Page 1 of 6

Acke et al. Irish Veterinary Journal 2011, 64:6

http://www.irishvetjournal.org/content/64/1/6

Penelitian

Akses terbuka

Karakterisasi Genotip dan analisis kluster

terhadap isolasi pada Campylobacter jejuni dari
binatang piaraan, kasus klinis manusia dan
makanan eceran
Els Acke1,2,7*, Cyril Carroll3, Aoife OLeary3, Kevina McGill1, Lorraine Kelly1, Amanda Lawlor2, Robert H Madden4, Lynn Moran4, Pam
Scates5, Eleanor McNamara5, John E Moore6, Boyd R Jones2, Seamus Fanning1 and Paul Whyte1

Abstrak
Persamaan genetika isolasi pada Campylobacter jejuni yang berasal dari binatang piaraan, dibandingkan dengan
kasus-kasus klinis manusia dan isolasi makanan eceran yang dikumpulkan di Irlandia pada tahun 2001-2006 diteliti dengan
analisis kluster profil sidik jari elektroforesis gel bidang getar (PFGE). Perbandingan profil PFGE 60 isolat binatang piaraan
dan 109 isolasi manusia mengungkapkan bahwa tujuh profil (4,1%) dikelompokkan pada kluster-kluster dengan sedikitnya
dalam satu manusia dan satu isolate C. jejuni binatang piaraan. Pendeteksian hanya beberapa isolate yang tidak dapat
dibedakan secara genetika dengan analisis profil kluster profil PFGE dari binatang piaraan dengan dari manusia dengan
enteritis pada penelitian ini menunjukkan bahwa binatang-binatang piaraan tidak mungkin menjadi penampungan yang
penting untuk campylobacteriosis manusia di Irlandia. Akan tetapi, isolate-isolate yang tidak dapat dibedakan secara genetika
dideteksi dan C. jejuni dari binatang piaraan dapat beredar dan dapat memberikan kontribusi kepada infeksi-infeksi klinis
pada manusia. Selain itu, makanan yang terkontaminasi yang diberikan kepada binatang piaraan dapat menjadi sebuah sumber
potensi infeksi Campylobacter pada binatang piaraan, yang selanjutnya dapat menimbulkan resiko pada manusia.

Latarbelakang
pada

diamati pada populasi Campylobacter spp, rendahnya

manusia adalah adanya kontaminasi terhadap penanganan

jumlah isolate dimana spesiasi dan subtype dilakukan,

ataupun

kurangnya

Sumber utama dari infeksi Campylobacter

konsumsi daging, khususnya unggas. Faktor

pelaporan

kasus

karena

sifat

infeksi

beresiko lain untuk infeksi meliputi terhirupnya produk susu

Campylobacter yang membatasi diri pada sebagian besar

yang

individu,

terkontaminasi

(misalnya

susu

yang

tidak

dan

fakta

bahwa

sebagian

besar

kasus

dipasteurisasi), meminum air yang terkontaminasi, kontak

campylobacteriosis manusia bersifat sporadis seperti yang

dengan binatang piaraan, perjalanan keluar negeri, dan

dibandingkan dengan perjangkitan besar. Kontak dengan

berenang di sumber air alami. Diperkirakan C. jejuni

binatang piaraan telah diakui sebagai sebuah faktor resiko

mencapai sekitar 80-95% dari semua infeksi Campylobacter

untuk campylobacteriosis pada manusia. Binatang piaraan

pada manusia, dengan C. coli, C. lari, C upsaliensis, dan C.

telah ditunjukkan sebagai pembawa Campylobacter spp

fetuss yang kurang umum diisolasi. Banyak pertanyaan

dengan C. upsaliensis, C. jejuni dan C. helveticus, spesies

mengenai epidemiologi Campylobacter spp yang masih

utama yang diisolasi. Walaupun C. upsaliensis adalah

belum terjawab karena tingginya tingkat keragaman yang

Campylobacter spp yang paling umum diisolasi dari binatang

piaraan rumah tangga di Irlandia dengan prevalensi sebesar

Page 2 of 6

Acke et al. Irish Veterinary Journal 2011, 64:6

http://www.irishvetjournal.org/content/64/1/6

65%, C. jejuni juga sering diisolasi (22,5%). Wolf dkk

Dublin, Galway dan Belfast. Sebagian besar sampel yang

melaporkan kasus penularan C. jejuni pertama yang terbukti

dilibatkan dalam penelitian kali ini adalah dari daging

secara genetika antara binatang piaraan dengan manudia pada

unggas. Prosedur pengambilan sampel dan teknik isolasi

bayi usia 3 minggu yang memperoleh infeksi dari seekor

Campylobacter yang digunakan untuk analisis makanan

anjing piaraan yang diperoleh baru-baru ini yang menderita

dijelaskan oleh Whyte dkk. Bersama-sama dengan pemisahan

diare. Damborg dkk melaporkan munculnya galur C. jejuni

isolate-isolat makanan, isolate Campylobacter dari kasus

yang identik pada seorang anak perempuan usia 2 tahun

klinis manusia dikumpulkan oleh Laboratorium Kesehatan

dengan anjingnya di Denmark yang ditegaskan oleh PFGE.

Masyarakat yang berkolaborasi di Dublin, Galway, dan

Dengan tingkat isolasi Campylobacter spp hingga 87% dan

Belfast. Isolate-isolat tersebut diperoleh dari para pasien yang

75% pada anjing dan tikus secara berturut-turut di Irlandia.

telah mengunjungi para praktisi umum atau dirawat rumah

Binatang piaraan dapat memainkan sebuah peran yang cukup

sakit dengan tanda-tanda gastro-enteritis. Semua isolate C.

besar pada epidemiologi campylobacteriosis. Tujuan dari

jejuni klinis manusia, makanan dan binatang piaraan di

penelitian retrospektif ini adalah untuk membandingkan

kumpulkan antara tahun 2001-2006. Penentuan genotipe

genotip dari isolate C. jejuni binatang piaraan dengan

dilakukan dengan menggunakan PFGE di Laboratorium

sejumlah genotip C. jejuni klinis manusia dan makanan

Penelitian Pathogen Enteric, Universitas Nasional Irlandia,

eceran yang diperoleh di pulau Irlandia dan untuk menilai

Galway. Semua isolate C. jejuni yang diperoleh dari binatang

apakah isolate-isolat dari sumber yang berbeda tidak dapat

piaraan ditentukan genotipnya dengan menggunakan metode-

dibedakan berdasarkan analisis kluster profil PFGE.

metode yang identik di Pusat Keamanan Makanan, UCD.

Pembuatan profil PFGE isolate C. jejuni dilakukan dengan
menggunakan protokol Campynet terstandar seperti yang

Metode
Isolati-isolasi C. jejuni dari binatang piaraan yang

jelaskan sebelumnya. Enzim pembatasan yang digunakan

dimasukkan dalam penelitian ini (n = 60) dikumpulkan dari

adalah SmaI (R6125, ProMega, AS). Gel-gel PFGE yang

kucing dan anjing Irlandia di tempat-tempat tinggal dan

diperoleh sesudah elektroforesis ditangkap dalam format

rumah tangga pribadi sebagai bagian dari sebuah penelitian

TIFF dengan menggunakan sistem penangkap gambar

prevalensi Campylobacter spp. Yang besar. Sebagian besar

beresolusi tinggi GelDoc 1000 (Bio-Rad).

kucing dan anjing yang dijadikan sampel tinggal di daerah

Sebuah database tentang genotip isolate C. jejuni

Dublin dan Belfast. Binatang piaraan yang sehat dan

binatang piaraan, makanan eceran dan klinis manusia

binatang-binatang piaraan dengan tanda-tanda penyakit

selanjutnya dikumpulkan di Pusat Keamanan Makanan,

saluran pencernaan dilibatkan dalam penelitian ini. Sebuah

UCD. Profil PFGE dianalisa dengan menggunakan software

alat pel rektum (dubur) diperoleh dari setiap binatang dan alat

Fingerprinting II, Bionumerics Version 3,0 (Matematika

pel tersebut dikulturisasi dengan menggunakan berbagai

Terapan, Kortrijk, Belgia). Sebuah kombinasi antara Dice

metode

untuk

dengan UPGMA (metode kelompok pasangan tak berbobot

mengoptimalisasi pemulihan Campylobacter spp. DNA

dengan rerata aritmatika), nilai toleransi posisi sebesar 1,5%

diekstraksi dan spesiasi Campylobacter dilakukan dengan

dan nilai optimalisasi sebesar 1,0% digunakan. Kluster-

analisis PCR di Pusat Keamanan Makanan di Sekolah Tinggi

kluster ditentukan sebagai isolat dengan setidaknya 90%

Universitas Dublin (UCD) yang telah dijelaskan sebelumnya.

persen persamaan genetika. Isolat-isolat tersebut dianggap

Sebagai bagian dari sebuah proyek yang didanai oleh Badan

tidak dapat dibedakan.

Promosi
makanan

kultur

yang

Keamanan
eceran

diatur

Makanan

dikumpulkan

secara

khusus

(FSPB),
dari

sampel-sampel

berbagai

macam

supermarket dan toko daging di tiga wilayah di Irlandia yaitu:

Hasil dan Pembahasan

Page 3 of 6

Acke et al. Irish Veterinary Journal 2011, 64:6

http://www.irishvetjournal.org/content/64/1/6

Keterkaitan genotip isolate C. jejuni yang diperoleh

dari binatang piaraan dan yang diperoleh dari sampel klinis

rumahan yang sehat di daerah Dublin. Kluster yang lain

berisi isolate dari seorang dewasa penderita

manusia dan makanan eceran di Irlandia ditentukan dengan

gastroenteritis di Galway dan seekor anak anjing rumahan
analisis kluster profil PFGE. Analisis kluster terhadap 60

dari Dublin penderita diare. Terjadinya isolate C.jejuni yang

profil C. jejuni binatang piaraan yang dibandingkan dengan

tidak dapat dibedakan secara genetika tampaknya tidak

109 profil C. jejuni klinis manusia menunjukkan 4,1% isolate

umum apabila profil isolate binatang piaraan Irlandia

ada dalam kluster-kluster yang setidaknya mengandung satu

dibandingkan dengan profil isolate manusia. Penelitian kali

isolate binatang piaraan dan satu isolate manusia. Satu kluster

ini meliputi isolate-isolat dari sumber-sumber berbeda yang

yang terdiri atas tiga meliputi dua isolat dari orang dewasa

dikumpulkan selama beberapa tahun dan di wilayah Irlandia

penderita gastroenteritis di Belfast dan seekor anjing dewasa

yang berbeda, yang membuat bahwa isolate-isolate tersebut

tanpa tanda-tanda penyakit saluran pencernaan dari daerah

jarang ada dan penyelidikan lebih lanjut tentang binatang

Dublin. Ada dua kluster yang masing-masing berisi dua

piaraan

isolate; salah satu dari mereka mengandung isolate dari orang

campylobacteriosis manusia

sebagai

calon

penampungan

untuk

dewasa penderita gastroenteritis di Galway dan dari anjing

diindikasikan. Prevalensi isolate yang tidak dapat dibedakan

jejuni dari sumber-sumber yang berbeda jika enzim-enzim

yang terjadi sesungguhnya di dunia pada binatang piaraan

lain untuk PFGE digunakan, atau karena penyusunan ulang

dan manusia mungkin diremehkan karena sejumlah faktor

genetika kecil dalam organisme.

termasuk kurangnya pelaporan tentang infeksi, kurangnya

Penanganan

penelitian

epidemiologi

munculnya

populasi

melibatkan

yang

terkontaminasi, khususnya unggas, telah lama dilibatkan

campylobacter yang sebentar-sebentar, dan tingginya tingkat

Makanan mungkin juga memainkan sebuah peran penting

keragaman genetika pada populasi C. jejuni. Rancangan

pada Campylobacter sp, kolonisasi pada binatang piaraan,

penelitian ini memainkan sebuah peran penting dan tidak

yang

adanya penelitian-penelitian berskala besar yang telah

makanan sebagai sumber umum infeksi pada binatang

dilakukan

kasus

piaraan dan mungkin manusia. Meminum susu yang tidak

campylobacteriosis klinis manusia secara bersama-sama

dipasteurisasi atau air yang terkontaminasi, dan kontak

dengan Campylobacter spp yang terdeteksi pada binatang

langsung (feses segar) dan tidak langsung (mangkuk

piaraan

Hubungan-hubungan

makanan yang terkontaminasi, lingkungan) dengan binatang

epidemiologi tambahan juga ada antara isolate-isolate C.

yang terinfeksi dapat menjadi sumber infeksi pada binatang

dari

lingkungan

yang

mereka.

campuran,

daging

sebagai sumber utama campylobacteriosis pada manusia.

ini

jejuni

binatang,

konsumsi

ekskresi

saat

C.

yang

dan

mengevaluasi

akibatnya

mengakibatkan

infeksi

manusia,

dan

Page 4 of 6

Acke et al. Irish Veterinary Journal 2011, 64:6

http://www.irishvetjournal.org/content/64/1/6

piaraan. Perbandingan genotip profil PFGE isolate C. jejuni

yang memadai juga diperlukan pada saat memberi makan

dari binatang ternak dengan sebagian besar profil isolate

binatang piaraan dengan daging atau makanan lain yang

makanan belum dilaporkan sebelumnya. Analisis kluster

mungkin terkontaminasi. Penelitian-penelitian lebih lanjut

terhadap 60 profil C. jejuni binatang piaraan yang

yang meliputi populasi lebih besar, berbagai

macam

dibandingkan dengan 310 profil C. jejuni makanan eceran

kelompok sampel, pengujian untuk berbagai Campylobacter

yang diperoleh dengan PFGE menunjukkan 1,6% isolate ada

spp., dan teknik molekuler yang diatur secara khusus

dalam kluster. Salah satu kluster dari empat yang ada

ditunjukkan untuk menjelaskan peran binatang piaraan pada

mengandung sebuah isolate dari liver sapi yang dijadikan

campylobacteriosis manusia dan meningkatkan pemahaman

sampel di Galway, sebuah isolate dari jantung anak biri-biri

tentang epidemiologi infeksi Campylobacter yang kompleks.

yang dijadikan sampel di Dublin, isolate ayam Galway dan

isolate dari seekor anjing dewasa tanpa tanda-tanda penyakit

Kesimpulan

saluran pencernaan dari daerah Dublin. Salah satu kluster

Pendeteksian profil PFGE C. jejuni yang tidak

dari dua isolate dideteksi terdiri atas satu isolate ayam Dublin

dapat dibedakan yang diperoleh dari binatang piaraan, kasus

dan satu isolate dari anak anjing rumahan yang sehat di

klinis manusia dan sampel makanan eceran di wilayah

daerah Dublin (Gambar 1). Kedua isolate binatang piaraan

geografis yang berbeda di pulau Irlandia, yang dikumpulkan

yang dikelompokkan dengan isolate makanan adalah sama

selama beberapa tahun, menunjukkan bahwa isolate-isolat

seperti dua dari tiga yang dikelompokkan dengan isolate

dapat beredar diantara sumber-sumber yang berbeda.

klinis manusia. Dengan rendahnya jumlah isolate binatang

Keberadaan beberapa kluster yang mengandung isolate dari

piaraan dan makanan yang dikelompokkan berdasarkan

anjing dan kasus klinis manusia membuat tidak mungkin

analisis profil PFGE, makanan eceran tampaknya tidak

bahwa binatang piaraan mewakili resiko yang cukup besar

mungkin menjadi sumber infeksi Campylobacter pada

untuk campylobacteriosis manusia, akan tetapi, penelitian

binatang piaraan. Akan tetapi, kebiasaan memberi makan di

lebih lanjut diperlukan yang secara khusus ditujukan untuk

rumah tangga dan tempat tinggal dimana binatang piaraan

menegaskan penyebaran zoonotik.

tinggal tidak diketahui dan kemungkinan hubungan langsung

antara pemberian makanan eceran yang terkontaminasi

Daftar Pustaka

kepada binatang piaraan dengan isolasi Campylobacter spp

1.

tidak dinilai dalam penelitian kali ini.

Epidemiologi

campylobacteriosis

Adak GK, Cowden JM, Nicholas S, Evans HS: The

Public Health Laboratory Service national case-control

sangat

rumit

study of primary

indigenous sporadic cases of

karena banyaknya penampungan binatang dan lingkungan.

campylobacter infection. Epidemiol Infect 1995, 115:15-

Selain itu, tingginya tingkat keragaman genetika antara

22.

isolate-isolate dari binatang piaraan sekarang juga telah

2.

Schnberg-Norio D, Takkinen J, Hanninen ML, Katila

ditegaskan. Karena Campylobacter spp bukan merupakan

ML, Kaukoranta SS, Mattila L, Rautelin H: Swimming

pathogen zoonotic dan binatang yang tidak menunjukkan

and Campylobacter infections. Emerg Infect Dis 2004,

gejala dapat bertindak sebagai penampungan, maka binatang

10:1474-1477.

piaraan yang bersentuhan dengan manusia yang memiliki

3.

Anonymous: Campylobacteriosis in Ireland, 2005.

peningkatan resiko infeksi (misalnya anak-anak yang

Health Protection Surveillance Centre; 2006, 34-36

terganggu kekebalan tubuhnya) dapat menyatakan resiko

[http://www.hpsc.ie].

kesehatan yang penting dan praktek kebersihan yang

4.

Newell DG, Frost JA, Duim B, Wagenaar JA, Madden

memadai di rumah-rumah yang memiliki binatang piaraan

RH, Van Der Plas J, On SLW: New developments in the

adalah hal yang sangat penting. Langkah-langkah kebersihan

subtyping of Campylobacter species. In Campylobacter.

Page 5 of 6

Acke et al. Irish Veterinary Journal 2011, 64:6

http://www.irishvetjournal.org/content/64/1/6

Edited by: Nachamkin I, Blaser MJ. Washington DC,

15. Acke E, Whyte P, Jones BR, McGill K, Collins JD,

ASM Press; 2000:27-44.

5.

Moore JE, Corcoran D, Dooley JS, Fanning S, Lucey B,

Matsuda M, McDowell DA, Megraud F, Millar BC,

6.

7.

8.
9.

Fanning S: Prevalence of thermophilic Campylobacter

16.

species in cats and dogs in two animal shelters in

Ireland. Vet Rec 2006, 158:51-54.

OMahony R, ORiordan L, ORourke M, Rao JR,

17. Acke E, McGill K, Golden O, Jones BR, Fanning S,

Rooney PJ, Sails A, Whyte P: Campylobacter. Vet Res

Whyte P: Prevalence of Campylobacter species in

2005, 36:351-382.

household pets in Ireland. Vet Rec 2009, 164:44-47.

Dingle KE, Colles FM, Ure R, Wagenaar JA, Duim B,

18. Wolfs TF, Duim B, Geelen SP, Rigter A, Thomson-

Bolton FJ, Fox AJ, Wareing DR, Maiden MC: Molecular

Carter F, Fleer A, Wagenaar JA: Neonatal sepsis by

characterization of Campylobacter jejuni clones: a basis

Campylobacter jejuni: genetically proven transmission

for epidemiologic investigation. Emerg Infect Dis 2002,

from a household puppy. Clin Infect Dis 2001, 32: E97-

8:949-955.

99.

Acke E, McGill K, Jones BR, Fanning S, Whyte P:

19. Damborg P, Olsen KE, Moller Nielsen E, Guardabassi L:

Genetic diversity among Campylobacter jejuni isolates

Occurrence of Campylobacter jejuni in pets living with

from pets in Ireland. Vet Rec 2010, 166:102-106.

human patients infected with C. jejuni. J Clin Microbiol

Moore JE, Matsuda M: The History of Campylobacter:

2004, 42:1363-1364.

Taxonomy and Nomenclature. Ir Vet J 2002, 55:495-501.

20. Acke E, McGill K, Jones BR, Fanning S, Whyte P: A

Snelling WJ, Matsuda M, Moore JE, Dooley JS:

comparison of different culture methods for the recovery

Campylobacter jejuni. Lett Appl Microbiol 2005,

of Campylobacter species from pets. Zoonoses Public

41:297-302.

Health 2009, 56:490-495.

10. Mazick A, Ethelberg S, Nielsen EM, Molbak K, Lisby

21. Whyte P, McGill K, Cowley D, Madden RH, Moran L,

M: An outbreak of Campylobacter jejuni associated with

Scates P, Carroll C, OLeary A, Fanning S, Collins JD,

consumption of chicken, Copenhagen, 2005. Euro

McNamara E, Moore JE, Cormican M: Occurrence of

Surveill 2006, 11(5):137-9.

Campylobacter in retail foods in Ireland. Int J Food

11. Tenkate TD, Stafford RJ: Risk factors for campylobacter

Microbiol 2004, 95:111-118.

infection in infants and young children: a matched case-

22. Campynet 2001: [http://campynet.vetinst.dk/].

control study. Epidemiol Infect 2001, 127:399-404.

23. Kelly L: A study of the Epidemiology and Antimicrobial

12. Carrique-Mas J, Andersson Y, Hjertqvist M, Svensson A,

Resistance of Campylobacter in the Irish Food Chain

Torner A, Giesecke J: Risk factors for domestic sporadic

and Human population. MSc thesis National University

campylobacteriosis among young children in Sweden.

of Ireland, Centre for Food Safety; 2006.

Scand J Infect Dis 2005, 37:101-110.

24. Acke E: A study of thermophilic campylobacters from

13. Wieland B, Regula G, Danuser J, Wittwer M, Burnens

domestic cats and dogs in Ireland. PhD thesis National

AP, Wassenaar TM, Stark KD: Campylobacter spp. in

University of Ireland, Small Animal Clinical Studies;

dogs and cats in Switzerland: risk factor analysis and

2007.

molecular characterization with AFLP. J Vet Med B

2005, 52:183-189.

25. Anonymous: BioRad Fingerprinting II Software User

Guide. version 3.0 BioRad, Hercules, Ca., USA; 2002.

14. Workman SN, Mathison GE, Lavoie MC: Pet dogs and

26. Hald B, Pedersen K, Waino M, Jorgensen JC, Madsen

chicken meat as reservoirs of Campylobacter spp. in

M: Longitudinal study of the excretion patterns of

Barbados. J Clin Microbiol 2005, 43:2642-2650.

thermophilic Campylobacter spp. in young pet dogs in

Denmark. J Clin Microbiol 2004, 42:2003-2012.

Page 6 of 6

Acke et al. Irish Veterinary Journal 2011, 64:6

http://www.irishvetjournal.org/content/64/1/6

27. Parsons BN, Cody AJ, Porter CJ, Stavisky JH, Smith JL,
Williams NJ, Leatherbarrow AJH, Hart CA, Gaskell

RM, Dingle KE, Dawson S: Typing of Campylobacter

jejuni isolates from dogs using multilocus sequence
typing and pulsed field gel electrophoresis. J Clin
Microbiol 2009, 47:3466-3471.

31. and cat Edited by: Greene CE. W.B. Saunders

Company , 3 2006, 339-354.
32. Devane ML, Nicol C, Ball A, Klena JD, Scholes P,
Hudson JA, Baker MG, Gilpin BJ, Garrett N, Savill MG:

28. On SL: In vitro genotypic variation of Campylobacter

The

occurrence

of

Campylobacter

subtypes

in

coli documented by pulsed-field gel electrophoretic

environmental reservoirs and potential transmission

DNA profiling: implications for epidemiological studies.

routes. J Appl Microbiol 2005, 98:980-990.

FEMS Microbiology Lett 1998, 165:341-346.

33. Hemsworth

S,

Pizer

B:

Pet

ownership

in

29. Adak GK, Meakins SM, Yip H, Lopman BA, OBrien

immunocompromised children - a review of the

SJ: Disease risks from foods, England and Wales, 1996-

literature and survey of existing guidelines. Eur J Oncol

2000. Emerg Infect Dis 2005, 11:365-372.

Nurs 2006, 10:117-127.

30. Fox JG: Enteric bacterial infections: Campylobacter,

gastric

Helicobacter

and

intestinal

and

hepatic

Helicobacter infections. In Infectious diseases of the dog

Doi: 10. 1186/2046-0481-64-6

Artikel ini sebagai : Acke et al.: Karakteristik genotip dan analisis kluster
terhadap isolasi Campylobacter jejuni dari binatang piaraan, kasus klinis
manusia dan makanan eceran. Irish Veterinary Journal 2011 64:6.