Consuelo Lorenzo

Eduardo Espinoza
Jorge Ortega
EDITORES
 MODELANDO LA DINÁMICA DE OCUPACIÓN DE PARCHES DE
SELVA POR PRIMATES EN UN PAISAJE FRAGMENTADO DE LOS
TUXTLAS, MÉXICO

Rodolfo Palacios-Silva l y Salvador Mandujano 2

I Dil'isió" de Posgrado. Illsliw{o de Ecología. A.e. Km J,5 Corre/era Al/ligua (/ CO(J/ep('C 11 35/.
COl1gregacioll El Haya, Apartado Posta! 63. CP 9/070 Xa/apa. Veracrll:, México.
CE' rodJ)(Ilados@}¡oll/lail.com
1 DeparWlJlelllo de Biodi\'ersidml y Comportamiento Animal, 11151illl/0 de Ecología. AC. Km 1.5
C(lrre/era AlltigllU ti Coalepec 11 35 J. CongregaciólI El Haya, Apartat/oPo.I'/a/ 63. CP 9/070 Xa/a¡Ja,
VerllCntz. Mexico. CE: sa{wuIOl:lIlill/(/ujal/o@illecol.edu.mx

Resumen: Describimos 1:1 asociación entre la presencia o ausencia de dos especies de pri-
mates con la distribución de tamaño y posición espacial de un conjunto de 90 fragmentos de selva
en un paisaje de la regi6n de Los Tuxtlas, México. Fonnulando un modelo de función de incidencia
(IFM, "Incidence Function Model") para el mono aullador de manto, A/ol/atta pal/iata. y otro
relativo al mono araña, Aleles geo./fivyi. El objetivo fue ajustar cada IFM específico a un modelo
estocástico de ocupación (SPOM, "Stochastic Patch Occupancy Model") constmido a partir de
eventos metapoblacionales de extinción y colonizaci6n. Los resultados dellFM mueslran que la
ocupación de fragmentos en el paisaje por el mono aullador se encucntra asociada con el tamaiio
y la posición espacial de los fragmentos, mientras que en el mono araña s610 se encontró una
asociación positiva con el tamaño de los fragmentos. Los resultados del SI'OM indican que el patrón
de ocupación del mono aullador en los fragmentos del paisaje puede deberse a la baja probabilidad
de extinción dc la mayoría de fragmcntos ocupados y la baja probabilidad de coloní7..ación de la
mayoría de fragmentos no ocupados. Los resultados de la persistcncia muestran quc las especies
en el paisaje se encuentran vulnerables a la extíneión local. Por lo quc sugerimos algunas prácticas
de manejo de hábitat dirigidas a la eonservacíón local de ambasespecics de prímates.

Palabras clave: Alollat/a pal/iata, Ate/es geoffroyi. Fragmcntación, Los Tuxtlas,

Metapoblación, Modelo de Ocupación.

Abstraet: We descríbe the association between the ineidence oftwo primate spccies and the
distribution and spatíal position of a 90-fragment set ín a deforested rainforest landscape in Los
Tuxtlas region, Mexico. We employ an Incidence Functíon Modcl (IFM) for the mantled how1cr
monkey, A/ollarta pal/iata alld for the spider lllonkey, Aleles geo./fivyi. Each spccific IFM was
applied to a Stochastic Patch Occupancy Model (SI'OM) constmcled from two melapopulation
events: extinctíon and eo[onizatíon. The lH.i resu[ts show that the mant[ed how1cr fragment oeeu-
paney is associaled to fragmenl síze and spatial position. whereas for the spídcr monkey on[y a
posilivc association to fragment size \Vas found. The SroM results show that the Mantled howler
occupaney pattem through landscape fragments can be causcd by Ihe [ow loea[ exlinetioll pro-

Lorenzo. c.. E. EspinoZlI y J. Ortega (eds.). 2008. AWII/ces ell el ES/lIdiQ de Jos lIfamífems de Müico. Publicaciones
Especiales. Vol. 11. Asociación Mexicana dc Maslozoologia. A. e.. México, D. F.
 ODELANDO LA DINÁMICA DE OCUPACiÓN DE PARCHES DE
'ELVA POR PRIMATES EN UN PAISAJE FRAGMENTADO DE LOS
TUXTLAS, MÉXICO

RodaJfo Palacios-Sil val y Salvador Mandujano 2

I Dil'isión de Posgmdo. J¡,stiIIlIO de Ecología, A.e. Km 1.5 ClII"re/ertl Antigua a COllfepec # 351.
Congregaóo/) El Haya. Apartado Pos/al 63. CP 9/070 Xa/upa. Vemcrll::, México.
CE: 1"()(./yalacios@lrollllail.coll1
1Departamel/IO de Biodil'ersidad y COIII/JOI"I{/mieIllO Anima/. 11I51illllO de Eco(ogill. AC. Kili 2.5
Carretera Amiglla (/ Colllepec # 35/. COJlgregación El Haya. A/}{/l"/o(/oPosw{ 63. CP 91070 Xalapa.
VeracrllZ. México. CE: sa!l'(ulor:mtwdlljallo@illccof.edll.lI1.t

Resumen: Describimos la asociación entre la presencia o ausencia de dos especies de pri-

tes con la distribución de tamaño y posición espacial de un conjunto de 90 fragmentos de selva
un paisaje de la región de Los Tuxtlas, México. Fonnulando un modelo de función de incidencia
1, "Ineidenee Function Model'") para el mono aullador de manto. Alollatla paflia/(¡. y otro
lativo al mono araña, Ateles geoffivyi. El objetivo fue ajustar cada lFM específico a un modelo
ocástico de ocupación (SI'OM, "Stochastic Patch Occupancy Model'") cOllstmido a partir de
'entos metapoblacionales de extinción y colonización. Los resultados dellFM muestran que la
upación de fragmentos en el paisaje por el mono aullador se encuentra asociada con cltamaiio
la posición espacial dc los fragmcntos, micntras que en el mono araña sólo se encontró una
iación posítiva con el tamaño de los fragmentos. Los resultados del SPOM indican que el patrón
ocupación del mono aulladorcnlos fragmentos del paisaje puede deberse a la baja probabilidad
extinción de la mayoria de fragmenlos ocupados y la baja probabilidad de colonización de la
yaria de fragmentos no ocupados. Los resultados de la persistencia muestran que las especies
el paisaje se encuentran vulnerables a la extinción local. Por lo que sugerimos algunas prácticas
manejo de hábítat dirigidas a la conservación local de ambas especies de primates.

Palabras clave: A/ollalla pa/liara, Aleles geoffroyi, Fragmentación, Los Tuxtlas,

etapoblación, Modelo de Ocupación.

Abstrael: We describe the association between the illcidence oftwo primate species and the
'stribution and spatial position of a 9ü-fragmenl set in a deforested rainforest landscape in Los
uxtlas region, Mexico. Wc employ an Incidence Funetion Model (lFM) for the manlled howler
nkey, A/Ol/a/la palliata and for Ihe spider monkey, Areles geoffroyi. Each specific IFM was
lied to a Stochastic Pateh Occupancy Model (sroM) construclcd from two metapopulation
ents: extinction and colonization. The IFM results show that Ihe mantled howler fragment occu-
cy is associalcd lO fragment size and spatial position, whercas for the spider monkcy only a
itive association to fragmcnt sizc was found. The SI'OM resulls show that the Mantlcd howler
upancy paltem Ihrough landscape fragmenls can be caused by the low local extinelion pro~

:o. C.. E. Espinoza y J. Oncga (cds.). 2008. Awltlces elJ el ES/lllliolle los MlJnJiferos de México. Publicaciones
iales. Vol. 11. Asociación Mexicana dc Mastozoologia. A. C.. México. D. F.
494 Ocupación de fragmentos por primal

babilities ofmost ofthe occupied fragments, as well as by the low Colollization probabilitics I
most ofthe vacatcd fragments. Since our rcsults regarding persistence show that species are,,;J
nerable to local cxtinction, we put forward some habitat management practices aimed to prcserv.
tion ofboth primate species aceording lo the applied nUlllericallllodels.

Kepvords: A/ollal/a pal/ia/(I, A teles geoffroyi, fragmentation, Los Tuxtlas. metapopulati

occupancy modeL

INTRODUCCiÓN

Problcmútica de la conservación de I>rimares en húbitats fl"llgmcnt:ldos

La pérdida. fragmentación y modificación del hábitat, junto con la caceria y trúfieo ilegal. son la
principales causas de extinción local de los primates (Cowlishaw y Dunbar, 2000). Particularrnenu
la vulnerabilidad de las poblaciones a la extinción local producida por la deforestación v
según la capacidad de la especie para adecuarse a las nuevas condiciones ambientales impuesl
por la fragmentación (Johns y Skorupa, 1987), así como también por la estructura y composici'
espacial de los fragmentos remanentes (Cowlishaw y Dunbar. 2000). La distribución de los p
mates, usualmente. está condicionada por caracteristicas espaciales del paisaje fragmentado cü
son e!tamaíi.o de los fragmentos y el aislamiento entre los fragmentos remanentes. Por ejempl
los primates frugívoros requieren de amplias áreas de actividad para encontrar alimento, 1
disminución del hábitat los hacen más vulnerables a la extinción local rcspecto dc primates peque'
con dietas más diversificadas que encuentran alimento en menos área (Marsh, 2003).
La deforestación puede disminuir significativamente la capacidad de los individuos pa
moverse cntre fragmcntos (Swart y Lawes. [996). Grupos de primates aislados en frag11lent
pequeños (i.c. menores al tamaño del ámbito hogareño de la especic cn sitios no fragmentados
mucstran un cambio en los patrones de forrajeo y actividad, organización social y condicion
fisiológicas (Estrada y Coatcs-Estrada, 1996; Clarke el al., 2002; Bicca-Marques. 2003). Tamhi'
el aislamiento puede reducir los movimientos de dispersión y originar prohlemas d
entrecnlzamiento y, consecuentemente, una disminución cn la variación gerlctica de [as poblacio
(Pope, 1992). La capacidad de movilidad en el paisaje depcndcr{l de las características espccific
de cada especie (Bicca-Mllrques. 2003) asi como la configur3eión esp¡¡cial del paisaje (Fahri
2003). Para especies de primates en las que la movilidad en el paisaje es un aspecto limitant!.'.
presencia de corredores y sitios de paso (sleppillg slol/es) es fundamental para su conservaci
(Swart y Lawes, 1996).

Modelos de ocupación
El 3111ilisis de la distribución de una especie en función de la distribución de su hábitat ha si
una idea central dentro de la ecologia y un enfoque IllUY importante para dctenninar el estado
conservación de las espccies que habitan ambientes fragmentados (Guisan y Zimmem13nll. 2000)
Los modelos de incidencia (IFM) son, en este semido. un planteamicnto particular de la asociaciÓII
Palacios y M.mdujano 495

entre la ocupación (presencia-ausencia de una especie en un conjunto de fragmcntos) con una o

m:is variables biogeográficas dcl hábitat (Sjogrcn-Gulvc y Ray, 1996; Walkcr el al.. 2003). Debido
a que su constmcción describc cl patrón de ocupación dc una cSJX"'Cic cn función dc las caracteristicas
espacialcs dcl hábitat. los IFM se han convertido en una medida práctica para proponer opciones
dcl manejo dc espceies amenazadas por la fragmentación de su hábitat (I-Iastillgs y !-Iarrison,
1994; Wiens. 1996: I-Ianski y Simberlof[ 1997).
Los IFM son a mcnudo utilizados como llna ecuación descriptiva de la distribución de las
especics en ambientes fragment'ldos (Guisan y Zirnmermanll. 2000). Sin embargo. cuando 11Is
especies se distribuyen en paisajes donde cl hábitat es un conjunto de fragmentos aislados entre si.
los tFM pueden ser utilizados para predecir el cambio en elticmpo del patrón de ocupación. Esto se
logra si se plnntea que la dinámica de incidcncia es el resultado del balance cntre dos procesos
centrales: la extinción y 111 colonización de la especic en los fragmentos (I-Ianski. 1994. 1998a;
Hanski y GaggioHi. 2004; Ovaskainen y Hanski. 2004). Si el sistema sc eneucntra cn un cstado de
qllasi-cquilibrio (sin alteración temporal significativa de los procesos de extinción y coloni:;r..ación).
ellFM captura el efccto de ambos procesos y es, entonces. que con la descripción explicita de la
asociación de la incidencia y la cstructura y eomposici6n espacial del hábitat. es posible for11lular
una hipótcsis predictiva de la dinámica de ocupación (I-Ianski. 1994; Moilanen. 2000).
En el plflllteamiel1to más simplc, los IFM pucden incorporarsc a un lllodclo dc din.imica de
ocupación cuando se cumplen dos supuestos: que los evcntos de extinción se encuentren
invcrsamente relacionados con el tammio de los fragmentos y que los eventos de colonización sc
encuentren inversamente relacionados con el aislamiento de los fragmentos (Hanski. 1994: Ilansk;
y Ovaskaincn, 2003). Las evidencias sugieren que para muchas cspecies es posible aSlllll ,r que la
probabilidad dc extinción dc un fragmento ocupado disminuye conforme aumenta eltamano del
fragmcnto (Rick1cfs y Lovclte. 1999) y que la probabilidad de colonización de un fragmento
desocupado disminuye al aumcntar el aislamiento (Johnson el al.. 1992; Gustafson y Gardner.
1996; Goodwin y Fahrig. 2002). Además dc estos factores se hll podido rcgistrar que la distribución
de ocupación puede encontrarse asociada a múltiples variablcs explicativas (e.g.. Sjügren-Gulve
y Ray, 1996; Walkerel al.. 2003).
Sc espera que las tasas de extinción y colonización sean eventos independientes y que las
relaciones que mantienen con el tamano y aislamiento de los fragmcntos. rcspeetivamente. 110
sean lineales sino cxpresadas como una rel<lción de potencia (Hanski. 1998b). Entonecs es posible
utilizar como IfM a un modelo lineal generalizado (GLM) (Hanski y Ovaskaincn, 2003), alimentado
por el registro de la presencia-ausencia de la cspecie. y la estructura y composición espacial dc los
fragmcntos. Posteriormentc se pueden empicar los valores dcllFM para asignar las probabilidades
dc extinción y colonización en un modelo estocástico de ocupación de fragmentos (spml) 10 cual
es una forma elcgante de incorporar los IFM a un modelo de dinámica de ocupación (Hanski y
Ovaskainen. 2000; l'lanski y Gaggioni, 2004).

El caso dc Los Tuxllas

La región de Los Tuxtlas (localizada en el surestc del estado dc Vcracruz) es la localid<ld m:'
496 Ocupación de fragmentos por primalcs

septentrional en América donde aún puede encontrarse porciones relativamente grandes del bosque
tropical lluvioso. La selva de Los Tuxtlas puede describirse espacialmente como un conjunto de
fragmentos, con un intervalo de Inmano que se encuentra entre unas pocas a cientos e incluso
miles de hectáreas, aislados entre sí por una matriz compuesta principalmente por potrero (Dirlo
y Garda. 1992; Gucvara el al.. 2004). En Los Tuxtlas habitan el mono aullador de manlo,Alollalla
pallitl/o mexicana. y el mono araña, Aleles geoffroyi vel/eroSlIs. clasificados en peligro crílico de
extinción por la lUCN y la legislación mexicana (Rylands el al., 1995; Cuarón el a/" 2004). Se
estima una reducción de 84% y 74% en la distribución y abundancia de A. pallio/(l y A. geoffroyi
en la región de Los Tuxtlas, respectivamente (Estrada y Coates-Estrada, 1996). Como resullado
de la fmgmelltación, las poblaciones de ambas especies son grupos que habitan archipiélagos dc
selva, formados por fragmentos que varían en tamaño, aislamiento y calidad de hábitat (Estrada y
Coates-Estrada. 1985, 1996; Cristóbal-Azcarate el al., 2005).

Enfoque y objetivos del capítulo

Estudios prcvios en la región de Los Tuxtlas (e.g.. Estrada y Coates-Estrada, 1996; Rodríguez-
Toledo el al.. 2003; Cristóbal-Azcarate el al., 2005; Mandujano el (11., 2006; Arroyo-Rodríguez et
at., 2008) y en otras localidades (e.g., Bicca-Marques, 2003; Anzures y Manson, 2007), han
relacionado el número de individuos de las poblaciones de primates y la ocupación de fragmentos,
en función de características como el tamaiio, aislamiento y características de la vegetación. Estos
trabajos emplean modelos de correlación lineal simple y modelos de regresión logística. Si bien
esa aproximación pcnníte asociar la ocup."lción de los fragmentos con algunas variables, ese enfoque
es estútico y no pennite predecir cuál scrá la posible dinámica de cambio de la ocupación a través
del tiempo. Es decir, esa aproximación permite detectar un patrón de ocupación, pero no explicar
cuantitalivarnente los posibles procesos involucrados detrás de ese patrón.
En este trabajo presentamos lo resultados de otra aproximación donde se elabora un IfM para
describir la asociación del patrón de ocupación tanto del mono aullador, A. palliata, como del
mono aralia. A. geoffroyi, con la estructura y composición del hábitat. A panir de esto se modeló
la dinámica de ocupación (SPO~I) con un enfoque mctapoblllcional para cxplorar 1<1 vulnerabilidad
de ambas especies a la fragmentación y proponer acciones prácticas de mancjo para la conservación
en el paisaje de estudio.

MÉTODOS

Área de estudio
En la región sur de Los Tuxtlas, México (18 0 19' 50" - 18° 25' 00" N, Y 94° 43' 20" - 94° 48' 50"
W) se illspeccionaron un total de 90 fragmentos de selva un paisaje de aproximadamente 5,000 ha
adyacente a los volcanes San Manin Pajapan y Sama Mana (Fig. 1). El paisaje es una cuenca con
tina elevación máxima de 800 m que incluye varios ríos temporales y pemlanenles. L<l fmgmentación
intensiva de la selva en esta zona sucedió cn los primeros años de la década de los setenta. cuando
Palacios y Mandujano 497

se establecieron varios ascntmnicntos humanos que provocaron durante varios años la deforestación
a una tasa anual de cobertura arbórea superior a 10% (Dirzo y Garda. 1992; Guevara el al.,
2004). La ganadería es la actividad económica principal de las comunidades de la zona asi como
la agricultura de temporal, de ahí que los fragmentos de sclva se encuentran claramcnte dclimitados
en una matriz dominada por pastizales y cultivos.
Los bordes de los fragmentos de selvll fueron identificudos y delimitados a partir de fotografias
aéreas 1:20,000 (INEGI, 1999), ortofotografias 1:50,000 (INEGI, 1996) aderm'ls de información de
campo espacialmcnte referida registrada previamcnte al mucstreo de ocupación de fragmcntos.
Todos los fragmentos mayores a 0.5 ha encontrados en el paisaje fueron digitalizndos y localizados
en un mapa vectorial con el programa ArcVicw 3.2 (ESRI 6).

Muestreo de ocupación
La presencia o ausencia del mono aullador tanto como del mono araña fue COllfil1llada en los

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Figura l. Localización del {lfea de estudio en Los Tuxllus. VCnlCnIZ, México, y ubicación de los 90 fmgmcmos
dc selva muestreados. Los polígonos en bl:lIIeo indican los fragmcntos desocupados (71). los polígonos
sombreados representan a los fragmenlos ocupados sólo por una especie de primates y los polígonos cn
negro los fragmentos ocupados por ambas especies.
498 Ocupación de fragmentos por primates

90 fragmentos del paisaje durante abril y noviembre del 2003. Cada fragmento fue muestreado
durante tres o cuatro días de 5:00-9:00 h a 16:00-18:00 h. por cuatro o cinco personas
simultáneamente. Durante noviembre se volvieron a revisar lodos los parches siguiendo el mismo
protocolo para conocer los cambios en la ocupación de los fragmentos entre periodos.
Paniculanncntc la vocalización de los grupos de monos aulladores facilitó la detección de la
especie. no obstante. por el tamano de los fragmentos en el paisaje y la revisión constante de los
mismos consideramos que hubo una precisión alta en el registro de la incidencia en ambas especies
y un mínimo ctTorde recontar a los mismos individuos en fragmentos diferentes durante el mismo
periodo de muestreo.

Formulación de la dinámica de ocupación

El objetivo de la modelacióll de la dinámica de ocupación es estimar las tasas de coloniz,.1ciÓn
y extinción particulares para cada fragmento del paisaje y utilizar estos estimadores para realizar
predicciones sobre la dinámica transitoria del estado de ocupación de cada fragmento en el tiempo
(Hanski. 1994). El modelo de ocupación asume que el sistema (al tiempo de su observación) se
encuentra en (f/lasi-cquilibrio. Es decir. se considera como un estado dinámico de la distribución
de la especie caracterizado por un momento estacionario tanto del número de eventos de
colonización como de extinción por unidad de tiempo. Adcmás. también se asume que el rcgistro
de la ocupación realizado durante el llluestreo refleja la probabilidad a largo plazo del patrón
espacial de ocupación (Moilanen. 2000). De esta manera puede demostrarse que el fragmento
¡ésimo ticnc una probabilidad estacionaria de cstar ocupadoJ, mediante una ccuación de balance:

J,= C,I(C,+E) (1)

donde E, es una probabilidad constante de que el fragmento iésimo se desocupe cuando esta
ocupado durante la siguiente unidad de tiempo, mientras que e¡
es la probabilidad de que el
fragmento iésimo pueda ser ocupado cuando está desocupado durante la siguiente unidad de tiempo
(Hanski,1994).
La probabilidad de extinción puede scr parametrizada a partir del tamaño de los fragmentos
del paisaje mediante la fomlulaci6n de la siguiente relación de potencia y la estimación deltamllño
rninimo de ocupación:

E.=eIA"'
, , para A.Jé""
, (2)

donde A¡cs el tamaño del fragmento iesimo, mientras.\" es una medida constante del riesgo de
extinción por unidad de área y e es una medida constante de la sensibilidad de la tasa de extinción
hacia el tamaño de los fragmentos (I-Ianski, 1998b: Hanski y Ovaskainen, 2003).
El aislamiento de los fragmentos puede traducirse como una medida de la conectividad que
cuantifica la tasa de t1ujo de individuos entre los fragmentos. De esta manera la probabilidad de
colonización es modelada como una función sigmoide que se incrementa con la conectividad del
fragmento de 1:1 siguiente forma:
Palacios y Mandujano 499

C, = Si /( S,'+ y) (3)

donde 5/es la conectividad del fragmento iésimo. mientras que )'es llna medida constante que
reflcja la migración de la especie en el paisaje (Hanski. 1994). De manera particular, en este
estudio la conectividad fue considerada como una medida única para ambos primates que lOma en
cuenta tanto la posición espacial de los fragmentos ocupados como el tamaño de los fragmentos
conforme a la relación:

S= Spcxp(-ad)(l- cxp(-qA)) (4)

'J fJ '

donde p es el estado de ocupación del fragmento jésimo en el tiempo 1, d. es la distancia

•
euclidiana entre los bordes de los fragmentos iésimo yjésimo. y ti es una constante que refleja la
dependencia entre la tasa de migración y la distancia, En este caso la inclusión de lasA,s es porque
se asume que en paisajes altamente fragmentados el área de los fragmentos puede ser un factor
que aetlla como atrayente, ponderado por la constante q que expresa la rclaeión entre la conectividad
ycJ tamaño del fragmento. Así. el modelo de incidencia está fonnulado a partir de cinco parámetros.
e,Y, x, ti y q, basados en la configuración espacial del hábitat, las áreas As y las distancias entre
fragmentos ds.
El tamaño de los fragmentos fue calculado en hectáreas y las dist,l1lcias euclidianas entre los
bordes de los fragmentos fueron estimadas en metTos utiJiznndo el programa ArcView 3.2 (ESRI
6). Para estimar la conectividad de cada fragmento fue construida la matriz D" generada a partir
de la combinación de una matriz F jl que representa la probabilidad de dispersión entre dos
fragmentos cualesquiera y de un vector IVi que es un factor de ponderación relacionado con el
tamaño del fTllgmento.
La matriz F;¡ fue construida a partir de una fUllción exponencial negativa en relación a la
distancia:

F.=exp(-ad.) (5)
IJ IJ

dondc a es obtenida a partir de un punto que represcnta una distancia umbral de movimiento
y una probabilidad que define la adyacencia entre fragmentos (Urban y Kcilt. 200 1), en cste
estudio 500 m y 0.05. respectivamente. de tal mancra quea fue calculada como fn(O.OS)/SOO. El
factor de ponderación IV, se fonnuló como lIna función exponcncial:

(6)

donde q representa un umbral de atracción en relación con el arca calculado como 111(0.05)4/
45. de lalmanera que IVI para fragmentos de 0.5 ha ticne un valor de atracción de» 0.25 mientras
que fragmentos mayores a 45 ha tienen valores cercanos a 1. Finalmente, los elementos de la
matriz de conectividad Do¡ fueron asignados como resultado de dos eventos probabilisticos
soo Ocupación de fragmentos por primates

independientes:

D.J ~F W1) I
(7)

Para multiplicar el valor de D,. por la ocupación de cada fragmento y entonces con la sumatoria
obtener el aislamiento del fragmento ¡ésimo en lémlinos de conectividad (Ec. 4).

Modelo de Función de Incidencia, n"i\!

La sllstitución de Ec. 2. 3 Y4 en Ee. 1, pcnnitc generar la siguiente ecuación en términos de
una proporción:

./ ~ [1 + evl (A ' (SI'Jcxp(-acl') )( I-cxp(-'lA , )))')]"'

I . I
(8)

Si el lamaiio y la conectividad presentan distribuciones que se ajustan a una lag nonnal el

modelo se puede ajustar ]ogistic3mcntc como:

.1, ~ II 1 + cxp(log(ey) - x log(A) - 2 log(S) (9)

y entonces. es posible definir cllFM con la fOfma de un modelo ¡incal generalizado estandar
(Crawlcy. 2002; Vcnnbles y Ripley. 2002) como:

Logit(J) ~ b, + .dogA, + 2 logS, (10)

dondc la variable binaria dc rcspuesta sc encucntra ligada con una función logistica a dos
variables indcpcndicntes con crror tipo binomial, logSy logA. El panimetro e se obtiene a panir
dcl fragmento ocupado de menor tamaño e "" min A'. el parámetro x sc torna directamente del
coeficicnte del modclo, mientras que y se calcula como y = exp(-b o) I e (Hanski y Ovaskainen,
2000). El JfM en Ec. 10 fuc ajustado a los datos de ocupación tanto para el mono aullador como
para el mono araña considerando las caracteriSlicas de tamaño y conectividad de los fragmentos
del paisaje utilizando el programa r 2.2.0 (CranÓ).

Modelo de simulación estocástica de ocupación

Una vcz quc se asume que !:IS tasas de extinción E; y de colonización el pueden ser
paramctrizadas a partir de variables del paisaje, el modelo de ocupación puede ser fonnulado
como lltlO discreto en cltiempo basado cn una eadcna Markoviana dc primcr orden, con cl propósito
dc generar un cambio cstoc<istíco cn el estado de ocupación (presencia o ausencia) dentro de una
secuencia tcmporal (Moilancn, 1999; Hanski y Caggiotti, 2004). Para simular un patrón de
ocupación en el tiempo (+/ se compara un número aleatorio con la probabilidad de extinción E,si
cl fragmcnto se encuentra ocupado en el tiempo I o con la probabilidad de colonización e si el
fragmento está vacío. La simulación se realizó utilizando el programa R 2.2.0 (CnlllÓ) pa~ una
Palacios y Mandujano SOl

scrie de 30 ticmpos, considerando cl ticmpo la al patrón dc ocupación observado. El rcsultado dc

la simulación gcncra una tasa de cambio de ocupación esperada cn los fragmentos, el numcro dc
vcccs que pasa un fragmento de ocupado a desocupado o vicevcrsa durante el periodo de tiempo
definido. La rutina respectiva para cada modelo específico fue aplicada 1000 veces en series de
30 tiempos l.

RESULTADOS

Modelo de incidencia
Las distribuciones del tamaño y de la conectividad de los fragmentos de selva en el paisaje
prcsentaron sesgo positivo y se aproximaron a una distribución 10g-nonl1al (Fig. 2). La mayoría
de los fragmentos inspeccionados tuvo un área que oscila cntre 3 y 20 ha y s610 muy pocos un
tamaño mayor a las 50 ha; el fragmento más grande del paisaje tuvo un arca de aproximadamente
76 ha. De acuerdo con el análisis gráfico de conectividad en el paisaje (Fig. 3), la mayoría de los
fragmcntos presentó un valor entre 0.15 y O. 76 y muy pocos valores por encima de [.0. El fmgmellto
con mayor concctividad tuvo un valor dc 4.1. Sc rcgistraron 19 fragmentos de selva ocupados de
los 90 inspcccionados; ell 10 sólo se encontró al mono aullador, uno fue ocupado exclusivamente
por mono araña y ocho por ambos primates (Fig. 1).
La proporción de fragmentos ocupados por los priIl1a1cs se incrementa en los fragmentos de
mayor tamaño y mayorconcctividad (Fig. 2). EI1FM rcalizado para el mono aullador muestra que

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Figura 2. Histogramas de distribución de frecuencias del tmnañode los frngmclItos de selva (A) y conectividad
(8). Con difcrente sombreado sc indica el patrón de ocupación dclmono aullador tanto COmO cl del mono
araña. La escala en el eje X esta cn logaritmos.
502 Ocupación de fragmentos por primates

C>0.J8
C<038 .""
OS- 599 (ha) í
• 599_18 (ha) ,
• >18 (ha) /1

o 6 KilómeU'os

Figura 3. Representación del aislamiento de los fragmentos de selva obtenidos con el análisis de redes. Los
parches estlm rcpresc11lados como nodos (pumas) los cuales indican el eemroide del poligono. mientras que
la conectividad esta representada por bordes (lineas) como ona función de la posición espacial yel tm1laOO
de los fragmentos. Eltamafio de los puntos es proporcional al área del polígono de fragmento que representan.
En la figum se muestrJ gráficamente la estimación de la probabilidad de colonización C;¡· e,,.

el valor dc ocupación se incrcmenta logísticamente con el logaritmo deltamailo y c110garittllo de

la conectividad de los fragmcntos (Fig. 4A). En cambio e1IFM aplicado al malla araña muestra que
el valor de ocupación está asociado (Iogistiearncnte) principalmente con eltamailo de los fragmel1\os
mientms que la asociación con la conectividad resulta marginal, no obstante puede observarse una
\Cndencia positiva entre la ocupación y los valores de conectividad (Fig. 4B).

Modelo de simulación estocástica de ocupación

El estado de equilibrio simulado en los SI'OM se alcanzó en ambos primates debido a que la
mayoria de fragmentos del paisaje tuvieron una probabilidad de extinción superior a 0.4 y
probabilidades de colonización menores a 0.35. Los resultados obtenidos para el mono aullador
mostraron un estado de equilibrio con una mcdiana de 17 fragmentos ocupados, mientras que el
número mínimo de fragmentos ocupados esperado por el modelo oscila entre los siete y 10
fragmentos (Fig. 5A). En cambio el sro\! que describe la dinamica de ocupación dclmono araña
presentó un estado de equilibrio con ulla mediana de siete fragmentos ocupados y de lino a cuatro
como número minimo de fragmentos ocupados (Fig. 5B).
La comparación entre los valores dcltFM y de la mediana de ocupación obtenidos para cada
fragmento por el St'O~, mostró una correspondencia entre ambas variables, en ambos modelos
Palacios y Mandujano
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COIl('('ti\idad .- .1 Tmnaíío COIl('cti\id~(1 ·1 Tam~ño

Figura 4. Probabilidad dc ocupación dc los fragrnclI\os cn función dc su tam:Ulo y conectividad. Nótese que
la ocupación o incidencia del mono aulhldor (A) en el paisaje aumcnta confomlC cs mayor el tamaño dc
fragmento y aumcnta la coneclividad. Para el mono araña (8). la ocupación se incremcnta significativamentc
con el \:IllUli\O de los fragmentos y sólo marginalmente, con la conectividad.

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Figura 5. Tendcncia dc la ocupación simulada a partirdcl SI'O~' cn el mono aullador (A) y el mono amña (B).
Las líneas negras indican la tendencia de ocupación en el modelo simulado. la linea azul indican los valores
minimo y máximo obtenidos a partir dc 1000 repeticiones: mientras que la linea roja indica la ocupación
observada en campo.
504 Ocupación de fragmc11los por primates

específicos (Fig. 6). En particular para elmollo aullador se observa un comportamiento atípico
del Sro:-'1 en dos fragmentos respeclo de lo esperado por cIIFM, en ambos fragmentos el valor del
51'0:-'1 es menor a lo esperado por cllfM (Fig. 6A). Mientras que para el mOIlO araña se observa una
tendencia general a encontrar valores del SroM para cada fragmento menores a [o esperado según
cllFM (Fig. 68).

DISCUSiÓN

En este trabajo se presenta la aplicación de los IFMS para describir la asociación entre la ocupación
de las dos especies de primates que habitan Los Tuxtlas, con el tamaño y conectividad de 90
fragmentos de selva (que en aTento!al respecto al paisaje representan ti % de la cobertura). EIIFM
aplicado al mono aullador muestra que la ocupación en el paisaje puede estar en función del
tamíl1io y conectividad de los fragmentos. Para el mono araña sólo se observa una asociación
positiva cntre la ocupación y el tammio de los fragmentos. Los resultados encontrados para el
lIlono aullador coinciden con el patrón de incidencia correlacionado con el tamaño y posición
espacial de los fragmentos encontrado en llluchas especies de animales que habitan ambientes
fragmentados, incluidas algunas de primates (e.g., van Apeldoonl, 1994; Sj6grcn-Gulvc y Ray,
1996; Swart y Lawcs. 1996; Hanski, 1998b; Lindcnmaycr et a/., 1999; Lawes e/al., 2000; I-Ianski
y Ovaskaincn, 2003; Walkcr et al., 2003).

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Incillencia :iunlllada
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Figura 6. Ajuste (línca punteada) entre los valores de la mediana de ocupación de cada fragmento obtenioo
por el SPOM y los valores obtenidos dcllfM. rcaliz.1dos tanto para el mono aullador (A) COIllO para el mono
araña (O).
Palacios y Mandujano 505

Para el mono aullador en panicular. varios estudios han señalado la asociación entre el patrón
de ocupación y el tamaño de los fragmcntos (Estrada y Coates-Estrada. 1996: Rodrigucz-Toledo
el al.. 2003: Cristóbal-Azcarate el al.. 2005: Anzures-Dadda y Manson, 2006: Arroyo-Rodriguez
el al.. 2008). Sin embargo. existen datos contradictorios sobre la asociación entre la disposición
espacial de los fragmentos y el patrón de ocupación por el mono aullador (Cristóbal-Azcaratc ef
al.. 2005). Nuestros rcsultados sugiercn que al considerar un proceso dc cxtineión~colonizacióll,
la disposición espacial se convierte en un factor detenninante para la distribución de la especie en
función de su relación con la conectividad del paisaje. Debido a que ellfM se construye a parlirde
las características dc los fragmentos es posible encontrar "umbrales" del paisaje que determinan
la distribución de los primatcs. En el paisaje de estudio. los fragmentos pequeños « 12 ha) fueron
más susceptibles a desocuparse en los modelos rCSI>ccto a fragmentos de mayor tamaño y fragmentos
más aislados (conectividad < 1); mientras que fragmentos con una posición espacial y tamaño
mcnos favorable para recibir individuos por migración, tuvieron significativamcnte menor
probabilidad de scr ocupados que fragmentos mcnos aislados.
La exploración dc la dinámica de ocupación de los primates en el paisaje muestra que más dc
70% de los fragmentos presentan valores bajos de colonización, por 10 que la persistencia de los
primates cn el paisaje dependerá, principalmente, de que los grupos en los fragmcntos ocupados
mantcngan una baja tasa de extinción. Con un inercmento de la probabilidad de extinción en los
frJgmentos que se encuentran actualmcnte ocupados se podria producir un cambio negativo a
corto plazo en la persistcncia de las especies. por 10 que nucstros datos indic1l11 que tunto cl mono
aullador y el mono araña se encucntran en una posición altamente vulnerable a la reducción de
área de los fragmentos ocupados u otros eventos extmordinarios que incrementan la extinción de
forma sllbita COlllO eventos meteorológicos y epidemias.
Por olro lado. nuestros resultados muestran que la facilitación de tránsito entre fragmentos
del paisaje puede inducir un incremento de la persistencia de los primates. Considerando que la
rehabilitación de hábitat es un proceso complejo que puede durar una o más décadas (Perrow y
Davy, 2002) yque la dispersión en los primates es resultado de un evento reproductivo que sucede
en un sistema social también complejo (Glander, 1992; Treves, 2001).la rehabilitación de hábitat
para inducir un cambio positivo en la persistencia de las especies dcbe considerarse como una
medida de conservación de mediano o largo plazo. Sugerimos que la conectividad dcl paisaje
puede acclerarse si se inicia con el incremento del tamaño de los fragmentos con valores bajos de
ocupación (en su mayoria no ocupados) para aumentar la disponibilidad de sitios con baja
probabilidad de extinción y facililar el tránsito de individuos pe,. se.
Los resultados obtenidos sugieren que el patrón de oeupación encontrado en el mono aullador
puede ser resultado de una dinámica lllctapoblacional dc eventos de cxtinción y colonización
sucedidos en el pasado inmediato (Mandujano el al.• 2006: Mandujano y Eseobedo-Moralcs,
2(08), mientras que para cl mono araña podemos señalar que existe un estado de no equilibrio
para los eventos de extinción y colonización. Es pertinente señalar que al no contar con datos
experimentales no lenemos evidencia suficiente para descartar que la distribución de las especies
en los fragmentos no se cncuentre detenninada por otros factores involucrados en la historia del
506 Ocupación de fragmentos por primates

palsaje. corno la cacería sistemática. depredación, cstocaslicidad ambiental. disponibilidad

diferencial de recursos en los fragmentos (c.g.. Elmhagcn y Angcrbjom, 2001: Clinchy et al..
2002: Lawcs er al.. 2003; Bagucttc. 2004).
A mancmdc conclusión podemos decir que los JFM son una aproximación numérica que pcnnilc
explorar la asociación entre el patrón de ocupación con variables biogcográficas. Que la aplicación
de 1FM en un modelo mClapoblacional de extinción y colonización (SI'OM) proporciona, bajo los
supuestos del modelo, un enfoque mccanicista que pcnnitc realizar un análisis prcdictivo de la
dinámica de ocupación especifica en el paisaje. Finalmente, que las aproximaciones numéricas no
sólo son de lltilidad practica al predecir el estatus de conservación de la especie sino tambien para
sugerir algunas consideraciones para el diseiio y manejo de hábitat enfocado a la eonserv¡¡ción dc
las especies que habitan ambientcs fragmentados.

AGRADECIMIENTOS

El Consejo Mexicano de Ciencia y Tecnología (CONACyT) otorgó beca doclOral (num. 159266)
al primer autor. El DepartamenlO de Biodiversidad y Ecología del Animal dellnstilUlO de Ecología,
ac brindó apoyo económico complemcntario para la rcalización dc estc trabajo. Rubén Mateo.
Mildred Rodríguez-Toledo. Arturo Escobcdo-Morales y Victor Arroyo-Rodriguez auxiliaron cn
algunas fases dcl trabajo dc campo.

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