego incubar
237

Efecto neuroprotector del extracto hidroalcohlico de PiPer aduncum
Rev. peru. biol. 19(3): 235 - 240 (December 2012)
los distintos anticuerpos primarios durante 12 h. Los anticuerpos
utilizados fueron anti-SV2 (protena asociada a vescula sinptica,
1:200), anti-NR1 (subunidad del receptor NMDA, 1:500). Se
enjuag con PBS y se incub con anticuerpos secundarios anti-
ratn conjugados con FITC (fuorescencia isotiocianato, 1:100)
para NR1 y anti-conejo conjugado con Cy3 (1:200) para SV2.
Finalmente, los cultivos fueron cubiertos con medio de montaje
para preservar la seal fuorescente. Las imgenes obtenidas por
microscopa confocal (Nikon, Eclipse) fueron procesadas me-
diante el software libre ImageJ v14.3 para analizar la cantidad de
puntos fuorescentes para los canales rojo (SV2) y verde (NR1).
Medicin de las transitorias de calcio intracelular
Microscopa y anlisis de fuorescencia para FLUO-4.- Los
tratamientos consistieron en bateras de soluciones NMDA de
0,1 M, 10 M, 100 M y 1 mM; la misma batera NMDA
ms el extracto (dilucin 1:500 de 200 mg/mL) y neuronas con
solucin externa normal (control).
Neuronas hipocampales crecidas en cubreobjetos (10-13
DIV) fueron cargadas por 30 minutos a 37 C con la sonda
fuorescente Fluo-4 AM (0,5% en solucin externa normal),
la cual al ingresar a la clula pierde su grupo AM unindose al
calcio y actuando como indicador de las variaciones intracelulares
en clulas vivas. Las clulas fueron lavadas y montadas en una
cmara de perfusin, luego llevadas al microscopio invertido
Nikon (Eclipse TE, Nikon) equipado con lmpara de Xenn y
rueda de fltros controlada por el software Axon Workbench 2.2.
Las neuronas se localizaron por microscopa de contaste de fase
para luego ser observados bajo fuorescencia. Se seleccionaron
diferentes regiones de inters (ROIs) correspondientes a regiones
somticas. Se determin y analiz los registros de variacin para
los niveles de calcio intracelular en los distintos tratamientos.
Anlisis de datos.- Los datos fueron estimados usando ANO-
VA, y segn los casos fueron analizados, registrados y grafcados
usando el programa estadstico ORIGIN 6.0. (Microcal, Inc.
Northampton, MA, USA, versin 1.0.0.1). Los datos son pre-
sentados como el promedio la desviacin estndar (D.E.) con
p<0,05 considerado estadsticamente signifcativo.
Resultados
Actividad del pptido amiloide A
1-42
en cultivos de neuro-
nas hipocampales.- En neuronas hipocampales incubadas con
el pptido A
1-42
por 24 h se observ una disminucin del 26%
en la viabilidad celular comparado con clulas control (Fig. 1).
En clulas hipocampales incubadas con el pptido A
1-42
por 48
h, hay una disminucin del 27% en el porcentaje de viabilidad
celular comparada con clulas control (Fig. 2).
Figura 1. El pptido A
1-42
tiene efecto txico en cultivos de neuronas
hipocampales de 24 horas. Se muestra el resultado del efecto del
A
1-42
en clulas hipocampales luego de 24 horas de incubacin.
Los experimentos para el ensayo de MTT se realizaron por triplicado
en neuronas hipocampales cultivadas por 24 horas en presencia y
ausencia del pptido A
1-42
1 M.
Figura 2. El pptido A
1-42
tiene efecto txico en cultivos de neuronas
hipocampales de 48 horas. Se muestra el resultado del efecto del
A
1-42
en clulas hipocampales luego de 48 horas de incubacin.
Los experimentos para el ensayo de MTT se realizaron por triplicado
en neuronas hipocampales cultivadas por 48 horas en presencia y
ausencia del pptido A
1-42
1 M.
Figura 3. Evaluacin del extracto hidroalcohlico de Piper aduncum
sobre los niveles de expresin de caspasa-3. En (A) se muestran los
western blots (4 tratamientos) para caspasa-3 (34 kDa) a partir de
lisados de clulas hipocampales control; con A
1-42
5 M; con A
1-42

ms Piper aduncum 200 mg/ml y con A
1-42
ms AP-5 50 M. En (B)
se muestra la cuantifcacin de los western blots para caspasa-3 para
los distintos tratamientos, normalizados con respecto al control. Los
valores mostrados son promedios D.E. para tratamientos realizados
por triplicados. Abreviaturas: C: control; M: muestra (P. aduncum);
Ab: pptido amiloide.
Control Con Ab
0
20
40
60
80
100
V
i
a
b
i
l
i
d
a
d

c
e
l
u
l
a
r

(
%

d
e

c
o
n
t
r
o
l
)
Tratamientos
Control Con Ab
0
20
40
60
80
100
120
V
i
a
b
i
l
i
d
a
d

c
e
l
u
l
a
r

(
%

d
e

c
o
n
t
r
o
l
)
Tratamientos
A C Ab +M Ab+AP-5
Caspasa 3
0
20
40
60
80
100
120


N
i
v
e
l

d
e

e
x
p
r
e
s
i

n


d
e

c
a
s
p
a
s
a
-
3
Tratamientos
Control Ab 5M Ab 5M +
P.aduncum
Ab 5M +
AP5 50M
(A)
(B)
238
Zaa et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 235 - 240 (Diciembre 2012)
Efecto de Piper aduncum sobre los niveles de expresin de
caspasa-3.- En cultivos tratados con el pptido A
1-42
se observa
un incremento de 12,4% en los niveles de caspasa-3. En cultivos
incubados con el A
1-42
ms P. aduncum, hay una reduccin del
20,6% de caspasa-3. Los cultivos incubados con A
1-42
ms AP-5
presentan prcticamente los mismos resultados que el control
(Figs. 3).
Efecto de Piper aduncum en el restablecimiento de la al-
teracin de la homeostasis celular.- Con el fn de averiguar si
el extracto hidroalcohlico de Piper aduncum posee la capacidad
de inhibir y/o atenuar la disminucin de R-NMDA sinpticos
en neuronas hipocampales inducidos por el A, se llev a cabo la
prueba inmunocitoqumica para evaluar los niveles de expresin
del R-NMDA en sinapsis.
Expresin de receptores NMDA sinpticos en clulas hipo-
campales.- En clulas control tratadas slo con su propio medio de
cultivo, se observa una distribucin de R-NMDA en densidades
sinpticas, lo cual refeja un parmetro de homeostasis neuronal.
Los resultados muestran una distribucin homognea en la co-
expresin de ambos marcadores, esto es R-NMDA (marcado para
la subunidad NR1) en sinapsis (marcado para SV2) (Fig. 4 a-c).
Inhibicin de receptores sinpticos NMDA en clulas
hipocampales tratadas con A
1-42
.- Para el receptor NMDA
(subunidad NR1), las clulas tratadas con el A
1-42
presentan una
drstica disminucin de un 75,5% en la distribucin de su fuo-
rescencia respecto al control. Esto es concordante con hallazgos
previos sobre el efecto del pptido amiloide en la distribucin
del R-NMDA (Fig. 4 d-f ). stos resultados evidencian efecto
del A
1-42
sobre los niveles de R-NMDA y SV2. La disminucin
de la inmunoreactividades es ms evidente en clulas marcadas
para R-NMDA comparado con SV2.
Evaluacin del extracto hidroalcohlico de Piper adun-
cum sobre la inhibicin de receptores sinpticos NMDA en
clulas hipocampales tratadas con A
1-42
.- En cambio, clulas
co-incubadas con el A
1-42
ms P. aduncum presentan un aumento
del 9,6% para R-NMDA, evidenciando no slo una reversin
del efecto del A
1-42
sobre la disminucin de R-NMDA, sino
tambin un ligero aumento en su distribucin con respecto al
control (Fig. 4 g-i).
Para el caso de la protena sinptica SV2, clulas tratadas con
el A
1-42
presentan una disminucin del 34,7% en la distribu-
cin de la inmunoreactividad respecto al control. Adems, los
tratamientos con P. aduncum mostraron una recuperacin del
20,86% respecto a las tratadas con el amiloide. Asimismo, en
clulas tratadas con A
1-42
y P. aduncum se observa una recupe-
racin del 60,12% respecto a las tratadas slo con A
1-42
para
llegar al nivel control.
Los resultados muestran una normalizacin en la distribucin
de la expresin del R-NMDA (marcado en la subunidad NR1)
en sinapsis (marcado para SV2). Es evidente una distribucin
homognea en la co-expresin de ambos marcadores comparada
al tratamiento control. Esto indicara una inhibicin, por parte
Figura 4. (4a-e). Efecto de
Piper aduncum en el restable-
cimiento de la alteracin de la
homeostasis celular. En clu-
las control tratadas con su me-
dio se observa una distribucin
homognea en la expresin
de R-NMDA (marcado para la
subunidad NR1) en sinapsis
(marcado para SV2) (4 a-c).
Clulas tratadas con el A
1-42

evidencian un efecto drstico
sobre los niveles de expresin
de R-NMDA y SV2 comparada
con clulas control (4 d-f).
En cambio, clulas tratadas
con el A
1-42
ms P. aduncum
muestran una recuperacin de
la distribucin de la expresin
del R-NMDA (marcado en la
subunidad NR1) en sinapsis
(marcado para SV2) (4 g-i).
(a) (b) (c)
(d) (e) (f)
(g) (h) (i)
239

Efecto neuroprotector del extracto hidroalcohlico de PiPer aduncum
Rev. peru. biol. 19(3): 235 - 240 (December 2012)
del extracto, de los efectos del pptido A
1-42
sobre los R-NMDA
en procesos sinpticos en neuronas hipocampales.
Evaluacin de Piper aduncum en la sobreestimulacin del
infujo de calcio.- Se muestran trazos representativos para la va-
riacin de los niveles [Ca
2+
]
i
. Se observa que clulas tratadas con
NMDA presentan una intensidad de fuorescencia aumentada
en un 582,6% comparado con el nivel basal. En cambio, clulas
tratadas con NMDA mas P. aduncum muestran una reduccin
de la intensidad de fuorescencia en un 74,95% respecto a las
tratadas con NMDA (para llegar a un nivel basal) (Fig. 5).
Discusin
Neuroproteccin de Piper aduncum frente al A
1-42
y a
la excitotoxicidad por NMDA.- Se observa una disminucin
de la viabilidad celular para las 24 y 48 h de incubacin con el
pptido A
1-42
. Esto es compatible con otros estudios que mues-
tran la toxicidad del pptido agregado en cultivos neuronales
(Lorenzo et al. 2000, Ueeda et al. 1994), adems corrobora el
efecto citotxico del amiloide para cumplir un rol relevante en
procesos neurodegenerativos (Deshpande et al. 2006).
Est reportado que caspasa-3 causa disfuncin sinptica en
un modelo de la EA, lo cual le sindica como potencial blanco
para una terapia farmacolgica durante estadios tempranos de la
enfermedad (DAmelio et al. 2011). En relacin a ello, los resul-
tados muestran que clulas tratadas con el pptido A
1-42
presen-
tan un incremento en los niveles de caspasa-3. Sin embargo, en
clulas tratadas con el A
1-42
ms el extracto hidroalcohlico de P.
aduncum, los niveles de caspasa-3 se reducen signifcativamente.
Esto podra indicar una posible alteracin de P. aduncum en las
vas de expresin de caspasa-3 inducida por A
1-42
.
Dado a que AP-5 como antagonista del R-NMDA puede
inhibir la excitoxicidad, se quiso determinar si tambin mostraba
disminucin de los niveles de caspasa-3. Sin embargo, clulas
hipocampales co-incubadas con A
1-42
y AP-5 no mostraron
variacin alguna de los niveles de caspasa-3 respecto al control.
Esto podra deberse a la diferencia del tiempo de incubacin y
el tipo de clulas ensayadas.
La EA est correlacionada con la disminucin de protenas
sinpticas como la SV2 (especfca para vesculas secretoras en
neuronas) mientras que la regulacin dinmica de R-NMDA
(expresados altamente en el hipocampo) contribuye a los proce-
sos sinpticos (Scott et al. 2004). Debido a ello nos propusimos
evaluar el efecto del extracto hidroalcohlico de P. aduncum
sobre la expresin de R-NMDA durante sinapsis en cultivos
hipocampales tratados con el pptido amiloide A
1-42
. De los
resultados, neuronas hipocampales controles muestran una dis-
tribucin tpica del R-NMDA en sitios sinpticos, lo cual est
acorde con lo descrito en condiciones normales de homeostasis
neuronal (Snyder et al. 2005); neuronas tratadas con el pptido
A
1-42
presentan una marcada disminucin del R-NMDA y de
la protena sinptica SV-2, lo cual sugiere una alteracin de la
distribucin de los niveles de R-NMDA en regiones sinpti-
cas. Adems, el porcentaje relativo de R-NMDA afectados es
mayor que la protena SV-2, lo cual le asignara una actividad
al pptido A
1-42
sobre el R-NMDA; y neuronas hipocampales
incubadas con el pptido A
1-42
ms el extracto hidroalcohlico
de P. aduncum, presentan una recuperacin en la distribucin
tanto para el R-NMDA como para SV-2.
De acuerdo a los resultados obtenidos se puede inferir que el
extracto hidroalcohlico de P. aduncum responde signifcativa-
mente en el restablecimiento de la inhibicin del pptido A
1-42

sobre la distribucin de R-NMDA en sinapsis. Esto indicara
una posible inhibicin por parte del extracto de los efectos del
pptido A
1-42
sobre los R-NMDA en procesos sinpticos en
neuronas hipocampales.
Los R-NMDA sobreactivados por estimulacin prolongada
constituyen una de las mayores rutas de la excesiva entrada de cal-
cio en las neuronas por lo que pueden ser responsables del dao
neuronal. De los resultados se observa que neuronas tratadas con
el agonista sinttico NMDA resultan en un aumento signifca-
tivo en la intensidad de fuorescencia para los niveles de calcio
intracelular. Esto concuerda respecto a estudios que indican que
iones Ca
2+
entran a las neuronas a travs de varias vas en los que
R-NMDA activados constituyen una de las mayores rutas del
excesivo infujo, lo cual a su vez puede conllevar a cambios en la
plasticidad sinptica (Yu et al. 2010). Sin embargo, stos valores
disminuyen signifcativamente (sin llegar al nivel basal) cuando
las neuronas son tratadas con NMDA ms P. aduncum, lo cual
Figura 5. Evaluacin del extracto hidroalcohlico de Piper aduncum sobre la concentracin de calcio intracelular. Se muestran los trazos y los
grfcos que cuantifcan la fuorescencia para los distintos tratamientos. Los resultados se expresan como unidades relativas de fuorescencia
(URF). En (A) se muestran los trazos representativos para la variacin de [Ca
2+
]
i
para una condicin basal (sin tratamiento), tratados con
NMDA, y tratados con NMDA ms P. aduncum. En (B) se representan la cuantifcacin de los valores de (A).
BASAL NMDA NMDA
+ P.aduncum
0
100
200
300
400
500
600
700
800
F
l
u
o
r
e
s
c
e
n
c
i
a

N
o
r
m
a
l
i
z
a
d
a

(
U
R
F
)
Tratamientos
(A) (B)
84.374 184.419 284.464 384.508
-500
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
NMDA
NMDA + P. aduncum
Control
Tiempo (s)
F
l
u
o
r
e
s
c
e
n
c
i
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m
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i
z
a
d
a
(
U
R
F
)
240
Zaa et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 235 - 240 (Diciembre 2012)
evidencia una tendencia de P. aduncum hacia el restablecimiento
de la homeostasis del calcio celular. Esto potencialmente podra
traducirse en un efecto protector, posiblemente por modulacin
de la actividad de canales de calcio, por antagonismo de recep-
tores excitatorios y/o por quelacin del Ca
2+
.
Estudios similares muestran la toxicidad inducida por gluta-
mato en cultivos neuronales, y cmo principios activos ejercen
actividad neuroprotectora (Godkar et al. 2004), sugiriendo
una proteccin contra la excitotoxicidad celular por glutamato.
Por lo tanto, Piper aduncum muestra efecto neuroprotector
para el modelo de neurodegeneracin presentado. Se corrobora
los efectos citotxicos del pptido A
1-42
en neuronas hipocam-
pales; y el efecto protector de P. aduncum frente a paradigmas
de dao neuronal inducido por el pptido amiloide como la
disrupcin de la homeostasis neuronal (por inhibicin del
R-NMDA sinpticos) y la apoptosis neuronal (por elevacin
de niveles de caspasa-3); adems del incremento de calcio
intracelular (por sobreestimulacin de receptores excitatorios).
Es decir, existe la posibilidad de un potencial rol inhibidor de
mecanismos que alteran la comunicacin sinptica, perjudicial
para la clula neuronal.
Finalmente, ciertos AINEs han sido sugeridos para retrasar la
progresin de la EA basado en evidencias epidemiolgicas (We-
ggen et al. 2007), sin embargo, en recientes ensayos clnicos no
han mostrado proteccin alguna. De all que surge la necesidad
del desarrollo de alternativos a los AINEs convencionales, que
muestren efectividad en la reduccin del dao oxidativo, prdida
de marcadores sinpticos y deposicin del A, evitando el dao
y muerte neuronal.
Agradecimientos
Al Fondo de Promocin de Trabajo de Tesis de Pregrado del
Vicerrectorado de Investigacin de la Universidad Nacional
Mayor de San Marcos por el apoyo otorgado a Csar Zaa para
la realizacin de su Tesis. Al CONCYTEC por la subvencin
brindada para una estada en el Laboratorio de Neurofsiologa,
Facultad de Ciencias Biolgicas, Universidad de Concepcin,
Chile; al Dr. Luis G. Aguayo del Laboratorio de Neurofsiologa,
Facultad de Ciencias Biolgicas, Universidad de Concepcin,
Chile por su facilidad y apoyo brindados.
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241

Variabilidad gentica y distribucin geogrfica del man
Rev. peru. biol. 19(3): 241 - 248 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 241 - 248 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Variabilidad gentica y distribucin geogrfca del man, Arachis
hypogaea L. en la Regin Ucayali, Per
Luis Fernando Rimachi
1
, D. Andrade
1
, Milusqui Verstegui
1
, Jaime Mori
4
, Victor Soto
1
,
Rolando Estrada J.
2, 3
Genetic variability and geographic distribution of peanut Arachis hypogaea
L. in Ucayali, Peru
1 Instituto Nacional de Innovacin
Agraria- INIA. Av. La Molina # 1981,
Apartado Postal 2791, La Molina,
Lima Per.
Email Luis Rimachi:
lrimachi@inia.gob.pe
2 Sub Direccin de Recursos Gen-
ticos y Biotecnologa (SUDIRGEB),
Instituto Nacional de Innovacin
Agraria (INIA). Av. La Molina 1981,
La Molina, Lima Per.
3 Facultad de Ciencias Biolgicas,
Universidad Nacional Mayor de San
Marcos, Ciudad Universitaria, Av.
Venezuela s/n.
Email Rolando Estrada:
restradaj@gmail.com
4 Universidad Arzobispo Loayza,
Lima, Per.
Presentado: 24/07/2012
Aceptado: 29/11/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
El Per ha sido reconocido como uno de los ms importantes centros de diversidad del cultivo de man y de
acuerdo a la evidencia arqueolgica, pudo haber sido el centro de origen para dicho cultivo. Para incrementar
el conocimiento de la diversidad gentica del man en el Per, se evaluaron 65 accesiones de man, correspon-
dientes a 21 variedades locales, de las cuencas de los ros San Alejandro, Ucayali y Aguayta, de la Regin
Ucayali. Las accesiones fueron proporcionadas por el proyecto Modelos de diversidad y de erosin gentica
en cultivos tradicionales: Asesora rpida y deteccin temprana de riesgos usando herramientas SIG, ejecutado
en el Instituto Nacional de Innovacin Agraria. Se utiliz la tcnica AFLP para estimar la variabilidad gentica
del cultivo, as como para identifcar reas con la mayor riqueza gentica. Se obtuvo un total de 157 bandas
polimrfcas (45,6%), a partir de 10 combinaciones de iniciadores AFLP en nuestras 65 entradas de man. Se
consideraron slo 135 bandas polimrfcas, en base a su contenido de informacin polimrfca (0,1<PIC< 0,5),
para los anlisis de similaridad gentica y agrupamiento. Se conformaron 8 grupos principales a un nivel de
similitud 0,65 en el dendrograma de ligamiento completo, los cuales fueron evaluados segn su Correlacin,
Reproducibilidad y Estructura. El programa de cmputo DIVA-GIS y los datos de pasaporte de las accesiones,
junto a los marcadores AFLP obtenidos, identifcaron a la cuenca del ro Ucayali como el rea geogrfca con
la mayor cantidad de grupos genticos de man.
Palabras clave: Biodiversidad; marcadores AFLP; diversidad gentica; mani cultivado.
Abstract
Peru has been recognized as one of the most important centers of diversity of the peanut crop and according to
archaeological evidence, may have been the center of origin for it. Due to poor knowledge of the current levels
of genetic diversity of peanut in Peru, they were evaluated 65 peanut accessions, corresponding to 21 local
varieties from the basins of the rivers San Alejandro, Ucayali and Aguaytia, in the Ucayali region; kindly provided
by the project "Models of diversity and genetic erosion of traditional crops: Rapid advice and early detection of
risks using GIS tools", performed at the Instituto Nacional de Innovacion Agraria. AFLP technique was used
to estimate the genetic variability of the crop in the region and to identify areas with the greatest genetic wealth.
There were a total of 157 polymorphic bands (45.6%), from 10 AFLP primer combinations in our 65 entries
of peanuts. We considered only 135 polymorphic bands, based on their polymorphic information content (0.1
<PIC <0.5), for analysis of genetic similarity and grouping. Eight groups were formed leading to a similar level
of 0.65 in the complete linkage dendrogram, which were evaluated by correlation, reproducibility and structure.
The computer program DIVA-GIS and passport data of accessions with AFLP markers, identifed the Ucayali
river basin as the geographical area with the greatest amount of genetic groups of peanuts.
Keywords: Biodiversity; AFLP markers; genetic diversity; Cultivated peanut.
Introduccin
El man (Arachis hypogaea L.) es la tercer leguminosa de
importancia mundial, originaria de Sudamrica, donde se reco-
noce al Per como centro de diversifcacin gentica (Stalker &
Chapman 1989). Esta especie fue ampliamente cultivada por los
nativos del nuevo mundo en el tiempo de la expansin europea
por el siglo XVI y fue llevado a Europa, frica, Asia e Islas del
Pacfco. Los primeros restos arqueolgicos del man cuentan
con una antigedad de 2000 aos ac. y han sido hallados en el
Per, fuera de su hbitat silvestre (Sauer 1993).
Es probable que la especie Arachis hypogaea L. se halla origi-
nado en el sur de Bolivia y noreste de Argentina (Krapovickas
1969) sobre los 25 S. Las condiciones climticas y la topografa
de sta regin se encuentra entre las ms variables del mundo. En
esta regin existen especies silvestres emparentadas con el man,
como la especie tetraploide A. monticola Krapov. & Rigoni,
considerada como el prototipo del man y biosistemticamente
una forma silvestre de Arachis hypogaea L. (Singh & Moss 1982).
Aunque no hay sufcientes datos para establecer cundo
ocurri la domesticacin del man, existe evidencia arqueol-
gica que sugiere que la domesticacin del man fue anterior al
del maz de Huaca Prieta. El man no est representado en los
restos pre-cermicos, pero parece haber sido introducido en
asociacin con las primeras cermicas. Los datos de carbono de
este perodo, y por lo tanto del man, fuctan entre los 1200 a
1500 aos ac. (Hammons 1973). Evidencia arqueolgica indica
gran variacin en los mans hallados en Supe, ciudad costea
del Per (Hammons 1994), aunque la domesticacin del man
cultivado haya sido realizada por indgenas de las tierras bajas
tropicales de Sudamrica (Krapovickas 1995).
Antonio Krapovickas (1995) sugiere el origen de la subespecie
hypogaea en el Sureste de Bolivia y que la subespecie fastigiata
242
Rimachi et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 241 - 248 (Diciembre 2012)
se haya diferenciado ms al norte, posiblemente en Per, donde
presenta su mayor variabilidad, con la presencia de las varieda-
des fastigiata, peruviana y aequatoriana (Williams 1989), no
descartando la posibilidad de la participacin de alguna otra
especie silvestre.
Estudios previos en distintas variedades de man analizadas
con tcnicas bioqumicas y moleculares tales como isoenzimas,
RFLP, RAPD, SSR; no haban reportado variacin signifcativa
a nivel del DNA en los genotipos analizados. Sin embargo en
los ltimos aos, se ha logrado encontrar polimorfsmos signi-
fcativos con la ayuda de tcnicas como AFLP y recientemente
SSR, lo que est permitiendo estructurar un mapa gentico en
la especie para su uso en el mejoramiento gentico del cultivo.
Es necesario que toda especie vegetal posea, unida a ella,
informacin concerniente a su ubicacin en determinado
tiempo y espacio, para facilitar el proceso de conservacin. Esta
informacin geo-referenciada puede ser complementada con
otros tipos de datos como clima, suelo, topografa, actividades
humanas y dems aspectos del ambiente fsico y biolgico; con
el fn de establecer patrones geogrfcos de distribucin de la di-
versidad, identifcando incluso reas de alta diversidad, predecir
posibilidades de encontrar una especie en reas que no hayan
sido exploradas, as como en la seleccin y diseo de lugares para
la conservacin in situ (Guarino et al. 1999).
El Instituto Nacional de Innovacin Agraria (INIA) mediante
el proyecto: Modelos de diversidad y de erosin gentica en
cultivos tradicionales de Per: asesora rpida y deteccin tem-
prana de riesgos usando las herramientas de GIS recolect 65
entradas de man Arachis hypogaea en las cuencas de los ros: San
Alejandro, Ucayali y Aguayta en la Regin Ucayali, las cuales
muestran considerable variacin fenotpica para importantes
caractersticas morfolgicas como color de grano, forma y re-
ticulado de la vaina, entre otras. (Mori & Mori 2010). Dichas
entradas corresponden a 21 variedades locales cultivadas por las
comunidades nativas y las colonizadoras.
Se utiliz la tcnica AFLP para generar marcadores moleculares
y determinar la variabilidad gentica de estas 21 variedades locales
de man, en base a sus relaciones de similitud y distancia gentica.
Asimismo, a partir de los datos de pasaporte y los marcadores mo-
leculares, determinar las reas geogrfcas con la mayor riqueza de
grupos genticos haciendo uso del programa de cmputo DIVA.
Materiales y mtodos
Material biolgico.- Se analizaron 65 entradas de man A.
hypogaea (30 entradas pertenecientes a la especie fastigiata y 35
a hypogaea), correspondientes a 21 cultivares nativos del Banco
Nacional de Germoplasma de Man del Instituto Nacional de
Investigacin y Extensin Agraria del Per (Tabla 1). Se analiz
slo 1 planta por entrada por ser el man una especie de repro-
duccin autgama. Dichas entradas slo corresponden a las co-
lectadas en la regin Ucayali dentro de las cuencas mencionadas.
Obtencin de marcadores moleculares AFLP.- Para realizar
el anlisis AFLP se utiliz el kit: AFLP Analysis System I (Life
Technologies 2001), en base a 10 combinaciones de iniciadores
(Tabla 2) que mostraron polimorfsmo en estudios previos (He
& Prakash 1997), los cuales fueron repetidos 2 veces y aplicados
segn lo indicado en el manual de instruccin (Life Technologies
2001) con algunas modifcaciones menores que se detallan a
continuacin.
Cdigo
de
trabajo
Cdigo
de
entrada
Nombre local Subespecie Comunidad Cuenca
G03 E03
Bolisho
hypogaea
colono
Aguaytia
G24 NB24 Ucayali
G29 VE29 Ucayali
G38 Y38 Ucayali
G39 CH39 Ucayali
G40 SFA40 Ucayali
G42 TU42 Ucayali
G44 TU44 Ucayali
G50 T50 Ucayali
G37 P37
nativa
Ucayali
G09 SJTU09 Aguaytia
G23 SIB23 Ucayali
G27 NB27 Ucayali
G28 NB28 fastigiata nativa Ucayali
G07 N07
fastigiata colono
Aguaytia
G41 Y41 Ucayali
G53 SAV53 Ucayali
G55 NP55 Ucayali
G30 NB30 Angelito hypogaea colono Ucayali
G20 P20 Blanco fastigiata nativa Ucayali
G49 AU49
Colombiano fastigiata colono
Ucayali
G54 SAV54 Ucayali
G56 SAN56 Ucayali
G15 SR15
Colorado
hypogaea nativa San Alejandro
G19 PN19
fastigiata nativa
San Alejandro
G26 SIB26 Ucayali
G16 SR16 Crema Oscuro fastigiata nativa San Alejandro
G48 PC48 Liso hypogaea colono Ucayali
G46 P46 Manco Tama fastigiata nativa Ucayali
G02 MC02
Marron Claro
fastigiata nativa Aguaytia
G14 AA14 fastigiata colono Carretera
G01 E01
Morado
fastigiata colono Aguaytia
G34 SRA34
hypogaea nativa
Aguaytia
G36 L36 Ucayali
G22 VE22 Negro fastigiata colono Ucayali
G45 P45 Pelado hypogaea nativa Ucayali
G58 MC58
Pintadito
fastigiata nativa
Aguaytia
G59 PA59 Aguaytia
G61 PA61 Aguaytia
G60 C60
fastigiata colono
Aguaytia
G62 B62 Aguaytia
G63 SJT63 Aguaytia
G64 NCH64 Aguaytia
G65 NCH65 Aguaytia
G25 PB25 Pintado hypogaea nativa Ucayali
G32 SIB32
Rojito
hypogaea nativa Ucayali
G43 TU43
fastigiata colono
Ucayali
G57 SAN57 Ucayali
G05 N05
Rojo
hypogaea colono
Aguaytia
G06 SPJ06 Aguaytia
G10 NT10 Aguaytia
G11 NT11 Aguaytia
G21 VE21 Ucayali
G47 T47 Ucayali
G51 PC51 Ucayali
G52 SI52 Ucayali
G08 SJTU08
hypogaea nativa
Aguaytia
G12 SRA12 Aguaytia
G31 L31 Ucayali
G33 SIB33 Ucayali
G04 N04 Rosa Tenue fastigiata colono Aguaytia
G13 VACH13 Rosado hypogaea colono San Alejandro
G17 PN17 Tama Minasa fastigiata nativa San Alejandro
G18 PN18 Tama Rola fastigiata nativa San Alejandro
G35 SRA35 Tama Ushin hypogaea nativa Aguaytia
Tabla 1. Variedades locales de man analizadas.
243

Variabilidad gentica y distribucin geogrfica del man
Rev. peru. biol. 19(3): 241 - 248 (December 2012)
Extraccin de ADN.- La extraccin se realiz mediante el
mtodo CTAB (Doyle & Doyle 1990; CIP 1987). Para ello se
increment la concentracin del PVP (polivinilpirrolidona),
en el bufer de lisis, del 1 al 2%. El ADN se obtuvo a partir de
foliolos sanos de plntulas de man sembradas en el invernadero.
Cuantifcacin del ADN.- La cuantifcacin del ADN se
llev a cabo por comparacin, utilizando como patrn de re-
ferencia cuantitativa al fago Lambda cortado con la enzima de
restriccin Pst I, en geles de agarosa al 1% (bromuro de etidio
(10mg/mL)), (CIP 1987). El DNA fu posteriormente diludo
con bufer TE hasta obtener una concentracin aproximada de
25 ng /L.
Preparacin del ADN genmico molde.- Un total de 125 ng
de DNA fueron digeridos con 1U de las enzimas de restriccin
Eco RI y Mse I, durante 2 horas a 37 C; luego se ligaron los
adaptadores a los fragmentos generados en la digestin, durante
2 horas a 20 C, con lo cual se obtuvo el DNA molde necesario
para la preamplifcacin.
Pre-Amplifcacin.- Se procedi a realizar una dilucin 1/10
(v/v) de la mezcla obtenida anteriormente, con el bufer TE
proporcionado en el kit. La dilucin obtenida (DNA molde di-
luido) fue utilizada para realizar la reaccin de Pre-Amplifcacin
en el termociclador Perkin Elmer modelo 2400, de acuerdo al
programa de amplifcacin siguiente: 94 C (30 segundos); 56
C (60 segundos); 72 C (60 segundos) durante 20 ciclos. La
mezcla resultante conformar el DNA molde pre-amplifcado,
bsico para las amplifcaciones con los nucletidos selectivos.
Amplifcacin Selectiva.- El DNA molde preamplifcado,
es diluido en 1/50 (v/v) con el bufer TE. La dilucin obtenida
es utilizada para las reaccin de amplifcacin selectiva en pla-
cas PCR, de acuerdo al programa de amplifcacin selectiva:
Denaturacin a 94 C (60 s), Anillamiento a 65 C (60 s) y
Extensin a 72 C (90 s) durante un ciclo; luego del cual se
reduce la temperatura de Anillamiento en 1 C para los pos-
teriores ciclos, hasta llegar a los 56 C (Fase touch down).
Posteriormente se contina con 23 ciclos a 94 C (30 s), 56
C (30 s) y 72 C (60 s).
Electroforesis de los productos de amplifcacin.- Los
productos de amplifcacin fueron separados en geles denatu-
rantes de poliacrilamida (Acrilamida al 6%-Urea 7M) mediante
electroforesis vertical en un sistema de secuenciamiento Bio Rad,
modelo Sequi-Gen GT, con solucin tampn TBE 0,5 X. Se
realiz una precorrida a 1600 voltios por 50 minutos.
Se le adicion a las muestras un tampn de carga (forma-
mida al 96 %) equivalente al 50% del volumen de la muestra
amplifcada, para luego denaturarlas a 95 C por 5 minutos y
colocadas rpidamente sobre hielo, con la fnalidad de evitar
posibles renaturaciones, antes de ser cargadas en el gel. Despus
de denaturar, se cargaron en el gel 8 L de las muestras am-
plifcadas. El tiempo de corrida electrofortica fue de 5 horas
a 1700 voltios.
Revelado de los productos de amplifcacin.- Para visuali-
zar las bandas amplifcadas, se utiliz la tincin con nitrato de
plata sugerido por Promega (Corporacin Promega 1994), con
las siguientes modifcaciones: solucin fra de cido actico al
10%; enjuagues con agua destilada fra, solucin de nitrato de
plata al 0,1%. Enjuagar durante 7 segundos con agua destilada
fra. El gel es sumergido y agitado en una solucin reveladora fra
de carbonato de sodio hasta obtener la intensidad y contraste
deseados de las bandas AFLPs.
Registro de las bandas.- Las bandas reveladas en la tincin
fueron registradas en una matriz de datos, en una hoja Excel
de Windows. Se consider 1, para la presencia de una banda y
0 para la ausencia de la misma.
Anlisis de la variabilidad gentica.- La Heterocigosidad
(H) es ampliamente usada para medir la diversidad allica o
la informatividad de un marcador gentico para un locus con
varios alelos y es calculada por la frmula:
H = 1 p
i
2
donde p
i
es la frecuencia del isimo alelo y k es el nmero
de alelos. (Nei, 1 973).
A pesar de ser conceptos diferentes, los trminos PIC (Con-
tenido de Informacin Polimrfca) y H (Heterocigosidad) se
utilizan como sinnimos para estimar la diversidad gentica
(Smith et al. 1997; Smith et al. 1992; Raina et al. 2001) y
resultara ser la probabilidad de que un marcador encuentre
diferencias entre 2 individuos en al menos 1 locus (Duque
1998). Los valores del PIC varan desde 0 (monomrfco o
no discriminatorio) hasta 1 (muy polimrfco o altamente
discriminatorio, con varios alelos en igual frecuencia). (Smith
et al. 1997).
Sin embargo para un locus con dos alelos se utiliza la si-
guiente frmula:
PIC = 1 p
2
q
2
Iniciadores
Bandas
Escoreables
Bandas
Polimrfcas
Proporcin
de Bandas
Polimrfcas
Contribucin al
total de Bandas
Polimrfcas
PIC promedio
*Eco-RI: AAC / Mse-I: CAG 35 17 0,48571 0,10828 0,34272
*Eco-RI: ACG / Mse-I: CTT 32 14 0,4375 0,08917 0,33501
Eco-RI: AAC / Mse-I: CAA 34 13 0,38235 0,0828 0,22906
*Eco-RI: ACG / Mse-I: CAT 30 18 0,6 0,11465 0,22348
Eco-RI: ACT / Mse-I: CAA 35 14 0,4 0,08917 0,09664
*Eco-RI: ACT / Mse-I: CTA 33 20 0,60606 0,12739 0,23247
Eco-RI: ACC / Mse-I: CAC 32 14 0,4375 0,08917 0,27915
Eco-RI: AGC / Mse-I: CTT 30 8 0,26667 0,05096 0,15751
*Eco-RI: AAG / Mse-I: CAC 43 21 0,48837 0,13376 0,24561
*Eco-RI: ACC / Mse-I: CTA 40 18 0,45 0,11465 0,15353
244
Rimachi et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 241 - 248 (Diciembre 2012)
donde p es la frecuencia de la presencia del marcador (alelo
1) y q es la frecuencia de la ausencia del marcador (alelo 2)
(Ghislain et al. 1999; Powell et al. 1996).
Los valores PIC nos dan una idea de la capacidad de cada
marcador generado para revelar loci polimrfcos en nuestras
entradas (Ghislain et al., 1999), as, como el valor de la frecuen-
cia de ocurrencia de cada una de nuestras bandas (alelos) y es
considerada adems, una medida de diversidad gentica (Senior
et al. 1998; Smith et al. 1997; Raina et al. 2001).
Obtenidos los valores PIC de cada uno de los marcadores
o bandas se procedi con la eleccin de aquellas cuyo PIC sea
>0,1 y <0,5, por ser considerados estos niveles como los lmites
empricos para detectar diferencias utilizando un gran nmero
de repeticiones (Ghislain et al. 1999). Las dems bandas fueron
descartadas por su bajo contenido de informacin polimrfca.
Los anlisis de asociacin en base a las similitudes genticas
se realizaron en el programa NTSYSpc 2.1, utilizando el coef-
ciente de similitud simple, ya que se asume que cada banda en
el gel corresponde a un locus con 2 alelos: presencia (alelo 1) y
ausencia de la banda (alelo 2). Al comparar 2 entradas que no
posean una determinada banda sern consideradas que poseen
el mismo alelo en ese locus (Powell et al. 1996; Ghislain 1999).
Sin embargo, otras matrices de similitud fueron generadas en
base a los coefcientes de Jaccard y el de DICE, las cuales fueron
comparadas con la matriz de similitud simple matching, para
encontrar posibles diferencias entre los valores de similitud
gentica y disminuir el sesgo por la eleccin del coefciente de
asociacin.
Para construir nuestra matriz de similitud se consider el
criterio de seleccin para marcadores dominantes en base al PIC,
el cual slo considera a aquellos marcadores con frecuencias PIC
> 0,10 y < 0,50, con lo cual se redujo el nmero de marcadores
de nuestra matriz de datos, de 157 bandas polimrfcas a 135
bandas polimrfcas. Esta nueva matriz de datos de 135 bandas
polimrfcas y 65 entradas fue utilizada para obtener la matriz
de similitud gentica.
Luego de comparar de par en par todas las entradas, para
generar la matriz de similitud, se procedi al anlisis de agru-
pamiento para la obtencin del dendrograma y los respectivos
clusters. Los anlisis de agrupamiento o clusters fueron realizados
en base a la matriz de similitud simple matching (SM). Se
utilizaron tres tipos de ligamiento: simple, completo y promedio,
para construir los dendrogramas y visualizar las relaciones de
similitud existente en las entradas. Las diferencias entre estos
dendrogramas fueron evaluadas mediante la correlacin entre los
valores cofenticos de cada dendrograma y la matriz de similitud
mediante el test de Mantel.
Para validar el nmero de grupos generados (clusters) en el
dendrograma de acuerdo a cada tipo de ligamiento, se utiliza-
ron 3 controles: correlacin entre la matriz de similitud y la
matriz cofentica generada en base al dendrograma mediante
el test de Mantel; reproducibilidad de los grupos por el anlisis
bootstrap, mediante el programa Winboot (Yap 1996), apli-
cando 500 repeticiones en base al agrupamiento UPGMA; y
la estructura de los grupos conformados, el cual nos permiti
conocer la proporcin de similitud entre los integrantes de un
grupo, en base a las bandas compartidas y las bandas exclusivas
de dicho grupo (Tabla 3).
Utilizando el programa DIVA-GIS se analiz la distribucin
de los grupos generados (clusters) en base a las similitudes gen-
ticas, con el objeto de dilucidar patrones geogrfcos, genticos,
mapeo de riqueza y diversidad basada en datos de marcadores
moleculares. Para ello fue necesario utilizar la informacin re-
gistrada en el pasaporte de cada una de las entradas en cuanto a
su ubicacin geogrfca (Latitud, longitud y la altitud).
Se realiz la bsqueda de reas geogrfcas que posean la mayor
concentracin de grupos genticos (clusters), utilizando para ello
celdas (grids) de 0,15 (aproximadamente 225 Km). Cada grid o
cuadrcula representa un rea en el cual estn ubicadas las entradas
colectadas que pertenecen a un determinado grupo gentico.
Al comparar la cantidad de grupos genticos existentes entre
una cuadrcula y otra, podemos obtener diferencias entre la va-
riabilidad presente en ellas; as como, ubicar las cuadrculas con
el mayor nmero de grupos genticos. Cada uno de los grupos
obtenidos fueron grafcados en sus respectivas zonas geogrfcas
de colecta para observar su distribucin.
Resultados
Registro de las bandas informativas amplifcadas.- Los
patrones de bandas de las combinaciones de primers AFLP,
de cada una de las entradas, fueron registrados en una matriz
de datos en una hoja Excel de Windows. Se consider 1, para la
presencia de una banda y 0 para la ausencia de la misma.
Las 10 combinaciones de iniciadores AFLP amplifcaron un
total de 344 bandas reproducibles en nuestras 65 entradas, con
un promedio de 34 bandas escoreables por combinacin de ini-
ciadores (Rango: 30 a 43 bandas) cuyos tamaos se encuentran
comprendidas entre los 1100 y 250 pb.
De las 344 bandas reproducibles, slo 157 bandas fueron in-
formativas o polimrfcas (45,6%), que son aquellas que muestran
por lo menos 2 estados (alelos): presencia y ausencia del marcador.
Las dems bandas son consideradas no informativas o monomr-
fcas y son descartadas del anlisis, porque no presentan 2 alelos
o estados, por lo tanto no permiten encontrar diferencias entre
2 entradas. Se obtuvo en promedio 16 bandas informativas por
combinacin de iniciadores (Rango: 08 a 21 bandas).
Contenido del ndice polimrfco (PIC).- Los marcado-
res con valores PIC menores a 0,1 y mayores a 0,5 no fueron
considerados, por lo que se eliminaron un total de 22 bandas
(14%), las cuales no alcanzaron los valores establecidos. Un
total de 135 bandas polimrfcas (86%) lograron los niveles
de polimorfsmo requerido. De estas 135 bandas el 68,8% son
generadas por slo 6 combinaciones de iniciadores, sealadas
con asterisco (*) en la Tabla 2.
La combinacin de iniciadores Eco-RI: AAC / Mse-I: CAG
gener los mayores valores PIC entre nuestras entradas y revela
la mejor calidad de bandas informativas. Por otro lado, la com-
Cuenca
Similitud gentica
promedio
Rango
Ucayali 0,724 0,519 0,993
San Alejandro 0,756 0,644 - 0,859
Aguayta 0,764 0,593 0,956
Tabla 3. Valores de similitud gentica obtenidos entre las accesiones
de cada cuenca.
245

Variabilidad gentica y distribucin geogrfica del man
Rev. peru. biol. 19(3): 241 - 248 (December 2012)
Figura 1. Dendrograma en base al ligamiento completo y la matriz de similitud SM
G01
G02
G03
G04
G05
G06
G07
G08
G09
G10
G11
G12
G13
G14
G15
G16
G17
G18
G19
G20
G21
G22
G23
G24
G25
G26
G27
G28
G29
G30
G31
G32
G33
G34
G35
G36
G37
G38
G39
G40
G41
G42
G43
G44
G45
G46
G47
G48
G49
G50
G51
G52
G53
G54
G55
G56
G57
G58
G59
G60
G61
G62
G63
G64
G65
0,4 0,45 0,5 0,55 0,6 0,65 0,7 0,75 0,8 0,85 0,9 0,95 1
8
7
6
3
5
2
4
1
MS Coefficient
246
Rimachi et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 241 - 248 (Diciembre 2012)
binacin de iniciadores Eco-RI: ACT / Mse-I: CAA produce
los ms bajos valores PIC y una baja calidad en el revelado de
los productos de amplifcacin, al igual que las combinaciones
Eco-RI: AAC / Mse-I: CAA y Eco-RI: AGC / Mse-I: CTT.
Los valores PIC promedio de cada combinacin de inicia-
dores fuctan entre los 0,097 y los 0,343, con un promedio
global de 0,23, lo cual indica una variabilidad media, teniendo
en consideracin que el valor mximo que podra adquirir este
ndice es de 0,5 para marcadores de tipo dominante.
Similitud Gentica.- El 47,5% de la poblacin analizada
posee una similitud gentica comprendida entre los 0,7 y 0,8;
el 24,3% de la poblacin posee los mayores valores de simila-
ridad gentica, comprendido entre los 0,8 y 1; y el 28,2% de
la poblacin posee los menores valores de similitud gentica
comprendidos entre 0,5 y 0,7, lo cual indica nuevamente una
variabilidad media. La mayor variabilidad gentica estara dentro
de la cuenca del Ucayali, porque posee los menores valores de
similitud gentica (Tabla 3); sin embargo, dichos valores son
muy cercanos al de las otras cuencas.
Ligamiento completo.- El dendrograma de ligamiento com-
pleto estableci la conformacin de 8 grupos genticos a un nivel
de similitud de 0,65 (Fig. 1). Se puede notar cierta tendencia en
las accesiones de agruparse de acuerdo al tipo de suelo en la cual
fueron colectadas, ya que el 85% de las entradas colectadas en las
zonas denominadas de altura (162 367 m de altitud) estn
ubicadas en el cluster 8, el cual es el ms numeroso. El 63,2% de
las entradas fueron colectadas en terrenos bajos (132 152 m),
sin embargo, la mayora de ellas pertenecen a diferentes clusters.
El 87,5% de los grupos estn fuertemente estructurados, al
ser similares entre s los miembros de un grupo en un rango del
47 al 76%; excepto el grupo 8, el cual slo alcanza un 7% de
bandas compartidas (Tabla 4). Es interesante hacer notar que el
54% de los miembros de este grupo 8 estn ubicados en zonas
denominados de altura entre los 162 y 367 msnm, al igual
que los grupos 3 y 5 hallados entre los 175 y 303 m de altitud.
Distribucin espacial de la variabilidad gentica del
man.- Las entradas de man fueron colectadas en 7 distritos
pertenecientes a 2 provincias (Coronel Portillo y Padre Abad)
abarcando 3 cuencas y a 4 tipos distintos de suelos. La mayor
cantidad de colectas (52%) se registran en el distrito de Callera,
provincia Coronel Portillo, cuenca del Ucayali, cuyos suelos son
predominantemente bajos (Barrizal, Playa y Restinga).
Riqueza de grupos.- La mayor riqueza de grupos genticos
de man se encuentran en la cuenca del Ucayali (Fig. 2), distrito
de Callera, provincia Coronel Portillo del departamento de
Ucayali. En dicha cuenca se logra ubicar los 8 grupos genticos,
siendo los grupos 1 y 3 exclusivos de esta cuenca, con una riqueza
de hasta 5 grupos diferentes en una solo celda.
En la cuenca del Aguayta se logra ubicar hasta 5 grupos ge-
nticos y en la cuenca del San Alejandro slo se tiene 2 grupos.
Es importante mencionar que todas las entradas de la Cuenca
San Alejandro pertenecen al grupo 8.
Distancia gentica.- Los datos de marcadores moleculares,
asociados a la ubicacin geogrfca de las localidades, fueron
analizados tambin con el programa DIVA-GIS con la fnalidad
de estimar la variabilidad gentica entre nuestras entradas. Para
ello se calcularon las distancias genticas en base al coefciente
de Sokal & Michener (1958).
Los valores de distancia gentica se encuentran comprendidos
entre 0> y <0,5, lo cual indica una variabilidad predominan-
temente media; siendo la cuenca del Ucayali la que posee los
mayores valores de distancia gentica (0,375 0,500). (Fig. 3).
Discusion
Variabilidad gentica.- A pesar de que el man posee una
gran variabilidad morfolgica (Kochert et. al. 1996; Williams
1989), dicha variabilidad no haba podido ser demostrada
molecularmente al utilizar diversas tcnicas de marcadores para
Grupo
Nmero de
Integrantes
Bandas
Compartidas
Bandas
Exclusivas
Proporcin de
Similitud
1 3 69 5 0,54815
2 3 76 5 0,60000
3 2 101 4 0,77778
4 7 61 2 0,46667
5 3 69 7 0,56296
6 4 64 3 0,74074
7 2 91 9 0,54815
8 41 9 0 0,06667
Tabla 4. Estructura de los grupos conformados.
Figura 2. Riqueza de grupos en cada una de las cuencas. Cada grid
(cuadrcula) tiene una dimensin de 15 x 15 Km.
Figura 3. Distancia gentica estimada mediante el programa DIVA
GIS.
247

Variabilidad gentica y distribucin geogrfica del man
Rev. peru. biol. 19(3): 241 - 248 (December 2012)
encontrar polimorfsmo a nivel del ADN en el man (Garcia et
al. 1 995; Halward et al. 1991; Halward et al. 1992; Hopkins et
al. 1999; Kochert et al. 1991; Subramanian et al. 2000).
Sin embargo algunos investigadores lograron encontrar po-
limorfsmo gentico a nivel del ADN del man, empleando la
tcnica de marcadores AFLP (He & Prakash 1997), con lo cual
fue posible estimar las relaciones genticas entre las diferentes
variedades botnicas del cultivo (He & Prakash, 2001), aunque
anteriormente, haban sido estimadas las relaciones entre algunas
especies silvestres del mismo (He et al. 1995).
Al trabajar nosotros con las 10 combinaciones de iniciadores
AFLP que mostraron ser polimrfcos en estudios previos, obtu-
vimos algunas diferencias. Las 10 combinaciones de iniciadores
amplifcaron un total de 344 bandas, de las cuales 157 fueron
informativas; lo cual difere de las 695 bandas totales y 53
informativas reportadas anteriormente. (He & Prakash 1997).
Dicha diferencia podra ser explicada por el nmero de
entradas de man evaluadas, ya que en dicho estudio slo se
trabajo con 6 entradas de man, pertenecientes a 3 variedades
botnicas, en cambio nosotros trabajamos con 65 entradas de
man, lo que tal vez haya facilitado a la obtencin de un mayor
nmero de bandas informativas.
Los valores PIC nos dan una medida de la variabilidad gen-
tica (Powell et. al. 1996; Agrama & Tuinstra, 2003), pero por
ser los marcadores AFLP dominantes, no muestran la totalidad
de alelos que existen en un locus, por lo que podramos obtener
resultados diferentes si analizamos nuestras muestras con mar-
cadores codominantes. Sin embargo el gran poder de anlisis
multiloci de los marcadores AFLP nos permite encontrar un
mayor nmero de diferencias y similitudes a nivel del ADN,
con lo cual es posible obtener grupos genticamente similares
al aplicar tcnicas de taxonoma numrica en el anlisis de
nuestros resultados.
Los valores PIC fueron de gran utilidad para la eleccin de
las bandas informativas tomadas en cuenta para el anlisis de
similitud gentica, porque nos permiti establecer las bandas que
detectan diferencias entre nuestras entradas, para establecer un
matriz de similitud gentica. (Ghislain et al. 1999).
El coefciente de asociacin simple considera las presencias y
ausencias de un marcador como similitudes genticas. (Powell
et al. 1996; Ghislain et al. 1999); sin embargo la ausencia de
un marcador no implica necesariamente una similitud gentica,
por lo tanto algunos investigadores utilizan los coefcientes de
Jaccard y DICE, los cuales slo consideran las presencias de las
bandas como una similitud gentica. (Vipa & Huestis 1997;
Erschadi et. al. 2 000; Teulat et. al. 2000).
Por ello, se generaron matrices de similitud gentica utilizan-
do diferentes coefcientes de asociacin para establecer si existan
diferencias entre las matrices de similitud generadas. Los altos
niveles de correlacin entre las distintas matrices nos permiti
determinar que no existan mayores diferencias entre ellas, por
lo tanto podramos trabajar indistintamente con cualquier tipo
de coefciente de asociacin gentica, sin que ello ocasione
grandes distorsiones al realizar nuestro anlisis de agrupamiento
o dendrograma.
Los anlisis de agrupamiento son realizados principalmente
con el ligamiento promedio, sin embargo nosotros optamos
por el ligamiento completo (a pesar de que su correlacin cofe-
ntica no es buena), porque fue el nico dendrograma que nos
permiti distinguir los 8 grupos genticos o clusters generados
en el anlisis de reproducibilidad bootstrap. Adems los den-
drogramas generados por los ligamientos simple y promedio no
establecieron una clara distincin de grupos entre las entradas,
revelados en el anlisis bootstrap.
Distribucin espacial de la variabilidad gentica.- El pro-
grama DIVA GIS, permiti visualizar la distribucin espacial
de los grupos genticos obtenidos, los cuales estn distribuidos
principalmente en la cuenca del Ucayali. Al parecer dicha dis-
tribucin obedece principalmente al tipo de suelo (barrizales y
playas) de la cuenca del Ucayali, el cual es inundable durante
la temporada de crecida de los ros, lo que permite sembrar en
un terreno suave, ideal para el desarrollo de las vainas del man,
posibilitando un mayor nmero de comunidades dedicadas a
su cultivo; a comparacin de las comunidades de las zonas de
altura, la cuales no son inundadas por los ros, por lo que el
terreno es duro y compacto, limitando el desarrollo de las vainas.
(David Williams, comunicacin personal).
Sin embargo, en la cuenca del Ucayali se efectu la mayor
cantidad de colectas (52 %) lo que tal vez haya infuido en que
la zona agrupe a la mayor cantidad de grupos, pero no debemos
dejar de considerar que 2 grupos, son exclusivos de la cuenca.
Los valores de distancia gentica generados por el programa
DIVA GIS, reafrma a la cuenca del Ucayali como la que posee
la mayor variabilidad gentica del cultivo de man.
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249

Variabilidad morfolgica y evaluacin agronmica de mirabilis exPansa
Rev. peru. biol. 19(3): 249 - 256 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 249 - 256 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Variabilidad morfolgica y evaluacin agronmica de maukas
Mirabilis expansa (Ruiz & Pav.) Standl. del norte peruano
Juan F. Seminario y Miguel A. Valderrama
Morphological variability and agronomic evaluation of maukas, Mirabilis
expansa (Ruiz & Pav.) Standl. of northern Peru
Programa de Races y Tubrculos
Andinos, Of. 2C-111, Universidad
Nacional de Cajamarca, Avenida
Atahualpa 1050, Cajamarca, Per.
Email Juan Seminario:
jfseminario@yahoo.es
Email Miguel A. Valderrama:
mvalderrama3510@hotmail.com
Presentado: 24/10/2012
Aceptado: 15/12/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
Se estudiaron 40 entradas de mauka, chago o miso, Mirabilis expansa (Nyctaginaceae), para determinar la
variabilidad morfolgica, la distribucin geogrfca y el comportamiento agronmico del germoplasma, colectado
principalmente en el norte peruano (entre los 2300 y 3400 m de altitud) y mantenido en la Universidad Nacional
de Cajamarca (72945S, 781012W, altitud 2670 m, 14 C de temperatura diaria y 670 mm de lluvia anual).
Se usaron 17 descriptores cualitativos de alta heredabilidad y se evaluaron siete componentes de rendimiento,
durante tres campaas agrcolas. El fenograma gener cinco grupos o morfotipos (coefciente de disimilitud de
0,0). Los morfotipos I, III y V se concentran en las provincias de Hualgayoc, San Miguel, Chota y Cajamarca.
El morfotipo II probablemente es endmico de la Regin La Libertad. La nica entrada del sur del Per (Puno),
constituy un morfotipo independiente (IV). Seis entradas: 15, 17, 24, 25, 28 (morfotipo I) y 16 (morfotipo III),
alcanzaron los ms altos rendimientos (46 76 t. ha
-1
).
Palabras clave: cultivo promisorio; diversidad gentica; raz andina, Cajamarca.
Abstract
Forty accessions of mauka, chago or miso, Mirabilis expansa (Nyctaginaceae) were studied, in order to deter-
mine the morphological variability, geographic distribution and agronomic performance of germplasm collected
mainly in northern Peru (between 2300 to 3400 m) and maintained at Universidad Nacional de Cajamarca
(72945S, 781012W, 2670 m, 14 C of daily temperature and 670 mm of rain annually). Seventeen qualitative
descriptors of high heritability were used and seven yield components for three crop years were also evaluated.
The phenogram generated fve groups or morphotypes (dissimilarity coeffcient of 0.0), which implies 87.5%
of duplicates in the collection. The morphotypes I, III and V are concentrated in the provinces of Hualgayoc,
San Miguel, Chota and Cajamarca. The morphotype II is probably endemic to the La Libertad region. The only
accession from the south of Peru (Puno) was an independent morphotype (IV). Six accessions: 15, 17, 24, 25,
28 (morphotype I) nad 16 (morphotype III) reached the highest yields (46 76 t. ha-1).
Keywords: promising crops; genetic diversity; Andean root crops; Cajamarca.
Introduccin
Mirabilis expansa (Ruiz & Pav.) Standl., es una Nyctaginacea
tuberosa que se distribuye desde Venezuela hasta Chile al estado
silvestre y cultivado (Tabla 1). Su cultivo se concentra en las zo-
nas alto andinas de Bolivia, Ecuador y Per, donde es conocido
como mauka, miso y chago, respectivamente. Es una de las
especies ms relegadas dentro del grupo de races y tubrculos
andinos, RTAs ((NRC 1989, Vivanco 1999) y existen indicios
de que su cultivo en el Per, est en riesgo debido a mltiples
factores (FAO 2009). Ha sido clasifcada como especie casi
amenazada, es decir prxima a satisfacer el criterio de vulne-
rable. (DS. 043-2006-AG).
Mirabilis expansa es una especie promisoria como alimen-
to humano y animal, adems de otros usos potenciales. El
follaje obtenido despus de la cosecha, contiene hasta 4% de
protena en base fresca (17% en base seca), es un importante
forraje para ovinos, vacunos y animales menores. Los valores
de consumo, digestibilidad y conversin alimenticia en conejos
(Oryctolagus cuniculus), fue similar a los valores de la mezcla
de ryegras (Lolium multiforum) y trebol (Trifolium repens)
(Bazn et al. 1996).
Sin embargo, la parte principal usada como alimento hu-
mano son sus races reservantes. Estas, adems de ser fuente de
carbohidratos, contienen niveles importantes de protena, calcio
y fsforo (Franco & Uceda 1996, Tapia et al. 2004). Por estas
Silvestre
Standley (1931):
Venezuela: Mucurub.
Ecuador: Alaus (Chimborazo), Ambato.
Chile: Valparaiso.
Per: Sin especifcar.
Macbride (1937):
Per: Cusco (San Sebastin).
Junn (Tarma).
Lima (Chancay, Amancaes, Ro Blanco).
Lpez (1995):
Per: La Libertad (Otuzco: Agallpampa).
Seminario y Valderrama (1998):
Per: La Libertad (Otuzco: Cerro Cholocday).
Cultivado
Rea (1965)
Bolivia: Camacho, Muecas, Bautista, Larecaja,
Inquisivi.
Rea (1982), Tapia et al. (1996)
Ecuador: Pichincha, Cotopaxi.
Vallenas (1996):
Per: Puno: Limbani (prov. Sandia), Phusca (Usicayos,
prov. Carabaya).
Franco et al. (1989), Seminario y Seminario (1995).
Per: Amazonas, Cajamarca, La Libertad
(Huamachuco, Santiago de Chuco), Ancash (Siguas).
Blas (2012) (Comunicacin personal)
Per: Hunuco.
Tabla 1. Distribucin de Mirabilis expansa silvestre y cultivado segn
diferentes autores.
250
Seminario & Valderrama
Rev. peru. biol. 19(3): 249 - 256 (Diciembre 2012)
bondades constituye una alternativa alimentaria para poblaciones
alto andinas, en donde la ingesta de estos nutrientes es escasa.
Dentro del componente proteico de M. expansa se han
identifcado protenas inactivadoras de ribosomas (RIPs) que
muestran actividad antifngica y antibacterial. Vivanco et al.
(1999) encontraron en las races de mauka, dos RIPs que las
denominaron ME1 (27,5 kDa) y ME2 (27 kDa), las cuales, en
las pruebas in vitro, resultaron activas y de efecto aditivo con-
tra los hongos Pythium irregulare, Fusarium oxysporum solani,
Alternaria solani, Trichoderma reesei, y Trichoderma harzianum;
y contra las bacterias Pseudomonas syringae, Agrobacterium tu-
mefaciens, Agrobacterium radiobacter, Xanthomonas campestris y
Erwinia carotovora. Posteriormente, Vivanco y Flores (2000)
trabajando con callos y cultivo de clulas en suspensin de M.
expansa, encontraron una nueva RIP que denominaron MEC
(29 kDa) cercanamente relacionada con ME1 y producida en
alta proporcin (20% de la protena soluble total). Vepachedu
et al. (2003) hicieron la caracterizacin molecular y el estudio
de la regulacin post-transcripcional de la ME1. El modo de
accin de ME1 contra hongos (Rhizoctonia solani, Alternaria
solani, Trichoderma reeset y Candida albicans) fue estudiada
por Park et al. (2002) y contra bacterias (Escherichia coli) por
Vepachedu et al. (2005).
Las perspectivas de M. expansa son importantes y esto explica
el inters de su estudio y la introduccin como cultivo en otros
pases, particularmente en Republica Checa y Blgica (Klaskova
& Fernndez 2011).
La coleccin ms numerosa de mauka cultivada (56 entradas)
la realiz la Universidad Nacional de Cajamarca (UNC) Per
(Valderrama & Seminario 2004), la que incluye por lo menos
siete parientes silvestres. En Ecuador, el INIAP, conserva ex situ
un total de 11 entradas (Tapia et al. 2004). Los datos sobre mate-
rial conservado en bancos de Bolivia no son claros (FAO 2009).
La coleccin de la UNC fue caracterizada con descriptores no
estandarizados y se reconocieron cinco morfotipos. Asimismo,
Cdigo Localidad Altitud LS LW Casero Distrito Provincia Regin
CCHUNC001 Yanac 3080 746'51" 7757'56" Yanac Huamachuco Snchez Carrin La Libertad
CCHUNC002 Pea del Gallo 3120 746'51" 7757'56" Yanac Huamachuco Snchez Carrin La Libertad
CCHUNC003 Yanac 3100 746'51" 7757'56" Yanac Huamachuco Snchez Carrin La Libertad
CCHUNC005 Laguna Sausacocha 3200 747'17" 7759'21 Laguna Sausacocha Huamachuco Snchez Carrin La Libertad
CCHUNC006 Yanac 3100 746'51" 7757'56 Yanac Huamachuco Snchez Carrin La Libertad
CCHUNC007 Laguna Sausacocha 3200 747'17 7759'21" Laguna Sausacocha Huamachuco Snchez Carrin La Libertad
CCHUNC008 Chamis 3200 747'17" 7759'21" Laguna Sausacocha Huamachuco Snchez Carrin La Libertad
CCHUNC009 Laguna Sausacocha 3200 747'17" 7759'21" Laguna Sausacocha Huamachuco Snchez Carrin La Libertad
CCHUNC010 Pea del Gallo 3120 746'51" 7757'56" Yanac Huamachuco Snchez Carrin La Libertad
CCHUNC011 Pea del Gallo 3120 746'51" 7757'56" Pea del Gallo Huamachuco Snchez Carrin La Libertad
CCHUNC012 El Cedro 2855 658'25" 7851'18" El Cedro Calquis San Miguel Cajamarca
CCHUNC013 El Pozo 2855 658'25" 7851'18" El Cdero Calquis San Miguel Cajamarca
CCHUNC014 Nitisuyo Alto 3000 659'57" 7853'58" Nitisuyo San Miguel San Miguel Cajamarca
CCHUNC015 Lucmacucho 3100 637'26" 7831'21" Samangay Bambamrca Hualgayoc Cajamarca
CCHUNC016 Huayllapampa Baja 3400 712'26" 7830'36" Huayllapampa Cajamarca Cajamarca Cajamarca
CCHUNC017 Llapa 2928 658'38" 7848'48" Llapa Llapa San Miguel Cajamarca
CCHUNC019 Laguna Sausacocha 3200 747'17" 7759'21" Laguna Sausacocha Huamachuco SanchezCarrion La Libertad
CCHUNC020 Chucmar 2500 623'15" 7835'55" Chucmar Tacabamba Chota Cajamarca
CCHUNC021 Caafsto 3100 633'58" 7835'52" Caafsto Chota Chota Cajamarca
CCHUNC023 Paccha Grande Alta 2800 711'54" 7829'44" Paccha Cajamarca Cajamarca Cajamarca
CCHUNC024 La Collpa 2750 640'03" 7844'13 La Collpa Chugur Hualgayoc Cajamarca
CCHUNC025 Sabana 3150 652'13" 7848'12" Sabana Llapa San Miguel Cajamarca
CCHUNC026 El Cedro 2855 658'25" 7851'18" El Cedro Calquis San Miguel Cajamarca
CCHUNC027 Namora 2300 712'01" 7819'34" Namora Namora Cajamarca Cajamarca
CCHUNC028 Sn.SilvestreCochan 2950 659'36" 7845'52" Sn.SilvestreCochan Sn.Silvestre SanMiguel Cajamarca
CHAUNC029 Sn.SilvestreCochan 2950 659'36" 7845'52" Sn.SilvestreCochan Sn Silvestre San Miguel Cajamarca
CCHUNC030 Sn.SilvestreCochan 2950 659'36" 7845'52" Sn Silvestre Sn.Silvestre San Miguel Cajamarca
CCHUNC031 Nitisuyo Alto 3000 659'57" 7853'58" Nitisuyo San Miguel San Miguel Cajamarca
CCHUNC036 Chaquil 2515 645'45" 7831'21" Llaucan Bambamarca Hualgayoc Cajamarca
CCHUNC037 Llaucan 2500 644'21" 7831'21" Llaucan Bambamarca Hualgayoc Cajamarca
CCHUNC038 Mayhuasi 2600 643'06" 7831'21" Mayhuasi Bambamarca Hualgayoc Cajamarca
CCHUNC039 Curgos 3225 751'02" 7756'18" Curgos Curgos Sanchez Carrion La Libertad
CCHUNC040 Quillimbash 2850 654'53" 7810'45" Quillimbash Celendin Celendin Cajamarca
CCHUNC042 Limbani 3000 1406'35" 6936'55" Limbani Limbani Sandia Puno
CCHUNC043 Huaambra 2780 6 53 5 789'54" Huaambra Celendin Celendin Cajamarca
CCHUNC044 Ciudad Universitaria 2725 710'00" 7830'00" Cajamarca Cajamarca Cajamarca Cajamarca
CCHUNC045 Cochapampa 2950 654'52" 7815'18" Cochapampa Sorochuco Celendin Cajamarca
CCHUNC046 Tacamache 2850 640'46" 7845'06" Tacamache Chugur Hualgayoc Cajamarca
CCHUNC047 Liguac 2500 652'31" 7841'57" Liguac Scota Cutervo Cajamarca
CCHUNC048 Llaucan 2400 644'20" 7801'11" Llaucan Bambamarca Hualgayoc Cajamarca
Tabla 2. Datos pasaporte de 40 entradas de mauka (Mirabilis expansa) cultivado, mantenido por la Universidad Nacional de Cajamarca.
251

Variabilidad morfolgica y evaluacin agronmica de mirabilis exPansa
Rev. peru. biol. 19(3): 249 - 256 (December 2012)
un lote de 36 entradas de esta misma coleccin (incluyendo
cuatro silvestre) fue caracterizada molecularmente por Chia et
al. (2006) y se identifcaron cuatro morfotipos, pero con alta
divergencia, respecto a la composicin de mismos.
La informacin sobre evaluacin agronmica de los materiales
genticos de mauka es escasa. Slo existen informes preliminares
de los aspectos productivos. En este sentido, es necesario evaluar
los materiales mantenidos ex situ con el propsito de seleccionar
los mejores con fnes de uso
Con los antecedentes mencionados, el propsito de la inves-
tigacin fue determinar la variabilidad morfolgica, mediante
la aplicacin de descriptores morfolgicos estandarizados,
analizar la distribucin geogrfca y evaluar el comportamiento
agronmico de la coleccin de mauka del Programa de Races
y Tubrculos Andinos de la UNC, que procede principalmente
del norte peruano e incluye una entrada de Puno.
Material y mtodos
Se usaron 40 entradas de Mirabilis expansa cultivada, que
mantiene el Programa de Races y Tubrculos Andinos de la
UNC. (PRTA-UNC). Veintisiete entradas proceden de la Re-
gin Cajamarca (2300 a 3400 m de altitud), colectadas en las
provincias de San Miguel (10), Hualgayoc (7), Cajamarca (4),
Celendn (3), Chota (2) y Cutervo (1). Doce entradas proceden
de la regin La Libertad, colectadas en la provincia de Snchez
Carrin. La entrada 42 procede de Limbani, provincia de Sandia,
Regin Puno. Caso especial constituye la entrada 44 que fue
detectada e incorporada a la coleccin, por sus caractersticas
morfolgicas especiales, desde una poblacin de plantas prove-
nientes de semilla, dentro del banco de germoplasma. Los datos
pasaporte del germoplasma evaluado se detallan en la Tabla 2.
El germoplasma se sembr y evalu durante las tres campaas
agrcolas, en el campo experimental del PRTA-UNC. El sitio
se ubica a 72945S, 781012W y 2670 m, dentro de la for-
macin Bosque Seco Montano Bajo (Quechua) y registra 14 C
de temperatura diaria y 670 mm de lluvia anual. Se sembr un
surco por cada entrada, con brotes basales de tallo, a distancias de
0,80 m entre surcos y 0,60 m entre plantas. Se aplicaron 5 t/ha
de humus de lombriz y se hicieron las labores de mantenimiento
necesarias para el cultivo.
La caracterizacin y el anlisis de agrupamiento se realiza-
ron mediante una lista de 17 descriptores cualitativos (Tabla
3), de alta capacidad discriminatoria (cuatro de tallo, cinco
de hoja, cinco de for y tres de raz). Esta lista fue probada y
estandarizada el 2000 por especialistas de Ecuador, Bolivia y
Per. Los datos de hoja se tomaron a los seis meses despus
de la siembra (inicio de foracin) y los de colino y raz se
tomaron al momento de cosecha (11 meses). Los colores fue-
ron califcados mediante la RHS Colour Chart (1995). Con
los datos de campo, se construy una matriz bsica de datos
(MBD) y se realiz el anlisis multivariado el cual comprendi
(1) el anlisis de agrupamiento produciendo un fenograma
generado por los mtodos UPGMA (unweighted pair-group
method aritmetic average) y SAHN (sequential, agglomerative,
hierarchical, nonoverlapping) clustering; (2) el anlisis de
componentes-principales (CP), mtodo de ordenacin que
permite demostrar el valor discriminatorio de los caracteres,
con respecto a las entradas (Crici 1983, Hidalgo 2003). En
ambos casos se us el programa NTSYS 2.1.
1. Color de follaje
1 Verde amarillento 144A
2 Verde amarillo 146C, 146A
3 Verde purpreo
2. Color principal del tallo areo
1 Verde amarillo 144C, 145A
2 Verde 143C
3 Rojo purpreo 59B, 60A
3. Color secundario del tallo areo
0 Ausente
1 Presente
4. Color de tallo subterrneo
1 Blanco
2 Amarillo claro 13B
3 Naranja grisceo 165B
5. Color predominante del haz de la hoja
1 Verde amarillento 145 A
2 Verde amarillo 146 B
3 Verde 146 A
6. Color secundario del haz de la hoja
0 Ausente
1 Presente
7. Forma de lmina
1 Ovada
2 Cordada
8. Base de lmina
1 Cordada
2 Cuneada
3 Subcordada
9. Apice de lmina
1 Estrechamente agudo
2 Medianamente agudo
3 Ampliamente agudo
10. Color de botn foral
1 Amarillo 4A,5B
2 Pardo amarillento 163B
3 Rojo prpura 72B
4 Rojo prpura 71A
11. Color de las brcteas del involucro
1 Verde 146C
3 Prpura verdoso
12. Color de Perigonio
1 Blanco 155D
2 Blanco grisceo 156D
3 Prpura claro 75B
4 Prpura 78A
13. Color venas de lbulos del perigonio
1 Amarillo 4A
2 Pardo amarillento 163B
3 Rojo prpura 71A
14. Color Estigma
1 Blanco amarillento 158D
2 Amarillo anaranjado 20C
3 Prpura claro 75D
4 Prpura 75A
15. Color externo de la corteza de la RR
1 Blanco 155D
2 Pardo amarillento 161C
3 Gris anaranjado claro 164C
4 Gris anaranjado 164 A, 165B
16. Color de la corteza de raz al raspado
1 Blanco 155D
2 Amarillo 12C
3 Amarillo anaranjado 14B, 13A
17. Color de la pulpa de la raz reservante
1 Blanco 155D
2 Blanco anaranjado 159C
3 Amarillo anaranjado 19C, 20C
Tabla 3. Descriptores morfolgicos para mauka, Mirabilis expansa
(R.&P.) Standley.
252
Seminario & Valderrama
Rev. peru. biol. 19(3): 249 - 256 (Diciembre 2012)
El anlisis de la distribucin geogrfca del germoplasma se
hizo tomando en cuenta, las coordenadas geogrfcas, las altitu-
des, las regiones y las cuencas de los sitios de colecta. Mediante
el programa DIVA-GIS 3.0 se sealaron los sitios de colecta y
se hizo la distribucin geogrfca de las entradas agrupadas en
morfotipos.
Se evaluaron siete componentes del rendimiento agronmi-
co, en cinco plantas por entrada y en tres campaas agrcolas
(2005 2007): Altura de planta (cm), nmero de races por
planta, peso de races por planta (kg), rendimiento de races
(t.ha
-1
), largo y dimetro de races (cm) y peso de follaje (kg).
Los datos fueron ingresados en una hoja de clculo de Excel,
para el anlisis correspondiente.
Resultados
Variabilidad morfolgica. Al coefciente de distancia de
0,0 (mxima similitud), el fenograma (Fig.1) muestra que la
variabilidad morfolgica de la coleccin de mauka, consta de
cinco grupos o morfotipos (el 87,5% de las entradas seran
duplicados). Dos grandes grupos, el M-I y M-II con 18 y 12
entradas, respectivamente, renen el 75% de las entradas evalua-
das. El coefciente de distancia entre ambos es bajo (20%). Esto
quiere decir que estos grupos estn cercanamente relacionados
fenotpicamente. La entrada 42 (grupo M-IV), procedente de
Puno, registr el coefciente de distancia ms alto. Es decir, es
un morfotipo nico y diferente a los del norte. Lo antedicho,
tiene mayor sentido si tomamos como referencia el coefciente
de distancia de 1,35 (Fig. 1). Bajo esta premisa, el fenograma
presenta tres grandes grupos: El primero, formado por M-II,
M-I y M-V, el segundo por M-III y el tercero por M-IV. Por
otro lado, la entrada 44 constituye un morfotipo aparte (M-V)
y presenta caractersticas morfolgicas de los grupos M-I y M-II.
Los cinco morfotipos identifcados muestran caractersticas
fenotpicas de fcil identifcacin en campo y sus principales
diferencias se encuentran en el color del tallo, forma de hoja,
color de for y color de raz. Tambin es evidente que la mayor
parte del germoplasma pertenece a los morfotipos I y II (Tabla 4).
Figura 1. Fenograma (mtodo UPGMA) que agrupa 40 entradas de
mauka, Mirabilis expansa, del norte peruano, segn 17 descriptores
morfolgicos.
Morfotipos
I II III IV V
Color tallo Rojo purpreo Verde Verde amarillo Verde Verde
Hoja
Forma lmina Cordada Ovada Cordada Ovada Ovada
Forma de la base Subcordada Cuneada Cordada Cordada Cuneada
Forma del pice
Ampliamente
agudo
Estrechamente
agudo
Medianamente
agudo
Ampliamente
agudo
Estrechamente
agudo
Color principal
lmina
Verde Verde amarillo Verde amarillento Verde Verde amarillo
Flor
Color botn foral Rojo prpura Pardo amarillento Amarillo Rojo prpura Rojo prpura
Color de Perigonio Prpura Blanco grisceo Blanco Prpura Purpura claro
Raz
Color pulpa raz
tuberosa
Blanco Blanco Blanco
Amarillo
anaranjado
Blanco
Color externo raz
tuberosa
Gris anaranjado
claro
Gris anaranjado
claro
Pardo amarillento Gris anaranjado Pardo amarillento
Entradas
012; 013, 045; 043;
040; 038; 030; 029;
026; 024; 028; 017;
015; 031; 037; 025; 014
001; 002; 003; 005;
006; 007; 008; 009,
036; 039; 010; 011; 019
016; 048, 020; 021;
046, 023; 027; 047
042 044
Tabla 4. Descripcin bsica de los morfotipos y agrupamiento de las entradas de mauka (Mirabilis expansa) mantenidos por la Universidad
Nacional de Cajamarca.
CCHUNC001
CCHUNC002
CCHUNC003
CCHUNC005
CCHUNC006
CCHUNC007
CCHUNC008
CCHUNC009

CCHUNC010

CCHUNC011
CCHUNC012
CCHUNC013
CCHUNC014
CCHUNC015

CCHUNC016

CCHUNC017

CCHUNC019

CCHUNC020

CCHUNC021
CCHUNC023
CCHUNC024
CCHUNC025
CCHUNC026
CCHUNC027

CCHUNC028
CHAUNC029

CCHUNC030

CCHUNC031
CCHUNC036
CCHUNC037

CCHUNC038

CCHUNC039

CCHUNC040

CCHUNC042

CCHUNC043
CCHUNC044

CCHUNC045

CCHUNC046

CCHUNC047
CCHUNC048

2,70 2,03 1,35 0,68 0,00
Coefficient
253

Variabilidad morfolgica y evaluacin agronmica de mirabilis exPansa
Rev. peru. biol. 19(3): 249 - 256 (December 2012)
La Tabla 5 muestra la contribucin relativa de los compo-
nentes principales a la variacin total. Los cuatro primeros
componentes principales contribuyen al 100% de la variacin
de los 17 caracteres, para discriminar las 40 entradas en estudio.
El primer componente explica el 60,6% de la variacin entre
entradas y est asociado a cinco caracteres de hoja, cuatro de
for, tres de tallo, dos de raz, y uno de follaje. Todos con un alto
coefciente de correlacin que vara de 0,65 (pice de lmina)
hasta 0,99 (color predominante del haz de la hoja y color de
la corteza de la raz sin piel). Junto a los ltimos mencionados,
los caracteres de for son tambin los que ms contribuyen al
primer componente.
El 31,5% de la variacin total se atribuye al segundo compo-
nente y los caracteres que ms aportan a ste son el color de las
brcteas del involucro y el color de la pulpa de la raz reservante.
Ambos, con un alto coefciente de correlacin (0,91). Asimismo,
los caracteres foliares (forma de lmina y pice de lmina) fueron
los que ms contribuyeron al tercer componente principal, lo
que se evidencia por sus altos coefcientes (Tabla 6).
Variabilidad morfolgica y distribucin geogrfca de
los morfotipos. La conformacin de los grupos o morfotipos
muestra relacin con la distribucin geogrfca de las entradas.
As, el grupo M-II est constituido en su mayora por material
procedente de la provincia de Snchez Carrin (La Libertad), y
los caracteres principales que lo discriminan son el color verde
oscuro del follaje, la forma cuneada de la base de la lmina y el
color blanco grisceo del perigonio. El grupo IV (entrada 42),
procedente de Puno es diferente del resto de material evaluado.
Particularmente, en los caracteres de raz y tallo. Este morfotipo
no se encuentra en el norte peruano y se infere que es endmico
del sur peruano.
Como se aprecia en la Figura 2, el mayor nmero de morfo-
tipos (de 2 a 4, cuadrcula roja) se concentra en las provincias
de Hualgayoc, San Miguel, Chota y Cajamarca en los que
predominan los morfotipos M-I, M-III.
Todos los morfotipos ocupan el rango altitudinal propio
de la regin Quechua, desde los 2300 m de altitud (Namora,
Cajamarca), hasta los 3400 m (Huayllapampa, Cajamarca). La
entrada 42 (M-IV) fue colectado a 3000 m, Limbani (Puno).
Las colectas fueron realizadas dentro de los lmites latitudinales:
623 y 751S en el norte, hasta los 146S en el sur del Per.
El 92% de las entradas proceden de cuencas que tributan a la
vertiente del Atlntico.
Evaluacin agronmica. La informacin que se presenta
en este aspecto es preliminar, pero permite hacer algunas
apreciaciones importantes. Existe alta variacin en los princi-
pales componentes del rendimiento, entre entradas del mismo
morfotipo, entre morfotipos (Tabla 7). Los los morfotipos de
mayor rendimiento son el I, II y III (46 a 76 t.ha
-1
) y las entradas
promisorias, en orden de importancia son 15, 16, 25, 28, 24, 17.
Los componentes del rendimiento mostraron variaciones
importantes en las tres campaas. As, el peso de races por planta
vari de 0,6 a 3,6 kg.ha
-1
. El nmero de races por planta vari
Componente
Principal
Porcentaje de
variacin
Porcentaje de
variacin acumulado
1 60,62 60,62
2 31,56 92,18
3 5,27 97,45
4 2,53 99,98
Tabla 5. Contribucin relativa de los componentes principales de la
variacin total de la coleccin de mauka, Mirabilis expansa, de la
Universidad Nacional de Cajamarca.
C
o
m
p
o
n
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n
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P
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e

v
a
r
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a
c
i

n

a
c
u
m
u
l
a
d
a
Caracteres y coefcientes
CP1 60,62
Color predominante del haz de la hoja (0,9955)
Color de la corteza de raz al raspado (0,9955)
Color de botn foral (0,9916)
Color de Perigonio (0,9916)
Color Estigma (0,9916)
Color venas de lbulos del perigonio (0,9900)
Base de lmina (0,9155)
Color principal del tallo areo (0,9130)
Color secundario del haz de la hoja (0,9034)
Color secundario del tallo areo (0,8585)
Color de follaje (0,7883)
Color de tallo subterrneo (0,7697)
Color externo de la corteza de la RR (0,7331)
Forma de lmina (-0,6976)
Apice de lmina (0,6527)
CP2 31,56
Color de las brcteas del involucro (0,9126)
Color de la pulpa de la raz reservante (0,9126)
Color externo de la corteza de la RR (0,5035)
CP3 5,27
Forma de lmina (-0,6972)
pice de lmina(-0,6965)
Color de follaje (0,5814)
Tabla 6. Proporcin de la varianza explicada, componentes principales
y coefcientes, en la discriminacin morfolgica de la coleccin de
mauka, Mirabilis expansa, de la Universidad Nacional de Cajamarca.
Figura 2. Distribucin geogrfca de los morfotipos de mauka, Mira-
bilis expansa, del norte peruano.
254
Seminario & Valderrama
Rev. peru. biol. 19(3): 249 - 256 (Diciembre 2012)
de 4 a 22, la altura de planta vari de 31,5 a 103 cm. Adems
de las races, las plantas, producen una cantidad de follaje (til
como forraje) que vari entre 0,26 a 3,9 kg.planta
-1
(1,4 kg.
planta
-1
, en promedio).
Discusin
Se confrma la escasa variabilidad de M. expansa al estado
cultivado y a la vez que, en Per se encuentra la mayor variabi-
lidad. La caracterizacin morfolgica y molecular de Tapia et al.
(2004) en la coleccin ecuatoriana discrimin tres morfotipos
(de los cuales, uno es el morfotipo I de la coleccin del presente
estudio). Por otro lado, en el germoplasma boliviano se ha obser-
vado dos morfotipos, blanco y amarillo (Rea 2004). Tambin, los
resultados confrman que en el norte peruano, especfcamente
en Cajamarca, se encuentra la mayor variabilidad morfolgica.
Los descriptores usados resultan efcientes para identifcar
morfotipos, facilitan el trabajo de campo y permiten inferir
que el morfotipo V es un hbrido intraespecfco, producto de
cruzamiento natural entre materiales de los morfotipos I y II.
Lo anterior se explica porque las maukas cultivadas se cruzan
fcilmente y la especie registra entre 6 y 25% de alogamia
(Valderrama & Seminario 2001). Sin embargo, esta hiptesis
debe someterse a prueba mediante cruzamiento recprocos entre
ambos grupos.
Los resultados concuerdan con los obtenidos por Cha et al.
(2006), respecto a la separacin de la entrada 42 (procedente
de Puno), en un grupo aparte. Sin embargo, en el resto de
resultados diferen ampliamente y no son comparables por las
siguientes razones:
En primer lugar, nosotros trabajamos con 40 entradas culti-
vadas, Cha et al. (2006) trabajaron con 34 entradas cultivadas
de la misma coleccin. Dos de estas entradas ya no estn en
la coleccin, por eso no se incluyen en el presente trabajo. En
segundo lugar, el agrupamiento morfolgico que presentan los
autores mencionados (Tabla 2, p.85) lo hicieron con descriptores
Entrada Altura de planta (cm) N rices/planta Largo raz (cm) Peso raz (kg/plta) Rdto (kg/ha) Peso follaje (kg/plta)
Morfotipo I
12 70,8 15,9 11,2 1,8 37,8 1,7
13 68,1 17,3 13,4 1,4 30,7 1,9
14 74,8 13,5 14,7 1,4 30,7 2,1
15 79,5 21,7 16,3 3,6 76,4 2,8
17 90,5 19,7 15,6 2,2 45,8 2
24 86,4 18,8 12,4 2,2 47 1,5
25 88,3 20,6 15,5 3 63,4 2,4
26 74,7 21,1 14,2 1,7 35,7 1,2
28 79,1 20,6 16,2 2,7 57,7 1,9
29 66,2 19 16,1 1,5 33 1,1
30 75,7 18 14,7 1,8 38,1 1,7
31 72,5 16,2 11,6 1,5 33,1 1
37 51,5 15,3 11,6 0,7 15,9 1,3
38 66,3 10,8 11,9 1,5 31,5 0,6
40 67,3 14,1 18,1 1,6 35 1,7
43 31,5 10 14,6 1,7 35,3 1,1
45 102,9 8 12,91 0,8 17,6 1,6
Prom 73,3 16,5 14,2 1,8 39,1 1,6
DS 15,8 4,1 2 0,7 15,3 0,5
Morfotipo II
1 84,5 12,6 18 1,1 23,9 1,4
2 85,2 15,2 15,2 0,9 20,3 1,8
3 73,3 10,5 13,4 0,6 13,1 1,7
5 76,6 15,1 15,1 0,9 18,7 1,3
6 74,5 16 16,2 0,9 19,7 2
7 79,1 11,6 14,9 0,7 14,5 1,3
8 79,7 15,6 16,2 0,6 13,3 1,5
9 68,6 15,7 16,9 1,2 25 1,3
10 72,3 15,4 18 1,3 27,3 2,2
11 75,1 18,6 15,9 1 21 2,3
19 94,4 19 17,4 1,6 33,3 1,6
36 79,6 12,6 10,7 0,8 17,4 0,4
39 65,7 9,7 14,9 0,9 19 0,5
Prom 77,6 14,4 15,6 0,9 20,5 1,5
DS 7,5 2,8 1,9 0,2 5,7 0,5
Morfotipo III
16 62,5 17,7 14,5 3 63,9 2,5
20 96,3 15,2 13,4 2 42,9 2,3
21 83,3 11,8 13,5 1,6 34,8 1,1
23 88,6 18 13,7 1,3 27,9 1,7
27 60,2 17,2 16 2,2 47,1 1,7
46 86 4 10,7 0,6 12,4 2,4
47 75 13 13,1 1,2 24,9 1
48 98 5 8,4 0,8 16,6 0,8
Prom 81,2 12,7 12,9 1,6 33,8 1,7
DS 14,2 5,5 2,3 0,8 17 0,6
Morfotipo IV
42 47 10,5 13 1,4 29,1 0,6
Morfotipo V
44 59,3 14 12,9 1,6 33,2 1,7
Tabla 7. Valores de los componentes del rendimiento de 40 entradas de mauka (Mirabilis expansa), agrupadas por morfotipos (promedios de
tres campaas agrcolas, muestra: 15 plantas por entrada - 5 por campaa).
255

Variabilidad morfolgica y evaluacin agronmica de mirabilis exPansa
Rev. peru. biol. 19(3): 249 - 256 (December 2012)
morfolgicos no estandarizados, de modo que no coincide con
el agrupamiento actual (Tabla 4), realizado con 17 descriptores
morfolgicos probados y estandarizados. En tercer lugar, si bien,
Cha et al. (2006) establecieron (coefciente de 0,85) que el grupo
1 est formado por entradas que pertenecen a los morfotipos I,
II, III y V (entradas con caractersticas morfolgicas dismiles)
(Tabla 4), a la vez, el grupo 4, est formado por entradas perte-
necientes a los morfotipos I, II y III, lo cual aparentemente es
poco congruente. Asimismo, considerando que el grupo 2 est
formado slo por entradas del morfotipo I, parece poco con-
gruente que entradas de este mismo morfotipo estn tambin
en los grupos 1 y 4 de estos autores.
En investigaciones precedentes es frecuente la alta concor-
dancia entre el agrupamiento morfolgico (si se realiza con
descriptores estandarizados) y el agrupamiento molecular. As
lo indican Tapia et al. (2004) en maukas ecuatorianas. Tambin,
Blas (2005), en arracacha (tambin tuberosa), encontr hasta
97% de concordancia entre el agrupamiento morfolgico y el
molecular, con variaciones, segn la tcnica empleada (RAPD,
AFLP). Por lo tanto, es necesario hacer un nuevo anlisis mole-
cular para la coleccin de mauka, para confrmar los resultados
y poderlos comparar con el agrupamiento morfolgico, aqu
descrito.
Es importante que los cuatro primeros CP contribuyan con el
100% de la variacin de los 17 caracteres y que el primer CP expli-
ca el 60,6% de la variacin entre entradas. Este CP est asociado
caractersticas altamente discrimantes e identifcables en campo
(cinco de hoja, cuatro de for, tres de tallo, dos de raz, y uno de
follaje) de mucha utilidad para trabajos futuros (Hidalgo 2003).
Los morfotipos presentan patrones de distribucin, que
podran indicar que han evolucionado en condiciones locales y
no han sido objeto de movimientos interregionales en pocas
recientes. As, los morfotipos I y III, se distribuyen ampliamente
en la regin Cajamarca. En esta regin se han registrado la mayor
cantidad de nombres comunes para la especie al estado cultivado
(Seminario 2004). El grupo M-II, probablemente es endmico
de la Regin La Libertad, con extensin hacia el sur (Regin
Ancash). El morfotipo IV est localizado en la regin Puno y
podra tratarse del mismo morfotipo que describen Vallenas
(1995) y Rea (1992) en esta esta regin.
La conclusin provisional de que la mayor variabilidad se
encuentra en la Regin Cajamarca, requiere confrmacin a
travs de exploraciones exhaustivas en Sihuas, Carhuaz y otras
provincias de Ancash y en las zonas altas de Amazonas. Tam-
bin es conveniente realizar exploraciones en Hunuco, Junn,
Ayacucho, Cusco, Apurimac y Puno.
El rendimiento promedio de races (31 t.ha
-1
) y su alta varia-
cin (12 a 76 t.ha
-1
), as como la variacin de sus componentes
(altura de planta, nmero y peso de races), conferen al germo-
plasma alto valor para el mejoramiento y se requiere otras inves-
tigaciones para explorar su sobre su potencial. Anteriormente se
inform de rendimientos de 45 a 137 t.ha
1
(Seminario 2004),
en materiales de la misma regin. Tapia et al. (2004) informan
que en maukas ecuatorianas se obtuvieron rendimientos de 40
t.ha
-1
. Por ser materiales recolectados en diferentes nichos y en
cultivos asociados, se espera que tengan respuesta variable a
condiciones ex situ, bajo nuevas presiones ambientales suelo,
clima, monocultivo (Holle 1991).
Agradecimientos
A la Facultad de Ciencias Agrarias de la UNC por el apoyo
fnanciero para la realizacin de la investigacin. A Griselda
Lay de la Biblioteca del Centro Internacional de la Papa, por su
apoyo con artculos sobre mauka. A Segundo Cusquisiban por
el apoyo en el trabajo de campo.
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Efecto del follaje de TageTes minuTa sobre la nodulacin radicular de meloidogyne incogniTa
Rev. peru. biol. 19(3): 257 - 260 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 257 - 260 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Efecto del follaje de Tagetes minuta sobre la nodulacin radicular de
Meloidogyne incognita en Capsicum annuum, en invernadero
Santos Nlida Murga-Gutirrez, Juan Carlos Alvarado-Ibez, Nora Yessenia
Vera-Obando
Effect of the foliage of Tagetes minuta on Meloidogyne incognita root-ga-
lling on Capsicum annuum in a greenhouse
Departamento Microbiologa y
Parasitologa, Facultad de Ciencias
Biolgicas, Universidad Nacional
de Trujillo, Trujillo, Per. Email
Santos Nlida Murga-Gutirrez:
smurga@unitru.edu.pe
Presentado: 26/09/2012
Aceptado: 25/11/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
Se investig el efecto del follaje del huacatay Tagetes minuta sobre la nodulacin radicular producida por el
nematodo Meloidogyne incognita que parasita el pimiento pprika Capsicum annuum cultivado en invernadero,
con la fnalidad de obtener una alternativa de control de este nematodo. Se utilizaron tres grupos experimentales
y un testigo, con 12 macetas cada uno, las cuales contenan suelo y arena estriles (1:1). A este substrato
se adicion el follaje de T. minuta al 20, 35 y 50% (v/v) segn grupo experimental, y el testigo no recibi esta
enmienda. En cada maceta se sembr una plntula de C. annuum, y a la semana postsiembra se inocul
5000 huevos de M. incognita. A las ocho semanas, se evaluaron los ndulos en sus races. Todas las plantas
presentaron ndulos; aunque, en aquellas de los grupos experimentales el nmero de stos fue menor que
en las plantas testigo, con diferencia estadstica signifcativa (p< 0,05). Entre el nmero de ndulos de las
plantas de los grupos experimentales no hubo diferencia estadstica (p> 0,05). Se concluye que el follaje de
T. minuta adicionado como enmienda orgnica al 20, 35 y 50% al suelo de cultivo de plantas de C. annuum
limita la nodulacin radicular ocasionada por M. incognita. Lo cual sugiere su uso potencial en el control de
este nematodo.
Palabras clave: nematicida; ftonematodo; Capsicum annuum; enmienda orgnica.
Abstract
The effect of the foliage of Tagetes minuta "huacatay" on Meloidogyne incognita root-galling on Capsicum
annuum "paprika pepper" cultured in a greenhouse was researched, to obtain a control strategy for this nema-
tode. Three experimental groups and one control with 12 pots each were used, which contained sterilized soil
and sand (1:1). To this substrate was added cut foliage of T. minuta at 20, 35 and 50% (v/v) according to the
experimental group, and the control group remained without this amendment. In each pot a seedling of C.
annuum was sown, and one week post-seeding was inoculated with 5000 eggs of M. incognita. Eight weeks
later the root galling was evaluated. All the plants had root galling; although the number of galls in plants of the
experimental groups was less than those in the control group with statistical signifcant difference (p< 0.05).
Among the numbers of galls in the plants of the three experimental groups there was no signifcant difference
(p> 0.05). It is concluded that the foliage of T. minuta added as organic amendment at 20, 35 and 50% to
the culture soil for C. annuum plants limits the M. incognita root galling. That suggests its potential use in the
control of this nematode.
Keywords: nematicide; plant nematode; Capsicum annuum; organic amendment.
Introduccin
En la agricultura tropical y subtropical, los nematodos del
ndulo radicular Meloidogyne spp. son los parsitos de mayor
importancia econmica (Sasser 1979, Johnson 1985); por su
potencial efecto perjudicial sobre el rendimiento y la calidad de
los productos en una amplia gama de cultivos comerciales. Estos
nematodos parasitan las races de las plantas y alteran el tejido
radicular y la asimilacin normal de los nutrientes. Adems de
estos perjuicios directos que ocasionan en sus hospederos, pueden
interactuar con otros organismos ftopatgenos generando pr-
didas mayores que las provocadas de manera individual (Taylor
& Sasser 1983, Webster 1985).
Por sus efectos perjudiciales en los cultivos, los nematodos de
las especies de Meloidogyne, entre ellas M. incognita, la especie
ms comn en los climas clidos, requieren del control de sus
poblaciones, siendo comn el uso de agroqumicos con riesgos
para el ecosistema. Aunque, tambin se utilizan estrategias de
control biolgico para suprimir estos organismos; as se tiene,
el empleo de vegetales con propiedades antagnicas potenciales,
por producir diversos metabolitos secundarios txicos (Daulton
& Curtis 1963, Ploeg 2000, Krueger et al. 2010).
Las propiedades antagnicas de algunas especies vegetales
pueden explotarse al rotarlas, asociarlas con los cultivos o incor-
porarlas al suelo agrcola (Bhatti 1988, Waller 1987). Las espe-
cies de Tagetes constituyen un grupo de antagonistas potenciales,
por poseer propiedades nematicidas, fungicidas, insecticidas y
antivirales (Miller & Ahrens 1969, Ploeg 2000, Krueger et al.
2010). Estas propiedades podran variar segn especie de Tag-
etes, de nematodo y de hospederos, tipo de suelo y clima. Se ha
descrito que no todas las variedades de Tagetes controlan todos
los tipos de nematodos (Krueger et al. 2010).
Varias especies de Tagetes han mostrado efcacia en el control
de ftonematodos, especialmente contra Pratylenchus spp. y
Meloidogyne spp. (Rickard & Dupree 1978, Ploeg 2002, Wang
et al. 2007). En el control de Meloidogyne spp., numerosos inves-
tigadores han probado el efecto de estas plantas en experimentos
en laboratorio, en invernadero y en campo (Motsinger et al.
1977, Rickard & Dupree 1978, Oduor-Owino & Waudo 1994,
258
Murga-Gutirrez et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 257 - 260 (Diciembre 2012)
Ploeg 2002). Estas especies vegetales podran inhibir la eclosin
de los huevos y ser nematicidas en juveniles de Meloidogyne
(Siddiqi & Alam 1988, Murga-Gutirrez 2007).
Tagetes minuta, nativa de regiones temperadas de Amrica
del Sur, incluyendo el Per, es otra planta nematicida potencial,
rica en monoterpenos, sesquiterpenos, favonoides, tiofenos
y compuestos aromticos acclicos, monocclicos y bicclicos
(Rodrguez & Marbry 1977, Soule 1993, Liza et al. 2009) que
podra utilizarse para controlar efcazmente a Meloidogyne, y
evitar el uso de agroqumicos los cuales por su toxicidad alteran
los agroecosistemas. Este nematodo suele afectar a los cultivos de
Capsicum annuum pimiento pprika, ampliamente sembrado en
la costa peruana y en particular en la costa de la regin La Lib-
ertad, por ser agroexportable y de gran valor comercial; aunque
sus cosechas no son ptimas debido al ataque por Meloidogyne
spp., entre otros agentes patgenos.
Por lo anteriormente expuesto, en el presente trabajo se in-
vestig el efecto del follaje de T. minuta al 20, 35 y 50% (v/v)
sobre la nodulacin radicular de M. incognita en plantas de C.
annuum cultivadas en invernadero.
Material y mtodos
Material de estudio.- Se trabaj con huevos de M. incognita,
plntulas de C. annuum pimiento pprika, y follaje fresco de
plantas de T. minuta de dos meses de edad (pre-foracin), cul-
tivada en la localidad de Pedregal, del distrito Laredo, provincia
Trujillo, La Libertad (Per).
El substrato de cultivo estuvo constituido por una mezcla de
suelo frtil y arena en proporcin 1:1, de textura franco arenosa
y pH 7,2.
El experimento fue conducido en un invernadero ubicado
en el campus de la Universidad Nacional de Trujillo, a una tem-
peratura diurna promedio de 30 C y humedad relativa de 65%.
Establecimiento de los grupos de estudio.- Se establecieron
cuatro grupos de estudio; tres experimentales y un testigo, con
12 macetas cada uno, en las cuales se coloc el suelo frtil y arena
estriles (1:1). A este substrato se adicion el follaje de T. minuta,
cortado en partes pequeas, al 20, 35 y 50% (v/v) segn grupo
experimental, y el testigo no recibi esta enmienda. El suelo se
humedeci a capacidad de campo y a los dos das, en cada maceta
se sembr una plntula de C. annuum libre de patgenos, y a
la semana postsiembra se inocul con huevos de M. incognita.
Extraccin e inoculacin de huevos de M. incognita.- De
plantas de C. annuum parasitadas con M. incognita, se extrajeron
los huevos de este nematodo utilizando hipoclorito de sodio al
0,5% (Zuckerman 1985); se calcul la concentracin de huevos
y se inocul 5000 huevos por planta.
Evaluacin del efecto del follaje de T. minuta sobre la
nodulacin de M. incognita en plantas de C. annuum.- A
las ocho semanas de la inoculacin, de cada maceta se extrajo
la planta de C. annuum, e individualmente, se lavaron y anali-
zaron sus races. Con ayuda del estereoscopio, se detectaron
y contaron los ndulos ocasionados por M. incognita en cada
sistema radicular, y con un microscopio comn se observaron
las masas de huevos del nematodo.
Anlisis estadstico.- El diseo experimental fue comple-
tamente al azar con 12 repeticiones por tratamiento. Los
datos obtenidos se analizaron estadsticamente mediante el
ANOVA y la medias se compararon mediante la prueba de
Tukey (p 0,05).
Resultados
Las plantas de los cuatro grupos de estudio presentaron
ndulos en sus races debidos a M. incognita (Fig. 1), en aquel-
las de los grupos tratados con follaje de T. minuta al 20, 35 y
50% el nmero de stos fue menor que en las plantas testigo
(sin enmienda) con diferencia estadstica signifcativa (p< 0,05),
segn el ANOVA (Tabla 1) y la prueba de Tukey. El promedio
de los nmeros de ndulos radiculares en las plantas del grupo
con 20% de enmienda fue 8,33 (3 19), en las de 35% fue
6,42 (2 19), en las de 50%, 7,00 (0 18) y en las del testigo,
23,25 (18 35) (Fig. 2). Entre el nmero de ndulos en las
plantas de los tres grupos experimentales no hubo diferencia
estadstica (p> 0,05).
Figura 1. Ndulos radiculares (fechas) causados por Meloidogyne incognita en races de plantas de Capsicum annuum cultivadas en suelo
enmendado con follaje de Tagetes minuta al 20%, 35% y 50%, y en el testigo (T).
Fuente
Suma de
cuadrados
Grados de
libertad
Media
cuadrtica
F Sig.
Inter-grupos 2327,167 3 775,722 17,240 0,000
Intra-grupos 1979,833 44 44,996
Total 4307,000 47
Tabla 1. Resultados del ANOVA del nmero de ndulos radiculares
en plantas de Capsicum annuum segn tratamientos con follaje de
Tagetes minuta al 20, 35 y 50%, y 0% (testigo).
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Efecto del follaje de TageTes minuTa sobre la nodulacin radicular de meloidogyne incogniTa
Rev. peru. biol. 19(3): 257 - 260 (December 2012)
Discusin
La formacin de ndulos en las races de las plantas de C.
annuum pimiento pprika de los cuatro grupos de estudio que
fueron inoculados con M. incognita, muestra la susceptibilidad
de esta especie vegetal a la infeccin con este nematodo. La
formacin de estos ndulos radiculares como consecuencia del
efecto histopatognico que ocasionan estos ftoparsitos (Sasser
1979), adems de la alteracin de la absorcin del agua y los
nutrientes, constituye el principal signo visible de la infeccin
de las races con estos nematodos.
El menor nmero de ndulos radiculares ocasionados por
M. incognita en las plantas de C. annuum, cuyo suelo de cultivo
fue enmendado con follaje de T. minuta al 20, 35 y 50%, en
comparacin con aquellos de las plantas del grupo testigo, indi-
cara que esta enmienda a base de follaje de T. minuta tiene un
efecto antagnico en el desarrollo de M. incognita. Este efecto es
concordante con los resultados de estudios realizados por otros
autores quienes han descrito que extractos de T. minuta tienen
propiedades nematicidas (Miller & Ahrens 1969, Davide 1979,
Ploeg 2000, Liza et al. 2009). Adems, se ha descrito que exuda-
dos de T. minuta ocasionan una disminucin del agallamiento
o la nodulacin radicular ocasionado por M. javanica (Oduor-
Owino & Waudo 1994). Estudios con extractos de hojas, races
y fores de T. minuta tambin han mostrado que adems del
efecto nematicida tienen efecto larvicida e insecticida (Wells et
al. 1993, Perich et al. 1994).
La falta de diferencia estadstica signifcativa entre los nmeros
de ndulos en las races de las plantas de pimiento pprika de
los tres grupos tratados con la enmienda estudiada, expresa que
estas concentraciones podran tener el mismo efecto antagnico
sobre el desarrollo de M. incognita (Fig. 2). Por lo que, cualqui-
era de ellas podra utilizarse en el control de estos nematodos.
Aunque, sera sufciente el empleo de la concentracin al 20%,
por requerir una menor cantidad de follaje de T. minuta, y por
reducir el riesgo de algn efecto no deseado. Uno de los estudios
ha mostrado que un extracto menos diluido presenta mayor
poder ovicida contra M. incognita (Loaiza et al. 1996).
El substrato usado en la instalacin del experimento fue
esterilizado, por lo que la fora microbiana saprfta se instal
gradual y naturalmente durante el proceso de cultivo. Al no
contener sufcientes microorganismos degradadores, el follaje
de T. minuta se habra degradado lenta y parcialmente ocur-
riendo un mejor efecto de esta enmienda sobre Meloidogyne.
La conduccin de este experimento en condiciones de campo,
validara esta alternativa como una estrategia de control de este
nematodo. La aplicacin en campo, del follaje de esta especie
vegetal como enmienda orgnica sera no slo benfca para el
control de las poblaciones del nematodo, sino tambin como
una enmienda orgnica promisoria; adems, su cultivo es de
fcil conduccin y de bajo costo.
Se concluye que, en condiciones de invernadero el follaje de
T. minuta adicionado como enmienda orgnica al 20, 35 y 50%
al suelo de cultivo de plantas de C. annuum limita la nodulacin
radicular ocasionada por M. incognita. Lo cual sugiere su uso
potencial en el control de este nematodo.
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23,25
8,33
6,42
7
0
5
10
15
20
25
0% 20% 35% 50%
P
r
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Tratamientos con follaje de Tagetes minuta
Figura 2. Promedios del nmero de ndulos radiculares en plantas de
Capsicum annuum segn tratamientos con follaje de Tagetes minuta
al 20, 35 y 50%, y 0% (testigo).
260
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Composicin florstica del hbitat del PhyToToma raimondii
Rev. peru. biol. 19(3): 261 - 265 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 261 - 265 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Composicin forstica del hbitat de la cortarrama peruana
(Phytotoma raimondii)
Mnica Romo
1
y Mario Rosina
2
Floristic composition of Peruvian plantcutter (Phytotoma raimondii) habitat
1 Av. Perez Aranbar 1730, Lima 27,
Per. Email Monica Romo:
romomonica@gmail.com
2 Asociacin Peruana para la
Conservacin de la Naturaleza-
APECO, Parque Jos de Acosta
187, Magdalena, Lima-Per.
Email Mario Rosina:
kraken54@gmail.com
Presentado: 24/07/2012
Aceptado: 18/11/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
A travs del registro de la composicin forstica de 16 parcelas de media hectrea en 12 lugares donde se
encontraba Phytotoma raimondii, la cortarrama peruana, se hall que la riqueza y diversidad de plantas no
infuyen en la abundancia del ave. Adems, no existe relacin entre la abundancia de alguna de las 7 espe-
cies usadas para alimento o para nidifcar excepto para el algarrobo. Las plantas ms frecuentes en los 12
sitios fueron el algarrobo Prosopis pallida (92% de los sitios), el vichayo Capparis ovalifolia (67%), el canutillo
Grabowskia boerhaviifolia (58%), el sapote Capparis scabrida (58%) y el realengo Maytenus octogona (25%).
Adems del algarrobo, el canutillo parece ser una planta clave para el ave, ya que en las parcelas donde solo
se encontraban tres especies de plantas, estas dos siempre estaban presentes. Se encontr tambin que en
las parcelas donde haba canutillo, no haba ms realengo de lo esperado al azar. Se seala la alarmante la
disminucin y escasez de lugares o hbitats aptos para la existencia y reproduccin de la cortarrama peruana,
especie en grave peligro de extincin.
Palabras clave: Phytotoma raimondii; forstica; matorral; Grabowskia; Canutillo.
Abstract
Through of the analysis of the foristic composition of 16 plots of half an hectare in 12 sites where the Phyto-
toma raimondii, Peruvian plantcutter exists, we found that richness and diversity of plants are not related to the
abundance of the bird, neither the abundance of any of the 7 species used as food or for nestting, except the
algarrobo (Prosopis pallida). The most frequent species in the 12 sites were algarrobo Prosopis pallida (92%
of the sites), vichayo Capparis ovalifolia (67%), canutillo Grabowskia boerhaviifolia (58%), sapote Capparis
scabrida (58%) and realengo Maytenus octogona (25%). Besides algarrobo, canutillo seem to be a key species
because in the plots where only three species occurred, those two were present. In the plots where canutillo was
present, realengo did not more than expected statistically. It is alarming the decrease and few places or habitats
for the occurrence and reproduction of the Peruvian plantcutter, a species considered in danger of extinction.
Keyword: Phytotoma raimondii; foristic; scrubland; Grabowskia; Canutillo.
Introduccin
El Phytotoma raimondii Taczanowski, 1883 cortarrama pe-
ruana, se distribuye desde Piura hasta Ancash, en altitudes desde
0 a 550 m (Collar et al. 1992, Clements & Shany 2001).. Su
hbitat predominante es el bosque seco ecuatorial con arbustos
y rboles de ramas bajas hasta el suelo de (Collar et al 1992).
En la zona de Talara, Flanagan y More (2003) mencionan que
el hbitat es el bosque seco ralo, pero que sin embargo, como
este hbitat es ms extenso que la distribucin de la especie, no
est claro por qu la especie es tan rara (Flanagan 2000), aunque
se supone que necesita bosques con buena diversidad de fora y
adems con poca intervencin por parte del hombre (Flanagan
& More 2003). Se menciona tambin al matorral desrtico y a
la vegetacin arbustiva riberea (Collar et al. 1992, Schulenberg
et al. 2010) pero que est ausente en gran parte de los hbitats
aparentemente apropiados (Stotz et al. 1996, Schulenberg et
al. 2010).
Es claro que el tipo de hbitat en que se le encuentra, ya sea
bosque seco ralo o matorral espinoso, ocurre en varios lugares,
sin embargo al ave solo se le halla en determinados sitios dentro
de estos y en lugares muy precisos.
El objetivo de este trabajo es conocer los tipos de vegetacin
y la composicin forstica del hbitat de la cortarrama peruana,
as como defnir cuales son las plantas determinantes para la
existencia de la especie. Hipotetizamos que las especies usadas
para nido y/o alimento deben ser las ms importantes para su
ocurrencia. Esta informacin es relevante para proyectos de
restauracin del hbitat de la especie.
Material y mtodos
Lugares de estudio.- Para este estudio se visit 12 lugares
entre Lima y Piura (Tabla 1), los que fueron seleccionados por
ser mencionados en Flanagan et al. (2009), por verifcacin de
la existencia del hbitat en Google Earth (imgenes del 2004),
por comunicacin personal de ornitlogos u observadores de
aves y por lugares encontrados por los propios autores.
La Figura 1 muestra cuatro de los lugares en que se hicie-
ron parcelas. En cada uno de estos 12 lugares se hicieron 1
o 2 parcelas de 0,5 ha (100x50 m) para censar la vegetacin,
resultando en un total de 18 parcelas. En los casos en que se
hicieron dos parcelas en cada lugar (Illescas, Mocn, S.H. de
Pomac, Paijn, El Gramadal 1 y El Gramadal 2), estas estaban
separadas al menos 50 m entre s. Las parcelas del mismo lugar
que no tenan diferencia estadstica en su diversidad fueron
promediadas (en el nmero de individuos por especie) y con-
sideradas como una sola parcela. Para probar que dos parcelas
del mismo lugar no eran diferentes se hizo un test t entre
262
Romo y Rosina
Rev. peru. biol. 19(3): 261 - 265 (Diciembre 2012)
los ndices de diversidad de Shannon (H) con las siguientes
formulas (Zar 1984):
H = (n log n f
1
log

f
1
)/n
t = (H
1
H
2
) / (SH
1
- SH
2
)
SH
1
SH
2
= (S
2
H
1
S
2
H
2
)
y donde la varianza (S
2
) de H es
S
2
= ( f
1
log
2
f
1
[( f
1
log

f
1
)
2
/n])/n
2
En cada parcela se registraron todos los individuos que me-
dan ms de 1 m de altura x 1 m dimetro. Adems, se anot si
alguna de las especies usadas se observaban cortadas o muertas
en el lugar. Paralelamente, se cont el nmero de individuos
de cortarrama peruana en el espacio de aproximadamente 1 ha
circundante, incluyendo la parcela.
Para ver si la riqueza o diversidad de plantas infua en la
densidad de la cortarrama se realiz una regresin simple entre
estos ndices y el nmero de cortarramas. La riqueza se expresa
simplemente como el nmero de especies y para la diversidad
se us el ndice de diversidad de Simpson.
Similarmente, para ver si la abundancia de alguna de las
especies de plantas especfcamente infua en la abundancia del
ave se realiz una regresin mltiple del log (n+1) del nmero
de individuos de las siete especies de plantas importantes como
alimento o para nidifcacin en la parcela versus el nmero de
cortarramas.
Para ver si alguna de las plantas est presente cuando otra
especie de planta lo est ms de lo esperado al azar o si una
especie de planta no lo est ms de lo esperado al azar, es decir
si hay rechazo entre ellas se us un test de Fisher exact para cada
una de las combinaciones de pares de plantas (e.g.: Pp/Co, Pp/
Cs, Co/Cs, Co/Gb etc). Con este mismo fn y para ver si
existan diferentes tipos de comunidades de plantas se us la
matriz de parcelas (16) por especies con los datos de nmero
de individuos. Esta inclua 16 parcelas y 7 especies. Usamos
en la matriz solo las 7 especies relevantes por ser usadas como
alimento o nido. Para el caso de lugares en que exista P. pallida
aunque no estaba en la parcela en s, sino cercanamente o haba
sido talada, se uso el valor de 0,5 ind./0,5 ha. Esta matriz fue
sometida a anlisis multivariado para explorar las afnidades
forsticas entre las parcelas. La abundancia de las especies fue
Figura 1. (a) El Gramadal, hbitat con arbustos y algarrobos achaparrados. (b) Paijn, con arbustos achaparrados y algunos rboles de
Acacia macracantha. (c) Illescas, quebrada San Antonio con rboles grandes de algarrobo (Prosopis pallida). (d) Talara, lugar cerca al poblado
de Piedritas con muchos pequeos arbustos de Grabowskia boerhaviifolia.
(a) (b)
(c) (d)
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Composicin florstica del hbitat del PhyToToma raimondii
Rev. peru. biol. 19(3): 261 - 265 (December 2012)
transformada logartmicamente [log (x+1)] para compensar el
efecto de especies numerosas o raras. La matriz transformada
fue sometida a un anlisis de clasifcacin UPGM (Unweighted
Pair Group Method with Arithmetic mean). Este mtodo fue
usado para defnir los tipos de bosques secos de algarrobos en
el norte del Per (La Torre & Linares 2008).
Resultados
Aunque inicialmente esperbamos hallar ms lugares donde
se encontrara el ave para realizar nuestro estudio, es claro que
ya existen muy pocos. Ms an, muchos ya no son hbitats
naturales o intactos. Debido a eso es que en nuestro estudio
solo consideramos 12 lugares.
De los lugares donde se hicieron dos parcelas: Illescas, S.H.
de Pmac, Mocn, El Gramadal 2, Paijn, y El Gramadal 1, las
dos parcelas de los dos ltimos sitios no eran estadsticamente
diferentes entre s en su diversidad por lo que se promedi el
nmero de individuos de cada especie, mientras que los cuatro
primeros sitios tuvieron parcelas diferentes por lo que se las
mantuvo separadas, resultando un total de 16 parcelas para 12
lugares.
En las 16 parcelas se encontraron un total de 12 especies de
plantas, siendo el mximo 7 especies (Motupe, Pomac, Paijn) y
el mnimo 3 especies en Talara, siendo dos de estas el algarrobo
y el canutillo (Tabla 1). Las plantas ms frecuentes en los doce
sitios fueron: Prosopis pallida algarrobo (92% de los sitios),
Capparis ovalifolia vichayo (67%), Grabowskia boerhaviifolia
canutillo (58%), Capparis scabrida sapote (58%), Capparis
crotonoides satuyo (58%), Acacia macracantha faique (50%)
y Maytenus octogona realengo (25%) (Tabla 1). Todas estas son
usadas como alimento y las primeras tres adems son usadas para
nidifcar (Tabla 2).
El algarrobo es un rbol, arbolito o gran arbusto de amplia
distribucin en el bosque seco, tiene una raz profunda y es muy
tolerante a la sequa. Adems por ser una legumbre (Fabacea)
es fjadora de nitrgeno, el que utiliza para s misma. Es una
especie muy amenazada y de alto valor comercial por su madera
para lea y carbn, adems del uso de sus frutos como alimento
para animales y humanos. En dos lugares se observaron tocones
cortados y no se vea un rbol entero cerca (Rafn y Paijn).
Por otro lado tambin ocurri que por su baja densidad no se
encontr algarrobos en las parcelas de El Gramadal 2, pero si a
menos de 100 m de distancia de las dos parcelas.
Al verifcar si haba relacin entre la riqueza (p= 0,23) y diver-
sidad de plantas (p= 0,26) con la abundancia de cortarramas, se
ve que eso no ocurre, as hemos encontrado al ave donde haba
solo 3 especies de plantas.
De las plantas en las parcelas se sabe que 7 son usadas para
nido o comida en algn periodo del ao (Tabla 2) segn datos
publicados en otros trabajos y nuestras observaciones (Rosina
& Romo 2012). Al realizar una regresin mltiple de la abun-
dancia de estas 7 especies y la cortarrama se ve que ninguna de
ellas explica la presencia de la cortarrama excepto el algarrobo
(Tabla 2). Sin embargo esto puede deberse a la mayor cantidad
de datos, es decir a la presencia de mas parcelas con algarrobo
(14 de las 16 parcelas).
Cuando analizamos pares de especies presentes encontramos
que de las 7 especies principales, estas no se rechazan entre si ms
all de lo esperado al azar en su mayora, excepto el canutillo
y realengo (Fisher exact test p= 0,03) y realengo y satuyo (p=
0,038). Esto indica que en los sitios donde hay canutillo no hay
realengo, y donde hay relengo no hay satuyo. Sin embargo hay
que considerar la pequea muestra, ya que solo se encontraron
cuatro sitios con realengo.
Basados en la composicin de las plantas segn el anlisis
UPGM para clasifcar tipos de comunidades ms cercanas se
pueden separar las comunidades en 2 tipos: a) comunidades que
no tienen ni canutillo ni realengo (4 parcelas) y b) comunidades
Fecha Dept. Lugar (#parcelas)
Especie de planta
Total
Pp Co Gb Cs Cc Am Ss Mo Pa Cp Vg Gf
04/01/2011 PIU Talara, Qda. Sinches (1) 1 1 1 3
03/01/2011 PIU Talara, Piedritas (1) 1 1 1 3
04/01/2011 PIU Talara, antes de Piedritas (1) 1 1 1 3
03/01/2011 PIU Talara, Qda. Ancha (1) 1 1 1 1 1 5
05/01/2011 PIU Illescas Qda. S. Antonio (2) 1 1 1 1 1 5
01/06/2011 LAM Motupe (1) 1 1 1 1 1 1 1 7
01/01/2009 LAM Pomac (2) 1 1 1 1 1 1 1 7
03/04/2010 LAM Rafan (1) 1 1 1 1 4
29/12/2009 LLIB Paijan, La Arenita

(1) 1 1 1 1 1 1 1 7
04/06/2010 LLIB Mocan (2) 0 1 1 1 1 1 5
28/12/2009 ANC Gramadal (1) 1 1 1 1 1 1 6
07/04/2010 ANC Gramadal2 (2) 1 1 1 1 4
Lugares con especie (%) 92 67 58 58 58 50 33 25 17 17 8 8
Tabla 1. Lugares visitados y presencia de especies de plantas. Dept.=Departamento. PIU=Piura, LAM=Lambayeque, LLIB=La Libertad,
ANC=Ancash. Los lugares en cursivas son los que tenan parcelas similares en su diversidad por lo que fueron promediadas. Pp=Prosopis
pallida algarrobo, Co=Capparis ovalifolia vichayo, Gb=Grabowskia boerhaviifolia canutillo o palo negro, Cs=Capparis scabrida zapote,
Cc=Capparis cordata satuyo, Am=Acacia macracantha faique, Ss=Scypharia spicata lipe, Mo=Maytenus octogona realengo, Pa= Parkin-
sonia aculeata azote de cristo, Cp=Cryptocarpus pyriformis chope, Vg=Vallesia glabra, Gf= Galvesia fruticosa curi. Nmeros en cursivas
negritas indican que la especie no estaba incluida en la parcela pero si cercanamente o existan arboles cortados (tocones).
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Romo y Rosina
Rev. peru. biol. 19(3): 261 - 265 (Diciembre 2012)
de plantas que tienen canutillo o comunidades de plantas que
tienen realengo (8 parcelas y 4 parcelas) (Fig. 1).
Discusin
Aunque se sabe que la cortarrama es una especie en peligro de
extincin, no se poda suponer la gravedad y amenaza en que se
encontraba. Al buscar sitios para hacer las parcelas de vegetacin
se hall que no slo haban pocos lugares donde se le encuentra
actualmente sino que estos son muy pequeos (Romo & Rosina
en prep.). Es por eso que solo pudimos encontrar 12 sitios ade-
cuados para realizar el estudio de la vegetacin en parcelas. La
desaparicin del ave y su drstica disminucin se deben no solo
a la destruccin del hbitat debido al avance de la agricultura,
sino tambin a la degradacin de este por la tala selectiva en los
lugares en que todava queda algo de bosque o matorral, como
es el caso por ejemplo de Rafn, en Lambayeque.
De las 7 especies principales de su habitat, una est en peligro
crtico (CR): C. scabrida, otra est en situacin vulnerable (VU):
P. pallida y dos estn casi amenazadas (NT): A. huarango y A.
macracantha, segn la Direccin General Forestal y de Fauna
Silvestre de Per y la Unin Internacional para la Conservacin
de la Naturaleza, no solo por el cambio de uso del suelo, sino
tambin por la tala indiscriminada. Otro aspecto notorio fue
Mocan32
Mocan13
Ancha
Paijan
Siches
Illescas37
Illescas6
Piedrita
Gram24
Gram214
Gram1
PiedritaA
Motupe
Pomac14
Pomac20
Rafan
0,0 0,5 1,0 1,5 2,0 2,5
Linkage distance
ni canutillo
ni realengo

con canutillo
con canutillo
con realengo
con realengo
Figura 1. Agrupacin de comunidades de plantas de las 16 parcelas segn el mtodo de Unweighted pair-group average (UPGM) mostrando
las dos agrupaciones principales (parcelas sin canutillo o realengo y con canutillo o realengo).
N. cientfco N. comn
a
Parcelas Alimento
b
Nido
c
Parcelas p=
Prosopis pallida Pp algarrobo (VU) x x x 14 0,046
Capparis ovalifolia Co vichayo x x x 10 ns
Grabowskia boerhaviifolia Gb palo negro x x x 8 ns
Capparis scabrida Cs sapote (CR) x x 9 ns
Capparis crotonoide Cc satuyo x x 8 ns
Acacia macracantha Am faique (NT) x x 7 ns
Scypharia spicata Sc lipe x
Maytenus octogona Mo realengo x x 4 ns
Parkinsonia aculeata Pa azote de Cristo x
Cryptocarpus piriformis Cp chope x
Valllesa glabra Vg cuncun x
Galvesia fruticosa Gf curi
Cordia lutea overo x
Loxopterigium huasango hualtaco x
Psitacanthus chanduyensis suelda c suelda x
Tabla 2. Especies usadas como alimento o nido valores p de la regresion multiple entre la abundancia de las siete especie de planta usada
para alimento y/o nido y la abundacia de Phytotoma raimondii.
a= nombres comunes segn Diaz 1995, b=segn Abramonte 2007, Pollack 2009, Rosina y Romo obs. pers. c= Abramonte 2007, Rosina y Romo 2010, Rosina
y Romo 2012.
265

Composicin florstica del hbitat del PhyToToma raimondii
Rev. peru. biol. 19(3): 261 - 265 (December 2012)
encontrar que el ave no solo habita los bosques secos ralos, sino
tambin en hbitats que corresponderan ms bien a vegetacin
de matorral, siendo esto ms frecuente de lo esperado.
Dos tipos de vegetacin de matorral son los llamados za-
potal y algarrobal descritos por Ferreyra (1983) y que se
caracterizan por la presencia dominante de Capparis scabrida (o
angulata) sapote, y se encuentran en la Libertad y Lambayeque
(San Pedro de Lloc y Paijn) y hasta el norte de Lima cerca a
Huacho. El algarrobal es una sabana seca que se encuentra des-
de los 4 S hasta las inmediaciones del grado 81 S (Salaverry)
que corresponden a la zona de vida de Holdridge de Desierto
super rido tropical. En este biotopo de 8 a 12 m de altura del
dosel, predominan adems del algarrobo y el sapote, Acacia
macracantha faique, Maytenus octogona realengo, Cercidium
praecox palo verde y Parkinsonia aculeata azote de Cristo
entre otras. En Illescas, Piura, Cano y Valencia (2007) referen
que es difcil separar algarrobal de sapotal. Es nuestras parcelas,
es importante notar que de las 7 plantas encontradas con ms
frecuencia en la parcelas, cinco son arbustos y uno, el algarrobo,
puede presentarse tambin como tal.
Aunque no hay relacin entre la riqueza o diversidad de las
parcelas y la presencia del ave, si es claro que al menos dos plan-
tas (algarrobo y canutillo) son determinantes para su presencia
cuando solo se encontraban tres especies. El algarrobo tiene
especial importancia ya que ha sido encontrado en la mayora
de los lugares en que est el ave. Sin embargo este es tal vez el
rbol o arbusto ms representativo de estos bosques, por lo que
no es raro que se encuentre en todas las parcelas, sin embargo
en el Area de Conservacin Privada (ACP) Caoncillo en La
Libertad, donde el algarrobo es altamente predominante y no
existe canutillo ni realengo, la cortarrama peruana no est.
El canutillo es el siguiente en frecuencia y es un arbusto muy
importante como nido y alimento. En lugares donde no hay
canutillo, se encuentra el realengo, un arbusto similar por la
forma de sus hojas y fsiognoma y que parece mejor adaptado
a los sitios muy arenosos y secos como Illescas.
Es importante mencionar que para los bosques de Talara,
More (2002) encuentra que las zonas cercanas a las quebradas
son el hbitat ms homogneo, con una mayor cobertura arb-
rea e individuos de mayor altitud (10,5 m para P. pallida y 5,2
para C. scabrida). Esta parece ser la estructura de la vegetacin
ms adecuada para P. raimondii, puesto que los registros de su
presencia fueron mayores en estas zonas.
Es importante considerar la composicin y las especies clave
de plantas cuando se realice restauracin del hbitat de la corta-
rrama peruana: el algarrobo, -aunque sea en forma arbustiva- y
el canutillo son los que se requieren mnimamente. Algo se sabe
de la reforestacin con algarrobo, pero poco o nada del canutillo,
sin embargo en el S.H. Bosque de Pomac ha crecido en forma
espontnea luego del riego en lugares en que se reforest con
algarrobos y sapotes (E. Sanchez com. pers.).
Considerando los pocos lugares donde todava est presente
el ave y los menos aun donde esta se reproduce, es urgente tomar
medidas que regulen la conservacin de los bosques y matorrales
donde todava existen cortarramas peruanas. Considerando los
pocos lugares donde todava existe el ave y, los menos aun donde
esta se reproduce, es urgente tomar medidas de conservacin
que regulen la conservacin de los bosques donde todava existe.
Otro punto importante a ser considerado es que en los lugares
que van a ser convertidos a uso agroindustrial y donde por ley
no se permiten destruir los sitios arqueolgicos por ser parte del
patrimonio cultural del Per, similarmente no debera permitirse
destruir hbitats de especies en peligro, mas an si son end-
micas, porque son parte del patrimonio natural peruano. Para
solucionar esto en parte se podra dar un incentivo econmico
a los productores para que conserven los hbitats que contienen
especies de fora y/o fauna en peligro de extincin.
Agradecimientos
Agradecemos especialmente a nuestros asistentes en el cam-
po: Pablo Csar Romo, Lady Madeleine Amaro y a Edward
Lin Flores, as como a aquellas personas e instituciones
que facilitaron nuestra labor permitindonos trabajar en sus
propiedades como en el fundo del Sr. Enrique Rivasplata
en Motupe y al Ingeniero Jos Llontop, que amablemente
nos gui. Agradecemos tambin a la Blga. Cecilia Fox de la
Constructora Andrade Gutirrez por el apoyo en el transporte
y facilidades brindadas en la zona de Illescas y que nos permi-
ti adems contar con respaldo del Sr. Manuel Quinde con
quien recorrimos esa zona y nos asisti en el trabajo. Muchas
gracias a la empresa minera Monterrico quien nos facilito el
transporte para recorrer las diferentes quebradas de la zona
de Talara. Agradecemos tambin a Manuel Plenge, quien
gentilmente revis nuestro manuscrito. Mnica Romo expresa
que esta investigacin ha sido hecha fuera de sus actividades
profesionales en la Agencia de Cooperacin Internacional de
los Estados Unidos -USAID.
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Distribucin de lePus euroPaeus en Per
Rev. peru. biol. 19(3): 267 - 273 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 267 - 273 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
La liebre europea Lepus europaeus (Lagomorpha: Leporidae) una
especie invasora en el Per
Horacio Zeballos
1,2
*, Csar Medina
2
, Kateryn Pino
2
, Adolfo Meja-Ros
3
,
Alexnder Pari
2
European hare Lepus europaeus (Lagomorpha: Leporidae) an invasive
species in Peru
1 Centro de Investigacin para la
Promocin de los Pueblos-Bienes-
tar, Coop. Vctor Andrs Belande
I-8, Yanahuara, Arequipa, Per.
2. Coleccin Cientfca-Museo de
Historia Natural de la Universidad
Nacional San Agustn, Av. Alcides
Carrin s/n, Arequipa, Per.
3 Universidad Nacional Agraria
La Molina, Av. La Molina s/n, La
Molina, Lima, Per.
*Autor para orrespondencia:
Centro de Investigacin para la Pro-
mocin de los Pueblos-Bienestar,
Coop. Vctor Andrs Belande I-8,
Yanahuara, Arequipa, Per . Email:
horaciozeballos@gmail.com
Presentado: 12/02/2011
Aceptado: 23/07/2011
Publicado online: 00/08/2011
Resumen
Este trabajo describe la distribucin actual de la liebre europea, Lepus europaeus, en el Per, la que actualmente
abarca la puna, valles andinos, alrededores del lago Titicaca e irrigaciones costeras; en los departamentos
de Arequipa, Cusco, Moquegua, Puno y Tacna. En base a su distribucin actual desarrollamos modelos de
distribucin potencial de esta especie, los que pronostican que esta especie llegara al norte del Per. Hacemos
recomendaciones sobre los principales aspectos que debieran ser estudiados en el Per sobre L. europaeus
y las posibles consecuencias de su proceso invasivo en el territorio peruano.
Palabras clave: Especies invasoras; conservacin; biodiversidad; puna; dispersin.
Abstract
We describe the current distribution of the European hare, Lepus europaeus, in Peru which currently covers the
highlands, Andean valleys, surrounding areas of the Titicaca Lake and coastal irrigations; in Arequipa, Cusco,
Moquegua, Puno and Tacna departments. Based on its current distribution we developed models of potential
distribution of this species, which would forecast this species in northern Peru. We make recommendations on the
main issues that should be studied in Peru, and the possible consequences of their invasive process of in Peru.
Keysword: Invasive Alien Species; conservation; biodiversity; puna; dispersion.
Introduccin
La liebre europea, Lepus europaeus Pallas, 1778, fue intro-
ducida intencionalmente en Argentina y el sur de Chile entre
1880 y 1930 (Markham 1971, Carman 1976, Campos 1986,
Grigera & Rapoport 1983). Actualmente la encontramos ocu-
pando prcticamente todo el cono sur sudamericano, el altiplano
Peruano-Boliviano, las reas semidesrticas de las vertientes
occidentales de los Andes y las reas irrigadas de la costa sur del
Per; mostrando as que ha sobrepasado algunos lmites y barreras
biogeogrfcas para las especies nativas, como el ro Tambo y
los tablazos costeros (Pearson 1982, Shefeld & Tomas 1997,
Yensen & Tarifa 2003, Marn et al. 2007). Las liebres, aunque
preferen primariamente hbitats abiertos, han demostrado una
notable plasticidad ecolgica en el uso de hbitats y recursos
(Kufner et al. 2008), es por ello que las tierras altas de la Puna
y los valles costeros parecen jugar un rol de importancia para su
dispersin (Jaksic et al. 2002, Bonino et al. 2010). En contraste,
los bosques amaznicos y montanos parecen ser una barrera
efectiva que evita su expansin.
Esta especie fue reportada formalmente en el Per desde el
ao 2002 para Tacna y Arequipa (Cossos 2004 y Lleellish et al.
2007, citado por Cossos 2010). Posteriormente su distribucin
fue ampliada para los alrededores del lago Titicaca en Puno y la
puna sur de Cusco, tanto para localidades altoandinas por debajo
de 4400 m, como para la costa de Tacna (Cruz 2005, Canales
2008, Bonino et al. 2010).
En el Per la mayor parte de la informacin que se tiene
sobre esta especie es anecdtica, y se conoce muy poco acerca
de los efectos que causa en las comunidades que ha colonizado.
Si bien, en algunas localidades de Tacna y en tres comunidades
de la pennsula de Capachica en Puno se han reportado daos
de consideracin sobre cultivos (Lleellish et al. 2007, Canales
2008), hasta la fecha no se conoce la real dimensin del pro-
blema. No obstante, es necesario considerar que estamos frente
a una especie oportunista, que incluye principalmente a las
gramneas en su dieta y que utiliza una amplia gama de hbitats
(Puig et al. 2007, Kufner et al. 2008). Bajo este panorama, cabe
resaltar que hace una dcada atrs, las evidencias indicaban que
la liebre solamente haba logrado instalarse en las tierras menos
productivas del pas (Puna seca), sobreviviendo con pasturas de
mala calidad; no obstante recientemente est ingresando a tierras
de mayor productividad de la puna hmeda en los departamento
de Cusco y Puno, donde existen hbitats ms vegetados y con
mayor riqueza de especies (Weberbauer 1945, Mostacero et al.
1996). De acuerdo a lo que se conoce sobre la biologa de esta es-
pecie en Argentina y Chile (Carman 1976, Grigera & Rapoport
1983, Jaksic 1998, Mack et al. 2000, Iriarte et al. 2005, Puig et
al. 2007, Kufner et al. 2008, Bonino et al. 2010), es posible que
ocasionen algunos problemas en el Per, tales como: competen-
cia con especies nativas y ganado domstico; modifcaciones en
la composicin de las especies vegetales en las comunidades de
pastos naturales, y con ello cambios en las propiedades fsicas
del ecosistema; alteraciones del ciclo de nutrientes; prdida de
la productividad vegetal; y prdida de biodiversidad.
De acuerdo con la evidencia presentada sobre su dispersin y
los daos que viene causando la liebre en el Per, se tratara de
una especie invasora, la cual pudiera estar amenazando los eco-
268
Zeballos et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 267 - 273 (Diciembre 2012)
sistemas y hbitats, defnitivamente con efectos econmicos de
consideracin. Por estas razones, en este trabajo nos planteamos
como objetivo determinar la distribucin actual y potencial de
la liebre europea en el Per; y proporcionar elementos de juicio
para defnir las acciones a tomar frente a esta especie invasora.
Material y mtodos
Distribucin actual.- Recopilamos toda la informacin de
campo y publicada sobre la presencia de la liebre europea en el
Per. La mayor parte de esta informacin en el Per se basa en
observaciones directas y comunicaciones personales, as como
tambin, abundante evidencia fsica de su presencia en base a
restos colectados en carreteras o de los pobladores y fotografas.
Otra parte de la informacin est basada en nuestros registros
de campo que documentan su presencia en el departamento
de Arequipa desde el ao 1999. Para toda esta informacin se
obtuvieron las coordenadas geogrfcas de 63 registros de esta
especie en Per (46 de este reporte), los restantes provienen de
la literatura (Canales 2008, Bonino et al. 2010), con ellos ela-
boramos el mapa de la distribucin actual de la liebre (Fig. 1a).
En el ao de 1999 registramos la primera evidencia de liebre en
Arequipa, as que durante este ao y el 2008 realizamos bsqueda
de restos o indicios de su presencia reciente en 30 localidades
andinas y 5 entre la cabecera del ro Tambo y su desembocadura,
lo que nos permiti establecer dos rutas de dispersin, una por
la puna y otra a lo largo de los valles de las vertientes occiden-
tales y costa; informacin que tambin nos sirvi para calcular
la velocidad de colonizacin en cada caso, la que fue estimada
promediando la distancia lineal entre cada registro nuevo con
el del ao anterior, para los parmetros usamos el mtodo de
remuestreo de Jacknife (Sokal & Rohlf 2003).
Distribucin potencial.- Nos basamos en tres modelos, el
primero utiliza 19 variables bioclimticas basadas en tempe-
ratura y precipitacin (Fig. 1b), obtenidas del Global Climate
Data (World Clim 2011), esta es una base de datos de variables
climticas que se presenta en la forma de archivos raster, con
una resolucin de un kilmetro. El segundo modelo utiliza
nicamente variables vegetacionales (Fig. 1c), especfcamente
asociados a la cobertura vegetal expresado mediante ndices de
vegetacin (NDVI, TNDVI, Veg index, GEMI e hidrotermal),
obtenidos a partir de un mosaico de imgenes landsat 5 TM,
desarrolladas por uno de los autores: AM, estas fueron obtenidas
del Catlogo de Imgenes Satelitales (INPE 2011-2012). Fi-
nalmente, el tercer modelo fue construido en base a un modelo
mixto que usa las variables climticas y vegetacionales descritas
antes (Fig. 1d); en los tres casos usamos el mtodo de mxima
entropa (Benito & Peas 2007) implementado en el programa
Maxent (http://www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent/)
(Phillips et al. 2006, Phillips & Dudk 2008). Para confgurar
MaxEnt se introdujo 1000 como nmero mximo de iteraciones,
estableciendo el lmite de convergencia en 0,00001 y el valor de
regularizacin en 0,0001. Estos valores, segn el autor (Phillips
et al. 2006), son adecuados para garantizar la convergencia del
algoritmo. Para comparar la capacidad de discriminacin de los
distintos modelos seleccionmos el mtodo del rea bajo la curva,
Receiver Operating Characteristic (ROC) (Hanley & McNeil
1982, Fielding & Bell 1997, Segurado & Arajo 2004, Muoz
& Felicsimo 2004) y en algoritmos de solo presencia (Phillips et
al. 2006). El ROC indica que para un punto de presencia y uno
aleatorio seleccionados al azar, la probabilidad de que el valor de
idoneidad previsto por el modelo para el punto de presencia sea
mayor que el previsto para el punto aleatorio. Es adems una
medida directa de la capacidad de discriminacin del modelo,
que toma valores prximos a 1 cuando existe un buen ajuste con
los datos de evaluacin y cercanos a 0.5 cuando el ajuste no es
mejor que el obtenido por azar (Phillips et al. 2006).
Resultados
La liebre europea en el Per, hacia diciembre del 2011 descri-
be una amplia distribucin en el altiplano y la costa sur, siempre
en ecosistemas abiertos. Actualmente ocupa cinco departamentos
del sur peruano (Arequipa, Cusco, Moquegua, Puno y Tacna),
invadiendo prcticamente todo el altiplano del sur peruano, ha
ingresado a las nicas tierras productivas que se ubican en el
desierto, como las reas ribereas, irrigaciones y los humedales
costeros (Fig. 1a, Tabla 1). En cuanto a su hbitat, nuestros
datos muestran que ha ocupado principalmente las planicies
y tierras onduladas con pajonales de puna, bofedales y tolares
(Parastrephia spp.); as como tambin, en las tierras de cultivo a
diferente altitud y reas vegetadas que rodean las lagunas costeras
como juncales y salicorniales (Salicornia sp.). No encontramos
ningn registro se ha efectuado en reas rocosas o escarpadas.
Los primeros avistamientos en la puna de Arequipa ocurrieron
en 1999, en las localidades de Pati (16,0676 S y 70,9487 W,
4456 m), Chalhuanca (15,720 S y 71,3128 W, 4334 m) y
Carmen de Chaclaya (16,1482 S y 70,9226 W, 4437 m), am-
bas cerca del lmite con el departamento sureo de Moquegua.
Desde ese ao a la fecha, observamos dos rutas de dispersin:
la primera se desarroll de forma progresiva sobre la puna de
Arequipa a una velocidad de dispersin de 14,5 km/ao (n= 30;
s= 0,04), a la cul llamamos ruta punea; mientras que la segunda
ocurri a lo largo de los ros hacia la costa (especialmente en el
ro Tambo), en esta ruta riberea la velocidad de dispersin
fue de 18,2 km/ao aproximadamente.
Los modelos de distribucin presentan un valor de ROC
mayor de 0,989 derivado de la base de datos proveniente de las
19 variables bioclimticas, Lo que nos permite establecer que
la distribucin de los puntos de presencia de la liebre europea
es consistente y/o homognea para cada una de las variables cli-
mticas tomadas en el modelo. Para los modelos surgidos con la
base de datos de variables provenientes de la base de datos Mixta
y de la derivada de los ndices de Vegetacin, se tienen valores
de ROC de 0,971 y 0,935 respectivamente. Los tres modelos
tericos son consistentes y sugieren que existira disponibilidad
de hbitat para que la liebre europea colonice el norte del pas
(Fig. 1 a, b, c).
Discusin
Segn la evidencia publicada L. europaeus debe haber llegado
al territorio peruano desde el sur, posiblemente de Chile, ya que
los primeros registros se conocen de Tacna; pero no se descarta
que haya ingresado por Bolivia, pas con el que mantenemos
una lnea fronteriza mayor.
Los reportes ms antiguos sobre la presencia de liebre europea
en el territorio peruano fueron los de Lleellish et al. (2007) en
Candarave y Yarada Media, Tacna, fechados en 1975 y 1989
respectivamente; Cruz (2005) estim su llegada entre 1994
1996 y Cossos (2004) en 1995-1998. Por su parte Cossos
(2010) postula que la estimacin ms confable de su ingreso al
Per habra ocurrido en el lapso de 1994 - 1998 y que 1975 es
269

Distribucin de lePus euroPaeus en Per
Rev. peru. biol. 19(3): 267 - 273 (December 2012)

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Lima
Cuzco
Quito
Callao
La Paz
Iquique
Iquitos
Trujillo
Chimbote
Chiclayo
Arequipa
Guayaquil
.
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Lima
Cuzco
Quito
Callao
Iquitos
Trujillo
Chimbote
Chiclayo
Arequipa
Guayaquil
SOUTH
AMERICA
Lepus sp
Probabilidad
0.00004274 - 0.1
0.1 - 0.2
0.2 - 0.3
0.3 - 0.4
0.4 - 0.5
0.5 - 0.6
0.6 - 0.7
0.7 - 0.8
0.8 - 0.9
0.9 - 1
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Lima
Cuzco
Quito
Callao
Iquitos
Trujillo
Chimbote
Chiclayo
Arequipa
Guayaquil
SOUTH
AMERICA
SOUTH
AMERICA
Figura 1. Distribucin de la liebre europea (Lepus europaeus) en el Per, (a) Mapa de la distribucin actual; (b) Modelo de distribucin po-
tencial basado en variables bioclimticas de temperatura y precipitacin obtenidas del Global Climate; (c) Modelo de distribucin potencial
basado en cobertura vegetal expresado mediante ndices de vegetacin (NDVI, TNDVI, Veg index, GEMI e hidrotermal); y (d) Modelo de
distribucin potencial construido en base a un modelo mixto que usa las variables climticas y vegetacionales. Los modelos fueron obtenidos
con el programa MaxEnt (Phillips et al. 2006).
(b) (a)
(c) (d)
270
Zeballos et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 267 - 273 (Diciembre 2012)
Departamento Localidad Latitud sur Longitud oeste
Tacna Laguna Blanca -17,643363 -69,656613
Moquegua Alto Toroya -15,943286 -70,798408
Moquegua Quinsachata -15,459794 -71,313432
Moquegua Laguna Suches -16,933330 -70,400000
Arequipa Meja -17,143144 -71,869318
Arequipa La Curva -17,148906 -71,816806
Arequipa Toccrapampa -15,863873 -71,433264
Arequipa Sibayo -15,494150 -71,465977
Arequipa Chivay -15,643599 -71,596641
Arequipa Chiguata -16,399781 -71,397799
Arequipa Pati -16,067563 -70,948652
Arequipa San Juan de Tarucani -16,179119 -71,063326
Arequipa Pampa Caahuas -16,073194 -71,380136
Arequipa Pampa de Arrieros -16,066423 -71,588902
Arequipa Chalhuanca -15,720130 -71,312830
Arequipa Chalhuanca -15,698885 -71,257285
Arequipa Chalhuanca -15,737647 -71,290104
Arequipa Carmen de Chaclaya -16,148181 -70,920000
Arequipa Cabreras -16,269483 -71,457193
Arequipa Caylloma -15,196114 -71,773949
Arequipa Huayllache -15,218794 -71,846668
Arequipa Laguna de Salinas -16,333330 -71,083333
Arequipa Salinas Huito -16,321626 -71,147914
Arequipa Matacaballo -16,250000 -71,466670
Arequipa Umaluso -16,068838 -71,376201
Arequipa Loma Colorada -16,163202 -71,349833
Arequipa Pampa Matacaballo -16,147516 -71,418393
Arequipa Pampa Matacaballo -16,212532 -71,384698
Arequipa Cerco de Colca Huallata -15,750134 -71,062447
Arequipa Reparticin Aguada Blanca -16,278386 -71,507742
Puno uoa -14,466667 -70,650000
Puno Ayaviri -14,883333 -70,600000
Puno Limbani -14,149907 -69,688190
Puno Aricoma -14,280168 -69,768587
Puno Moho1 -15,371017 -69,510158
Puno Moho2 -15,331547 -69,294332
Puno Asillo1 -14,787500 -70,432475
Puno Asillo2 -14,764019 -70,432475
Puno Santa Rosa de Parata -16,016667 -69,450000
Puno Hda. Ventilla, Huacullani -16,633330 -69,316667
Puno Caccachara -16,723567 -70,059650
Puno Crucero -14,350000 -69,983330
Puno Laguna Loriscota -16,833330 -70,050000
Cusco Espinar -14,803395 -71,421581
Cusco Ocongate -13,635571 -71,398046
Tabla 1. Nuevas localidades de registro de la Liebre europea (Lepus europaeus) en el Per.
271

Distribucin de lePus euroPaeus en Per
Rev. peru. biol. 19(3): 267 - 273 (December 2012)
una propuesta extrema, argumentando que a la velocidad de dis-
persin de 10 44 km/ao (Grigera & Rapoport 1983, Cossos
et al. 2004, Bonino et al. 2010) habra alcanzado la costa antes
de lo propuesto por Lleelish y colaboradores y que el 97% de
los entrevistados por este ltimo indicaron su presencia a partir
de 1996. No obstante, usando el primer indicio certifcado de
la presencia de la liebre en Arequipa en 1999 y Asillo en 2002,
(ubicados a aproximadamente 215 y 265 km en lnea recta
de la frontera de Tacna y Puno respectivamente), y usando la
velocidad de dispersin propuesta en este estudio tenemos un
estimado de ingreso que oscila entre 1980 - 1986 y 1979 - 1986
respectivamente. Considerando que estos estimados se basan
en distancias lineales que no consideran la topografa y que los
primeros colonos deben haber arribado en nmero reducido
por lo que su presencia pudiera ser no percibida; proponemos
reconsiderar el ao 1975 como fecha probable de ingreso al pas
(Lleelish et al. 2007). Sin embargo, independientemente de la
fecha y punto de ingreso al pas, este debi haber ocurrido al sur
del Lago Titicaca donde predominan dos tipos de ambientes, el
primero circunlacustre ms benigno y de menor altitud (3700
- 3800 m); y el segundo, la puna seca, con alturas promedio de
4300 m, con presencia de bofedales aislados, extensos pajonales
y tolares que estn ampliamente alterados por sobrepastoreo.
No descartamos que el empobrecimiento de la vegetacin haya
facilitado su dispersin, porque habran menos competidores
y su plasticidad para sobrevivir en ambientes degradados lo
favorecera.
La velocidad de dispersin estimada por nosotros de 14,5
2,4 km/ ao para la puna y 18,2 km/ao a lo largo de los ros
es congruente con lo presentado los 18,6 km/ao estimado
por Griguera y Rapoport (1983) para datos experimentales,
valores similares son reportados por Bonino et al. (2010) para
poblaciones de Paraguay. Este ltimo estima 30 km/ao para
poblaciones de Bolivia. Por su parte Cossos (2004) y Bonino
et al. (2010) han estimado velocidades de dispersin de 44,3 y
34 km/ao, respectivamente, para la distancia entre Tarija y el
borde sur del Per.
En el caso de la dispersin por la puna observamos que per-
mite una distribucin latitudinal, mientras que la riberea es
altitudinal, por la que accederan a la costa desde las tierras altas.
En las reas abiertas de la Puna la velocidad de dispersin ha sido
menor que a lo largo de los ros. La diferencia observada en el
avance en la Puna y la riberea en nuestros datos, podra deberse
a que a lo largo de los ros el avance es lineal y unidireccional con
un incremento proporcional en el rea de ocupacin, mientras
que en la puna los desplazamientos pueden ocurrir en distintas
direcciones por lo que la superfcie cubierta sera cuadrtica, y
por lo tanto se dara a menor velocidad.
En esta misma lnea de pensamiento, es importante destacar
que los tres modelos, si bien tienen diferencias en el rea proyec-
tada, lo relevante es que predicen su dispersin hasta el norte del
pas, ya que posiblemente encuentren hbitat adecuado (tierras
abiertas y pastizales), y donde prcticamente no existiran barre-
ras biogeogrfcas ni fsiolgicas para su dispersin. En el caso
del modelo mixto (Fig. 1d) nos describe una estrecha franja en
el lado occidental de la cordillera que puede deberse a que est
sesgado por la informacin de la puna seca del altiplano sur; no
obstante nos inclinamos a pensar que podra ser una franja de
hbitat ptimo para esta especie, caractersticamente rido, con
una baja poblacin de depredadores, clima benigno, altamente
alterado y con pocos competidores herbvoros.
De acuerdo a lo observado en estudios previos (Elton 1958,
Jacksic 1998, Levine & DAntonio 1999, Mack et al. 2000,
Arim et al. 2006), las reas ms propensas para la presencia de
las especies invasoras como la liebre europea seran: a) reas
perturbadas por el hombre, como las pasturas de la puna y reas
ribereas a lo largo de los valles de las vertientes occidentales; b)
sistemas pobres sin interacciones arraigadas, como en muchas
reas de la puna; c) sistemas donde hay ms hbitats o nichos
que eventualmente pueden ser ocupados, tal es el caso de la alta
variabilidad orogrfca en la puna y el gradiente altitudinal de
los valles costeros.
En cuanto a la resistencia a las invasiones, Elton (1958) pos-
tul que crece en proporcin directa al nmero de especies en
la comunidad, por que a mayor riqueza hay mayor estabilidad.
Concordantemente con esto cabe mencionar que las reas ms
ricas en especies en la puna estn ubicadas en las reas rocosas
y los bofedales, en cambio, las pampas por lo general alteradas
por sobrepastoreo, presentan un menor nmero de especies,
y es precisamente donde es ms fcil de encontrar a la liebre.
La puna Sudamericana es un rea extensivamente utilizada
por los pobladores desde muy antiguo (Garca & Beck 2006),
presentndose las mayores perturbaciones por sobrepastoreo
en la puna seca, lo cual ha desencadenado serios procesos de
desertifcacin (Zeballos 2008).
Si bien la puna es un rea altamente diversa, con complejos
ensambles de vertebrados y grupos faunsticos muy diversos
como los roedores (Pearson 1982, Pacheco et al. 2009), se
esperara que la riqueza fuera una efectiva barrera, tal como lo
predice la hiptesis de Elton (1958); no obstante, en la puna la
diversidad se encuentra asociada a ciertas localidades existiendo
extensas reas muy pobres donde las interacciones son reducidas;
esto no contradice la hiptesis de Elton, sino que la refuerza, ya
que la alta riqueza para ser una barrera efectiva tendra que ser
continua, no como el caso de la puna donde hay un mosaico
de hbitats con diferente grado de riqueza.
Si bien, la liebre encuentra en la puna una continuidad de
hbitats adecuados para su dispersin, su presencia en la serra-
na esteparia facilitara su dispersin entre los ros y es lo que
demuestran los modelos presentados. Por su parte, el desierto
parece ser una barrera infranqueable para esta especie, y su llegada
a las irrigaciones y humedales costeros habra sido facilitada por
los valles de la cuenca pacfca, los que han sido utilizados como
vas de dispersin.
Es notable que a lo largo de estos ambientes la liebre tiene
condiciones adecuadas para su expansin, ya que encontramos:
a) disponibilidad de reas perturbadas con buen alimento para su
supervivencia (v.g. cultivos); b) ausencia de depredadores natura-
les efectivos y parsitos, tanto zorros, gatos y pumas an no han
aprendido a cazarlas, tal como ocurri en el sur del Continente
(Jaksic 1998) donde actualmente las liebres se constituyen en
importante dieta de varios depredadores (Zann-Martnez et
al. 2012); y c) una reducida presencia de competidores nativos,
muchos de los que se encuentran en proceso de declinacin
(venados, guanacos, viscachas) (Novaro et al. 2000, Faras &
Kittlein 2008).
272
Zeballos et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 267 - 273 (Diciembre 2012)
La pregunta crucial en estos momentos es: Qu pasar cuan-
do lleguen a tierras ms productivas del centro y norte del pas?
De acuerdo con su alta capacidad de dispersin, no debera tener
difcultades para seguir avanzando hacia el norte, inclusive hasta
la depresin de Huancabamba (Bonino et al. 2010), recorriendo
vastas reas de puna perturbada, la que hacia el norte se hace ms
productiva y est ampliamente usada en agricultura. Inclusive
llegara a las irrigaciones costeras dispersndose a lo largo de
los valles y las lomas costeras. Esto es motivo de una amplia
preocupacin, pues al llegar a tierras de mayor productividad,
donde podran alcanzar altas densidades en torno a la capacidad
de carga del sistema; podra ocurrir una explosin poblacional
diferente de las reportadas en el Per con pequeos roedores
(Gilmore 1947, Pearson 1975, Zeballos et al. 2000), y que
podra ser muy daina, causando daos como los que ya se han
visto en Tacna y Puno. Lamentablemente, hasta la fecha en el
Per muy poco se est investigando sobre esta especie invasora,
siendo necesario conocer como se est comportando, y poder
as plantear propuestas objetivas y debidamente sustentadas
para resolver los confictos e impactos que genere (Ojasti 2001).
Por estas razones es urgente que se tomen medidas para con-
trolar la propagacin de L. europaeus y establecer las decisiones
a tomar ante su eminente llegada al centro y norte del Per.
Asimismo, es necesario que los organismos gubernamentales
fnancien y promuevan investigaciones con el fn de conocer la
real magnitud del efecto que tiene su presencia en el Per, para
que se conozca: a) su efecto sobre la diversidad biolgica (her-
bivora, competencia y depredacin) y sus implicancias para la
conservacin de esta biodiversidad; b) el efecto que tiene sobre
la composicin y la productividad vegetal; c) el efecto sobre
el funcionamiento de los ecosistemas; d) el impacto sobre los
productores en las reas afectadas; y e) la posibilidad de aprove-
chamiento como recurso alimenticio y peletero como ha sido
hecho en otros pases (Iriarte et al. 2005). Esperamos que el
presente trabajo sirva de base para iniciar la toma de decisiones
que defnan los principios y metodologas para monitorear los
impactos de L. europaeus, plantear una estrategia para su control;
y prevenir sus efectos sobre nuestros ecosistemas.
Agradecimientos
Agradecemos al Dr. Ariel Faras por la revisin y notables
aportes al manuscrito; al Museo de Historia Natural de la Uni-
versidad Nacional de San Agustn de Arequipa por el acceso a
los especmenes all depositados; a los pobladores por compartir
su informacin; a los profesionales del Centro de Estudios y
Promocin del Desarrollodesco, por la informacin facilitada
y por el uso del Software ArcGIS (Licencia: KEY 555983330);
al INPE de Brasil por el uso de las imgenes Landsat; y al World
Clim por el uso de la base de datos bioclimticos.
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Weddellian marine/coastal vertebrates diversity from Seymour Island, Antarctica
Rev. peru. biol. 19(3): 275 - 284 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 275 - 284 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Weddellian marine/coastal vertebrates diversity from a basal horizon
(Ypresian, Eocene) of the Cucullaea I Allomember, La Meseta formation,
Seymour (Marambio) Island, Antarctica
Marcelo A. Reguero
1,2,3,*
, Sergio A. Marenssi
1,3
and Sergio N. Santillana
1
Diversidad de vertebrados marino costeros de la Provincia Weddelliana
en un horizonte basal (Ypresiano, Eoceno) del Alomiembro Cucullaea I,
Formacin La Meseta, isla Seymour (Marambio), Antrtida
1 Instituto Antrtico Argentino, Ce-
rrito 1248, C1010AAZ Ciudad Au-
tnoma de Buenos Aires, Argentina.
2 Divisin Paleontologa de Verte-
brados, Museo de La Plata, Paseo
del Bosque s/n, B1900FWA, La
Plata, Argentina.
3 Consejo Nacional de Investi-
gaciones Cientfcas y Tcnicas,
Argentina (CONICET).
* Corresponding author. Email:
regui@fcnym.unlp.edu.ar
Presentado: 01/04/2012
Aceptado: 20/11/2012
Publicado online: 15/01/2013
Abstract
The La Meseta Formation crops out in Seymour/Marambio Island, Weddell Sea, northeast of the Antarctic
Peninsula and contains one of the world's most diverse assemblages of Weddellian marine/coastal verte-
brates of Early Eocene (Ypresian) age. The La Meseta Formation is composed of poorly consolidated, marine
sandstones and siltstones which were deposited in a coastal, deltaic and/or estuarine environment. It includes
marine invertebrates and vertebrates as well as terrestrial vertebrates and plants. The highly fossiliferous basal
horizon (Cucullaea shell bed, Telm 4 of Sadler 1988) of the Cucullaea I Allomember is a laterally extensive shell
bed with sandy matrix. The fsh remains, including 35 species from 26 families, of the Ypresian Cucullaea bed
represent one of the most abundant and diverse fossil vertebrate faunas yet recorded in southern latitudes.
Stratigraphic distribution and phylogenetic relationships of the Weddellian sphenisciforms are consistent with a
frst radiation of this group in the Early Eocene. The frst inquestionable archaeocete from Antarctica is recorded
in this unit and is referred to a new taxon.
Keywords: Antarctica; Seymour Island; Early Eocene (Ypresian); La Meseta Formation (Cucullaea I Allomem-
ber); Vertebrates; Paleobiogeography
Resumen
La Formacin La Meseta afora en la Isla Seymour/Marambio, Mar de Weddell, noreste de la Pennsula
Antrtica y contiene una de las asociaciones de vertebrados costeros/marinos de edad Eoceno temprano
(Ypresiano) ms diversa que se conoce a nivel mundial. Esta unidad est compuesta por areniscas marinas
pobremente consolidadas las cuales fueron depositadas en ambientes costeros, deltaicos y/o estuarinos. Esta
incluye invertebrados y vertebrados marinos as como plantas y vertebrados terrestres. El horizonte basal (el
banco de Cucullaea, Telm 4) del Alomiembro Cucullaea I es lateralmente extensor y altamente fosilfero. Los
restos de peces del banco de Cucullaea (Ypresiano) incluyen 35 especies con 26 familias y representa una
de las ms abundantes y diversas fauna de vertebrados fsiles registradas en latitudes altas. La distribucin
estratigrfca y las relaciones flogenticas de los pinginos fsiles (Sphenisciformes) son consistentes con la
primera radiacin de este grupo en el Eoceno temprano. El primer incuestionable Archaeoceti de Antrtida es
registrado en esta unidad y es referido un nuevo taxn.
Palabras claves: Antrtida; Isla Seymour; Eoceno temprano (Ypresiano); Formacin La Meseta (Alomiembro
Cucullaea I); Vertebrados; Paleobiogeografa.
Introduction
Paleogene Antarctic marine/coastal vertebrates come almost
exclusively from the James Ross Basin, Wedddell Sea, Antarctic
Peninsula (Reguero & Gasparini, 2007), mostly from Early
Eocene-earliest Oligocene? fossils of the La Meseta Formation
in Seymour (Marambio) Island (Fig. 1), secondly from the
Eocene of the Fildes Peninsula, 25 de Mayo (King George)
Island (Covacevich & Rich 1982; Li Jianjun & Zhen Shuonan
1994), and from Eocene erratics of the McMurdo Sound, East
Antarctica (Stilwell & Zinsmeister 2000).
Te record of fossil vertebrates in the La Meseta Formation
is extremely diverse. In this paper we will refer only to the
basal horizon of the Cucullaea I Allomember of that formation
(Marenssi et al. 1998a, b). Tis horizon is characterized by a
laterally extensive shell bed (Cucullaea shell bed). During the
austral summers of 19902000 Argentinean teams recovered
more than 10,000 teeth of fshes by dry-sieving and surface-
prospecting of diferent localities along this horizon.
Tis frst description of the Ypresian basal horizon marine/
coastal vertebrate fauna documents the previously unappreci-
ated diversity and unique character of Antarcticas Early Eocene
marine vertebrates, and indicates a cool-water paleoenvironment
for the marine vertebrate assemblage.
Biogeographically all these vertebrates lived in the Weddellian
Province. Te Weddellian Province was proposed by Zinsmeis-
ter (1979, 1982) as a biogeographic unit of shallow marine
waters that encompassed the coasts of Australia, New Zealand,
Tasmania, Antarctica and southern South America (Magallanic
Region in Chile, and Patagonia in Argentina) during the late
Cretaceous through Eocene.
Locality and geological setting
Te Early Eocene to earliest Oligocene? La Meseta Formation
(Elliot & Trautman 1982) crops out in Seymour and Cockburn
islands, close to the northern tip of the Antarctic Peninsula, Ant-
arctica and is an unconformity-bounded unit (La Meseta Allo- is an unconformity-bounded unit (La Meseta Allo-
formation of Marenssi et al. (1998a). Tis unit is the topmost
276
Reguero et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 275 - 284 (Diciembre 2012)
exposed part of the sedimentary fll of the Late Jurassic-Tertiary
James Ross Basin (Del Valle et al. 1992) and was interpreted as
the flling of an incised-valley system (Marenssi et al. 1998a).
Te La Meseta Formation rests unconformably on either the Late
Cretaceous Lpez de Bertodano Formation or on the Paleocene
Sobral and Cross Valley formations (Sadler 1988; Marenssi et
al. 1998a). Te unit is composed of sandstones and mudstones
with interbedded shell-rich conglomerates. It was subdivided
by Sadler (1988) into seven lithofacies units (Telms 1-7), and
later organized into six erosionally-based internal units, named
from base to top Valle de Las Focas, Acantilados, Campamento,
Cucullaea I, Cucullaea II and Submeseta Allomembers (Marenssi
et al. 1998a)(Fig. 2). Tese units were deposited mainly during
the Eocene in deltaic, estuarine and shallow marine settings,
mostly within a northwest-southeast trending incised valley
(Marenssi et al. 1998a, 1998b).
Te basal part of the Cucullaea I Allomember is a horizon
dominated by the pelecypod Cucullaea and darwinellid gastro-
pods. Sadler (1988) characterized this shell bed (its Telm 4) by
its thickness (as thick as 3 m), coarseness, and relatively high
content of phosphatic teeth and bones, Sadler (1988) interpreted
it as a transgressive lag characterized by abundant phosphate
pebbles and glauconite. Te age of this horizon of ca. 52.5 Ma
(Ypresian) is indicated by the strontium stratigraphy based on
the
87
Sr/
86
Sr ratios of carbonate shells of the overlying beds of the
Cucullaea I Allomember and it is consistent with paleomagnetic
and biostratigraphic data (Montes et al. 2010)(Fig. 2).
Te Cucullaea I shell bed represents a laterally continuous
(several kilometers) horizon with thicknesses up to 3 meters.
It bears complex internal reactivation (erosion-sedimentation)
surfaces indicating multiple events. Individual beds are lens-
shaped (up to 0.5 m thick) with erosional bases. Tey are mostly
matrix supported, composed by bioclasts and some gravels im-
mersed in a coarse-sand matrix with some granules. Internally
Figure 1. Locality map for the Seymour (Marambio) Island, north-
eastern Antarctic Peninsula. Locality key: DP, Dreadnought Point;
BB, Brandy Bay; CL, Cape Lamb; SMC, Santa Marta Cove. Position
of the Cretaceous-Tertiary boundary on Seymour Island indicated by
the symbol K/T.
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50
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64.33
54
53.5
53.2
53
52.8
52.5
51
50.8
49.4
49
48.8
42.5
41
39.1
34.7
37.6
37.3
36.1
34.2
34
8
6
8
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A

F
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M
A
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I
O
N
DPV 2/84
Figure 2. Stratigraphic column of La Meseta Formation on Seymour
Island, Antarctic Peninsula (modifed from Montes et al. 2010). Stron-
tium datation values from Dingle & Lavelle 1998; Dutton et al. 2002;
Reguero et al. 2002 and Ivany 2008. Abbreviations: cu, Cucullaea, n,
naticids, v, veneroids, and t, Turritella.
277

Weddellian marine/coastal vertebrates diversity from Seymour Island, Antarctica
Rev. peru. biol. 19(3): 275 - 284 (December 2012)
each bed is massive or present through cross bedding or rarely
parallel bedding.
Shells are disarticulated and oriented with the maximum
projection area parallel to bedding. Concave-up, concave-down
and nesting are common. Reworking of the underlying deposits
(time-averaging) is suggested by fossil shells and fshes. Tere
are a mixture of whole (although disarticulated) shells mostly of
the species Cucullaea raea reworked directly from the underlying
sands (Telm 3 or Campamento Allomember) and higly abraded
and broken shells of many other invertebrate groups (Fig. 3).
Sedimentological evidences indicate that the Cucullaea I
shell bed represents channel lags of laterally migrating subtidal
channels (inlets?) developed at the mouth of a tide and wave
infuenced estuary (Marenssi et al. 1998b) during a slow trans-
gressive event.
Many authors (Sadler 1988; Marenssi et al. 1998b; Ivany
et al. 2006) indicated that this horizon bears all the hallmarks
of a time-condensed transgressive deposit and placed a major
hiatus at its base. Although the time averaging and erosion of
the underlying beds are evident new stratigraphic data (Montes
et al. 2010) suggest no hiatus but slow accumulation rate.
Material and methods
Surface collecting was carried out over several kilometers of La
Meseta Formation exposures. Numerous fossils were recovered
by surface collecting, although the majority of the specimens
were collected through screen sieving and limited excavation.
Approximately 1300 kg of matrix was collected and dry sieved
in the feld. Te residues were sorted to 850 microns, with the
high quantity of glauconite and ferruginous grains preventing
sorting of fner fractions.
Dry-sieving sediments from a single site, DPV (Di-
visin Paleontologa de Vertebrados) 2/84 (641421.782S;
563611.685W, Cucullaea shell bank, basal part of the Cu-
cullaea I Allomember, Fig. 1), has produced hundreds of bone
fragments and teeth of sharks, rays, chimaeroids, bony fshes,
turtles, penguins, whales, terrestrial mammals (marsupials and
meridiungulates) and trunks and leaves (Reguero et al. 2002).
Te diversity of this vertebrate-bearing horizon can be taken to
represent essentially a single marine fauna.
All the material described here is deposited in the fos-
sil vertebrate collection of the Museo de La Plata (Divisin
Paleontologa de Vertebrados) and have registration numbers
prefxed by MLP.
Taxonomic defnitions and terminology. Te fossil fsh
material collected consists of isolated remains of selachians and
actinopterygians and was obtained by dry sieving of unconsoli-
dated sediments of the Cucullaea bed (Telm 4). Te systematic
and nomenclature used here is adopted from Cappetta (1987)
and Compagno (1988).
For Sphenisciformes Clarke et al. (2003) proposed phylo-
genetic defnitions for higher taxa within the penguin total
group. Pansphenisciformes is applied to the clade including all
taxa more closely related to Spheniscidae than any other extant
avian lineage. Sphenisciformes is applied in a more exclusive
sense to the clade including all Pansphenisciformes that share
the apomorphic loss of aerial fight. Spheniscidae is applied to
the crown clade of penguins, comprising the most recent com-
mon ancestor of all living penguin species and its descendants.
We use the classifcation proposed by Simpson (1946, 1971)
throughout this paper.
Here, we follow the terminology and sequential stratigraphic
interpretation of the revision of Marenssi et al. (1998a, 1998b).
Results
Ypresian diversity of marine/coastal vertebrates in high
latitudes
Particularly the Ypresian horizon of the Cucullaea I Al-
lomember contains the bulk of the fossil fsh localities of the La
Meseta Formation. Tis fossil fsh fauna consists of thousands of
selachian teeth and bony fsh remains (including teeth, cranial
fragments, vertebrae, fn spines, otoliths).
Sharks remains, largely represented by isolated teeth and
vertebrae and a few poorly preserved dorsal spine, are extremely
abundant and diverse in the coarser sand facies of the Cucullaea
I Allomember. Interestingly, the level of diversity from a single
locality (DPV 2/84) of the La Meseta Formation is much higher
than the level of diversity for most extant cool temperate shark
faunas and nearly equal to a present-day tropical shark fauna.
At least 21 taxa of sharks between 11 families (Table 1) occur in
this horizon. Te most abundant (according to tooth number)
elamosmobranch taxa are Squatina (37.89%), Pristiophorus
(22.45%), Odontaspididae (17.24%), Myliobatis (6.70%),
Squalus (6.81%), Rajidae (4.72) and Holocephali (2.68%).
Figure 3. Base of the Cucullaea I Allomember, the basal shell bed
(Telm 4 of Sadler 1988) at DPV 2/84 locality, showing fossiliferous
outcrop on west side of plateau at north end of Seymour Islans with
very abundant specimens of Cucullaea raea and darwinellids.
278
Reguero et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 275 - 284 (Diciembre 2012)
Long (1992a) pointed out that this Antarctic fossil shark
assemblage constitutes a very complex assortment of sharks
from many diferent habitats converging on one specifc locality.
Te rare occurrence of Carcharhinus and Pristis, both taxa
confned today to warm-temperate to tropical waters, in the
temperate waters of Early Eocene in Antarctica indicates that
both were not primary inhabitants but migrated along open
trans-equatorial seaways into Southern Hemisphere waters
(Kriwet 2005).
Te Eocene selachian fauna from Antarctica includes 25
species in 16 families (Table 1). 24 taxa and 15 families come
from the Cucullaea I Allomember of the La Meseta Formation
of Seymour Island. Te majority of taxa belong to sharks while
batoids are represented by only three taxa with a very uneven
distribution in the sequence. Long & Stilwell (2000) reported
the presence of rare selachian teeth from Eocene deposits of
Mount Discovery in East Antarctica. Tis material includes the
frst record of Galeorhinus for Antarctica.
Taxon Stratigraphy (Allomember) Source
CHONDRICHTHYES
HEXANCHIDAE
Heptranchias howelli Cucullaea I Long (1992a)
Hexanchus sp. Cucullaea I Cione & Reguero (1994)
SQUALIDAE
Squalus woodburnei Cucullaea I Long (1992a)
Squalus weltoni Cucullaea I Long (1992a)
Centrophorus sp. Cucullaea I Long (1992a)
Dalatias licha Cucullaea I Long (1992a)
Deania sp. Cucullaea I Long (1992a)
SQUATINIDAE
Squatina sp. Cucullaea I Welton & Zinsmeister (1980)
PRISTIOPHORIDAE
Pristiophorus lanceolatus Cucullaea I, Submeseta Grande & Eastman (1986)
GINGLYMOSTOMATIDAE
Pseudoginglymostoma cf. P. brevicaudatum Cucullaea I Long (1992a)
ORECTOLOBIDAE
Stegostoma cf. S. fasciatum Cucullaea I Long (1992a)
ODONTASPIDIDAE
Palaeohypototus rutoti Acantilados, Cucullaea I Long (1992a)
Odontaspis winkleri Acantilados, Cucullaea I Long (1992a)
Striatolamia macrota Acantilados, Cucullaea I Kriwet (2005)
CETORHINIDAE
Cetorhinus sp. Cucullaea I Cione & Reguero (1998)
LAMNIDAE
Isurus praecursor Cucullaea I Cione & Reguero (1994)
Lamna cf. L. nasus Cucullaea I Long (1992a)
OTODONTIDAE
Carcharocles auriculatus Cucullaea I, Submeseta Welton & Zinsmeister (1986)
MITSUKURINIDAE
Anomotodon multidenticulata Cucullaea I Long (1992a)
CARCHARHINIDAE
Scoliodon sp. Cucullaea I Long (1992a)
Carcharhinus sp. Cucullaea I Kriwet (2005)
PALAEOSPINACIDAE
Paraorthacodus sp. Cucullaea I Cione (comm. pers.)
PRISTIDAE
Pristis sp. Cucullaea I Kriwet (2005)
MYLIOBATIDAE
Myliobatis sp. Acantilados, Cucullaea I Cione et al. (1977)
RAJIDAE
Bathyraja sp. Cucullaea I Long (1992c)
HOLOCEPHALI
CALLORHYNCHIDAE
Ischyodus dolloi Cucullaea I Grande & Eastman (1986)
CHIMAERIDAE
Chimaera seymouriensis Cucullaea I, Submeseta Ward & Grande (1991)
Table 1.- Taxonomic list, stratigraphy, and references for the Chondrichthyes fauna from the Cucullaea I Allomember (La Meseta Formation)
of Seymour Island, Antarctic Peninsula.
279

Weddellian marine/coastal vertebrates diversity from Seymour Island, Antarctica
Rev. peru. biol. 19(3): 275 - 284 (December 2012)
Most of the fsh taxa mentioned here are found in many
diferent overlying localities and horizons of the Cucullaea I
Allomember excepting in the upper units that document a
sharp decrease in diversity near the boundary Cucullaea II and
Submeseta allomembers. In the Submeseta Allomember, there
is a dramatic diminution of diversity of those selachians that
dominated below, there are no teleost taxa characteristic of
warm water (e.g., Labridae, Oplegnathidae, Xiphiorhynchidae),
sharks dramatically decreases in diversity and quantity (a few
Pristiophorus and odontaspidid teeth) and begin to predominate
some sharks (Lamna) and teleosts with species characteristic of
colder waters (e.g., gadiforms of the informal genus "Meseta-
ichthys") are recorded.
Long (1992c) and Case (1992) analyzed the ecology and
diversity of the Eocene Seymour selachian fauna and concluded
that the selachian fauna represents a cool-temperate fauna with
diferent ecological components including tropical water im-
migrants (e.g., Pseudoginglymostoma, Stegostoma, Scoliodon).
While the diversity of the elasmobranch fauna in the Cucul-
laea I Allomember of the La Meseta Formation seems to be
abundant and quite diverse, the teleost fshes appear to be low
and poor. Teleost fshes are represented by gadiforms, clupe-
iforms, oplegnathids, siluriforms, perciforms, beryciforms, and
chimaeriforms (see Table 2).
Penguins are by far the most dominant group of coastal/
marine birds within this unit. Sphenisciformes are a group
of fightless aquatic birds, distributed broadly throughout the
Southern Hemisphere. Fossils indicate that stem penguins
reached Antarctica by the late Paleocene (Tambussi et al. 2005),
South America by the middle Eocene (Clarke et al. 2003), and
Australia by the late Eocene (Simpson 1957; Jenkins 1974).
Seymour Island Paleogene sequence (Cross Valley and La Meseta
formations) has the longest and unique fossil record of basal
sphenisciformes, with occurrences ranging from the late Paleo-
cene (Cross Valley Formation) to late Eocene and constitutes
the most complete Paleogene stratigraphic record of the group
known in the world. Te sphenisciform Palaeeudyptes is a taxon
with biogeographic signifcance, is the most widespread Wed-
dellian penguin genus in the Southern Hemisphere during the
Eocene (Acosta Hospitaleche & Reguero 2010, 2011).
Stem penguin diversity peaks in the late Eocene by which time
these birds are taxonomically diverse, geographically widespread,
and abundant at many localities (e.g., Marples 1952; Myrcha et
al. 2002; Tambussi et al. 2006).
Te highest diversity of Weddellian sphenisciforms is docu-
mented in the Anthropornis nordenskjoeldi Biozone (Tambussi et
al. 2006) defned within the Priabonian Submeseta Allomember,
and this unit was deposited at 34.2 Ma based on
87/86
Sr dates
(Dingle & Lavelle 1998). Currently, 15 diagnosable sympatric
species are recognized from this biozone, a total approaching
modern global species-level diversity (19 species).
Te frst signifcant radiation of the Weddellian sphenisci-
forms took place in Ypresian beds of the Cucullaea I Allomember
with 8 sympatric species (Table 3). Te following eight species
were identifed in the Ypresian Cucullaea shell bed: Anthropornis
nordenskjoeldi Wiman 1905, Anthropornis grandis (Wiman
1905), Palaeeudyptes gunnari (Wiman 1905), Palaeeudyptes
klekowskii Myrcha, Tatur & Del Valle 1990, Delphinornis larseni
Wiman 1905, Mesetaornis polaris Myrcha et al. 2002; Maram-
biornis exilis Myrcha et al. 2002, Archaeospheniscus wimani
(Marples 1953), whereas the presence of D. arctowskii Myrcha
et al. 2002, and D. gracilis Myrcha et al. 2002 are dubiously
identifed (Fig. 4).
Taxon Stratigraphy (Allomember) Source
CLUPEIFORMES
CLUPEIDAE
Marambionella andreae Acantilados, Cucullaea I? Jerzmanska (1991)
PERCIFORMES
OPLEGNATHIDAE
Oplegnathus sp. Cucullaea I Cione et al. (1994)
XIPHIORHYNCHIDAE
cf. Xiphiorhynchus Campamento, Cucullaea I Cione et al. (2001)
TRICHIURIDAE
Trichiurus sp. Cucullaea I Long (1991)
LABRIDAE
Gen. et sp. indet. Cucullaea I Long (1992b)
SILURIFORMES
INCERTAE SEDIS
Siluriformes undetermined Cucullaea I? Grande & Eastman (1986)
GADIFORMES
MERLUCCIDAE
Mesetaichthys Cucullaea I, Submeseta Jerzmanska & Swidnicki (1992)
BERYCIFORMES
gen. et sp. indet. Acantilados, Cucullaea I? Doktor et al. (1996)
CRYPTODIRA
DERMOCHELYIDAE
Psephophorussp. Cucullaea I De la Fuente et al. (1995)
Testudines indet. Cucullaea I Bona et al. (2010)
Table 2.- Taxonomic list, stratigraphy, and references for the teleostean fshes and reptiles from the Cucullaea I Allomember (La Meseta For-
mation) of Seymour Island, Antarctic Peninsula.
280
Reguero et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 275 - 284 (Diciembre 2012)
Taxon Stratigraphy (Allomember) Source
AVES
SPHENISCIFORMES
Palaeeudyptes gunnari Campamento/Submeseta Wiman (1905)
Palaeeudyptes klekowskii Cucullaea I/Submeseta Myrcha et al. (1990)
Anthropornis nordenskjoeldi Cucullaea I/Submeseta Wiman (1905)
Anthropornis grandis Cucullaea I/Submeseta Wiman (1905)
Delphinornis larseni Cucullaea I/Submeseta Wiman (1905)
Delphinornis wimani Cucullaea I/Submeseta Marples (1953)
Mesetaornis polaris Cucullaea I/Submeseta Myrcha et al. (2002)
Marambiornis exilis Cucullaea I/Submeseta Myrcha et al. (2002)
PELECANIFORMES
PELAGORNITHIDAE
gen. et sp. indet. Cucullaea I; Submeseta
DIOMEDEIDAE
gen. et ap. indet. Cucullaea I Tambussi & Tonni (1988)
MAMMALIA
PELAGICETI
gen. et sp. nov. Cucullaea I Reguero et al. (2011)
Table 3.- Taxonomic list, stratigraphy, and references for birds and whales from the Cucullaea I Allomember (La Meseta Formation) of Seymour
Island, Antarctic Peninsula.
Figure 4. Humeri of Weddellian penguins from the Ypresian Cucullaea I (La Meseta Formation) Seymour Island, Antarctic Peninsula. Com-
parative series in caudal view. Photographs have been reversed where necessary. A. Delphinornis larseni, MLP; B. Palaeeudyptes gunnari,
MLP 93-X-1-3, and C. A. nordenskjoeldi, MLP 93-X-1-4. Tarsometatarsi of Weddellian penguins from the Ypresian Cucullaea I (La Meseta
Formation) Seymour Island, Antarctic Peninsula. Antarctica. Comparative series in caudal view. D. Scale bar = 2 cm.
281

Weddellian marine/coastal vertebrates diversity from Seymour Island, Antarctica
Rev. peru. biol. 19(3): 275 - 284 (December 2012)
Although late Paleocenemiddle Eocene sampling of the
penguin record is not complete, stratigraphically calibrated,
specifc-level phylogenies (i.e. Ksepka & Clarke 2010; Clarke et
al. 2010) indicate that an important radiation took place during
this interval in Antarctica; at minimum, fve clades of sphenis-
ciforms diverged by the early Eocene (Psepka & Clarke 2010).
Te underlying unit (Telm 3, late Early Eocene Campamento
Allomember, 52 Ma) yielded small abundance of penguins with
a low diversity, only one large species is recorded, Palaeeudyptes
gunnari (Jadwiszczak 2006a, 2006b). Te FAD (First Appear-
ance Datum) of Palaeeudyptes gunnari is located within the Ypre-
sian Campamento Allomember (La Meseta Formation) (Fig. 2).
Tis Early Eocene sphenisciformes diversity supports several
separate dispersals of giant penguins from Antarctica to lower
latitudes: Australia (late Eocene, paleolatitude ~ 33S, Jenkins
1974), New Zealand (late Eocene/early Oligocene, paleolatitude
~ 45S, Simpson 1971), Argentina (middle Eocene, paleolati-
tude ~ 54S, Clarke et al. 2003), Chile (middle to late Eocene,
paleolatitude ~ 52S, Sallaberry et al. 2010), and Peru (middle
to late Eocene, paleolatitude ~14S, Clarke et al. 2010) regions
during greenhouse earth conditions (Fig. 5).
Whale remains occur sporadically throughout the La Me-
seta Formation (Cucullaea I and Submeseta allomembers).
Archaeocetes from the La Meseta Formation of Seymour Island,
Antarctica (Borsuk-Bialynicka 1988; Fostowicz-Frelik 2003),
are in their majority based on unspecifc postcranial material.
Recently, Reguero et al. (2011) reported an incomplete jaw
with teeth of a new basilosaurid archaeocete recovered from the
Cucullaea shell bank. Tis discovery is signifcant as documented
the earliest occurrence of a basilosaurid in Antarctica. Te man-
dible bears fve alveolus and two cheek teeth. Te crown of one
tooth, probably P2, is triangular and laterally compressed with
multiple accessory denticles (3) and wear facet with a distinctive
basal cingulid (Fig. 6).
Tis archaeocete represents the earliest record of whales in
Antarctica (Ypresian, 49.5 Ma), and confrms the presence of
this primitive group of whales (Basilosauridae) in the middle
levels of La Meseta Formation. Tis specimen is the frst inques-
tionable archaeocete described from Antarctica and is referred
to a new taxon.
Discussion
During the Eocene, notwithstanding that some circulation
could exist in Drake Passage area (Wrenn and Hart 1992),
there was not a well developed Antarctic Circumpolar Cur-
rent and consequently no author proposed the existence of
the equivalent to Humboldt and Malvinas currents (Cione
et al. 2007). During the Eocene, the Pacifc coast would have
Figure 5. Paleogeographic reconstruction of the southern continents
(Gondwana) and the Weddellian Province at 50 Ma (Ypresian) show-
ing the probable dispersal of Weddellian Sphenisciformes (dotted
lines and arrows). Black circles represent fossil localities discussed
in the text.
Figure 6. Seymour Island Pelagiceti gen. et sp. nov., MLP 11-II-21-3, incomplete left dentary with p
2
preserved in situ. Base of the Cucullaea
I Allomember, the basal shell bed (Telm 4 of Sadler 1988) at DPV 2/84 locality. Scale bar = 5 cm.
282
Reguero et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 275 - 284 (Diciembre 2012)
been located at paleolatitude nearly equivalent present-day
latitude, as there has been essentially no latitudinal translation
of the area since the late Cretaceous. Cold-water upwelling
along the western coast appears to have been in place by the
Late Cretaceous or early Tertiary, and this proto-Humboldt
current may have infuenced low-latitude penguin diversity by
cycling cold, nutrient-rich water into the ecosystem (Clarke
et al. 2007).
Te Eocene selachian fauna from Antarctica includes 25
species in 16 families; 24 taxa and 15 families come from the
Cucullaea I Allomember of La Meseta Formation of Seymour
Island. Te majority of taxa belong to sharks while batoids are
represented by only three taxa with a very uneven distribution
in the sequence.
Te Ypresian Cucullaea shell bed (Telm 4, basal horizon of
the Cucullaea I Allomember) of La Meseta Formation is highly
fossiliferous and yielded a remarkably diverse assemblage of
plants, invertebrates and vertebrates that have provided the
most detailed record of high-latitude southern Eocene or-
ganisms to date (e.g., Reguero et al. 2007). Nearly all phyla
commonly preserved in the fossil record have been described
from the unit (Schweitzer et al. 2005). Both continental and
marine organisms indicate that the environment was com-
pletely diferent to that present in Antarctica today (Reguero
& Marenssi 2010).
Te shark fauna from the Ypresian Cucullaea shell bed
(Telm 4, basal horizon of the Cucullaea I Allomember) of La
Meseta Formation is one of the most diverse and abundant
Early Eocene temperate neoselachian assemblages known from
the Southern Hemisphere. So far, 22 selachian taxa within 14
families (including two batoids) have been reported from dif-
ferent localities on Seymour Island and from diferent levels of
the Cucullaea I Allomember within the La Meseta Formation
(Cione & Reguero, 1994, 1998; Long, 1992a, b, c; Welton &
Zinsmeister, 1980). All these taxa have the oldest record in the
Cucullaea I shell bed (Telm 4).
Today four penguin species: Aptenodytes forsteri (Emperor
penguin), Pygoscelis adeliae (Adelie penguin), Pygoscelis ant-
arctica (Chinstrap penguin), and Pygoscelis papua (Gentoo
penguin) live and nest on Antarctica and sub-Antarctic islands.
Te phylogeny of the Sphenisciformes reveals that important
radiations of small and large Weddellian penguins took place
during the Late Paleocene/Early Eocene in Antarctica. Te
stratigraphical record of the sphenisciformes from Seymour
Island is almost continuous from the Late Paleocene to Late
Eocene and provides strong evidence on the evolution of this
group in the Paleogene. One of the events clearly documented
in this Paleogene sequence is the frst radiation of this group
that occurred in the Cucullaea shell bed (Telm 4) of the La
Meseta Formation dated in a range of 49 to 52 Ma (Ypre-
sian). Te diversity of sphenisciformes increases from one in
the Paleocene, one in the Valle de la Focas and Acantilados
allomembers, probably two in the Campamento Allomember
to nine species in the Cucullaea I Allomember.
Tey are broadly considered to be cool-adapted and the
crown clade (Spheniscidae) seems to have the origin in as-
sociation with the abrupt latest EoceneOligocene global
cooling (~34 Ma) and to undergo a major radiation and range
expansion to low latitudes only during later Neogene cooling
(Baker et al. 2006). However, there is no fossil evidence to
support a crown radiation in the Late Eocene concomitant
with the initiation of the circum-Antarctic current, initial onset
of Cenozoic global cooling, or at the proposed extinction of
giant penguins.
Te new gen. et sp. of archaeocete recorded in the Cucullaea
shell bank represents the earliest record of whales fully aquatic
(Ypresian, 49.5 Ma), and confrms the presence of this primitive
group of whales (Basilosauridae) in West Antarctica.
Acknowledgments
We especially acknowledge the Instituto Antrtico Argentino
and Fuerza Area Argentina, which provided logistical support
for our participation in the Antarctic feldwork and the Agen-
cia Nacional de Promocin Cientfca y Tecnolgica (PICT,
PICTO), Consejo Nacional de Investigaciones Cientfcas y
Tcnicas, and Universidad Nacional de La Plata for partial
fnancial support for this project.
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Distribucin y observaciones sobre la poblacin de la nutria marina
Rev. peru. biol. 19(3): 285 - 298 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 285 - 298 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Distribucin y observaciones sobre la poblacin de la nutria marina
Lontra felina (Molina 1782) en el Per
Manuel Apaza
1
y Leonardo Romero
2
Distribution and observations on the population of marine otters Lontra
felina (Molina 1782) in Peru
1 Laboratori o de Ecol oga de
Procesos, Facultad de Ciencia-
Biologa, Universidad Nacional
Agraria La Molina, Av. La Molina
s/n, La Molina, Per
loxechinus@gmail.com
mal@lamolina.edu.pe
2 Departamento de Zool oga,
Facultad de Ciencias Biolgicas,
Universidad Nacional Mayor de San
Marcos. Ciudad Universitaria, Av.
Venezuela s/n. Apartado 110058,
Lima 11, Lima Per.
lromeroc@unmsm.edu.pe
Presentado: 20/07/2011
Aceptado: 23/01/2012
Publicado online: 15/01/2013
Introduccin
Para evaluar el estado de amenaza de una especie y aplicar las
medidas de conservacin, es importante contar con informacin
sobre la abundancia de las poblaciones (Nichols & Williams
2006, Rodrigues et al. 2006, Taylor et al. 2007, Sinclair et al.
2009) y las variaciones en los rangos y lmites de distribucin
geogrfca (Brown et al. 1996, Sexton et al. 2009), al respecto,
la nutria marina, Lontra felina (Molina, 1782), un carnvoro
marino, distribuido desde el extremo sur de Argentina, todo el
litoral de Chile hasta el Per, presenta informacin discordante
e imprecisiones sobre estos dos temas.
Desde fnales del siglo XVIII la distribucin de L. felina
fue defnida principalmente en base a observaciones aisladas,
colectas de especmenes en expediciones y revisin de colec-
ciones de museos. Aunque desde las ltimas dcadas del siglo
XX a la fecha, otros aportes provenientes de observaciones e
investigaciones ms especifcas han sido realizadas an no han
permitido consensuar el lmite Norte de su distribucin; que
por registros de campo se ha establecido hasta los 9S y en
base a unas referencias bibliogrfcas de diverso origen algunos
proponen a los 6S o 627S.
Lontra felina es una especie listada en la Convencin CI-
TES (Apndice I), clasifcada como En Peligro por la UICN y
legalmente protegida por el estado Peruano (Decreto Supremo
N 034-2004-AG), condicin que conllev y motiv a realizar
diversas investigaciones desde la pasada dcada, sin embargo las
relacionadas con los aspectos poblacionales solo fueron en gran
parte difundidas a travs de informes inditos y presentaciones
en algunas reuniones especializadas.
Este trabajo, presenta los resultados de las evaluaciones de
L. felina realizadas entre los aos 2000 al 2010, y que en la
literatura han sido usualmente referenciados por sus informes
de origen y sobre los cuales se ha generado parte de la infor-
macin sobre la densidad y tamao de la poblacin de L. felina
en la costa peruana. En esta publicacin, la primera de dos
entregas, se analiza y discute esta informacin, contrastndola
Resumen
Analizamos la distribucin de la nutria marina Lontra felina en la costa peruana, desde Punta Aguja (0547'S)
hasta la frontera con Chile (1821'S). Se realiza un anlisis exhaustivo de la literatura referida a L. felina a fn
de dilucidar un lmite Norte de su distribucin, concluyendo que no existe evidencia slida sobre un posible
lmite Norte a los 6S. Por los mismos motivos se descarta la afrmacin de una distribucin histrica hasta
la isla Lobos de Tierra. Tambin es presentada informacin de un total de 272 nutrias registradas en 130 lo-
calidades entre los aos 2000 al 2010. La distribucin de estos registros no presenta autocorrelacion espacial
sugiriendo una distribucin homognea. Tomando en consideracin la morfoestructura y geomorfologa de
la costa peruana podemos observar coincidencias con la divisin en tres zonas: norte, centro y sur, las dos
ltimas presentan todos los registros de nutrias, y podran ofrecer caractersticas del hbitat que permitiran
una distribucin continua de L. felina. Por ltimo se seala un incremento en los valores del nmero de nutrias
en la costa peruana al comparar los actuales con los reportados hace ms de 40 aos, aunque se observa
la falta de trazabilidad de esta ltima informacin. Se sugiere desarrollar investigaciones que relacionen las
abundancias y densidades de la nutria con la caracterizacin y distribucin de sus hbitats, adems de es-
tudios de comportamiento que develen los procesos o caracteres intrnsecos de la especie para movilizarse
en su rea de distribucin.
Palabras clave: especie amenazada; nutria marina; distribucin geogrfca; taxonoma.
Abstract
We analyzed the distribution of marine otter Lontra felina on the Peruvian coast, from Punta Aguja (0547'S)
to the boundary with Chile (1821'S). We performed a comprehensive analysis of the literature on L. felina to
elucidate a northern boundary of its geographic distribution, concluding that there is no solid evidence of a
possible northern limit at 6S. For the same reasons, the affrmation of a "historic distribution" to the Lobos de
Tierra island was discarded. It is also presented information of 272 otters from 130 locations between the years
2000 and 2010. The distribution of these records no has spatial autocorrelation, suggesting a homogeneous
distribution. Considering the morphostructure and geomorphology of the Peruvian coast we can see similarities
with the division into three zones: north, central and south, the last two add all records of otters, which could
provide habitat characteristics that, allow a continuous distribution of L. felina. Finally there is an increase in
the number of otters in the Peruvian coast to compare the current values with those of 40 years ago, but we
show the lack of traceability of the latest information. We suggest undertaking research linking abundances and
densities of otters with the characterization and distribution of their habitats, and behavioral studies that reveal
the processes or intrinsic characteristics of the species to move into its geographic range.
Keywords: endangered species; marine otters; geographic distribution; taxonomy.
286
Apaza & Romero
Rev. peru. biol. 19(3): 285 - 298 (Diciembre 2012)
con la publicada y frecuentemente referenciada, precisando los
valores poblacionales estimados de la nutria marina.
Tambin, con nuestra informacin, observaciones y una
revisin bibliogrfca se sustenta porqu el lmite Norte de
distribucin de L. felina se ubica en torno a los 9S, tambin se
discuten algunos aspectos particulares sobre su hbitat de desa-
rrollo y como contribuyen tambin con esta posicin.
Material y mtodos
Distribucin histrica de Lontra felina.- Realizamos
una revisin de las publicaciones taxonmicas originales y las
relacionadas con la distribucin geogrfca de L. felina desde su
determinacin inicial. La informacin pertinente fue resumida
en una sntesis cronolgica que incluyo al autor de la determina-
cin original, la distribucin y/o localidad tipo y los sinnimos
asignados (Apndice 1). Se especifca que una fuente no pudo
ser consultada y solo se incluye el ao, autor nombre cientfco,
pero se incorpora en el resumen a fn de mantener la secuencia
cronolgica.
Registros de Lontra felina.- En el presente trabajo se presen-
tan y analizan los datos originales obtenidos en las evaluaciones
de la nutria marina en la costa peruana entre los aos 2000 al
2010. Los estudios se realizaron en la costa central y sur del Per
en el 2002, en la costa norte en el 2003, costa central y sur en el
2003, costa sur en el 2004, costa norte desde Punta Aguja hasta
Nonura (Piura) en el 2007 y costa de Tacna y Moquegua en el
2008 y 2009. Adems se incluyen los registros de L. felina obte-
nidos en evaluaciones ambientales no especfcas en la costa de
Lambayeque (2001), costa sur de Piura (2002) y litoral de Lima
(diferentes aos). Los registros presentados fueron obtenidos
por observacin directa de individuos, no se consideraron datos
indirectos como madrigueras, huellas, heces y animales muertos.
Excepcionalmente fue incluida una comunicacin personal.
Las posiciones geogrficas de las localidades evaluadas
fueron registradas con un GPS. Cuando no se dispuso de este
dispositivo, la posicin fue ubicada en las cartas geogrfcas del
Instituto Geogrfco Nacional (IGN). El sistema para referenciar
las localidades fue el World Geodetic System 84 (WGS 84),
expresado en coordenadas geodsicas cartesianas. Finalmente, se
estableci como criterio base un periodo de 10 aos de registros
de individuos, porqu es el defnido por las Listas Rojas de la
UICN, para observar cambios de una poblacin (UICN 2001).
Esta convencin se adopt ante el desconocimiento de una real
historia de vida de L. felina.
Anlisis de la geomorfologa de la costa del Per.- Se elabor
un mapa base de perfl de la costa con las cartas nacionales del IGN
(escala 1:100000), en esta plataforma se delimit un perfl de las
unidades morfoestructrales de la costa (INGEMMET 1995) y un
tercero elaborado con la versin digital del Mapa Geomorfolgico
del Per (http://geoservidor.minam.gob.pe/atlasperu/Default.asp
?WCI=PltEcosistemas&WCE=1.1.2) a escala 1:200000. El rea
de trabajo se estableci desde Punta Aguja (0547'S, 8104'W)
hasta la frontera con Chile (1821'S, 7022'W). Punta Aguja fue
elegida por ser el referente geogrfco ms conocido de Pennsula
Illescas, porque la posicin de 06S, referenciada como lmite norte
de la distribucin de L. felina, es un rea sin referente geogrfco
conocido. Para el anlisis se consider un permetro de 3080 km
(INEI 2010), as como las posiciones de los lmites de frontera,
los especifcados en la Ley N
o
28621 (2005).
Con los datos de las abundancias, mapa base de la costa
y de las unidades geomorfolgicas, se elabor un mapa que
presenta la distribucin de las localidades de registros, nmero
de individuos, adems de las coberturas de las unidades morfo
estructurales y de las unidades geomorfolgicas de la costa pe-
ruana. Se elabor una tabla con las longitudes del permetro de
la costa (km) de cada unidad geomorfolgica segmentada por
cada grado de latitud desde Punta Aguja hasta la frontera con
Chile. El mapa y la tabla fueron elaborados con el programa
ArcGis v10.1.
Anlisis estadsticos.- El anlisis estadstico se realiz con
los paquetes ape y vegan del programa R (http://cran.r-project.
org/). Para la dispersin de los individuos de L. felina a lo largo de
la costa peruana fue analizada con el ndice de Moran, algoritmo
que pondera las distancias geogrfcas de los avistamiento y es
ampliamente utilizado para detectar autocorrelacin espacial
(Sokal & Oden 1978, Legendre & Fortin 1989, Legendre &
Legendre 1998, Dormann et al. 2007). La distribucin de las
unidades geomorfolgicas se analiz aplicando un agrupamiento
jerrquico, a partir de una matriz de similaridad de ndices de
Bray-Curtis y el mtodo de aglomeracin complete linkage. Una
vez observados los grupos, estos fueron considerados factores y
la matriz de similaridad sometido a un Anlisis de Similaridad
(ANOSIM), este anlisis es considerado un homlogo de un
ANOVA de un factor (Clarke 1993)
Resultados
El lmite de distribucin histrico.- En la actualidad se
referencian dos posiciones geogrfcas para establecer el lmite
Norte en la distribucin de Lontra felina: la primera y ms
conocida se ubica en Chimbote, Ancash (ca. 904S), respal-
dada con registros de la especie y reportes ms regulares en el
tiempo. El segundo lmite, recin propuesto para la Isla Lobos
de Tierra, Piura (ca.627S) sustentada con una sola referencia
(Schweigger 1964).
Desde los orgenes de la nomenclatura binomial publicado
en el Systema Naturae (Lineo 1758) y con la determinacin de la
especie tipo Mustela lutra, se inici un periodo que hasta 1800 se
caracteriz por diferenciar a las nutrias de los mustlidos dentro
del gnero Lutra. Autores como Brisson (1762), Brnnichii
(1772) y Erxleben (1777) son reconocidos en la determinacin
del gnero Lutra hasta que la ICZN (1998), dictamin que la
obra de Brisson se rechazaba para fnes de nomenclatura por ser
un trabajo no binomial, pero conservando el gnero en mencin,
y otros 11 para fnes taxonmicos. Tambin acorde con el nuevo
esquema de clasifcacin, Molina (1782) nomino a la nutria
marina como Mustela felina, especie incluida solo con su nombre
comn por Pennant (1793) sin aplicar el concepto binomial,
pero nominada el mismo ao por Shaw (1800) y Bechstein
(1800) como Lutra felina con localidad tipo en Chili (Chile).
Desde el ao 1800 hasta 1923, se describieron los sinnimos
conocidos de L. felina, adems de establecer la distribucin de
la especie segn las localidades tipo referenciadas. As Bennett
(1832) describe a Lu. chilensis, a partir de un espcimen co-
lectado en la costa de Valparaso (Chile). Posteriormente Gray
(1837), determina a Lu. californica considerada como sinnimo
de Lu. felina pero con una localidad tipo en California (USA?).
En 1936, arrib al Callao (Per) una expedicin francesa, que
colect un espcimen de nutria en la isla San Lorenzo, que en
287

Distribucin y observaciones sobre la poblacin de la nutria marina
Rev. peru. biol. 19(3): 285 - 298 (December 2012)
1841 fue determinado por Paul Gervais como Lu. peruviensis,
una nueva especie que relacion con las nutrias del Pacfco Norte
Lu. enhydris o Lu. lataxina, pero sin mencionar alguna relacin
con Lu. chilensis. Tambin en 1841, Wagner determin de ma-
nera temporal, un sinnimo de Lu. chilensis que nomin como
Lu. brachydactyla, caso particular porqu fue una piel adquirida
como Lutra paranensis del oeste de Amrica, que Wagner en
una nota a pie de pgina consider que su descripcin estaba
ms relacionada con Lu. chilensis, pero al observar diferencias en
la morfologa de los pies, la catalog como Lu. brachydactyla, al
fnal esta condicin temporal termin por ser defnitiva.
En un primer ejercicio por organizar la taxonoma de las
nutrias, Gray (1943) las dividi en funcin a dos categoras
morfolgicas: una agregaba a los gneros Enhydra y Pteronura,
y la segunda a Latax, Aonyx, Lutra y Lontra, este ltimo un
nuevo gnero nunca aplicado hasta la propuesta de van Zyll de
Jong (1972). Al ao siguiente, en 1844, Tschudi public los
resultados de sus exploraciones realizadas en el Per entre 1838
y 1842, entre los mamferos identifcados, registr a Lu. chilensis
y como sinnimo referenci a Lu. peruviensis (Gervais 1841).
Sobre Lu. chilensis, mencion que fue encontrada en todos los
lugares visitados de la Isla de Chilo, costa de Chile y del Per.
Indicaba que los cazadores de focas (lobos marinos), la conside-
raban como rara y las sus pieles eran enviadas a Inglaterra desde
Cobija, Iquique, Callao y Trujillo. Mencion que Lu. chilensis
tambin se encontraba en el Ecuador y probablemente en toda
la costa occidental desde el archipilago de Lemos (4512'S)
hasta el sur de California (USA). Se observa que esta ltima
informacin debi provenir de fuentes secundarias, porque
Tschudi solo lleg hasta la caleta de Huacho (1107S) por la
costa peruana (Tschudi 1846). Posteriormente, Gay en 1847
present una descripcin ms desarrollada de Lu. felina, adems
de identifcar como sinnimos a Mustela felina de Molina y Lu.
chilensis de Bennet.
Hasta 1865 las determinaciones de L. felina se distribuan
desde Tierra de Fuego (Argentina), Chile y en el Per hasta el Ca-
llao, excepto la referencia de Tschudi (1844). Pero Gray (1865)
en otra revisin de la familia Mustelidae plante la primera se-
gregacin de las especies del genero Lutra hacia Lontra (tambin
descrito por Gray en 1843). Adems de las especies asignadas
al gnero Lontra, tambin incluye un nuevo gnero y especie:
Nutria felina, pero le asigna una distribucin desde Chile, isla
de Chilo, Per, California (USA) y Kamchatka (Rusia). Gray
sugiri tambin la presencia de la especie en Guatemala, por un
espcimen colectado por Tomes (1861) que segn Gray, concor-
daba con la descripcin de Lu. chilensis de Waterhouse (1839),
quin tambin determin a Lu. platensis. Enfatizamos que los
sinnimos referenciados por Gray (Lu. platensis y Lu. chilensis),
fueron diferenciadas por el mismo Waterhouse en distribucin
y caractersticas morfolgicas. Coues (1877) y Alston (1879
1882) repiten el error de reafrmar la extensa distribucin de Lu.
felina establecida por Gray (1865) adems incluyen tambin a
Alaska, Mxico, Guatemala, Costa Rica y Panam.
Posteriormente Tomas (1889) public un trabajo enfocado
a resolver inconsistencias en la taxonoma de la subfamilia Lu-
trinae y su sinonimia. Despus de revisar diferentes fuentes y
especmenes, estableci como rea de distribucin de Lu. felina
el Estrecho de Magallanes, Patagonia, Chile y Per, pero incu-
rri en un error al extender los limites hasta el Ecuador, porqu
conoca un registro en San Lorenzo. Esta era la localidad tipo
de Lu. peruviensis que Gervais (1841) omiti en indicar como
una isla en el catlogo de la especie, pero s haba sido nominada
como una isla en otra seccin del texto. Esta omisin orient
a Tomas a mencionar a San Lorenzo, localidad costera de
Ecuador, limtrofe con Colombia y dominada por manglares, sin
embargo este error seria rectifcado por Tomas 20 aos despus.
Al documento de Tomas le sucedi el trabajo de Allen (1905),
que asign a Lu. felina sinnimos similares a los descritos por
Tomas en 1889, pero con una distribucin que no incluyo al
Per. Con el propsito de precisar algunos alcances adicionales
en la taxonoma de la subfamilia Lutrinae, en 1908, Tomas
public otro trabajo sobre las nutrias de frica y Sudamrica.
Entre otros aspectos, presentar la descripcin de 7 nuevas es-
pecies para Sudamrica en un esquema conocido como Grupo
de Lu. platensis. En este esquema destac Lu. provocax, como
especie reconocida hasta la actualidad, y Lu. incarium, especie
con una localidad tipo en Cusco y un espcimen colectado en
puerto Etn (costa norte del Per), que Tomas relaciono con
Lu. platensis como subespecie y actualmente un sinnimo de
Lontra longicaudis.
Finalmente, se referencian dos especies de nutrias determina-
das como sinnimos de L. felina en los aos veinte. La primera,
Lu. peruensis, fue una especie descrita por Pohle en 1920, que
no ha sido revisada en este documento, pero se incluye en la
cronologa elaborada. La otra especie referenciada fue Lu. lutris,
asignada al naturalista uruguayo Dmaso Antonio Larraaga
(1771 - 1848), pero recin publicada en un compendio cono-
cido como Escritos, Tomo II en 1923. En realidad la especie
referenciada por Larraaga como la nutria del ro La Plata fue
Mustela lutris, que fue adaptada del sistema de clasifcacin de
Cuvier. Sin embargo, Wozencraft (2005) referencia a Lu. lutris
como sinnimo de L. felina del cuadro esquemtico del sistema
de Cuvier que presenta Larraaga.
En este ltimo periodo que se inici con el trabajo de Osgood
(1943), se defne con una distribucin ms precisa de L. felina
desde la costa de Chile hasta el norte de Per. Tambin, en tra-
bajos ms recientes de Cabrera (1957), Harris (1968) y van Zyll
de Jong (1972), determinan que L. felina se distribuye desde el
Per, Chile y extremo sur de Argentina, pero sin establecer una
precisa ubicacin del lmite Norte. Tambin Larivire (1998),
reafrma este rango de distribucin, pero comete un error al
referir Chimbote a los 6S, cuando en realidad esta localidad
se ubica a los 9S. Finalmente, Wozencraft (2005), mantiene
la tendencia en la distribucin, pero llama la atencin sobre
algunos sinnimos asignados, que anteriormente no haban
sido referenciados.
Otras publicaciones no taxonmicas, tambin brindan in-
formacin sobre el lmite Norte de la distribucin de L. felina.
As Koepcke (1958), seala su presencia hasta Per central;
Kostritsky (1963), que vive particularmente en el centro y sur
de la costa peruana; Grimwood (1969) indica su registro hasta
los 12S; Brack (1978) cita: En el Per est comprobada su
existencia desde la costa central (9S), pero parece existir ms
al Norte, probablemente hasta los 6S, en esa misma publi-
cacin, Brownell (1978) la ubica hasta Chimbote, y Goodwin
& Holloway (1978) en el IUCN Red Data Book, coincide
con Pulido (1991) que la cita como: probablemente su lmite
norte de distribucin es Lima-Per (12S). Despus, algunos
288
Apaza & Romero
Rev. peru. biol. 19(3): 285 - 298 (Diciembre 2012)
autores como Tornback & Jenkins (1982), Cabello (1983) y
Sielfeld (1990), comenzaron a citar la distribucin hasta los 9S
y posiblemente hasta los 6S, otros la mantuvieron hasta los 9S
(Ebensperger y Castilla 1992, Reyes 1992), aunque Chehbar
(1990) y Parera (1996) no dudaron en ubicarla hasta los 6S.
Finalmente, en los ltimos aos algunas publicaciones referen-
ciaron un lmite Norte hasta los 6S (Medina-Vogel, et al. 2004,
Santibez 2005, Medina-Vogel et al. 2006, Medina-Vogel et al.
2007, Medina-Vogel et al. 2008, Badilla y George-Nascimento
2009, Crdova et al. 2009, Mangel et al. 2011).
Abundancia de Lontra felina.- Las observaciones sobre L.
felina en el Per generalmente han indicado que no son abun-
dantes ni comunes (Coker 1908, Grimwood 1969, Brack 1978).
Tambin han sido consideradas como poblaciones marginales,
junto con las del centro y norte de Chile (Castilla & Bahamonde
1979), en comparacin con las mayores abundancias observadas
en el sur de Chile, donde la literatura la referencia como comn
y abundante, hecho observado desde el viaje de Darwin en el
HMS Beagle y otras expediciones (Waterhouse 1839, Allen
1905, Osgood 1943). En la actualidad la zona al sur de los 42S,
sigue registrando las mayores densidades de L. felina (Cabello
1978, Sielfeld 1992, Sielfeld & Castilla 1999, Medina-Vogel et
al. 2006, Medina-Vogel et al. 2008).
En el Per, desde fnales de la dcada de los ochenta has-
ta el ao 2000, se realizaron iniciativas para determinar la
abundancia e identifcar reas de ocurrencia de L. felina, sin
embargo, esta informacin en su mayora no fue formalmente
publicada y solo difundida a travs de informes inditos, co-
municaciones personales y resmenes (Snchez 1990, Snchez
1992, INRENA 1999, Riveros com. pers. en Majluf y Reyes
1989, CDC-UNALM 2000). Esta informacin fue referencia
en publicaciones relacionadas a L. felina y temas marinos,
pero solamente indicaban las reas de registros sin incluir
aspectos adicionales, como nmero de individuos registrados,
caractersticas del hbitat o lo relacionado a metodologas o
procedimientos de evaluacin (Chehbar 1990, Reyes 1992,
Vidal 1992).
Los resultados de las evaluaciones entre los aos 2000 al 2010
registraron por observacin directa, un total de 272 nutrias en
130 localidades de la costa peruana. Los registros se distribu-
yeron desde la desembocadura del ro Santa (0858'S) hasta las
proximidades de la frontera con Chile. La ubicacin de cada avis-
tamiento se presenta en la Figura 1 y el detalle de cada registro,
como departamento, localidad, coordenadas, ao y nmero de
individuos observados se enumera en el Apndice 2. Se especifca
que las evaluaciones en la costa de Lambayeque (2001), costa sur
de Piura en Qda. Reventazn hasta Lambayeque en Pampa Las
Salinas (2002) y costa norte desde Punta Aguja hasta Nonura
(Piura) en el 2007, no registraron algn dato. Finalmente, un
diagrama de burbuja grafca una distribucin homognea de
las abundancias a lo largo de este segmento de la costa peruana
(Fig. 2). Para validar esta inferencia grfca se aplic el ndice
de Moran, calculado para el total de los avistamientos (2000 al
2010) y para periodos anuales con ms de 15 avistamientos. En
todos los casos el ndice fue no signifcativo, lo cual prueba la
falta de una autocorrelacin espacial, e indica que no se forman
agregaciones o conglomerados, y sugiere una distribucin ho-
mognea a lo largo del litoral peruano entre los 9 a 18S (Tabla
1). [Un anlisis ms detallado de esta distribucin geogrfca en
relacin a la estructuracin espacial del hbitat se presenta en la
segunda entrega de esta publicacin].
Geomorfologa de la costa peruana.- La distribucin de
las unidades geomorfologcas de la costa son presentados en la
Figura 1. La longitud del permetro de las unidades geomor-
folgicas desde Punta Aguja (054701.94S, 810411.99W)
hasta la frontera con Chile (182108.00S, 702239.00W)
cubren un total de 2560,9 km. Este permetro desagregado por
intervalo de grado de latitud para las siete unidades geomeorfo-
lgicas consideradas muestra claras diferencias en la distribucin
a lo largo del rea estudiada (Tabla 2). Al aplicar un anlisis de
agrupamiento jerrquico obtenemos un dendrograma donde se
aprecian cinco grupos que presentan diferencias signifcativas
(ANOSIM, R= 0,91; p<0,001; Permutaciones= 99999) (Fig. 3).
En la Figura 1, tambin se aprecia el perfl de las unidades
morfoestructrales de la costa peruana que grosso modo seg-
menta la costa desde frontera con Chile hasta Punta Pejerrey
(Cordillera de la Costa) y desde Punta Pejerrey hasta casi la
Pennsula Illescas (Planicie Costera) donde un fragmento emer-
gente de la Cordillera Occidental completa este segmento. El
Periodo n observado experado sd p.value
2000-10 130 0,0689 -0,0078 0,0444 0,0844
2002 28 0,0183 -0,0370 0,1073 0,6062
2003 34 -0,0703 -0,0303 0,0992 0,6871
2004 15 -0,1989 -0,0714 0,1564 0,4150
2008 16 -0,0045 -0,0667 0,1531 0,6850
2009 18 0,1156 -0,0588 0,1543 0,2582
Tabla 1. Valores calculados del Indice de Moran. Observado: I Moran
calculado, Esperado: el valor esperado de I Moran bajo la hiptesis
nula, Sd: la desviacin estndar de I Moran p.value: el P-valor de la
prueba de la hiptesis nula contra la hiptesis alternativa especifcada
en alternativa.
8
6
6
6
5
5
5 5
4
4
4 4 4 4
4
4
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3 3
33
3 3 3
3
3
3
2
2
2 2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2 2 2
2 2
2
2 2
2 2
2
2
2
2
2
2 2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
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1
1 1
1
1
11
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1 1
1 1
1
1
1
1
1 1
1 1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1 1
1
1
1
1
8,4 9,0 9,6 10,2 10,8 11,4 12,0 12,6 13,2 13,8 14,4 15,0 15,6 16,2 16,8 17,4 18,0
Lat-S
2000
2002
2004
2006
2008
2010
A

o
Figura 2. Grfco de burbujas, mostrando el nmero de nutrias marinas, Lontra felina, avistas en cada registro (dimetro de los crculos), a lo
largo de la costa desde Punta Aguja (0547S) hasta la frontera con Chile (1821S), entre los aos 2000 y 2010. Grados de latitud en decimales.
289

Distribucin y observaciones sobre la poblacin de la nutria marina
Rev. peru. biol. 19(3): 285 - 298 (December 2012)
Puerto Salaverry
Pennsula
Illescas
!. !.!. !.
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1
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1
4

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S
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0
'
0
"
S
1
8

0
'
0
"
S

0 300 600 150 km


Escala Grfica
Ecuador
Chile
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S
2

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S
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S
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1
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S
1
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S
1
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'0
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S
1
8

0
'0
"
S
Per
Ecuador
Ocano
Pacfico
Tumbes
Piura
Lambayeque
La Libertad
Ancash
Lima
Ica
Arequipa
Moquegua
Tacna
Lmite inferior del
estudio
Lmite superior de estudio
Leyenda
Lmites del rea de estudio
Franja costera
Departamentos de la costa del Per
Lmites de Paises Vecinos
Bolvia
Colombia
Per
Brasil
Colombia
B
o
l

v
i
a
Punta Pejerrey
Chile
C-d Colina y Montaa
Ll-a Planicie desrtica - Llanura
Unidades geomorfolgicas en la costa peruana
Lld-c Planicie ondulada a disectada - Llanura disectada
Llo-b Planicie ondulada a disectada - Llanura ondulada
Planicie - Valle y llanura irrigada V-a
Vc-d
Colina y montaa - Vertiente montaosa
moderadamente empinada
Vc-e
Colina y montaa - Vertiente montaosa
empinada a escarpada
Smbolo Color Descripcin
Unidades morfoestructurales de la costa peruana
Color Descripcin
Cordillera de la costa
Llanura pre andina o planicie costera
Cordillera occidental
Ocano Pacfico
Ro Santa
Punta Aguja
I
II
III
Registros de Lontra felina
(2000 - 2010)
!. 1
!. 2
!. 3
!. 4
!. 5
!. 6
!. 8
Individuos Simbologa
Isla Lobos
de Tierra
Huanchaco
Figura 1. Perfles costeros de las unidades morfoestructurales y unidades geomorfolgicas. Se indican la ubicacin y nmero de avistamientos
de Lontra felina. Se seala la ubicacin de la isla Lobos de Tierra, los reportes de nutria en los 804S (Huanchaco La Libertad, Santilln &
Caro, 2007) y a los 813S (Puerto Salaverry La Libertad, Alfaro et al. 2011).
290
Apaza & Romero
Rev. peru. biol. 19(3): 285 - 298 (Diciembre 2012)
agrupamiento de las unidades geomorfolgicas observadas en
el dendrograma presenta una correspondencia con las unidades
de la morfoestructura (Fig. 3). El grupo morfoestructural I (Ay
B geomorfolgico) agreg el 69,5% de los registros de L. felina,
mientras el grupo II (C y D geomorfolgico) el 30,5%, y el
grupo III (E geomorfolgico), que estructuralmente pareca ser
similar al anterior pero no presento registros.
Estimados de poblacin de Lontra felina en el Per.- Una
informacin recurrente sobre la poblacin de nutrias marinas
en el Per estima para su distribucin en la costa peruana en-
tre 200 a 300 individuos. Las referencias ms conocidas o las
consideradas de origen son: Grimwood (1967), Harris (1968),
Grimwood (1969), IUCN 1970 (en Brownell 1978), ACMRR/
FAO (1976), IUCN (1976, en Goodwin & Holloway 1978),
Vaz-Ferreira (1979) y Castilla y Bahamondes (1979), este ltimo
autor por ejemplo referencia el dato del IUCN Red Data Book
(1976), que a su vez se atribuye el dato a Harris (1968) y una
comunicacin personal de Grimwood (1967), como respaldo de
la informacin. Sin embargo, ninguna de las publicaciones cita-
das es la fuente de origen de este clculo poblacional. Insistiendo
en el tema, se revisaron todas las publicaciones de Grimwood
(1967, 1968a, 1968b y 1969) y no fue posible ubicar el dato
poblacional mencionado. Sobre esta revisin deducimos que el
estimado de poblacin sera una comunicacin personal o una
errada transcripcin de alguno de los documentos sealados.
Algo semejante ocurre con el estimado de 1000 individuos
(FAO-ACMRR. 1978, Vaz-Ferreira 1979) para toda el rea de
distribucin de L. felina, que Sielfeld y Castilla (1999) observan,
porque en similar condicin, no conocen su clculo y adems
la consideran como una cantidad que subestima la poblacin
de L. felina en la regin.
A partir del ao 2000 se inician algunas evaluaciones
orientadas a determinar la abundancia e identifcar las reas de
ocurrencia de L. felina. As, Apaza et al. (2002) al determinar
una densidad promedio de 2,0 ind/km, y considerando un
permetro de 520 km como ambiente potencial para la nutria
marina, entre la zona entre Lima y Tacna y textualmente cit:
un grosero estimado del nmero de individuos en el litoral sur
del Per que alcanzara a los 620 individuos. En el informe se
omiti especifcar que del permetro de 520 km solo se consi-
deraron 310 km, por eso solo se mencion solo el litoral Sur y
la posicin geogrfca de referencia se ubic aproximadamente
en el extremo norte de la Pennsula de Paracas (1347'S), en la
Reserva Nacional de Paracas, Dpto. de Ica.
Posteriormente, despus de realizar sucesivas evaluaciones hasta
el 2004, la densidad determinada en el 2002, se ajust a 2,21 ind/
km (CPPS 2004) y se estim un nmero potencial de nutrias en
funcin al hbitat disponible (312 km) que alcanz los 69076
individuos (Apaza et al. 2004) desde Ica (1347S) hasta Tacna
(1821'S). Se observa otra vez, que el estimado estuvo dirigido
por un clculo espacial y no por un conteo de especmenes, razn
por lo que fue denominado como potencial y no un estimado
de poblacin como es mencionado en diversas publicaciones.
Figura 3. Dendrograma de grupos geomorfolgicos. Analisis de agru-
pamiento jerrquico a partir de una matriz de similaridad de ndices de
Bray-Curtis y el mtodo de aglomeracin complete linkage. Se utilizan
los permetros de las unidades geomorfolgicas agrupados por cada
intervalo de grado de latitud. Se indican los grupos geomorfolgicos
formados (A, B, C, D, E) y tambin los morfoestructurales ((I, II, III).
Latitud Sur Unidades Geomorfolgicas Permetro
(grados decimales) C-d Ll-a Lld-c Llo-b V-a Vc-d Vc-e km
05,78-07,00 5,2 173,2 0,0 6,6 2,1 36,3 0,0 223,4
07,00-08,00 5,6 93,5 0,0 24,4 19,8 0,0 0,0 143,3
08,00-08,98 0,0 84,6 0,0 15,5 33,2 0,0 9,5 142,8
08,98-10,00 8,5 24,2 39,2 43,7 11,5 0,0 125,6 252,7
10,00-11,00 38,5 23,5 4,0 33,4 36,5 0,0 23,0 158,8
11,00-12,00 46,5 37,9 0,0 14,2 44,7 18,6 7,6 169,6
12,00-13,00 52,8 36,5 1,5 22,0 45,2 20,4 0,0 178,3
13,00-13,47 9,8 29,1 0,0 10,9 70,6 7,4 0,0 127,8
13,47-15,00 46,4 0,0 0,0 74,6 0,0 110,3 31,4 262,6
15,00-16,00 54,4 0,0 44,2 46,4 2,5 95,6 23,4 266,5
16,00-17,00 0,0 0,0 0,0 31,0 29,2 216,4 45,2 321,9
17,00-18,00 0,0 5,5 0,0 5,9 47,2 172,6 7,2 238,4
18,00-18,35 0,0 32,5 0,0 9,7 6,4 2,9 23,6 75,0
Permetro (km) 267,5 540,4 88,9 338,2 348,8 680,6 296,5 2560,9
Tabla 2. Longitudes del permetro (km) de cada unidad geomorfolgica segmentada por cada grado de latitud desde Punta Aguja hasta la
frontera con Chile. C-d: Colina y montaa, Ll-a: Planicie desrtica Llanura, Lld-c: Planicie ondulada a disectada llanura, disectada, Llo-
b: Planicie ondulada a Disectada - Llanura ondulada, V-a: Planicie - Valle y Llanura irrigada, Vc-d: Colina y Montaa - Vertiente Montaosa
moderadamente empinada, Vc-e: Colina y Montaa - Vertiente Montaosa empinada a escarpada.
13,79-15
15-16
16-17
17-18
5,78-7
7- 8
8- 8,98
8,98-10
18-18,35
10-11
13-13,79
11- 12
12-13
0,0 0,2 0,4 0,6 0,8
Bray-Curtis
A I
B
C
D
E
I
II
II
III
G
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u
p
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m
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l

g
i
c
o
s
291

Distribucin y observaciones sobre la poblacin de la nutria marina
Rev. peru. biol. 19(3): 285 - 298 (December 2012)
A diferencia de la omisin del informe del 2002, sobre el rango
de cobertura, en el 2004, en el texto se incurri en un error al
especifcar el rea entre Lima y Tacna, sin embargo las cantidades
o medidas afortunadamente no fueron afectadas por el desacierto.
Mientras que en 2004, el nmero de nutrias para Per fue
calculado utilizando la densidad promedio de siete localidades
(que solo representan 32,5 km de costa evaluados), distribuidas
entre los departamentos de Ica a Tacna, considerando 312 km
de litoral como hbitat potencial para L. felina y el registro de
32 individuos; en el 2005 en un ejercicio ms elaborado, se
incluyeron 78 localidades, que correspondan a 114 kilmetros
de litoral, entre los departamentos de Lima (1146S) y Tacna
(1821'S), considerando 510 km de litoral como hbitat po-
tencial para nutrias y 169 individuos registrados, adems de un
trabajo cartogrfco ms preciso. Los resultados mostraron obvias
diferencias, dando como resultado una densidad promedio de
1,48 ind/km y una abundancia total de 75686 individuos
(Apaza et al. 2005).
Recientemente, Valqui (2012) ensay un estimado adicional
de poblacin y propuso que estara fuctuando entre 789 y
2131 individuos para toda la costa del Per, calculados sobre
789 km de costa que sera el probable hbitat de L. felina y con
densidades entre 1,0 2,7 ind/km. El autor argument que los
valores usados fueron un consenso de las diferentes densidades
publicadas para Per y Chile, como referencia de la informa-
cin menciona a sus observaciones entre los aos 2008 y 2011,
adems de los datos otros autores. Se observa que el autor no
especifca en la publicacin, el rango geogrfco de cobertura,
adems si el segmento potencial (789 km), es una lnea recta
trazada desde los extremos del rango de cobertura o el permetro
litoral de esa seccin.
Discusin
La revisin de la literatura desde el origen de la determina-
cin de L. felina hasta el presente no muestra evidencia slida
que permita afrmar que existi una distribucin histrica de
nutria marina hasta la isla Lobos de Tierra (627S) o en torno
a Pennsula Illesca (ca. 60S).
Se han observado sucesivas confusiones en diferentes mo-
mentos de la historia, como la errada interpretacin del trabajo
de Tschudi (1844), de una distribucin hasta el Ecuador; o el
trabajo de Tomas (1889) al confundir la localidad de la isla San
Lorenzo con una homnima en la costa de Ecuador [aunque
Tomas (1908) rectifca la ubicacin en el Callao-Per], esta
confusin probablemente afecto el trabajo de Quijada (1910)
que resea la distribucin de la nutria marina hasta Ecuador. Si
bien el tiempo podra haber aclarado esta confusin, como la
que ocurri en el siglo XVIII cuando se consideraba una distri-
bucin hasta Rusia y toda la costa Occidental de Amrica (Gray
1865, Coues 1877, Alston 1879-1872), otra vez en el siglo XX,
una distribucin referida como probable hasta los 6S (Brack
1978), sumado al trabajo de Larivire (1998) que erradamente
localiza a Chimbote (9S) a los 6S, parecen haber tenido, un
efecto sinrgico por la amplia difusin de ambos trabajos y que
ha terminado por causar hechos anecdticos como el que se
observa actualmente en dos portales de la UICN para L. felina:
que en la Lista Roja de Especies Amenazadas se referencia el
lmite norte hasta los 6S, y en el Otter Specialist Group (OSG)
en la localidad de Chimbote a los 9S.
Recientemente, Valqui (2012) cit a Schweigger (1964),
quin menciona a L. felina en el grupo de las islas Lobos,
pero sin embargo, en la primera edicin de su libro (Schweigger
1947), identifc al gato marino como posiblemente Latax
sp. un sinnimo del genero Enhydra al que pertenece la nutria
de California E. lutris. Tambin resaltamos que la designacin
islas Lobos es utilizado en otros grupos insulares menores de
la costa. Adems el trabajo de Schweigger no fue el producto de
un estudio dirigido a evaluar a la nutria o la fauna del cuerpo
insular, como por ejemplo la evaluacin de la fauna, que entre
otras regiones de la costa Coker (1908), realiz en la Isla Lobos
de Tierra y donde no menciona la presencia de L. felina.
Por otro lado, Alfaro-Shigueto et al. (2011), argumentan que
la falta de constancia en los registros histricos durante el siglo
XX ha generado este diferendo en la distribucin de L. felina,
y tambin basa la distribucin de la especie hasta la Isla Lobos
de Tierra (625S) por el documento de Schweigger (1964), y
sostiene que diversos impactos antropognicos han originado
la contraccin en la distribucin en aproximadamente 400 km,
desde la Isla Lobos de Tierra hasta Chimbote (910S).
Al integrar todos los elementos expuestos, podemos deducir
que la opinada contraccin o perdida de la distribucin de L.
felina al norte del ro Santa, esta sustentada ms por errores en
la historia de las nominaciones taxonmicas, comunicaciones
imprecisas entre otros, pero que de acuerdo a lo investigado en
este trabajo, no representan argumentos slidos que respalden
un alcance hasta los 6S o una reciente distribucin histrica
de L. felina hasta la isla Lobos de Tierra (625).
La informacin de los 272 registros originales de L. felina en
130 localidades a lo largo de la costa presentados en este trabajo,
muestran una distribucin homognea, es decir que las fuctua-
ciones del nmero de individuos y su presencia en el espacio
ocurren al azar, no existiendo indicios de lugares con mayor o
menor concentracin de individuos. Sin embargo, anotamos
que esta informacin no incluyen los registros indirectos, ni
los registros de otros investigadores lo cual podra reforzar la
afrmacin de una distribucin homognea de L. felina en la
costa peruana.
El anlisis de la distribucin de las unidades geomorfolgicas
(Fig. 3) mostr tres agregaciones bien diferenciadas: (A) desde
Puerto Grau (18S) hasta Punta Pejerrey (1347S), (C) desde
Punta Pejerrey (1347S) hasta prximo a Huarmey (10S), y
desde el ro Santa (0858S) hasta Punta Aguja (0547S), ade-
ms de los subgrupos: (D) del ro Santa 858S hasta Huarmey
(10S) y (B) desde Puerto Grau (18S) hasta frontera con Chile
(1821S). Si bien se observan diferencias las zonas del centro
y sur de la costa peruana (Fig dendrograma, A y C) esto no
afectara la distribucin de las nutrias. Un elemento importante
del hbitat para L. felina seran sus madrigueras (Sielfeld &
Castilla 1999), que se ubican entre las rocas de derrumbe de
acantilados rocosos y playas pequeas, en cuevas con galeras o
tneles que tienen salida al mar, usan las rocas expuestas para
descansar, acicalarse, solearse y recrearse. Este tipo de hbitat
podra distribuirse homogneamente desde el sur hasta el ro
Santa (0858S), o por lo menos encontrarse con facilidad. Sin
embargo hacia el norte predomina la Planicie Costera, en la cual
estos hbitats no existiran o serian escasos. Los reportes de L.
felina para Huanchaco (804S) en La Libertad (Alfaro et al.
2011) y de Puerto Salaverry (813S) en La Libertad (Santilln
292
Apaza & Romero
Rev. peru. biol. 19(3): 285 - 298 (Diciembre 2012)
y Caro, 2007) coinciden con una zona de transicin antes de la
Planicie Costera. Estos dos reportes son utilizados como un in-
dicio de la reciente distribucin histrica, pero la informacin
geomorfolgica indicara que seran algo esperado el encontrar
nutrias en esa zona, sin inferir sobre posibles valores o estimados
de abundancia en esa regin, pero si donde procesos naturales
estaran actuando como limitante de la distribucin por contener
no solo una menor rea disponible de hbitat terrestre para L.
felina sino adems limitada tolerancia a variables o fuctuacio-
nes climato-oceanogrfcas de esa regin, antes que atribuirse a
factores antrpicos recientes.
La afrmacin de que la poblacin de L. felina esta decre-
ciendo y que puede leerse en la fcha de la IUCN (Alvarez &
Medina-Vogel 2008) discrepa del aparente crecimiento segn
los datos estimados publicados (200 - 300 ind. en la dcada de
los 60 70?; 620 ind. 2002, costa sur del Per; 690 ind. 2004,
costa sur del Per; 756 ind. 2005, costa central y sur del Per y
789 ind. 2012, costa peruana). Estos estimados en su mayora
carecen de trazabilidad, y no podran ser utilizados en modelos
de poblacin, pero en general los publicados en los ltimos 10
aos, representan un estado real de su poblacin respecto a los
supuestos hace ms de 40 aos.
Nuestro anlisis y revisin propone que la estimacin del
nmero de individuos de L. felina en la costa peruana debe
responder a propuestas que relacionen las abundancias y den-
sidades de la nutria con la caracterizacin y distribucin de sus
hbitats, adems de estudios de comportamiento que develen los
procesos o caracteres intrnsecos de la especie para movilizarse
dentro su rea de distribucin. Esta ltima inferencia se asume
de los estudios genticos que destacan una alta variabilidad en
los anlisis realizados en el ADN de L. felina, probablemente
alcanzado por el intercambio regular de individuos aun en
regiones que aparenten ser cuellos de botella en la distribucin
(Valqui 2010, Vianna 2010).
Esta primera entrega ha pretendido actualizar la informacin
referente a los aspectos de distribucin y poblacin de L. felina,
con algunos alcances del medio terrestre donde se desarrolla.
Que en la segunda entrega se enfocara en caracterizar el hbitat
espacial de L. felina, as como los factores que determinan la
estructura de la poblacin a lo largo de la distribucin, en una
escala espacial de anlisis ms especfca a la presentada.
Agradecimientos
A la Blga. Rosario Acero V. por el valioso apoyo brindado
durante su gestin en el ex-INRENA (ahora Direccin General
Forestal y de Fauna Silvestre-MINAG), tambin a Matthew
Rutishauser, Friends of the Sea Otter (Science Director 2002).
Por brindar informacin bibliogrfca a Katherine Rewinkel,
Librarian, Global Communications Unit-IUCN, Ricardo
Muoz, David Lubin Memorial Library-FAO, Vernica vila,
Ofcina Coordinacin Regional del Plan de Accin-CPPS,
Blga. Daniela Laines, Blga. Carolina Tovar, Dr. Vctor Pacheco
(MHN-UNMSM), Bs. Cindy Hurtado e Ing. Antonio Tovar
N. (informacin y dato del Regatas). Al Dr. Reynaldo Linares-
Palomino por su apoyo con los textos en alemn
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296
Apaza & Romero
Rev. peru. biol. 19(3): 285 - 298 (Diciembre 2012)
Ao Autor
Determinacin o Referencia Localidad tipo o Distribucin Sinnimo
Pginas
Gnero Especie Gnero Especie
1758 Linneo Mustela lutra 45 T.1
1762 Brisson Lutra 201-03
1772 Brnnichii Lutra 42
1782 Molina Mustela felina Chili (Chile) 284-85, 342
1792 Kerr Mustela (Lutra) chilensis Costa de Chili (Chile) 172
1800 Bechstein Lutra felina Chili (Chile) 406, 695 V. 2
1800 Shaw Lutra felina Chili (Chile) 448-49 V.1 P.2
1832 Bennet Lutra chilensis Chili (Chile) 1-2 P. 2
1837 Gray Lutra californica California 580 V. 1
1839 Waterhouse Lutra platensis La Plata (Maldonado, Uruguay) 21-22
Lutra chilensis Archipilago de Chonos (Chile) 22-24
1841 Wagner Lutra brachydactyla Amrica Occidental 260-61
1841 Gervais Lutra peruviensis Isla San Lorenzo (Per) 15-17 T. 1
1842 Lesson Lutra chilensis Archipilago de Chonos (Chile) Lutra felina (Shaw, 1800) 73
Mustela felina (Molina, 1782)
Lutra peruviensis Per (San Lorenzo) 73
1843 Gray Lontra 118 V. 11
1844 Schinz Lutra chilensis Chile, Archipilago de Chonos. 352 V. 1
Lutra felina Chili (Chile) 355-56 V. 1
1844 Tschudi Lutra chilensis
Toda la costa occidental de Sudamrica hasta
el sur de California (USA). Observado en el
archipilago de Lemos (4512'S), Isla de Chilo
y el Callao. Referenciado en Cobija, Iquique,
Trujillo y Ecuador
Lutra peruviensis (Gervais, 1841) 119
Lutra montana
Comas y Andamarca (Junn), Huanta
(Ayacucho) - Per
120
1847 Gay Lutra felina
Isla de Chilo, Arch. de Chonos, Isla del Fuego
(Argentina-Chile)
Mustela felina (Molina, 1782) 45-46 T. 1
Lutra chilensis (Bennet, 1832)
1855 Baird Lutra felina Costa de Chile Mustela felina (Molina, 1782) 165 V. 2
Lutra chilensis (Bennet, 1832)
Lutra felina (Gay, 1847)
1861 Burmeister Lutra paranensis
Ro Paran (Paraguay). Ro Salado, ro Dulce y
laguna de los Porongos (Argentina).
410-11 V. 2
1865 Gray Nutria felina
Chilo, Chili (Chile), Per, California (USA),
Kamschatka (Rusia).
Lutra felina (Shaw, 1800) 128-29
Lutra chilensis (Bennet, 1832)
Lutra californica (Gray, 1837)
Lutra platensis (Waterhouse, 1839)
1877 Coues Lutra californica De Chili (Chile) a Kamschatka (Rusia) Mustela felina (Molina, 1782) 301
Lutra chilensis (Bennet, 1832)
Lutra californica (Gray, 1837)
Lutra platensis (Waterhouse, 1839)
Nutria felina (Gray, 1865)
1879 - 82 Alston Lutra felina
Norte Amrica, vertiente del Pacfco desde
Alaska? Mxico, Guatemala, Costa Rica,
Panam, Sudamrica hasta Chile
Mustela felina (Molina, 1782) 86-87
Lutra chilensis (Bennet, 1832)
Lutra californica (Gray, 1837)
Nutria felina (Gray, 1865)
Lutra felina (Coues, 1877)
1889 Thomas Lutra felina
Estrecho de Magallanes, Patagonia, Chile, Per y
Ecuador (San Lorenzo)
Mustela felina (Molina, 1782) 197-99
Mustela (Lu.) chilensis (Kerr, 1792)
Lutra felina (Shaw, 1800)
Lutra chilensis (Bennet, 1832)
Lutra californica (Gray, 1837)
Lutra peruviensis (Gervais, 1841)
Lutra brachydactyla (Wagner, 1841)
Nutria felina (Gray, 1865)
1905 Allen Lutra felina
Costa de Chile, Estrecho de Magallanes, Tierra
de Fuego (Chile y Argentina)
Mustela felina (Molina, 1782) 148-50 V. 3
Mustela (Lu.) chilensis (Kerr, 1792)
Lutra felina (Shaw, 1800)
Lutra chilensis (Bennet, 1832)
(Contina...)
Apndice 1. Sinopsis de la historia taxonmica de la nutria marina, desde la determinacin de la especie tipo Mustela lutra hasta el actual nombre cientfco Lontra
felina. Se incluye la localidad tipo o distribucin mencionada en el documento citado. Tambin se han adicionado otras identifcaciones que explican el origen de
algunos sinnimos o clasifcaciones relacionadas con el gnero Lutra o Lontra.
297

Distribucin y observaciones sobre la poblacin de la nutria marina
Rev. peru. biol. 19(3): 285 - 298 (December 2012)
Lutra californica (Gray, 1837)
Lutra peruviensis (Gervais, 1841)
Lutra brachydactyla (Wagner, 1841)
Nutria felina (Gray, 1865)
1908 Thomas Lutra peruviensis Isla San Lorenzo (Per) Lutra cinerea (Thomas, 1908) 393 V.1 S.8
1920 Pohle Lutra peruensis
1923 Larraaga Lutra lutris 341, 345 T. 2
1943 Osgood Lutra felina Costa de Chile hasta el norte de Per Mustela felina (Molina, 1782) 90-91 V. 30
Mustela (Lu.) chilensis (Kerr, 1792)
Lutra chilensis (Bennet, 1832)
Lutra californica (Gray, 1837)
Lutra brachydactyla (Wagner, 1841)
1957 Cabrera Lutra felina
Costa sudamericana del Pacfco, desde
Per hasta el estrecho de Lemaire, y las islas
inmediatas (Per, Chile y extremo sur de
Argentina)
Mustela felina (Molina, 1782) 272-73
Mustela (Lu.) chilensis (Kerr, 1792)
Lutra felina (Bechstein, 1800)
Lutra chilensis (Bennet, 1832)
Lutra californica (Gray, 1837)
Lutra peruviensis (Gervais, 1841)
Lutra brachydactyla (Wagner, 1841)
Nutria felina (Gray, 1865)
Lutra cinerea? (Thomas, 1908)
1968 Harris Lutra felina
Costa occidental de Sudamrica, desde Ecuador
(?) por el norte hasta el estrecho de Lemaire por
el sur, adems de las islas costeras.
Mustela felina (Molina, 1782) 216-17
Mustela (Lu.) chilensis (Kerr, 1792)
Lutra chilensis (Bennet, 1832)
Lutra californica (Gray, 1837)
Lutra chilensis (Waterhouse, 1839)
Lutra peruviensis (Gervais, 1841)
Lutra brachydactyla (Wagner, 1841)
Lutra californi (Lesson, 1842)
Lutra chilensis (Schinz, 1844)
Nutria felina (Gray, 1865)
Lutra platensis (Gray, 1865, 1869)
Lutra cinerea? (Thomas, 1908)
Lutra felina (Pohle, 1920)
1972
van Zyll de
Jong
Lontra felina
Costa del Pacfco desde el norte del Per hasta
Cabo de Hornos (Nota: referido a Per, Chile y
extremo sur de Argentina).
Mustela felina (Molina, 1782) 88
Mustela (Lu.) chilensis (Kerr, 1792)
Lutra chilensis (Bennet, 1832)
Lutra californica (Gray, 1837)
Lutra peruviensis (Gervais, 1841)
Lutra brachydactyla (Wagner, 1841)
Nutria felina (Gray, 1865)
Lutra felina (Pohle, 1920)
Lutra felina (Cabrera, 1958)
1998 Lariviere Lontra felina
Costa del Pacfco, desde el norte de Per (al
menos hasta Chimbote, lmite norte a 9S)
hasta cabo de Hornos, Estrecho de Lemaire e
islas adyacentes. Estrecho de Magallanes e isla
de los Estados (Per, Chile y extremo sur de
Argentina)
Mustela felina (Molina, 1782) 1-5
Mustela (Lu.) chilensis (Kerr, 1792)
Lutra californica (Gray, 1837)
Lutra brachydactyla (Wagner, 1841)
Lutra peruviensis (Gervais, 1841)
Lutra cinerea (Thomas, 1908)
2005 Wozencraft Lontra felina Extremo sur de Argentina, Chile y Per Mustela (Lu.) chilensis (Kerr, 1792) 603 V. 1
Lutra brachydactyla (Wagner, 1841)
Lutra californica (Gray, 1837)
Lutra peruviensis (Gervais, 1841)
Lutra montana (Tschudi, 1844)
Lutra paranensis (Burmeister 1861)
Lutra cinerea (Thomas, 1908)
Lutra peruensis (Pohle, 1920)
Lutra lutris (Larraaga, 1923)
Ao Autor
Determinacin o Referencia Localidad tipo o Distribucin Sinnimo
Pginas
Gnero Especie Gnero Especie
Apndice 1. Continuacin.
298
Apaza & Romero
Rev. peru. biol. 19(3): 285 - 298 (Diciembre 2012)
N Dpto. Localidad Lat. S Long. W Reg. Ao
1 Ancash Pto. de Santa 0859'15,63" 7839'22,81" 2 2009
2 Ancash Vesique 0912'45,90" 7829'08,74" 2 2003
3 Ancash Is. Los Chims 0921'02,42" 7827'48,43" 4 2003
4 Ancash Tortugas 0922'10,75" 7825'10,00" 2 2000
5 Ancash Pto. Casma 0927'22,54" 7823'07,04" 1 2010
6 Ancash Pta. El Huaro 0937'38,09" 7821'57,55" 3 2010
7 Ancash Playa Patillos 0953'12,07" 7814'02,36" 4 2003
8 Ancash Caleta Culebras 0956'56,45" 7813'43,29" 1 2010
9 Ancash Pta. Culebras 0956'59,91" 7814'01,54" 2 2003
10 Ancash El Erizo 0959'40,49" 7811'47,97" 2 2008
11 Ancash Pto. Huarmey 1005'50,34" 7810'16,59" 2 2002
12 Ancash Pta. Lagarto 1006'29,45" 7811'04,84" 2 2010
13 Ancash Pta. Colorada 1029'31,32" 7757'53,49" 1 2003
14 Lima Pta. Litera 1036'44,29" 7753'08,01" 1 2003
15 Lima Huacho 1107'18,62" 7737'06,89" 1 2004
16 Lima Pta. Salinas 1117'29,18" 7739'08,83" 6 2003
17 Lima Pta. Chancay 1135'08,87" 7716'48,91" 1 2009
18 Lima Pta. San Francisco 114605,67" 7711'27,59" 3 2002
19 Lima Pta. Mulato 1146'07,12" 7711'50,65" 2 2004
20 Lima Playa Santa Rosa 1148'11,66" 7710'42,80" 1 2005
21 Lima Cabezo (Is. San Lorenzo) 1203'56,92" 7714'57,90" 1 2009
22 Lima Las Peas (Is. San Lorenzo) 1205'27,16" 7714'17,97" 2 2008
23 Lima Playa Regatas 1209'56,54" 7702'05,08" 1 2004
24 Lima Is. Pachacmac 1217'59,28" 7654'08,74" 2 2003
25 Lima San Brtolo 122326,91" 7647'01,59" 1 2002
26 Lima Curayacu 122340,55" 7646'49,33" 1 2007
27 Lima La Tiza 122452,82" 7646'48,95" 1 2002
28 Lima Pta Boquern 1226'39,25" 7647'03,18" 1 2002
29 Lima Playa el Carbn 1227'06,53" 7646'59,01" 1 2003
30 Lima Naplo 1228'18,03" 7647'27,54" 2 2002
31 Lima Boquern 1228'45,15" 7648'04,18" 1 2004
32 Lima Pucusana 1228'47,84" 7647'59,06" 3 2002
33 Lima Cerros Lapa Lapa 123302,32" 7643'57,11" 2 2002
34 Lima Pta. Cordero 123538,74" 7642'17,42" 1 2002
35 Lima Pto. Viejo 1235'22,52" 7642'22,05" 1 2008
36 Lima Playa San Pablo 1235'58,45" 7641'52,43" 1 2008
37 Lima Len Dormido 1237'57,12" 7640'17,39" 1 2008
38 Lima La Ensenada 123858,02" 7640'20,67" 1 2002
39 Lima Bujama 124411,81" 7638'10,88" 1 2002
40 Lima Is. Asia 1247'17,29" 7637'13,21" 1 2003
41 Lima Pasamayito 1249'15,03" 7633'30,85" 2 2008
42 Lima Los Leones 1253'12,56" 7630'56,33" 1 2004
43 Lima Pto. Fiel 1256'41,78" 7630'19,29" 2 2004
44 Lima Pta. Corrientes 125716,67" 7630'53,53" 2 2010
45 Lima Pta. Honda 1258'31,05" 7630'23,39" 1 2008
46 Lima Pta. Lobos 1258'57,42" 7630'18,69" 2 2007
47 Lima Cerro Azul 1301'41,54" 7629'16,80" 3 2005
48 Lima Ro Caete 1307'13,91" 7623'11,10" 1 2003
49 Ica Playa Talpo 1348'05,27" 7620'22,94" 2 2006
50 Ica Is. San Galln 1350'12,43" 7626'03,73" 2 2002
51 Ica Pta. Culebra 1350'38,54" 7623'06,85" 1 2003
52 Ica Lagunilla 1353'52,02" 7618'38,11" 3 2002
53 Ica Yumaque 1354'23,79" 7617'27,29" 2 2002
54 Ica La Mina 1354'44,70" 7619'05,91" 2 2005
55 Ica Playa Esperanza 1354'53,43" 7618'57,94" 3 2001
56 Ica Pta. Arquillo 1355'18,51" 7621'02,59" 3 2002
57 Ica La Catedral 1356'10,33" 7617'09,44" 2 2008
58 Ica Supay 1357'30,42" 7616'20,18" 2 2002
59 Ica Pta. Sacasemita 1409'16,50" 7616'42,03" 2 2009
60 Ica Barlovento 1422'04,15" 7606'05,57" 1 2009
61 Ica Pta. Olleros 1447'00,41" 7544'09,98" 1 2009
62 Ica Puerto Caballas 1456'28,43" 7530'00,17" 2 2008
63 Ica San Fernando (Fondeadero) 1508'10,31" 7522'04,67" 1 2005
64 Ica San Fernando 1508'29,43" 7522'05,57" 1 2003
65 Ica La Aguada 1508'48,71" 7519'44,96" 1 2000
Apndice 2. Registros de individuos (Reg.) de Lontra felina en la costa del Per entre los aos 2000 y 2010.
N Dpto. Localidad Lat. S Long. W Reg. Ao
66 Ica Pta. Gallinazo 1509'01,64" 7520'48,90" 1 2002
67 Ica San Nicols 1515'14,02" 7514'56,51" 1 2003
68 Ica San Juanito 1516'21,37" 7514'25,13" 1 2003
69 Ica Pta. San Juan 1521'50,88 7511'30,06" 2 2004
70 Arequipa Tres Hermanas 1526'34,39" 7504'17,01" 3 2002
71 Arequipa Almeja 1526'34,75" 7504'05,21" 2 2003
72 Arequipa La Aguada 1527'31,43" 7502'30,48" 3 2002
73 Arequipa Yanyarina 1527'33,60" 7501'21,15" 2 2003
74 Arequipa El Cable 1528'17,06" 7459'15,98" 2 2003
75 Arequipa Playa la Libertad 1528'47,64" 7458'58,08" 5 2003
76 Arequipa El Submarino 1529'06,41" 7458'40,68" 1 2003
77 Arequipa El Cachucho 1529'54,42" 7457'14,85" 3 2003
78 Arequipa Chala 1543'49,98" 7427'41,79" 1 2008
79 Arequipa Puerto Inca 1550'39,33" 7418'37,42" 2 2008
80 Arequipa
Pampa Redonda
(Fondeadero)
1600'00,05" 7401'35,73" 2 2008
81 Arequipa Pta. Pampa Redonda 1601'43,77" 7401'01,85" 3 2008
82 Arequipa Pta. Atico 1613'55,57" 7341'56,01" 4 2003
83 Arequipa Playa Oscuyo 1616'48,34" 7327'18,08" 4 2003
84 Arequipa La Planchada 1624'27,31" 7313'18,80" 2 2009
85 Arequipa Pta. Caleta 1630'54,797257'42,83 2 2004
86 Arequipa Punta El Uno 1630'56,75 7256'51,86" 1 2004
87 Arequipa Pta. La Chira 1630'59,31" 7256'00,20" 6 2004
88 Arequipa Quilca 164253,40" 7226'06,48" 1 2003
89 Arequipa Pta. Arantas 1647'38,94" 7219'55,03" 1 2003
90 Arequipa Pta. San Jos 1649'32,88" 7217'56,43" 3 2009
91 Arequipa Pta. Hornillos 1652'32,67" 7217'06,72" 1 2004
92 Arequipa Pto. Matarani 1659'43,14" 7206'19,10" 4 2004
93 Arequipa Pto. Viejo 1700'22,26" 7206'34,97" 3 2007
94 Arequipa Caleta Islay 1700'57,66" 7206'33,40" 5 2003
95 Arequipa Catarindo 1701'02,53" 7202'02,29" 2 2003
96 Arequipa Aguada Lima 1701'19,58" 7201'21,93" 1 2003
97 Arequipa Mollendo 1701'57,69" 7200'58,65" 4 2003
98 Arequipa Pta. Corio 1714'52,78" 7135'40,57" 1 2002
99 Arequipa Pta. Playuelas 1715'31,09" 7133'51,08" 3 2003
100 Arequipa Pta. Jess y Cocotea 1716'02,177131'38,23 1 2004
101 Moquegua Playa Yerba Buena 1718'24,57" 7128'12,66" 2 2009
102 Moquegua Pta. Yerba Buena 1719'09,01" 7128'27,77" 3 2002
103 Moquegua Pta. El Carmen 1721'44,58" 7125'46,12" 1 2003
104 Moquegua Pta. Callango 1723'04,38" 7124'18,20" 4 2003
105 Moquegua Platanales 1723'09,11" 7123'53,87" 1 2009
106 Moquegua Pta Jaboncillo 1724'47,95" 7123'11,17" 2 2010
107 Moquegua Pocoma 1726'09,54" 7123'01,97" 1 2010
108 Moquegua Mirafores 1728'30,18" 7122'20,64" 2 2010
109 Moquegua Chuza 1729'10,93" 7121'51,12" 1 2004
110 Moquegua Ilo 1738'36,64" 7120'48,69" 1 2003
111 Moquegua Pto. Ingles 1739'47,78" 7121'29,28" 1 2002
112 Moquegua Corralitos 1740'15,35" 7121'45,21" 2 2002
113 Moquegua Pta. Coles 1742'10,71" 7122'46,42" 5 2004
114 Moquegua La Hondonada 1746'36,60" 7111'34,11" 1 2008
115 Moquegua El Alto 1746'45,92" 7111'18,54" 1 2008
116 Moquegua Playa La Higuera 1748'48,24" 7109'44,01" 5 2008
117 Moquegua Pta. Chorrillos 1749'03,53" 7109'15,50" 2 2009
118 Moquegua Pta. Icuy 1749'16,79" 7108'31,86" 3 2009
119 Tacna Pta. Picata 1752'03,96" 7105'50,06" 3 2002
120 Tacna Santa Rosa 1752'46,13" 7103'16,23" 2 2009
121 Tacna La Meca 1757'03,74" 7054'42,86" 2 2002
122 Tacna Pto. Grau 1759'35,98" 7053'03,94" 8 2002
123 Tacna C.A. FONDEPES 1759'59,79" 7053'10,65" 3 2009
124 Tacna Morro de Sama 1800'15,46" 7053'18,18" 4 2003
125 Tacna La Lobera 1800'37,57" 7052'54,68" 2 2009
126 Tacna Pta. Curimani 1801'13,00" 7051'48,00" 1 2002
127 Tacna Qda. de los Burros 1801'55,76" 7050'09,74" 2 2009
128 Tacna Pta. Balconcillo 1802'02,79" 7049'44,52" 3 2009
129 Tacna Canepa 1805'23,83" 7045'09,08" 1 2009
130 Tacna Pto. Vila Vila 1807'05,88" 7043'39,44" 6 2002
299

Water quality of ponds and effluent of grow-out ponds of macrobrachium amazonicum
Rev. peru. biol. 19(3): 299 - 306 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 299 - 306 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Temporal variation in the water quality of ponds and effuent of
grow-out ponds of Amazon River prawn Macrobrachium amazonicum
Erlei Cassiano Keppeler
1
, Patrcia Maria Contente Moraes Valenti
2
and Leonardo
Vaz Pereira
3
Variacin temporal de la calidad del agua de los estanques y efuentes de
los estanques de engorde del camarn de ro Macrobrachium amazonicum
1 University Federal of Acre, Cru-
zeiro do Sul, Acre, Brazil.
Correspondence for:
erlei.keppeler@pq.cnpq.br
erleikeppeler@gmail.com
2 So Paulo State University, Aqua-
culture Center, Dept. de Biologia
Aplicada Agropecuria, Jaboti-
cabal, So Paulo, Brazil.
3 Veterinary Sciences, University
Federal of Lavras, Lavras, Minas
Gerais, Brazil.
Presentado: 20/06/2012
Aceptado: 28/10/2012
Publicado online: 15/01/2013
Abstract
This study was conducted in the Crustacean Sector of the Aquaculture Center (CAUNESP) at the So Paulo
State University, Jaboticabal (21

1522S and 48

1848W) So Paulo, Brazil, from December 2003 to May 2004.


The aim was to examine the water quality parameters of importance to freshwater prawn culture, operated in a
semi-intensive system in Amazon River. Nine 0.01-ha earthen ponds were stocked with 20 juveniles.m
-2
. Prawns
were fed commercial diet at a rate of 7 to 9% of biomass until the 14
th
week. After 145 days of stocking, all ponds
were drained and harvested. The following water parameters were determined weekly: dissolved oxygen, oxygen
biochemical demand, pH, total alkalinity, electrical conductivity, suspended total solids and turbidity, N-nitrate,
N-nitrite, N-nitrogen ammonia, N- total, soluble ortophosphate, total phosphorus, chlorophyll and pheophytin.
In the semi-intensive culture system of M. amazonicum, there was no clear pattern of temporal variation in the
limnological variables studied. Dissolved oxygen, pH, BOD, ammonia nitrogen and nitrate increased in the
afternoon period while, the other variables did not change. In general, water quality is more dependent on the
biological processes that occur in the pond than on the characteristics of the renewal water for some variable.
Keywords: Macrobrachium amazonicum; limnology; pond water; renewal water; temporal pattern.
Resumen
Este estudio se llev a cabo en el Sector de Crustceos del Centro de Acuicultura (CAUNESP) de la Universidad
Estadual Paulista, Jaboticabal (2115'22S y 4818'48W) en So Paulo, Brasil; entre diciembre de 2003 y mayo
de 2004. El objetivo fue evaluar los parmetros de calidad de agua con importancia para los cultivos de camarn
de agua dulce, operado en un sistema semi-intensivo de estanques en ro Amazonas. Nueve estanques de 0,01
ha, fueron sembrados a una densidad de 20 juveniles.m
-2
, y alimentados con una dieta comercial a una tasa
de 7 a 9% de la biomassa, hasta la semana 14. Despus de 145 das de crianza, todos los estanques fueron
drenados y cosechados. Se determinaron semanalmente los siguientes: oxgeno disuelto, demanda bioqumica
de oxgeno, pH, alcalinidad total, conductividad elctrica, slidos totales en suspensin y turbidez, nitrato-N,
N-nitrito, amonaco-nitrgeno N, N-total, ortofosfato soluble, total fsforo, clorofla y feoftina. En el sistema
de cultivo semi-intensivo de M. amazonicum, no hubo un patrn claro de variacin temporal en las variables
limnolgicas estudiadas. Oxgeno disuelto, pH, DBO, nitrgeno amoniacal y nitratos aumentaron durante las
tardes, mientras que las otras variables no cambiaron. En general, la calidad del agua es ms dependiente de
los procesos biolgicos que se producen en el estanque, que de las caractersticas de la renovacin del agua
para alguna variable.
Keywords: Macrobrachium amazonicum; limnologa; viveros; renovacin del agua; patrn temporal.
Introduction
Aquaculture provided nearly 50 percent of the annual world
fsheries production of 110 million tons of food fsh in 2006
(FAO 2010). Half of all aquaculture production is fnfsh, a
quarter is aquatic plants and the remaining quarter is made up of
crustaceans (such as shrimp, prawns, crabs) and molluscs (such
as clams, oysters and mussels) (FAO 2010). Brazil stands out as
one of the countries with a major potential for the development
of aquaculture, because it shelters a large diversity of native
freshwater species and because of its continental dimensions
(Queiroz et al. 2005). Terefore, Brazil also has a large consumer
market and the scientifc knowledge for the sustainable use of
aquatic ecosystems. However, studies are necessary to evaluate
water quality in ponds, because species such as Macrobrachium
amazonicum (Heller, 1862), despite their small size, have a high
survival rate and productivity, according to Moraes-Riodades
andValenti (2007). Moraes-Riodades and Valenti also report
that in tropical regions, if a preculture phase were introduced,
as in this work, whereby postlarvae are grown for 45 60 d
in nurseries, three grow-out cycles of 3.5 4 months would
be possible, and productivity could reach 6000 kg/ha/yr. Tis
value is within the range of productivity obtained for penaeid
shrimps in intensive systems (5000 10000 kg/ha/yr) according
to Wickins and Lee (2002). Such characteristics make it ideal
for prawn culture in a semi-intensive system.
Te ponds for semi-intensive culture of freshwater prawns
are limnic ecosystems in the initial phase of ecological succes-
sion (Valenti & New 2000). Tey show biotic diversity, trophic
structure and mineral nutrient cycling (Valenti & New 2000).
When the ponds are full, a process of ecological succession
begins, occurring at diferent serial stages of flling. Tis can be
autotrophic or heterotrophic. Generally, freshwater prawn ponds
receive initial organic fertilizing and feed is added over the course
of the culture. Terefore, succession is mainly heterotrophic, and
300
Keppeler et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 299 - 306 (Diciembre 2012)
the detritus food chains predominate (Valenti & New 2000).
Te freshwater prawn ponds can be static or dynamic. In the
former, there is no water input or output; where as in the latter
water is continuously renewed. Static ponds function as lentic
ecosystems, while dynamic ponds show intermediate character-
istics between lentic and lotic systems (Valenti & New 2000).
Pond water quality is essential for the success of aquaculture
(Boyd & Zimmermann 2000, Kubitza 2003), especially in ponds
of freshwater prawns. In recent years, intensive studies have been
carried out by Keppeler and Valenti (2006), Henry-Silva and
Camargo (2008) considering ponds and efuents. Te most
important variables considered are dissolved oxygen and am-
monia nitrogen. Te importance of oxygen lies in the fact that
the majority of the animals satisfy their need of energy by means
of food oxidation, with the formation of carbon dioxide and
water in the process (Schmidt-Nielsen 2002). Terefore, this is
of basic importance for the maintenance of life (Margalef 1983).
Ammonia nitrogen is the main nitrogenous product excreted
by the prawns, originating from the metabolic processes of
transformation and oxidation of protein (amino acids) obtained
from foods. In general, the consumption of foods high in pro-
tein and/or with an imbalance in its amino acid composition
generally increases the excretion of ammonia nitrogen in prawns.
Another important source of ammonia nitrogen in the culture
is the microbial decomposition of proteins and amino acids
eliminated in feces (Hargreaves 1998).
Ammonia nitrogen is toxic to prawns, and measure must be
taking to prevent its extreme accumulation in the water during
the culture. Besides nitrogenous compounds, other limnologi-
cal characteristics involved in the dynamics of ponds afect the
development of the prawns (Boyd & Zimmermann 2000).
Phosphorus is generally the main limiting factor in the de-
velopment of phytoplankton in aquatic environments. Among
all the forms or fractions of phosphate, orthophosphate is the
most important as it is the main form assimilated by aquatic
plants. Its concentration depends on the density and the ac-
tivity of organisms in the water, especially phytoplanktonic
organisms and aquatic macrophytes, which during photo-
synthesis can assimilate great amounts of these ions (Boyd
1979). In aquatic environments, high temperature increases
the metabolic rate of organisms considerably, causing soluble
phosphate to be more quickly assimilated and incorporated
in its biomass (Boyd 1979).
Tis is one of the main reasons for very low concentrations
of soluble phosphate. In short, biological, chemical and physi-
cal aspects of the water infuence prawn culture with regard to
growth, resistance to pathogens, reproduction and tolerance
to extreme water temperature (Boyd & Zimmermann 2000).
Tese aquaculture ponds are ecosystems with great entrance
and exit of energy and materials (Valenti & New 2000). Te
main entrances are the stocked prawns, organic fertilizer, man-
aged feed and sunlight, while the main exits are the efuent
and harvested prawns (Valenti & New 2000). With the growth
of the prawns, the supplied feed is increasingly converted to
biomass over the course of the culture. Tese factors, together
with ecological succession, can result in modifcations of the
water variables of the culture.
Te objective of this study was to examine the water quality
parameters of importance to freshwater prawn culture, operated
in a semi-intensive system in Amazon River prawn ponds. Te
following aspects were investigated: a) Te temporal oscillations
of the limnological variables, until to the 14
th
week of the culture;
b) efect of water turnover time on the limnological variables in
the interior of the freshwater prawn culture; c) variations of the
limnological variables in the morning and afternoon in efuents.
Material and methods
Collection and rearing.- Macrobrachium amazonicum
(Heller, 1862) juveniles collected in Amazonian rivers according
to Moraes Riodades and Valenti (2004) were allowed to grow
and mature in an earthen pond in Crustacean Sector of the
Aquaculture Center at So Paulo State University (CAUNESP),
Jaboticabal, So Paulo (21 1522S, 481848W). According to
Moraes-Riodades and Valenti (2007) ovigerous females with late
embryonic eggs were selected from this set of wild animals and
stocked in 50-L polyethylene tanks for hatching larvae. Larvae
were cultured until metamorphosis in 120-L recirculating tank
systems flled with brackish water (salinity: 10) for about 24 d.
One week after metamorphosis, juveniles (0.01 g) were hand
counted and randomly distributed in primary nurseries and
later in secondary nurseries (New 2002). Ponds were stocked
with 20 juveniles II of M. amazonicum per m
2
(50 days after
metamorphosis and 0.36 0.09 g).
Description of ponds.- Te ponds were composed of 12
rectangular (~100 m2; ~7.5 14 m) earthen ponds with an
average water depth of 1 m. Total water volume was about 100
m
3
. Te pond bottoms were limed (100 g.m
2
) and fertilized
with cow manure (300 g.m
2
) to enhance development of the
benthic and plankton communities. Te ponds were then flled
with mechanically fltered water from a reservoir. A continuous
water fow was provided to roughly simulate lotic environments.
Turnover rate was 5 10% of pond volume per day. Predators
and competitors were excluded by means of 1 mm meshscreens
set up at the inlet water pipe (Moraes-Valenti et al. 2010).
To study the dynamics of the ponds, the data of the nine
ponds were used, in frst 14 weeks. Te data obtained for each
water variable of the ponds, for each week in the nine ponds,
were combined. Te means and standard deviation were sepa-
rately determined for the morning and afternoon. Te values
obtained were plotted versus time to determine the existence of
a pattern of temporal variation.
Allochthonous feed input.- A commercial marine shrimp
pelleted diet was supplied twice daily (Moraes-Valenti et al.
2010) at 07:30 to 08:30 and 16:00 to 17:00 h. Te daily input
in each pond was 2.5 g m
2
during the frst 4 week. Tereafter,
for weeks 5 to 12, 9% of prawn biomass was supplied daily; for
weeks 13to 14, the feed was reduced to 6% of prawn biomass.
Te amount of feed supplied, for the nine ponds, until the
14
th
week of culture reached 80 kg. ha
-1
. day
-1
, but the average,
considering all the period of the culture was of 29 kg. ha
-1
. day
-1
,
and from week 15 onward up to 3%.
Tis biomass was estimated by means of monthly biometry
and corrected fortnightly, increasing it by 20% of the amount
determined at the start of the month. In the last month, the
correction was 10% each week. In the last two months. Te
weekly diet supply varied from 184 to 557.3 kg.ha
-1
.
301

Water quality of ponds and effluent of grow-out ponds of macrobrachium amazonicum
Rev. peru. biol. 19(3): 299 - 306 (December 2012)
During culture, ponds were chemically fertilized with urea
plus ammonium sulfate, NPK and urea plus simple superphos-
phate. Te quantities of N and P applied each week varied from
1.98 to 8.8 kg.ha
-1
and 0.68 to 4.2 kg.ha
-1
, respectively. General
management followed the semi-intensive system in freshwater
prawn farming (New 2002).
Prawn biomass was estimated in each pond based on the
individual mean mass obtained by monthly sampling and the
expected survival and growth, assuming 1% mortality and 20%
increase in mass per week. If the oxygen level was between 2.5
and 3.5 mg L
1
in the morning, the removal rate was increased.
When these levels were recorded, a B-500 Aquahobby (Bernauer
Aquacultura) emergency aerator was used. Tis arrangement
maintained an adequate level of dissolved oxygen at all times.
Water quality.- Each week, measurements and sampling
of the pond inlet water and efuent were performed during
the morning (7 9 h) and afternoon (15 17 h). Dissolved
oxygen (bottom) and biochemical oxygen demand (BOD) were
measured using a model 52 oxygen meter from YSI (integrated
sample). BOD was calculated as the diference between the
fnal and initial level of dissolved oxygen during fve days of
incubation at 20 1 C, with water samples diluted generally
to 40% (APHA 1998). Total alkalinity was assessed according
to Boyd and Tucker (1992). pH and electrical conductivity
were determined at the bottom of the ponds using a YSI pH
conductivity meter model 63.
Turbidity in whole samples collected from both the photic
and aphotic zones was assessed according to Wetzel and Likens
(1991) by spectrophotometry, and total suspended solids by a
gravimetric method as described by Boyd and Tucker (1992).
Diferent forms of nitrogen and phosphorus were determined
in whole samples collected from both the photic and aphotic
zones following methods described by APHA (1992) for nitrate,
Strickland and Parsons (1960) for nitrite, Solorzano (1969) for
ammonia nitrogen, Valderrama (1981) for total nitrogen, and
Adams (1990) and Boyd and Tucker (1992) for total phospho-
rus and soluble phosphate. Turbidity was assessed according
to Wetzel and Likens (1991) by spectrophotometry, and total
suspended solids by a gravimetric method as described by Boyd
and Tucker (1992). Te pigments chlorophyll a and pheophytin
were determined according to the APHA (1992) method. A
Hach model 2000 spectrophotometer was used in these analyses.
All determinations were performed twice. When the two values
obtained were close, the average was taken as the result. If the
values were discrepant, a third reading was taken and the extreme
value was discarded. Students t test was applied to detect dif-
ferences in means between morning and afternoon in efuents.
When assumptions for this parametric test were not accepted,
the non-parametric Mann-Whitney U test was used. Data
were also submitted to Kendall coefcient analysis. Analyses
were carried out using Statistica v6.0, (Statsoft, 1996) and
SAS (2001). Te results were considered statistically signifcant
where p< 0.05.
Results
Means and standard deviation were determined for all
variables. Te temporal variation of each variable until the 14
th

week of culture is shown in Figure 1. It is noted that there was
no diferential pattern for variable behavior, in the diferent
treatments. However, electrical conductivity and biochemical
oxygen demand, chlorophyll and pheophytin showed a particu-
lar pattern of variation, ftting a polynomial curve. For the other
variables, there was random variation in the means obtained
throughout the study period.
Te means of the water quality variables of the supply water,
analyzed during the experiment, in the periods of the morning
and afternoon are presented in Table 1. Te quality of the sup-
ply water showed some variations over the course of the culture.
Kendalls coefcient of concordance (k) that correlated each
variable with supplying water the pond water was signifcant
for electrical conductivity, total alkalinity, nitrate-N (p< 0.01)
and soluble orthophosphate (p < 0.05).
In the Table 2 presents the means of the limnological vari-
ables in the periods of the morning and afternoon in the nine
ponds up to the 14
th
week in efuents. Te standard deviation
was high, indicating a great degree of variability in all variables.
Signifcant diferences were observed between the morning and
afternoon to dissolved oxygen, pH, ammonia nitrogen, nitrate,
soluble orthophosphate (p< 0.05). Total phosphorus showed
substantial declines in the afternoon, and chlorophyll a increas-
ing in afternoon, but a statistically signifcant diference was not
observed (p< 0.05).
Discussion
Prawns grow during culture and their efect on the environ-
ment should increase greatly over time. Terefore, the daily
feed added to the ponds continues to increase. In this study, it
increased fve times. Terefore, variations in the limnological
variables during culture are expected, and these could follow a
pattern conditioned by the above-mentioned processes. Tis,
however, did not occur in the present work.
Te majority of the variables studied showed a random pat-
tern of changes during culture. Only BOD, electrical conduc-
tivity, chlorophyll and pheophytin showed a distinct pattern.
Te BOD increased, declined and then increased again, while
Variable Morning Afternoon
Dissolved oxygen (mg.L
-1
) 5.72 1.39 7.52 2.13
Dissolved oxygen (%) 70.97 16.93 96.87 28.93
Biochemical oxygen demand (mg.L
-1
) 4.84 3.24 6.46 4.22
pH 8.04 0.78 7.73 0.59
Total alkalinity (mg.L
-1
CaCO
3
) 45.86 5.34 40.67 6.77
Electrical conductivity (S.cm
-1
) 102 37 92 18
Total suspended solids (mg.L
-1
) 0.030 0.078 0.011 0.008
Turbidity (TNU) 42 105 13 9
Nitrate-N (g.L
-1
) 730 861 1129 1161
Nitrite-N (g.L
-1
) 58 25 44 12
Ammonia nitrogen (g.L
-1
) 140 124 88 62
Soluble orthophosphate (mg.L
-1
) 0.029 0.032 0.022 0.029
Total phosphorus (mg.L
-1
) 0.086 0.113 0.104 0.110
Chlorophyll a (g.L
-1
) 388 634 218 175
Pheophytin (g.L
-1
) 1017 1666 556 433
Table 1. Means (standard deviation) of limnological variables of
the water supplying ponds, obtained in the morning and afternoon.
302
Keppeler et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 299 - 306 (Diciembre 2012)
0
2
4
6
8
10
12
14
16
0 2 4 6 8 10 12 14 16
D
i
s
s
o
l
v
e
d

o
x
y
g
e
n

(
m
g
.
L
-
1
)
Weeks
0
0,01
0,02
0,03
0,04
0,05
0,06
0,07
0,08
0,09
0,1
0 2 4 6 8 10 12 14 16
S
o
l
u
b
l
e

o
r
t
h
o
p
h
o
s
p
h
a
t
e

(

g
.
L
-
1
)
Weeks
0
50
100
150
200
250
0 2 4 6 8 10 12 14 16
D
i
s
s
o
l
v
e
d

o
x
y
g
e
n

(
%
)
Weeks
0
0,05
0,1
0,15
0,2
0,25
0,3
0,35
0,4
0 2 4 6 8 10 12 14 16
T
o
t
a
l

P
h
o
s
p
h
o
r
u
s

(

g
.
L
-
1
)
Weeks
y =0,0505x
3
- 1,1914x
2
+ 7,8139x - 4,7817
R= 0,80
0
2
4
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8
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14
16
18
0 2 4 6 8 10 12 14 16
B
O
D
(
m
g
.
L
-
1
)
Weeks
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35
40
45
50
55
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65
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0 2 4 6 8 10 12 14 16
T
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t
a
l

a
l
k
a
l
i
n
i
t
y

(
m
g
.
L
-
1
)
Weeks
6
6,5
7
7,5
8
8,5
9
9,5
0 2 4 6 8 10 12 14 16
p
H
Weeks
R= 0,60
0
200
400
600
800
1000
1200
0 2 4 6 8 10 12 14 16
C
h
l
o
r
o
p
h
y
l
l

a

(

g
.
L
-
1
)
Weeks
R= 0,81
70
80
90
100
110
120
130
140
150
0 2 4 6 8 10 12 14 16
E
l
e
c
t
r
i
c
a
l

c
o
n
d
u
c
t
i
v
i
t
y


(

S
.
c
m
-
1
)
Weeks
R= 0.59
0
500
1000
1500
2000
2500
3000
0 2 4 6 8 10 12 14 16
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o
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t
i
n

(

g
.
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-
1
)
Weeks
0
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2000
3000
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6000
0 2 4 6 8 10 12 14 16
N
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t
e

(

g
.
L
-
1
)
Weeks
0
0,02
0,04
0,06
0,08
0,1
0,12
0,14
0 2 4 6 8 10 12 14 16
T
o
t
a
l

s
u
s
p
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n
d
e
d

s
o
l
i
d
s

(
m
g
.
L
-
1
)
Weeks
0
20
40
60
80
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0 2 4 6 8 10 12 14 16
N
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r
i
t
e

(

g
.
L
-
1
)
Weeks
0
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60
0 2 4 6 8 10 12 14 16
T
u
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b
i
d
i
t
y

(
U
N
T
)
Weeks
0
50
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150
200
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300
0 2 4 6 8 10 12 14 16
A
m
m
o
n
i
a

n
i
t
r
o
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e
n

(

g
.
L
-
1
)
Weeks
y =-1,6772x
3
+ 45,99x
2
- 343,89x + 800,88 y =-0,2767x
3
+ 5,4358x
2
- 31,411x + 151,79
y =24,215x
2
- 325,86x
2
+ 1278,1
Figure 1. Temporal variation of limnological variables over the course of the culture. Supply Water: means between morning and afternoon;
Ponds: Means standard deviation of the nine ponds studied. Curve polynomial represents the pattern of variation.()Supplying W.= Sup-
plying water, and ()Pond W =Pond Water.
303

Water quality of ponds and effluent of grow-out ponds of macrobrachium amazonicum
Rev. peru. biol. 19(3): 299 - 306 (December 2012)
conductivity displayed an inverse pattern. BOD and electric
conductivity followed the same pattern of variation in the ponds
as in the water supply.
It is possible that the various factors, such as water supply,
feeding rate, and pond position, acting on these variables are
very great, and therefore, under the culture conditions practiced,
no particular pattern of variation was observed. Tis is in ac-
cordance with the instability of the water variables observed in
hypertrophic environments. However, aquaculture is a form of
controlled eutrophication in which succession is controlled by
management strategies, including aeration, water exchange, type
of fertilizer and various feeds and feeding regimes (Pruder 1986),
as carried out in this study, with control objectives the system.
In the present work, only alkalinity, conductivity, nitrate, and
soluble ortophosphate showed a positive correlation between
supplying water and pond water. Terefore, oxygen was not
apparently infuenced by water renewal in the range of 5 10%
per day, value minimum recommended for New (2002), as was
practiced in this work.
Moreover, in the ponds studied, pH, dissolved oxygen,
dissolved material, nitrite, total phosphorus, chlorophyll,
seemed to be more dependent on the biological processes that
occur inside of the pond than on the supplying water. Tis
could be due to the fact that both the supplying water and
pond water show hypereutrophic characteristics (Keppeler &
Valenti 2006), and therefore, in a semi-intensive system, the
addition of a large amount of fertilizer and high feeding rate
should reduce the efect of water renewal. Te data indicate
that the environments were hyperthrophic because they showed
relatively high levels of phosphorus and chlorophyll according
to Vollenweider (1968).
Te biological and chemical processes that occur in the ponds
produce changes in the values of the limnological variables
throughout the day. In the present work, signifcant diferences
in efuents were observed between the morning and afternoon
to dissolved oxygen, pH, ammonia nitrogen, nitrate, soluble
orthophosphate. A signifcant diference in the other variables
studied was not observed. Tese data must refect the processes
of photosynthesis that occur in limnic ecosystems. Tese, in
turn, are mainly infuenced by the variation in light intensity
and temperature.
During the day, an increase in temperature occurred, which
speeds up the decomposition of organic substances, leading to
the formation of ammonia. Tis immediately is assimilated by
phytoplankton or converted into nitrate by nitrifying bacte-
ria. If the concentration becomes highly elevated and the pH
strongly alkaline, there can be a loss of gaseous ammonia to the
atmnosphere (Delinc 1992). In this work, there was a decrease
in ammonia during the afternoon period, indicating that the
processes photosynthesis and nitrifcation had predominated
over the ammonifcation process. On the hand, by night, pho-
tosynthesis ceases and oxygen level declines, which inhibits
nitrifcation (Kaiser & Wheaton 1983). Te fnding of more
elevated levels of ammonia nitrogen in the morning indicates
that ammonifcation was greater than nitrifcation during the
night. As pH was always below 9, and the concentration of am-
monia nitrogen low, there should not have been losses of this
gas to the atmosphere.
In the morning period, the oxygen measured corresponded
to the that remaining after aquatic processes of respiration by
the prawns and other organisms, decomposition of organic sub-
stances and nitrifcation of ammonia to nitrate during the night
in the absence of photosynthesis. With sunrise, photosynthesis
begins, with the consumption of CO
2
and production of oxygen.
Consequently, the oxygen measured in the afternoon represents
the balance between what was produced by phytoplankton and
what was expended in the processes described above. Te absorp-
tion of phosphorus is also associated with primary production
(Wetzel 1981). Terefore, throughout the day, there will be
Variable Morning Afternoon T
Dissolved oxygen (mg.L
-1
) 6.342.71a 7.452.81b U
Dissolved oxygen (%) 90.1541.47a 119.9834.15b T
Biochemical oxygen demand (mg.L
-1
) 6.573.54 6.423.38 T
pH 6.950.51a 7.240.52b T
Total alkalinity (mg.L
-1
CaCO
3
) 50.899.51 49.589.69 T
Electrical conductivity (S.cm
-1
) 10017 10017 T
Total suspended solids (mg.L
-1
) 0.0160.023 0.0150.011 T
Turbidity (TNU) 2731 2537 T
Nitrate-N (g.L
-1
) 403746a 8981237b U
Nitrite-N (g.L
-1
) 4924 4932 T
Ammonia nitrogen (g.L
-1
) 163123 12292b T
Soluble orthophosphate (mg.L
-1
) 0.0470.042a 0.0350.029b T
Total phosphorus (mg.L
-1
) 0.1530.136 0.1250.143 T
Chlorophyll a (g.L
-1
) 264369 308372 U
Pheophytin (g.L
-1
) 648844 840935 U
Table 2. Means (standard deviation) of limnological variables of the pond water and effuents, obtained in the morning and afternoon. T =
Students t test; U= Mann-Whitney test. Means followed by different letters in the same row differ at the 5% level of signifcance for morning
and afternoon periods.
304
Keppeler et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 299 - 306 (Diciembre 2012)
consumption of inorganic, phosphorus and ammonia nitrogen
and the release of oxygen.
Te variable nitrogen ammonia can supply an approxima-
tion estimate of the pollution potential of a pond. On the
other hand, a great amount of oxygen can be used by nitrifying
bacteria to oxidize ammonia nitrogen to nitrate. Moreover, the
consumption of oxygen in fve days represents only one fraction
of the total oxygen that will be consumed in the processes of
decomposition and nitrifcation. Tis represents about 35% of
the BOD in the afternoon period.
Nitrate originates from the processes of nitrifcation of am-
monia. Tis can accumulate in the system as nitrate, absorbed
by phytoplankton (Hargreaves 1998), reconverted into ammonia
by ammonifcation or converted into molecular nitrogen. Tese
last two processes occur mainly at the sediment level in anaerobic
conditions or low concentration of oxygen.
In the ponds studied, it was observed that the nitrate in-
creased in the afternoon. Tis indicates that during the day
there was an increase in the nitrifcation processes. Terefore,
there was enough ammonia and oxygen. Nitrate absorption
by phytoplankton only occurs when there is lack of ammonia,
since nitrate must be reduced to ammonia in cells before being
used, with an expenditure of energy, since during the day than
at night. Tis must have been due to the higher temperature
and greater oxygen availability. On the hand, at night there was
a mean decrease in NO
3
-N of 300 g.L
-1
. Tis must not have
been converted into ammonia, because ammonia increased by
only about 50 g.L
-1
of NH
3
-N, on average. Terefore, at night,
there must have occurred a process of denitrifcation and about
300 g.L
-1
of nitrogen must have been lost from the ponds of
the atmosphere.
In the absence of photosynthesis during the night, pH de-
clined by the morning. Sipaba-Tavares et al. (1998a,b) also
observed a relation between pH and dissolved oxygen in ponds.
Tis is possibly related to the involvement of these variables in
the processes of photosynthesis and decomposition. High pH,
as encountered in this study, is mainly due to the presence of
carbonate and bicarbonate ions, which together with CO
2
are
the main forms of inorganic carbon available in the water.
Sipaba-Tavares et al. (1998) found that the reduction in
the concentration of ammonia nitrogen afected alkalinity,
when studying the dynamics of some limnological variables in
two fsh ponds. In the ponds studied here, alkalinity did not
vary between the periods of the day, but alkalinity was high-
est at the start of the experiment but tended to decrease at the
end, with values similar those observed in studies carried out
by Paggi and Sipaba-Tavares (2006). Sipaba-Tavares (2007)
evaluated water quality through a limnological survey in a fsh
culture system in the Paranata region (Mato Grosso, Brazil),
and found values similar to those obtained in the present study
and also in other studies carried out by Moraes-Riodades et al.
(2006) and Moraes-Riodades and Valenti (2007) when deter-
mining the efect of intensifcation of Amazon River prawn
Macrobrachium amazonicum culture on pond hydrobiology.
Tis indicates that the values for this culture are in accordance
with those mentioned for aquaculture in general.
The efficiency of the nitrification process in ponds is
evidenced by the low levels of nitrite which is an intermedi-
ate product in the nitrifcation process. Its presence in aquatic
environments is always low but increases when nitrifcation
reactions are blocked (Boyd & Tucker 1998). Te low values
obtained in this work indicate that the nitrifcation process oc-
curred regularly in the ponds. Tis is corroborated by the high
nitrate levels found in the afternoon.
Photosynthesis, occurring during the day, was possibly
compensated by nitrifcation, since nitrate levels increased
signifcantly in the afternoon, indicating the occurrence of ni-
trifcation. On the other hand, at night, respiration could have
been compensated by denitrifcation.
Te processes of photosynthesis, denitrifcation, and reduc-
tion of sulfate and dissolution of lime used in aquaculture can
increase alkalinity, while respiration, nitrifcation and oxidation
of sulftes can decline (Delinc 1992).
Alkalinity exerts little efect on aquatic organisms; fsh and
shrimp have been cultivated at very high levels of alkalinity
without any apparent problem (Boyd & Tucker 1998). Te
main efect of alkalinity in culture ponds is the dampening of
the variations in pH resulting from the processes of assimilation
and CO
2
elimination by the organisms. Te values obtained
varied around 40 mg.L
-1
of CaCO
3
, which is considered by
Boyd and Tucker (1998) and Boyd and Zimmermann (2000)
adequate for aquaculture.
Te daily variation can indicate a predominance of photo-
synthesis or decomposition, as the conductivity increases or
declines. In the ponds studied, there was no diference between
the morning and afternoon levels, suggesting that ions removed
from the water for photosynthesis had been compensated by
decomposition. In waters with low conductivity (<600 S.cm
-1
),
calcium ions are the most important (Delinc 1992). Te ponds
studied had received an application of 100 g.m
-2
of dolomite
before flling. Tis certainly contributed signifcantly to the
rise in conductivity. Moreover, it was observed that the renewal
water infuenced the variation in conductivity over time in the
earthen culture ponds.
In general, water quality of aquaculture is infuenced by the
water supply (Macedo & Sipaba-Tavares 2010). Electrical
conductivity and total alkalinity was infuenced by the supplying
water, as observed in the study of Lachi and Sipaba-Tavares
(2008). Tese authors reported that variation in the limnological
parameters was infuenced by organic substances and nutrients
in the water from other ponds that emptied directly into the
studied freshwater prawn pond, producing annual average val-
ues of 6 mg.L
-1
for dissolved oxygen, 124 S.cm
-1
for electrical
conductivity and (93 mg.L
-1
) for total alkalinity. In this study,
dissolved oxygen level was not afected, but electrical conductiv-
ity and total alkalinity values were decreased (100 S.cm
-1
and
48 mg.L
-1
, respectively).
Suspended total solids and turbidity refect the materials dis-
persed or dissolved in the water column, be they living organisms
or not, organic or inorganic. In this work, these variables did not
change over the course of the day, indicating that the biological
processes had little efect on the material in the water column,
as detected by the methods used, or compensatory antagonistic
processes could have occurred, that is, addition and subtraction
of equivalent amounts of material in suspension and dissolved.
305

Water quality of ponds and effluent of grow-out ponds of macrobrachium amazonicum
Rev. peru. biol. 19(3): 299 - 306 (December 2012)
In the ponds studied, the levels of orthophosphate and total
phosphorus declined in the afternoon, but the diference was
not signifcant. In the ponds, bound phosphorus is converted
to orthophosphate at a higher rate during the day than at night,
due to the increase in temperature and consequent increase
in rate of decomposition. Both orthophosphate and organic
phosphate were absorbed by phytoplankton during the day, and
therefore, their levels were lower in the afternoon. At night, if
the conditions of the sediment become anaerobic, phosphorus
can be released into the water column (Delinc 1992).
Moreover, prawns are animals that show greater activity dur-
ing the night. Te movement of the animals and the handling
of materials contained in the substratum can resuspend the
sediment, releasing phosphorus into the water column (Delinc
1992).
In this work, the concentration of chlorophyll did not vary
between morning and afternoon, indicating that the density
of phytoplankton must not have varied. However, it must be
pointed out that the amount of chlorophyll in cells varies as an
adaptation to light availability (Wetzel 1981).
In this work, pheophytin concentration did not difer be-
tween the morning and afternoon, and was very higher than that
the chlorophyll, which indicates a high rate of degradation for
chlorophyll, suggesting high rates of mortality and decomposi-
tion for phytoplankton. Tus, it appears that the renewal rate
of phytoplankton was increased.
Terefore, the culture of freshwater prawns is an activity
without impact, especially on efuents.
Conclusions
In the semi-intensive culture system of M. amazonicum, there
was no clear pattern of temporal variation in the limnological
variables studied.
In general, water quality is more dependent on the
biological processes that occur in the pond than on the
characteristics of the renewal water for some variables.
Dissolved oxygen, pH, BOD, ammonia nitrogen and
nitrate increased in the afternoon period, while the other
variables did not change.
Te culture of freshwater prawn has no substantial
impact on the environment.
Acknowledgements
We acknowledge CAPES and CNPq for scholarship award
and for support of this research. Dr. A. Leyva helped with English
editing of the manuscript.
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307

Lista anotada de nuevas adiciones para la flora andina de Moquegua
Rev. peru. biol. 19(3): 307 - 316 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 307 - 316 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Lista anotada de nuevas adiciones para la fora andina de Moquegua,
Per
Daniel B. Montesinos Tube
Annotated checklist of new additions to the Andean fora of Moquegua,
Peru
Nature Conservation and Plant
Ecology Group. Wageningen Uni-
versity, Netherlands. Droevendaal-
sesteeg 3a, 6708PB Wageningen,
The Netherlands
dbmtperu@gmail.com
daniel.montesinos@wur.nl
Presentado: 25/07/2012
Aceptado: 28/11/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
Se presentan nuevos registros de 103 especies reunidas en 79 gneros y 33 familias para la fora del norte de
la cuenca alta del Ro Tambo-Ichua, en la Provincia General Snchez Cerro en el Departamento de Moque-
gua. Con esto la fora de la regin andina del norte de Moquegua se eleva a 507 especies, contenidas en 271
gneros y 75 familias. El nmero de especies endmicas se increment en comparacin con los resultados
obtenidos el 2011 por el autor. Este porcentaje de endemismo es uno de los ms altos documentados para el
departamento de Moquegua. Adems, se sealan algunos comentarios de nomenclatura para las especies
documentadas, as como colecciones de herbario revisadas y la zona geogrfca donde se identifc. Esta
nueva contribucin al conocimiento de la fora del pas es el resultado del trabajo de campo y de herbario
realizados desde el ao 2009 hasta el 2012, mencionando tambin, elementos de fora que no fueron iden-
tifcadas anteriormente al nivel de especies (Montesinos, 2011). Las revisiones y comparaciones botnicas
fueron realizadas en los herbarios nacionales USM y HUSA, y herbarios virtuales F y MO.
Palabras clave: Biodiversidad; forstica, Moquegua, Per.
Abstract
New records of 103 species reunited in 79 genera and 33 families are presented for the fora of the upper basin
of the Tambo-Ichua Rivers in the General Snchez Cerro Province in the Department of Moquegua. With this
study the fora of the northern Andean region of Moquegua rises to 507 species, contained in 271 genera and
75 families. The number of endemic species rises compared to the results obtained in 2011 by the author. This
percentage of endemism is one of the highest documented for the department of Moquegua. Comments on
nomenclature are also highlighted for the species documented as well as the herbarium collections reviewed
and the geographical area where it was found. This new contribution to knowledge of the country's fora is the
result of feld work and herbarium reviews made from 2009 through 2012, mentioning also, elements of fora
that were not previously identifed to species level (Montesinos, 2011). Revisions and botanical comparisons
were made at the herbaria HUSA, USM and the virtual images of F and MO.
Keywords: Biodiversity; foristic; Moquegua; Peru.
Introduccin
Hasta esta publicacin se conocen cinco trabajos que iden-
tifcan las especies de la Flora del departamento de Moquegua:
Arakaki y Cano (2001, 2003); Schwarzer et al. (2010); Mon-
tesinos (2010, 2011).
Una importante diversidad de especies botnicas puede en-
contrarse en las regiones andinas del departamento de Moque-
gua. Los inventarios botnicos referen asimismo, a una elevada
tasa de endemismo para Moquegua donde se pueden encontrar
numerosas especies desde las lomas costeras, los desiertos, a los
matorrales con cactceas, los pastizales de Puna y las cumbres
altoandinas (planicies subnivales).
Con referencia a otros departamentos del sur y colindantes
con Moquegua, la diversidad forstica es tambin muy elevada,
pero se han podido encontrar diferencias en el extremo norte
del departamento donde aparentemente existe una infuencia
climtica directa del altiplano puneo y por consiguiente, ms
hmedo, lo cual es muy propicio para el desarrollo de una ve-
getacin ms abundante, y por lo tanto, ms diversa.
Moquegua se encuentra situada dentro de las cadena monta-
osa volcnica del sur de Per, la cual alberga una considerable
cantidad de ecosistemas con marcadas diferencias biolgicas.
En tanto que la fauna, de la cual existen poqusimos registros,
puede destacarse como muy importante y diversa en cuanto a
especies propias de la puna.
Material y mtodos
El norte de la Provincia General Snchez Cerro en Moquegua
se encuentra en los Andes del sur de Per (vertiente del Pacfco)
entre 1605S 1617S y 7025W 7048W, y altitudes entre
los 3400 y 4850 m. Los estudios que representan la composicin
forstica en el norte de Moquegua han sido realizados por Mon-
tesinos (2011), donde se registran 70 familias, 238 gneros y 404
especies. El presente trabajo adiciona 103 especies, agrupados
en 79 gneros y 33 familias, concluyendo que la composicin
forstica esta conformada por 75 familias, 271 gneros y 507
especies (en adicin al trabajo de Montesinos 2011).
El norte de la regin andina de Moquegua presenta una elevada
tasa de especies forsticas, propias de la regin andina del sur de
Per y donde se pueden encontrar numerosos endemismos (Mon-
tesinos 2011, Montesinos et al. 2012). Asimismo Schwarzer et al
(2010) y Arakaki y Cano (2003) afrman que el departamento de
Moquegua cuenta con un variado grupo de endemismos.
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Montesinos Tube
Rev. peru. biol. 19(3): 307 - 316 (Diciembre 2012)
El material botnico estudiado corresponde a las colecciones
realizadas por el autor en las expediciones realizadas durante los
meses de marzo, abril y junio (2011) y marzo, abril y setiembre
(2012). Se menciona la nomenclatura de algunos ejemplares
colectados antes del 2009 que no fueron identifcadas a nivel de
especies en su momento. Las colecciones botnicas corresponden
a diversas regiones geogrfcas de los distritos de Ubinas, Lloque,
Yunga y Ichua (Prov. General Snchez Cerro) en una altura
que vara entre los 3400 y los 4850 m.
Las colectas fueron realizadas utilizando la tcnica descrita
por Whyte (1958), Cerrate (1969) y Young & Len (1990). Los
procedimientos para la coleccin de plantas en campo incluyen:
anlisis visual del entorno geogrfco y disposicin de facilidades
para la locacin y seleccin de reas geogrfcas a ser analizadas
para la colecta de especmenes, seguidamente la colecta de
especmenes vivos (de preferencia seleccionar el trmino de la
temporada de precipitaciones para obtener un mximo en la
foracin vegetal que a su vez facilite la identifcacin). Se utilizan
peridicos y prensas botnicas para la herborizacin y posterior
secado en laboratorio. Las colectas deben contar con los rganos
vegetales indispensables para la identifcacin taxonmica (races,
tallos, hojas, fores y/o frutos); seguidamente, se separa el ma-
terial colectado, se identifca con ayuda de claves taxonmicas,
referencias bibliogrfcas, informacin sobre la distribucin
geogrfca y posteriormente se separarn los duplicados para la
entrega a diferentes herbarios, material que ser de gran utilidad
para futuros investigadores.
Las colectas botnicas se encuentran depositadas en los
siguientes herbarios nacionales: USM, HUSA, MOL, CPUN,
CUZ, HUPCH, e internacionales: WAG, MO. Las revisiones e
identifcaciones de material botnico para el presente trabajo se
llevaron a cabo comparando las colecciones de diversos autores
depositados en los herbarios USM y HUSA, y las versiones
virtuales en WAG, L, B, MO, F, LIL y CTES. Adicionalmente,
se revis la informacin taxonmica con la Base de Datos Tro-
picos (MO, http://tropicos.org; Peru Checklist, www.tropicos.
org/Project/PEC); Base de Datos Te International Plant Names
Index (www.ipni.org) y Base de Datos Te Plant List (www.
theplantlist.org).
Para cada especie, se indica lo siguiente:
El nombre cientfco y autor.
(Bas.) el Basnimo de la especie (en caso de haber).
Breve descripcin botnica; localidades donde fue
colectada, en guion la localidad prxima y el Distrito,
rango altitudinal.
Clase Familias Gneros Especies
ao 2011 2012 2011 2012 2011 2012
Pteridophytas 10 1 17 1 23 2
Gimnospermas 1 - 1 - 2 1
Monocots 12 - 45 9 65 19
Dicots 47 4 175 23 314 81
Subtotal 70 5 238 33 404 103
TOTAL 75 271 507
Tabla 1. Riqueza forstica total hallada para cada divisin taxonmica
(datos de 2011 y 2012) en la cuenca alta del Rio Tambo y Rio Ichua.
Familia Gneros Especies
ao 2011 2012 Total 2011 2012 Total
Asteraceae 45 7 52 97 30 127
Poaceae 22 6 28 33 13 46
Brassicaceae 13 - 13 19 5 24
Malvaceae 3 1 4 14 5 19
Caryophyllaceae 9 1 10 12 6 18
Cactaceae 8 1 9 13 4 17
Solanaceae 5 - 5 14 - 14
Plantaginaceae 2 - 2 12 - 12
Apiaceae 8 - 8 10 1 11
Valerianaceae 2 1 3 6 3 9
Amaranthaceae 6 - 6 8 - 8
Cyperaceae 5 3 8 5 3 8
Pteridaceae 4 - 4 8 - 8
Iridaceae 3 - 3 3 3 6
Oxalidaceae 1 1 2 3 3 6
63 familias 124 12 114 147 27 174
Total (75 familias) 238 33 271 404 103 507
Tabla 2. Familias botnicas ms representativas para el norte de
Moquegua. Se indican el total de gneros y especies comparando
los datos obtenidos el 2011 y el 2012.
Figura 1. Nuevos registros (especies) por formaciones vegetales.
31
38
30
15
2
0 5 10 15 20 25 30 35 40
Arbustal
Pajonal-Tolar
Formaciones del subnival
Bofedales, lagunas, oconales
Salares
Nmero de especies
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Lista anotada de nuevas adiciones para la flora andina de Moquegua
Rev. peru. biol. 19(3): 307 - 316 (December 2012)
(Col.) el nombre del colector y el nmero(s) de colecta
con indicacin del herbario(s) donde se deposito.
(Rev.) revisiones y comparacin de material botnico
segn la coleccin del autor, nmero de colecta y her-
bario depositado.
Las familias y especies se encuentran ordenadas alfabtica-
mente y de acuerdo al sistema APG (2003).
Se han seleccionado e incluido 14 casos que no fueron iden-
tifcadas a nivel de especie, que podran representar probables
especies nuevas para la ciencia o bien, son casos que requieren
de una ms profunda investigacin para su identifcacin. En
cuanto a especies endmicas, se han hallado 10 casos (Len et al.
2006) y 82 especies nativas. Asimismo se presenta un nuevo re-
porte para el Per: Mancoa laevis Wedd., registrado para Bolivia.
Resultados
Los resultados son sintetizados en las Tablas 1 (especies por
taxa), Tabla 2 (Familias, Gneros y especies con mayor nmero de
registros) y Tabla 3 (especies por los Gneros ms representativos),
en estas tablas se compara con los datos de Montesinos (2011).
En la Figura 1 se muestran el numero de especies por formaciones
vegetales. En la Figura 2 se observan los principales paisajes en
el rea de estudio.
Familia Gnero 2011 2012 Total
Asteraceae Senecio 20 5 25
Plantaginaceae Plantago 11 - 11
Malvaceae Nototriche 9 1 10
Poaceae Calamagrostis 5 4 9
Asteraceae Werneria 5 4 9
Solanaceae Solanum 8 - 8
Fabaceae Astragalus 7 - 7
Asteraceae Perezia 4 2 6
Malvaceae Tarasa 4 2 6
Valerianaceae Valeriana 5 1 6
Asteraceae Baccharis 5 - 5
Iridaceae Sisyrinchium 2 3 5
Brassicaceae Lepidium 2 3 5
Cactaceae Cumulopuntia 3 2 5
Oxalidaceae Oxalis 3 2 5
Asteraceae Xenophyllum 1 3 4
Poaceae Poa 2 2 4
Caryophyllaceae Paronychia 2 2 4
Asteraceae Hypochaeris 4 - 4
Tabla 3. Gneros con mayor nmero de especies para la cuenca alta
del ro Tambo-Ichua.
Figura 2. (a) Vista panormica de Lucco - Exchaje. 3700 m. (b) Vista de los rodales de Puya raimondii en Ccasuyama, Yunga, 4200 m. (c)
Vista de Yanapuquio, Yanahuara, Ichua. 4700 m. (d) Bofedales en Siliaca, Yunga. 4500 m.
(a) (b)
(c) (d)
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Montesinos Tube
Rev. peru. biol. 19(3): 307 - 316 (Diciembre 2012)
Lista anotada de nuevas adiciones para la fora
andina de Moquegua
- Se incluyen 14 casos no identifcados a nivel de especies.
- * Indica los duplicados entregados al herbario HSP (en
formacin).
Divisin PteriDoPhyta
isotaceae
1. Isoetes cf. boliviensis U. Weber
Helecho acutico, sumergido. Habita lagunas ocasionales
altoandinas. 4200-4250 m. Laguna Ichucochapata-Ichua,
Distrito de Ichua.
Col.: Montesinos 2588 (USM, WAG). Rev.: Cano et al.
12967, 13011 (USM).
oPhioglossaceae
2. Ophioglossum crotalophoroides Walter
Helecho que habita pajonales hmedos y de manera inusual,
en laderas arbustivas con suelos muy hmedos. 4060-4170
m. El Rancho-Tassa, Distrito de Ubinas; Ccasuyama-Siliaca,
Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3000 (USM, *), 3006 (USM). Rev.: Weigend
et al. 8581 (USM); Beltrn 4098 (USM); Len & Young
1887 (USM).
Divisin gimnosPermas
ePhDraceae
3. Ephedra breana L.
Arbusto en quebradas con cactceas y arbustos espinosos.
3800-3850 m. Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3685 (USM, *). Rev.: Raimondi 863
(USM); Hutchinson 634 (USM).
Divisin angiosPermas
cyPeraceae
4. Phylloscirpus boliviensis (Barros) Dhooge & Goetgh.
Bas.: Scirpus boliviensis Barros
Hierba acaule. Habita pajonales continuamente hmedos.
4070 m. Patune-Camata, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 2291 (USM, HUPCH, CPUN, MO,
WAG). Rev.: Salvador et al. 855 (USM).
5. Schoenoplectus californicus (C.A. Mey.) Sojk
Bas.: Elytrospermum californicum C.A. Mey.
Hierba acutica, en lagunas permanentes, tallos sumergidos.
4410 m. Laguna Queralacocha-Querala, Distrito de Ubinas
Col.: Montesinos 3111 (USM, *). Rev.: Beltrn 6982 (USM);
Aponte et al. 187 (USM).
6. Trichophorum rigidum (Boeckeler) Goetgh.
Bas.: Scirpus rigidus Boeckeler
Hierba acaule, abundante. Habita pajonales continuamente
hmedos. 3800-4400 m. Distritos de Ubinas, Yunga y Ichua.
Col.: Montesinos 2982, 3047 (USM), 3029 (USM, *), 3047
(USM). Rev.: Mondragn & Postigo 40 (USM); Smith 2791
(USM); Smith et al. 9182 (USM).
iriDaceae
7. Sisyrinchium brevipes Baker
Hierba anual de fores amarillas, en pajonales y laderas
rocosas altoandinas. 4200-4500 m. Irupampa-Camata,
Distrito de Ubinas; Yuraqcancha-Pampilla, Siliaca-Yunga,
Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 2596, 3014 (USM). Rev.: Smith et al. 9656,
9550, 9810, 11825 (USM).
8. Sisyrinchium jamesonii Baker
Hierba anual de fores amarillas. Laderas arbustivas. 3700-
3800 m. Ccellan-Lucco, Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3766 (USM, *). Rev.: Smith et al. 10355A
(MO).
9. Sisyrinchium porphyreum Kraenzl.
Hierba anual y acaule de fores rojas. Bofedales. 4500-4600
m. Coalaque, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 2392 (USM, HUPCH, MO, WAG). Rev.:
Weberbauer 321 (MO).
Poaceae
10. Anthochloa lepidula Nees & Meyen
Gramnea acaule, en laderas altoandinas. 4650-4750 m.
Perusa-Yunga, Distrito de Yunga; Yanapuquio-Yanahuara,
Distrito de Ichua.
Col.: Montesinos 3791 (USM, *), 3854 (USM). Rev.: Peter-
son 16409 (USM); Beltrn 7086 (USM); Cano & Valencia
10081 (USM); Smith & Buddensiek 11200 (USM).
11. Calamagrostis brevifolia (J. Presl) Steud.
Bas.: Deyeuxia brevifolia J. Presl
Gramnea, en pajonales inundados con pastoreo. 3550-3600
m. Yinquipampa-Pampilla, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3048 (USM, MOL, *). Rev.: Tovar 6317,
3422 (USM); Tovar et al. 9926 (USM); Tapia 508 (USM).
12. Calamagrostis heterophylla (Wedd.) Pilg.
Bas.: Deyeuxia heterophylla Wedd.
Gramnea, en borde de lagunas y bofedales. 4600-4650 m.
Queralacocha-Querala, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 3094 (USM, *). Rev: Weberbauer 6901 (F).
13. Calamagrostis macbridei Tovar
Habita canales de agua con sulfuro. 4000-4050 m. El
Rancho-Tassa, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 3001 (USM, *). Rev.: Smith et al. 10833,
12560 (USM); Cano et al. 10383 (USM); Tovar 5232
(USM).
14. Calamagrostis trichophylla Pilg.
Gramnea, en pajonales andinos. 4400-4500 m. Sura-Yunga,
Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3705 (USM, *). Rev.: Tovar 6175, 6281,
6702, 6819, 6843 (USM).
15. Distichlis humilis Phil.
Gramnea acaule, en fancos arenosos, suelos inundados, pa-
jonales halflos. 3400-3520 m. Arenal de Carabaya, Distrito
de Yunga; Ccellan-Lucco, Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3052 (USM, *). Rev.: Vargas 12075 (USM);
Peterson et al. 14829 (USM).
16. Lolium perenne L.
Gramnea, en bordes de caminos y reas agrcolas. 3450-3500
m. Huraypampa-Camata, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 2994 (USM, MOL, *). Rev.: Peterson et
al. 20620 (USM).
17. Muhlenbergia fastigiata (J. Presl) Henrard
Bas.: Sporobolus fastigiatus J. Presl
Gramnea acaule, habita pajonales hmedos con pastoreo.
3900-3950 m. Crucero-Ichua, Distrito de Ichua. Cru-
cero, Ichua.
Col.: Montesinos 3838 (USM, *). Rev.: Beltrn 6398 (USM);
Len et al. 5653 (USM); Peterson et al. 20605 (USM); Smith
et al. 10791 (USM).
18. Poa gilgiana Pilg.
Gramnea, en pajonales andinos. 4450-4500 m. Sura-Yunga,
Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3702 (USM, *). Rev.: Cano et al. 10492
(USM); Tovar 6423 (USM).
19. Poa spicigera Tovar
Gramnea, en laderas altoandinas. 4700-4750 m. Perusa-
Yunga, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3793 (USM, *). Rev.: Salaverry 85 (USM);
Tovar 6742 (USM); Tovar et al 9629 (USM); Roque 4968
(USM); Cerrate et al. 4722 (USM).
311

Lista anotada de nuevas adiciones para la flora andina de Moquegua
Rev. peru. biol. 19(3): 307 - 316 (December 2012)
20. Triniochloa stipoides (Kunth) Hitch.
Bas.: Podosemum stipoides Kunth
Gramnea. Habita laderas arbustivas cercanas a terrazas agr-
colas. 3450-3900 m. Distritos de Yunga, Ubinas y Ichua.
Col.: Montesinos 2235 (USM, WAG). Rev.: Cano et al.
9339 (USM); Cano 3125, 3571 (USM); Cano & Aguilar
5182 (USM).
21. Trisetum spicatum (L.) K. Richt
Bas.: Aira spicata L.
Gramnea, en pajonales altoandinos, suelos crioturbados
y borde de lagunas. 4450-4800 m. Distritos de Yunga y
Ubinas.
Col.: Montesinos 3707 (USM, *). Rev.: Peterson et al. 20427
(USM); Tovar 8973 (USM); Smith et al. 12111 (USM);
Peterson et al. 19133 (USM); Cano et al. 7159 (USM); Len
& Young 1437 (USM).
22. Vulpia myuros (L.) C.C. Gmel.
Bas.: Festuca myuros L.
Habita laderas arbustivas cercanas a terrazas agrcolas. 3850-
3900 m. Ccellan-Lucco, Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3761 (USM). Rev.: Weigend et al. 8492
(USM); Albn 6316 (USM); Cerrate et al. 6269 (USM).
Division magnolioPhyta
aPiaceae
23. Bowlesia tropaeofolia Gillies & Hook.
Hierba anual. Habita laderas rocosas altoandinas. 4500-4800
m. Distritos de Ubinas, Yunga y Ichua.
Col.: Montesinos 3855 (USM, *). Rev.: Hutchinson 1820
(USM); King et al. 185 (USM); Iltis
et al. 131 (USM); Roque & Ramrez 4136 (USM); Roque
4922 (USM).
asteraceae
24. Ambrosia artemisioides Meyen & Walp. ex Meyen
Subarbusto de captulos amarillos, en laderas arbustivas.
3470 m. Toreqaqa, Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3783 (USM, *). Rev.: La Torre 2315 (USM);
Cceres et al. 778 (USM);
25. Arakaki 106 (USM); Ferreyra 2577, 11672 (USM).
Barnadesia pycnophylla Muschl.
Arbusto espinoso. Habita quebradas arbustivas. 3680 m.
Ccellan-Lucco, Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3771 (USM, *). Rev.: Camino s.n. (USM);
Tovar 1099 (USM); Weigend &
Dostert 97/30 (USM); Dudley 9053 (USM).
26. Chaetanthera peruviana A. Gray
Hierba anual, captulos blancos. Habita laderas pronunciadas
y con densa vegetacin arbustiva. 4100-4500 m. Patune-
Camata, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 3727 (USM, *). Rev.: Beltrn 333 (USM);
Cerrate & Tovar 1757 (USM).
27. Coreopsis fasciculata Wedd.
Subarbusto de captulos amarillos. Habita quebradas arbus-
tivas. 3700-3800 m. Ccalo Ccalo-Tassa, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 3026 (USM, MOL, *). Rev.: Cano et al.
9458 (USM); Rodriguez et al. 2202 (USM); La Torre 2354
(USM); Bernardi et al. 16489 (USM).
28. Erigeron rosulatus Wedd.
Subarbusto postrado, acaule, de captulos rosados. 4720 m.
Choco-Choco, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3937 (USM, *). Rev.: Dillon & Turner
1305 (F).
29. Galinsoga parvifora Cav.
Hierba anual. Habita quebradas arbustivas, reas agrcolas
y borde de caminos. 3400-3900 m. Distritos de Lloque,
Yunga, Ubinas y Ichua.
Col.: Montesinos 1001 (HUSA). Rev.: Snchez Vega 2727,
3455 (USM).
30. Galinsoga unxioides Griseb.
Hierba anual, acaule, de captulos amarillo-morados, en
pajonales hmedos. 3750-4200 m. Yuraqcancha-Pampilla,
Distrito de Yunga; Ichua, Distrito de Ichua.
Col.: Montesinos 2500 (USM, CUZ, MO). Rev.: Bennett
2474 (USM); Aguilar s.n. (USM).
31. Grindelia tarapacana Phil.
Arbusto de captulos amarillos. Quebradas arbustivas. 3730
m. Altarani-Yunga, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3228 (USM, *). Rev.: Solomon 2824 (USM);
Ferreyra 2590 (USM); Gonzles Jimnez 19 (USM).
32. Hypochaeris mucida Domke
Hierba acaule, hojas densamente pubescentes y captulos
amarillos. Laderas y cumbres rocosas semi-ridas. 3760-4500
m. Distritos de Yunga y Ubinas.
Col.: Montesinos 2041 (USM, HUPCH, MO, WAG), 3183
(USM, MOL, *).
33. Leucheria daucifolia (D. Don) Crisci
Bas.: Ptilurus daucifolius D. Don
Hierba anual, captulos blancos. Habita laderas rocosas
altoandinas subnivales. Yanapuquio-Yanahuara, Distrito de
Ichua. 4600 m.
Col.: Montesinos 3841 (USM, *). Rev.: Staford 686 (F).
Pietrellini 175 (USM); Mondragn & Postigo 23 (USM);
Smith & Escalona 10206 (USM).
34. Misbrookea strigosissima (A. Gray) V.A. Funk
Bas.: Werneria strigosissima A. Gray
Hierba anual, acaule, captulos blancos. 4170-4500 m.
Habita quebradas arbustivas con pajonales.
Col.: Montesinos 3008 (USM, MOL, *). Rev.: Franquemont
315 (F). Gonzles 1487 (USM); Roque 4736 (USM).
35. Mniodes andina (A. Gray) A. Gray ex Hook.f. & A.B.Jacks.
Bas.: Antennaria andina A. Gray
Planta acolchonada, en laderas altoandinas subnivales. 4800
m. Perusa-Yunga, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3800 (USM, *). Rev.: Smith & Cautivo
10296 (USM); Beltrn 7037 (USM); Cano et al. 19464
(USM).
36. Mniodes pulvinata Cuatrec.
Planta acolchonada. Habita laderas rocosas con pajonales.
4340-4600 m. Patune-Camata, Distrito de Ubinas; Sura-
Yunga, Distrito de Yunga. Patune, Camata, Ubinas.
Col.: Montesinos 3163 (USM, *). Rev.: Smith & Buddensiek
11210 (USM); Cerrate & Ferreyra 450/6231 (USM).
37. Perezia pinnatifda (Bonpl.) Wedd.
Bas.: Chaetanthera pinnatifda Bonpl.
Hierba acaule, captulos rosados. Habita laderas rocosas
altoandinas subnivales. 4600 m. Yanapuquio-Yanahuara,
Distrito de Ichua.
Col.: Montesinos 3844 (USM, *). Rev.: Macbride & Feathers-
tone 1136 (F). Tiller 865 (USM); Davis et al. 1703 (USM);
Tovar et al. 9640 (USM).
38. Perezia pygmaea Wedd.
Hierba acaule, captulos morado blancos. Habita bofedales.
4650 m. Larsepesca-Coalaque, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 2465 (USM, HUPCH, CPUN, CUZ, MO,
WAG). Rev.: Tovar 1115 (USM).
39. Perezia sp.
Hierba acaule, hojas partidas; captulos rojos. En cumbres
y pajonales altoandinos. 4720 m. Choco-Choco, Distrito
de Yunga.
Col.: Montesinos 39421 (USM, *).
312
Montesinos Tube
Rev. peru. biol. 19(3): 307 - 316 (Diciembre 2012)
40. Plagiocheilus solivaeformis DC.
Hierba acaule, habita pajonales hmedos con pastoreo.
3900-3950 m. Crucero-Ichua, Distrito de Ichua. Cru-
cero, Ichua.
Col.: Montesinos 3837 (USM, *). Rev.: Cano et al. 11807
(USM); Cano et al. 10144, 11030,
12672 (USM).
41. Schkuhria multifora Hook. & Arn.
Hierba anual, captulos amarillos. 3400-3600 m. Laderas
arbustivas y terrenos agrcolas, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 2151 (USM, WAG). Rev.: Solomon & Nee
17985 (MO).
42. Senecio algens Wedd.
Subarbusto de hojas lineales y captulos amarillos. Laderas
rocosas cercanas a bofedales. 4650 m. Sura-Yunga, Distrito
de Yunga.
Col.: Montesinos 3816, 3934 (USM). Rev.: Mandon 129 (F).
43. Senecio graveolens Wedd.
Arbusto, hojas muy reducidas, captulos amarillos. Laderas
rocosas y planicies altoandinas. 4350-4750 m. Distrito de
Yunga.
Col.: Montesinos 3735 (USM, *), , 3944 (USM). Rev.: Vargas
1277 (MO).
44. Senecio humillimus Sch. Bip.
Hierba o subarbusto acaule, formando grupos acolchonados,
hojas aromticas (olor afn a Senecio nutans) y captulos
amarillos. Habita laderas rocosas y pajonales. 4350-4600
m. Distritos de Ubinas y Yunga.
Col.: Montesinos 3089 (USM, MOL, *); 3737 (USM, *).
Rev.: Solomon & Kuijt 11498 (F).
45. Senecio klattii Greenm.
Hierba anual de hojas, tallos y flarias prpuras; captulos
amarillos. 4500 m. Yanapuquio-Yanahuara, Distrito de
Ichua.
Col.: Montesinos 3865 (USM, *). Rev.: Calisaya & Quiroz
3869 (USM); Smith et al. 12335 (USM).
46. Senecio rhizocephalus Turcz.
Hierba acaule, hojas grisceas y captulos amarillos. Laderas
con pajonales y tolares. 4600 m. Yanapuquio-Ichua, Dis-
trito de Ichua.
Col.: Montesinos 3846 (USM, *). Rev.: Lpez Miranda 8175
(MO).
47. Senecio sp. 1
Acaule, hojas verde grisceas con ligera pubescencia. Cap-
tulos blancos. Planicies subnivales. 4650 m. Cerro Pirhuani,
Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 3103 (USM, *).
48. Senecio sp. 2
Hierba acaule, hojas verde oscuras y glabras. Captulos
blancos. Planicies subnivales. 4800 m. Perusa-Yunga, Dis-
trito de Yunga.
Col.: Montesinos 3805 (USM, *).
49. Senecio sp. 3
Arbusto, hojas pubescentes y captulos amarillos. Cuevas y
reas rocosas agrestes. 4100-4500 m. Distritos de Yunga,
Ubinas y Ichua.
Col.: Montesinos 3729, 3734, 3869 (USM, *).
50. Vasquezia titicacensis (Meyen & Walp.) S.F. Blake
Bas.: Wedelia titicacensis Meyen & Walp.
Hierba anual, captulos amarillos. 3400-4000 m. Habita
quebradas arbustivas, borde de caminos y campos agrcolas.
Distritos de Yunga y Ichua.
Col.: Montesinos 2155 (USM). Rev.: Macbride & Feathers-
tone 89 (F).
51. Werneria caespitosa Wedd.
Planta acolchonada, verde oscura, hojas lineales, agudas.
Captulos blancos. Habita pajonales andinos y cumbres
subnivales. 4300-4800 m. Condorwasi-Yanahuara, Distrito
de Ichua. Perusa-Yunga, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3873 (USM, *). Rev.: Carrillo 1316 (USM);
Smith et al. 10618 (USM); Pettersson 123 (USM).
52. Werneria heteroloba Wedd.
Hierba acaule, arrosetada, de captulos rosado-blancos. Ha-
bita bofedales y borde de lagunas. 4400 m. Laguna Querala,
Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 3109 (USM, MOL, *). Rev.: Cerrate 2664
(USM); Beltrn 7109 (USM). Hjerting 1088 (F).
53. Werneria pygmophylla S.F. Blake
Planta acolchonada, verde griscea, hojas ovadas. 4600-4700
m. Captulos blancos. Yanapuquio-Yanahuara, Distrito de
Ichua.
Col.: Montesinos 3852 (USM, *). Rev.: La Torre 2421
(USM).
54. Werneria solivifolia Sch. Bip.
Hierba acaule, hojas compuestas. Captulos oscuros, casi
negros. Habita bofedales altoandinos. 4460 m. Yaribaya-
Siliaca, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3033 (USM, MOL, *).
55. Xenophyllum ciliolatum (A. Gray) V.A. Funk
Bas.: Werneria ciliolata A. Gray
Habita laderas altoandinas subnivales. Subarbusto anual,
hojas moradas; captulos blancos. 4600-4800 m. Perusa-
Yunga, Distrito de Yunga. Yanapuquio-Yanahuara, Distrito
de Ichua.
Col.: Montesinos 3804 (USM, *). Rev.: Cerrate 2006 (USM);
Cano et al. 19436 (USM); Roque 4799 (USM).
56. Xenophyllum dactylophyllum (Sch. Bip.) V.A. Funk
Bas.: Werneria dactylophylla Sch. Bip.
Subarbusto de captulos blancos. En laderas altoandinas
subnivales. 4800 m. Perusa-Yunga, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3789 (USM, *). Rev.: Roca Ramos 2 (USM);
Hutchinson & Tovar 4270 (USM); Raimondi 1589, 8389
(USM).
57. Xenophyllum weddellii (Phil.) Funk
Bas.: Werneria weddellii Phil.
Subarbusto de hojas lineales y captulos blancos. Habita
laderas rocosas y pajonales de altura. 4600 m. Gasahuasi-
Querala, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 3090 (USM).
Boraginaceae
58. Amsinckia calycina (Moris) Chater
Bas.: Lithospermum calycinum Moris.
Hierba anual, hirsuta, de fores amarillas. Habita matorrales
arbustivo xerflos. 3860 m. Ccellan-Lucco, Distrito de
Lloque.
Col.: Montesinos 3757 (USM, *). Rev.: Cceres 5341 (USM);
Becker & Terrones 1822 (USM); Gmez 129 (USM).
Brassicaceae
59. Brayopsis monimocalyx O.E. Schulz
Planta acaule; hojas en roseta, pubescentes, verde oscuras;
fores simples, blanco oscuras. Laderas rocosas. 4000-4400
m. Distritos de Ubinas, Yunga y Ichua.
Col.: Montesinos 3700 (USM). Rev.: Beck 9131 (LPB).
60. Brayopsis sp.
Hierba acolchonada, hojas en roseta y pubescentes. Pen-
dientes rocosas pronunciadas. 4150 m. Ccasuyama-Yunga,
Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3186 (USM, *).
313

Lista anotada de nuevas adiciones para la flora andina de Moquegua
Rev. peru. biol. 19(3): 307 - 316 (December 2012)
61. Descurainia leptoclada Muschl.
Hierba de hojas pinnatipartidas, fores anaranjadas. Habita
borde de caminos, muros de piedra, suelos perturbados. 3780
m. Ichua, Distrito de Ichua.
Col.: Montesinos 3840 (USM). Rev.: Lpez Miranda 1063
(LIL).
62. Draba soratensis Wedd.
Hierba anual, acaule, de hojas verde claras, lanceoladas y fo-
res blancas. Laderas rocosas, subinval. 4600 m. Yanapuquio-
Yanahuara, Distrito de Ichua.
Col.: Montesinos 3849 (USM, *). Rev.: Trinidad 474 (USM).
63. Draba sp.
Planta acolchonada, en densas masas; hojas en roseta, color
verde grisceo, pubescentes. Flores compuestas, blanco
oscuras. Laderas rocosas, pajonales. 4480 m. Sura-Yunga,
Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3720 (USM, *).
64. Lepidium bipinnatifolium Desv.
Hierba, hojas pinnatipartidas, fores blancas. Suelos pertur-
bados, bordes de caminos, terrenos agrcolas. 3500-4500 m.
Distritos de Lloque, Ubinas, Yunga y Ichua.
Col.: Montesinos 3114 (USM, MOL, *), 3839 (USM). Rev.:
Hutchinson 1739; Nez 7623; Smith et al. 9653 (USM);
Beltrn 75 (USM).
65. Lepidium chichicara Desv.
Hierba, hojas enteras, aserradas, fores blancas. Suelos per-
turbados, bordes de caminos, terrenos agrcolas. 3400-3700
m. Distritos de Lloque, Ubinas, Yunga y Ichua.
Col.: Montesinos 3772 (USM, *). Rev.: Hastorf 146 (USM);
Nez 6671 (USM); Cevasco s.n. (USM); Smith & Goodwin
8839 (USM).
66. Lepidium meyenii Walp.
Hierba acaule, de hojas verde oscuras a rojizas. Habita laderas
rocosas, usualmente asociada a Azorella compacta. 4500-4700
m. Distritos de Yunga, Ubinas y Ichua.
Col.: Montesinos 2367 (USM, HUPCH, CUZ, MO, WAG),
2396 (USM, HUPCH, CPUN, MO, WAG). Rev.: Chacn
17 (USM); Salas Zuluaga 204 (USM); Carrillo 20635 (USM).
67. Mancoa laevis Wedd.
Hierba anual, hojas enteras, fores blancas. Habita suelos
calcifcados, rocosos. 4200 m. Tico Tico-Quimsachata,
Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 3229 (USM, WAG, *). Rev.: Wood 14724
(MO).
cactaceae
68. Corryocactus aureus (Meyen) Hutchinson
Bas.: Cereus aureus Meyen
Cactus cilndrico, postrado. Flores amarillas y frutos rojos.
Habita laderas arbustivo xerflas. 3400-3470 m. Ccellan-
Lucco, Distrito de Lloque.
69. Cumulopuntia pentlandii (Salm-Dyck) F. Ritter
Bas.: Opuntia pentlandii Salm-Dyck
Cactus de formas acolchonadas, tallos verde claros, areolas
blancas y espinas blancas. En tolares y pajonales. 4200 m.
Yanahuara, Distrito de Ichua.
70. Cumulopuntia sphaerica (Foerster) E.F. Anderson
Bas.: Opuntia sphaerica Foerster
Cactus globoso, segmentado. Flores amarillas. Habita laderas
arbustivo xerflas. 3400-3470 m. Ccellan-Lucco, Distrito
de Lloque.
71. Lobivia maximiliana (Heyder ex A. Dietr.) Backeb. ex Rausch
Bas.: Echinopsis maximiliana Heyder ex A. Dietr.
Cactus globoso, en grupos. Frutos esfricos, verde oscuros.
Quebradas rocosas, pajonales, tolares. 3600-4100 m. Dis-
tritos de Yunga y Ichua.
camPanulaceae
72. Lysipomia laciniata A. DC.
Hierba acaule, hojas lineal-dentadas. Habita borde de lagunas
altoandinas y pajonales. 4600 m. Laguna Queralacocha-
Querala, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 3078 (USM, *). R: Cano 4567 (F). Cano
5238 (USM); Woytkowski 60 (USM); Davis et al. 1548
(USM).
caryoPhyllaceae
73. Arenaria dicranoides Kunth
Hierba, acolchonada, de hojas lineales y agudas, verde claras.
En laderas rocosas. 4480 m. Sura-Ccasuyama, Distrito de
Yunga.
Col.: Montesinos 3716 (USM). Rev.: Cook & Cook 7 (MO).
74. Arenaria digyna Schltdl.
Hierba anual, fores blanco-moradas.
En laderas rocosas, arbustales, tolares, pajonales y planicies sub-
nivales. 4000-4660 m. Distritos de Yunga, Ubinas y Ichua.
Col.: Montesinos 2175 (USM, HUPCH, MO, WAG), 2272
(USM, MO); 3823, 3847 (USM, *). Rev.: Cano & Valencia
10126 (USM); Cerrate et al. 4772 (USM); Ferreyra 5252
(USM).
75. Cerastium nanum Muschl.
Hierba acaule, fores blancas. Habita laderas rocosas subni-
vales. 4500-4700 m. Distritos de Yunga y Ichua.
Col.: Montesinos 3091 (USM, HUPCH), 3850 (USM, *).
Rev.: Weberbauer 2781 (MO).
76. Cerastium danguyi J.F. Macbr.
Hierba anual, hojas largas, pubescentes, fores blancas.
Habita laderas rocosas pronunciadas con densa vegetacin
arbustiva. 4100 m. Patune-Camata, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 3728 (USM, *). Rev.: Smith & Escalona
10191 (USM); Cano 3199, 4145 (USM); Cano et al. 7276
(USM).
77. Paronychia mandoniana Rohrb.
Hierba acaule, postrada, pubescente, de hojas verde rojizas y
densas. Tolares y pajonales de altura. 3600-3800 m. Distrito
de Yunga y en Italpallune, Distrito de Ichua.
Col.: Montesinos 2567 (USM, HUPCH, MO, WAG). Rev.:
Smith et al. 10473 (MO).
78. Paronychia muschleri Chaudhri
Hierba acaule, rastrera, con densas ramas cubiertas por ho-
jas verde claras. reas rocosas. 3750-4500 m. Yanapuquio,
Distrito de Ichua.
Col.: Montesinos 2488 (USM, HUPCH, CPUN, CUZ, MO,
WAG), 3856 (USM, *). Rev.: Nnez 7346 (MO).
79. Pycnophyllum sp.
Planta en forma de almohadillas. Habita terrenos con abun-
dante salinidad, borde de ros, suelos pantanosos. 3450 m.
Ccellan-Lucco, Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3781 (USM, *).
80. Spergularia stenocarpa (Phil.) I.M. Johnst.
Bas: Arenaria stenocarpa Phil.
Hierba o subarbusto, hojas lineales largas, fores blancas.
Habita quebradas arbustivas, borde de caminos. 3400-3800
m. Distritos de Yunga, Ubinas, Lloque y Ichua.
Col.: Montesinos 2203 (USM, HUPCH, CUZ, CPUN,
MO, WAG). Rev.: Cceres 1631 (USM).; Cceres et al.
1660 (USM).
81. Stellaria ovata Willd. ex Schltdl.
Hierba anual, en masas, hojas ovadas, fores blancas. Habita
suelos perturbados muy hmedos. 4300-4500 m. Distritos
de Yunga, Ubinas y Ichua.
Col.: Montesinos 3709 (USM, *). Rev.: Cerrate 1188; Smith
et al. 12369; Schunke 9695 (USM).
314
Montesinos Tube
Rev. peru. biol. 19(3): 307 - 316 (Diciembre 2012)
escalloniaceae
82. Escallonia angustifolia C. Presl.
rbol, hojas lanceoladas y fores blancas. Habita cauces de
ros. 3400-3500 m. Ro Tambo-Pampilla, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3732 (USM). Rev.: Gonzles Jimnez 43
(USM); Arenas Ponce 51 (USM); Roque & Betancourt 944
(USM); Miller 3674 (USM).
euPhorBiaceae
83. Euphorbia hinkleyorum I.M. Johnst.
Hierba anual, con ltex, hojas verde rojizas, fores verdes.
Habita quebradas arbustivas. 3770 m. Ccellan-Lucco,
Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3773 (USM).
FaBaceae
84. Lupinus cuzcensis C.P. Smith
Subarbusto de densas inflorescencias amarillas. Habita
pajonales andinos. 4450 m. Sura-Yunga, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3714 (USM, *). Rev. Morales et al. 723
(USM).
85. Lupinus sp.1
Subarbusto de fores blancas. Habita pajonales andinos. 4450
m. Sura-Yunga, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3713 (USM, *).
86. Lupinus sp.2
Subarbusto de fores rosado-prpuras. Habita quebradas
arbustivas. 3770 m. Ccellan-Lucco, Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3765 (USM).
gentianaceae
87. Gentianella cf. incurva (Hook.) Fabris
Bas.: Gentiana incurva Hook.
Hierba anual, fores anaranjdas. Habita laderas rocosas
altoandinas y subnivales. 4660 m. Yanapuquio-Yanahuara,
Distrito de Ichua.
Col.: Montesinos 3851 (USM, *). Rev.: Weberbauer 343 (MO).
88. Gentianella sp.
Hierba anual, de fores azules. Habita laderas rocosas, con
Pycnophyllum. 4570 m. Sura-Yunga, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3788 (USM, *).
lamiaceae
89. Hedeoma mandoniana Wedd.
Hierba de hojas ovadas, reducidas, fores blancas. Habita que-
bradas arbustivas con pajonales. 4170-4300 m. SiliacaYunga,
Distrito de Yunga; Condorwasi-Yanahuara, Distrito de Ichua.
Col.: Montesinos 3010 (USM, *). Rev.: Davis et al. 1689 (F).
malvaceae
90. Fuertesimalva limensis (L.) Fryxell
Bas.: Malva limensis L.
Subarbusto, fores blancas. Habita fancos arenosos, suelos
perturbados, quebradas arbustivas. 3520 m. Carabaya-Yunga,
Distrito de Yunga.
Col: Montesinos 3050 (USM, *). Rev.: Santa Cruz 397
(USM); Franquemont 164 (F).
91. Malva parvifora L.
Hierba o subarbusto, fores blancas o rosadas. Habita suelos
perturbados, borde de caminos, terrenos cultivados. 3450-
3600 m. Distritos de Ubinas y Yunga. Col.: Montesinos
3067 (USM, *).
Rev.: Cerrate 2397 (USM); Gamarra 665 (USM); King et
al. 206 (USM); Alza 15 (USM).
92. Nototriche obcuneata (Baker f.) A.W. Hill
Subarbusto postrado, ramifcado, hojas verde oscuras; fores
blanco oscuras. 4600-4800 m. Perusa, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3806 (USM). Rev.: Hill 1921 (MO).
93. Nototriche sp.
Planta acaule, hojas grisceas muy reducidas, fores blancas.
Habita laderas subnivales. 4700-4850 m. Cerro Pirhuani,
Distrito de Ubinas. Perusa-Yunga; Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3806 3807 (USM).
94. Tarasa operculata (Cav.) Krapov.
Bas.: Malva operculata Cav.
Subarbusto, hojas grisceas, fores blanco oscuras con tintes
lilas. Habita quebradas arbustivas y rocosas. 3640 m. Ccellan-
Lucco, Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3777 (USM, *). Rev.: Ferreyra 18300
(USM); Gamarra 545 (USM); Weigend & et al. 8280 (USM).
95. Tarasa tenella (Cav.) Krapov.
Bas.: Malva tenella Cav.
Hierba anual, fores blancas. Habita fancos arenosos y suelos
inundados. 3520 m. Carabaya-Yunga, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3049 (USM, *).
Rev.: Ferreyra 10982 (USM). Krapovickas & Seijo 47838
(CTES).
montiaceae
96. Montia fontana L.
Hierba acutica, hojas ovadas, fotante. Habita aguas en
movimiento, en bofedales. 4460 m. Yaribaya-Siliaca, Dis-
trito de Yunga.
Det.: Montesinos 3041 (USM, MOL, *). Rev.: Wurdack 1719
(F). Cano et al. 10508 (USM); Weigend et al. 8497 (USM).
97. Montiopsis cuminghii (Hook. & Arn.) D.I. Ford
Bas.: Calandrinia cumingii Hook. & Arn.
Hierba anual, hojas lineales y pubescentes, fores rojas. Ha-
bita quebradas arbustivas. 3760 m. Ccellan-Lucco, Distrito
de Lloque.
Col.: Montesinos 3760 (USM, *). Rev.: Pennell 13121
(USM); van der Werf et al. 20625 (USM); Nez 69 (USM).
oxaliDaceae
98. Hypseocharis pedicularifolia R. Knuth
Hierba acaule, hojas compuestas, frutos globosos, verde
claros. Habita laderas arbustivo-xerflas con infuencia de
ganado. 3860 m. Ccellan-Lucco, Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3768 (USM, *). Rev.: Aedo & Galn de
Mera 11081 (USM).
99. Oxalis nubigena Walp.
Hierba acaule, anual, de hojas que varan de verde claro a rojo
oscuro. Flores blancas. Habita laderas rocosas, cuevas con
suelos muy hmedos y pajonales. 4300-4500 m. Distritos
de Yunga, Ubinas, Ichua.
Col.: Montesinos 3013, 3151, 3721, 3870 (USM); .3721
(USM, *). Rev.: Nez et al. 3887 (USM); Weigend & Dostert
97/95 (USM); Aguilar 273 (USM); Cardich s.n. (USM).
100. Oxalis pinguiculacea R. Knuth
Hierba anual, peciolos y pedicelos largos, fores rosadas.
Habita laderas rocosas y pajonales altoandinos. 4500 m.
Siliaca-Yunga, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3011 (USM, *). Rev.: Woytowski 450
(USM); Cano 3652 (USM).
Polemoniaceae
101. Microsteris gracilis (Douglas ex Hook.) Greene
Bas.: Gilia gracilis Douglas ex Hook
Hierba acaule, anual; hojas lineal-lanceoladas y fores blancas.
Habita quebradas arbustivas, pajonales, suelos perturbados
y laderas subnivales. 3800-4750 m. Distritos de Lloque,
Ubinas, Yunga y Ichua.
Col.: Montesinos 2591 (USM, HUPCH, CUZ, MO,
WAG); 3749 (USM); 3017, 3744 (USM, *), 3749 (USM).
Rev.: Weigend et al. 8490 (USM); Smith et al. 9873, 9927
(USM).
315

Lista anotada de nuevas adiciones para la flora andina de Moquegua
Rev. peru. biol. 19(3): 307 - 316 (December 2012)
Polygalaceae
102. Monnina sp.
Hierba anual, hojas lineales y fores Habita quebradas ar-
bustivas. 3400-3600 m. Ccellan-Lucco, Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3775 (USM).
Portulacaceae
103. Cistanthe sp.
Hierba anual y suculenta de fores rojas. En quebradas ar-
bustivas. 3820 m. Ccellan-Lucco,
Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3752 (USM, *).
ranunculaceae
104. Ranunculus limoselloides Turcz.
Hierba acutica, de hojas ovadas y fotantes. En bofedales,
aguas estancadas. 4300-4400 m. Occo-Querala, Distrito
de Ubinas.
Det.: Montesinos 3071 (USM, *); 3112 (USM, MOL, *).
Rev.: Roque & Arana 3216 (USM); Smith 10433 (USM);
Salvador et al. 502 (USM); Cano et al. 11676, 11987
(USM).
105. Ranunculus trichophyllus Chaix ex Vill.
Hierba acutica (sumergida o fotante), de hojas lineales y
compuestas, y fores blancas. Habita aguas en movimiento.
4280 m. Yuraqcancha-Pampilla, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3743 (USM, *). Rev.: Beltrn 7129 (USM);
Cano 12406 (USM); Petterson 334 (USM).
rosaceae
106. Aphanes andicola Rothm.
Hierba anual muy reducida. Habita laderas rocosas, aso-
ciado a Puya raimondii. 3900-4100 m. Ccasuyama-Yunga,
Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 2132 (USM). Rev.: Beck 463 (LPB).
ruBiaceae
107. Galium hypocarpium (L.) Endl. ex Griseb.
Bas.: Valantia hypocarpia L.
Hierba anual, de hojas lanceoladas, densas. Flores blancas.
Habita laderas rocosas y quebradas arbustivas. 3800-4200
m. Distritos de Lloque, Ubinas y Yunga.
Col.: Montesinos 2143 (USM, HUPCH, MO, WAG).
Rev.: Hutchinson & Bennett 4745 (USM); Cerrate et al. 677
(USM); Ferreyra 6481 (USM); Tiller/Maas 377 (USM).
saxiFragaceae
108. Saxifraga cf. magellanica Poir.
Planta en forma de almohadillas. Hojas arrosetadas, fores
verde blancas. Habita laderas rocosas subnivales. 4600 m.
Yanapuquio-Yanahuara, Distrito de Ichua.
Col.: Montesinos 3845 (USM, *). Rev.: Smith et al. 11605;
Sagstegui et al. 15777 (F). Roque & Arana 2171 (USM);
Cerrate et al. 4900 (USM).
scroPhulariaceae
109. Veronica persica Poir.
Hierba anual, de fores moradas. Habita terrenos agrcolas,
suelos perturbados, muros de piedra. 3500-3600 m. Altarani-
Yunga, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3057 (USM, MOL, *); 3066 (USM). Rev.:
Bennett 1917 (USM); Roque & Arana 1820 (USM); Llatas
Quiroz et al. 3726 (USM).
troPaeolaceae
110. Tropaeolum tuberosum R. & P.
Hierba trepadora, hojas lobadas, fores anaranjadas. Habita
quebradas arbustivas y terrenos agrcolas. 3600-3800 m.
Ccellan-Lucco, Distrito de Lloque; Tassa, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 3776 (USM, *). Rev.: Cano 2513 (USM);
Yarupaitn & Albn 777 (USM); Meza 21 (USM).
urticaceae
111. Parietaria debilis G. Forst.
Sin.: Freirea debilis (G. Forst.) Jarm.
Hierba anual, hojas oblongas, fores blancas. Habita borde
de campos agrcolas. 3620 m. Yinquipampa-Pampilla,
Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3746 (USM, *). Rev.: Ferreyra & Cerrate
16535; Aponte et al. 2; La Torre et al. 3110 (USM).
valerianaceae
112. Aretiastrum cf. aschersonianum (Graebn. ex Weberb.) Graebn.
Bas.: Valeriana aschersoniana Graebn. ex Weberb. Subarbus-
to, hojas muy resinosas. Habita suelos rocosos, en compaa
de Azorella compacta. 4480 m. Carmen Chaclaya, Distrito
de Ubinas.
Col.: Montesinos 3154 (USM, *). Rev.: Maas 573; (USM)
Cceres 2847 (USM); Iltis & Ugent 1487 (USM).
113. Stangea wandae Graebn.
Hierba acaule, hojas verde oscuras con hendiduras. Flores
marrn violetas. Habita laderas altoandinas, subnivales.
4600-4750 m. Distritos de Ubinas, Yunga y Ichua.
Col.: Montesinos 3097 (USM, *), 3809 (USM). Rev.:
Solomon & Kuijt 11498 (F). Weberling s.n. (USM); Tovar
1139 (USM).
114. Valeriana cf. pinnatifda Ruiz & Pav.
Hierba acaule, hojas pinnatipartidas, fores lilas. Habita
laderas rocosas con pajonales de altura. 4600 m. Gasahuasi-
Querala, Distrito de Ubinas.
Col.: Montesinos 3086 (USM). Rev.: Cano 7892 (USM);
Delgado & Collado 3715 (USM);
Albn 5701 (USM).
verBenaceae
115. Phyla nodifora (L.) Greene
Bas.: Verbena nodifora L.
Hierba anual, de fores lilas. Habita terrenos agrcolas. 3500-
3650 m. Altarani-Yunga, Distrito de Yunga.
Col.: Montesinos 3058 (USM, *). Rev.: Cerrate et al. 4355
(USM); Huapalla 26 (USM); Blanchard et al. s/n. (USM).
violaceae
116. Viola micranthella Wedd.
Hierba anual acaule, fores blancas. Habita laderas rocosas y
arbustivas, pajonales de altura. Distritos de Yunga y Ubinas.
4000-4500 m.
Col.: Montesinos 3019a (USM, *). Rev.: Mandon 942 (MO).
Beltrn 208 (USM); Gutte &
Mller 9173 (USM); Tovar 916 (USM).
vivianaceae
117. Balbisia meyeniana Klotzsch
Arbusto, hojas lineales y fores amarillas. Habita quebradas
arbustivas. 3400-3700 m. Ccellan-Lucco, Distrito de Lloque.
Col.: Montesinos 3748 (USM, *). Rev.: Weberbauer 5509,
7430 (USM); Dillon et al. 3333 (F).
Conclusiones y discusin
Los resultados dan a conocer que la riqueza forstica en la
cuenca alta de los rio Tambo-Ichua es ms elevada de lo que
inicialmente se pens (Montesinos 2011). Con el presente tra-
bajo se dan a conocer 103 especies reunidas en 79 gneros y 33
familias. Complementando los datos publicados el 2011 por el
autor, los resultados arrojan la existencia total de 75 familias con
271 gneros y 507 especies. Aunque estos valores son signifcati-
vamente elevados y caracterizan casi la totalidad la composicin
forstica del norte de Moquegua, an faltan zonas que explorar
y se espera que este nmero aumente.
Asimismo, se presentan 13 casos no identifcados a nivel de
especies, sumado a los casos sin determinacin del 2011 dan
316
Montesinos Tube
Rev. peru. biol. 19(3): 307 - 316 (Diciembre 2012)
un total de casi 50 especies no determinadas por diversas causas
(principalmente por la falta de informacin en herbarios). Se
espera que diversas novedades botnicas se encuentren dentro
de este grupo prximamente. Los complejos botnicos estn
referenciados a los siguientes gneros: Senecio (5 casos), Lupinus
(4 casos), Gentianella (4 casos), entre otros.
Complementando los presentes datos y los publicados por
Montesinos (2011), la familia que presenta la mayor riqueza
forstica es Asteraceae con un total de 127 especies (52 gneros),
seguido de Poaceae con 46 especies (28 gneros), Brassicaceae
con 24 especies (13 gneros), Malvaceae con 19 especies (4 gne-
ros), Caryophyllaceae con 18 especies (10 gneros) y Cactaceae
con 17 especies (9 gneros).
Entre los gneros que presentan la mayor representatividad
en la cuenca alta del ro Tambo-Ichua se mencionan: Senecio
(Asteraceae) con 25 especies; Plantago (Plantaginaceae) con 11
especies; Nototriche (Malvaceae) con 10 especies; Calamagrostis
(Poaceae) y Werneria (Asteraceae) con 9 especies cada una; So-
lanum (Solanaceae) con 8 especies; Astragalus (Fabaceae) con 7
especies; Perezia (Asteraceae) y Tarasa (Malvaceae) y Valeriana
(Valerianaceae) con 6 especies cada una.
En el presente trabajo se adicionan 5 nuevas familias que
no habian sido reportadas anteriormente: Ophioglossaceae
(Ophioglossum crotalophoroides), Montiaceae (Montia fontana y
Montiopsis cuminghii), Polygalaceae (Monnina sp.), Tropaeola-
ceae (Tropaeolum tuberosum, en estado silvestre) y Vivianiaceae
(Balbisia meyeniana).
En cuanto al hbito de los nuevos registros: 1 especie arb-
rea (0,8%) 18 arbustivas (15,4%), 10 almohadillas (8,5%), 4
suculentas (3,4%), 69 herbceas (59%), 13 gramneas (11,1%)
y 2 helechos (1,7%).
Los nuevos registros corresponden a diferentes tipos de for-
maciones vegetales en la zona estudiada se muestran en la Figura
1, donde: 31 especies propias de laderas arbustivas (3400 3800
m); 38 especies en tolares y pajonales de altura (3800 4500 m);
30 especies de reas subnivales (4500 4850 m); 15 especies de
bofedales, lagunas y oconales (4000 4800 m); fnalmente, 2
especies de ambientes halftos (3400 m).
Agradecimientos
El autor agradece al herbario USM como institucin coope-
rante, as como a la DGFFS del Ministerio de Agricultura por
los diversos permisos de colecta. A los directores, curadores e
investigadores de los siguientes herbarios por haber facilitado
informacin y acceso a sus colecciones y por sus valiosas suge-
rencias en determinaciones: A. Granda, M. Flores (MOL), V.
Quipuscoa (HUSA), I. Snchez-Vega (CPUN), S. Castillo, H.
Beltrn, M.I. La Torre, J. Campos, M. Chanco, H. Montoya,
W. Ramrez y J. Roque (USM), I. Al-Shehbaz, J. Pruski (MO),
M. Dillon (F), C. Hughes (Z), J. Wieringa (WAG), E. Urtubey
(SI), C. Lehnebach (WELT), Stephan Beck (LPB), Lilian Eggers
(UFRGS). Mi agradecimiento a A. Cleef (UVA-AMD), K.
Skora (WUR) y G. Valcrcel por sus comentarios y sugeren-
cias. Asimismo, a los colaboradores en las salidas a campo, las
autoridades y poblacin de las diferentes localidades visitadas
en la Provincia General Snchez Cerro.
Literatura citada
APG 2003. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classif-
cation for the orders and families of fowering plants: APG
II. Botanical Journal of the Linnean Society, 141: 399-436.
Arakaki M. & A. Cano. 2001. Vegetacin y estado de conservacin
de la cuenca del Ro Ilo-Moquegua, Lomas de Ilo y reas
adyacentes. Arnaldoa 8(1): 49-70 pp.
Arakaki M. & A. Cano. 2003. Composicin forstica de la cuenca
del ro Ilo-Moquegua y lomas de Ilo, Moquegua. Rev.
peru. biol. 10(1): 5-15 pp.
Cerrate E. 1957. Notas sobre la Vegetacin del Valle de Chiquian,
Anuario de la Estacin Altoandina de Biologa. 1: 9-15 pp.
Len B., J. Roque, C. Ulloa Ulloa, et al. 2006. Libro Rojo de las
Plantas endmicas del Per. Revista Peruana de Biologa,
Edicin Especial 13(2): 1-971 pp.
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Quepo, Lima, Peru. Vol. 24: 29-41.
Montesinos D. 2011. Diversidad Florstica de la cuenca alta del rio
Tambo-Ichua, Moquegua, Per. Rev. peru. biol. 18(1):
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Montesinos D., A. Cleef & K. Skora. 2012. Andean shrublands
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del Parque Nacional Rio Abiseo, Peru. Publ. Mus. Hist.
Nat. Javier Prado, B no.34: 1-37.
317

Dieta de roedores Sigmodontinae en los bosques montanos tropicales
Rev. peru. biol. 19(3): 317 - 322 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 317 - 322 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Dieta de roedores sigmodontinos (Cricetidae) en los bosques
montanos tropicales de Hunuco, Per
Maggie C. Noblecilla
1
y Vctor Pacheco
1,2
Diet of Sigmodontine rodents (Cricetidae) in tropical montane forests
from Hunuco, Peru
1 Departamento de Mastozoolo-
ga, Museo de Historia Natural,
Universidad Nacional Mayor de
San Marcos, Av. Arenales 1256,
Jess Mara, Lima. Aptdo. 14-0434,
Lima-14, Per.
Email Maggie Noblecilla:
mcnoblecilla@yahoo.com.ar
2 Departamento de Zool oga,
Facultad de Ciencias Biolgicas,
Universidad Nacional Mayor de
San Marcos.
Email Vctor Pacheco:
vpachecot@unmsm.edu.pe
Presentado: 07/09/2012
Aceptado: 25/11/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
Se analiz el contenido estomacal de cinco especies de roedores sigmodontinos: Akodon orophilus, Microry-
zomys altissimus, M. minutus, Thomasomys notatus y T. kalinowskii, procedentes de los bosques montanos de
Hunuco, Per (2564 - 3850 m de altitud). Concluimos que A. orophilus es insectvora por haber presentado
un alto volumen de artrpodos (adultos y larvas) en el contenido estomacal (90,1%); mientras que T. notatus y
T. kalinowskii son principalmente herbvoras por el alto volumen de materia vegetal, 89% y 67,75% respectiva-
mente; y que M. altissimus y M. minutus son omnvoras por presentar volmenes similares tanto para vegetales
como para artrpodos. Thomasomys kalinowskii es considerada generalista por la mayor amplitud de nicho
(4,61), mientras A. orophilus es considerada especialista por el menor valor (1,70). Akodon orophilus mostr
una preferencia por el consumo de artrpodos adultos al tener un bajo coefciente de variacin (CV= 20%) y
tambin un signifcativo aumento en el consumo de larvas de artrpodos en la poca hmeda, siendo la nica
especie con variacin estacional en la dieta. Por otro lado, la sobreposicin de nicho fue menor a 0,75 en el
80% de los pares de especies comparados, indicando una baja similitud en la dieta. La mayor similitud en la
dieta se observ entre M. altissimus - T. notatus (0,822) y M. minutus - T. kalinowskii (0,816). Se concluye que
estos roedores sigmodontinos, simptricos en los bosques montanos de Hunuco, exhiben dietas dismiles,
probablemente como una estrategia para evitar o aminorar la competencia interespecfca.
Palabras clave: Dieta de roedores; Akodon; Microryzomys; Thomasomys; Sigmodontinae; bosque montano;
Hunuco; Per.
Abstract
We analyzed the stomach contents of fve species of sigmodontine rodents: Akodon orophilus, Microryzomys
altissimus, M. minutus, Thomasomys notatus, and T. kalinowskii, from mountain forests of Hunuco, Per
(2564 - 3850 m). We found that A. orophilus is an insectivorous species because the high volume of arthropods
(adults and larvae) in the stomach contents (90.1%); T. notatus and T. kalinowskii are primarily herbivorous
because they had a high volume of plant material of 89% and 67.75% respectively; whereas M. altissimus and
M. minutus are omnivorous because they presented similar volume percentages for plants and arthropods.
T. kalinowskii is considered a generalist species because it had the highest niche breadth (4.61), whereas A.
orophilus is considered a specialist because it had the lowest value (1.70). Akodon orophilus registered a low
coeffcient of variation (CV= 20%) showing a preference for consuming adult arthropod, and also a signifcatively
high consumption of arthropod larvae in the wet season, being the only species with a seasonal variation in the
diet. On the other hand, the niche overlap was less than 0.75 in 80% of species pairs indicating low similarity in
the diet, but greater than 0.75 between M. altissimus - T. notatus (0.822) and M. minutus - T. kalinowskii (0.816)
suggesting a higher diet similarity. We conclude that these sigmodontine rodents, sympatric in the montane
forests of Hunuco, exhibit dissimilar diets, probably as a strategy to prevent or lessen interspecifc competition.
Keywords: Rodent diet; Akodon; Microryzomys; Thomasomys; Sigmodontinae; montane forest; Hunuco; Peru.
Introduccin
Per posee una gran diversidad de roedores, conocindose
no menos de 162 especies (Pacheco et al. 2009); sin embargo,
pocas especies cuentan con estudios de contenido y variabilidad
de su dieta. Despus de los estudios pioneros de Dorst (1972) y
Pizzimenti y De Salle (1980) muy pocos trabajos sobre anlisis
de dieta han sido publicados, como los de Guabloche et al.
(2002) con Aegialomys xanthaeolus (reportado como Oryzomys
xantheolus) y Solari (2007) con roedores altoandinos del Parque
Nacional del Manu. Otros reportes cualitativos de dieta en algu-
nas especies incluyen a Luna y Patterson (2003) para Rhagomys
longilingua y Pacheco y Peralta (2011) para Rhipidomys ochrogas-
ter. Regionalmente, la mayora de estos estudios fueron realizados
en ambientes de puna o desiertos, exceptuando los dos ltimos
trabajos que involucraron a especies de bosques montanos.
Los bosques montanos en el Per albergan un alto nmero
de endemismos y es el segundo ambiente con mayor diver-
sidad de mamferos (Pacheco 2002, Pacheco et al. 2009).
Aunque existen varios estudios de la diversidad de roedores
en esta ecorregin (e.g., Amanzo et al. 2003, Pacheco et al.
2008, Pacheco et al. 2011), el conocimiento de la dieta en
estas especies es prcticamente nulo, excepto por los estudios
de Luna y Patterson (2003) en Rhagomys longilingua y Solari
(2007) en Akodon torques, ambas determinadas como espe-
cies insectvoras; y Pacheco y Peralta (2011) con Rhipidomys
ochrogaster que fue determinada como omnvora. Para otras
especies y gneros se debe recurrir a extrapolaciones en base
a estudios realizados en pases cercanos o vecinos como Ar-
gentina y Chile (e.g., Brandn 1995, Giannoni et al. 2005,
Lpez-Corts et al. 2007).
318
Noblecilla & Pacheco
Rev. peru. biol. 19(3): 317 - 322 (Diciembre 2012)
En este trabajo presentamos el primer estudio sobre la dieta
de un ensamblaje de roedores sigmodontinos en los bosques
montanos centrales de Per y que toma en consideracin el
sexo y la poca de colecta; examinndose adems el grado de
competencia y similitud entre ellos.
Material y mtodos
Se analiz la dieta de 105 roedores sigmodontinos, de un total
de 325, en base al anlisis del contenido estomacal de estmagos
llenos (Pizzimenti & De Salle 1980): Akodon orophilus (37),
Microryzomys altissimus (5), M. minutus (9), Tomasomys notatus
(6) y T. kalinowskii (48); provenientes de los bosques montanos
de la Regin Hunuco, Per (localidades Ucumaria, Shogos,
Chaupiloma, Gallogan, Chinchuragra, Iscarag, Kenwarajra,
Hatuncucho, Pampa Hermosa y los bosques colindantes a los
campamentos Regional y Provias; entre los 2890 y 3850 m).
Estos especmenes fueron colectados mediante un muestreo
estndar en el periodo de septiembre-octubre de 2005 y
marzo-junio de 2006 en un rea correspondiente al ecosistema
de Bosque Montano (sensu Young y Valencia 1992), con las
siguientes unidades de vegetacin: Vega de ciperceas, Pajonal,
Bosque montano primario (que comprende bosques densos) y
Bosque montano disturbado (que comprende sembros entre
bosques poco densos) (Pacheco et al. 2006).
Anlisis de la dieta.- Los estmagos fueron separados del
tracto digestivo, su contenido homogenizado (Meserve 1981)
y luego separado en dos fracciones: partculas pequeas (< 0,7
mm) y partculas grandes (> 0,7 mm) (Guabloche et al. 2002).
Cada fraccin fue examinada usando un estreomicroscopio a
40 aumentos en no menos de cinco campos pticos utilizndose
el porcentaje de cobertura de campo como una medida del
volumen (Solari 1997).
Se emple seis categoras alimenticias: larvas de artrpodos,
artrpodos adultos, monocotiledneas, dicotiledneas, tejido
vascular y la categora otros (v.g., hongos, pelo, cebo, tierra). Se
obtuvieron porcentajes promedios de cada categora para cada
individuo, los cuales a su vez se agruparon para obtener prome-
dios generales de cada categora para cada especie.
Para evidenciar el grado de especializacin en la dieta se utiliz
el coefciente de variacin (CV) para cada categora alimenticia
en cada especie con 9 o ms ejemplares; considerndose un valor
de CV menor a 25% como indicativo de alguna preferencia para
las categoras alimenticias (Solari 2007). Se analiz la variacin
en la dieta segn el sexo en Akodon orophilus y Tomasomys
kalinowskii y segn la poca de colecta en A. orophilus, especies
que tuvieron la mayor cantidad de muestra. Se estim tambin
el nivel de variacin de uso del recurso, en la dieta de cada
especie, a fn de sealar la existencia de patrones especialistas o
generalistas, mediante la medida de amplitud de nicho estimada
con el ndice de Levins (Levins 1968):
Donde: p
j
representa la proporcin del recurso j en la dieta.
El ndice de Levins vara entre un mnimo de 1 y un mximo
igual al nmero (N) de categoras alimenticias (en este caso 6).
Utilizando el porcentaje de volumen de cada categora
alimenticia se obtuvo el ndice de Sobreposicin Simtrico de
Pianka (O
jk
) (Pianka 1973) y el ndice Modifcado de Morisita
(C
H
) (Horn 1966), para indicar el grado de competencia por el
uso de recursos alimenticios especfcos (Sale 1974):

Donde: p
ij
y p
ik
representan la proporcin de la categora
alimenticia i en la dieta de las especies j k. El ndice de Sobre-
posicin se consider alto para valores sobre 0,75 y bajo para
aquellos menores de 0,50 (Solari 2007). El anlisis estadstico
incluye a las especies con un nmero de ejemplares mayor a 10.
Se aplic la prueba U de Mann-Whitney para determinar, en
cada especie, si existen diferencias signifcativas en el consumo de
cada una de las seis categoras alimenticias con relacin al sexo y
la poca de colecta, con el programa IBM SPSS Statistics v.20.
Resultados
Nuestros datos, basados en el anlisis del contenido de
105 estmagos, muestran una alta proporcin de consumo
de artrpodos (adultos y larvas) en Akodon orophilus (90,1%),
un alto porcentaje de material vegetal en Tomasomys notatus
(89,2%), un porcentaje relativamente alto de materia vegetal
(principalmente semillas) en T. kalinowskii (67,7%) y una apa-
rente tendencia hacia la omnivora en Microryzomys altissimus
y M. minutus, con porcentajes equivalentes para vegetales y
artrpodos (Tabla 1).

=
2
1
j
p
B

=
2 2
ik ij
ik ij
jk
p p
p p
O

+
=
2 2
2
ik ij
ik ij
H
p p
p p
C
Categora alimenticia A. orophilus (N=37) M. altissimus (N=5) M. minutus (N=9) T. kalinowskii (N=48) T. notatus (N=6)
Artrpodos Larva 15,35 (13,61) 0,89 15,13 (10,94) - 2,96 (3,67) 1,24 8,90 (6,39) 0,72 2,24 (1,17) -
Artrpodo Adulto 74,74 (14,91) 0,20 26,58 (19,58) - 35,92 (25,44) 0,71 12,63 (7,34) 0,58 1,50 (2,32) -
Monocotiledneas 1,75 (3,46) 1,98 42,97 (28,78) - 16,20 (21,29) 1,31 16,04 (17,63) 1,10 60,13 (46,58) -
Dicotiledneas 0,32 (1,21) 3,82 5,97 (8,93) - 25,05 (26,36) 1,05 36,43 (22,12) 0,61 21,79 (35,36) -
Tejido vascular 0,35 (1,12) 3,19 2,26 (3,61) - 4,11 (9,06) 2,21 15,27 (9,45) 0,62 7,29 (17,85) -
Otros 7,50 (3,57) 0,48 7,10 (0,90) - 15,75 (11,31) 0,72 10,72 (5,51) 0,51 7,05 (1,94) -
Amplitud de nicho 1,70 3,48 4,08 4,61 2,38
Tabla 1. Hbitos alimenticios para 5 especies de roedores de los Bosques Montanos de Hunuco. El porcentaje de consumo de cada categora
alimenticia es expresado como promedio, con la desviacin estndar en parntesis y el coefciente de variacin (para especies con 9 o ms
individuos). Se incluye adems la Amplitud de Nicho basado en el ndice de Levins para cada especie.
319

Dieta de roedores Sigmodontinae en los bosques montanos tropicales
Rev. peru. biol. 19(3): 317 - 322 (December 2012)
Akodon orophilus consumi principalmente artrpodos adul-
tos (74,7%), seguido de larvas de artrpodos (15,3%). En los
orizominos M. altissimus y M. minutus el consumo de material
vegetal fue relativamente alto, con un promedio de consumo
de 51% y 45% respectivamente, prefriendo adems artrpodos
adultos sobre las larvas. Tomasomys notatus es considerado una
especie herbvora ya que mostr un alto porcentaje de material
vegetal (89,2 %), especialmente de monocotiledneas (60,13%).
De forma similar, la dieta de T. kalinowskii fue principalmente
herbvora con 67,7% del volumen total conformado por mate-
rial vegetal, aunque no mostr una preferencia por algn tem
en particular (Tabla 1).
La Amplitud de nicho (ndice Levins) vari desde 1,70 en
Akodon orophilus hasta 4,61 en Tomasomys kalinowskii. Segn
estos valores, A. orophilus es considerado como especialista y T.
kalinowskii como generalista. Las dems especies obtuvieron
valores intermedios: T. notatus (2,38), Microryzomys altissimus
(3,48), M. minutus (4,08) (Tabla 1).
El anlisis del coefciente de variacin fue bajo en A. orophilus
(CV= 19,9%), sugiriendo la preferencia por artrpodos adultos
en su dieta (Tabla 1). En las otras especies y categoras el CV fue
generalmente mayor al 50%.
Se identifc adems las partes encontradas en el contenido
estomacal al mayor nivel taxonmico posible (Anexo 1). As,
la dieta de A. orophilus consisti de poceas y ciperceas y una
diversidad de insectos que incluye colepteros, hempteros,
lepidpteros, dpteros, himenpteros, ftirapteros, dipluras y
arcnidos; la de M. altissimus consisti de semillas de poceas y
carbidos; la de M. minutus consisti de poceas, ciperceas y
colepteros indeterminados; la de T. notatus consisti de poceas,
ciperceas y colepteros carbidos; mientras que en T. kalinowskii
se encontr restos de colepteros y restos vegetales de poceas,
ciperceas, asterceas y piperceas.
En cuanto a las cantidades consumidas, A. orophilus consumi
principalmente larvas de artrpodos en especmenes machos,
mientras que las hembras tuvieron preferencia por los artrpodos
adultos. Por otro lado, T. kalinowskii prioriz el consumo de
material vegetal sobre los artrpodos, presentando un consumo
ligeramente mayor de monocotiledneas en machos (Tabla 2).
Sin embargo, las pruebas U de Mann-Whitney concluyen que no
existen diferencias signifcativas en el consumo de las categoras
alimenticias en ambas especies (p < 0,05).
En el anlisis de las categoras alimenticias en relacin a la
poca, A. orophilus present un alto consumo de artrpodos
(90% o ms) y un bajo porcentaje de material vegetal; y un
signifcativo aumento en el consumo de artrpodos larvas en
la poca hmeda (p< 0,05) (Tabla 3). En T. kalinowskii no se
determin la relacin entre el nivel de consumo de las categoras
alimenticias y la poca, debido a la ausencia de especmenes en
el muestreo de poca hmeda.
Uso y sobreposicin de recursos alimenticios.- El ndice
de sobreposicin de Pianka vari desde 0,06 entre A. orophilus
y T. notatus hasta valores altos encima de 0.75 entre M. altissi-
mus - T. notatus (0,822) y M. minutus - T. kalinowskii (0,816),
sugiriendo una alta similaridad en la dieta de las referidas especies
(Tabla 4). Estas tendencias son tambin mostradas en el ndice
de Morisita (Tabla 4).
Discusin
Nuestros resultados indican que los roedores Tomasomys no-
tatus y T. kalinowskii son predominantemente herbvoros, siendo
este el primer trabajo donde se reporta el nicho herbvoro en
este gnero y el primero donde un roedor sigmodontino ocupa
este nicho en los bosques nublados de los Andes. Anteriormente
en Tomasomys sp. de Colombia, Lopez-Arevalo et al. (1993)
Categora alimenticia
Akodon orophilus (N=37) Thomasomys kalinowskii (N=48)
(m= 23) (h= 14) (m= 28) (h= 20)
Artrpodo larva 17,47 11,86 8,57 9,36
Artrpodo adulto 72,36 78,65 12,23 13,20
Monocotiledneas 1,85 1,58 17,62 13,84
Dicotiledneas 0,35 0,27 35,46 37,79
Tejido vascular 0,21 0,58 15,72 14,64
Otros 7,76 7,06 10,40 11,16
Categora
alimenticia
Akodon orophilus (N = 37)
(s= 29) (h= 8)
Artrpodo larva 12,58 25,36 *
Artrpodo adulto 77,27 65,58
Monocotiledneas 2,02 0,78
Dicotiledneas 0,32 0,31
Tejido vascular 0,45 -
Otros 7,37 7,96
Tabla 2. Promedio de consumo de cada categora alimenticia (%) de Akodon orophilus y Thomasomys kalinowskii, en relacin con el sexo
(m = macho, h = hembra).
Tabla 3. Promedio de consumo de cada categora alimenticia (%) de
Akodon orophilus en relacin con la poca (s = seca, h = hmeda).
Se observa que existe diferencia estacional signifcativa en el con-
sumo de Artrpodo larva en Akodon orophilus, usando la prueba U
de Mann-Whitney (p = 0,011), representado por (*).
Pares de especies
ndice de
Pianka
ndice de
Morisita
A. orophilus - M. altissimus 0,572 0,537
A. orophilus - M. minutus 0,759 0,693
A. orophilus - T. notatus 0,063 0,062
A. orophilus - T. kalinowskii 0,088 0,3
M. altissimus - M. minutus 0,741 0,738
M. altissimus - T. notatus 0,822 0,807
M. altissimus - T. kalinowskii 0,596 0,59
M. minutus - T. notatus 0,536 0,517
M. minutus - T. kalinowskii 0,816 0,815
T. notatus - T. kalinowskii 0,657 0,623
Tabla 4. Valores de los ndices de Sobreposicin de nicho (Pianka y
Morisita) para pares de especies, en base a sus hbitos alimenticios.
320
Noblecilla & Pacheco
Rev. peru. biol. 19(3): 317 - 322 (Diciembre 2012)
reportaron una dieta compuesta principalmente de hojas jvenes
y otras partes verdes de plantas, pero el estudio estuvo basado
en un solo ejemplar. Estos autores determinaron tambin la
dieta de T. laniger considerndola como frugvora-insectvora.
Aunque Tomasomys notatus y T. kalinowskii aparentan compartir
el mismo nicho, T. notatus consume en su mayora monocoti-
ledneas y T. kalinowskii semillas de dicotiledneas de la familia
Piperaceae, sugirindose que ambas especies no compiten por
recursos alimenticios. Esta diferencia en dieta podra estar en
relacin al estrato de vegetacin donde generalmente se en-
cuentran ambas especies. Pacheco (en prensa) menciona que T.
kalinowskii es terrestre y que T. notatus podra ser arborcola o
semiarborcola. Tomasomys notatus present en cambio una alta
sobreposicin de nicho con M. altissimus (0,82), es decir dietas
similares y una posible competencia por recursos.
Tomasomys notatus no fue considerada especialista a pesar
del alto consumo de monocotiledneas (60,1%) y de tener la
amplitud de nicho ms baja despus de Akodon orophilus (2,38);
pero estos datos indican que es la ms especialista de las dos espe-
cies de Tomasomys. Un anlisis con mayor nmero de muestras
es necesario para confrmar nuestros resultados.
Tomasomys kalinowskii es predominantemente herbvora,
pero no muestra preferencia entre los distintos tems vegetales
que consume, por ello el ndice de Levins (4,61) la califca
como especie generalista. Esta especie tiene entonces una dieta
semejante a T. laniger quien consume frutas, insectos y semillas
(Lopez-Arevalo et al. 1993). Comparaciones con otras especies
de Tomasomys son limitadas por el poco conocimiento de la
dieta en este gnero (Pacheco en prensa).
La dieta herbvora de las dos especies de Tomasomys no est
asociada a una especializacin en dientes o estructura craneal
semejante a la encontrada en roedores herbvoros de la puna
como Andinomys, Chinchillula, Galenomys, Punomys, Neoto-
mys y Phyllotis (Hershkovitz 1962), aunque varias especies de
Tomasomys presentan molares con una moderada hipsodoncia
(Voss 2003, Pacheco en prensa) que podra estar relacionado a
la dieta herbvora.
La prevalencia de materia vegetal en estas especies de bosque
montano concuerda con Suarez (1994) quien seala que la
alta proporcin de semillas y tejidos vegetales en el estmago
de roedores estara asociada a la fcil obtencin de recursos en
comparacin a una dieta basada en protenas.
Akodon orophilus es considerado una especie insectvora
(90,1% del volumen de la dieta) con preferencia hacia los
artrpodos adultos (CV= 19,9%), en su mayora del orden
Coleoptera. Se le califca tambin como especialista al obtener
el valor ms bajo con el ndice de Levins (1,70), concordando
con reportes previos que sugieren que el gnero Akodon es
insectvoro. As, A. boliviensis es reportado como una especie
insectvora (Dorst 1972), al igual que A. subfuscus y A. torques
(Solari 2007). Por otra parte, el mayor consumo de artrpodos
larva durante la poca hmeda en A. orophilus concuerda con
estudios previos que indican que la dieta de roedores akodon-
tinos usualmente presenta variacin estacional (Glanz 1984,
Meserve et al. 1988, Pizzimenti y De Salle 1980), lo cual est
aparentemente relacionado con el presupuesto energtico de las
especies (Solari 2007).
Nuestro trabajo es al parecer el primero que reporta la dieta en
Microryzomys, encontrndose una clara tendencia a la omnivora
en M. altissimus y M. minutus; ambas especies consumieron
una alta proporcin de materia vegetal, 51,2% y 45,4% respec-
tivamente; adems del consumo de artrpodos adultos en M.
altissimus (35,92%) y M. minutus (26,58%).
El anlisis en relacin al sexo y la poca de colecta mostr
que Akodon orophilus exhibe preferencias (CV < 0,25) para el
consumo de artrpodos adultos en cualquiera de las estaciones
y que tanto machos como hembras preferen el consumo de esta
categora; mientras que Tomasomys kalinowskii no mostr una
preferencia alimenticia entre sexos.
La sobreposicin de nicho entre pares de especies mostr
valores menores a 0,75 en el 80% de los pares de especies, ex-
cepto entre M. altissimus - T. notatus (0,822) y M. minutus - T.
kalinowskii (0,816). Valores altos de sobreposicin de nicho
indican una alta similaridad en la dieta de los pares de especies
y una posible competencia entre ellas. La baja sobreposicin de
nichos encontrada generalmente entre las especies simptricas
de bosques montanos sugiere entonces una baja similaridad
en la dieta y por ende una baja competencia en el uso de los
recursos (Sale 1974). Nuestros resultados contrastan con un
estudio similar realizado en el Altiplano del sur del Per por
Solari (2007), quien encuentra valores altos de sobreposicin
de nicho entre pares de especies de un ensamblaje de roedores
con predominancia de akodontinos.
Se concluye que la dieta del ensamblaje de roedores sigmo-
dontinos de los bosques montanos de Hunuco es diversa y
heterognea: A. orophilus es netamente insectvoro, T. notatus
y T. kalinowskii son predominantemente herbvoros, mientras
que M. altissimus y M. minutus muestran una tendencia a la
omnivora. Estas especies no evidencian una marcada compe-
tencia por los recursos alimenticios sino que tienden a utilizar
la disponibilidad de recursos alimenticios de tal manera que les
permite coexistir en el mismo tiempo y espacio. Aunque otros
factores (v.g. tamao del cuerpo, microhbitat, horario de ac-
tividad) pueden ser importantes para la segregacin de nichos
entre las especies (Meserve et al. 1988, Surez & Bonaventura
2001), nuestro estudio seala que el recurso alimenticio es un
factor predominante, a la vez que no excluye que otros factores
como microhbitats puedan ser tambin importantes. Falta de
estudios similares nos impiden reconocer si estos resultados
estn relacionados al tipo de ambiente y la disponibilidad de
recursos o a caractersticas propias de las especies. Los pocos
estudios disponibles en los Andes peruanos diferen notable-
mente en composicin de especies y limitan las comparaciones.
Los trabajos de Pizzimenti y De Salle (1980, 1981) resaltaron la
importancia de los hbitos omnvoros, aunque en su ensamblaje
hubo predominancia de flotinos pequeos y medianos; mientras
que los resultados de Solari (2007) fueron en un ensamblaje
con predominancia de akodontinos; y nuestro trabajo en un
ensamblaje taxonmicamente heterogneo.
Este estudio, como otros sobre dieta, debe considerar que
los componentes de la dieta no puede juzgarse slo a partir de
su abundancia en los contenidos estomacales, ya que algunos
elementos poco frecuentes en la dieta pueden contribuir con
elementos indispensables para la nutricin de los animales
(Schmidt-Nielsen 1997). Por otra parte las proporciones
obtenidas del contenido estomacal pueden no representar las
condiciones frescas del volumen, segn lo asumido a priori
321

Dieta de roedores Sigmodontinae en los bosques montanos tropicales
Rev. peru. biol. 19(3): 317 - 322 (December 2012)
(Hansson 1970). Se sugiere continuar este tipo de estudios en
otros bosques montanos para dilucidar si los resultados obtenidos
son propios de este ambiente o de un ensamblaje particular de
especies, y en otros ambientes y lugares para relacionar patrones
de dieta con los distintos ensamblajes de roedores.
Agradecimientos
Parte de esta investigacin fue presentada por M. Noblecilla-
Huiman para sustentar el ttulo profesional de Bilogo en la
Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Per; y
fue parte del proyecto "Biodiversidad, Conservacin, Impacto
ambiental y Macrozonifcacin de los bosques montanos del De-
partamento de Hunuco" (Proyecto fnanciado por el Consejo
Superior de Investigaciones de la UNMSM, otorgado a Vctor
Pacheco). Agradecemos a Catherine Sahley, Luca Luna, Sergio
Solari, Elena Vivar y Richard Cadenillas por sus comentarios
y sugerencias para este manuscrito. Igualmente, nuestro agra-
decimiento a Edith Arias y Malena Vlchez por su invaluable
colaboracin en la identifcacin de muestras vegetales y ento-
molgicas respectivamente, y a Mara Peralta, Sandra Velazco,
Carlos Tello, Jannina Milla, quienes obtuvieron las muestras
biolgicas. Finalmente, agradecemos el valioso apoyo de Jos D.
lvarez Huayta en la bsqueda de literatura, edicin y otros as-
pectos que permitieron completar satisfactoriamente este trabajo.
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Categora alimenticia
A. orophilus M. altissimus M. minutus T. notatus T. kalinowskii
(N=37) (N=5) (N=9) (N=6) (N=48)
Monocotyledoneae
Poaceae
Glumas-lemnas, raz, semilla X
Hoja-epidermis, tallo, fruto, espigilla X X X X X
Cyperaceae
Hoja-epidermis, tallo, fruto X X X X
Dicotiledoneas
Asteraceae
Hoja-epidermis, aquenios, semilla, fruto X
Piperaceae
Semillas enteras X
Hoja-epidermis, semilla restos, tallo, raz,
estambres, pericarpo de fruto
X
Insecta
Coleoptera X X
Carabidae X X X
Coccinellidae X
Curculionidae X
Scarabaeidae X
Hemiptera
Pentatomidae X
Cicadelidae X
Lepidoptera
Nymphalidae X
Diptera
Cecidomyiidae X
Hymenoptera X
Phthiraptera X
Diplura X
Arachnida X
Anexo 1. Ocurrencia de plantas y artrpodos en la dieta de los roedores sigmodontinos de los bosques montanos de Hunuco, Per.
323

Ecologa trfica de la lagartija sTenocercus modesTus
Rev. peru. biol. 19(3): 323 - 325 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 323 - 326 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
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Ecologa trfca de la lagartija Stenocercus modestus (Squamata:
Tropiduridae) en una zona urbana, Lima, Per
Jos Prez Z.
1,2
, Lourdes Y. Echevarra
3,4
, Silvana C. lvarez
3,4
, Adrian Vera
4
,
J. Gabriela Alarcn
4
, Manuel Anda
4
Throphic ecology of lizard Stenocercus modestus (Squamata: Tropiduridae)
in a urban area, Lima, Peru
1 Laboratorio de Estudios en Bio-
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Ciencias Biolgicas y Fisiolgicas.
Facultad de Ciencias y Filosofa,
Universidad Peruana Cayetano
Heredia (UPCH). Lima, Per;
2 Departamento de Herpetologa.
Museo de Historia Natural. Univer-
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Marcos, Lima, Per.
3 Centro de Estudios de Ornito-
loga y Biodiversidad (CORBIDI).
Lima- Per.
4 Facultad de Biologa. Universi-
dad Nacional Agraria La Molina.
Lima, Per.
Email, Jos Prez Z.:
jose.perez.z@upch.pe
NOTA CIENTFICA
Presentado: 31/10/2011
Aceptado: 30/04/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
Stenocercus modestus es una especie endmica del Desierto Costero del departamento de Lima, y enfrenta
importantes amenazas a la conservacin de sus poblaciones. Evaluamos la dieta de esta especie mediante
el anlisis del contenido estomacal de 17 individuos. La dieta de S. modestus est compuesta principalmente
por insectos, siendo los tems alimentarios ms importantes los colepteros, araas e himenpteros. La la-
gartija S. modestus presenta una dieta generalista, a juzgar por la considerable amplitud de su nicho trfco.
Palabras clave: dieta; lagartija; desierto costero; Lima.
Abstact
The lizard Stenocercus modestus is an endemic specie of coastal desert of the department of Lima, and faces
important threats to the conservation of its population. We evaluated the diet of this specie through the analy-
sis of the stomach content of 17 individuals. The diet of S. modestus is primarily composed by insects, being
the coleopterans, spiders and hymenopterans, the most important eating items. The lizard S. modestus would
present a general diet, judging by the considerable amplitude of its trophic niche.
Keyswords: diet; lizard; desert coastal; Lima.
Introduccin
Stenocercus modestus (Tschudi 1845) es un saurio diurno
de la Familia Tropiduridae, cuya distribucin abarca el valle
del ro Rmac en el Departamento de Lima, entre los 0 a 900
m de altitud (Fritts 1974, Carrillo & Icochea 1995, Torres-
Carvajal 2007). Cabe destacar que S. modestus es endmica de
la ecoregin del Desierto Costero de este departamento (Fritts
1974, Carrillo & Icochea 1995, Icochea 1998). Actualmente no
existe informacin detallada de su distribucin, y no se conocen
datos sobre la ecologa de esta especie endmica, sin embargo, es
evidente la destruccin y fragmentacin de sus hbitats naturales
producto del crecimiento de la ciudad de Lima. Por lo tanto,
son prioritarias las investigaciones sobre la historia natural y
ecologa de S. modestus.
En los ltimos aos se ha generado importante informacin
sobre los saurios costeros del Per, con un nfasis especial en
estudios sobre la dieta de estos reptiles (v.g. Prez 2005, Prez
& Balta 2007, Catenazzi & Donnelly 2007, Prez et al. 2008,
Quispitpac & Prez 2009, Prez & Balta 2011), que han
proporcionado informacin ecolgica bsica para empezar a
conocer la ecologa trfca de las comunidades de reptiles del
desierto costero peruano. El objetivo de este estudio fue deter-
minar las principales caractersticas de la dieta de la lagartija
costera S. modestus.
Material y mtodos
El rea de estudio fue el campus de la Universidad Nacional
Agraria La Molina (UNALM) (1204'57"S, 7656'35"W), lo-
calizado en la ciudad de Lima, a una altitud de 243 msnm, en
la ecoregin del Desierto Costero peruano, ubicado en la zona
de vida del Desierto desecado subtropical (Holdridge 1967). En
el rea de estudio se observan rboles, arbustos nativos e intro-
ducidos, hojarasca y desechos de la cosecha de algunos campos
frutales aledaos. No se han registrado otras especies de saurios
en el rea de estudio.
La evaluacin se realiz entre noviembre del 2008 y octubre
del 2009. Se colectaron un total de 17 lagartijas adultas (10
hembras y 7 machos). El saurio S. modestus presenta una ac-
tividad diurna, por lo tanto, las colectas fueron realizadas entre
las 11:00 y 13:00 h, para reducir la probabilidad de colectar
individuos con estmagos vacos o con contenidos estomacales
muy digeridos. La captura de los saurios se realiz mediante los
mtodos de vara con lazo y captura manual.
Las lagartijas fueron sacrifcadas con una inyeccin de T61.
Los estmagos fueron extrados y preservados en alcohol al
70%. Cada individuo recolectado fue identifcado como macho
o hembra basados en el patrn de coloracin y la inspeccin
de las gnadas. Cada individuo fue pesado con una balanza de
campo Pesola, con precisin de 0,1 g. El tamao corporal de
hocico a cloaca (SVL) fue estimado con ayuda de un calibrador
Vernier, con una precisin de 0,1 mm. Todos los especmenes
fueron depositados en la coleccin de Herpetologa del Centro
de Estudios de Ornitologa y Biodiversidad (CORBIDI).
Los contenidos estomacales fueron analizados en el Museo
de Entomologa de la UNALM. Los tems registrados fueron
identifcados hasta nivel de orden para realizar los anlisis. Se reg-
istr el nmero, frecuencia y volumen de cada tem alimentario.
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Prez Z. et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 323 - 325 (Diciembre 2012)
El volumen de cada tem alimentario fue estimado mediante la
frmula del ovoide-esferoide (Dumham 1983):
4/3 (largo del tem/2) x (ancho del tem/2)
2

Adicionalmente, se estim la importancia de cada tem ali-
mentario mediante el ndice de importancia (Powell et al. 1990)
mediante la frmula:
I
x
= (% Nmero + % Volumen + % Frecuencia)/ 3
Se realiz el clculo de la amplitud de nicho trfco de S.
modestus, utilizando la frmula recproca de Simpson:
B
ij
= 1/p
i
2

Donde p
i
= proporcin del tem alimentario i (Pianka 1986).
Se compararon los tamaos corporales de machos y hem-
bras (SVL) mediante la prueba de Mann-Whitney (Zar 1999).
Se emple una prueba no paramtrica para esta comparacin
debido a que los datos no safstacieron los requerimientos de
las pruebas paramtricas. Se evalu la probable relacin entre
el SVL y el tamao (largo) promedio de las presas consumidas
mediante un Anlisis de regresin simple (Zar 1999). Los valores
empleados para esta prueba fueron previamente transformados
a logaritmo en base 10.
Resultados
Se registraron diez tipos de tems alimentarios en la dieta de
S. modestus (Tabla 1). Los tems alimentarios predominantes
fueron los insectos, sin embargo, tambin se registraron otros
invertebrados como araas e ispodos. En trminos numricos
los principales tems alimentarios en la dieta de S. modestus
fueron los colepteros (31,6%), himenpteros (16,4%) y araas
(15,1%). En trminos volumtricos los principales tems ali-
mentarios fueron los ortpteros (25,2%), colepteros (14,8%)
y araas (13,4%). Los tems alimentarios ms frecuentes fueron
los colepteros (76,5%), araas (70,0%) e himenpteros (5,9%).
A partir del ndice de importancia, los tems ms importantes
para S. modestus fueron los colepteros, araas e himenpteros.
La amplitud del nicho trfco fue B
ij
= 7,2. El saurio S. modestus
consume principalmente insectos y basados en los resultados de
la amplitud del nicho trfco se puede sugerir que presenta una
dieta de tipo generalista.
Los machos (69,3 4,5 mm) fueron signifcativamente
mayores que las hembras evaluadas (53,7 5,3 mm) (Prueba de
Mann-Whitney U = 0,00, p < 0,01). No se registr una relacin
signifcativa entre el SVL y el promedio del tamao (largo) de
las presas consumidas (Regresin R
2
= 0,06; p = 0,41).
Discusin
A partir de los resultados obtenidos observamos que la dieta
de S. modestus es generalista y basada principalmente en insectos.
Este tipo de dieta coincide con el patrn general registrado para
los saurios del Desierto Costero peruano. Cabe mencionar, que
los colepteros son el tem principal en la dieta de S. modestus,
as como en varias especies de saurios del Desierto Costero pe-
ruano (Prez 2005, Prez & Balta 2007, Quispitpac & Prez
2009). Por otro lado, estudios de dieta en otra especie del gnero
(Stenocercus cauducus) muestran que el consumo de colepteros
es frecuente, y es un tem importante en la dieta de este tipo de
saurios (vila et al. 2008). El frecuente consumo de colepteros
por saurios costeros en Per posiblemente se explique porque son
insectos comunes en este ecosistema (Aguilar 1964, Ramrez et
al. 2002). Las semejanzas en las dietas de estos reptiles sugieren
que existen caractersticas en el Desierto Costero peruano que
imponen restricciones a los saurios que lo habitan, y que produ-
ciran un uso semejante de los recursos alimentarios.
Por otro lado, la presencia de presas como larvas (baja mo-
vilidad) sugieren un tipo de forrajeo de intensidad media, con
alguna bsqueda activa del alimento, como se ha reportado en
especies del gnero Microlophus en esta ecoregin en el Per
(Prez 2005, Prez & Balta 2007, Prez et al. 2008).
La prdida de la relacin entre el tamao corporal y el tamao
de presas consumidas para S. modestus, puede ser parcialmente
explicada por los hbitos generalistas y aparentemente opor-
N %N V V% F %F lx
Insecta
Blattodea 3 2,0 93,7 1,6 2 11,8 5,1
Coleoptera 48 31,6 844,5 14,8 13 76,5 40,9
Dermaptera 11 7,2 222,5 3,9 7 41,2 17,4
Diptera 6 3,9 124,5 2,2 4 23,5 9,9
Hemiptera 10 6,6 31,4 0,5 6 35,3 14,1
Homoptera 4 2,6 16,1 0,3 2 11,8 4,9
Hymenoptera 25 16,4 228,0 4,0 9 52,9 24,5
Lepidoptera 4 2,6 258,6 4,5 4 23,5 10,2
Orthoptera 6 3,9 1438,7 25,2 6 35,3 21,5
Larvas de Insectos 8 5,3 415,4 7,3 4 23,5 12,0
Araneae 23 15,1 763,9 13,4 12 70,6 33,0
Isopoda (Crustacea) 4 2,6 201,5 3,5 2 11,8 6,0
PANI 1080,9 18,9
Total 152 100,0 5719,7 100,0
Tabla 1. Dieta de la lagartija Stenocercus modestus (n = 17). Se indican el nmero de individuos (N), porcentaje del nmero de individuos
(%N), volumen (V), porcentaje del volumen (%V), frecuencia (F), porcentaje de la frecuencia (%F) e ndice de Importancia (l
x
). Se presentan
en negritas los tres mayores valores del l
x
. PANI: Partes de Artrpodos No Identifcados.
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Ecologa trfica de la lagartija sTenocercus modesTus
Rev. peru. biol. 19(3): 323 - 325 (December 2012)
tunistas de este saurio, que estara alimentndose de las presas
ms frecuentes en el medio ambiente, siendo el tamao de las
presas un factor no prioritario en la eleccin. Cabe mencionar
que la prdida entre el tamao corporal y el tamao de presas
consumidas ha sido reportada para otras especies del Desierto
Costero peruano (Prez 2005).
Por otro lado, cabe mencionar que el considerable impacto
negativo que afecta a las poblaciones de S. modestus fue un factor
decisivo para no incrementar el nmero de individuos colectados
en esta evaluacin.
A pesar que este artculo no evala la distribucin de S.
modestus, debemos mencionar que los registros de este saurio
estn restringidos a pocas localidades en la ciudad de Lima y la
zona baja del valle del ro Rmac (Fritts 1974, Torres-Carvajal
2007). Esta distribucin evidencia un alto grado de destruccin y
fragmentacin del hbitat natural de este saurio, por lo tanto, son
prioritarios estudios adicionales sobre la ecologa y distribucin
de esta especie, que permitan, a mediano plazo, implementar
medidas para mejorar el estado de conservacin de S. modestus.
Agradecimientos
A Katya Balta por las sugerencias a este artculo, al Depar-
tamento de Herpetologa del Centro de Ornitologa y Biodi-
versidad (CORBIDI) por al apoyo brindado a la ejecucin de
este estudio, a Martha Williams de Castro y a los estudiantes
de biologa de la UNALMJess Muoz T.,Fanny Garcia M. y
Paloma Schmidt G. por el apoyo brindado en durante el trabajo
de campo.
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326
Prez Z. et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 323 - 325 (Diciembre 2012)
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first record of memPhis d. dia (Lepidoptera: Nymphalidae, Charaxinae) in Costa Rica
Rev. peru. biol. 19(3): 327 - 328 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 327 - 328 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
The frst record of the butterfy Memphis d. dia (Lepidoptera:
Nymphalidae, Charaxinae) in Costa Rica
Jim Crdoba-Alfaro
1
and Luis Ricardo Murillo-Hiller
2
Primer registro de la mariposa Memphis d. dia (Lepidoptera: Nymphalidae,
Charaxinae) en Costa Rica
1 Bachillerato en Biologa, Universi-
dad Nacional de Costa Rica.
jim.cordoba@gmail.com
2 Zoocriadero de Mariposas, Es-
cuela de Biologa, Universidad de
Costa Rica, 11501-2060, San Jos,
Costa Rica. murillo.luis@lycos.com
NOTA CIENTFICA
Presentado: 12/02/2011
Aceptado: 23/07/2011
Publicado online: 00/08/2011
Resumen
Se registra la presencia de Memphis dia (Godman & Salvin, 1884) (Lepidoptera: Nymphalidae, Charaxinae)
en Costa Rica por un espcimen recolectado en la Zona Protectora El Rodeo (09

54 76,6N; 84

16 89,5W)
el 4 de abril del 2012.
Palabras clave: Nuevo registro; Costa Rica; biodiversidad.
Abstract
The presence of Memphis dia in Costa Rica (Godman & Salvin, 1884) (Lepidoptera: Nymphalidae, Charaxinae)
is reported herein, based on a specimen collected El Rodeo (09

54 76.6N; 84

16 89.5W) on April 4, 2012.


Keyword: New record; Costa Rica; biodiversity.
Te butterfy genus Memphis (Hbner 1819) is from Mexico
throughout the Neotropics including the islands of Trinidad and
Tobago (DeVries 1987). According to Lamas (2004) it includes
62 species and 112 subspecies. Recently, Memphis marylena
Choimet, 2009 was described in Costa Rica and Memphis aureola
pueblaensis Dottax & Salazar, 2009 in Mexico. In Costa Rica, 23
species occur from sea level up to 1700 m on both continental
slopes (DeVries 1987).
A male individual of Memphis dia (Fig.1) was collected manu-
ally by the frst author on April 4, 2012 at Finca El Rodeo, 1000
m elevation, Mora, San Jos (09

5476.6N, 84

16 89.5W).
Te collecting site is an open area adjacent to a secondary
growth forest in a protected zone approximately 20 km W of
San Jos City. Te specimen is deposited in the Crdoba-Alfaro
collection (CPCA).
Memphis dia was not cited in any Costa Rican major butterfy
lists such, as DeVries (1987). No records of this species are in the
most important collections in the country, such as the National
Museum of Costa Rica (MNCR) and the National Institute of
Biodiversity (INBio). However, the presence of Memphis dia
in Costa Rica was expected since Godman & Salvin (1884)
described it from Panam and later De la Maza (1987) reported
it from Mexico.
El Rodeo presents some characteristics of Costa Rican North-
western dry forest but in the undisturbed areas the butterfy
community specifc composition resembles more the wet forest
habitats. A previous butterfy list for El Rodeo reported a total
of 336 species (Vega & Gloor 2001) where Nymphalidae was
the most diverse family, with 166 species, including seven of
Memphis. It is remarkable to fnd a new Memphis species in an
Figure 1. Memphis d. dia (Godman & Salvin, 1884): male (dorsal and ventral surfaces) Costa Rica, San Jos Province, Mora, El Rodeo,
(09

5476.6N; 84

1689.5W), 1000 m, 4-IV-2012. Scale: 2 cm.


328
Crdoba-Alfaro & Murillo-Hiller
Rev. peru. biol. 19(3): 327 - 328 (Diciembre 2012)
area where extensive collecting eforts have been done (Vega &
Gloor 2001, Murillo-Hiller & Nishida 2004, Choimet 2009).
Information concerning new records of this species are important
to understand if this species actually belongs to this community
or if the record just represents a migrant individual coming from
a drier habitat as happens with many other Memphis species
(DeVries 1987). More records like this will help us learn how
many species are actually resident in this habitat and how they
fuctuate throughout the year.
Acknowledgments
Tanks to Rusty Scalf by contribute with donation of binocu-
lar for this investigation. Tanks to Hugo Aguilar for providing
work facilities at the Museo de Insectos of the Universidad de
Costa Rica. To Germn Vega and Cecilia Pineda for allowing
access to the collections at the Museo Nacional de Costa Rica.
Finally to Julin Monge Njera and Adrea Gonzalez Karlsson
for correcting an earlier draft of the manuscript.
Literature cited
Choimet, X. 2009. Nouveaux Charaxinae notropicaux (Lepidop-
tera: Nymphalidae). Revue des Lpidoptristes de france.
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D. F. 304 pp.
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University Press Princeton. 327pp.
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329

Efecto antiinflamatorio y antioxidante de PeTiveria alliacea
Rev. peru. biol. 19(3): 329 - 334 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 329 - 334 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Efecto antiinfamatorio y antioxidante del extracto hidroalcohlico
de Petiveria alliacea
Csar Zaa
1
, Martha Valdivia
2
y lvaro Marcelo
1
The anti-infammatory and antioxidant effects of hydroalcoholic extract of
Petiveria alliacea
1 Laboratorio de Qumica Bioorg-
nica, Centro de Investigacin de
Bioqumica y Nutricin, Facultad
de Medicina, Universidad Nacional
Mayor de San Marcos.
2 Laboratorio de Fisiologa de la
Reproduccin Animal, Facultad de
Ciencias Biolgicas, Universidad
Nacional Mayor de San Marcos.
Direccin Postal: Facultad de
Ciencias Biolgicas, Universidad
Nacional Mayor de San Marcos,
Ciudad Universitaria, Av. Venezuela
Cdra 34 s/n. Apartado 110058, Lima
11, Per.
Email Csar Zaa:
alcesarzl@hotmail.com
Email Martha Valdivia:
marthavaldiviacuya@gmail.com
Email lvaro Marcelo:
alvaromarcelo@hotmail.com
NOTA CIENTFICA
Presentado: 11/06/2012
Aceptado: 05/12/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
Los radicales libres y el dao oxidativo estn relacionados con la muerte celular, siendo la peroxidacin lipdica
un mecanismo que lleva a la destruccin oxidativa de la membrana celular. Adems, en procesos infamatorios,
uno de los primeros estadios es la permeabilidad vascular incrementada (formacin del edema) seguido de la
extravasacin de los fudos, migracin de leucocitos al sitio daado y liberacin de protenas pro-infamatorias.
Evaluamos el efecto antioxidante y antiinfamatorio para Petiveria alliacea mucura. Para el efecto antioxidante,
se evalu la formacin de especies reactivas al cido tiobarbitrico como indicador de la peroxidacin lipdica.
Dosis 200mg/mL de Petiveria alliacea disminuy signifcativamente en un 42% los niveles de MDA comparado
con el agua (control negativo). En la evaluacin antiinfamatoria, se indujo la infamacin por inyeccin de car-
ragenina (solucin al 1%), en la parte subplantar de ratones y en la bolsa de aire subcutnea de ratas para la
infamacin aguda y crnica respectivamente. En la evaluacin antiinfamatoria hay una mxima reduccin del
edema en un 23,26% a las 4 horas del tratamiento. Para la infamacin crnica hay una reduccin del 25,9%
y 29,5% del peso y volumen del exudado extrado, respectivamente, as como una reduccin del 24% de
peso de tejido fbroso. Estos resultados evidencian efecto antioxidante y antiinfamatorio de Petiveria alliacea.
Palabras clave: Petiveria alliacea; antioxidante; antiinfamatorio; peroxidacin; radical libre.
Abstract
The free radicals and the oxidative damage are related with cellular death, with the lipid peroxidation being a
mechanism that leads to oxidative destruction of the cellular membrane. Furthermore, in infammatory process,
one of the frst stages is the incremented vascular permeability (formation of the oedema) followed with the
extravasation of the fuids, migration of the leucocytes to the damaged site and release of pro-infammatory
proteins. Was evaluated antioxidants and anti-infammatory of Petiveria alliacea mucura. For antioxidants effect,
was evaluated formation of thiobarituric acid reactive substances as indicator of lipid peroxidation. Doses 200
mg/mL of Petiveria alliacea decrease signifcatly in 42% levels of MDA compared to water (negative control).
In the antiinfammatory evaluation, infammation was analyzed in the carrageenan-induced paw oedema test
in mice (solution to 1 %) and in the "carrageenan-induced air-pouch formation" of rates for acute and chronic
infammation respectively. In anti-infammatory evaluation there is a signifcant reduction of the edema in 23.26%
at 4hrs at the treatment. For chronic infammation there is a reduction of 25.9% and 29.5% of the weight and
volume of exuded extract respectively, as well as a reduction of 24% of weight of fbrous tissue. These results
demonstrate antioxidant and anti-infammatory effects of Petiveria alliacea.
Keywords: Petiveria alliacea; antioxidant; anti-infamatory; peroxidation; free radical.
Introduccin
Un antioxidante se defne como aquel compuesto capaz
de disminuir el dao celular, proteger a las biomolculas de la
oxidacin y/o inhibir los procesos apoptticos generados por
especies reactivas del oxgeno (EROs) (Ferrari 2004).
Durante el dao celular producido por las EROs, una carac-
terstica constitutiva que relaciona el envejecimiento y el dao
celular con el estrs oxidativo es el grado de insaturacin de
cidos grasos de las membranas celulares, que lo hace susceptible
al dao del radical oxgeno (Barja 2004).
La infamacin es considerada una resultante de la interaccin
de clulas y otros factores presentes en los tejidos en respuesta
a una injuria externa, producindose EROs en respuesta a los
agentes potencialmente dainos. Normalmente estas EROs
son efectivamente detoxifcadas por la presencia de sustancias
antioxidantes, de una manera simple, el estrs oxidativo resulta
de un desbalance entre la produccin de EROs y la capacidad
intrnseca de su captura. Entre los posibles mecanismos subya-
centes de ste desbalance esta el inadecuado metabolismo del
cido araquidnico (AA), el cual va la enzima ciclooxigenasa
(COX) genera mediadores pro-infamatorios sindicados para
la mayora de eritemas causado durante la infamacin aguda
(Kapoor et al. 2005).
En este trabajo la metodologa usada determina: 1) El efecto
en la peroxidacin lipdica, un mecanismo conocido de dao
celular, utilizado como indicador del estrs oxidativo y 2) El
efecto en procesos infamatorios. Uno de los primeros estadios
de la infamacin es la permeabilidad vascular incrementada
(fuidos y protenas aumentados en el plasma) y dilatacin de
330
Zaa et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 329 - 334 (Diciembre 2012)
los vasos sanguneos (formacin del edema) seguido de la libe-
racin de mediadores pro-infamatorios. En procesos de infa-
macin aguda, la proteccin est dirigida sobre los mediadores
infamatorios liberados en los estadios tempranos. En procesos
de infamacin crnica ocurre una extravasacin de fuidos,
migracin de leucocitos al sitio daado y liberacin de protenas
pro-infamatorias (Castardo et al. 2008).
En el presente trabajo se evalu la actividad antioxidante y
antiinfamatoria de Petiveria alliacea L., conocida tambin como
mucura, una herbcea perenne que se distribuye ampliamente
en las reas tropicales de Centro y Sudamrica, el Caribe y el
sur de Norteamrica, atribuida de poseer propiedades antiespas-
mdicas, antipirticas, analgsicas y antiinfamatorias (Bezerra
et al. 2005).
Segn Okada et al. (2008), P. alliacea posee capacidad de
atrapar radicales libres debido a la presencia entre otros de deri-
vados tiosulfnatos. Adems, muestra atributos medicinales como
son sus efectos antiparasitario, antirreumtico, antinociceptivo,
antimicrobiano, anticancergeno (Webster et al. 2008); efecto
analgsico y antiinfamatorio, observndose una reduccin en
la migracin de neutrflos y eosinflos (Lopes-Martins et al.
2002).
Para examinar el efecto antioxidante se emple el mtodo
in vitro TBARS (thiobarbituric acid reactive substances), el cual
est basado en la formacin del malondialdehdo (MDA) como
producto fnal de la oxidacin de cidos grasos poliinsaturados,
y su concentracin es una medida establecida de la peroxidacin
de lpidos (Cheng et al. 2008). Para determinar la capacidad
antiinfamatoria se emple los modelos in vivo: edema de la
pata trasera (infamacin aguda) y bolsa de aire subcutnea
(infamacin crnica) inducidos por carragenina, ampliamente
usados para la evaluacin pre-clnica de frmacos antiinfama-
torios (Winter et al. 1962).
Material y mtodos
Se utilizaron ratones Balb-c de 25-30 g y ratas Sprague-
Dawley de 180-200 g para los modelos de infamacin aguda
y crnica respectivamente. En ambos casos se distribuyeron
grupos de 7 animales cada uno. Los animales fueron adquiridos
en el Centro Nacional de Produccin de Biolgicos (CNPB) del
Instituto Nacional de Salud (INS) y mantenidos en el bioterio de
experimentacin del Departamento de Farmacologa (Facultad
de Medicina, UNMSM) en condiciones estndar de fotoperodo
(12 horas luz/12 horas oscuridad) y temperatura. Fueron acli-
matados 3 das antes del experimento y alimentados con agua y
comida ad libitum. La investigacin se llev a cabo cumpliendo
debidamente las normas de tica para tales procedimientos
(segn Gua de manejo y cuidado de animales de laboratorio
- tica de la experimentacin animal. MINSA INS, 2008).
Preparacin y fraccionamiento de los extractos.- Aproxi-
madamente 700 g de material seco de P. alliacea, fueron recolec-
tadas en la comunidad de San Francisco, Provincia de Pucallpa,
Regin Ucayali en agosto de 2006. El material botanico fue
identifcado en el Museo de Historia Natural de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos, como Petiveria alliacea, por el
Bilogo Mario Benavente. Las partes areas recolectadas fueron
lavadas y secadas en sombra para luego ser pulverizadas. Las
muestras se procesaron en solucin hidroalcohlica (90%) en
diez veces su volumen (1:10) durante una semana a temperatura
ambiente. Los extractos fueron concentrados en rotaevaporador
para remover el solvente, luego se lioflizaron y almacenaron en
el desecador hasta su utilizacin.
Determinacin de compuestos fenlicos totales.- La
determinacin de los compuestos fenlicos se realiz haciendo
reaccionar el extracto con el reactivo de Folin-Ciocalteu. Como
consecuencia de ello se form un compuesto de color azul que
tiene la propiedad de absorber a 765 nm. Se emple cido glico
como estndar. Se incub a 50 C por 10 minutos para luego
medir la absorbancia. Los resultados se expresan como mg de
cido glico equivalente/mL de muestra.
Evaluacin de la actividad antioxidante
Determinacin de la peroxidacin lipdica Mtodo
TBARs.- Los productos de la peroxidacin lipdica se determi-
naron a partir de los valores de las sustancias reactivas al cido
tiobarbitrico (TBARS). Se trabajaron con cerebros de ratas
que fueron inyectadas en la regin dorsal con carragenina como
agente injuriante (0,5 mL solucin al 1%). Se consideraron 3
grupos (n= 7) tratados durante 4 das con una dosis de 200 mg/
mL del extracto hidroalcohlico lioflizado de Petiveria alliacea,
como control positivo (estndar) la vitamina E, y como control
negativo el agua destilada. El principio se basa sobre la medida
espectrofotomtrica del color que ocurre durante la reaccin
del cido tiobarbitrico con el MDA. Las concentraciones de
TBARS fueron calculadas por el coefciente de absorbancia del
complejo cido tiobarbitrico- malondialdehdo y se expresaron
en mg/mL.
Se incubaron alcuotas del extracto hidroalcohlico de P.
alliacea y vitamina E, utilizado como antioxidante de referencia,
con 1 mL de homogenato de cerebros de ratas a 37 C durante
20 minutos. Luego se extrajo 200 L de cada tubo y se les
aadi TBA (cido tiobarbitrico). Se agitaron e incubaron los
tubos en bao mara a 100 C por 15 min. Se centrifugaron y
el sobrenadante se ley a 535 nm. Los porcentajes se expresaron
como porcentajes de inhibicin y se calcula segn:
DOt20 DOt0 = DOd
% de reaccin = DOc x 100/DOd
DOm DOt0 = DOc
% de inhibicin = 100 % de reaccin
Donde DOt20 = densidad ptica en 20 minutos (blanco
mximo reaccin).
DOto = densidad ptica en 0 minutos (blanco reactivo).
DOm = densidad ptica de la muestra.
Evaluacin de la actividad antiinfamatoria
Modelo infamacin aguda.- El modelo edema de la pata
trasera inducido por carragenina fue usado para la determi-
nacin de actividad antiinfamatoria en procesos agudos. El
extracto lioflizado de P. alliacea, la indometacina (control po-
sitivo) y agua destilada (control negativo) fueron administrados
oralmente y una hora antes de la inyeccin de carragenina a los
diferentes grupos.
La infamacin aguda fue inducida por inyeccin de 0,05
mL de solucin de carragenina al 1% en agua destilada, subcu-
tneamente dentro de la superfcie de la aponeurosis de la pata
331

Efecto antiinflamatorio y antioxidante de PeTiveria alliacea
Rev. peru. biol. 19(3): 329 - 334 (December 2012)
izquierda, y fue medida antes y a las 1, 2, 3, y 4 horas posteriores
a la administracin de carragenina usando una adaptacin del
pletismmetro.
El porcentaje de inhibicin de la infamacin de cada grupo
(n= 7) fue obtenido como sigue.
Inhibicin (%) = (Ct C0) control (Ct C0) tratado
(Ct C0) control
Donde Ct es el volumen desplazado en un tiempo t despus
de la administracin de la carragenina y C0 es el volumen des-
plazado antes de la administracin de la carragenina.
Modelo infamacin crnica.- Para la evaluacin de la infa-
macin crnica se realiz la prueba de la bolsa de aire subcut-
nea inducido por carragenina. En 7 ratas se indujo la formacin
de la bolsa de aire en la regin interescapular por inyeccin de 20
y 10 mL de aire estril en los das 2 y 4 respectivamente. El da
cero se depilaron las ratas, del da 1 al 4 se administr el extracto
hidroalcohlico de P. alliacea (200 mg/mL), indometacina (20
mg/kg, control positivo) y agua destilada (control negativo).
El da 4 se indujo la infamacin por inyeccin de 0,5 mL de
carragenina (solucin al 1%) y el da 5 los animales fueron
anestesiados con pentobarbital sdico para la sangra total por
puncin intracardiaca, y luego sacrifcados para la extraccin de
los exudados formados. El efecto antiinfamatorio fue evaluado
el sexto da por medida de pesos y volmenes de los exudados,
conteo de leucocitos polimorfonucleares y determinacin de la
concentracin de protenas totales en suero. Adems se deter-
min el peso seco de los exudados por deshidratacin a 80 C
(peso de tejido fbroso).
Determinacin de protenas totales.- Se desarroll el m-
todo colorimtrico para la determinacin de protenas totales
a partir del suero obtenido de las muestras tratadas por grupo.
Los tratamientos fueron: blanco (agua destilada), estndar (suero
patrn) y muestra problema (suero), a los que se le agregaron el
reactivo EDTA/Cu, se incub por 15 minutos a 37 C y se hizo la
lectura a 540 nm en espectrofotmetro Genesys 10uV, Termo.
Migracin leucocitaria.- Se determin el nmero de leuco-
citos polimorfonucleares presentes. Para ello se emple sangre
obtenida en tubos con anticoagulante, para lo cual se reaccion,
en una lmina portaobjetos, una alcuota de la muestra con la
solucin de Turk y se observ por barrido de campo en Microsco-
pio de luz (MC 200A, MICROS AUSTRIA) a 40X de aumento.
Resultados
Determinacin de polifenoles totales.- La cantidad de
componentes fenlicos totales presentes en el extracto hidroal-
cohlico del de Petiveria alliacea fue 0,091 mg de polifenoles/
mL de extracto seco (Tabla 1).
Efecto antioxidante de Petiveria alliacea.
Evaluacin de la actividad antioxidante (mtodo TBARS).-
Se determinaron los niveles de sustancias reactivas al cido
tiobarbiturico en homogenizados de cerebros de ratas tratadas
en los ensayos para los modelos de infamacin crnica.
Se observ un porcentaje de inhibicin de especies reactivas
al cido tiobarbitrico (productos de la peroxidacin lipdica)
del 42% en el grupo tratado con P. alliacea, valor similar al 41%
obtenido del grupo tratado con el estndar vitamina E, mientras
que el porcentaje de inhibicin del agua fue de 7%. El nivel de
TBARS disminuy signifcativamente para los tratamientos con
200 mg/kg de P. alliacea as como con 20 mg/kg de indometacina
comparados con el grupo control (Fig. 1).
Evaluacin antiinfamatoria de Petiveria alliacea en mo-
delos de infamacin aguda y crnica.
Modelo de infamacin aguda. Edema subplantar indu-
cido por carragenina.- La fraccin hidroalcohlica de P. alliacea
a dosis 200 mg/kg inhibi el edema de la pata en las 2, 4 y 6
Clculo de concentracin de polifenoles:
Concentracin (mg/mL extracto ) = FC x FD x Abs.MP= 18,102 mg/mL
Concentracin (mg polifenoles /mg extracto seco) = 0,091 mg Polifenoles/mg extracto seco
9,051% mg Polifenoles/ 100 mg extracto seco
Tabla 1. Determinacin de los polifenoles totales en Petiveria alliacea. Los polifenoles totales presentes en Petiveria alliacea (200 mg/
mL) se determinaron por el mtodo colorimtrico, usando el reactivo Folin-Ciocalteu. El contenido se expres como mg (correspondiente al
cido glico)/mL (muestra).
Figura 1. Efecto del extracto hidroalcohlico de P. alliacea sobre
el porcentaje de inhibicin de TBARs en homogenizados de ce-
rebros de ratas. Se muestra la cuantifcacin (por triplicado) de los
porcentajes de inhibicin de especies reactivas al cido tiobarbitrico
en la peroxidacin lipdica inducida por carragenina en ratas tratadas
con P. alliacea (200 mg/mL)( 42 2,65), la vitamina E como control
positivo ( 41 3), y agua destilada como control negativo ( 7 1,73).
Agua Vitamina E P. alliacea
0
10
20
30
40
50
%

i
n
h
i
b
i
c
i

n

T
B
A
R
S
Tratamiento
332
Zaa et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 329 - 334 (Diciembre 2012)
horas despus de la inyeccin de -carragenina. Asimismo, la
indometacina 20 mg/kg tambin fue encontrado para producir
una actividad inhibitoria para el mismo periodo de horas.
Para cada intervalo de tiempo se consider su propio control.
As, para las 0 horas se observa que indometacina y P. alliacea
muestran un aumento de 8,57% y 11,43% respectivamente del
volumen del edema. Para las 2 horas, indometacina y P. alliacea
muestran una reduccin de 10% y 6% respectivamente del
volumen del edema formado. Para las 4 horas, indometacina y
P. alliacea muestran una reduccin de 20,93% y 23,26% res-
pectivamente del volumen del edema formado. Para las 6 horas,
indometacina y P. alliacea presentan una reduccin de 33,49%
y 20,47% respectivamente. Para cada tiempo los tratamientos se
comparan con respecto a sus respectivos controles.
Efecto del Petiveria alliacea sobre la inhibicin del ede-
ma.- El tratamiento con P. alliacea dio la mxima inhibicin
de la formacin del edema de un 23,26% en la hora cuatro del
tratamiento, mientras que la indometacina su mxima inhibicin
fue de 33,49% a la hora seis. Este resultado muestra la efectivi-
dad del control positivo y un valor moderado de inhibicin de
formacin del edema por parte del grupo tratado con P. alliacea
comparado con el grupo control negativo (agua) (Fig. 2).
Modelo de infamacin crnica. Bolsa de aire subcut-
nea inducido por carragenina.- Los resultados muestran una
reduccin signifcante del 25,9% del peso del exudado extrado
del grupo tratado con P. alliacea comparado con el 21,8% del
grupo de la indometacina, ambos con respecto al grupo control.
Asimismo el grupo tratado con P. alliacea presenta un 29,5%
de inhibicin del volumen del exudado extrado comparado
con el 16,8% del grupo de la indometacina. Se observa an
una mayor diferencia en el porcentaje de inhibicin del tejido
fbroso de un 24% para P. alliacea comparado con un 14,1%
para la indometacina (Tabla 2).
El nmero total de leucocitos polimorfonucleares en la prueba
bolsas de aire fueron disminuidos en un 34,5% del grupo de la
indometacina comparado con un 15,3% del grupo de P. alliacea,
ambos con respecto al grupo control (Tabla 2).
Con respecto a la reduccin de la concentracin de protenas
totales, el grupo tratado con indometacina presenta diferencias
comparado al grupo tratado con P. alliacea, ambos con respecto
al grupo control (Tabla 2).
Discusin
Los compuestos bioactivos derivados de plantas pueden
ejercer sus efectos ya sea por el incremento de enzimas antioxi-
dantes, disminucin de perxidos lipdicos y/o modulacin
de vas que conlleven al dao celular, entre otros. En base a
evidencias que respaldan lo anterior, se busca alternativos a los
antiinfamatorios no esteroideos (AINEs), debido a que stos
presentan efectos secundarios dainos para el tejido. Adems,
estudios previos referen que el pretratamiento con indometacina
aboli completamente la induccin de COX-2 en el edema de
la pata (Nantel et al. 1999).
Los resultados indican la presencia de componentes fenlicos
en P. aliacea, stos probablemente infuyen sobre la actividad
antiinfamatoria para los modelos empleados.
Estudios anteriores muestran que el extracto butanlico de P.
alliacea posee una mayor actividad antioxidante comparada al
extracto acuoso (Prez et al. 2006). Adems, anlisis ftoqumico
revela que su contenido de favonoides es mayor en las partes
areas (Blainski et al. 2010).
Niveles incrementados de productos de peroxidacin lip-
dica han sido asociados con una variedad de enfermedades en
humanos. Por ello, el efecto infamatorio puede resultar en la
acumulacin de MDA (Ohkawa et al. 1979). En los trabajos
realizados en homogenizados de cerebros de rata, la dosis 200
mg/mL de P. alliacea disminuy los niveles de MDA, siendo los
porcentajes de inhibicin de las TBARS signifcativos. Adems,
0 2 4 6
0,00
0,05
0,10
0,15
0,20
0,25
V
o
l
u
m
e
n

d
e
l

e
d
e
m
a

(
m
L
)
Tiempo (h)
Agua Indometacina
P.alliacea
Figura 2. Efecto del extracto hidroalcohlico de P. alliacea sobre
el volumen del edema inducido por carragenina en ratones. Se
muestra el curso de la formacin del volumen del edema con respecto
al tiempo para los tratamientos indicados. Se observa que a la hora
4, P. alliacea (200 mg/kg) muestra el mnimo volumen formado (0,165
0,027 mL) mientras que para la indometacina el mnimo volumen
se da en la hora 6 (0,171 0,024 mL).
Infamacin Inhibicin%
Control Idometacina P. alliacea Indometacina P. alliacea
Peso tejido(g) 1,996 1,027 1,56 0,389 1,479 0,703 21,8 25,9
Volumen (mL) 1,743 0,472 1,45 0,437 1,229 0,399 16,8 29,5
Peso fbroso(g) 0,696 0,336 0,598 0,247 0,529 0,307 14,1 24
N clulas /campo 28 4,32 18,333 2,733 23,714 3,094 34,5 15,3
[Protenas Totales] 6,286 0,335 4,667 1,435 5,272 1,640 25,76 16,13
Tabla 2. Porcentajes de infamacin obtenidos del modelo de bolsa de aire subcutnea (modelo de infamacin crnica). Se muestran
los valores de infamacin obtenidos para ratas inducidas con carragenina (solucin al 1%) y tratados con P. alliacea (200 mg/kg del extracto
hidroalcohlico lioflizado). Tambin se muestran los porcentajes de inhibicin de P. alliacea e indometacina.
333

Efecto antiinflamatorio y antioxidante de PeTiveria alliacea
Rev. peru. biol. 19(3): 329 - 334 (December 2012)
stos valores resultan similares a los obtenidos con el estndar
vitamina E. Los resultados evidencian actividad antioxidante
de P. alliacea.
Por otro lado, los procesos infamatorios se caracterizan por
vasodilatacin, exudacin de un fuido rico en protenas (adems
de prostaglandinas, histaminas, citoquinas, entre otros) y mi-
gracin celular (polimorfonucleares, especialmente neutrflos)
causando infujo celular y/o extravasacin en el lugar de la injuria
(Castardo et al. 2008).
El edema de la pata trasera inducida por carragenina es un
modelo experimental estndar de infamacin aguda (Winter
et al. 1962). Carragenina es el agente fogstico elegido para
ensayar agentes antiinfamatorios, adems de ser antignico
(Kale et al. 2007). El modelo exhibe un alto grado de repro-
ducibilidad.
Segn la relacin del progreso del volumen del edema
formado respecto al tiempo, se observa que la inhibicin de
la infamacin del extracto hidroalcohlico de P. alliacea tuvo
un mximo de respuesta en la hora cuatro del tratamiento
comparado a la indometacina indicando su mxima actividad
antiinfamatoria.
Por lo tanto, debido a las diferencias halladas, el extracto de
P. alliacea present una reduccin signifcante en la formacin
del edema. Esto indicara que componentes de P. alliacea pue-
den estar involucrados en inhibicin de la liberacin de agentes
pro-infamatorios, responsables de la formacin del exudado
(Nguemfo et al. 2007).
El modelo de la bolsa de aire inducido por carragenina en
ratas fue empleado para evaluar la actividad antiinfamatoria
de P. alliacea sobre la extravasacin de fuidos, acumulacin de
leucocitos polimorfonucleares, volmenes y pesos de los exu-
dados, y parmetros bioqumicos involucrados en la respuesta
infamatoria crnica. ste modelo tiene la ventaja de suministrar
un espacio apropiado para la induccin de la respuesta infa-
matoria, iniciado por la inyeccin de agentes irritantes como la
carragenina (Koo et al. 2006).
Es conocido que el granuloma infamatorio es una respuesta
tpica de un proceso infamatorio crnico y ha sido establecido
que el peso seco de los pellets est correlacionado con el tejido
granulomatoso (Prez et al. 2005). La efcacia de los agentes
antiinfamatorios est dada por su capacidad de inhibir el incre-
mento de clulas polimorfonucleares durante la formacin del
tejido granular (Lopes-Martins et al. 2002, Jeon et al. 2008).
El extracto hidroalcohlico de P. alliacea redujo en mayor por-
centaje que la indometacina los pesos y volmenes promedio de
los exudados, disminuyendo el nmero de leucocitos, la sntesis
de colgeno y mucopolisacridos, los cuales son eventos prolife-
rativos en la formacin del tejido granulomatoso. Respecto a la
reduccin del peso del tejido fbroso (exudado deshidratado), el
grupo tratado con P. alliacea redujo en mayor porcentaje respecto
al grupo de la indometacina, indicando una correlacin con el
tejido granulomatoso extrado (infltrado celular y componentes
del plasma), adems de una posible alteracin en la formacin
del tejido fbroso.
La administracin de P. alliacea redujo el nmero de clulas
polimorfonucleares en menor porcentaje que los tratados con
indometacina. Los resultados son consistentes con otros que
muestran una inhibicin de la acumulacin de eosinflos y
clulas mononucleares en pleuresa inducido por carragenina)
(Lopes-Martins et al. 2002). Adems, el grupo tratado con in-
dometacina, considerado como antiinfamatorio de referencia,
disminuy la migracin celular (Rodrguez et al. 2005).
La reduccin en la concentracin de protenas totales son
levemente mayores en indometacina en comparacin con P.
alliacea, esto indicara que P. alliacea tendra efecto (menor
que la indometacina) sobre la permeabilidad vascular (rico en
protenas).
Por tanto, respecto al modelo de infamacin crnica se ob-
serva una actividad de P. alliacea sobre la reduccin del peso y
volumen del exudado formado, peso de tejido fbroso, nmero
de clulas polimorfonucleares y concentracin de protenas
totales, los cuales muestran su capacidad de inhibicin de la
formacin de productos de la peroxidacin lipdica de manera
similar al que presenta la vitamina E (estndar), sugiriendo una
disminucin del estrs oxidativo. Adems, se evidencia actividad
antiinfamatoria de P. alliacea para los modelos referidos, por lo
que P. alliacea tendra efectos en la inhibicin de la liberacin
de factores en procesos infamatorios.
Agradecimientos
Al Vicerrectorado Acadmico de la Universidad Nacional
Mayor de San Marcos (UNMSM) por el fnanciamiento del
Proyecto de Iniciacin Cientfca (PIC). Al Dr. Jorge Arroyo
del Departamento de Farmacologa, Facultad de Medicina,
UNMSM, por la colaboracin y asesora brindadas.
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335

Implementacin de dos mtodos para la deteccin de colifagos somticos
Rev. peru. biol. 19(3): 335 - 340 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 335 - 340 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Implementacin de dos mtodos de recuento en placa para la deteccin
de colifagos somticos, aportes a las metodologas estndar
Melissa Solano Barquero, Luz Mara Chacn Jimnez, Kenia Barrantes Jimnez
y Rosario Ach Araya
Implementation of two plate count methods for detection of somatic
coliphages and contributions to the standard methodologies
Universidad de Costa Rica, Insti-
tuto de Investigaciones en Salud
(INISA), Seccin de Infeccin-
Nutricin. Apartado 11501-2060,
San Pedro Montes de Oca, San
Jos, Costa Rica.
Email Melissa Solano:
melissa.solano_b@ucr.ac.cr
Email Luz Mara Chacn:
luz.chacon@ucr.ac.cr
Email Kenia Barrantes:
kenia.barrantes@ucr.ac.cr
Email Rosario Ach:
rosario.achi@ucr.ac.cr
NOTA CIENTFICA
Presentado: 20/06/2012
Aceptado: 05/10/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
Los mtodos de recuento en placa capa doble y capa simple de agar, para la cuantifcacin de colifagos so-
mticos en aguas, fueron implementados utilizando como base metodologas estndar. Diferentes variables
fueron ensayadas, lo cual permiti la precisin en algunos pasos no incluidos en metodologas estndares.
De los hallazgos de mayor importancia, se exponen las consecuencias de utilizar un cultivo de Escherichia
coli excesivamente concentrado y se describe la obtencin de un cultivo en fase logartmica en solo 4 horas
de incubacin, ajustando la concentracin a una densidad ptica de 0,3 a 600nm (3,1 x 10
8
UFC/ mL), o a un
McFarland 1 (3,0 x10
8
UFC/ mL). Se determin que los controles de colifagos deben ser almacenados a -70
C para reducir su degradacin y que se deben evitar cantidades superiores a 20 mL de mezcla de reaccin
por plato de Petri, para reducir las burbujas que pueden interferir con la lectura de unidades formadoras de
placas (UFP). Se demostr que los colifagos de las muestras de agua pueden almacenarse 48 horas a 4 C
sin que sufran degradacin y que en las muestras con altas concentraciones de colifagos no se observa UFP
porque se da una lisis confuente de la capa bacteriana. No se encontraron diferencias signifcativas en la
recuperacin de colifagos al utilizar un mtodo u otro, pero dichos mtodos deben ser evaluados por medio
de controles, antes de aplicarlos directamente en el anlisis de muestras de agua.
Palabras clave: colifagos somticos; capa doble de agar; capa simple de agar; aguas; indicadores virales.
Abstract
Two plate count methods, double layer and single layer of agar for quantifcation of somatic coliphages in
water, were implemented using standard methodologies. Several variables were tested and provided valuable
information that was not included in standard methodologies. The most important fndings are described, such
as the effect of using an excessively concentrated culture of E. coli and production of a log phase culture in
only 4 hours of incubation, adjusting the concentration to an optical density of 0.3 at 600 nm (3.1 x 10
8
CFU /
mL), or to McFarland 1 (3.0 x 10
8
CFU / mL). It was determined that coliphages controls must be stored at -70
C to reduce its degradation. Quantities of reaction mixture exceeding 20 mL per Petri dish must be avoided
to prevent interfere with bubbles during the counting of plate forming units (PFU). It was demonstrated that
coliphages isolated from water samples can be stored for 48 hours at 4 C without any degradation, and PFU
are not observed in samples with high concentrations of coliphages, because a confuent lysis of the bacte-
rial layer. There was no signifcant difference in the recovery of coliphages using doble layer or single layer
methods, but such methods should be evaluated by means of controls, before applying them directly in the
analysis of water samples.
Keywords: somatic coliphages; double agar layer; simple agar layer; water; viral indicator.
Introduccin
La contaminacin de aguas superfciales con aguas negras,
representa un alto riesgo de transmisin de enfermedades, ya
que las deposiciones fecales humanas y de animales contienen
diversos tipos de microorganismos enteropatgenos, entre estos
podemos encontrar bacterias, protozoarios y varios tipos de vi-
rus entricos (Borrego et al. 1990). De estos ltimos se calcula
que ms de 100 tipos pueden ser transmitidos a travs del agua
(Fong & Lipp 2005).
La falta de tratamiento de las aguas residuales domsticas
procedentes de ciudades, genera una gran contaminacin en
mares y ros, lo cual merece especial atencin, ya que estos
ltimos son fuente de abastecimiento de agua para consumo
humano. En general, se estima que en las aguas sometidas a
tratamiento para potabilizacin solamente se logra eliminar
entre el 50 y el 90% de los virus presentes, ya que por lo general
stos son muy resistentes a dichos procesos (Bofll et al. 2005,
Okoh et al. 2010).
En dcadas pasadas, la mayora de los estudios sugeran que
las infecciones de origen hdrico se encontraban principalmente
asociados a contaminacin con bacterias o protozoarios; sin
embargo, posteriormente se observ un incremento gradual
en el nmero de casos registrados cuyo agente etiolgico eran
los virus, y en la actualidad se consideran a los virus como los
responsables del mayoria de casos de origen hdrico (Bofll et al.
2005, Sinclair et al. 2009). Posiblemente este incremento fue
consecuencia de una mejora en los mtodos diagnsticos, como
la aplicacin de mtodos de biologa molecular (v.g. Reaccin de
Cadena de la Polimerasa -PCR) para la deteccin de patgenos
ambientales; pero, tambin podra deberse a un incremento
real en la incidencia, debido a cambios en la epidemiologa de
los virus, el aumento de la poblacin y la contaminacin de las
aguas (Bofll et al. 2005, Sinclair et al. 2009).
Aunque es claro que los virus trasmitidos por va hdrica,
representan una amenaza para la salud pblica, en la mayora
de las normativas su deteccin no ha sido considerada como
336
Solano Barquero et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 335 - 340 (Diciembre 2012)
parmetro adicional para garantizar la inocuidad del recurso
hdrico. Por lo general, se analiza nicamente la presencia de
indicadores bacterianos, cuya desventaja es que no refejan el
comportamiento de patgenos virales, ni de otros parsitos como
protozoarios (Borrego et al. 1987, Vivier 2004).
Parte de las razones que han llevado a excluir a los virus en el
anlisis de aguas, es que estos presentan una baja concentracin
an en grandes volmenes de agua, lo cual los hace difciles de
detectar en muestras ambientales (Reynolds 2001). Ademas,
aunque los mtodos para la deteccin de virus en aguas han
mejorado, ellos suelen ser muy laboriosos, como es el caso del
cultivo celular, o se encuentran an en la fase de estandariza-
cin como sucede con la Reaccin en Cadena de la Polimerasa
PCR (Bofll et al. 2005, Mooijmana et al. 2005) adems, la
implementacin de los mismos representa una fuerte inversin
econmica (Campos-Pinilla et al. 2008).
Sin embargo, debido al riesgo para la salud que implica la
presencia de virus entricos en las aguas, as como por el in-
cremento en los brotes de origen hdrico asociados a virus, es
importante contar con metodologas de deteccin viral, rpidas
y econmicas, principalmente en pases en desarrollo. Dentro
de las opciones, existen metodologas basadas en el uso de indi-
cadores virales, como los colifagos, cuya presencia correlaciona
con la existencia de virus entricos patgenos de humanos.
Los colifagos son virus que infectan y se replican en Esche-
richia coli (Armon & Kott 1996) del tracto gastrointestinal
de organismos de sangre caliente (Paz 2003). Los colifagos
somticos incluyen una gran variedad de fagos que pertenecen
a las familias Myoviridae, Siphoviridae, Podoviridae, Microviridae
(Okafor 2011). Estos fagos han sido utilizados como indicadores
de virus entricos, ya que comparten muchas caractersticas con
estos virus, como lo es su composicin, morfologa y modo de
replicacin, lo cual los hace comportarse de manera similar en
cuanto a su persistencia ambiental, su comportamiento ante las
tensiones ambientales, variacin estacional y grado de resistencia
a la cloracin. De esta forma, una muestra positiva por colifagos
rene las condiciones para la presencia de virus entricos y por
lo tanto, la probabilidad de que tambin sea positiva para estos
virus es alta (Cole 2003).
El anlisis de colifagos somticos tambin ha sido utilizado
como indicador de contaminacin fecal y marcador en el proceso
de tratamiento de aguas, ya que provienen del tracto gastrointes-
tinal de organismos de sangre caliente y se ha observado que tras
el proceso de tratamiento de las aguas, se eliminan a un ritmo
comparable a los virus entricos (Skraber et al. 2004, Campos-
Pinilla et al. 2008). Los colifagos son adems, ms resistentes a
los procesos de tratamiento de agua, por lo cual algunos autores
sugieren que su deteccin es de mayor utilidad que las bacterias
fecales (Okoh et al. 2010, Brezina & Baldini 2008).
Para la deteccin de colifagos se han desarrollado mtodos
como la induccin de liberacin de galactosidasa (Stanek
& Falkinham 2001), bioluminiscencia (Guzmn et al. 2009)
y fuorescencia (Salter et al. 2010), entre otros. Sin embargo,
los protocolos de referencia siguen siendo los mtodos de capa
doble de agar y capa simple de agar, que son ms econmicos.
Los mtodos de conteo en placa, como capa doble y capa
simple de agar, se basan en la determinacin de la concentracin
viral, mediante el conteo de unidades formadoras que placas
(UFP), las cuales son zonas de aclaramiento circular que se
producen en la capa bacteriana, debido a la lisis o destruccin
de la E. coli mediada por los colifagos. Inicialmente una par-
tcula de colifagos infecta a su bacteria hospedera, se replica y
posteriormente se disemina, generando una zona circular sin
crecimiento de la bacteria.
Existen protocolos estandarizados para el anlisis de colifagos
somticos, por capa doble y capa simple de agar, como el 9224
C y 9224 E (APHA 2005), el 1602 (EPA 2001), y el mtodo
ISO 107052 (ISO 1999), los cuales han sido aplicados en
muchos laboratorios con algunas variaciones. Sin embargo, estas
metodologas no explican algunas de las variables a las que se
enfrenta un laboratorio al implementarlas.
El objetivo de este trabajo es describir el proceso con la f-
nalidad de informar sobre algunos aspectos y recomendaciones
que no se incluyen en las metodologas estndar y que son
importantes para la implementacin de los ensayos
Material y mtodos
Microorganismos utilizados. Se utiliz la bacteria Escheri-
chia coli 13706 ATCC y el colifago 174 ATCC. Los controles
de colifagos se ajustaron a una concentracin entre 20 80 UFP/
mL y se almacenaron a 70 C, sin la adicin de crioprotector.
Metodologas de referencia. A continuacin se describen
brevemente las metodologas de referencia utilizadas para la
implementacin de los ensayos de capa doble de agar y capa
simple de agar.
Capa doble de agar:
-Protocolo 9224 B, Standard Methods for the Examination of
Water and Wastewater (SMEWW) (APHA 2005). Se prepar un
cultivo bacteriano en fase logartmica, inoculando una asada del
cultivo congelado de E. coli (ATCC 13706) en caldo tripticasa
soya (CTS) que se incub a 36,52 C, 16 horas y se transfri
un inculo a CTS fresco incubndolo 6 horas ms. Para replicar
los fagos el cultivo de la bacteria se inocul con 1 mL del colifago
rehidratado y fueron incubados juntos durante 4 horas. Posterior
a esto, la suspensin colifagos-bacteria o la muestra de agua a
analizar, fueron fltrados con fltros de 0,22 m pretratados con
extracto de carne. Se realiz diluciones seriadas del fltrado y se
mezcl 1 mL de las mismas, 0,1 mL del cultivo de la bacteria y
3 mL de Agar Tripticasa Soya (ATS) al 0,7%, se homogeniz,
se verti en platos de Petri que contenan una capa de ATS al
1,5 % y fueron incubados toda la noche. El procedimiento se
realiz por quintuplicado para cada dilucin.
Capa simple de agar:
-Protocolo 1602, Agencia de Proteccin Ambiental de los
Estados Unidos (EPA 2001). Este mtodo de referencia difere
del anterior en cuanto a la preparacin del cultivo bacteriano ya
que utiliza cido nalidxico, que al inhibir el crecimiento de otras
bacterias hace que se pueda evitar la fltracin de la muestra. Sin
embargo, los pasos de esta metodologa que se siguieron fueron
los siguientes: se prepar un cultivo bacteriano en CTS a partir
de una asada de cultivo congelado y se incub 18 20 horas
a 361 C. A partir de este cultivo se transfri una alcuota a
CTS fresco y se incub durante 4 horas o hasta que alcanz una
densidad ptica (DO) de 0,1 0,5. Se prepar 100 mL de ATS
1,2 % el cual fue inoculado con 0,5 mL de cloruro de magnesio,
10 mL del cultivo de E.coli y 100 mL de la muestra de agua.
337

Implementacin de dos mtodos para la deteccin de colifagos somticos
Rev. peru. biol. 19(3): 335 - 340 (December 2012)
La mezcla fue homogenizada y dispensada en 8 a 10 en platos
de Petri. Los platos se incubaron 361 C por 16 24 horas.
-Protocolo 9224 E, SMEWW (APHA, 2005). La bacteria se
prepar y la muestra se fltr segn lo descrito en el Protocolo
9224 B SMEWW para capa doble de agar. Los 100 mL de
la muestra fueron inoculados con 5 mL de cloruro de calcio
(CaCl
2
), 10 mL de la bacteria en fase logartmica y 100 mL de
ATS 1,2 %, la mezcla se dispens en platos de Petri. Los platos
fueron incubados a 36,5 1 C toda la noche.
Metodologas implementadas. En esta seccin se detallan
las metodologas implementadas en nuestro laboratorio. La
implementacin de los mtodos se realiz inicialmente con
muestras de agua destilada inoculada y posteriormente utilizando
agua de ro, en este caso se utiliz el agua del ro Purires, ubicado
en la provincia de Cartago, Costa Rica. Todas las muestras fue-
ron analizadas en dos momentos distintos: el da en que fueron
colectadas y posterior a un almacenamiento de 48 horas a 4 C.
Capa doble de agar
Para preparar el cultivo de la bacteria en fase logartmica, se
coloc 3 asadas del cultivo congelado de la bacteria en CTS y
se incub a 35 C (incubadora Labline Imperial III modelo
310) en agitacin hasta obtener una densidad ptica DO= 0,3.
Para replicar los colifagos, uno de los cultivo de la bacteria fue
inoculado con 1 mL del colifago 174 ATCC rehidratado y
fueron incubados a 35 C durante 4 horas, posteriormente se
fltr en un sistema de fltracin al vaco (Sartorius Stedim)
con fltros de acetato de celulosa (Sartorius)

de 0,22 m, pre-
tratados con extracto de carne (OXOID)

al

1,5%. El fltrado
se distribuy en alcuotas de 1 mL, en tubos cnicos tipo
Eppendorf, y almacenadas a 70 C. Posteriormente para el
recuento del ttulo de colifagos se realiz diluciones decimales
seriadas las cuales fueron mezcladas con la E. coli y con el agar
y distribuidas en platos Petri como se especifca en el Protocolo
9224 B del SMEWW para capa doble de agar. Para el anlisis
de muestras de agua se sigui el mismo procedimiento pero sin
replicacin de los colifagos, por lo que el procedimiento inici
con la fltracin de la muestra.
Capa simple de agar
El cultivo de la bacteria se prepar y la muestra se fltr como
se especifc para la implementacin de los ensayos de capa
doble de agar. Para determinar el ttulo de colifagos, 100 mL
de la muestra de agua fltrada fueron inoculados con CaCl
2
, el
cultivo de la bacteria hospedera y el agar, como se describi en
el Protocolo 9224 E del SMEWW.
Variables ensayadas.
(1) Optimizacin del cultivo bacteriano en fase logartmi-
ca, para la replicacin y recuento de los colifagos. Inicialmente
el cultivo en fase logartmica se prepar segn el protocolo de
APHA, posteriormente se ajust para que el cultivo primario
tuviera una concentracin semejante a McFarland 1, lo cual
equivale a aproximadamente a 3x10
8
UFC/ mL. Por ltimo,
se prepar un cultivo bacteriano en fase logartmica con una
DO=0,3 a 600 nm, utilizando un biofotmetro.
(2) Edad del cultivo bacteriano. Se prepararon cultivos
bacterianos con 4 horas de incubacin y otros con 24 horas
de incubacin. Para preparar el cultivo de 24 horas, se inocul
una asada del cultivo congelado de E.coli en CTS y se incub
durante 16 horas a 36,5 1 C, posteriormente se transfri una
alcuota a CTS fresco y se incub 4 horas a la misma tempera-
tura, el cultivo se almacen en refrigeracin y al da siguiente se
transfri otra alcuota a CTS fresco, se incub durante 4 horas
y se le ajust la DO a 0,3.
(3) Aplicabilidad del rango de densidad ptica del cultivo
bacteriano, para la amplifcacin y el recuento de colifagos. Se
realiz el recuento de colifagos por capa doble de agar utilizando
cultivos de bacteria hospedera con DO= 0,1, DO= 0,5 y DO= 0,3.
(4) Importancia de la concentracin de bacterias en fase
logartmica, en el proceso de replicacin y fltracin de los
colifagos. Posterior a la replicacin de los colifagos se determin
el ttulo de la suspensin, por el mtodo capa doble de agar. La
suspensin de colifagos sobrante, se hizo pasar nuevamente por
el sistema de fltracin cuyos fltros se encontraban tapizados con
la bacteria hospedera E. coli. Lo anterior con el fn de establecer
si exista disminucin en el conteo de UFP debido a la captura
de los fagos entre los restos bacterianos.
(5) Temperatura de almacenamiento de los colifagos.
Concentrados de colifagos con ttulo conocido fueron almace-
nados a tres temperaturas distintas: temperatura ambiente, 4 C
y 70 C. Esta ltima temperatura se ensay con la adicin de
glicerol (Sigma) al 20% y sin aadir este crioprotector. Despus
de 30 das se realiz nuevamente el recuento de colifagos. A los
tubos a 70 C tambin se les realiz el recuento tras 7 meses
de almacenamiento.
(6) Concentracin del colifago. Se realiz el recuento de
colifagos en fltrados altamente concentrados del virus, as como,
en diluciones de los mismos, para determinar posibles diferencias
en la distribucin y forma de las UFP.
(7) Volumen de mezcla de reaccin. En cada plato de Petri
de 10 cm de dimetro, se verti volmenes de mezcla de reaccin
de 15, 20, 25, 30, 35, 40 y 45 mL, con el fn de evaluar si el
grosor de la capa de agar afecta la observacin de UFP.
Anlisis estadstico.- Para los anlisis estadsticos se aplic
ANOVA o t-Student, con el programa SPSS Statistics versin 17.0.
En todos los casos se trabaj con un nivel de confanza de 95%.
Resultados
(1) Optimizacin del cultivo bacteriano en fase logartmi-
ca, para la replicacin y recuento de los colifagos.- Al aplicar
la metodologa original de APHA la densidad de la sobrecapa
bacteriana obtenida impidi la observacin de UFP. El cultivo
de la bacteria hospedera en fase logartmica se logr optimizar,
regulando su concentracin al comparar con un McFarland 1
(3,0x10
8
UFC/ mL) o midiendo una densidad ptica de 0,3
(3,1x10
8
UFC/ mL), con la ayuda de un biofotmetro. El
inculo bacteriano obtenido con las modifcaciones aplicadas,
gener una capa bacteriana menos densa que permiti la ob-
servacin de las UFP.
(2) Optimizacin de la edad del cultivo bacteriano.- Se
realiz un ensayo en el que se compar los resultados del re-
cuento al utilizar cultivos bacterianos con 4 horas y con 24
horas de incubacin, obtenindose 4,5 x 10
10
UFP/ mL y 4,6 x
10
10
UFP/ mL respectivamente, para lo cual se determin que
tampoco existe diferencia estadsticamente signifcativa (p= 0,5).
338
Solano Barquero et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 335 - 340 (Diciembre 2012)
(3) Aplicabilidad del rango de densidad ptica (0,1 0,5),
para la generacin del cultivo en fase logartmica.- Al utilizar
la DO ms baja sugerida por el mtodo de la EPA (DO= 0,1), se
obtuvo una sobrecapa bacteriana menos confuente en el plato de
Petri, que no delimita bien las UFP, por lo cual estas tienden a
traslaparse unas con otras. Cuando se utiliz DO= 0,5 se obtuvo
UFP bien defnidas, pero de menor tamao que las observadas
cuando la DO fue cercana a 0,3.
(4) Importancia de la concentracin de bacterias en fase
logartmica en el proceso de replicacin y fltracin de los
colifagos.- El ttulo de la suspensin de colifagos replicados fue
inicialmente de 3,8 x 10
3
UFP/ mL, dicho conteo disminuy a
3,4 x 10
1
UFP/ mL, cuando la suspensin se hizo pasar nueva-
mente por el sistema de fltracin cuyos fltros se encontraban
tapizados con restos de la bacteria hospedera.
(5) Temperatura de almacenamiento de los colifagos.-
Un concentrado de colifagos de ttulo 2,2 x 10
4
UFP/ mL, fue
evaluado para determinar su estabilidad despus de un mes de
almacenamiento a diferentes temperaturas (4 C, temperatura
ambiente y 70 C). En el caso de 70 C se evalu bajo dos
condiciones, una utilizando 20% de glicerol y otra sin glicerol.
Se obtuvo como resultados 6,1 x 10
1
UFP/ mL a temperatura
ambiente; 2,8 x 10
3
UFP/ mL a 4 C; 2,1 x 10
4
UFP/ mL a 70 C
sin adicionar glicerol y 2,1 x 10
4
UFP/ mL a 70 C adicionando
glicerol. El almacenamiento durante un mes a temperatura am-
biente y a 4 C fueron signifcativamente menores (p<0,0001),
en tanto que a 70 C utilizando glicerol y sin la adicin del
mismo, la prdida de colifagos no fue signifcativa (p= 0,8 y p=
0,9 respectivamente) independientemente de si se aplica o no
crioprotector (p= 0,9) (Fig. 1).
Despus de 7 meses de almacenamiento a 70 C y sin aadir
crioprotector, el ttulo disminuy de 2,2 x 10
4
UFP/ mL a 7,2
x 10
2
UFP/ mL.
(6) Observacin de resultados segn la concentracin de
colifagos.- Cuando la cantidad de colifagos fue 10
3
UFP por
plato de Petri o superior, la sobrecapa bacteriana desaparece
por completo (lisis confuente), obtenindose un plato de Petri
con una superfcie de agar brillante y traslcido. Debido a esta
lisis de la capa bacteriana, el recuento mximo obtenido por el
mtodo capa doble de agar fue de 200 UFP en cada plato de
Petri, mientras que por el mtodo capa simple de agar fue de
350 UFP por plato de Petri.
(7) Estandarizacin del volumen de mezcla de reaccin,
vertido en cada plato de Petri.- En el mtodo de capa simple
de agar se observ que volmenes de 30, 35, 40 y 45 mL por
plato generaron gran cantidad de burbujas que interfrieron en
la lectura de las UFP, mientras que con volmenes de 15, 20 y
25 mL, la cantidad de burbujas generadas es mnima, de manera
que no limita la lectura de las UFP
(8) Repetibilidad de los mtodos.- No hubo diferencias
estadsticamente signifcativas para los 3 ensayos realizados por
el mtodo capa doble de agar (p= 0,7) (Tabla 1). Todos los re-
cuentos realizados por el mtodos capa simple de agar mostraron
el mismo orden de magnitud 1,7x 10
7
UFP/mL, 1,6 x 10
7
; 2,4
x 10
7
y 3,8x10
7
UFP/mL.
Comparacin de mtodos.- Para un concentrado de colifa-
gos se realiz 3 ensayos por el mtodo capa doble de agar y en
paralelo se realiz 4 repeticiones por el mtodo capa simple de
agar, obteniendo como promedios 3,8 x 10
7
UFP/ mL y 2,4 x
10
7
UFP/ mL, respectivamente. No hubo diferencias estadstica-
mente signifcativas en la recuperacin de colifagos, por ambos
mtodos (p= 0,1).
Anlisis y conservacin de las muestras de agua de ro.-
En el primer muestreo del ro Purires se obtuvo un ttulo de
colifagos de 2,5 x 10
2
UFP/100 mL el da del muestreo y pos-
terior a un almacenamiento de 48 h a 4 C se obtuvo el mismo
resultado. Para el segundo muestreo el recuento de colifagos se
realiz por triplicado, tanto el da del ensayo como posterior al
almacenamiento de 48 h (Tabla 2). No se encontr diferencia
signifcativa entre los resultados obtenidos antes y despus de
almacenar la muestra (p= 0,8).
En un tercer muestreo realizado en el Ro Purires se deter-
min tanto la concentracin de coliformes fecales, como la de
colifagos, obtenindose los siguientes resultados: 280 NMP/100
mL y 233 UFP/100 mL respectivamente.
Figura 1. Ttulo de una suspensin de colifagos somticos 174 ATCC
antes de su almacenamiento y posterior a un mes de almacenaje a
distintas temperaturas.
Dilucin
Ensayo 1 Ensayo 2 Ensayo 3
# UFP # UFP # UFP
10
-2
47 52 45 50 47 50 48 45 47 46 45 53 48 50 47
Ttulo promedio 4,82 x 10
3
UFP/mL 4,72 x 10
3
UFP/mL 4,86 x 10
3
UFP/mL
Tabla 1. Repetitividad del mtodo capa doble de agar evaluado mediante 3 ensayos.
Ensayo
UFP/100 mL
Da del
muestreo
Posterior a 48 h
a 4 C
1 301 248
2 280 217
3 253 268
Ttulo promedio 278 244,3
Tabla 2. Ttulo de colifagos obtenido por el mtodo capa simple de
agar, en las muestras del segundo muestreo del ro Purires, Cartago,
Costa Rica, el da del muestreo y despus de 48 horas de almace-
namiento a 4 C.
0
5000
10000
15000
20000
25000
Antes de
almacenar
-70 C sin
glicerol
-70 C con
glicerol
4 C
Temperatura
ambiente
T

t
u
l
o

d
e
l

c
o
n
c
e
n
t
r
a
d
o

d
e

c
o
l
i
f
a
g
o
s

(
U
F
P
/
m
L
)
Temperatura de almacenamiento de los colifagos
339

Implementacin de dos mtodos para la deteccin de colifagos somticos
Rev. peru. biol. 19(3): 335 - 340 (December 2012)
Discusin
Los mtodos de capa simple y capa doble de agar descritos en
SMEWW (APHA 2005) y EPA (EPA 2001) han sido amplia-
mente utilizados con algunas modifcaciones en diferentes labora-
torios (Paz et al. 2003, Muniesa & Jofre 2004). En el caso de esta
investigacin, se determin que los mtodos se ven afectados por
muchas variables como la densidad ptica del cultivo bacteriano,
temperatura de almacenamiento del fago, condicin fsiolgica
de la bacteria hospedera, relacin en la concentracin colifagos-E.
coli, entre otros aspectos; pero una vez que se tienen controladas
estas variables, los resultados se comportan de manera repetible.
La bacteria hospedera E.coli debe encontrarse en fase loga-
rtmica para que el virus se replique adecuadamente, ya que la
generacin de nuevas partculas virales depende de la replicacin
del material gentico bacteriano (Breitbart et al. 2005). Para la
reproduccin de colifagos por el mtodo capa doble de agar des-
crito por APHA, el cultivo secundario de E. coli se incuba 6 horas
antes de inocularlo con los colifagos; sin embargo, si se compara
este tiempo de incubacin con las curvas de crecimiento descritas
para E. coli (Ramrez et al. 2005), estas sugieren que dicha bacteria
no se encuentra en fase de crecimiento exponencial, sino en fase
estacionaria, en la cual hay equilibrio entre la muerte y divisin
de la bacteria o ella simplemente deja de dividirse (Prescott 2002),
lo que podra afectar la replicacin del fago. Adems, perodos
de incubacin prolongados generan cultivos bacterianos muy
densos, como sucedi al aplicar el mtodo de APHA, esto hace
que las fltraciones sean ms lentas y que aumenten las prdidas
en la recuperacin de los colifagos, porque stos pueden quedar
atrapados entre los restos bacterianos dispuestos sobre los fltros
de 0,22 m; y como se observa en nuestros resultados, al hacer
pasar una solucin de colifagos por fltros tapizados con los restos
de la bacteria hospedera, la concentracin de los fagos disminuye
2 logaritmos en el ttulo de los colifagos, de aqu la importancia
de que la incubacin de la E. coli-colifago se realice entre 4 y 6
horas para evitar un cultivo excesivamente denso.
La alta densidad bacteriana tambin afecta el recuento de
colifagos, ya que cuando el cultivo es muy denso, la sobrecapa
bacteriana es confuente, por lo cual aunque el virus logre la lisis
de las de E. coli, el exceso de bacterias impide la observacin de
las zonas de aclaramiento (UFP). El ajuste de la concentracin
bacteriana mediante la aplicacin de McFarland 1 (aproximada-
mente 3x10
8
UFC/ mL), mejor la lectura de la prueba, ya que se
logr obtener un cultivo bacteriano menos concentrado. Por esta
razn se propone como un mtodo alternativo, principalmente
para laboratorios que no cuenten con biofotmetro. Otros m-
todos de referencia como el ISO 10705-2, propone la reduccin
de los tiempos de incubacin de la bacteria (ISO 1999).
El uso del biofotmetro fue de utilidad para ajustar de manera
exacta la concentracin de bacterias en el medio de cultivo. Los
resultados de recuento de colifagos en las dos densidades pticas
extremas recomendadas por el mtodo de la EPA (0,1 y 0,5), no
produjeron resultados adecuados para la ejecucin del ensayo,
mientras que al utilizar un cultivo de bacteria hospedera con
valores de DO cercanos a 0,3 produjo una sobrecapa bacteriana
ptima que permiti una adecuada delimitacin de las UFP; an
cuando el recuento de las UFP era alto.
En cuanto a la optimizacin de la edad del cultivo bacte-
riano, se demostr que se puede lograr un cultivo de bacteria
hospedera en fase logartmica en 4 horas, obteniendo los mismos
resultados que al utilizar un cultivo con ms das de incubacin
que tambin se encuentre en fase logartmica. Esto es de gran
importancia ya que de esta manera el tiempo de preparacin
del cultivo bacteriano se reduce de 3 das (24 horas en total,
segn protocolo APHA) a 4 horas. La preparacin de la bacte-
ria hospedera el mismo da del ensayo, ha sido descrito para la
determinacin de colifagos somticos segn el manual de ISO
107052 (ISO, 1999) y para la evaluacin los bacterifagos de
Bacteriodes fragilis (Araujo et al. 2001).
La temperatura ptima para el almacenamiento de colifagos
es de 70 C, lo cual es un hallazgo de importancia ya que esta
informacin no se especifca en los mtodos de referencia (APHA
2005, EPA 2001, ISO 1999), los datos que se encuentran en
la literatura son escasos y basados en ensayos con otros tipos de
bacterifagos (Feng et al. 2003, Mndez et al. 2002). A pesar de
que 70 C fue la temperatura ms adecuada para almacenar los
colifagos, si se observ una prdida de los mismos tras 7 meses
de almacenamiento.
Para una adecuada lectura de los resultados es importante re-
visar minuciosamente los platos de Petri para notar las diferencias
entre un plato negativo y uno con una alta concentracin de
colifagos, ya que ninguno presenta UFP; adems es importante
que cada plato contenga entre 15 y 25 mL de agar para evitar
la formacin de burbujas producto del metabolismo de E. coli
(McFaddin 2003) que interferen en la lectura de las UFP.
Una vez que variables como tiempo de incubacin de la
bacteria, y temperatura de almacenamiento de fagos se han
optimizado, los mtodos de capa doble y capa simple de agar
se comportan de manera repetible. Capa simple de agar es una
tcnica ms rpida y ms econmica, sin embargo, su utilidad
es limitada cuando la contaminacin de la fuente de agua es alta
y no se ha diluido la muestra previamente.
En los ensayos realizados para esta investigacin no se en-
contr diferencias signifcativas al comparar los recuentos de
colifagos obtenidos por ambos mtodos.
El protocolo de la EPA (EPA 2001) menciona que la muestra
de agua debe ser analizada como mximo 48 horas posterior a
su recoleccin, otros autores han mencionado que la muestra de
agua puede mantenerse a 5 8 C incluso por 3 das sin presentar
una prdida signifcativa, ni aumento de colifagos (Mndez et
al. 2002, Muniesa & Jofre 2004, Jofre 2009). Para el caso de
esta investigacin se demostr que las muestras de agua de ro,
pueden ser almacenadas durante 48 horas, a 4 C posterior a su
fltracin, sin que se reduzca el nmero de colifagos.
Por otro lado la similitud encontrada entre el nmero de
colifagos y el nmero de coliformes fecales concuerda con los
resultados encontrados para aguas crudas, en otras investigacio-
nes (Paz-y-Mio et al. 2003, Campos et al. 2008, Skraber et al.
2004). Sin embargo, no se cuenta con una interpretacin de los
resultados obtenidos para las aguas de ro, debido a que no se ha
establecido un valor lmite para colifagos en aguas crudas. Las
Guas para la Calidad del Agua de Bebida, de la Organizacin
Mundial de la Salud, indican que se han encontrado concentra-
ciones de colifagos somticos de 10
9
UFP/100 mL en aguas de
desecho y de 10
4
UFP/100 mL en aguas de ros y lagos (OMS
2008). Por otro lado, estudios realizados en ros de diferentes
regiones han encontrado concentraciones de colifagos en un
340
Solano Barquero et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 335 - 340 (Diciembre 2012)
orden de magnitud de 10
1
UFP/100 mL, 10
3
UFP/100 mL
(Paz-y-Mio et al. 2003, Skraber et al. 2004).
En este trabajo, las concentraciones ms altas de colifagos
(10
2
/100 mL) fueron encontradas en los puntos ms lejanos a
la naciente del ro Purires, donde se observ captacin directa
del agua para el riego de lechugas. Esto representa un riesgo para
la salud debido a elevada probabilidad de que virus entricos y
otros agentes patgenos estn presentes en esta agua, lo cual es de
especial importancia siendo la lechuga un alimento de consumo
crudo. A pesar de esta situacin, en Costa Rica no hay estudios
epidemiolgicos de las aguas, ni controles sobre las captaciones
directas que se hacen en los ros, an cuando estas se realizan
en zonas evidentemente contaminadas. Por lo tanto, la imple-
mentacin y ensayo de estos mtodos de conteo en placa viene
a ser un paso inicial para realizar estudios de contaminacin de
estas fuentes de agua.
Como se determin en esta investigacin, es importante que
antes de iniciar el anlisis de la presencia de colifagos somticos
en las fuentes de agua, los laboratorios implementen y corrobo-
ren la funcionalidad de los ensayos basados en mtodos estndar.
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Cultivo in viTro del ajo Morado Barranquino
Rev. peru. biol. 19(3): 341 - 344 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 341 - 344 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Introduccin y multiplicacin in vitro del cultivo de ajo variedad
Morado Barranquino
Karina Carhuaricra E.
1
*, Julio Olivera S.
2
, Javier Gonzales A.
1
y Juan Rodrguez L.
1
Introduction and multiplication in vitro of garlic culture var. Morado Barranquino
1 Universidad Nacional Daniel
Alcides Carrin - Facultad de
Ciencias Agropecuarias. Ciudad
Universitaria km 3 Carretera Cen-
tral Mirafores Oxapampa.
*Email Karina Carhuaricra:
karinavicares@hotmail.com
2 Estacin Experimental Agraria
DONOSO -Instituto Nacional de
Innovacin Agraria. Altura km 5,4
de la Carretera Chancay Huaral.
NOTA CIENTFICA
Presentado: 05/08/2012
Aceptado: 28/11/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
En este trabajo determinamos el efecto de medios de cultivo modifcados usando diferentes concentraciones de
reguladores de crecimiento (auxinas/citoquininas) para la regeneracin y multiplicacin in vitro del ajo (Allium
sativum L.) variedad Morado Barranquino. En la fase de introduccin se cultiv meristemos apicales en tubos
de prueba hasta su regeneracin y se determin que el medio MSM + AIB 0,6 mg/L es el ms adecuado para
la diferenciacin y desarrollo del meristemo. Para la multiplicacin se utilizaron las microplantas (13 semanas)
de la fase de introduccin, obtenindose formacin de macollos en cada subcultivo; se logr mejor tasa de
multiplicacin en el medio MMA + AIA 2,5 mg/L + KIN 5 mg/L y el medio MSM + 2ip 1,5 mg/L con 4,71 y 4.79
respectivamente.
Palabras claves: Allium sativum; explante; in vitro; meristemo caulinar; subcultivo.
Abstract
We determine the effect of modifed culture medium using different growth regulators concentrations (auxins /
cytokinins) for regeneration and propagation of in vitro garlic plants (Allium sativum L.) var. Morado Barrran-
quino. In the introduction stage meristem tips were cultured in test tubes up to regeneration. It was determined
that medium MSM + IBA 0.6 mg/L was most suitable for the meristem tip differentiation and development. 13
weeks old microplants obtained on introduction stage were used for multiplication, obtaining the formation of a
cluster after each subcultive. The best multiplication ratio was obtained in MMA medium + IAA 2.5 mg/L + KIN
5.0 mg/L and MSM medium + 2iP 1.5 mg/L with 4.71 and 4.79 respectively.
Keywords: Allium sativum; explants; in vitro; meristem caulinar; subcultive.
Introduccin
El ajo Allium sativum L., en el Per es considerado una hor-
taliza importante por las excelentes cualidades para la salud y
gastronoma, por este motivo dentro de la Comunidad Andina
se ha incrementado la superfcie para su produccin (MINAG
2008). La variedad Morado Barranquino presenta un periodo
vegetativo de 5,5 a 6 meses, nativo de la localidad de Barranca
(norte de Lima), presenta las mejores caractersticas comercia-
les de bulbo, (circular perfecto), con bajo nmero de dientes,
compactos, homogneos (mximo 13 14), las tnicas tienen
una coloracin morada a rosada (Nicho et al. 2005).
El ajo, aunque es una planta anual, presenta la limitante de
que slo se reproduce de forma asexual (Conci & Vilmas 1991);
esto lleva a que, en ciclos sucesivos de cultivo, se produzca una
acumulacin del inculo de muchos patgenos como, hongos,
bacterias y principalmente virus; ocasionando la reduccin de los
rendimientos y la calidad, en consecuencia prdidas econmicas.
Una alternativa para evitar estos problemas de sanidad, es el uso
de la tcnica del cultivo de tejidos que permite obtener plntulas
libres de patgenos.
Mujica y Mogolln (2004) estimularon la bulbifcacin in
vitro de ajo morado con la adicin de citoquininas y sacarosa.
As mismo, Mujica et al. (2008) indujeron la bubifcacin in
vitro del ajo morado, posteriormente realizaron estudios his-
tolgicos con el propsito de conocer el origen de los rganos
regenerados y cambios anatmicos. Izquierdo y Gmez (2010)
seleccionaron genotipos de ajo de ms alto rendimiento, del
cual el genotipo criollo-3 fue saneado de los virus que afectan
al cultivo en la Habana y propagado in vitro. El clon mostr
un buen comportamiento agronmico a las plagas, un elevado
rendimiento y buena calidad de la semilla.
Pardo et al. (2011) establecieron un protocolo para la regene-
racin de plantas a partir de segmentos de hojas y races. Deter-
minaron el efecto de la combinacin de auxinas y citoquininas,
as como la infuencia del tipo de explante y su posicin en la
microplanta sobre la induccin de callos y su posterior regene-
racin a brotes. Los explantes extrados de la seccin apical de
las races favorecieron la regeneracin de callos, en comparacin
con segmentos basales de las hojas
Aunque existen medios de cultivo establecidos para diferen-
tes variedades de ajo, para la obtencin de plantas in vitro del
ajo Morado Barranquino an no existe trabajos publicados al
respecto. Por lo tanto, se hace necesario establecer los medios
adecuados para cada etapa del proceso, probando diferentes
medios, variando los componentes, como los reguladores de
crecimiento (auxinas/citoquininas) para la micropropagacin in
vitro para este cultivar con cualidades de exportacin. Adems, el
material libre de patgenos podra ser llevado a las regiones del
Per productoras de ajo como Arequipa, Cajamarca, La Libertad,
Lima, Ayacucho y Junn; y conllevara a lograr la produccin
potencial del cultivo de ajo (24 t/ha) utilizando semillas certif-
cadas provenientes del cultivo in vitro (Olivera, 2009). Por estos
motivos, el presente trabajo tuvo como objetivo determinar los
efectos de medios bsicos modifcados con diferentes concen-
traciones de reguladores de crecimiento (auxinas/citoquininas)
en el desarrollo y crecimiento in vitro del ajo (Allium sativum
L.) variedad Morado Barranquino.
342
Carhuaricra et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 341 - 344 (Diciembre 2012)
Material y mtodos
El trabajo fue realizado en el Laboratorio de Biotecnologa
del Instituto Nacional de Innovacin Agraria INIA, Estacin
Experimental Donoso - Centro de Investigacin y Capacitacin
Hortcola Kiyotada Miyagawa, mediante el diseo completa-
mente aleatorizado (DCA), con cuatro y siete repeticiones en
la fase de introduccin y multiplicacin respectivamente; los
tratamientos se muestran en la Tabla 1 y 2.
En las dos fases se realizaron modifcaciones de los medios
bsicos, para obtener el medio MSM (MS con doble con-
centracin en micronutrientes), y el medio MMA (MS con
NaH
2
PO
4
255 mg/L; KNO
3
5700 mg/L; CaCl
2
.2H
2
O 440
mg/L; MgSO
4
.7H
2
O 370 mg/L y NH
4
H
2
PO
4
150 mg/L), a
stos se agregaron 3% de sacarosa, 0,8% de agar, ajustndose
el pH a 5,60,1 en la fase de introduccin, y 5,70,1 para la
fase de multiplicacin. Los reguladores de crecimiento fueron
agregados en las cantidades que se muestran en las Tablas 1 y
2, luego se esterilizaron en autoclave a 121 C y 1,2 kg/cm
2
durante 20 minutos.
Las condiciones del cultivo in vitro fueron: temperatura de
23 24 C, humedad relativa 80%, luminosidad de 45 mol.
m
2
.seg
-1
y fotoperiodo de 16 horas luz.
Los meristemos caulinares (explante) fueron extrados de
bulbos grandes y con madurez fsiolgica con 2/3 de brotacin;
previamente se desgranaron los dientes de ajo para la remocin
de cutcula, luego se cortaron en forma rectangular, los que se
lavaron superfcialmente con agua y jabn y fueron llevados a la
cmara de fujo laminar previamente desinfectada con alcohol
al 86%, para la desinfeccin en magentas estriles con etanol al
70% durante 30 segundos, seguidamente con NaOCl (Hipo-
clorito de sodio) al 20% ms 3 gotas de la solucin Tween 20,
por un perodo de 12 minutos; en ambos casos la soluciones
cubrieron los explantes, fnalmente fueron lavados con agua
destilada estril por tres veces.
Fase de introduccin de meristemos.- El meristemo (ex-
plante) utilizado en esta fase estuvo constituido por el domo
meristemtico y un primordio foliar; utilizando un microscopio
estereo, fueron extrados y se sembraron cada uno en 10 mL de
medio de cultivo (tratamientos) contenido en tubos de ensayo
(25 x 150 mm), luego se colocaron en gradillas y llevadas a la
sala de crecimiento, por cuatro semanas y posteriormente se rea-
lizaron tres subcultivos cada tres semanas. Las variables evaluadas
prendimiento de meristemo, presencia de races y longitud de
races y altura de microplanta; las lecturas han sido tomadas
en la cuarta, octava y decimotercera semana respectivamente.
Fase de multiplicacin.- Los explantes utilizados en esta fase
fueron de las microplantas de la fase de introduccin, sembrados
en frascos de vidrios con tapa de aluminio conteniendo los dife-
rentes medios, Tabla 2; cada quince das despus de la siembra, se
separaron brotes de las microplantas con el fn de obtener mayor
cantidad de explantes. Las variables evaluadas fueron nmero de
das de formacin de brotes, nmero de brotes por explante por
ciclo y altura de macollo, y longitud de races; los datos se regis-
traron a los diez das, quince das y sesenta das respectivamente.
Resultados y discusin
Fase de introduccin.- Los resultados obtenidos del efecto
de diferentes medios (tratamientos) en el cultivo in vitro de ajo
A. satiuvm L. var. Morado Barranquino, sobre prendimiento de
meristemos, altura de microplanta, porcentaje y longitud de races
en la fase de introduccin, se muestran en la Tabla 3. El mayor
prendimiento se ha presentado en el T2, T4, y T6 he igual a T7,
T5, T3 y el menor a correspondido al T1, la mayor regeneracin
en estos tratamientos concuerda con lo sealado por Conci et
al. (1986) que, las respuestas del desarrollo de meristemos en el
medio de cultivo Murashige y Skoog (MS), varan dependiendo
del cultivar. En cuanto al T4 y T6 el prendimiento de mayor nu-
mero de explantes se debera a la presencia de ANA; al respecto,
Bovo y Mroginske (1985), sealan que la adicin de 100 mL/L de
mio-inositol en MS suplementado con 0,1 0,01 mL/L de ANA
duplican el porcentaje del desarrollo de meristemos de ajo que
originan plantas enteras. El mayor prendimiento el T2, respecto
al T1 a la presencia de auxina AIB; Jimnez (1998) indic que
los pices y meristemos que son empleados como material inicial
para el cultivo in vitro, son reas de sntesis de auxinas por lo que
la concentracin endgena es alta y que normalmente cuando
se emplean pices no se adicionan auxinas al medio de cultivo
aunque estos pueden estimular el crecimiento, pero cuando se
emplean meristemos es frecuente que no exista sufciente auxina
endgena siendo necesaria la adicin exgena.
Las alturas de microplantas han variado desde 39 mm en T1
hasta 66,45 mm en el T3, Tabla 3, la mayor altura de microplanta
se ha presentado en el T3 estadsticamente igual a T7, T5, T3,
T2, T4, T6 y el menor ha correspondido al T1.
En cuanto a los tratamientos T3 (MSM + BAP 0,3 mL/L
+ANA 0,15 mL/L)que presenta mayor altura de microplanta
con respecto al testigo; resultado similar reporta Olivera (2009),
usando diversos cultivares de ajo empleando meristemos como
explantes, en el medio de cultivo MS, sin embargo con mayor
concentracin de reguladores de crecimiento (BAP 0,5 mL/L y
ANA 0,1 mL/L), obtuvo microplantas en el rango de 50 a 60 mm
de longitud en un lapso de ocho a diez semanas dependiendo del
Tratamiento Medios de cultivo
T1 MS
T2 MSM + AIB (0,6 mg/L)
T3 MSM + BAP (0,3 mg/L) + ANA (0,15 mg/L)
T4 MSM + BAP (0,4 mg/L) + ANA (0,2 mg/L)
T5 MMA+ AIB (0,6 mg/L)
T6 MMA+ BAP (0,3 mg/L) + ANA (0,15 mg/L)
T7 MMA + BAP (0,4 mg/L) + ANA (0,2 mg/L)
Tabla 1: Tratamientos (medios de cultivo) para la fase de Introduc-
cin de meristemos de A. sativum L. cv. Morado Barranquino. MMA:
medio MS modifcado en macronutrientes para ajo; MSM: Medio MS
modifcado con doble concentracin de micronutrientes.
Tratamiento Medios de cultivo
T1 MSM + AIB (0,33 mg/L ) + BAP (2 mg/L)
T2 MSM + 2ip (1,5 mg/L)
T3 MSM + AIA (2,5 mg/L) + KIN (5 mg/L)
T4 MMA + AIB (0,33 mg/L) + BAP (2 mg/L)
T5 MMA + 2ip (1,5 mg/L )
T6 MMA + AIA (2,5 mg/L) + KIN (5 mg/L)
Tabla 2: Tratamientos (medios de cultivo) para la fase de multipli-
cacin de A. sativum L. cv. Morado Barranquino. MMA: medio MS
modifcado en macronutrientes para ajo; MSM: Medio MS modifcado
con doble concentracin de micronutrientes.
343

Cultivo in viTro del ajo Morado Barranquino
Rev. peru. biol. 19(3): 341 - 344 (December 2012)
cultivar; resultado que indicara el efecto favorable de los micronu-
trientes en el crecimiento de las microplantas, en comparacin a los
reguladores de crecimiento. Esto concuerda con Margara (1988),
quien menciona que los microelementos resultan ser indispensables
para el crecimiento, intervienen como activadores (eventualmente
como constituyentes) de diversos sistemas enzimticos; a veces los
microelementos se utilizan a concentraciones ms elevadas con el
objetivo de provocar una activacin de crecimiento.
El porcentaje de races concuerda con la longitud, Tabla 3,
este resultado se debera a que existira una correlacin entre
el tiempo de aparicin y el crecimiento. El tratamiento T2 es
superior a T3, T5, T7 pero estadsticamente igual a T6 y T1.
La regeneracin y longitud de races en el T2 se debi a la
doble concentracin de micronutrientes y a la auxina (AIB), lo
que favorecera la presencia de races, en menor tiempo y mayor
proporcin, en contraste con los otros tratamientos ensayados.
Por lo que se acepta la teora de George, (1996) que indica
que a mayor concentracin de auxina que citoquininas o la
ausencia de esta ltima, dar origen a la formacin de raz en
la microplanta. Margara (1988) menciona, cuando se trata de
una organognesis (neoformacin de races), no resulta evidente
que medios como MS sean favorables para este equilibrio. Es
posible que algunos macro-microelementos (N, K, Zn, Mn,
etc.) aportados a concentraciones relativamente elevadas acten
activando preferentemente algunos sistemas enzimticos.
As mismo el tratamiento T6, que constaba de Murashige
y Skoog modifcado en sus compuestos de macronutrientes,
suplementado con BAP (0,3 mg/L) y ANA (0,15 mg/L), logro
una longitud de raz con promedio de 5,93 mm ocupando el
tercer lugar en longitud de raz, lo que se podra decir que el
crecimiento se debera a la interaccin que existe en las con-
centraciones de auxina/citoquinina, adems de la funcin del
fosfato de amonio y nitrato de potasio sobre el crecimiento de
la raz, coincidiendo con Margara (1988), que el empleo de
medios ricos en nitrgeno (N ntrico y amoniacal) y potasio
K estimulan sobre la organognesis (neoformacin de races).
Por otro lado, el tratamiento T4 que ha mostrado menores
valores en presencia y longitud de races, al resto de los trata-
mientos, se debera a la alta concentracin de la citoquinina
frente a la auxina, lo que inhibe la regeneracin y elongacin
de la raz, al respecto Ayerbe y Sagasta (1990) sealan que, en
concentraciones elevadas de citoquininas entre 1 y 10 mL/L,
generalmente inhiben la formacin de races. El medio que ha
resultado ms prometedor para la fase de introduccin en el
cultivo de ajo ha sido el tratamiento T2, Figura 1a.
Fase de multiplicacin.- Los resultados de altura de
macollo, periodo de formacin de brotes, numero de brotes
y longitud de races, se muestra en la Tabla 4; el tratamiento
T5 ha sido igual estadsticamente a T3, T4 y T2 y superior a
T6 y T1, esto demuestra que las microplantas de ajo Morado
Barranquino tiene diferentes respuestas en el desarrollo y cre-
cimiento de macollo, que se debera a la baja concentracin
y ausencia de auxinas, frente a la citoquinina, debido a que
la morfologa del tallo del ajo (masa cnica), solamente es
sufciente el aporte de citoquininas para el desarrollo de las
hojas; al respecto Hurtado y Merino (1992) indican que las
citoquininas inhiben la elongacin del tallo, pero estimulan
el alargamiento de las hojas, as mismo Margara (1988),
menciona que las altas concentraciones de macronutrientes
como fosfato de amonio, nitrato de potasio infuyen en el
desarrollo del macollo presente en el T5.
En cuanto al periodo de formacin de brotes no existe efecto
diferencial entre los medios, lo que indicara que el agregado de
los macroelementos-microelementos mas los reguladores de cre-
cimiento (auxina/citoquinina), no tiene efecto alguno sobre esta
variable; sta es importante en la fase de multiplicacin, porque
de ella depender obtener en el menor tiempo, mayor nmero de
microplantas.
Tratamiento
Prendimiento de
Meristemo (N)
Altura de microplanta
(mm)
Porcentaje de races Longitud de races
T1 9,00 b 39,00 b 45 a b 0,722 a b
T2 19,00 a 50,65 a b 63,08 a 0,938 a
T3 17,00 a b 66,45 a 34,12 b c 0,521 b c
T4 19,00 a 50,16 a b 8,89 d 0,163 d
T5 14,00 a b 44,51 a b 6,15 c d 0,238 c d
T6 18,00 a 58,24 a b 48,75 a b 0,813 a b
T7 16,00 a b 49,44 a b 22,67 b c d 0,479 b c d
Tabla 3. Efecto de diferentes medios (tratamientos) en prendimiento de meristemos, altura de microplanta, presencia y longitud de races
durante la fase de introduccin in vitro de A. sativum L. cv. Morado Barranquino.
* Medias con diferentes letras en la misma columna diferen para p<0,05 (Notacin Duncan).
Tratamiento Altura de macollo (mm)
Perodo de formacin de
brotes (das)
Nmero de brotes (N) Longitud de races (mm)
T1 58,27 b 12,13 a 38 b 0,29 b
T2 62,71 a b 11,96 a 134 a 0,13 b
T3 70,78 a b 11,45 a 33 b 0,22 b
T4 68,35 a b 12,74 a 79 a b 0,00 b
T5 77,68 a 12,31 a 132 a 0,79 a b
T6 57,00 b 11,39 a 15 b 1,48 a
Tabla 4: Efecto de diferentes medios (tratamientos) en prendimiento de meristemos, altura de microplanta, presencia y longitud de races
durante la fase de multiplicacin in vitro de A. sativum L. cv. Morado Barranquino.
* Medias con diferentes letras en la misma columna diferen para p<0,05 (Notacin Duncan).
344
Carhuaricra et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 341 - 344 (Diciembre 2012)
El nmero de brotes por ciclo los tratamientos T2, T5 fue-
ron superiores al T1, T3, T6 e iguales estadsticamente al T4,
esto se debera a que los medios de cultivo T5 y T2 contenan
el regulador de crecimiento 2ip (1,5 mL/L) que coincide con
Ravnikar et al. (1993) y Moriconi et al. (1990) quienes indican
que en la etapa de multiplicacin obtuvieron mejores resultados
utilizando como regulador 2ip. As mismo, Olivera (2009) en
las variedades de ajo Arequipeo y Napuri ha determinado
que el 2ip en concentraciones de 6 mL/L a 10 mL/L logr la
mejor respuesta de macollamiento de las microplantas. Por tanto,
los resultados de los tratamientos T2 y T5 se debieron al efecto
de la citoquinina (2ip) en la regeneracin de brotes; al respecto
Hurtado y Merino, (1992) sealan el efecto de la citoquinina
en el retraso de la dominancia apical y teniendo un papel funda-
mental en la organognesis, ya que pueden inducir la formacin
de yemas en tejidos in vitro de callo, hojas, races, cotiledones o
piezas de tallo. El coefciente de multiplicacin durante los siete
ciclos, los tratamientos T2 (4,79) y T5 (4,71) lograron un alto
coefciente de multiplicacin frente al resto de los tratamientos
(Figura 1b y c). El nmero de brotes es fundamental durante
la fase de multiplicacin ya que a mayor nmero de brotes se
tendr una mayor tasa de multiplicacin.
La longitud de races, el T6 ha sido superior a T1, T2, T3,
T4 pero igual estadsticamente a T5. Respecto al tratamiento
T6, coincide con los resultados de Bustamante y Muoz (1993)
usando MS conteniendo KIN o BA en 0,5; 1,0 y 2,0 mg/L +
0,1 mg/L de ANA en el cultivo in vitro de ajo, encontraron que
el porcentaje de explantes con races y el nmero de races por
explante fueron superiores con KIN, que con BA, sin embargo
morfolgicamente las microplantas fueron superiores con KIN,
especialmente en la ms bajas concentraciones.
Literatura citada
Ayerbe M.L. & J. Sagasta. 1990. Cultivo in vitro de las plantas
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Figura 1: (a) Microplanta provenientes del T2,
despus de 13 semanas de la siembra. (b) Macollo
provenientes del T2, despus de 4 meses de la
siembra. (c) Macollo provenientes del T5 despus
de 4 meses de la siembra.
345

La cola de caballo comercializada y exportada del Per
Rev. peru. biol. 19(3): 345 - 346 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 345 - 346 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
La cola de caballo (Equisetum, Equisetaceae) comercializada y
exportada del Per
Blanca Len
Horsetail (Equisetum, Equisetaceae) in commerce and exported from Peru
Museo de Historia Natural, Uni-
versidad Nacional Mayor de San
Marcos, Av. Arenales 1256, Jess
Mara, Lima. Aptdo. 14-0434, Lima-
14, Per
leon@austin.utexas.edu
NOTA CIENTFICA
Presentado: 07/09/2012
Aceptado: 20/11/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
Varios productos derivados de plantas se exportan del Per como suplementos nutricionales, condimentos
y otros usos, entre estos ltimos tipos se encuentra el helecho cola de caballo. Tres nombres se emplean
en el comercio: Equisetum arvense, E. bogotense y E. hiemale, los cuales no corresponden a las plantas
exportadas, las que en cambio son E. giganteum, una especie reconocible por detalles morfolgicos en sus
ejes, ornamentacin y distribucin de sus estomas.
Palabras claves: Equisetum; helecho; identifcacin; cola de caballo; Per.
Abstract
Several plant products are exported from Peru as food supplements (nutraceuticals), condiments and other
uses for human consumption, among them the horsetail fern. Three names are used in commerce: Equisetum
arvense, E. bogotense and E. hiemale; none of which represent the species being exported; instead the spe-
cies in commerce is E. giganteum, easily recognizable by morphological details of their axes, ornamentation
and stomata distribution.
Keywords: Equisetum; fern identifcation; horsetail; Peru.
El incremento en la demanda de los mercados por plantas y
productos derivados de ellas aumenta simultneamente el riesgo
de la identifcacin errada. Esta situacin describe el caso de
la cola de caballo, la cual es exportada a diversos mercados
en pases vecinos, Europa y los Estados Unidos de N.A. La
exportacin de esta planta alcanz los ltimos tres aos 2320,
9680 y 21820 kg/ao (Ministerio de Agricultura, 2009, 2010,
2011). Los registros ofciales emplean el nombre comn y citan
como lugar de produccin para los dos ltimos aos solamente
al departamento de Lima, situacin que no refeja las fuentes
de exportaciones existentes en el Per y disponibles a travs del
acceso en lnea. La cola de caballo es ofertada en paquetes que
permiten observar el contenido (Figs. 1 A-B) y estos incluyen
numerosos ejes > 3mm usualmente estriles. Los paquetes que
se venden en los EE.UU. de N.A. (Fig. 1A) llevan el nombre
de Equisetum bogotense, mientras que los paquetes que se
ofertan en el mercado peruano (Fig. 1B) y la oferta en lnea de
los exportadores llevan ya sea el nombre de Equisetum arvense
o el de Equisetum hiemale.
Esta nota tiene por tanto como objetivos aclarar la iden-
tificacin botnica de las colas de caballo comercializadas
industrialmente en el Per y proveer de ayuda visual para su
reconocimiento.
Equisetum es un gnero de helechos llamados comnmente
colas de caballo de distribucin mundial y de mayor rique-
za en el hemisferio norte. Este gnero es reconocible por los
ejes longitudinalmente surcados con costillas, por lo general,
pronunciadas, con hojas verticiladas reducidas a escamas que
forman una vaina y por esporoflos agrupados distalmente en
unas estructuras a manera de cono, los estrbilos. En el Per se
reconoce en la actualidad tres especies: E. bogotense Kunth, E.
giganteum L. y la escasamente reportada E. myriochaetum Schltdl.
& Cham. Existe la posibilidad que ocurran tambin hbridos
(Equisetum X schafneri Milde) entre estas dos ltimas en las reas
de contacto como s ocurre en Amrica Central (Hauke 1969;
Mickel & Smith 2004). Las tres especies se hallan distribuidas en
casi toda la Amrica tropical, y en el Per las dos primeras crecen
en casi todos los departamentos, ocupando ambientes hmedos
y alterados desde el nivel del mar hasta los 4200 m de altitud.
El uso de Equisetum como planta diurtica es conocido en
varios pases de la regin andina, especialmente E. bogotense y E.
giganteum (Navarrete et al. 2006). La presencia de oleorresinas
en esa ltima es tema de inters farmacolgico (e.g. Michielin
et al. 2005; Danielski et al. 2007) habindose evaluado su ca-
racterizacin fsicoqumica para control de calidad (Francescato
et al. 2011).
La distincin morfolgica de las especies peruanas se basa
inicialmente en las dimensiones y ramifcacin de las plantas.
Equisetum bogotense alcanza < 50 cm de largo, ejes < 2 mm de
Figura 1. Paquetes de cola de caballo de produccin industrial. A la
izquierda bolsa ofertada en los Estados Unidos de N.A., a la derecha
en la ciudad de Huaraz.
346
Len et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 345 - 346 (Diciembre 2012)
ancho, con 4 7 surcos longitudinales y ramas de nmero menor
que los surcos (1 4); mientras que las especies E. giganteum (Fig.
2A) y E. myriochaetum del subgnero Hippochaete superan 1 m de
alto, ejes > 3 mm de ancho, con 16 25 surcos y ramas, por lo
general, de igual nmero que los surcos rodeando a los ejes. Estas
dos ltimas especies se pueden diferenciar con una lupa (de 10 X)
por el nmero de hileras de estomas y el margen de las costillas,
siendo para E. giganteum de 2 6 hileras y costillas dentadas, en
cambio E. myriochaetum tiene estomas en una hilera y costillas
aserradas. El material examinado (Figs. 2 B-D) presenta ejes de
2 4 mm ancho, ramas de igual nmero que los surcos, estomas
en 2 3 hileras y costillas de margen dentado, lo que permite re-
conocerlo como Equisetum giganteum L. Pero, dada la posibilidad
de una confusin con E. myriochaetum se sugiere una verifcacin
constante y un examen de las condiciones de sus poblaciones.
La cola de caballo en comercio, Equisetum giganteum L., es
considerada como planta de uso tradicional y no teraputico por
ello su aprovechamiento y registro de exportacin se enmarca en
la ley 27821 (Ley de Promocin de Complementos Nutricionales
para el Desarrollo Alternativo). Sin embargo, con esta ley y su
futura reglamentacin se promueven actividades productivas,
pero no garantizan la identifcacin correcta a lo largo de toda
la cadena productiva que priorice la calidad y el buen manejo de
los recursos, especialmente para plantas como Equisetum cuya
extraccin proviene de poblaciones silvestres.
Agradecimientos
Agradezco a Lucila Bocngel de Len, Efran Len Bocngel,
Mnica Arakaki, Flor Henderson y Kenneth Young por el apoyo
en la obtencin de Equisetum en el Per y los EE.UU. de N.A.
Literatura citada
Danielski, L., E. M. Z. Michielin & S. R. S. Ferreira. 2007. Horsetail
(Equisetum giganteum L.) oleoresin and supercritical CO2:
Experimental solubility and empirical data correlation. J.
Food Engineer. 78:10541059.
Francescato, L. N., D. A. Quinteros, S. Bordignon, V. L. Bassani &
A. T. Henriques. 2011. Physicochemical characterization
for quality control of Equisetum giganteum L. Latin Amer.
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Hauke, R. L. 1969. The natural history of Equisetum in Costa Rica.
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Michielin, E. M. Z., L. F. V. Bresciani, L. Danielski, R. A. Yunes
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Mickel, J. T. & A. R. Smith. 2004. The Pteridophytes of Mexico.
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2008. Direccin General de Forestal y Fauna. Pp. 188.
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2010. Direccin General de Forestal y Fauna. P p .
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Borschenius & H. Balslev, eds. Botnica econmica de los
Andes centrales. Universidad Nacional de San Andrs, La
Paz, Bolivia. Pp. 385411.
Figura 2. Equisetum giganteum L. y detalles morfolgicos para su identifcacin. A. Hbito, planta de 1,2 m de alto, cuenca del ro Mala (Len
& Young 4862 USM), B. Ramas de E. giganteum en venta en los EEUU de N.A., C. Detalle a 2X de rama, la barra vertical equivale a 3,5 mm,
D. Vista microscpica de las dos hileras de estomas, la barra horizontal equivale a 0,3 mm
347

heTerocucumis godeffroyi en el mar peruano
Rev. peru. biol. 19(3): 347 - 350 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 347 - 350 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Primer registro de Heterocucumis godeffroyi (Semper, 1868)
(Echinodermata: Holothuroidea) en el mar peruano
Francisco Alonso Sols-Marn
1
, Yuri Hooker
2
, Andrea Alejandra Caballero Ochoa
3

y Alfredo Laguarda-Figueras
1
First record of Heterocucumis godeffroyi (Semper, 1868) (Echinodermata:
Holothuroidea) from Peruvian sea
1 Laboratorio de Sistemtica y Eco-
loga de Equinodermos, Instituto
de Ciencias del Mar y Limnologa
(ICML), Uni versi dad Naci onal
Autnoma de Mxico (UNAM).
Apdo. Post. 70-305, Mxico, D. F.
04510, Mxico.
E-mail Francisco Sols-Marn:
fasolis@cmarl.unam.mx
2 Laboratorio de Biologa Marina,
Departamento de Ciencias Biol-
gicas y Fisiolgicas, Universidad
Peruana Cayetano Heredia. Av.
Honorio Delgado 430, Urb. Inge-
niera, S.M.P. Lima, Per.
3 Posgrado en Ciencias del Mar y
Limnologa, Instituto de Ciencias
del Mar y Limnologa (ICML),
Universidad Nacional Autnoma
de Mxico (UNAM).
NOTA CIENTFICA
Presentado: 16/10/2012
Aceptado: 05/12/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
Se registra por primera vez para el Per la especie de pepino de mar Heterocucumis godeffroyi (Semper,
1868) (Echinodermata: Holothuroidea). La especie fue recolectada a 19 m de profundidad en Pucusana, de-
partamento de Lima. Este registro representa el lmite ms norteo de distribucin de la especie reconocido
hasta el momento. Material de referencia se encuentra depositado en la Coleccin de Zoologa Acutica, del
Laboratorio de Biologa Marina, Departamento de Ciencias Biolgicas y Fisiolgicas, Universidad Peruana
Cayetano Heredia, Lima, Per.
Palabras clave: Primer Registro; pepino de mar; biodiversidad marina.
Abstract
This is the frst record of Heterocucumis godeffroyi (Semper, 1868) (Echinodermata: Holothuroidea) for Peruvian
waters. The species was collected at19 m deep, in Pucusana, off Lima Departamento. This record represents the
northern most distribution limit knowing to the present. Reference material has been deposited at the Coleccin
de Zoologa Acutica, Laboratorio de Biologa Marina, Departamento de Ciencias Biolgicas y Fisiolgicas, at
Universidad Peruana Cayetano Heredia, Lima, Per.
Keywords: First record; sea cucumber, marine biodiversity.
Introduccin
Existen pocos estudios taxonmicos sobre los pepinos de mar
peruanos. Los holoturoideos de Per estn representados por
aproximadamente 74 especies (Sols-Marn et al. 2012; Hooker
et al. 2013) la gran mayora de estos corresponden a especies de
zonas someras (>200 m).
H. L. Clark (1910) registr algunas especies de pepinos de
mar recolectadas en mar territorial peruano, o que posiblemente
se podran encontrar en la misma zona: Stichopus fuscus (=Isos-
tichopus fuscus), Holothuria chilensis, Phyllophorus peruvianus
(=Pattalus mollis), Cucumaria leonina (=Pseudocnus dubiosus),
Colochirus peruanus (=Trachythyone peruana) y Tyo ne gibber
(=Neothyone gibber).
Posteriormente, Deichmann (1941, 1958) report 14 espe-
cies de holoturias recolectadas durante las expediciones Allan
Hancock en el Pacfco americano (Velero III y IV) entre 1932
y 1938, y registr algunas para el Per: Athyonidium chilensis,
Cucumaria californica (=Pseudocnus ca lifornicus), Cucumaria
dubiosa (=Pseudocnus dubiosus), Euthyonidium ovulum (=Afrocu-
cumis ovulum), Neothyone gibber, Neothyone gibosa, Neothyone
panamensis, Pattalus mollis, Pentamera chiloensis, Psolidium
planum, Anaperus peruviana, Pentacta peruana (=Trachythyone
peruana), Ludwigothuria kefersteini (=Holothuria kefersteini) y
Selenko thuria theeli (=Holothuria theeli).
Hooker et al. (2005) registraron 13 especies de holoturoideos
en el inventario de equi nodermos de las islas Lobos de Afuera
(Lambayeque, Per), de los cuales seis fueron nuevos registros
para el Per: Psolidium dorsipes, Cucumaria famma, Pseudocnus
californicus, Holothuria sp., Chiridota sp. y Actinopyga sp., y
mencionan que los ejemplares no identifcados de Holothuria
sp. y Actinopyga sp. no correspondieron a ninguno de los holo-
turoideos conocidos en el Pacfco Oriental.
Prieto-Ros (2011) report 22 especies de holoturoideos
habitantes del mar del Per, distribuidas en tres rdenes, ocho
familias y trece gneros, aportando ocho nuevos registros para
el mar del Per: Pentamera chierchia, Neocucumis veleronis, Ho-
lothuria (Cystipus) inhabilis, Holothuria (Selenkothuria) lubrica,
Holothuria (Semperothuria) imitans, Holothuria (Vaneyothuria)
zacae, Molpadia interme dia y Caudina californica.
Recientemente Sols-Marn et al. (2012) reportaron la exis-
tencia de Enipniastes eximia (una especie de holoturia pelgica)
frente a las aguas del mar peruano.
H. L. Clark (1910) fue el primero en sugerir la existencia de
Cucumaria godefroyi (=Heterocucumis godefroyi) en las aguas del
Per, sin embargo, nunca observ y/o analiz ningn ejemplar
recolectado en aguas peruanas. Es hasta ahora que se registra for-
malmente, y con la existencia de un reporte fsico a H. godefroyi
(Semper, 1868) para el Per. Este registro representa el lmite
de distribucin geogrfca ms norteo de la especie reconocido
hasta el momento. Material de referencia se encuentra depositado
en la Coleccin de Zoologa Acutica (CZA), del Laboratorio
de Biologa Marina, Departamento de Ciencias Biolgicas y Fi-
siolgicas, Universidad Peruana Cayetano Heredia, Lima, Per.
348
Sols-Marn et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 347 - 350 (Diciembre 2012)
Sistemtica
Phylum echinoDermata Klein, 1734 (ex Bruguire, 1789)
clase holothuroiDea Blainville, 1834
orDen DenDrochirotiDa gruBe, 1840
Familia cucumariiDae luDwig, 1894
Heterocucumis godeffroyi (Semper, 1868)
(Figuras 1-3)
Cucumaria godeffroyi Semper, 1868: 53, pl. 15, fgs. 12, 14; H.L.
Clark, 1910: 352-353; Deichmann, 1941: 83-84; 1947: 5; Pawson,
1969: 131-133, fg. 1; Lambert, 2009: 869, text-fg.
Heterocucumis godeffroyi.- OLoughlin, 2002: 316-317; OLoughlin
et al., 2009: 14 (lista).
Material examinado: Un ejemplar, CZA-381, Baha de
Pucusana, Lima, Per, (122814,73S, 76482,52W), a
50 kilmetros de Lima, 25 de marzo 2012, 19 m, bajo rocas,
recolector: Yuri Hooker.
Descripcin. Ejemplar adulto de tamao grande (33,80 mm)
(Fig. 1A). En alcohol el material examinado es amarillento con
caf obscuro en piel y tentculos. Cuerpo contrado de forma
ms o menos cilndrica. Podios en cinco series dispuestos en los
ambulacros, cada serie con dos flas (Fig. 1B); da la apariencia de
tener numerosas flas, efecto observado debido a la contraccin
del ejemplar. Los pies ambulacrales de ejemplares ms pequeos
generalmente ausentes en el dorso (Pawson 1969). Diez tent-
culos dendrticos, de tamao desigual (de 3,15 a 3,35 mm de
largo en el ejemplar contrado) (Fig. 1C, D). El anillo calcreo
es simple, sin proyecciones. Las espculas de la pared del cuerpo
son placas perforadas (4 14 orifcios, en su mayora de 6
10), pequeas, de diversos tamaos (Fig. 2A, C), con bordes y
superfcie espinosa; algunas con proyecciones marginales. Pies
ambulacrales con barrotes de soporte curvados, en algunos casos,
la parte central con una corona de espinas o pequeas perforacio-
nes (Fig. 2B). Las espculas de los tentculos son barrotes lisos,
perforados (Fig. 2D). Introverso con barrotes lisos y perforados
(Fig. 2E), ms elaborados que los de los tentculos.
Holotipo: Museo de Hamburgo, Alemania (Deichmann 1941).
Localidad tipo: Iquique, Chile (Semper 1868).
Referencias de identifcacin: Pawson, 1969, Fig. 1; Lam-
bert, 2009, text-fg. pg. 869.
Distribucin geogrfca: Originalmente descrita para la
costa de Iquique, Chile (Semper 1868). Es muy probable que
se distribuya a todo lo largo de la costa chilena (Pawson 1969).
Deichmann (1941, 1947) menciona que su intervalo de distri-
bucin va de la costa oeste de Sud Amrica entre 20 y 40 de
latitud S, probablemente porque los dos ejemplares reportados
por ella en su trabajo de 1947 fueron localizados en las vecin-
dades de la Isla Chilo (Pawson 1969).
Figura 1. Heterocucumis godeffroyi (Semper, 1868). A. Espcimen in situ, B. espcimen vivo mostrando los pies ambulacrales extendidos, C
y D. Detalles de la zona anterior del cuerpo mostrando los tentculos dendrticos retrados. Fotos: Yuri Hooker.
349

heTerocucumis godeffroyi en el mar peruano
Rev. peru. biol. 19(3): 347 - 350 (December 2012)
Figura 2. Heterocucumis godeffroyi. A: placas perforadas del ambulacro; B: barrotes del ambulacro; C: placas perforadas del interambulacro;
D: barrotes de los tentculos; E: barrotes del introverso. Escalas en micras.
Pawson (1969) extendi el lmite sur de la distribucin de la
especie hasta los 415030S.
OLoughlin (2002) ampli el rango de distribucin geogrfca
de esta especie desde la regin Magallnica a la regin de las
Islas Subantrticas (Kerguelen, 49S, 70E; Isla Heard 51-53S,
73-76E) (Fig. 3), estos registros requieren verifcacin dada la
lejana de las islas subantrticas con respecto a la zona de distri-
bucin geogrfca conocida de la especie en Amrica del Sur. En
este trabajo se reporta por primera vez, el lmite ms norteo de
la especie en aguas peruanas (Fig. 3).
Distribucin batimtrica: De 0 a 60 m (Pawson 1969). De
4 a 379 m (OLoughlin 2002; Lambert 2009).
Figura 3. Mapa de distribucin de Heterocucumis godeffroyi (Semper, 1868) en el Pacfco Sur oriental (nuevo registro).
350
Sols-Marn et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 347 - 350 (Diciembre 2012)
Hbitat: habita sustratos de arena gruesa y conchuela.
Tambin se le puede localizar bajo rocas y asociado a tubos de
poliquetos (Pawson 1969; Lambert 2009). Nuestro espcimen
fue recolectado debajo de una roca, adherida a ella (Fig. 1A).
Color: El color en vivo observado es blanco amarillento con
tentculos amarillo claro, la superfcie oral y tentculos son mo-
teados con manchas marrn obscuro. Espacios interambulacrales
de los extremos anterior y posterior del cuerpo, as como la zona
medio-dorsal con pequeas puntos de color marrn oscuro
(Fig. 1). Pawson (1969) menciona que los individuos juveniles
presentan diferencias en color y tamao de tentculos ventrales
Observaciones: La mayora de los registros de H. godefroyi
se han presentado en aguas fras y templadas de la zona del
Pacfco Sur Oriental, que segn Brusca y Wallerstein (1979),
Jaramillo (1982), Hendrickx (1992) y Lancellotti y Vzquez
(1999), corresponde a las provincias biogeogrfcas Magallnica
y Templada-Transicional; este nuevo registro muestra la presencia
de la especie en aguas ms clidas-templadas (Provincia Per-
Chile) que evidencia una transicin hacia la zona tropical (Pro-
vincia Panmica). Este resultado coincide con lo propuesto por
Deichmann (1941, 1959), Ekman (1953), Caso (1978, 1979)
y Maluf (1988) que mencionan a Per (Isla Lobos de Afuera)
como el lmite Sur de la distribucin de un nmero importante
de especies de equinodermos tropicales.
Agradecimientos
A Alicia Durn Gonzlez, Tcnico Acadmico de la Coleccin
Nacional de Equinodermos de Mxico (ICML, UNAM) por el
trabajo tcnico desarrollado para la realizacin de esta publica-
cin. A Berenit Mendoza Garfas quien tom las fotografas de
microscopa electrnica de barrido (Laboratorio de Microscopa
Electrnica del Instituto de Biologa, UNAM) que ilustran el
presente trabajo.
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351

Investigacin y conservacin de la biodiversidad en per
Rev. peru. biol. 19(3): 351 - 358 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 351 - 358 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Investigacin y conservacin de la biodiversidad en Per: importancia
del uso de tcnicas modernas y procedimientos administrativos
efcientes
Rudolf von May
1
, Alessandro Catenazzi
2
, Ariadne Angulo
3
, Pablo J. Venegas
4
y
Csar Aguilar
3
Research and conservation of biodiversity in Peru: importance of using
modern techniques and effcient administrative processes
1 Museum of Vertebrate Zoology,
University of California, Berkeley,
3101 Valley Life Sciences Building,
Berkeley, CA 94720-3160, USA.
E-mail: rvonmay@gmail.com
2 Department of Biology, San
Francisco State University, Hensill
Hall 754, San Francisco, CA 94132-
1722, USA.
3 Departamento de Herpetolo-
ga, Museo de Historia Natural,
Universidad Nacional Mayor de
San Marcos, Av. Arenales 1256,
Jess Mara, Apdo. 14-0434, Lima
14, Per.
4 Divisin de Herpetologa, Centro
de Ornitologa y Biodiversidad
(CORBIDI), Santa Rita 105, Of.
202, Huertos de San Antonio,
Surco, Lima, Per.
COMENTARIO
Presentado: 13/09/2012
Aceptado: 02/11/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
Este comentario resalta la importancia que el anlisis de secuencias de ADN tiene en los estudios de biodi-
versidad y la necesidad de mejorar los procedimientos administrativos concernientes a las investigaciones de
biodiversidad en el Per. La rpida prdida de la biodiversidad y recursos naturales del Per justifcan la urgencia
de apoyar aquellas investigaciones que ayuden a identifcar, describir y caracterizar a la biodiversidad en la
brevedad posible, para que se puedan tomar las debidas medidas de conservacin y mitigacin. Enfatizamos la
importancia del uso de tcnicas modernas dentro del modelo de estudio de la taxonoma integradora, incluyendo
el estudio de los procesos evolutivos asociados a reas con mayor diversidad y endemismo y los efectos del
cambio climtico sobre la biodiversidad peruana. Asimismo, es esencial que las entidades gubernamentales
encargadas de evaluar los planes, solicitudes y requisitos asociados a las investigaciones de la biodiversidad
del Per reconozcan y apoyen el enfoque de la taxonoma integradora. El uso de tcnicas modernas dentro
del modelo de la taxonoma integradora, junto a procedimientos administrativos efcientes, puede convertirse
en la mejor herramienta para proteger la biodiversidad peruana.
Palabras clave: biodiversidad; especies crpticas; taxonoma integradora.
Abstract
This commentary focuses on the importance that DNA sequence analysis has in biodiversity studies and the
need for improving administrative procedures regarding biodiversity research in Peru. Given the rapid loss of
biodiversity and natural resources in many areas of Peru, research aimed at identifying, characterizing, and
describing biodiversity is a priority for developing appropriate conservation and mitigation strategies. For cur-
rent and future research on Peruvian biodiversity and conservation, we emphasize the importance of using an
integrative taxonomy approach, including the study of evolutionary processes associated with areas of high
biodiversity and endemism. Additionally, it is essential that governmental institutions responsible for review-
ing permit applications and research plans, focusing on biodiversity research in Peru, recognize and support
studies that incorporate an integrative taxonomy approach. The use of modern techniques in the integrative
taxonomy model in conjunction with effcient administrative procedures will be the best method for protecting
Peruvian biodiversity.
Keywords: biodiversity; cryptic species; integrative taxonomy.
Introduccin
La informacin proporcionada por el ADN tiene muchas
aplicaciones en el mundo actual. En el Per, el anlisis de secuen-
cias de ADN es una prctica rutinaria en pruebas de paternidad,
medicina forense y en particular en la identifcacin de plagas
(p.ej. variedades de la mosca de la fruta) y agentes patgenos
(p.ej. virus, bacterias) que amenazan diversos recursos alimenti-
cios (Querci et al. 1995, Armstrong y Ball 2005, Sirvas-Cornejo
et al. 2011). El propsito del uso de esta esta tcnica est en la
identifcacin de individuos a nivel de especies y variedades,
a partir de fragmentos de su ADN. En trminos fgurativos,
esta tcnica permite obtener datos equivalentes a una huella
digital, o un cdigo de barras, a nivel molecular analoga que
ha sido popularizada en diversos medios de comunicacin y ha
producido un conocimiento y aceptacin en las personas de los
benefcios del uso del ADN.
Otra aplicacin importante del anlisis de secuencias de ADN
es el desarrollo del conocimiento sobre la biodiversidad. De los
tres componentes de la biodiversidad, ecosistemas, especies y
genes, la diversidad gentica es la que menos ha sido estudiada
en el Per a pesar de que proporciona informacin extremada-
mente til. En este sentido, el anlisis de ADN puede ayudar a
determinar la existencia de especies potencialmente nuevas para
la ciencia, en particular aquellas denominadas especies crpticas,
es decir, aquellas que debido a su similitud morfolgica con
otras especies conocidas no han sido reconocidas como enti-
dades taxonmicas diferentes (Bickford et al. 2007; ver Tabla
1 para defniciones de algunos trminos usados en el presente
comentario). El anlisis de ADN tambin puede servir para
detectar especies endmicas y variedades nicas, caracterizadas
en su mayora por tener una distribucin geogrfca restringida.
Nuestro objetivo principal en este comentario es enfatizar
la importancia de utilizar tcnicas modernas que faciliten el
estudio de la biodiversidad dentro del modelo de estudio de la
taxonoma integradora y discutir sobre la necesidad de mejorar
los procedimientos administrativos involucrados en las investi-
gaciones de biodiversidad. Asimismo, resaltamos la importancia
de investigar los procesos evolutivos asociados a la existencia
de reas con mayor diversidad y endemismo en el Per y los
352
von May et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 351 - 358 (Diciembre 2012)
efectos del cambio climtico sobre la biota peruana. Aunque
la mayora de ejemplos presentados aqu son sobre anfbios,
el grupo taxonmico en el cual enfocamos la mayor parte de
nuestros estudios, los conceptos e ideas son aplicables a otros
grupos de organismos.
Antes de continuar cabe mencionar que, a pesar de que
muchos ciudadanos entienden los benefcios que el anlisis de
ADN puede traer, en algunos crculos an persiste un concepto
errneo que necesita ser aclarado aqu: los fragmentos de ADN
que se usan en la sistemtica molecular no son usados para crear
transgnicos ni encontrar la cura para enfermedades que luego
son comercializadas en el extranjero. El desarrollo de transgni-
cos (organismos genticamente modifcados artifcialmente en
laboratorios) y la produccin sinttica de vacunas y antibiti-
cos son tpicamente realizados por ingenieros genticos. Estos
procesos implican la investigacin de otros genes y su expresin
(produccin de protenas y otros compuestos bioqumicos),
adems del uso de infraestructura y niveles de fnanciamiento
que son mucho mayores que los utilizados en investigaciones
bsicas de biodiversidad.
Hasta el ao 2007 haban sido publicados ms de 2000 art-
culos cientfcos documentando la existencia de especies crpti-
cas de fauna (invertebrados y vertebrados) en todas las regiones
del planeta, incluyendo el crculo polar antrtico (Pfenninger
& Schwenk 2007). El anlisis global de Pfenninger y Schwenk
(2007) resalt un gran nmero de reportes de especies crpticas
para todos los grupos de vertebrados (peces, anfbios, reptiles,
aves y mamferos). Por ejemplo, para mamferos haba ms de
260 publicaciones identifcando una o ms especies crpticas,
mientras que para anfbios haba casi 100 publicaciones identif-
cando una o ms especies crpticas. No obstante, es importante
notar que existe una gran variacin en el nmero de especies
crpticas tanto a nivel taxonmico como regional (Trontelj &
Fier 2009). En un anlisis reciente, siguiendo la misma me-
ADN: cido desoxirribonucleico; unidad bsica del cdigo gentico.
Alelo: una, dos o ms formas alternativas de un gen y que se originan a travs de mutaciones.
Aloptrico: Se refere a poblaciones o especies con rangos geogrfcos separados.
Biota: Diversidad de vida, incluyendo la fora, la fauna y dems organismos viviendo en una regin.
Clado: Grupo monofltico de organismos; agrupacin que incluye la forma ancestral y todos sus descendientes.
Cladognesis: Proceso evolutivo que resulta en la separacin (o divisin) de grupos de organismos en dos o ms linajes travs del tiempo.
Especies crpticas: Dos o ms especies distintas que no son distinguibles morfolgicamente; son especies ocultas debido a que llevan el
mismo nombre cientfcohasta el momento en que son identifcadas como entidades diferentes.
Especies hermanas o taxa hermanos: Dos taxa que son derivados del mismo ancestro comn inmediato y por lo tanto comparten muchas
caractersticas. Asimismo, en ingls se utiliza el trmino Sibling species para referirse a especies crpticas que son hermanases decir dos
especies que son recprocamente los parientes ms cercanos pero que, taxonmicamente, no han sido distinguidas una de la otra.
Filogenia: Se refere a la historia de linajes de organismos conforme estos cambian a travs del tiempo; la flogenia puede estar basada en
cambios genticos, morfolgicos u otros aspectos biolgicos de los taxa estudiados.
Filogeografa: Disciplina que estudia los patrones y procesos que determinan la distribucin geogrfca de organismos relacionados entre
s, con particular atencin en aquellos que forman linajes compuestos por poblaciones (o genes) dentro de una especie o entre especies
dentro de un gnero.
Gen: Unidad bsica hereditaria, transmitida por un ancestro a sus descendientes; secuencia de nucletidos heredados como una unidad;
un gen puede tener una o ms formas alternativas, denominadas alelos.
Linaje gentico: Serie(s) de alelos presentes en una forma ancestral y sus descendientes.
Linaje de especies: Serie o secuencia formada por una o ms poblaciones descendientes de una misma poblacin ancestral.
Monofltico (ver tambin Clado): Se refere al agrupamiento de organismos que comparten un ancestro comn, es decir incluye la forma
ancestral y todos sus descendientes.
Parafltico: Se refere al agrupamiento de organismos que comparten un ancestro comn, pero que no incluye a todos los descendientes.
Paraptrico: Se refere a poblaciones o especies con rangos geogrfcos contiguos, no sobrepuestos entre s.
Simptrico: Se refere a poblaciones o especies con el mismo rango geogrfco o cuyos rangos estn parcialmente, o completamente,
sobrepuestos.
Taxn (pl. Taxa): Grupo formado por una o ms poblaciones de organismos considerados como una entidad diferente a otras entidades
dentro del mismo nivel de organizacin biolgica (especie, gnero, familia, etc.); agrupamiento de organismos reconocido por los
taxnomos como una unidad independiente.
Taxonoma alfa: Disciplina enfocada en la descripcin y el nombramiento de especies.
Tabla 1. Glosario con algunos trminos utilizados en el presente artculo; preparado en base a varias fuentes (Avise 2000, Bickford et al.
2007, Padial et al. 2010).
353

Investigacin y conservacin de la biodiversidad en per
Rev. peru. biol. 19(3): 351 - 358 (December 2012)
todologa de Pfenninger y Schwenk (2007), se determin que
el nmero de publicaciones documentando especies crpticas
de fauna ya era ms del doble de las que existan hace cinco
aos (von May, no publicado). Sin embargo, aparte de algu-
nas excepciones (p. ej. Brown et al. 2006, Cossos et al. 2009,
Twomey & Brown 2009, Krabbe & Cadena 2010, Rodrguez
et al. 2011, Velazco y Simmons 2011, Funk et al. 2012, Padial
et al. 2012) muy pocos estudios de este tipo han sido enfocados
en la fauna peruana.
Es ampliamente reconocido que el conocimiento sobre la
diversidad biolgica en el Per se ha incrementado de manera
considerable durante la ltima dcada. Sin embargo, an que-
dan muchos vacos de informacin por lo cual es prioritario
incrementar la exploracin de reas que contienen altos niveles
de diversidad y endemismo (Rodrguez 1996, Rodrguez &
Young 2000). Por ejemplo, tan slo en los ltimos siete aos
entre el 2005 y el 2011 se ha descrito 115 especies nuevas
de anfbios en el Per (Rivera-Correa 2012). En un perodo
de tiempo similar se ha descrito muchas especies nuevas de
otros grupos de vertebrados, decenas de especies nuevas de
plantas y muchas especies nuevas de invertebrados (R. von
May, obs. pers.).
Este avance en el conocimiento de la biodiversidad peruana
se debe principalmente al incremento en el nmero de inves-
tigaciones, el desarrollo de colaboraciones internacionales y a
la aplicacin de herramientas modernas como los sistemas de
informacin geogrfca, anlisis de bioacstica, mtodos de
biologa molecular y anlisis flogenticos (Rodrguez & Young
2000, Padial et al. 2009, Pea 2011). Es evidente que todava
falta describir y catalogar formalmente una gran parte de la
diversidad en territorio peruano, as como desarrollar una base
de datos de la biodiversidad del Per.
Contribucin de la taxonoma integradora en el estudio
de la biodiversidad en el Per
La taxonoma integradora es la combinacin de varias dis-
ciplinas y el uso de diversos datos como la diversidad gentica,
morfometra y bioacstica, para describir, caracterizar y nombrar
taxa (integrative taxonomy; Vieites et al. 2009, Padial et al. 2010,
Schlick-Steiner et al. 2010) y es una disciplina que ha permitido
mejorar la identifcacin y descripcin de nuevas especies para
la ciencia.
Este enfoque integrador ha permitido el descubrimiento de
especies crpticas, es decir, una o ms especies genticamente
diferentes y previamente desconocidas dentro de lo que se re-
conoca como una sola especie de ms amplia distribucin en
base a caractersticas morfolgicas. Precisamente esta similitud
morfolgica entre especies crpticas es lo que ha difcultado
su identifcacin y clasifcacin. Adems del descubrimiento
de especies crpticas, los datos generados mediante tcnicas
moleculares sirvieron para llevar a cabo anlisis flogenticos,
determinar las relaciones evolutivas entre especies e identifcar
lmites entre especies.
En el caso particular de los anfbios, el nmero de especies
descritas contina incrementndose gracias a la aplicacin del
enfoque integrador en taxonoma (v.g. Padial & De la Riva
2009, Padial et al. 2009, Angulo & Icochea 2010, Funk et al.
2012). Actualmente se conoce ms de 550 especies de anfbios
en el Per, pero se estima que varios cientos ms sern aadidos
a la lista de especies del pas (Catenazzi & von May, en prensa;
Fig. 1).
Varias investigaciones recientes sobre la diversidad de
anfbios en Sudamrica han utilizado mtodos flogenticos
conjuntamente con mtodos flogeogrfcos para delimitar es-
pecies usando caracteres moleculares. Un estudio pionero que
utiliz mtodos de flogentica molecular y flogeografa es el
de Fouquet et al. (2007), quienes caracterizaron la diversidad
crptica de varios grupos de especies en la Guyana Francesa y
otras partes de la Amazona. Dos estudios recientes (Jansen et
al. 2011, Funk et al. 2012) llaman la atencin porque presentan
estimaciones de la diversidad crptica de varios grupos de anf-
bios en la regin andino-amaznica y resaltan la proporcin de
diversidad que an no ha sido formalmente descrita. El primer
estudio, enfocado en varios gneros de ranas que viven en la
Amazona de Bolivia y pases vecinos, encontr que alrededor
del 50% de los linajes estudiados no podan ser identifcados
formalmente (Jansen et al. 2011). El segundo estudio, enfocado
Figura 1. Nmero de especies de anf-
bios conocidas en el Per en relacin a
la dcada en la cual las descripciones
fueron publicadas. La primera categora
(1800) incluye especies descritas entre
1758 y 1800. Durante la ltima dcada
(entre el 2001 y el 2010, inclusive), 136
especies nuevas de anfibios fueron
descritas (todas con descripciones
publicadas). Datos actualizados hasta
diciembre 2010. Modifcado en base a
Catenazzi y von May (en prensa).
354
von May et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 351 - 358 (Diciembre 2012)
en un anlisis integrador de ranas de dos gneros independientes
(Engystomops e Hypsiboas) distribuidas en la parte occidental
de la Amazona, principalmente Ecuador y Per, estim que la
diversidad de ranas amaznicas es entre 150 y 350% mayor al
nmero reconocido actualmente (Funk et al. 2012).
Por lo tanto, la aplicacin de anlisis flogenticos y flogeo-
grfcos puede permitir resolver la situacin taxonmica y rela-
ciones evolutivas de muchas especies crpticas. En la descripcin
de especies nuevas, es tpico encontrar que los autores resalten
la necesidad de utilizar informacin basada en el anlisis de
pequeas secuencias de ADN para delimitar especies, adems
de usar datos sobre morfometra, patrn de coloracin y bio-
acstica (Angulo & Icochea 2010, Jansen et al. 2011, Ltters et
al. 2011, Funk et al. 2012, Padial et al. 2012). En algunos casos
este enfoque tambin ha permitido detectar especies crpticas de
especies amenazadas, tal como es el caso de las ranas arlequines
del gnero Atelopus (Ltters et al. 2011).
En este contexto, adems de utilizar datos sobre la morfome-
tra y canto de especies crpticas, incluyendo grupos de anfbios
que en la actualidad podran tener ms especies crpticas que
conocidas (Funk et al. 2012), los anlisis de secuencias de ADN
y la comparacin con aquellas depositadas en bases de datos
disponibles al pblico y de libre acceso (Barcode of Life Data
System [http://www.barcodinglife.org] y GenBank [http://www.
ncbi.nlm.nih.gov/nuccore]), nos permitir resolver los lmites
entre especies con un grado de certeza mucho mayor. Este tipo
de informacin todava no existe para la mayora de grupos de
anfbios, a pesar de que estos grupos podran contener muchas
especies crpticas potencialmente amenazadas (von May et al.
2008, Angulo e Icochea 2010). Asimismo, una gran proporcin
de estas especies todava se considera dentro de la categora
de No Evaluadas (NE), es decir que no ha sido categorizada
ni por el gobierno peruano (INRENA 2004) ni por la Unin
Internacional para la Conservacin de la Naturaleza (IUCN
2012). En particular, sta es la situacin de muchas especies
andinas y amaznicas descritas recientemente (p.ej. la mayora
de las 115 especies nuevas descritas para el Per entre el 2005
y el 2011), incluyendo grupos con poca variacin morfolgica
y que potencialmente podran contener un elevado nmero de
especies crpticas.
Otra razn innegable de preocupacin es que cerca del 50%
de las especies amenazadas o potencialmente amenazadas (es
decir, aquellas en la categora de Casi Amenazado o NT segn la
UICN) se encuentran fuera de reas Naturales Protegidas por el
Estado (von May et al. 2008, Aguilar et al. 2010). Por lo tanto,
es prioritario realizar evaluaciones de campo para determinar el
estatus actual de sus poblaciones y estado de conservacin de
sus hbitats.
Contribucin de la taxonoma integradora en el estudio
de los procesos evolutivos y los efectos del cambio climtico
sobre la biodiversidad
Un aspecto importante de las investigaciones actuales en
biogeografa es la premisa de que stas deben ir ms all de la
descripcin de patrones de distribucin de especies, es decir
los esfuerzos deben estar enfocados en identifcar los procesos
evolutivos que han generado la alta diversidad y endemismo
en reas tropicales (Moritz et al. 2000; Moritz 2002). Como
estos procesos estn asociados a las condiciones y cambios en el
ambiente fsico, bitico y climtico a largo plazo, es decir en un
contexto histrico (Moritz et al. 2000, Antonelli et al. 2010), es
imperante determinar si las reas con mayor diversidad y ende-
mismo han experimentado mayor estabilidad climtica a largo
plazo. Existen ejemplos notables de este tipo de investigaciones
como las realizadas en Brasil (Carnaval & Moritz 2008, Carnaval
et al. 2009 aunque cabe recalcar que una buena parte de los
anlisis de gentica molecular y bioinformtica fueron realizados
en Estados Unidos), las cuales tuvieron un enfoque integrador
incluyendo datos sobre diversidad de especies, diversidad genti-
ca, distribucin geogrfca y modelaje de nichos ecolgicos. Sin
embargo, en el caso de los Andes y la Amazona peruana, hasta
ahora no se ha utilizado este enfoque para estudiar si las reas
con mayor diversidad y endemismo han experimentado mayor
estabilidad climtica en el pasado. La falta de investigaciones
para solucionar esa pregunta es principalmente por la carencia
de infraestructura, fnanciamiento y legislacin actualizada,
para el uso de mtodos moleculares. Este tipo de investigacio-
nes proporcionara informacin nica para identifcar reas
vulnerables al cambio climtico y tomar acciones preventivas
de manejo, adaptacin y mitigacin efectivas (A.C. Carnaval
& C. Moritz, com. pers.).
En este contexto, los estudios de biodiversidad actuales
deben tomar en cuenta la biogeografa y fsiologa de los orga-
nismos de estudio para mejorar las predicciones sobre su futura
distribucin en respuesta al cambio climtico. El conocimiento
de los procesos evolutivos que generan y mantienen la diver-
sidad es clave para estas predicciones. En particular, existen
dos modelos que podran explicar la diversifcacin de muchos
grupos taxonmicos en los Andes (Fig. 2). Dependiendo de la
informacin obtenida a travs de anlisis flogenticos, cada
cadena montaosa podra tener especies relacionadas formando
un clado o grupo monofltico (modelo paraptrico) o podra
tener especies que pertenecen a diferentes clados (modelo
aloptrico); en este ltimo, especies pertenecientes a cada cla-
do ocupan elevaciones similares. Estos dos modelos han sido
apoyados por datos de varias investigaciones (para una sinopsis
consultar Moritz et al. 2000; aunque el apoyo a uno u otro
modelo vara segn el grupo taxonmico y las escalas geogr-
fca y temporal de cada estudio) y es importante reconocerlos
porque generan predicciones muy diferentes en respuesta al
calentamiento global. Si todas las especies viviendo en una ca-
dena montaosa pertenecen al mismo clado y ocupan diferentes
elevaciones, tal como predice el modelo paraptrico, la prdida
de especies en las partes ms altas no resultara en la extincin
de clados completos (Fig. 2). En cambio, si todas las especies
viviendo en la parte ms alta de cada montaa pertenecen al
mismo clado, tal como predice el modelo aloptrico, la prdida
de especies en las partes ms altas resultara en la extincin de
clados completos (Fig. 2). En trminos cualitativos, la prdida
de diversidad sera mayor en el segundo caso (extincin de un
clado completo). Resultados tan distintos tendran que guiar
estrategias de mitigacin distintas.
Por lo tanto, creemos que la aplicacin de tcnicas moleculares
debe ser considerada como una oportunidad nica para incre-
mentar el conocimiento de la diversidad biolgica en el Per.
Estas tcnicas son equiparables a otras metodologas modernas
que han sido adoptadas en el Per desde hace varias dcadas,
tales como las investigaciones en bioacstica, el uso de sistemas
de posicionamiento global (GPS) y sistemas de informacin
355

Investigacin y conservacin de la biodiversidad en per
Rev. peru. biol. 19(3): 351 - 358 (December 2012)
geogrfca (SIG), el uso de fotos areas e imgenes satelitales.
Todas ellas sirven para facilitar el mapeo de la biodiversidad y
de reas con recursos naturales nicos, incluyendo cuencas que
proporcionan fuentes de agua limpia y bosques que brindan
una multitud de servicios ambientales. Para incrementar la
resolucin en el conocimiento de la biodiversidad, el siguiente
paso debe incorporar tcnicas moleculares, anlisis flogenticos
y modelaje de distribucin de especies. Asimismo, esta tarea no
slo debe servir para catalogar la riqueza natural del pas sino
tambin para entender los procesos involucrados en la generacin
y mantenimiento de la biodiversidad y su posible respuesta a
los efectos del cambio climtico. Esto es de particular impor-
tancia en la elaboracin de planes de adaptacin y mitigacin
al cambio climtico.
Los procedimientos administrativos y el conocimiento de
la biodiversidad en el Per
La escasez de infraestructura y tecnologa adecuadas para
realizar investigaciones de biodiversidad en el Per, adems
de la necesidad de un mayor apoyo por parte de entidades
gubernamentales, son los principales obstculos que tienen
que ser superados para seguir desarrollando el conocimiento
de la biodiversidad peruana. La taxonoma integradora, por
su propia naturaleza, requiere utilizar el material cientfco
colectado en campo, incluyendo especmenes y muestras de
tejidos, coordenadas geogrfcas, datos ecolgicos, fotos de los
animales en vivo y de sus hbitats. Luego del trabajo de campo
los especmenes colectados deben ser llevados a ambientes o
laboratorios debidamente equipados para el procesamiento de
las muestras. Subsecuentemente, el uso de diferentes lneas de
evidencia (molecular, morfolgica, bioacstica, modelos de
distribucin de especies) permite a los investigadores generar
hiptesis robustas sobre los lmites entre especies e identifcar
especies crpticas. Lamentablemente, son muy pocas las insti-
tuciones peruanas que cuentan con la tecnologa adecuada para
estudios de diversidad por lo que los anlisis moleculares son
realizados en laboratorios de otros pases donde esa tecnologa
es ms accesible y menos costosa.
Por otro lado, la colecta cientfca y la exportacin de ma-
terial biolgico (incluyendo el contrato de acceso a recursos
genticos con fnes cientfcos) requieren de autorizaciones
ofciales emitidas por una entidad gubernamental. Sin embargo,
los procedimientos administrativos necesarios para obtener las
autorizaciones pertinentes han sido histricamente complejos,
largos y costosos (tanto en trminos de costo ofcial como del
costo extra-ofcial, comprendido por el tiempo invertido tanto
por los investigadores como por los funcionarios pblicos).
Figura 2. Diagrama representando dos modelos de diversifcacin que pueden explicar la formacin de especies en diferentes cadenas de
montaas. En el modelo paraptrico, las especies en cada cadena montaosa tienen un ancestro comn y forman parte del mismo clado o
grupo monofltico. En el modelo aloptrico, las especies que ocupan cada cadena montaosa pertenecen a diferentes clados; en este caso
existen tres clados: el primero incluye especies viviendo a elevaciones altas, el segundo incluye especies viviendo a elevaciones interme-
dias, el tercero incluye especies viviendo a elevaciones bajas. La sobre las especies A, a y a representa la extincin de esas especies
por efectos del calentamiento global, segn la prediccin de varios estudios. Si eso sucediera, el impacto sobre la diversidad sera diferente
dependiendo de las relaciones flogenticas de los clados en cuestin (Modifcado en base a Moritz et al. 2000).
356
von May et al.
Rev. peru. biol. 19(3): 351 - 358 (Diciembre 2012)
Por lo tanto, la viabilidad de muchas investigaciones depende-
ra de la mejora de los procedimientos administrativos involucra-
dos y que comprendera su simplifcacin y optimizacin. Existe
cierto avance en este aspecto debido a que varios especialistas
en fora y fauna silvestre (p.ej., en la Direccin General Forestal
y de Fauna Silvestre, DGFFS-MINAG) reconocen el valor de
las investigaciones que incorporan el enfoque de la taxonoma
integradora. Sin embargo, a nivel institucional, es importante
que las entidades gubernamentales encargadas de evaluar los
planes, solicitudes y requisitos asociados a las investigaciones
de la biodiversidad del Per tambin reconozcan y apoyen el
enfoque de la taxonoma integradora para que haya un avance
en los procedimientos administrativos.
El apoyo a investigaciones que incluyan el enfoque de la
taxonoma integradora fortalecer el desarrollo del conoci-
miento de la biodiversidad en el Per. Este avance depender
mucho de la posibilidad de que la taxonoma integradora (1)
sea adoptada por la comunidad cientfca en general, y (2) sea
reconocida por las entidades gubernamentales pertinentes. La
rpida prdida de la biodiversidad y recursos naturales del Per
justifcan la urgencia de apoyar aquellas investigaciones que
ayuden a identifcar, describir y caracterizar a la biodiversidad
en la brevedad posible, para que se puedan tomar las debidas
medidas de conservacin y manejo. Otros pases, como Co-
lombia y Brasil, tambin experimentan esta desconexin entre
su realidad biolgica y su realidad administrativa (Fernndez
2011, Campos 2011), lo cual resulta preocupante a nivel de la
regin Latinoamericana.
El Per es uno de los pases signatarios del Convenio sobre
la Diversidad Biolgica. Como tal, el Per, conjuntamente con
otras naciones signatarias, se comprometen a cumplir con los
objetivos y acuerdos asumidos en el texto del Convenio. En
la reunin realizada por el CDB en octubre 2010 en Nagoya,
Japn, los gobiernos signatarios acordaron el Plan Estratgico
de la Diversidad Biolgica 2011-2020 y las Metas de Aichi para
abordar la prdida de biodiversidad del planeta para las prximas
dos dcadas (CBD 2012). Las Metas de Aichi comprenden
cinco objetivos estratgicos y veinte metas medibles. Vale la
pena resaltar la relevancia de la taxonoma integradora en la
Meta 12 (Para 2020, se habr evitado la extincin de especies
amenazadas identifcadas y se habr mejorado y sostenido su
estado de conservacin, especialmente el de las especies en mayor
disminucin) y Meta 19 (Para 2020, se habr avanzado en los
conocimientos, la base cientfca y las tecnologas relativas a la
diversidad biolgica, sus valores y funcionamiento, su estado y
tendencias, y las consecuencias de su prdida, y tales conocimien-
tos y tecnologas sern ampliamente compartidos, transferidos y
aplicados). En el caso de la Meta 12, la taxonoma integradora
juega un papel fundamental en la identifcacin de especies
plenas, y esto indudablemente tiene importantes consecuencias
a nivel de la conservacin, puesto que no se puede conservar
efcientemente lo que no se conoce.
Considerando el nmero potencial de especies que an
queda por descubrir (Mora et al. 2011) y el rpido deterioro
ambiental que se evidencia en todo el planeta, es muy probable
que una proporcin considerable de especies se encuentre bajo
algn grado de amenaza. En el caso de la Meta 19, la taxono-
ma integradora combina diferentes fuentes de evidencia para
evaluar la diversidad biolgica, genera conocimiento sobre
esta diversidad y provee una base cientfca fundamental para
determinar su estado de conservacin. La taxonoma integra-
dora es adems amena a ser compartida y aplicada, siempre
y cuando sus procedimientos sean facilitados. En resumen, la
taxonoma integradora puede convertirse en una de las mejores
herramientas para ayudar al Per a cumplir con los acuerdos
adquiridos en el CDB.
Nota fnal
En vista de lo anteriormente expuesto, consideramos de suma
importancia que en un pas megadiverso como el Per, los go-
biernos reconozcan y apoyen las investigaciones que incorporen
el enfoque de la taxonoma integradora incluyendo las diferentes
lneas de evidencia discutidas aqu (as como algunas no men-
cionadas, p.ej. estudios de palinologa y paleoecologa; Urrego
et al. 2005, 2011), y que los procedimientos administrativos
sean simplifcados y agilizados para optimizar el estudio de la
biodiversidad del Per.
Sugerimos que:
Todas las investigaciones que generen datos moleculares
deberan depositar su informacin en bases de datos de
acceso libre, y quede a disposicin de otros investigado-
res y pueda ser utilizada en estudios subsecuentes de la
biodiversidad peruana.
En todos los casos donde se apliquen nuevas metodolo-
gas, el registro de datos deber seguir formatos estan-
darizados utilizados por la comunidad cientfca global.
De esta forma se facilitar la tarea de preparar mapas
actualizados de distribucin de especies y de transferir
esta informacin a la Direccin General Forestal y de
Fauna Silvestre (DGFFS), Ministerio de Agricultura
(MINAG), Servicio Nacional de reas Naturales Prote-
gidas por el Estado (SENANP), Ministerio del Ambiente
(MINAM) y otras instituciones y autoridades nacionales
y regionales, para que queden a disposicin para uso en
los procedimientos de categorizacin de especies y desa-
rrollo de estrategias de conservacin de la biodiversidad.
Agradecimientos
Agradecemos a Jennifer Jacobs y a Leonardo Romero por
haber revisado las versiones preliminares de este manuscrito y
por haber dado crticas editoriales constructivas. RvM agra-
dece a National Science Foundation Postdoctoral Research
Fellowship in Biology Program (DBI-1103087), National
Geographic Society Committee for Research and Exploration
(#9191-12) y American Philosophical Society por apoyar su
investigacin postdoctoral. Los autores declaran que no existe
inters fnanciero, ni conficto de intereses, asociado(s) a esta
publicacin. Las opiniones presentadas en esta publicacin
son de los autores y no de sus instituciones o la Asociacin
Peruana de Herpetologa.
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La biotecnologa en la Universidad Nacional Agraria La Molina
Rev. peru. biol. 19(3): 359 - 367 (December 2012)
Rev. peru. biol. 19(3): 359 - 367 (Diciembre 2012)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
El camino de la biotecnologa en la Universidad Nacional Agraria
La Molina, Per
Marcel Gutirrez-Correa
The path of Biotechnology at the Universidad Nacional Agraria La
Molina, Peru
Laboratorio de Micologa y Bio-
tecnologa, Universidad Nacional
Agraria La Molina, Av. La Molina
s/n Lima 12, Per. Email:
mgclmb@lamolina.edu.pe
COMENTARIO
Presentado: 26/11/2012
Aceptado: 15/12/2012
Publicado online: 15/01/2013
Resumen
Se realiza un relato histrico sobre los cincuenta aos que tiene la carrera de biologa en la Universidad Na-
cional Agraria La Molina y la gestacin, inicio, desarrollo y maduracin de la biotecnologa en esta universidad.
Se describen algunos pormenores de las tres grandes estructuraciones curriculares que fnalmente derivan al
establecimiento del rea de biotecnologa en el pregrado y en el doctorado as como a los logros alcanzados.
El desarrollo de la biotecnologa en la UNALM ha infuenciado el desarrollo de esta rea en el Per no solo
en las adaptaciones curriculares que se han producido en varias universidades del pas sino tambin en las
investigaciones biotecnolgicas que se llevan a cabo en universidades e institutos de investigacin en las
diferentes regiones del pas. En este devenir histrico se concluye que el balance es muy positivo y que la
mejor corriente epistemolgica es la que nos lleva mediante la investigacin a encontrar verdades usables en
la solucin de los problemas del pas y, tambin por qu no, del planeta.
Palabras clave: historia de la biologa en el Per; biotecnologa; universidad; curriculum.
Abstract
In this paper, I make a historical account of the ffty years that have the degree in biology at the Universidad
Nacional Agraria La Molina and gestation, and the beginning, development and maturation of biotechnology
in this university. We describe some details of the three most important curricular modifcations that led to the
establishment of the biotechnology area in the curricula of undergraduate and doctoral programs, as well as
their main achievements. The development of biotechnology at the UNALM has infuenced the development
of this area in Peru not only in the curricular changes that have occurred in several Peruvian universities, but
also in the biotechnology research being carried out in many regions of the country. In this historical process, I
conclude that the balance is positive and that the best epistemology stream is that which leads through research
to fnd truths usable for solving the problems of Peru and also why not the planet.
Keywords: history of biology in Peru; biotechnology; university; curriculum.
Amicus Plato sed magis amica veritas Aristteles
Caminante, no hay camino, se hace camino al andar Antonio Machado
Introduccin
Han transcurrido cincuenta aos desde que en 1962 se cre
la Carrera de Biologa en la Facultad de Ciencias de la Univer-
sidad Nacional Agraria La Molina (UNALM). Mi relacin con
la carrera lleva 44 aos, primero como estudiante desde 1968
y luego como profesor desde 1975 (37 aos) por lo que me
ha tocado ser parte de su desarrollo histrico, incluyendo el
periodo 1988 a 1992 como presidente de la Comisin de Cu-
rrculo de la Facultad de Ciencias encargada de la ltima gran
reestructuracin curricular. Es indudable que relatar la historia
es una tarea extremadamente difcil por el inevitable sesgo del
relator, aunque el respetar los hechos y las evidencias que como
cientfcos estamos acostumbrados espero logre minimizarlo. Sin
embargo, a pesar que los tiempos y hechos que se relatan tratan
de ser los ms ajustados a la verdad, es inevitable analizarlos y
en ello, muy a mi pesar, la subjetividad puede inmiscuirse por lo
que pido disculpas si institucionalmente o personalmente puedan
sentirse afectados y porque, desafortunadamente, he de formar
parte del relato. Adicionalmente, un relato histrico detallado de
los primeros 25 aos ha sido realizado por el Dr. Pedro Aguilar
Fernndez (Aguilar 1986).
Solo 10 aos antes de la creacin de la carrera, Hersey y Chase
(1952) haban hecho la comprobacin defnitiva que el ADN era
la base del material hereditario y gentico de los seres vivientes
y un ao despus Watson, Crick, Franklin y Wilkins (Franklin
& Gosling 1953a, b, Watson & Crick 1953a, b, Wilkins et al.
1953) proponan la estructura del ADN. En los dos aos previos
a la creacin de la carrera, ya se haba dilucidado el cdigo genti-
co y Jacob y Monod (1961a, b) proponan el modelo del opern
para explicar la regulacin de la expresin gnica. Mientras tanto,
la biologa celular descriptiva haba avanzado sustancialmente.
La botnica y la zoologa eran las reas que ms haban avan-
zado en el pas y la gentica era particularmente avanzada en la
UNALM. Dentro de ese contexto y considerando que exista
una diversidad profesional entre los profesores de biologa, se
inicia la carrera de biologa para formar bilogos mediante un
curriculum fundador que funcion hasta inicios de los aos 70
dentro de un esquema de facultad. No haba orientaciones y los
cursos de biologa estaban relacionados a la biologa descriptiva
pero haba muchos cursos de otros departamentos y facultades
(los nuevos enfoques moleculares tardaran ms tiempo en ser
incorporados en el plan curricular).
360
Gutirrez-Correa
Rev. peru. biol. 19(3): 359 - 367 (Diciembre 2012)
De 1962 a 1972: El currculo fundador
Existi una fuerte y amplia comunicacin entre los estu-
diantes y los profesores no solo del departamento de biologa
sino tambin de otros departamentos. Hay que reconocer, y
agradecer, que a pesar de la diversidad profesional de los profe-
sores (agrnomos, bilogos, mdicos veterinarios, zootecnistas y
qumico-farmacuticos) y el enfoque que impartan de utilidad
de la biologa para solucionar problemas del pas, la enseanza
fue profunda y amplia a la vez pero tambin abierta a desarro-
llarse. Se nos acostumbr al uso del libro texto y a la lectura de
textos complementarios y an de artculos cientfcos pues, la
formacin profesional va ms all de los cursos curriculares. Es
as que los estudiantes de mi generacin solicitaron nuevos cursos
y los profesores nos secundaron en ello. Cursos como Bioqumica
II (metabolismo), Fisiologa Microbiana, Gentica Microbia-
na, Virologa, Microorganismos Zoopatgenos, Histologa y
Embriologa Animal y otros, fueron abiertos e incorporados a
nuestro plan curricular.
El curso de Fisiologa Celular, luego el curso de Biologa II, fue
la consecuencia de un hermoso curso terico-prctico que ofreci
la Dra. Emma Loza a su regreso del postgrado, conjuntamente
con su profesor asesor el Dr. Plaut y que se denomin Tpicos
Especiales en Citologa donde se nos ense en detalle las
principales tcnicas microscpicas, sus fundamentos y el anlisis
de imgenes, conocimientos que han perdurado en el tiempo.
Estos conocimientos los he trasmitido a mis estudiantes y me
han permitido, junto con la Dra. Gretty K. Villena, haber publi-
cado importantes artculos de nuestros estudios de biopelculas
mediante microscopa electrnica de barrido y microscopa laser
confocal de barrido (Villena & Gutirrez-Correa 2007, Villena
et al. 2010; 44 citaciones en 3 aos). Otro gran curso creado a
nuestro pedido fue el de Enzimologa ofrecido por el Dr. Jacques
Schonberg, un sabio, el curso ms difcil que he tenido en toda
mi vida pero con un impacto fundamental en mi investigacin.
De 1973 a 1992: El segundo currculo
Hay que resaltar que el periodo comprendido entre 1968 a
1973 fue muy convulsionado, en lo poltico con una dictadura
militar, y su infuencia social (reforma agraria y socialismo), y
en lo institucional con un cisma en el gobierno de la UNALM,
recesos y el cambio de la Ley Universitaria que eliminaba las
facultades y estableca los Programas Acadmicos y el depar-
tamentalismo (curiosamente una estructura norteamericana
promovida por un gobierno de corte socialista), y en lo telrico
con el terremoto de 1970 (y el siguiente en 1974). En el mundo,
la guerra fra, la guerra de Vietnam y el movimiento Hippie tam-
bin jugaron un papel que habr que analizar posteriormente. Sin
embargo, la nueva Ley Universitaria trajo consigo la primera gran
reestructuracin curricular con la que se consolid el segundo
currculo integrado de biologa que incorpor los nuevos cursos,
con cuatro orientaciones y que empez a funcionar ofcialmente
en 1973; tuvo un enfoque de biologa dinmica y funcional.
En mi opinin, la Ley de la dictadura fue muy nociva para el
sistema universitario, entre varios aspectos, por el predominio
del departamentalismo y el aislacionismo intelectual a que ha
conllevado y por la reestructuracin presupuestal. Antes de 1973
las universidades manejaban ms autnomamente su presupues-
to, adems diferenciado, y fnanciaban su propia investigacin.
Un gran error cometido por el Programa Acadmico de Ciencias
fue la cancelacin de la Carrera de Qumica. La nueva y an
vigente Ley Universitaria 23733 se promulg a fnales de 1983
con la cual se restituy el sistema de facultades.
En febrero de 1983, como consecuencia de un gran curso para
profesores de secundaria que me toc coordinar, se elabor un
texto de biologa que an se encuentra en la Biblioteca Agrcola
Nacional con el cdigo QH308.2.G8 (Gutirrez-Correa 1983),
que luego fue usado tambin para el curso de Biologa General
por algunos profesores. En la parte terica con 31 unidades
participaron: Pedro Aguilar (3 unid,) Luis Basto, qepd, (6 unid.),
Emma Loza (5 unid.), M. Gutirrez-Correa (11 unid.), Ins
Redolf (6 unid.); en la parte prctica con 10 sesiones partici-
paron, entonces an Jefes de Prctica, Eduardo Gmez-Cornejo
(2 ses.), Antonietta Gutirrez (4 ses.) y Doris Ziga (4 ses.).
En el contexto de este relato es pertinente transcribir el primer
prrafo del prlogo:
Actualmente, la biologa es, y con mucha razn, la ms
emocionante de las ciencias. Los grandes avances ocurridos
en la biologa en los ltimos diez aos han sobrepasado la
barrera de lo revolucionario. Hasta hace algunos aos pa-
reca imposible que organismos tan diferentes, en trminos
evolutivos, como el hombre y las bacterias pudiesen llegar a
tener mecanismos moleculares muy similares a tal grado que
hoy da es comn la produccin bacteriana de insulina. Esto
ha sido alcanzado con el conocimiento de los mecanismos
de replicacin del DNA, con la concepcin molecular del
gen y con la premisa evolutiva de provenir de un antepasado
comn. Esto permite que puedan manipularse los genes en
forma tal que dentro de los prximos aos no habr ma-
cromolcula humana que no pueda ser producida por las
bacterias. Estos aspectos son estudiados y desarrollados por
la Ingeniera Gentica.
Ese libro tambin contribuy a la adopcin fnal en el De-
partamento de Biologa del sistema de cinco reinos que hasta
entonces haba tenido mucha resistencia, an por algunos do-
centes muy jvenes, a pesar que se aceptaba en el mundo desde
1969 (Whittaker 1969) y ya estaba siendo reemplazado por el
sistema de seis reinos de Woese et al. (1977) y ms tarde por
el sistema de tres dominios de Woese et al. (1990) y nuevas
visiones (Zakaib 2011).
Los inicios de la biotecnologa
Durante ese periodo de convulsin, en el mundo la biologa
avanzaba a pasos agigantados y ya en 1973 surge la ingeniera
gentica y el advenimiento de la biotecnologa moderna en
la que la biologa molecular se vincula muy fuertemente con
la ingeniera biolgica posibilitando la generacin de nuevas
tecnologas para la produccin de bienes y servicios. El trmino
biotecnologa haba sido acuado en 1917 por el hngaro Karl
Ereky (Fri & Kralovnszky 2006).
En 1980, llega a mis manos el Informe que tres grandes
cientfcos franceses presentan, a su pedido, al Presidente de la
Repblica de Francia en el que analizan el estado de desarrollo
de las ciencias biolgicas y la biotecnologa y sus proyecciones
futuras, recomendando tomar medidas urgentes para que Francia
no quede rezagada:
[Dvelopper la microbiologie et le genie gntique, former
des chercheurs et des ingnieurs, intensifer l'activit des centres
comptentes, tout cela constitue une priorit absolue our les mois
361

La biotecnologa en la Universidad Nacional Agraria La Molina
Rev. peru. biol. 19(3): 359 - 367 (December 2012)
venir. En dpendent les rsponses qu'il sera possible d'apporter
de nombreux problmes, en particulier l'alimentation des
hommes.] (Gros et al. 1979).
Este libro fue muy ilustrativo y de gran impacto en los aos
venideros.
Aunque inicialmente las biotecnologas eran desarrolladas
con bacterias, en 1984 cientfcos de la Universidad de Gante
demuestran la aplicabilidad de la ingeniera gentica a las plantas
(Herrera-Estrella 1983, De Block et al. 1984). En ese ao, el
CONCYTEC nos encarga a un grupo de profesores universi-
tarios (UNALM, UPCH, UNMSM, UNT) organizar un semi-
nario para analizar esta nueva disciplina que causaba furor en el
mundo. En el pas, como es usual, estbamos rezagados respecto
a otros pases latinoamericanos. En la UNALM, algo habamos
aprendido sobre el tema y tambin para competir por fondos
(cosa que no era popular en la poca) al aliarnos con la empresa
Sociedad Paramonga Ltda. y ganar un proyecto fnanciado por el
ITINTEC. Tambin se iniciaban trabajos en micropropagacin
de plantas tanto en biologa como en agronoma. En agosto de
1985, vino a nuestro laboratorio como profesor visitante el Dr.
Robert P. Tengerdy de Colorado State University que comparti
conmigo el curso de Fisiologa Microbiana y se organiz el pri-
mer curso a nivel nacional de biotecnologa al que concurrieron
ms de 400 personas de todo el pas. Como producto de este
curso, se elabor un libro que se encuentra en la Biblioteca Agr-
cola Nacional con el cdigo TP248.2.G8, con la participacin
de varios profesores de biologa, qumica, agronoma y tambin
de otras universidades (Gutirrez-Correa 1985).
En la segunda mitad de 1986, el CONCYTEC crea la Pri-
mera Comisin Nacional de Biotecnologa conformada por 25
personas procedentes de la UPCH, UNMSM, Sinquisa y solo
un representante de la UNALM el cual, sorpresivamente, fue
elegido como presidente. En poco menos de un ao, despus
de bastante trabajo, presentamos a la Presidencia del CON-
CYTEC el primer Plan Nacional de Biotecnologa que inclua
en un periodo de 5 aos la formacin de recursos humanos,
el establecimiento de centros de excelencia en la UNALM
(agroindustria), UPCH (biologa molecular y salud) y UNMSM
(plantas y farmoqumica), equipamiento moderno y el fnan-
ciamiento de investigaciones prioritarias y de 2 a 3 proyectos
pilotos; el presupuesto anual del Plan corresponda al 8,8% del
presupuesto del CONCYTEC (en ese momento uno de los ms
abultados presupuestos de Latinoamrica). Desafortunadamente,
la propuesta fue considerada contraria a la poltica populista
del caos premeditado conducida por el CONCYTEC y, por
tanto, no fue aprobada y el pas perdi una gran oportunidad
que no ha vuelto a tener.
A partir de 1985 hasta mediados de 1992 se desarroll en la
UNALM el Proyecto de Asistencia al Desarrollo Institucional
(PADI)/UNALM/USAID/Ministerio de Agricultura con el cual
se fnanciaron investigaciones y la segunda gran restructuracin
curricular que se consolid a fnales de 1992. Casi en la misma
poca se estableci el Regional Program of Biotechnology for
Latin America and Te Caribe - UNDP/UNESCO/UNIDO,
que nos permiti ganar un proyecto bastante grande y equipar
el laboratorio. En 1988 se inici tambin el Programa Andino
de Biotecnologa fnanciado por la Corporacin Andina de
Fomento (CAF) el cual no solo fnanci proyectos de inves-
tigacin (la UNALM gano dos) sino que acept la propuesta
de patrocinar y fnanciar inicialmente con 250 mil dlares un
Programa Andino de Segunda Especializacin en Biotecnologa
en la Facultad de Ciencias de la UNALM. El proyecto se elabor
con la participacin de algunos profesores de biologa, qumica,
agronoma e industrias alimentarias: Existan los profesores, los
fondos, se equiparan laboratorios, se especializara a profesiona-
les de Bolivia, Colombia, Ecuador, Per y Venezuela y, en buena
cuenta, hubiese fortalecido la carrera de biologa y la generacin
de conocimientos. Sin embargo, en 1989, la propuesta no fue
aprobada en el Consejo de Facultad y la CAF destin los fondos
a un instituto venezolano. Hay varias explicaciones a este error
institucional que relatar y analizar en el futuro pero una que
se mencion en ese momento es completamente inaceptable:
algunos arguyeron que fue el temor a lo nuevo y desconocido,
inaceptable, porque lo nuevo y lo desconocido son el motivo de
la investigacin y de la ciencia; el cientfco no teme a lo nuevo y
a lo desconocido, lo enfrenta, lo clarifca, lo explica, abre camino.
De 1993 al presente: El tercer currculo
En la ltima fase de Proyecto de Asistencia al Desarrollo Ins-
titucional (PADI)/UNALM/USAID/Ministerio de Agricultura
comprendida entre 1990 y 1992 se llev a cabo la (segunda)
gran reestructuracin curricular de la UNALM. Despus de
un minucioso anlisis sobre la formacin de bilogos en el pas
que inclua la oferta y demanda de este tipo de profesionales,
del grado de avance que se tena en biologa en la UNALM, en
la sufciente diversidad profesional que an tiene la Facultad
de Ciencias, y pensando que la biologa moderna tambin es,
y ha sido, la base de carreras profesionales, desde la Comisin
de Currculo que presida somet primeramente al Departa-
mento de Biologa el proyecto para el establecimiento de una
nueva carrera profesional, adicional a la carrera de biologa,
denominada Ingeniera Biolgica que no implicaba la creacin
de un nuevo departamento, ni la extincin de otro y, muchos
menos, la cancelacin de la carrera de Biologa, que esperaba se
reestructure acorde al desarrollo que haba habido y a los que se
avizoraba venan, as como tampoco hubo intencin alguna de
crear problemas. Por el contrario, usando trminos biolgicos,
solo se trataba de un proceso de especiacin.
Algunos consideran este momento como un punto de quie-
bre en la vida de la carrera (del departamento) de Biologa y tal
vez lo fue. En una crtica y dolorosa reunin de departamento
para discutir la propuesta de la nueva Carrera de Ingeniera
Biolgica, sta no fue aprobada. Las razones que pudieron haber
conducido a rechazar esta nueva carrera las dejo para una versin
posterior y ms detallada de este relato. Es menester volver a
mencionar, como en aquella ocasin lo hice, que la carrera de
Ingeniera Biolgica no se trataba de una invencin pues se em-
pieza a gestar en el mundo desde 1941, en plena Segunda Guerra
Mundial, cuando en el Instituto Tecnolgico de Massachusetts
profesores de los departamentos de microbiologa y ingeniera
qumica trabajaron juntos debido a la imperiosa necesidad de
producir penicilina a gran escala para evitar las infecciones bac-
terianas que producan la muerte de los soldados aliados heridos,
y que eran la causa del mayor nmero de decesos. En esta tarea
tambin participaron los investigadores del USDA Northern
Regional Research Laboratory (NRRL). Ni los microbilogos
ni los ingenieros qumicos por separado podan lograr un esca-
lamiento de los cultivos del hongo y recin lo lograron cuando
ambos se juntaron y en 1943 se logr la produccin masiva de
362
Gutirrez-Correa
Rev. peru. biol. 19(3): 359 - 367 (Diciembre 2012)
la penicilina por la frma Pfzer. Con los aos la carrera de In-
geniera Biolgica se disemin en todo el mundo. La Ingeniera
Qumica surge como una especiacin de la qumica en el s.
XIX y ambas han desarrollado muchsimo y muy estrechamente
sin que signifque la extincin de la qumica.
Sin embargo, se plante como salida de conciliacin la
reestructuracin de la carrera de biologa en dos orientaciones:
Biotecnologa (pues sta es una especialidad y no una carrera
como lo es la Ingeniera Biolgica) y Ecologa. Solo algunas
modifcaciones se realizaron al plan curricular de Ingeniera Bio-
lgica para compatibilizarlo con Ecologa. A partir de entonces
la Facultad de Ciencias a travs de la Comisin de Currculo,
organiz muchas reuniones facultativas para discutir los nuevos
currculos tanto en el campus como fuera del mismo, participan-
do tambin egresados. El nuevo y actual currculo de Biologa fue
aprobado y empez a funcionar en 1993. Parece ser, y sobre esto
no hay mucha certeza, que debido a que la Facultad de Ciencias
haba solicitado opinin externa acerca del nuevo currculo, un
profesor de una universidad privada lo present como propio
en un Congreso de Biologa en Mxico, siendo premiado como
currculo modelo. Afortunadamente, aquella universidad nunca
lo pudo implementar. El ejemplo de la UNALM ha servido
para que la biotecnologa sea considerada en los currculos de
biologa de varias universidades del pas, inclusive como carreras
separadas en algunas universidades.
En 1997, en su ltimo ao de estudios, la primera promo-
cin de estudiantes del rea de Biotecnologa (ingresantes en
1993) solicit la implementacin de Ingeniera Biolgica como
carrera profesional y la posibilidad de titularse como Ingenieros
Bilogos. Despus de varias semanas de debates y discusiones,
incluyendo la exposicin ante el Consejo de Facultad del Prof.
Andrs Illanes de la Universidad Catlica de Valparaso, Chile,
y la opinin escrita de varios especialistas latinoamericanos, en
sesin extraordinaria del Consejo de Facultad del 2 de diciembre
de 1997, presidida por su Decano, el Biol. M.Sc. Csar Guerre-
ro, se aprob la creacin de la Carrera de Ingeniera Biolgica
permitiendo, tambin, que los estudiantes de la primera promo-
cin de Biotecnologa que quieran acogerse al mismo podran
hacerlo cursando unos pocos cursos que seran nuevos en su plan
de estudios. La Facultad de Ciencias emiti la resolucin N
2855/97-FC-UNALM de fecha 3 de diciembre de 1997, la cual
fue enviada al Consejo Universitario para su ratifcacin, cosa
que nunca ocurri aunque la resolucin tampoco fue derogada.
Fue el entonces Vicerrector Acadmico, Ing. Hugo Nava, quien
evit que el Consejo Universitario vea el caso. Una razn para
esto, aparentemente, fue el inters de ste por crear la Carrera de
Ingeniera Ambiental, lo cual realmente ocurri. Es posible que
haya habido otras fuerzas que tambin motivaron a incumplir el
reglamento y no proceder con la ratifcacin de la resolucin de la
Facultad de Ciencias creando la Carrera de Ingeniera Biolgica,
lo cual ser motivo de un anlisis futuro tambin.
El doctorado
En el mundo ocurran avances espectaculares tanto en la
biologa molecular como en la ingeniera biolgica y en la
biotecnologa. La automatizacin de la tcnica de Sanger para
secuenciamiento del DNA dio inicio a la genmica, principal-
mente estructural, con el proyecto Genoma Humano en 1990,
y ya en 1995 se pudo secuenciar el genoma de dos bacterias
(Fleischmann 1995, Fraser 1995). Con la publicacin de la
tcnica de Reaccin en Cadena de la Polimerasa (PCR) en
1988, se abri un campo de nuevos desarrollos no solo para
la biologa fundamental sino tambin para las aplicaciones en
diversas reas (Bartlett & Stirling 2003). La clonacin de la
oveja Dolly en 1997 permiti entender algunos aspectos sobre
la fsiologa de clulas diferenciadas en lo fundamental y la po-
sibilidad de establecer granjas gnicas en lo aplicado (Wilmut et
al. 1997). En 1996 se da inicio al cultivo comercial de plantas
genticamente modifcadas que han sido adoptadas en varios
pases a tasas cercanas al 10% anual (Marshall 2012). Varios
compuestos qumicos industriales empiezan a ser producidos
biotecnolgicamente y la ingeniera biolgica empieza a en-
rumbarse hacia una incorporacin de la genmica en el diseo
y optimizacin de procesos (Chen 2012, Demain 2006, Hatti-
Kaul et al. 2007, Soetaert & Vandamme 2006, Stottmeister et
al. 2005). En el ao 2001 se completa el secuenciamiento del
genoma humano (IHGSC 2001). Hasta el 20 de octubre del
2012 se ha secuenciado los genomas de 3,707 especies siendo
el de la cebada el ms reciente (IBSC 2012) - y otros 12,202
se encuentran en ejecucin (http://www.genomesonline.org/
cgi-bin/GOLD/index.cgi). En la UNALM, que haba avanzado
mucho en procesos biotecnolgicos, se adquiere en 1995 por
medio de un proyecto fnanciado por el Programa Multinacional
de Biotecnologa de la OEA, un termociclador Perkin-Elmer
para PCR, que fue, sino el primero, uno de los primeros en el
Per y se desarrollaron las primeras tesis sobre el tema, siendo
una de las cuales la ejecutada con mi asesora por la ahora Dra.
Cecilia Sarmiento, Premio Nacional de Ciencias de Estonia.
En ese contexto, desde el ao 2000, empieza a elaborarse un
programa de doctorado que pretenda incorporar a la mayora
de doctores de la UNALM. Sin embargo, la gran mayora de
doctores de la UNALM no estuvieron dispuestos a colaborar
con un programa de doctorado que sera bsicamente de in-
vestigacin. Esto dio lugar a que en el ao 2002 se trabaje una
propuesta basada en la Facultad de Ciencias y que se propuso
como un Homenaje a la UNALM por el Centenario. Es nece-
sario resaltar la invalorable colaboracin de los profesores Ins
Redolf, Edgar Snchez, Doris Ziga y David Campos (Fac. de
Ind. Alimentarias) y de otros profesores. La propuesta plante la
creacin del Programa Doctoral en Ciencias e Ingeniera Biol-
gicas (PDCIB) conducente a la obtencin del grado de Doctoris
Philosophiae (Ph.D.) y dos especialidades iniciales: Ecologa
Aplicada e Ingeniera Biolgica y Biotecnologa (http://www.
lamolina.edu.pe/doctorado/default.htm).
Las caractersticas del PDCIB son: a) que las vacantes se
establecen de acuerdo a los proyectos fnanciados que tengan
los profesores y que soporten la investigacin doctoral; b) se
requiere que los estudiantes se dediquen a tiempo completo; c)
el primer semestre es comn para todas las especialidades; d)
para la disertacin de la tesis es requisito haber publicado por
lo menos un artculo cientfco en una revista ISI con factor de
impacto mayor a 0,5; e) en contra de la corriente, los profesores
del PDCIB no reciben remuneraciones econmicas adicionales.
La propuesta fue rpidamente aprobada en el Departamento
de Biologa y en la Facultad de Ciencias. El primer escollo que
hubo que vencer para la aprobacin fnal fue en la Escuela de
Postgrado, que luego de un constante ir y venir de observaciones
y respuestas inmediatas, el proyecto fue aprobado. El segundo
y ms grande escollo fue a nivel del Consejo Universitario,
363

La biotecnologa en la Universidad Nacional Agraria La Molina
Rev. peru. biol. 19(3): 359 - 367 (December 2012)
cuyas autoridades principales eran opuestas a la idea de iniciar
los estudios de doctorado en la UNALM. Finalmente, con la
ayuda de algunos Decanos, se aprob la creacin del PDCIB
el 31 de diciembre del 2002 con la respectiva resolucin (N
o

729-202-UNALM). La primera promocin ingres en marzo
del 2003 y la profesora del Departamento de Biologa Gretty
K. Villena fue la primera Ph.D. graduada en el PDCIB y en la
UNALM. Es bueno resaltar que los egresados del PDCIB se
gradan con un promedio de 2.3 artculos en revistas ISI con un
factor de impacto promedio de 2.137. Algunos de los egresados
del PDCIB han ganado proyectos importantes fnanciados por
INCAGRO, CONCYTEC y FINCyT.
Algunos logros en biotecnologa
En los ltimos 12 aos los avances en ingeniera biolgica
y en biotecnologa en el mundo han sido an ms espectacu-
lares. La genmica funcional (transcriptmica, protemica,
metabolmica y fujmica) (Klamt & Stelling 2003, Villena &
Gutirrez-Correa 2008, Weld et al. 2006) se ha convertido en
un tema fundamental que ha dado lugar a un conocimiento ms
integral sobre el funcionamiento de los seres vivientes y a una
nueva visin de la biologa, Systems Biology (Csete & Doyle
2002, Ehrenberg et al. 2003, Kitano 2001, Nielsen & Olsson
2002). De otro lado, este enfoque ha roto el mito que las clulas
de cualquier organismo, unicelular o multicelular y complejo, se
encuentran libres de estocasticidad (Acar et al. 2005); es todo lo
contrario y los mecanismos moleculares de la resiliencia expli-
can lo que comnmente hemos defnido como homeostasis. El
concepto de resiliencia ha sido tomado de la ingeniera y ahora
resulta muy til en el nuevo enfoque que tiene la ingeniera
biolgica con resultados sorprendentes, an en la ingeniera de
ecosistemas (Berkenbusch & Rowden 2003, Khun et al. 2010,
Mee & Wan 2012, Otero & Nielsen 2010). Este enfoque se
discute en detalle en el curso doctoral de Ingeniera Biolgica.
La genmica funcional tambin ha dado lugar a una nueva
visin de la ingeniera gentica dndole un potencial ms amplio
convirtindose, ms bien, en una ingeniera genmica (Carr
& Church 2009), pasando de la ingeniera metablica (Graham
et al. 2007, Lee et al. 2009, Stephanopoulos 2002, Ye & Bathia
2012) y la evolucin dirigida (Chatterjee & Yuan 2006, Lin et
al. 2009, Turner 2003) a la construccin de factoras celulares
(Barnes & Dickson 2006, Mapari et al. 2009, Pscheidt & Glieder
2008, Villaverde 2010) y recientemente a la biologa sinttica
(Aldrich et al. 2008, Endy 2008, Gibson et al. 2010, Sismour
& Benner 2005). Otro desarrollo que vale la pena resaltar es
el advenimiento de la metagenmica que est permitiendo por
un lado, estudiar y entender ms profundamente la ecologa de
microorganismos y, de otro, la identifcacin de nuevas especies
microbianas hasta ahora elusivas a su estudio (Langer et al.
2006, Riesenfeld et al. 2004, Schmeisser et al. 2007, Warnecke
& Hugenholtz 2007). La bioprospeccin molecular permite
la identifcacin de nuevos genes de inters econmico a partir
de diversos metagenomas (Grey et al. 2003, Handelsman 2005,
Li et al. 2009, Lorenz & Eck 2005).
Finalmente, los avances en biotecnologa estn cambiando el
modelo econmico que se aplicar en el futuro cercano: la bioeco-
noma, defnida como una economa basada en la biotecnologa
que usa materias primas renovables, particularmente biomasa y
recursos genticos, para producir productos y energa al menor
costo ambiental (Gutirrez-Correa 2008, 2009).
Para continuar con este recuento es necesario hacer un
parntesis y remontarnos casi 25 aos atrs. El 3 de junio de
1977, siendo an Jefe de Prctica, form el Laboratorio de Mi-
cologa (desde 1987 Laboratorio de Micologa y Biotecnologa,
LMB) con un grupo de estudiantes - Dr. Jorge Jhoncon, Dra.
Doris Ziga, MSc. Patricia Moreno, Biol. Norma Yague entre
otros para realizar investigaciones sobre ecologa microbiana.
Hasta 1987 publicamos cerca de 12 artculos cuyos temas son
pioneros y con muy bajo seguimiento. En efecto, al escribir
un artculo que acaba de ser publicado no pudimos encontrar
nuevas investigaciones en el pas de la magnitud de las que
realizamos 35 aos atrs [Peru is a diverse country and has very
broad microbial diversity richness yet little studied and exploited.]
(Vega et al. 2012). En 35 aos de actividad el LMB tiene ms
de 90 publicaciones. Hay que reconocer el aliento de profesores
como P. Aguilar, C. Morn, E. Loza, L. Basto y el apoyo fnan-
ciero de Carlos Lpez Ocaa, entonces Director de Centro de
Investigaciones de Zonas ridas de la UNALM.
En los ltimos 10 aos, por lo menos en el mbito microbiano
y genmico, la biotecnologa en la UNALM ha avanzado sustan-
cialmente y ya no se encuentra rezagada a nivel Latinoamericano
y tampoco a nivel global. La Dra. Doris Ziga ha dado un salto
signifcativo con sus investigaciones que se iniciaron en ecologa
microbiana y microbiologa del suelo hasta 1996 cuando incorpora
la biologa molecular a sus estudios sobre bacterias fjadoras de
nitrgeno y de bacterias promotoras del crecimiento de plantas y
los enrumba hacia la biotecnologa produciendo buenos inoculan-
tes que son aceptados por los agricultores y ha generado sinergias
con la empresa privada (lvarez-Martnez et al. 2009, Calvo
et al. 2010, Ormeo-Orillo et al. 2006, Santillana et al. 2008,
Velezmoro et al. 2012). Asimismo, el grupo liderado por la Dra.
Ziga ha descrito una nueva bacteria, Pseudomonas punonensis
sp. nov., a partir de pajas de pastos donde se seca la papa en la
preparacin de tunta (Ramos et al. 2012). Recientemente, la
Dra. Ziga est utilizando tambin herramientas de ingeniera
biolgica para el modelamiento y optimizacin de los cultivos
de estas bacterias en biorreactores para aumentar la efciencia
y reducir los costos de produccin de bioinoculantes. La Dra.
Doris Ziga y su grupo (Dra. Carmen Velzmoro profesora
del PDCIB y la Biol. K. Ogata) han ganado varios proyectos
tanto nacionales como internacionales (CONCYTEC, FINCyT,
FIDECOM y otros) con los que ha re-equipado su laboratorio
y puede hacer investigaciones de calidad convirtindose en un
referente latinoamericano en esta rea de la biotecnologa agrcola,
adems de asesorar 3 tesis de doctorado del PDCIB. En mrito
a sus investigaciones la Dra. Doris Ziga recibi en el 2011 el
Premio LOreal por la Mujer en la Ciencia.
Por nuestra parte en el LMB, entre 1982 y 1987 tuvimos
un periodo de transicin desde la ecologa microbiana hacia la
biotecnologa industrial. Hasta el ao 2000, las investigaciones
que realizamos estuvieron referidas al desarrollo de sistemas
de produccin de enzimas con cultivos mixtos y biorreactores
de estado slido, siendo pioneras en esta rea y los artculos
publicados siguen siendo citados con bastante frecuencia (Cas-
tillo et al. 1994, Dueas et al. 1995, Gutirrez-Correa 1999,
Gutirrez-Correa & Tengerdy 1997, 1998, 1999, Gutirrez-
Correa et al. 1999).
En los ltimos 12 aos en el LMB desarrollamos con la Dra.
Gretty K. Villena un nuevo sistema de produccin de enzimas
364
Gutirrez-Correa
Rev. peru. biol. 19(3): 359 - 367 (Diciembre 2012)
ms efciente (biopelculas de hongos flamentosos) basado en el
proceso de adhesin celular como una variante, conjuntamente
con la fermentacin en estado slido, de una nueva categora
fermentativa que denominamos Fermentacin por Adhesin a
Superfcies (Gutirrez-Correa & Villena 2003, 2010, Gamarra
et al. 2010). Como consecuencia de una publicacin nuestra en
el 2006 (Villena & Gutirrez-Correa, 2006), otros grupos en
el mundo utilizaron nuestra propuesta (y particularmente un
grupo escoses inici colaboraciones con nosotros) para entender
y desarrollar tratamientos a micetomas pulmonares producidos
por A. fumigatus, que se demostr formaban tambin pelculas
en los pulmones y eso los haca muy virulentos. En el 2011
publicamos conjuntamente un compendio relacionado a los
aspectos clnicos (Ramage et al. 2011) y en el 2012 otro rela-
cionado a los aspectos bsicos e industriales (Gutirrez-Correa
et al. 2012). Otros grupos en Brasil, Canad, India y otros pases
estn usando nuestro sistema para desarrollar procesos de produccin
de varias enzimas.
El tema de la fermentacin por adhesin a superfcies y, en
particular de la biopelculas de hongos flamentosos, nos ha
llevado a desarrollar y profundizar en la genmica funcional,
particularmente en transcriptmica (Villena et al. 2009a) y
protemica habiendo publicado el primer artculo en el mundo
sobre el proteoma de biopelculas de Aspergillus niger (Villena
et al. 2009b) y un anlisis del transcriptoma global usando
microarreglos de DNA se encuentra en preparacin. La nece-
sidad de optimizar el proceso de produccin de enzimas por
biopelculas de A. niger ha sido el aliciente para profundizar en
estudios bsicos moleculares de diferenciacin celular, regula-
cin de la expresin de genes un nuevo sistema de regulacin
se encuentra en evaluacin y otros aspectos usando tcnicas
moleculares nuevas como RNAseq y RNAi.
Desde el ao 2008 iniciamos investigaciones sobre biopros-
peccin molecular por lo que hemos aislado, clonado y secuen-
ciado un nmero de genes de importancia econmica, algunos
de los cuales servirn para la construccin de factoras celulares.
Hemos generado vnculos sinrgicos con empresas y gracias a
varios proyectos ganados ltimamente (FINCyT, CONCYTEC,
FIDECOM y contratos de investigacin) se ha re-equipado el
LMB con equipos de ltima generacin para transcriptmica,
protemica y metabolmica. Aparte de un buen nmero de
tesis de titulacin y de tesis de maestra de programas naciona-
les e internacionales (USA y Holanda), se han desarrollado o
se llevan a cabo 6 tesis de doctorado del PDCIB y hemos dado
entrenamiento avanzado a estudiantes graduados de Holanda,
Japn, Francia y Gabn. En mrito a sus investigaciones la Dra.
Gretty K. Villena, actual Coordinadora del PDCIB, recibi
este ao 2012 el Premio LOreal por la Mujer en la Ciencia.
Conjuntamente con el grupo de la Dra. Ziga en los ltimos
12 aos hemos publicado 28 artculos cientfcos en revistas
cientfcas ISI con factor de impacto.
Otros grupos de investigacin del Departamento de Biologa
(Dra. Rosa Espejo profesora del PDCIB M.Sc. Csar Lpez
y M.Sc. Roberto Mansilla) y de la Facultad de Agronoma (Dr.
Ral Blas, profesor del PDCIB) en el rea de plantas realizan
investigaciones en marcacin molecular de especies nativas (Blas
et al. 2008, Blas & Petrescu 2009, Mane et al. 2008, de la Torre
et al. 2008). Igualmente, el grupo de la Facultad de Industrias
Alimentarias conformado por el Dr. David Campos, la Dra.
Rosana Chirinos - ambos profesores del PDCIB y otros profe-
sores realizan investigaciones muy importantes sobre metabolitos
de plantas nativas generando grandes oportunidades para la
utilizacin econmica de la biodiversidad vegetal (Chirinos et
al. 2007, 2008, 2009, 2010).
El desarrollo de la biotecnologa en la UNALM ha infuencia-
do el desarrollo de esta rea en el Per no solo en las adaptaciones
curriculares que se han producido en varias universidades del
pas sino tambin en las investigaciones biotecnolgicas que se
llevan a cabo en universidades e institutos de investigacin en las
diferentes regiones del pas (Gutirrez-Correa 2005, Gutirrez-
Correa & Estrada 2008).
Conclusiones
Aunque este relato ha sido realizado para recordar el cami-
no que ha seguido la biotecnologa en la UNALM, ha sido
necesario remontarse casi al origen de la Carrera de Biologa.
En el transcurso de 50 aos, se han formado bilogos con
tres currculos diferentes y en todos los casos han demostrado
una buena formacin. As como tenemos egresados de los dos
primeros currculos que dejan muy en alto a su Alma Mater en
investigacin y en la actividad profesional en institutos, uni-
versidades y empresas del pas y del extranjero (EEUU, Suecia,
Suiza, Finlandia, Francia, Estonia y otros pases), tambin los
tenemos del ltimo currculo, en este caso del rea de biotec-
nologa que es lo que yo conozco, que tambin estn dejando
muy en alto a la UNALM y que debido a la slida formacin
en ciencias que han recibido no solo lo hacen muy bien en los
temas ms comunes de la biotecnologa sino tambin en temas
como medioambiente, cncer y an en neurobiologa.
El pas ha cambiado y el mundo ha cambiado. A diferencia
de los aos 80s y 90s en que solo haba dinero para investigar
fuera del pas pero an as alcanzable, ahora hay dinero en el pas,
no muchsimo por cierto, y llama la atencin que la UNALM,
particularmente la Facultad de Ciencias, tenga muy poca par-
ticipacin en los concursos de proyectos y muchos profesores
sigan esperando que la universidad les proporcione fondos para
investigar de un magro presupuesto que debe destinarse a la
enseanza prctica. As mismo, preocupa que algunos bilogos
se olviden de la biologa cuando se enfrentan a problemas que
son fcilmente explicados por ella o se vuelvan fundamentalistas
como si la biologa fuese una ideologa dogmtica.
Los profesores fundadores como el Dr. Pedro Aguilar y todos
los de la primera generacin, como fue dicho al inicio, son los
que crearon el espritu de la carrera y, es mi opinin, que son
ellos los que deben recibir, con todo merecimiento, todos los
homenajes por el Cincuentenario; sus alumnos y los nuevos solo
hemos seguido sus enseanzas y su espritu, no siempre bien
por cierto. Relatar la historia de algo, cuando se ha sido parte
de ella, implica no solo verifcar hechos sino tambin recordar
y, puesto que recordar es volver a vivir, se vuelve a vivir todo,
lo bueno y lo malo, lo bonito y lo feo, las alegras y las penas.
Al recordar el camino de la biotecnologa en la UNALM mi
conclusin es que el balance es muy positivo. Es cierto, como ya
han mencionado algunos colegas, que algunas personas nos han
sido adversas de alguna manera pero esto no tiene que ver con la
edad de ellos pues los he encontrado entre mayores y tambin,
tristemente, en algunos jvenes. Lo que realmente cuenta es,
parafraseando a Winston Churchill, hacer de cada difcultad
365

La biotecnologa en la Universidad Nacional Agraria La Molina
Rev. peru. biol. 19(3): 359 - 367 (December 2012)
una oportunidad y es nuestra obligacin seguir haciendo cami-
no porque el pas requiere de nosotros. No hay tiempo, a pesar
del disgusto de algunos, para detenerse mucho tiempo a pensar
la corriente epistemolgica que se debe seguir pues, al fn de
cuentas, son solo corrientes y una ser cambiada por otra y as
sucesivamente y, al fnal, la mejor corriente epistemolgica es
la que nos lleva mediante la investigacin a encontrar verdades
usables en la solucin de los problemas del pas y, tambin por
qu no, del planeta.
Agradecimientos
Este relato est dedicado con mi eterno agradecimiento a los
siguientes profesores fundadores e iniciadores de la Carrera de
Biologa de la UNALM en su 50 Aniversario: Julio Gaudron,
Pedro Aguilar, Jacques Schonberg, O. Velarde, F. Anavitarte, E.
Loza, C. Lpez, C. Morn, A. Grobman, U. Moreno, A. Vejara-
no, L. Vega, F. Scheuch, R. Vallenas, A. Manrique, D. Roa, M.
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Gutirrez-Correa
Rev. peru. biol. 19(3): 359 - 367 (Diciembre 2012)
369
Rev. peru. biol. 17(2): 000- 000 (August 2010)
Colofn
370
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La Revista Peruana de Biologa es publicada en abril. agosto y diciembre y esta dedicada a la publicacin de los resultados de
investigaciones originales e inditas en las reas de Biodiversidad, Biotecnologa, Manejo ambiental, Ecologa y Biomdicas. Los
trabajos recibidos son evaluados por rbitros segn criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribucin
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research in Biodiversity, Biotechnology, Environmental management, Ecology and Biomedical areas. Papers in Spanish or English are
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Rev. peru. biol. 17(2): 000- 000 (August 2010)
PAUTAS PARA LA PRESENTACIN DE LOS ARTCULOS EN LA REVISTA PERUANA DE BIOLOGA
Abril 2012
(Contina....)
IDENTIDAD Y PROPSITO
La Revista Peruana De Biologa es una publicacin cientfca arbitrada producida por el Instituto de Investigaciones de
Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biolgicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Per;
es publicada tres veces al ao y los nmeros aparecen en abril, agosto y diciembre, tanto en su versin impresa como Online.
La Revista Peruana De Biologa publica artculos completos, originales e inditos que contribuyan al conocimiento cient-
fco en los temas de biodiversidad, biotecnologa, ecologa, manejo ambiental y biomedicina elaborados segn las normas
indicadas en las presentes pautas.
EVALUACIN DE LOS TRABAJOS
Los trabajos que cumplan con las pautas solicitadas sern incluidos en el la lista para evaluacin, un editor ser encargado de
conducir el proceso envindo el trabajo a rbitros. El trabajo ser evaluado segn criterios internacionales de calidad, crea-
tividad, originalidad y contribucin al conocimiento. El artculo ser aceptado luego del proceso de revisin por rbitros y
de realizadas las modifcaciones indicadas. El artculo aceptado ser editado y una prueba enviada al autor para la aceptacin
y consentimiento de publicacin.
CARTA DE PRESENTACIN
El trabajo ser acompaado de mensaje email dirigido al Editor Jefe, indicando haber ledo las presentes pautas para presenta-
cin de trabajos, asegurando la originalidad, carcter indito y completo del trabajo presentado y su disposicin para que
sea revisado y editado. Esta carta tendr carcter de declaracin jurada segn lo estipulan las directivas del Vicerrectorado
de Investigacin de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos referidos a las autoras de trabajos publicados. Modif-
caciones en las autoras sern motivo para detener el proceso de edicin. Las coordinaciones se llevaran entre el Editor Jefe
y el responsable del trabajo.
PRESENTACIN DE LOS TRABAJOS
Los archivos del trabajo sern enviados por email al correo del editor: editor.revperubiol@gmail.com
Los trabajos pueden ser presentados en idioma ingls o castellano.
El trabajo debe tener tres partes bsicas: (a) identifcacin, (b) cuerpo y (c) literatura citada
(a) La identificacin debe contener: Ttulo (en ingls y castellano), nombre y apellido de los autores, nombre completo de la
institucin de los autores, correo electrnico de cada uno de los autores, y una direccin postal del autor para correspondencia.
Resumen no mayor de 250 palabras (en ingls y castellano), 5 palabras clave (en ingls y castellano).
(b) El cuerpo del trabajo variar segn la seccin de la Revista:
1. TRABAJOS ORIGINALES. Son artculos primarios, inditos que exponen los resultados de trabajos de investigacin y
constituyen aportes al conocimiento. Se incluyen aqu la descripcin de especies nuevas, que cumplan con las Normas
y caractersticas de la informacin en los trabajos (ver abajo). El cuerpo est organizado en: Introduccin, Material y
mtodos, Resultados, Discusin y Agradecimientos, debe abarcar un texto promedio de 20 pginas, las ilustraciones (Tablas
y Figuras) deben ser slo las necesarias para una mejor exposicin de los resultados.
2. NOTAS CIENTFICAS. Son artculos primarios, se incluyen aqu: reportes de distribucin, inventarios taxonmicos, notas
taxonmicas, resultados de ensayos de laboratorio, entre otros y cuya informacin es de inters para la comunidad cient-
fca. La extensin del texto no ser mayor de 8 pginas. Esta seccin puede estar organizada como: cuerpo de la Nota (en
algunos casos: introduccin, material y mtodos, resultados y discusin) y Agradecimientos.
3. COMENTARIOS. Son artculos donde se discute y exponen temas o conceptos de inters para la comunidad cientfca. Se
incluyen aqu ensayos de opinin y monografas. Deben contar con las siguientes partes: cuerpo del comentario y Agrade-
cimientos. Todo el artculo debe tener un texto promedio de 10 pginas.
4. COMENTARIOS DE LIBROS. Son artculos que comentan recientes publicaciones de inters para la comunidad cientfca.
Puede solicitarse al Comit Editor la elaboracin de un comentario enviando dos copias del libro a la direccin postal de
la Revista Peruana de Biologa.
Los Agradecimientos. Se indicara la fuente de fnanciamiento y deben dedicarse solamente a las personas e instituciones
que colaboraron directamente en la realizacin del trabajo.
Informacin adicional. Debe incluirse despus de Agradecimientos debe incluirse informacin sobre la contribucin
de cada uno de los autores (revisar http://www.icmje.org/ethical_1author.html) y de no incurrir en conficto de intereses
(revisar http://www.icmje.org/ethical_4conficts.html).
(c) Citacin y Literatura Citada. Las CITAS EN EL TEXTO deben incluir el apellido del autor y ao sin comas que los separen
(ejemplo: (Carrillo 1988) o ... de acuerdo a Snchez (1976) Otros ejemplos:
la concentracin de nitrgeno fue medida segn Chvez y Castro (1998).
de nitrgeno se midi por el mtodo colorimtrico (Chvez & Castro 1998).
la diversidad de especies es considerada elevada (Simoniz 2010, Perez 1999, Aquino 1988).
Si hay varios trabajos de un autor en un mismo ao, se citar con una letra en secuencia adosada al ao (ejemplo: Castro 1952a).
Cuando hay ms de dos autores se citar al primer autor y se colocar et al. (Ejemplo: (Smith et al. 1981) o segn Smith
et al. (1981)).
La LITERATURA CITADA incluir todas las referencias citadas en el texto dispuestas solamente en orden alfabtico y sin numeracin.
La cita se inicia con el apellido del primer autor a continuacin, sin coma, las iniciales del nombre separadas con puntos y
372
sin espacio. El segundo y tercer autor deben de tener las iniciales de los nombre y a continuacin el apellido. El ltimo autor
se diferenciara por que le antecede el smbolo &. Si hubiesen ms de tres autores pueden ser indicados con la abreviatura et
al. En la literatura citada solamente se usa letra tipo normal, no itlica, no versalita. Ejemplos:
Montgomery G.G., R.C. Best & M. Yamakoshi. 1981. A radio-tracking study of the American manatee Trichechus
inunguis (Mammalia: Sirenia). Biotropica 13: 81 -85.
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nes asignadas a Tylamys elegans en Per. Tesis, Magster en Zoologa, mencin Sistemtica y Evolucin. Facultad de
Ciencias Biolgicas Universidad Nacional Mayor de San Marcos. <http://www.cybertesis.edu.pe/sisbib/2002/solari_ts /
html/index-frames.html>. Acceso 31/07/2005
Las citas de artculos en prensa deben incluir el volumen, el ao y el nombre de la revista donde saldrn publicados; de lo
contrario debern ser omitidos.
No se aceptan las citas a resmenes de eventos acadmicos (congresos y otros).
NORMAS Y CARACTERSTICAS DE LA INFORMACIN EN LOS TRABAJOS
La Revista Peruana de Biologa se gua de los conceptos ticos de autora mencionados en los Uniform Requirements for Ma-
nuscripts Submitted to Biomedical Journals (http://www.icmje.org/), asumimos la veracidad de la carta de presentacin y
de la carta de consentimiento de publicacin.
Cuando el artculo exponga sobre experimentos con humanos y animales, los procedimientos deben de ceirse a la Declaracin
de Helsinki de 1975 y a las leyes peruanas vigentes (Ley 27265). Deben ser presentadas las declaraciones pertinentes y
mencionadas en el texto.
Cuando el artculo exponga sobre nuevas especies, nuevos registros, ampliaciones biogeogrfcas o inventarios taxonmicos debe
tomarse en cuenta la informacin requerida en el Darwin Core. Tambin debe indicarse el depsito de los ejemplares en un
centro de referencia taxonmico (v.g. Museo).
Las referencias a localidades y puntos de colecta deben ser referenciados geogrfcamente.
Cuando los especmenes hayan sido colectados en reas protegidas, debe de indicarse los respectivos permisos.
Los nombres cientfcos del gnero y especie irn en cursivas. La primera vez que se cita un organismo deber hacerse con su
nombre cientfco completo (gnero, especie y autor); posteriormente podr citarse solamente la inicial del nombre genrico
y el nombre especfco completo. Para el caso de las abreviaturas de autores en nombres botnicos pueden referirse a la base
de datos TROPICOS (http://www.tropicos.org/) y AlgaeBase (http://www.algaebase.org/).
Deben usarse los smbolos de las unidades del Sistema Internacional de Medidas. Si fuera necesario agregar medidas en otros
sistemas, las abreviaturas correspondientes deben ser defnidas en el texto.
Los textos en castellano debern utilizar la coma decimal, no punto (ejemplo correcto: 0,5; incorrecto: 0.5). Los textos en ingles
deben usar punto decimal.
ILUSTRACIONES
Las Figuras (mapas, esquemas, diagramas, dibujos, grfcos, fotos, etc.) sern numeradas correlativamente con nmeros arbigos;
de igual manera las Tablas. Las leyendas de las fguras y Tablas deben presentarse a continuacin del texto y ser sufciente-
mente explicativas.
Las fguras escaneadas deben guardarse en un archivo TIFF, tamao del original, 300 dpi. Las grfcas deben de enviarse en for-
mato nativo editable (achivo.xls, archivo.wmf, archivo.svg, archivo.eps), no como imgenes (JPGE, TIFF, PNG). Los mapas
pueden enviarse en formatos SHP. Fotos de cmaras digitales en formato JPGE mayor a 3 Mpixel. Otros archivos de imgenes
en TIFF, BMP, JPGE de alta resolucin y tamao, y fguras vectoriales en Ai, PSD. Formatos procedentes de software como
R, Statistica, en formatos editables de PDF, EPS (Postscript). Costos por ilustraciones a color sern asumidos por el autor.
(Contina....)
373
Rev. peru. biol. 17(2): 000- 000 (August 2010)
Los archivos deben presentarse por separado, esto es, un archivo con el texto y leyendas en formato MS-Word. Otro archivo
para las tablas en MS-Excel o como tablas en MS-Word. Otros archivos en formatos nativos, no como imgenes insertadas
en otros archivos (por ejemplo no enviar imgenes pegadas en una hoja de MS-Word o Excel).
CONSENTIMIENTO DE PUBLICACIN
El autor responsable recibir una prueba del trabajo en formato PDF, el cual deber revisarlo cuidadosamente, y consultarlo con los
otros autores. Una vez solucionados errores de edicin, el autor responsable enviara una carta o email indicando que el trabajo fue
revisado por todos los autores y estn conformes y mencionar su consentimiento de para la publicacin del trabajo como artculos
de la Revista Peruana de Biologa. Este es un requisito para la publicacin del trabajo. Con la prueba el autor responsable recibir el
COSTO POR PUBLICACIN.
COSTO POR PUBLICACIN.
El costo por publicacin se refere a gastos extras por manipulacin, edicin extraordinaria (v.g. elaboracin de ilustraciones, traducciones,
etc.) y por impresin de ilustraciones a color. El pago por publicacin se realiza en las ofcinas de la Facultad de Ciencias Biolgicas
de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, o en coordinacin con el Editor Jefe.
El autor principal podr solicitar cuatro ejemplares de la revista en las ofcinas de la Facultad de Ciencias Biolgicas de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos.
Comit Editor
Email: editor.revperubiol@gmail.com
Correo postal:
Leonardo Romero (Editor)
Revista Peruana de Biologa
UNMSM-FCB
Apartado 11-0058
Lima 11
Per
374
Comentarios
351 Investigacin y conservacin de la biodiversidad en Per: importancia del uso de tcnicas modernas y procedimientos administrativos efcientes
Research and conservation of biodiversity in Peru: importance of using modern techniques and efcient administrative processes
Rudolf von May, Alessandro Catenazzi, Ariadne Angulo, Pablo J. Venegas y Csar Aguilar
359 El camino de la biotecnologa en la Universidad Nacional Agraria La Molina, Per
Te path of Biotechnology at the Universidad Nacional Agraria La Molina, Peru
Marcel Gutirrez-Correa
Revista PeRuana de Biologa
Volumen 19 Diciembre, 2012 Nmero 3
Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837
Contenido
Trabajos originales
235 Efecto neuroprotector del extracto hidroalcohlico de Piper aduncum matico en un modelo in vitro de neurodegeneracin
Te neuroprotective efect of a hydroalcoholic extract of Piper aduncum matico in an in vitro model of neurodegeneration
Csar Zaa, Martha Valdivia y lvaro Marcelo
241 Variabilidad gentica y distribucin geogrfca del man, Arachis hypogaea L. en la Regin Ucayali, Per
Genetic variability and geographic distribution of peanut Arachis hypogaea L. in Ucayali, Peru
Luis Fernando Rimachi, D. Andrade, Milusqui Verstegui, Jaime Mori, Victor Soto, Rolando Estrada J.
249 Variabilidad morfolgica y evaluacin agronmica de maukas Mirabilis expansa (Ruiz & Pav.) Standl. del norte peruano
Morphological variability and agronomic evaluation of maukas, Mirabilis expansa (Ruiz & Pav.) Standl. of northern Peru
Juan F. Seminario y Miguel A. Valderrama
257 Efecto del follaje de Tagetes minuta sobre la nodulacin radicular de Meloidogyne incognita en Capsicum annuum, en invernadero
Efect of the foliage of Tagetes minuta on Meloidogyne incognita root-galling on Capsicum annuum in a greenhouse
Santos Nlida Murga-Gutirrez, Juan Carlos Alvarado-Ibez, Nora Yessenia Vera-Obando
261 Composicin forstica del hbitat de la cortarrama peruana (Phytotoma raimondii)
Floristic composition of Peruvian plantcutter (Phytotoma raimondii) habitat
Mnica Romo y Mario Rosina
267 La liebre europea Lepus europaeus (Lagomorpha: Leporidae) una especie invasora en el Per
European hare Lepus europaeus (Lagomorpha: Leporidae) an invasive species in Peru
Horacio Zeballos, Csar Medina, Kateryn Pino, Adolfo Meja-Ros, Alexnder Pari
275 Weddellian marine/coastal vertebrates diversity from a basal horizon (Ypresian, Eocene) of the Cucullaea I Allomember, La Meseta formation,
Seymour (Marambio) Island, Antarctica
Diversidad de vertebrados marino costeros de la Provincia Weddelliana en un horizonte basal (Ypresiano, Eoceno) del Alomiembro Cucul-
laea I, Formacin La Meseta, isla Seymour (Marambio), Antrtida
Marcelo A. Reguero, Sergio A. Marenssi and Sergio N. Santillana
285 Distribucin y observaciones sobre la poblacin de la nutria marina Lontra felina (Molina 1782) en el Per
Distribution and observations on the population of marine otters Lontra felina (Molina 1782) in Peru
Manuel Apaza y Leonardo Romero
299 Temporal variation in the water quality of ponds and efuent of grow-out ponds of Amazon River prawn Macrobrachium amazonicum
Variacin temporal de la calidad del agua de los estanques y efuentes de los estanques de engorde del camarn de ro Macrobrachium amazonicum
Erlei Cassiano Keppeler, Patrcia Maria Contente Moraes Valenti and Leonardo Vaz Pereira
307 Lista anotada de nuevas adiciones para la fora andina de Moquegua, Per
Annotated checklist of new additions to the Andean fora of Moquegua, Peru
Daniel B. Montesinos Tube
317 Dieta de roedores sigmodontinos (Cricetidae) en los bosques montanos tropicales de Hunuco, Per
Diet of Sigmodontine rodents (Cricetidae) in tropical montane forests from Hunuco, Peru
Maggie C. Noblecilla y Vctor Pacheco
Notas cientfcas
323 Ecologa trfca de la lagartija Stenocercus modestus (Squamata: Tropiduridae) en una zona urbana, Lima, Per
Trophic ecology of lizard Stenocercus modestus (Squamata: Tropiduridae) in a urban area, Lima, Peru
Jos Prez Z., Lourdes Y. Echevarra, Silvana C. lvarez, Adrian Vera, J. Gabriela Alarcn y Manuel Anda
327 Te frst record of the butterfy Memphis d. dia (Lepidoptera: Nymphalidae, Charaxinae) in Costa Rica
Primer registro de la mariposa Memphis d. dia (Lepidoptera: Nymphalidae, Charaxinae) en Costa Rica
Jim Crdoba-Alfaro and Luis Ricardo Murillo-Hiller
329 Efecto antiinfamatorio y antioxidante del extracto hidroalcohlico de Petiveria alliacea
Te anti-infammatory and antioxidant efects of hydroalcoholic extract of Petiveria alliacea
Csar Zaa, Martha Valdivia y lvaro Marcelo
335 Implementacin de dos mtodos de recuento en placa para la deteccin de colifagos somticos, aportes a las metodologas estndar
Implementation of two plate count methods for detection of somatic coliphages and contributions to the standard methodologies
Melissa Solano Barquero, Luz Mara Chacn Jimnez, Kenia Barrantes Jimnez y Rosario Ach Araya
341 Introduccin y multiplicacin in vitro del cultivo de ajo variedad Morado Barranquino
Introduction and multiplication in vitro of garlic culture var. Morado Barranquino
Karina Carhuaricra E., Julio Olivera S., Javier Gonzales A. y Juan Rodrguez L.
345 La cola de caballo (Equisetum, Equisetaceae) comercializada y exportada del Per
Horsetail (Equisetum, Equisetaceae) in commerce and exported from Peru
Blanca Len
347 Primer registro de Heterocucumis godeffroyi (Semper, 1868) (Echinodermata: Holothuroidea) en el mar peruano
First record of Heterocucumis godefroyi (Semper, 1868) (Echinodermata: Holothuroidea) from Peruvian sea
Francisco Alonso Sols-Marn, Yuri Hooker, Andrea Alejandra Caballero Ochoa y Alfredo Laguarda-Figueras
(Contina...)