ANLISE EM MULTI-ESCALA ESPACIAL DA BIODIVERSIDADE: PADRES DE DIVERSIDADE E ESTRUTURA DE TAXOCENOSES DE ANFBIOS ANUROS

FAUSTO NOMURA

Tese apresentada ao Instituto de Biocincias da Universidade Estadual Paulista Jlio de Mesquita Filho, Campus de Rio Claro, para a obteno do ttulo de Doutor em Cincias Biolgicas (rea de Concentrao: Zoologia)

Rio Claro Estado de So Paulo - Brasil maio de 2008

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ANLISE EM MULTI-ESCALA ESPACIAL DA BIODIVERSIDADE: PADRES DE DIVERSIDADE E ESTRUTURA DE TAXOCENOSES DE ANFBIOS ANUROS

FAUSTO NOMURA

Orientador: Prof. Dr. CLIO F. B. HADDAD

Tese apresentada ao Instituto de Biocincias da Universidade Estadual Paulista Jlio de Mesquita Filho, Campus de Rio Claro, para a obteno do ttulo de Doutor em Cincias Biolgicas (rea de Concentrao: Zoologia)

Rio Claro Estado de So Paulo - Brasil maio de 2008

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Para minhas duas mes (Dona Ana e v Ruth) e meus dois pais (Dr. Nomura e Seu Edgar). Uma pena que o Dr. Nomura no pode ver a tese terminada, mas sei que ele era o que aguardava com maior ansiedade o desfecho desta empreitada.

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Agradecimentos
Agradeo a Profa. Dra. Denise de Cerqueira Rossa-Feres pelo estmulo, apoio (tanto logstico quanto intelectual) e conselhos. Sempre acho incrvel como a professora faz parecer to simples as coisas mais complexas. A convivncia com a professora um aprendizado constante! Agradeo ao Prof. Dr. Clio F.B. Haddad pela orientao e pela oportunidade nica de desenvolver o meu projeto de doutoramento vinculado ao projeto temtico Diversidade de Anfbios Anuros do Estado de So Paulo, Biota/Fapesp, Proc. No. 01/13341-3. Sem o apoio desse projeto e do Prof. Clio, as coletas e o desenvolvimento da tese no seriam possveis. Agradeo ao Dr. Mahzer e ao Srgio pela autorizao de entrar em suas propriedades para a realizao das coletas. So pessoas cultas que reconhecem que a pesquisa cientfica, mesmo a pesquisa bsica, benfica para o desenvolvimento do pas. Agradeo as prefeituras de Atibaia e de Vitria Brasil pelo suporte logstico durante as viagens de coleta. Agradeo a todos os que me ajudaram durante as viagens de campo, em especial para Rinneu E. Borges, Luciana O. Figueira, Thiago T. Thelatin, Fernado R. Silva e Natacha Y. Nagatani (essa agradeo pelas brigas e discusses sobre as coisas da vida). Agradeo aos amigos Carlos E. Conte, Arthur A. B. de Oliveira, Felipe Pacca e Carlos Lucas pelos conselhos, sugestes e momentos de descontrao, importantes para manter o foco e a moral elevada. Agradeo a pacincia e o carinho da Fernanda C. Franco por ter me aturado durante os piores momentos da tese. E por fim, mas no menos importante, eu agradeo aos familiares, em especial minha me, meus avs (Ruth E. Brito e Edgar de Brito) e minha tia Ana Margarida pelo incentivo, apoio, hospitalidade e carinho!

NDICE
pgina

Resumo ...................................................................................................................................... 1 Abstract ..................................................................................................................................... 2 Introduo Geral ....................................................................................................................... 3 Referncias Bibliogrficas ........................................................................................................ 4 CAPTULO 1 ............................................................................................................................ 6

ALTERAES NA DIVERSIDADE DE TAXOCENOSES DE ANFBIOS ANUROS EM FUNO DE UM GRADIENTE DE COBERTURA VEGETAL 1.1. Resumo ............................................................................................................................... 7 1.2. Introduo .......................................................................................................................... 7 1.3. Material e Mtodos ............................................................................................................ 9 1.4. Resultados ........................................................................................................................ 13 1.5. Discusso ......................................................................................................................... 16 1.6. Agradecimentos ............................................................................................................... 18 1.7. Referncias Bibliogrficas................................................................................................ 18 1.8. Figuras e Tabelas.............................................................................................................. 23 1.9. Apndice .......................................................................................................................... 40

CAPTULO 2 .......................................................................................................................... 43

DIVERSIDADE MORFOLGICA EM TAXOCENOSES DE ANFBIOS ANUROS AO LONGO DE UM GRADIENTE DE COBERTURA FLORESTAL 2.1. Resumo.............................................................................................................................. 44 2.2. Introduo ........................................................................................................................ 44

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2.3. Material e Mtodos .......................................................................................................... 45 2.4. Resultados ........................................................................................................................ 49 2.5. Discusso ......................................................................................................................... 53 2.6. Referncias Bibliogrficas................................................................................................ 58 2.7. Figuras e Tabelas.............................................................................................................. 63

CAPTULO 3 ......................................................................................................................... 85

RESTRIES ECOLGICAS NO CANTO DE ANNCIO DE ANFBIOS ANUROS: UMA ABORDAGEM POR MODELOS NULOS 3.1. Resumo.............................................................................................................................. 86 3.2. Introduo ........................................................................................................................ 86 3.3. Material e Mtodos .......................................................................................................... 88 3.4. Resultados ........................................................................................................................ 90 3.5. Discusso ......................................................................................................................... 93 3.6. Referncias Bibliogrficas ............................................................................................... 95 3.7. Figuras e Tabelas ............................................................................................................. 97

Concluses ............................................................................................................................ 108

RESUMO No presente estudo, procurou-se investigar a relao entre os diferentes nveis de diversidade (alfa, beta e gama) de taxocenoses de anuros com a qualidade da cobertura vegetal e com padres de diversidade morfolgica. A diversidade alfa e gama apresentaram as mesmas repostas em funo do gradiente de cobertura vegetal, sendo maior a influncia de fatores estruturais em condies de maior cobertura e maior a influncia de fatores climticos em condies de menor cobertura. Em condies de maior cobertura vegetal foi encontrado um maior nmero de espcies arborcolas. J espcies terrcolas vo se tornando mais comuns medida que a cobertura vegetal vai sendo degradada. Entretanto, uma maior quantidade de espcies arborcolas no aumenta a diversidade morfolgica da taxocenose. Espcies terrcolas, em funo dos diferentes tipos do comportamento de escavao e divergncias quanto ao hbito alimentar, proporcionam uma maior diversificao de estratgias para explorao do ambiente. Independente do grau de cobertura vegetal, a partilha do espao acstico em taxocenoses de anuros ocorre entre trs guildasdefinidas em funo de caractersticas espectrais do canto de anncio. Adicionlamente, parece no haver influncia de fatores ecolgicos na relao entre o comprimento rostro-cloacal e a freqncia dominante do canto de anncio. Em um extremo da relao entre o tamanho corporal e a freqncia dominante do canto de anncio (espcies grandes cantos graves) parece no haver a influncia de fatores ecolgicos, j que no houve tendncia de espcies de maior porte a emitirem sons mais graves do que o esperado pelos modelos nulos. Entretanto, no outro extremo da relao (espcies pequenas cantos agudos) foi encontrada uma tendncia a espcies de pequeno porte a produzirem sons de freqncia mais alta do que o esperado ao acaso, o que aumentaria a eficincia da comunicao a curtas distncias.

ABSTRACT In the present study, we investigate the relationship between the different levels of diversity (alfa, beta and gamma) in anuran assemblages with a continuum in the vegetation cover. Strucutural factors were important for the determination of the alfa and gamma diversities for the maximum vegetational cover condition and climatic factors were important for the determination of these same diversities for the minimum vegetational cover condition. A similar response was obtained when the relationship between morphological diversity and the vegetational gradient was investigated. Arboreal anurans were commom in the maximum vegetational cover condition, whereas terrestrial anurans were commom in the minimum vegetational cover condition. However, the arboreal habit appears to be limited to a fewer morphological types than the terrestrial habit. Terrestrial forms could present a diversity of burrowing and feeding strategies that promote a divesification in the morphological types associated to the terrestrial habit. Additionally, we investigated the possible existence of ecological constraints in the relationship between the rostro-cloacal length and the dominant frequency, generally associated only to morphological constraints and considered a important signal for female choice. Independently of the degree of vegetational cover, the acoustic space was shared by three anurans guilds define by spectral properties of the call. The relationship between the rostro-cloacal length and the dominant frequency was investigated with a null model approach. A ecological constraint was detected only for the smallest species of anurans. Small anurans calls in higher frequencies when compared to the randomized data sets being more efficient in short distance communication. Small anurans have grater abundance during reproductive periods than large anurans. Calls of high frequency could allow that small anurans to select the calling sites closer to other calling anurans.

INTRODUO GERAL O conhecimento atual sobre a diversidade biolgica do planeta extremamente escasso (Wilson 1997). A despeito de todos os avanos cientficos e tecnolgicos no sculo XX, dizer quantas espcies existem no mundo, ou ainda em um pequeno fragmento de floresta, extremamente difcil, seno impossvel (May 1988). Isso extremamente preocupante quando se considera o ritmo atual de destruio de ecossistemas naturais, aliado a altas taxas de extino de espcies (Wilson 1997). O desenvolvimento de programas de conservao e uso sustentado de recursos biolgicos, a nica forma conhecida para desacelerar a perda da diversidade global, exige uma ampliao urgente dos conhecimentos nessa rea (Santos 2003). Desta maneira, o estudo da diversidade biolgica nunca foi to importante quanto atualmente, pois qualquer projeto ligado conservao ou ao uso sustentado exige um mnimo de conhecimento de ecologia e sistemtica de organismos e ecossistemas (Scott et al. 1987). Sem um conhecimento mnimo sobre quais organismos ocorrem num ambiente e sobre quantas espcies podem ser encontradas nele, virtualmente impossvel desenvolver qualquer projeto de preservao (Santos 2003). O reconhecimento dos padres e a compreenso dos processos que os produzem, so fundamentais para estabelecer os princpios para manejo, recuperao e uso sustentvel de reas naturais (Levin 1992). Algumas caractersticas dos anfbios anuros os tornam especialmente vulnerveis a mundanas ambientais, como alteraes nos padres de temperatura e pluviosidade, quando comparados a outros grupos de vertebrados terrestres (Alford & Richards 1999). Tal vulnerabilidade tm sido utilizada para explicar o declnio populacional de anfbios ao redor do mundo e como indicador dos efeitos do aquecimento global provocado pela atividade humana. Embora alguns autores sugiram que esses declnios possam ser resultantes de flutuaes populacionais ou dinmicas metapopulacionais (Green 2003, Gulve 1994), inegvel que certas atividades, especialmente a destruio e modificao de hbitat, esto relacionadas a estes declnios populacionais (Alford & Richards 1999, Bee 1996). No Brasil, apesar de existir pouca documentao de declnios de espcies relacionadas destruio ou perda de habitat, o impacto negativo desta atividade humana siginificativa (Eterovick et al. 2005). Muitas guildas de anuros so dependentes da estrutura e micro-clima das florestas para

reproduo, alimentao e refgio (Haddad & Prado 2005, Knutson et al. 1999) e o efeito da fragmentao florestal altera estas caractersticas e segrega recursos chaves, como ambientes de reproduo (Becker et al. 2007). A regio noroeste do Estado de So Paulo sofreu intenso processo de desmatamento, havendo uma reduo de 91% da vegetao predominante de cerrado que foi substituda por pastagens e culturas diversas: caf (PROBIO, 1998), milho, soja e algodo (CATI, 2002). Tais caractersticas tornam os trabalhos de inventrio de fauna e estudo dos padres de diversidade desta regio de carter emergencial. Como muitas vezes no possvel o acompanhamento do processo de fragmentao florestal, uma abordagem muito utilizada o acompanhamento de diversas reas em diferentes estados de conservao e a comparao destas com uma rea controle (sem distrbios) (Underwood 2001). Neste estudo, procurei relacionar o efeito da reduo da cobertura vegetal em diferentes nveis da diversidade (alfa, beta e gama) (captulo 1), na diversidade morfolgica em taxocenoses de anfbios anuros (captulo 2) e na partilha do espao acstico em taxocenoses de anfbios anuros (captulo 3). Adicionalmente, em funo da importncia da atividade de vocalizao para as interaes sociais em anfbios anuros (Wells 1977), verificamos se existe algum tipo de restrio ecolgica na relao entre tamanho corporal e freqncia dominante do canto de anncio das espcies de anfbios anuros (captulo 3).

REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS
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Captulo 1 ALTERAES NA DIVERSIDADE DE TAXOCENOSES DE ANFBIOS ANUROS EM FUNO DE UM GRADIENTE DE COBERTURA VEGETAL

1.1. RESUMO Taxoenoses de anfbios anuros so excelentes modelos para estudos de diversidade biolgica por formarem agregados conspcuos durante eventos reprodutivos, estruturados por relaes de nicho, competio e predao e heterogeneidade estrutural e espacial. Neste estudo, procuramos inferir como fatores climticos e estruturais influenciam a diversidade em taxocenoses de anuros em diferentes nveis (alfa, beta e gama). A simplificao da estrutura do hbitat (homogeneizao) e a descaracterizao micro-climticas dos ambientes florestais causada pelo processo de substituio de reas florestais por reas agropastoris inviabilizam a reproduo de espcies com desenvolvimento direto e expe as espcies de anuros com estratgias reprodutivas complexas que apresentam girinos aos efeitos do hbitat split. A diversidade foi significativamente correlacionada heterogeneidade estrutural dos hbitats de reproduo em ambientes com mxima cobertura florestal e na condio com cobertura vegetal intermediria. Nesta ltima, a diversidade tambm apresentou correlao com fatores climticos, especificamente o volume mensal de chuva, enquanto que na condio de mnima cobertura florestal a diversidade alfa foi correlacionada apenas com fatores climticos (volume mensal de chuva e temperatura).

1.2. INTRODUO Uma questo central no estudo da diversidade como o nmero de espcies que ocorrem juntas regulado (Angermeier & Winston 1998). Os padres de ocorrncia espacial de espcies resultam de uma variedade de processos ecolgicos e evolucionrios, eventos histricos e circunstncias geogrficas (Schluter & Ricklefs 1993), como a complexidade do habitat, processos como competio, predao e relaes de nicho, distrbios que regulam o tamanho de populaes competitivamente superiores (como prevista pela hiptese do distrbio intermedirio), taxas de imigrao e extino (como prevista pela teoria de biogeografia de ilhas), taxas de disperso versus excluso competitiva, condies climticas que afetam a produtividade local (e.g. temperatura e pluviosidade) e relaes trficas (e.g. Huston 1994, Tilman 1994, Tilman & Pacala 1993, May & MacArthur 1972, Wilson & Bossert 1971, MacArthur & Levins 1967, Paine 1966, Hutchinson 1959). Como a estrutura da comunidade interpretada como um produto do ambiente local esperado que a diversidade local

apresente forte correlao com fatores fsicos e biticos (Angermemeier & Winston 1998, Schluter & Ricklefs 1993). A diversidade biolgica apresenta componentes locais e regionais, podendo ser interpretada sob diferentes escalas espaciais. A diversidade local (diversidade alfa) o nmero de espcies numa pequena rea de habitat homogneo, enquanto a diversidade regional (diversidade gama) o nmero total de espcies observado, por meio de uma amostragem sistematizada, em uma rea geogrfica que no inclui fronteiras significativas para a disperso de organismos (Joust 2007, Joust 2006, Ricklefs 2003). Se todas as espcies ocorrem em toda regio, as diversidades alfa e gama so iguais; caso haja diferenas na composio de espcies entre diferentes habitats numa regio, a diversidade gama ser igual mdia das diversidades alfa de uma dada regio (Joust 2007, Joust 2006). Esta diferena, ou substituio, na composio de espcies entre os habitats tambm conhecida por diversidade beta (Joust 2007, Joust 2006, Ricklefs 2003, Magurran 1988). Em consequncia destes componentes espaciais e tambm da variao temporal da diversidade biolgica, a escala de observao influencia o reconhecimento e a descrio dos padres ecolgicos (Levin 1992, Brown 1981). A questo no estabelecer a escala correta de observao, mas reconhecer quais fatores atuam e como interagem em diferentes escalas, buscando compreender como a informao ecolgica transferida entre escalas e quais so perdidas e quais so mantidas (Levin 1992). Estudos sobre diversidade biolgica em multi-escalas, abrangendo todos os graus de diversidade (alfa, beta e gama) e como variam ao longo do tempo, podem fornecer pistas importantes para uma melhor compreenso dos processos que a regulam (Schluter & Ricklefs 1993). Taxocenoses de anfbios anuros so bons modelos para o estudo da diversidade e estrutura de comunidades, uma vez que formam agregados reprodutivos em poas e outros corpos dgua, e seus mecanismos de estruturao so determinados pelas relaes de nicho, predao, competio, heterogeneidade espacial e temporal e tamanho corporal (e.g. Rossa-Feres & Jim 2001, Eterovich & Sazima 2000, Pombal Jr 1997, Rossa-Feres 1997, Sredl & Collins 1992, Cardoso et al. 1989, Pfaur & Duellman 1980, Crump 1974). Embora a rea de vida da maioria das espcies de anfbios anuros seja maior que os limites de um nico corpo dgua, a reproduo parte essencial para a persistncia das espcies, e durante este perodo os anuros

tornam-se mais conspcuos devido a sua biologia reprodutiva (Duellman & Trueb 1986). Assim, o objetivo deste estudo realizar uma abordagem em mltipla escala dos padres de diversidade de taxocenoses de anfbios anuros por meio do estudo da diversidade em seus vrios nveis (alfa,beta e gama), e a influncia de fatores estruturais e climticos (temperatura, umidade relativa e precipitao pluviomtrica) sobre estes padres de diversidade. Com isso, espera-se determinar os processos geradores e de manuteno da diversidade de taxocenoses de anfbios anuros e estabelecer como fatores estruturais e climticos interagem na regulao dos padres de diversidade em multi-escala local (diversidade alfa) e regional (diversidade gama) e no padro de substituio de espcies (diversidade beta).

1.3. MATERIAL E MTODOS Delineamento e metodologia de amostragem Para avaliar mais finamente os efeitos do clima e de caractersticas estruturais dos habitats sobre a diversidade local de anfbios, foram amostrados trs corpos dgua, separados entre si por uma distncia no inferior 500m, em trs municpios do Estado de So Paulo. Os corpos dgua utilizados no estudo foram selecionados em funo do tamanho, uma vez que caractersticas como hidroperodo e estrutura da vegetao so dependentes das condies climticas da regio onde estes corpos dgua esto localizados, e da distncia de remanescentes florestais. No presente estudo, os municpios utilizados para a amostragem de ambientes foram selecionados a fim de proporcionar um gradiente de cobertura vegetal e temperatura. Para o extremo quente/seco e pobre cobertura vegetal foi acompanhado no municpio de Vitria Brasil um aude semi-permanente, um brejo temporrio, e um aude permanente associado a crrego, todos em matriz de pastagem e distantes mais 1 km de remanescentes florestais. Para o extremo frio/mido e rica cobertura vegetal e em Atibaia foi acompanhado em Atibaia um crrego e dois audes permanentes, todos localizados no interior de reas de recuperao intermediria e, para representar uma situao intermediria entre os dois extremos, foi acompanhado em Palestina um aude permanente em matriz de pastagem, localizado a uma distncia menor que 500 metros de remanescente florestal, um aude permanente em rea de conexo entre pastagem e mata ciliar e um aude temporrio associado mata ciliar (fig. 1).

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O inventrio da diversidade da taxocenose de anuros foi realizado entre julho de 2005 e maro de 2007 pelo mtodo de levantamento em stio de reproduo (Scott Jr & Woodward 1994). A margem de cada ambiente era lentamente percorrida para contagem de machos em atividade de vocalizao por encontro visual e aural. Fmeas foram capturadas ao acaso, quando encontradas por busca visual. Indivduos testemunhos foram coletados, mortos e fixados segundo Jim (1980) e depositados na coleo cientfica da UNESP de So Jos do Rio Preto (DZSJRP-Amphibia). Quando necessrio, as espcies foram identificadas por comparao com material das colees cientficas DZSJRP, UNESP-So Jos do Rio Preto e CFBH e JPPJ, UNESP-Rio Claro. Diversidade alfa, beta e gama De acordo com Joust (2007), os ndices de diversidade alfa e beta devem apresentar cinco propriedades bsicas, resumidas a seguir: as diversidades alfa e beta devem variar independentemente; um dado nmero deve demonstrar o mesmo valor de diversidade seja ela alfa, beta ou gama; diversidade alfa deve ser uma mdia da diversidade de cada componente usado para o clculo da diversidade gama; a diversidade gama deve derivar das diversidades alfa e beta; e a diversidade alfa nunca poder ser maior que a diversidade gama. Para que estas premissas sejam satisfeitas, Joust (2007) sugere que os valores de diversidade sejam obtidos pelos nmeros equivalentes dos ndices de diversidade atualmente usados, o qual ele chama de diversidade real. O nmero equivalente para o ndice de Shannon-Wiener obtido calculando-se a funo exponencial deste ndice. Esta abordagem, alm de satisfazer as premissas acima, permite que o resultado do ndice seja interpretado como o nmero de espcies necessrio para gerar uma comunidade com o mesmo valor de diversidade, porm com equitabilidade mxima, alm de possibilitar o clculo da diversidade beta tanto como uma propriedade aditiva (utilizando o ndice de Shannon-Wiener) ou multiplicativa (utilizando a funo exponencial do ndice de Shannon-Wiener) (Joust 2007). Alm disto, como o ndice de Shannon-Wiener um ndice de ordem um, a diversidade obtida pesando-se todas as espcies pela sua freqncia na taxocenose, sem favorecer espcies raras ou comuns (Keylock 2005). Assim, a diversidade gama, considerada como a diversidade obtida por cada conjunto de taxocenoeses, foi calculada para cada municpio; a diversidade alfa para cada localidade foi considerada como a mdia das diversidades em cada hbitat de reproduo; e a diversidade beta como uma

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propriedade multiplicativa da diversidade (gama=alfa.beta), considerando-se como ndice de diversidade real os valores da funo exponencial do ndice de ShannonWiener (exp (H); Jost 2007). Como a riqueza de espcies observada est diretamente relacionada ao tamanho da amostra (Lande et al. 2000) e tende a aumentar medida que aumenta o tamanho da rea (Ricklefs 2003, Tocher et al. 1997), amostras de tamanhos desiguais muitas vezes podem no ser comparveis. Assim, a riqueza entre ambientes ser objetivamente comparada utilizando-se o mtodo de rarefao, que plota a riqueza de espcies versus o tamanho da amostra (Lande et al. 2000). O mtodo de rarefao padroniza o tamanho das amostras pela construo de diversas curvas de riqueza por adio aleatria das amostras, gerando curvas padres para cada rea. So ento comparadas as assntotas destas curvas, com relao ao esforo amostral necessrio para a estabilizao. Cada ponto amostral na curva de rarefao o resultado de 5.000 aleatorizaes na matriz observada, apresentado juntamente com os intervalos de confiana a 95%. Quando houve interseco entre as curvas das diferentes reas estudadas ou a curva de rarefao ocorreu dentro do intervalo de confiana de uma curva adjacente, a riqueza das reas foi considerada como no significativamente diferente. As curvas de rarefao para as reas foram construdas utilizando-se o programa EstimateS (Colwell 2004), segundo o mtodo de rarefao por interpolao baseada na amostra (Colwell et al. 2003). A dominncia de cada taxocenose foi comparada por meio da construo das curvas do componente de dominncia. Esta curva foi gerada plotando-se o logaritmo das abundncias das espcies em ordem decrescente. Quanto maior a inclinao da curva, maior a dominncia na taxocenose. Co-ocorrncia Para testar se as diferenas encontradas na riqueza de espcies entre as reas estariam relacionadas especializao do hbito reprodutivo, foi realizada uma comparao no padro de co-ocorrncia de anuros em hbitats de reproduo em cada localidade com um modelo nulo, gerado com o auxlio do software Ecosim, v. 7.0 (Gotelli & Entsminger 2003). A especializao no hbito reprodutivo em anuros geralmente associada a caractersticas especficas do hbitat de reproduo (Haddad & Prado 2005). Desta maneira, espera-se que em taxocenoses onde ocorra um maior nmero de espcies com especializao do hbito reprodutivo, a distribuio das

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espcies por hbitat de reproduo difira significativamente do padro aleatrio de distribuio. Os dados de cada municpio estudado foram organizados em matrizes de presena-ausncia onde as linhas da matriz representam as espcies e as colunas os ambientes amostrados. Os padres de co-ocorrncia nestas matrizes foram ento resumidos pela aplicao do ndice C ou C-scores para co-ocorrncia de espcies (Stone & Roberts 1990). Este ndice pouco propenso a erros do tipo I e II, pode detectar padres significativos, mesmo em conjuntos de dados com rudo, e tem bom poder para detectar pares de espcies que no co-ocorrem freqentemente (Gotelli 2000). O modelo nulo foi construdo aleatorizando-se a ocorrncia das espcies entre os ambientes amostrados, assumindo que os ambientes so equiprovveis, i.e., a probabilidade de cada ambiente conter uma determinada espcie a mesma. Este modelo representa uma comunidade simples na qual o padro de colonizao de um dado ambiente ocorre de maneira independente da colonizao de outros ambientes (Gotelli & Entsminger 2003). Heterogeneidade estrutural e temporal Em cada hbitat de reproduo foram inferidas os seguintes descritores estruturais: porcentagem de cobertura vegetal no interior do ambiente reprodutivo, porcentagem de cobertura vegetal nas margens do ambiente reprodutivo, porcentagem de tipos de margem (inclinada margens com ngulo menor que 70; barranco margens com ngulo maior que 70; escavada margens erodidas pelos movimentos da gua), porcentagem de estratos da vegetao (arbreo, arbustivo, herbceo e serapilheira) e volume (maior largura x maior comprimento x maior profundidade). A heterogeneidade estrutural total de cada hbitat de reproduo foi obtida pela aplicao do ndice de Shannon-Wiener para o conjunto das variveis estruturais de cada hbitat de reproduo. A temperatura e a umidade relativa foram determinadas por meio de um termohigrmetro digital, modelo Tonkatec 100. Esse conjunto de dados foi mensurados em campo, com freqncia mensal, entre junho de 2006 e maro de 2007. As categorias dos descritores estruturais, as variveis climticas e a heterogeneidade total, calculada pelo funo exponecial do ndice de Shannon, foram correlacionadas com s diversidades alfa, beta e gama para o perodo em que os dados estruturais foram obtidos por meio de regresso linear mltipla (r; Krebs 1999). As diversidades alfa, beta e gama das localidades amostradas foram comparadas por meio

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de uma ANOVA no paramtrica (Krebs 1999). As abundncias das espcies foram correlacionadas aos descritores estruturais por meio de uma anlise de correspondncia cannica (CCA).

1.4. RESULTADOS Diversidade Foram registradas 29 espcies de anfbios anuros em Atibaia, 23 em Palestina e 23 em Vitria Brasil (tab. 1). A riqueza encontrada em Atibaia, comparada por meio das curvas de rarefao, foi significativamente maior que em Vitria Brasil e Palestina, mas no houve diferena entre Palestina e Vitria Brasil (fig. 2). Atibaia tambm apresentou a curva de dominncia com a menor inclinao e maior comprimento (fig. 3). A diversidade gama (fig. 4C) para as trs reas foi calculada a partir dos dados de riqueza e abundncia populacional em cada localidade amostrada (tab. 1). Ela foi significativamente maior em Atibaia e menor em Palestina, sendo que em Vitria Brasil a diversidade gama alcanou um valor intermedirio (H = 7,534; p < 0,05). As diversidades alfa e beta em Atibaia, Palestina e Vitria Brasil (fig. 4A e 4B) foram calculadas com base nos dados de riqueza e abundncia populacional das espcies nos corpos dgua amostrados em cada localidade (tabelas 2, 3 e 4). As diversidades alfa e beta variaram entre as reas seguindo o mesmo padro da diversidade gama. Os trs nveis da diversidade (alfa, beta e gama) foram tambm comparados (fig. 4) com gradientes climticos (umidade relativa, temperatura) e estruturais (interface com matriz de pastagem, contato com fragmento florestal, antropizao). As taxocenoses amostradas em Palestina, que apresenta condies intermedirias para os gradientes considerados, apresentaram os menores valores de diversidade em todos os nveis abordados e as amostradas em Atibaia, que apresentaram os maiores valores para os gradientes climticos e estruturais, apresentaram os maiores de diversidade (fig. 4). Padro de co-ocorrncia das espcies de anuros nos hbitats de reproduo A simulao de co-ocorrncia no uso de entre as espcies de anfbios anuros sugere que o padro encontrado em Atibaia no foi aleatrio, enquanto que em Vitria Brasil e Palestina o padro de co-ocorrncia para as espcies registradas no diferiu de um padro gerado aleatoriamente (fig. 5).

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Heterogeneidade temporal e estrutural Ao longo do ano, as diversidades alfa e gama apresentaram variaes maiores do que a diversidade beta em todas as reas (fig. 6). Considerando os valores mdios, as diversidades alfa e gama foram significativamente maiores em Atibaia do que em Vitria Brasil e Palestina, enquanto que a diversidade beta em Atibaia s diferiu em relao de Vitria Brasil. No houve diferena entre Palestina e Vitria Brasil em nenhum nvel de diversidade (fig. 6). Apenas a diversidade beta apresentou uma relao linear com os gradientes climticos e estruturais mostrados na figura 4, sendo a relao negativa para a interface com matriz de pastagens, temperatura e umidade relativa e positiva para o contato com fragmento. Os diferentes nveis da diversidade (alfa, beta e gama) foram distintamente afetados por variveis estruturais e climticas. A diversidade alfa em Atibaia foi correlacionada apenas com a diversidade estrutural. Em Palestina, a diversidade alfa foi correlacionada tanto com a diversidade estrutural quanto com as variveis climticas e em Vitria Brasil houve correlao apenas com as variveis climticas (tab. 5). A diversidade beta no foi correlacionada a nenhuma varivel, independentemente da localidade. Em Palestina e Vitria Brasil a diversidade gama foi correlacionada com as variveis climticas: umidade relativa do ar e volume mensal de precipitao em Palestina e temperatura e volume mensal de precipitao em Vitria Brasil (tab. 5). Em nenhum nvel (alfa, beta e gama) a diversidade foi correlacionada com o volume amostrada (tab. 5). A distribuio temporal das espcies e das variveis climticas nas localidades estudadas esto representadas nas figuras 7 a 9. Estes dados foram utilizados para a anlise de Correspondncia Cannica entre as variveis climticas e estruturais dos hbitats e a abundncia das espcies. Em Atibaia, tanto o eixo um quanto o eixo dois foram explicados por descritores estruturais, principalmente pelo estrato arbreo, serapilheira, vegetao das margens e margem escavada. Trs grupos foram definidos em funo destes descritores: espcies de hbitats com predomnio do estrato arbreo e vegetao nas margens, com pequena porcentagem de margens escavadas e serapilheira reduzida (grupo 1); espcies de hbitats com predomnio do estrato arbreo e vegetao nas margens, com grande porcentagem de margens escavadas e serapilheira abundante (grupo 2) e espcies de hbitats mais abertos, com reduo do estrato arbreo e

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vegetao nas margens, e pequena porcentagem de margens escavadas e serapilheira reduzida (grupo 3; fig. 10). Em Palestina (fig. 11) e Vitria Brasil (fig. 12) os grupos de espcies formados foram correlacionados tanto com parmetros climticos quanto estruturais. Para Palestina, os padres de abundncia das espcies foram principalmente correlacionados com a vegetao nas margens e no interior do corpo dgua e com a temperatura e a pluviosidade mensal, formando quatro grupos: espcies de hbitats com muita vegetao nas margens e no interior do corpo dgua e de perodo de meses pouco chuvosos e frios (grupo 1); espcies de hbitats com muita vegetao nas margens e no interior do corpo dgua e de perodo de meses chuvosos e quentes (grupo 2); espcies de ambientes estruturalmente simples, com pouca vegetao nas margens e no interior do corpo dgua, com predomnio de margens em barranco e de meses pouco chuvosos e frios (grupo 3) e espcies de ambientes estruturalmente simples, com pouca vegetao nas margens e no interior do corpo dgua, com predomnio de margens em barranco e de meses chuvosos e quentes (grupo 4; fig. 11). Dos parmetros estruturais e climticos apresentados acima para Palestina, apenas a vegetao no interior do corpo dgua foi tambm importante para Vitria Brasil. Entre os parmetros estruturais, alm da vegetao no interior do corpo dgua, as espcies foram correlacionadas a presena de margens em barranco ou inclinadas, ao volume de gua e aos estratos arbustivo e herbceo. Apenas a umidade relativa foi correlacionada ao padro de abundncia das espcies de anfbios anuros em Vitria Brasil. Em funo destes descritores, 4 agrupamentos de espcies foram considerados: Espcies de corpos dgua rasos, com predomnio do estrato arbustivo e herbceo nas margens, margens em barranco e que ocorrem no perodos mais secos (grupo 1); espcies de corpos dgua rasos, com predomnio do estrato arbustivo, com pouca vegetao nas margens, margens em barranco e que ocorrem no perodo seco (grupo 2); espcies de corpos dgua profundo, com predomnio do estrato arbustivo nas margens, margens inclinadas e que ocorrem no perodo mido (grupo 3) e espcies associadas a corpos dgua profundos, com predomnio do estrato arbustivo nas margens, margens inclinadas e que ocorrem no perodo mido (grupo 4; fig. 12).

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1.5. DISCUSSO A simplificao de hbitat causada pelo processo de substituio de reas florestais por reas agropastoris afetou distintamente as taxocenoses das localidades estudadas. Vrios estudos so consistentes em apontar a relao entre uma maior proporo de cobertura florestal e a distribuio espacial e uma maior riqueza de anfbios (e.g. Hazell et al. 2001). As variaes que encontramos nas diversidades alfa, beta e gama, de modo geral, seguiram esse padro, mas no de maneira linear. A condio intermediria de proporo de cobertura florestal, encontrada em Palestina, apresentou valores de diversidade menores que as das localidades com rea de mnimo (Vitria Brasil) e de mximo (Atibaia) contato com fragmentos florestais. Desta maneira, h uma reduo nos valores de diversidade para as condies de proporo de cobertura florestal intermediria e mnima, mas a relao no foi linear, sendo os valores de diversidade maiores para a condio de mnima cobertura florestal do que a de condio intermediria. A anlise de co-ocorrncia das espcies de anuros foi significativamente maior do que o esperado pelo acaso no local de mxima cobertura florestal, mas foi aleatrio para as localidades com cobertura florestal intermediria e mnima. Com o aumento da proporo de cobertura vegetal e conseqente aumento da heterogeneidade estrutural, h a possibilidade de maior especializao reprodutiva (Haddad & Prado 2005, Haddad & Sawaya 2000), aumentando a diferena na composio especfica das taxocenoses em cada hbitat, em funo do estado de conservao do fragmento e da composio florstica associada (Silvano et al. 2003). Estratgias reprodutivas complexas dependem de condies estveis do microclima e da complexidade estrutural dos fragmentos florestais para serem efetivas (Giaretta et al. 1999, Tocher et al. 1997). Com a substituio da cobertura florestal por reas agrcolas, estas caractersticas micro-climticas so drasticamente alteradas inviabilizando a reproduo de espcies com desenvolvimento direto e expe as espcies de anuros com estratgias reprodutivas complexas que apresentam girinos aos efeitos do hbitat split (Becker et al. 2007). Nestas condies, espcies dependentes de micro-ambientes especficos para forrageio ou refgio so substitudas por espcies com estratgias reprodutivas e hbitos generalistas (Silvano et al. 2003, Hazell 2001, Giaretta et al. 1999, Cardoso et al. 1989).

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Desta maneira, existem evidncias de que a reduo da cobertura florestal por substituio por reas agrcolas pode reduzir a diversidade em taxocenoses de anfbios anuros pela eliminao de espcies especializadas em ambientes florestais (Becker et al. 2007, Hazell 2001, Giaretta et al. 1999, Cardoso et al. 1989) e/ou devido ao aumento da importncia dos efeitos abiticos na estruturao da taxocenose, devido simplificao de hbitat e maior exposio dos hbitats de reproduo aos ventos e ao sol (Silvano et al. 2003). Em situaes onde apenas as condies climticas influenciam a estruturao da taxocenose, espcies especialistas em ambientes ridos e semi-ridos podem promover um incremento na diversidade quando comparada a condio intermediria, o que explica o padro encontrado neste estudo. Considerando-se a variao temporal dos nveis de diversidade, na localidade com mxima cobertura florestal a variao na diversidade alfa foi significativamente correlacionada heterogeneidade estrutural dos hbitats de reproduo, enquanto que na condio com cobertura vegetal intermediria a diversidade no s foi correlacionada com a heterogeneidade estrutural dos hbitats, mas tambm com o clima, principalmente com o volume mensal de chuva. Em contraste, a diversidade da localidade com mnima cobertura florestal foi correlacionada apenas com fatores climticos, principalmente volume mensal de chuva e temperatura. Diversos estudos demonstram que a diversidade de taxocenoses de anuros em hbitats de reproduo influenciada por fatores abiticos (e.g., Prado et al. 2004, Rossa-Feres & Jim 1994, Duellman & Trueb 1986). Algumas vezes a falta de correlao interpretada como uma sinergia de mltiplos fatores climticos (Pombal 1997). Entretanto, no presente estudo, possvel perceber uma tendncia na reduo da importncia de fatores estruturais e um aumento na influncia de fatores climticos em funo da reduo da proximidade dos corpos dgua com reas florestais. Em reas com pouca cobertura vegetal, as espcies de anfbios anuros necessitam de adaptaes para suportar um perodo climtico adverso (Nomura 2003, Videla et al. 1997, Dimmit & Ruibal 1980), o que pode incluir modos reprodutivos especializados para evitar dessecao das desovas ou excesso de predao das larvas por insetos aquticos e outros predadores (Prado et al. 2002, Hero et al. 1998, Downie 1990, Downie 1988, Heyer et al. 1975). Nestas condies, especializaes para suportar perodos adversos como o comportamento de escavao (Kaminsky et al. 1999,

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Emerson 1976, Packer 1963), os modos reprodutivos com desova em ninho de espuma associado ou no a locas subterrneas (Prado et al. 2002, Downie 1990, Downie 1988) e estratgia reprodutiva explosiva (sensu Wells 1977) so beneficiadas. A presena de espcies especialistas em hbitats ridos e semi-ridos pode explicar a maior diversidade na taxocenose de anuros na localidade com mnima cobertura florestal quando comparada localidade com cobertura florestal intermediria.

1.6. AGRADECIMENTOS Agradeo a L.O. Figueira, R.E. Borges, N.Y. Nagatani Dias, C.E. Conte, A.A.B. Oliveira, T.T. Thelatin e F.R. Silva pelo auxlio nas atividades de campo. Este trabalho foi financiado pelo projeto temtio Biota/Fapesp, Proc. No. 01/13341-3. O autor agradece a Capes, pelo auxlio concedido durante o perodo do projeto.

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1.8. TABELAS E FIGURAS Tabela 1. Riqueza, abundncia e ocorrncia das espcies de anuros nas trs localidades amostradas: VB Vitria Brasil, P Palestina, A Atibaia. Espcies Aplastodiscus arildae Aplastodiscus leucopygius Bokermannohyla circumdata Bokermannohyla luctuosa Brachycephalus ephippium Crossodactylus sp. Dendropsophus microps Dendropsophus elianeae Dendropsophus minutus Dendropsophus nanus Dendropsophus sanborni Dermatonotus muelleri Elachistocleis bicolor Elachistocleis sp. Eleutherodactylus guentheri Eleutherodactylus juipoca Eleutherodactylus parvus Eupemphix nattereri Hylodes sazimai Hypsiboas albopunctatus Hypsiboas bischoffi Hypsiboas faber Hypsiboas polytaenius Hypsiboas prasinus Hypsiboas raniceps Leptodactylus chaquensis Leptodactylus fuscus Leptodactylus labyrinthicus Leptodactylus mystaceus Leptodactylus mystacinus Leptodactylus ocellatus Leptodactylus podicipinus Megalosia boticariana Phyllomedusa burmeisteri Physalaemus centralis Physalaemus cuvieri Physalaemus olfersii Pleurodema fuscomaculata Proceratophrys boiei Pseudis paradoxa Pseudopaludicola aff. falcipes VB P A 15 96 2 61 2 26 3 225

1210 965 2509 33 1313 124

919 1873 1923 2 9 7

82 5 16 151 429 12 16 47 4 7 40 21 236

35 245 53

37 67 4 1 17 21 804

8 20 470

37 1 12

247 161 1

155 254

14 1 2

7 1040

2085 656

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Cont. Rhinella icterica Rhinella ornata Rhinella schneideri Scinax crospedospilus Scinax fuscomarginatus Scinax fuscovarius Scinax hayii Scinax hiemalis Scinax similis Trachycephalus venulosus Riqueza

112 90 26 7 256 19 2 200 138 3 331 366

144 18 23 23 29

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Tabela 2. Riqueza e abundncia das espcies de anuros registradas nos trs corpos dgua amostrados em Atibaia, SP: A1 Poa permanente em rea de regenerao de um fragmento florestal, A2 Trecho do crrego Milho Vermelho no interior de um fragmento florestal, A3 Poa permanente no interior de um fragmento florestal. Espcies A1 A2 A3 15 Aplastodiscus arildae 84 12 Aplastodiscus leucopygius 1 1 Bokermannohyla circumdata 16 43 2 Bokermannohyla luctuosa 2 Brachycephalus ephippium Crossodactylus sp. 26 1 1 1 Dendropsophus microps 25 200 Dendropsophus minutus 72 10 Eleutherodactylus guentheri 5 Eleutherodactylus juipoca 15 1 Eleutherodactylus parvus 47 Hylodes sazimai 4 Hypsiboas albopunctatus 7 Hypsiboas bischoffi 1 39 Hypsiboas faber Hypsiboas aff. polytaenius 21 127 109 Hypsiboas prasinus 6 31 Leptodactylus ocellatus 1 Megalosia boticariana 11 1 Phyllomedusa burmeisteri 8 6 Physalaemus cuvieri 1 Physalaemus olfersii 2 Proceratophrys boiei 99 2 11 Rhinella icterica 56 1 33 Rhinella ornata 2 Scinax crospedospilus 3 Scinax fuscovarius 5 326 Scinax hayii 15 262 89 Scinax hiemalis Riqueza 16 15 19

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Tabela 3. Riqueza e abundncia das espcies de anuros nos tr~es corpos dgua amostrados em Palestina, SP: P1 Poa semi-permanente em rea de contato entre matriz de pasto e fragmento de vegetao em estgio de regenerao, P2 Poa temporria no interior de mata ciliar do rio Turvo, P3 Poa permanente em rea de contato entre matriz de pasto e mata ciliar. Espcies P1 P2 P3 845 74 Dendropsophus elianeae 813 11 1049 Dendropsophus minutus 1400 391 132 Dendropsophus nanus 2 Dendropsophus sanborni 9 Dermatonotus muelleri 7 Elachistocleis bicolor 1 11 Eupemphix nattereri 12 4 Hypsiboas albopunctatus 12 12 13 Hypsiboas raniceps 54 11 Leptodactylus fuscus 3 1 Leptodactylus labyrinthicus 1 Leptodactylus mystaceus 16 1 Leptodactylus mystacinus 4 2 15 Leptodactylus ocellatus 600 158 46 Leptodactylus podicipinus 132 22 1 Physalaemus centralis 105 10 139 Physalaemus cuvieri 2039 46 Pseudis paradoxa Pseudopaludicola aff. falcipes 25 631 17 2 Rhinella schneideri 91 10 99 Scinax fuscomarginatus 85 5 48 Scinax fuscovarius 111 16 17 Scinax similis Riqueza 22 12 18

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Tabela 4. Riqueza e abundncia das espcies de anuros registradas nos trs corpos dgua amostrados em Vitria Brasil, SP: VB1 Poa temporria marginal ao crrego Veado, sem mata ciliar, em matriz de pasto, VB2 Aude semi-permanente em matriz de pasto, VB3 Trecho do crrego do Cedro, sem mata ciliar, em matriz de pasto. Espcies VB1 VB2 VB3 1 1209 Dendropsophus elianeae 936 Dendropsophus minutus 228 1464 817 Dendropsophus nanus 33 Dendropsophus sanborni 1313 Dermatonotus muelleri Elachistocleis sp. 20 84 20 151 Eupemphix nattereri 274 155 Hypsiboas albopunctatus 7 18 10 Hypsiboas raniceps 245 Leptodactylus chaquensis 27 9 17 Leptodactylus fuscus 8 Leptodactylus mystacinus 18 1 Leptodactylus ocellatus 8 275 186 Leptodactylus podicipinus 1 245 1 Physalaemus centralis 85 47 29 Physalaemus cuvieri 1 Pleurodema fuscomaculata 7 Pseudis paradoxa Pseudopaludicola aff. falcipes 81 959 3 15 8 Rhinella schneideri 7 Scinax fuscomarginatus 5 251 Scinax fuscovarius 18 Trachycephalus venulosus Riqueza 13 20 11

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Tabela 5. Valores de r resultantes da anlise de regresso linear entre as diversidades alfa, beta e gama e as variveis climticas e estruturais das trs localidades amostradas. Estrutura = exp(H) calculado para as variveis estruturais (apndice 1, 2 e 3). Volume = mdia do volume dos ambientes usados para reproduo pelos anfbios anuros. Em negrito, valores significativos a p < 0,05. Nvel de diversidade Pluviosidade por localidade Estrutura Umidade Temperatura Mensal Volume Alfa Atibaia 0,4439 0,02818 0,0787 0,06022 0,08552 Palestina 0,4357 0,009933 0,52 0,4514 0,6735 Vitria Brasil 0,3076 0,1628 0,2609 0,6161 0,6362 Beta Atibaia 0,1112 Palestina 0,008498 Vitria Brasil 0,001049 Gama Atibaia Palestina Vitria Brasil 0,2296 0,3384 0,2803 0,0694 0,5421 0,06617 0,05439 0,3133 0,7418 0,1634 0,8032 0,8051 0,2506 0,003505 0,1777 0,1134 0,1149 0,1288 0,01733 0,00002761 0,1069 0,2322 0,31 0,1825 0,3898 0,1389 0,008625

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Figura 1. Paisagem e um dos trs ambientes amostrados em cada regio: Atibaia Aude permanente no interior de mata em regenerao (A1 - 231057,8S; 463125,1W), Parque Municipal da Grota Funda, Serra do Itatinga; Palestina - Aude permanente situado em borda entre pasto e vegetao ripria (P3 - 202129,1S; 491655,7W), Fazenda Santo Antnio do Turvo; Vitria Brasil - Aude temporrio em matriz de pasto (VB2 - 201210,4S; 502951,1W), Fazenda Santo Antnio. Seta indica o gradiente no sentido da maior para menor complexidade estrutural. Setas menores nas imagens de satlite indicam a localizao dos corpos dgua estudados. Fontes para histograma climtico: Embarapa Uva e Vinho / Jales, SIGRH Banco de dados pluviomtricos do Estado de So Paulo e CATI / So Jos do Rio Preto. Imagens de satlites obtidas pelo Google Earth.

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Figura 2. Curvas de rarefao para o perodo de estudo em cada uma das trs localidades amostradas. Linhas pontilhadas representam o limite inferior e superior do intervalo de confiana 95%.

Figura 3. Curvas para o componente de dominncia das trs localidades amostradas.

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Figura 4. Diversidades alfa, beta e gama plotadas ao longo de gradientes climticos e estruturais das trs localidades amostradas. Para a diversidade gama, a diferena entre as localidades (entre as trs?) significativa a 5%.

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Figura 5. Comparao entre o ndice C-score observado e simulado para co-ocorrncia C-Score de espcies em A) Atibaia, B) Palestina e C) Vitria Brasil. .A barra escura corresponde posio do ndice observado em comparao com os ndices simulados. Para Palestina, todas as simulaes apresentaram os mesmos valores que o C-score observado.

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Figura 6. Box plot da variao sazonal das diversidades alfa, beta e gama nas trs localidades amostradas: A Atibaia, P Palestina, VB Vitria Brasil. As barras verticais indicam o desvio padro e as.caixas o erro padro. A linha horizontal indica a mdia. A diversidade corresponde funo exponecial do ndice de Shannon-Weiner.

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Figura 7. Variao climtica e distribuio temporal das espcies de anfbios anuros registradas em Atibaia, SP. Os nmeros representam a abundncia mensal total.

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Figura 8. Variao climtica e distribuio temporal das espcies de anfbios anuros registradas no municpio de Palestina, SP. Os nmeros representam a abundncia mensal total.

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Figura 9. Variao climtica e distribuio temporal das espcies de anfbios anuros registradas no municpio de Vitria Brasil, SP. Os nmeros representam a abundncia mensal total.

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Figura 10. Correspondncia cannica entre a abundncia das espcies e as variveis estruturais e climticas, determinadas ao longo de dez meses, nos corpos dgua amostrados em Atibaia, SP. Aleu Aplastodiscus leucopygius, Aari Aplastodiscus arildae, Bcir Bokermannohyla circumdata, Beph Brachycephalus ephippium, Rorn Chaunus ornata, Rict Rhinella icterica, Crsp Crossodactylus sp., Dmic Dendropsophus microps, Dmin Dendropsophus minutus, Egue Eleutherodactylus guentheri, Ejui Eleutherodactylus juipoca, Epar Eleutherodactylus parvus, Hsaz Hylodes sazimai, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hbis Hypsiboas bischoffi, Hfab Hypsiboas faber, Hpol Hypsiboas aff polytaenius, Hpra Hypsiboas prasinus, Loce Leptodactylus ocellatus, Mbot Megaelosia boticariana, Pbur Phyllomedusa burmeisteri, Pcuv Physalaemus cuvieri, Polf Physalaemus olfersii, Pboi Proceratophrys boiei, Scro Scinax crospedospilus, Sfusc Scinax fuscovarius, Shay Scinax hayii, Shie Scinax hiemalis.VegInt Porcentagem de cobertura vegetal no interior do corpo dgua, VegMar Porcentagem de cobertura vegetal nas margens do corpo dgua, Arbustivo porcentagem da cobertura vegetal representada pelo estrato arbustivo, Arbreo porcentagem da cobertura vegetal representada pelo estrato arbreo, Herbceo Porcentagem da cobertura vegetal representada pelo estrato herbceo, Serapilheira Porcentagem do solo coberto por serapilheira, Barranco porcentagem das margens do corpo dgua formada por margens em barranco, Inclinada Porcentagem das margens do corpo dgua formada por margens inclinadas, Escavadas Porcentagem das margens do corpo dgua formada por margens escavadas, Volume maior largura x maior comprimento x maior profundidade do corpo dgua, mm pluviosidade mensal, Temp Temperatura em C, UR Umidade Relativa em %.

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Figura 11. Correlao cannica entre variveis estruturais e climticas ao longo de dez meses para a taxocenoses de anfbios anuros encontrados na fazenda Santo Antnio do Turvo, Palestina, SP. Deli Dendropsophus elianeae, Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Dmue Dermatonotus muelleri, Ebic Elachistocleis bicolor, Enat Eupemphix nattereri, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hypsiboas raniceps, Lfus Leptodactylus fuscus, Llab Leptodactylus labyrinthicus, Leus Leptodactylus mystaceus, Lnus Leptodactylus mystacinus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lpod Leptodactylus podicipinus, Pcen Physalaemus centralis, Pcuv Physalaemus cuvieri, Ppar Pseudis paradoxa, Pfal Pseudopaludicola aff. falcipes, Rsch Rhinella schneideri, Sfus Scinax fuscomarginatus, Svar Scinax fuscovarius, Ssim Scinax similis. VegInt Porcentagem de cobertura vegetal no interior do corpo dgua, VegMar Porcentagem de cobertura vegetal nas margens do corpo dgua, Arbustivo porcentagem da cobertura vegetal representada pelo estrato arbustivo, Arbreo porcentagem da cobertura vegetal representada pelo estrato arbreo, Herbceo Porcentagem da cobertura vegetal representada pelo estrato herbceo, Barranco porcentagem das margens do corpo dgua formada por margens em barranco, Inclinada Porcentagem das margens do corpo dgua formada por margens inclinadas, Volume maior largura x maior comprimento x maior profundidade do corpo dgua, mm pluviosidade mensal, Temp Temperatura em C, UR Umidade Relativa em %.

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Figura 12. Correlao cannica entre variveis estruturais e climticas ao longo de dez meses para a taxocenoses de anfbios anuros encontrados no municpio de Vitria Brasil, SP. Dmue Dermatonotus muelleri, Elsp Elachistocleis sp., Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Deli Dendropsophus elianeae, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hypsiboas raniceps, Rsch Rhinella schneideri, Svar Scinax fuscovarius, Sfus Scinax fuscomarginatus, Enat Eupemphix nattereri, Pcuv Physalaemus cuvieri, Pcen Physalaemus centralis, Pfus Pleurodema fuscomaculata, Ppal Pseudopaludicola aff. falcipes, Lpod Leptodactylus podicipinus, Lcha Leptodactylus chaquensis, Lfus Leptodactylus fuscus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lnus Leptodactylus mystacinus, Ppar Pseudis paradoxa, Tven Trachycephalus venulosus. Porcentagem de cobertura vegetal no interior do corpo dgua, VegMar Porcentagem de cobertura vegetal nas margens do corpo dgua, Arbustivo porcentagem da cobertura vegetal representada pelo estrato arbustivo, Arbreo porcentagem da cobertura vegetal representada pelo estrato arbreo, Herbceo Porcentagem da cobertura vegetal representada pelo estrato herbceo, Barranco porcentagem das margens do corpo dgua formada por margens em barranco, Inclinada Porcentagem das margens do corpo dgua formada por margens inclinadas, Volume maior largura x maior comprimento x maior profundidade do corpo dgua, mm pluviosidade mensal, Temp Temperatura em C, UR Umidade Relativa em %.

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1.9. APNDICE Apndice 1. Caracterizao estrutural dos ambientes amostrados ao longo do perodo estudado em Vitria Brasil SP. VB1 Trecho do crrego Veado, sem mata ciliar, em matriz de pasto, VB2 Aude semi-permanente em matriz de pasto, VB3 Trecho do crrego do Cedro, sem mata ciliar, em matriz de pasto. CobVegInt Cobertura vegetal no interior do ambiente, CobVegMar Cobertura vegetal nas margens do ambiente. Ms Ambiente CobVegInt CobVegMar Barranco Inclinada Herbceo Arbreo Arbustivo Junho VB1 0,8 0,8 0,3 0,7 1 0 0 Junho VB2 0,2 1 0,6 0,4 1 0 0 Junho VB3 1 1 0,5 0,5 1 0 0,6 Julho VB1 0,4 0,8 0,3 0,7 1 0 0 Julho VB2 0 1 0,6 0,4 1 0 0 Julho VB3 0,8 0,2 0,4 0,6 0,8 0 0,8 Agosto VB1 0,8 0,8 0,3 0,7 1 0 0 Agosto VB2 0,8 0,6 0 1 1 0 0 Agosto VB3 0,8 0,8 0,4 0,6 0,8 0 0,8 Setembro VB1 0,2 1 0,1 0,9 1 0 0 Setembro VB2 0,8 0,6 0 1 1 0 0 Setembro VB3 1 0,8 0,4 0,6 1 0,8 0,6 Outubro VB1 0,2 1 0,1 0,9 1 0 0 Outubro VB2 0 1 0,2 0,8 1 0 0 Outubro VB3 0,8 0,8 0,5 0,5 0,8 0 0,8 Novembro VB1 0,8 1 0,2 0,8 1 0 0 Novembro VB2 0,2 1 0,5 0,5 1 0 0,2 Novembro VB3 1 1 0,3 0,7 0,8 0,6 0,8 Dezembro VB1 0,8 1 0,2 0,8 1 0 0 Dezembro VB2 0,2 1 0,5 0,5 1 0 0,2 Dezembro VB3 1 1 0,3 0,7 0,8 0,6 0,8 Janeiro VB1 0,6 0,8 0,3 0,7 0,8 0 0,8 Janeiro VB2 0,2 1 0,8 0,2 1 0 0,4 Janeiro VB3 0,8 1 0,2 0,8 0,8 0,6 0,8 Fevereiro VB1 0,8 0,8 0,2 0,8 1 0 0 Fevereiro VB2 0,4 1 0,6 0,4 1 0,2 0,2 Fevereiro VB3 0,8 1 0,7 0,3 1 0,2 0,6 Maro VB1 0,8 1 0,5 0,5 1 0 0 Maro VB2 0,8 1 0,7 0,3 1 0,2 0,6 Maro VB3 0,8 1 0,3 0,7 1 0,6 0,8

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Apndice 2. Caracterizao estrutural dos ambientes amostrados ao longo do perodo estudado em Palestina SP. Os valores para as variveis estruturais do ambiente P2 para os meses de junho, julho, agosto, setembro e novembro no foram utilizados para as anlises porque no foram registradas espcies neste ambiente. P1 Poa semipermanente em rea de contato entre matriz de pasto e fragmento de vegetao em estgio de regenerao. P2 Poa temporria no interior de mata ciliar do rio Turvo. P3 Poa permanente em rea de contato entre matriz de pasto e mata ciliar. CobVegInt Cobertura vegetal no interior do ambiente. CobVegMar Cobertura vegetal nas margens do ambiente. Ms Ambiente CobVegInt CobVegMar Barranco Herbceo Arbreo Arbustivo Junho P1 1 1 0,6 1 0 0 Junho P3 1 0,6 0,8 0,6 0,6 0,2 Julho P1 1 1 0,6 1 0 0 Julho P3 1 0,6 0,6 0,8 0,4 0,6 agosto P1 0,8 1 0,4 1 0 0 agosto P3 1 0,6 0,6 1 0,6 0,6 setembro P1 1 0,8 0,4 1 0 0 setembro P3 1 0,6 0,4 1 0,4 0,2 outubro P1 1 0,8 0,2 1 0 0,6 outubro P2 1 0,6 0,6 0,8 0,6 0,8 outubro P3 0,8 0,8 0,4 0,8 0,6 0,4 novembro P1 1 0,8 0,4 1 0 0,6 novembro P3 0,8 0,8 0,6 1 0,8 0,6 dezembro P1 0,8 1 0,2 1 1 0,6 dezembro P2 1 1 0,6 1 0,6 0,6 dezembro P3 0,6 0,6 0,6 0,8 0,6 0,8 janeiro P1 0,8 1 0,2 1 1 0,6 janeiro P2 1 1 0,6 1 0,6 0,6 janeiro P3 0,4 0,6 0,6 0,8 0,6 0,6 fevereiro P1 0,8 1 0,6 0,8 0 0,6 fevereiro P2 1 1 0,6 1 0,8 0,4 fevereiro P3 0,2 0,8 0,6 1 0,4 0,4 Maro P1 0,8 0,8 0,2 1 0 0,4 Maro P2 0,8 1 0,6 1 0,6 0,8 Maro P3 0,4 0,8 0,4 1 0,8 0,6

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Apndice 3. Caracterizao estrutural dos ambientes amostrados ao longo do perodo estudado em Atibaia SP. A1 Poa permanente em rea de regenerao de um fragmento florestal. A2 Trecho do crrego Milho Vermelho no interior de um fragmento florestal. A3 Poa permanente no interior de um fragmento florestal. CobVegInt Cobertura vegetal no interior do ambiente. CobVegMar Cobertura vegetal nas margens do ambiente.
Ms Junho Junho Junho Julho Julho Julho Agosto Agosto Agosto Setembro Setembro Setembro Outubro Outubro Outubro Novembro Novembro Novembro Dezembro Dezembro Dezembro Janeiro Janeiro Janeiro Fevereiro Fevereiro Fevereiro Maro Maro Maro Ambientes A1 A2 A3 A1 A2 A3 A1 A2 A3 A1 A2 A3 A1 A2 A3 A1 A2 A3 A1 A2 A3 A1 A2 A3 A1 A2 A3 A1 A2 A3 CobVegInt 0,2 0,6 0,8 0,2 0,6 0,8 0 0,2 0,8 0 0,2 0,8 0 0,2 0,8 0 0,2 0,8 0 0,2 0,8 0 0,2 0,8 0 0,2 0,8 0 0,2 0,8 CobVegMar 0,6 1 0,8 0,6 1 0,8 0,6 1 1 0,6 1 1 0,6 1 1 0,6 1 1 0,6 1 1 0,8 1 1 1 1 1 1 1 1 Barranco 0,6 0,5 0,4 0,6 0,5 0,4 0,7 0,5 0,5 0,3 0,1 0,3 0,3 0,1 0,3 0,3 0,1 0,3 0,3 0,1 0,3 0,5 0,1 0,7 0,7 0,1 0,7 0,5 0,1 0,5 Inclinada 0,4 0,2 0,6 0,4 0,2 0,6 0,3 0,2 0,5 0,7 0,3 0,7 0,7 0,3 0,7 0,7 0,3 0,7 0,7 0,3 0,7 0,5 0,5 0,3 0,3 0,5 0,3 0,5 0,9 0,5 Escavada 0 0,3 0 0 0,3 0 0 0,3 0 0 0,6 0 0 0,6 0 0 0,6 0 0 0,6 0 0 0,4 0 0 0,4 0 0 0 0 Herbceo 0,2 0,6 1 0,2 0,6 1 0,6 0,2 0,6 0,6 0,4 0,6 0,6 0,4 0,6 0,6 0,4 0,6 0,6 0,4 0,6 0,6 0,4 0,8 0,8 0,4 0,8 0,8 0,4 0,6 Arbreo 0,4 1 0,4 0,4 1 0,4 0,4 1 0,6 0,4 1 0,8 0,4 1 0,8 0,4 1 0,8 0,4 1 0,8 0,6 1 0,4 0,8 1 1 0,4 1 0,8 Arbustivo 0,6 0,6 0,6 0,6 0,6 0,6 0 0,8 0,8 0 0,6 0,8 0 0,6 0,8 0 0,6 0,8 0 0,6 0,8 0,6 0,6 0,6 1 0,6 0,8 0,6 0,6 0,6 Serapilheira 0 1 0 0 1 0 0 0,6 0 0 0,6 0 0 0,6 0 0 0,6 0 0 0,6 0 0 0,6 0 0 0,6 0 0 0,6 0

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Captulo 2 DIVERSIDADE MORFOLGICA EM TAXOCENOSES DE ANFBIOS

ANUROS AO LONGO DE UM GRADIENTE DE COBERTURA FLORESTAL

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2.1. RESUMO Diferenas morfolgicas em espcies que coexistem podem indicar diferenas quanto ao modo de explorao do ambiente ou ao uso de recursos. No presente estudo, procuramos inferir como a simplificao do hbitat afeta a diversidade morfolgica em taxocenoses de anuros e verificar se existe relao entre a diversidade morfolgica e a riqueza de espcies. Em condies cobertura floresta reduzida, a imprevisibilidade climtica segrega espacialmente recursos chaves, enquanto que a presena da floresta aumenta a conectividade de ambientes propcios para a hibernao e forrageio e facilita a disperso para novos hbitats de reproduo. O hbito arborcola pode ser explorado por uma quantidade limitada de formas, mas a diversificao de espcies possvel pelo fato deste hbito possibilitar a explorao de uma maior diversidade de recursos alimentares e espaciais. Em espcies terrcolas, o hbito fossorial e alimentar parecem ser as caractersticas que melhor definem guildas ecomorfolgicas. O aumento no nmero de espcies terrcolas a medida que aumenta a simplificao do hbitat est relacionado com a oferta de uma quantidade reduzida de recursos alimentares e espaciais, mas em grande abundncia, permitindo a coexistncia de espcies com hbitos e morfologias semelhantes, novamente por meio do relaxamento das relaes competitivas.

2.2. INTRODUO Um dos focos dos estudos de biologia est relacionado s diferenas no uso de hbitat e morfologia de espcies taxonomicamente prximas (Schoener 1974). A compreenso dos fatores que geram essas diferenas est diretamente relacionada a compreenso de fatores que controlam a diversidade biolgica (Schoener 1974). Em comunidades, estas diferenas podem estar diretamente relacionadas maneira como determinadas espcies utilizam os recursos disponveis (Schoener 1974). Neste contexto, determinados aspectos da morfologia de uma espcie podem ser resultantes de fatores ecolgicos relacionados ao uso de recursos (Betz 2006, Motta & Kotrschal 1992, Emerson 1985). Devido a essa influncia de fatores ecolgicos na morfologia dos organismos vivos, possvel, por meio de medidas lineares simples de caracteres externos ou osteolgicos, determinar os padres ou processos adaptativos que estruturam uma comunidade ou taxocenose (Bock 1994, Ricklefs & Travis 1980).

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Em anuros, muitas caractersticas morfolgicas tm aparecido repetida e independentemente dentro e entre as famlias (Emerson 1976, 1985). Isto tem sido relacionado ao nmero reduzido de elementos esquelticos, decorrente das adaptaes necessrias para a locomoo saltatria caracterstica deste grupo (Duellman & Trueb 1986, Emerson 1976), o que permite um menor nmero de variaes na morfologia (Inger 1967, Emerson 1985). Mas, apesar deste padro morfolgico estereotipado, existe uma notvel radiao de anuros com hbitos arborcolas, planadores, aquticos, terrcolas e fossorial, tanto em nvel inter quanto intra-familiar (Emerson & Koehl 1990, Emerson 1976), e com uma enorme variedade de modos reprodutivos, desde larvas aquticas at desenvolvimento direto e viviparidade (Haddad & Prado 2005, Pough et al 2001, Duellman & Trueb 1986). Desde a dcada de 80 tm sido reportados declnios das populaes de anfbios ao redor do mundo (Eterovick et al 2005, Young et al. 2001, Myers et al. 2000). Independente do fato destes declnios poderem representar um fenmeno distinto da crise global de diversidade inequvoco que a atividade humana afeta negativamente a diversidade de anfbios (Pechmann & Wilbur 1994). Particularmente, a remoo ou fragmentao de florestas a causa de declnios das populaes de anfbios melhor documentada na literatura (ver reviso em Alford & Richards 1999). Estas atividades tanto promovem a extino de populaes quanto a substituio de espcies na taxocenose, a medida que se alteram as caractersticas estruturais e micro-climticas dos hbitats e da rea como um todo (e.g. Moraes et al. 2007, Haddad & Prado 2005). No presente estudo, procuramos inferir como a simplificao do hbitat afeta a diversidade morfolgica em taxocenoses de anuros e verificar se existe relao entre a diversidade morfolgica e a riqueza de espcies.

2.3. MATERIAL E MTODOS rea de estudo e metodologia de amostragem As amostragens foram efetuadas mensalmente entre julho de 2005 e maro de 2007 em nove corpos dgua, localizados em trs municpios do Estado de So Paulo: Vitria Brasil, Palestina e Atibaia (Tab. 1, Cap.1). Estas trs localidades foram selecionadas por constiturem um gradiente estrutural em funo da cobertura vegetal (fig. 1). A busca e a captura dos anuros foi realizada em cada municpio de modo

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padronizado, pelo mtodo de levantamento em stio de reproduo (Scott Jr & Woodward 1994) associado a transecto, por encontro visual e aural. Fmeas foram capturadas quando encontradas por busca visual. Todos os animais utilizados foram mortos e fixados segundo Jim (1980) e depositados na coleo cientfica da UNESP de So Jos do Rio Preto (DZSJRP). Quando necessrio, as espcies foram identificadas por comparao com material das colees cientficas DZSJRP, UNESP-So Jos do Rio Preto; e CFBH e JPPJ, UNESP-Rio Claro. Morfologia A morfologia das espcies foi comparada em funo de 15 componentes mersticos: comprimento rostro-cloacal (CRC), comprimento da cabea (CC), largura da cabea (LC), distncia interorbital (DI), distncia interocular (DIc), dimetro do olho (DO), dimetro do tmpano (DT), comprimento da mo (MA), comprimento da coxa (CO), comprimento da perna (CP), comprimento do p (PE), largura da boca (LB), comprimento do brao (CB), comprimento do antebrao (CA) e largura da mo (LM) (fig. 2). Para a comparao entre as espcies dentro e entre as taxocenoses, os caracteres morfomtricos foram padronizados pelo CRC. O conjunto de caracteres morfomtricos das espcies de cada localidade foram submetidos Anlise de Escalonamento Multidimensional No-mtrico (NMDS) para estimar o espao morfolgico terico da taxocenose (EMT). A NMDS uma anlise de ordenao que produz, a partir de matrizes de similaridade ou dissimilaridade, um diagrama bidimensional representando a similaridade entre espcies ou hbitats (Clarke and Warwick, 1994), por meio do algoritmo descrito por Kruskal (1964). A adequao entre o diagrama e a matriz de similaridade medida por uma estatstica prpria chamada stress (Clarke and Warwick, 1994): valores entre 0,1 e 0,2 so considerados como uma boa representao grfica da matriz original. Para assegurar que a menor funo de stress foi obtida, este procedimento pode ser aleatorizado a partir de sua configurao inicial. Se a mesma soluo (de menor stress) reaparecer a partir de posies aleatrias da amostra, ento h uma maior segurana de que esta a melhor soluo (Clarke and Warwick, 1994). Neste estudo, construmos uma matriz de dissimilaridade morfolgica aplicando o ndice de Distncia Euclidiana, para os caracteres mersticos descritos acima. Esta matriz foi aleatorizada 5.000 vezes e o

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grfico resultante representa as coordenadas para a melhor soluo (com o menor stress) em duas dimenses. Adicionalmente, trs atributos ecomorfolgicos, potencialmente associados com o uso de recursos, foram calculados: Tamanho relativo da cabea (TRC) obtido pela razo entre CC/LC, relacionado com a capacidade de capturar e engolir alimento; Comprimento relativo dos membros (CRM) obtido pela soma dos comprimentos de CO+CP+PE, dividido pela soma dos comprimentos de CB+CA+MA e relacionado ao modo de locomoo (pulo, salto ou caminhada) e escavao (com os membros anteriores, com os membros posteriores ou com o focinho; Posio relativa dos olhos (PRO) obtido pela razo entre DI/DO e relacionado a posio dos olhos (viso binocular ou perifrica). Estes caracteres ecomorfolgicos foram plotados par a par em um grfico do tipo de duas dimenses. Para cada grfico de ordenao da NMDS para as variveis mersticas e cada grfico bidimensional de relao entre as variveis ecomorfolgicas foi gerado o polgono convexo mnimo, que o menor polgono possvel a agrupar todos os pontos da amostra. Os polgonos foram ento comparados de acordo com o tamanho da rea, considerada como o espao morfolgico terico (EMT), medida em pixel. Quanto maior a rea do polgono maior o EMT para dada localidade. A sobreposio no EMT foi inferida calculando-se a rea de interseco grfica entre as localidades, par a par. Para inferir o grau de sobreposio morfolgica entre as espcies de cada localidade, a distncia mdia entre os pares de espcies no EMT foi calculada pelo ndice de Distncia Euclidiana (Krebs 1999). O grau de sobreposio morfolgica entre as espcies nas trs localidades amostradas foi comparado por meio de uma ANOVA no paramtrica. Ecomorfologia Para verificar se a heterogeneidade estrutural dos stios de reproduo influencia a composio das taxocenoses de anfbios anuros foi realizada uma anlise de correspondncia cannica (CCA, Legendre & Legendre 1998) entre o padro de abundncia das espcies de anuros em cada localidade e descritores estruturais dos stios de reproduo onde foram encontrados. Em cada stio de reproduo foram inferidos os seguintes descritores estruturais: porcentagem de cobertura vegetal no interior e nas margens do corpo dgua, porcentagem de tipos de margem (inclinada

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margens com ngulo menor que 70; barranco margens com ngulo maior que 70; escavada margens erodidas por corrente de gua), porcentagem de estratos da vegetao (arbreo, arbustivo, herbceo e serapilheira) e volume (maior largura x maior comprimento x maior profundidade). A CCA calcula a correspondncia entre uma matriz de hbitats ou espcies quando variveis ambientais so disponveis para cada amostra. Os eixos de ordenao so combinaes lineares das variveis ambientais. O algoritmo utilizado nesta anlise descrito em Legendre & Legendre (1998) e, neste estudo, todos os grficos apresentados so do tipo 2, que enfatiza a relao entre as espcies. Adicionalmente, para investigar se existe relao entre a heterogeneidade estrutural e a heterogeneidade morfolgica, os autovalores de cada espcie obtidos na CCA, que correspondem s coordenadas no espao grfico, foram correlacionados aos autovalores obtidos na anlise de NMDS, por meio do teste de Mantel. O teste de Mantel um teste de permutao para correlao entre duas matrizes de similaridade e/ou de distncia. Neste estudo, para os autovalores gerados pela anlise de CCA aplicamos o ndice de similaridade de Morisita, enquanto que para os autovalores gerados pela anlise de NMDS aplicamos o ndice de distncia euclidiana. Desta maneira, esperamos verificar se existe correlao entre a estrutura do ambiente (matriz de autovalores de CCA) e a morfologia (matriz de autovalores de NMDS). Todas as anlises estatsticas foram realizadas nos programas computacionais Past v. 1.75b (Hammer & Harper, 2001) e BioStat v3.0 (Ayres et al. 2003).

2.4. RESULTADOS Variao morfolgica entre agrupamentos taxonmicos Os valores mdios para cada categoria morfolgica por espcie so apresentados na tabela 1 e as relaes destes valores entre as espcies esto ilustradas pelas figuras 3, 4 e 5 para Atibaia, Palestina e Vitria Brasil, respectivamente. Foi encontrada considervel variao morfolgica entre as espcies de mesmo gnero entre os hildeos e as espcies dos gneros Eleutherodactylus, Physalaemus e Rhinella (figs. 3 a 5). Para o gnero Leptodactylus apenas Leptodactylus chaquensis ficou separada dos demais leptodactildeos (fig. 5) por apresentar propores muito distintas para LC e DI (tab. 1). Entre os hildeos, independente da taxocenose, Dendropsophus minutus foi morfologicamente distinta dos demais representantes do gnero, sendo posicionada

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prximo a Hypsiboas e Scinax, devido a semelhanas na proporo dos elementos dos membros posteriores (FE, TF e PE, tab. 1). Em Atibaia, Hypsiboas bischoffi e H. faber ficaram separadas de H. prasinus e H. aff. polytaenius pelo fato das duas primeiras apresentarem maiores valores para LC, MA, CO, CP e PE (tab. 1). Entre as espcies de Scinax, S. hiemalis tambm ficou separada dos outros representantes do gnero, apresentando propores diferentes em quase todas as variveis morfomtricas (tab. 1). Em Palestina, S. fuscovarius, S. similis e S. fuscomarginatus tambm ficaram segregadas, sendo S. fuscovarius posicionada mais prxima a D. minutus, e S. similis e S. fuscomarginatus prximas as demais espcies de Dendropsophus (Fig. 4), pelo fato de apresentarem em funo das variveis LC, DI e LM (tab. 1). As espcies do gnero Eleutherodactylus foram as que apresentaram maior diferenciao morfolgica entre todos os gneros representados na taxocenose de Atibaia (fig. 3). Eleutherodactylus juipoca ficou prximo s espcies da famlia Hylodidae, por semelhanas nos valores de CC, LC e comprimento das pernas (tab. 1), enquanto E. parvus foi agrupado prximo aos hildeos por apresentar propores semelhantes de CC, DI, LB e MA, principalmente com Hypsiboas bischoffi (tab. 1). Eleutherodactylus guenteri se distinguiu dos outros txons de Eleutherodactylus quanto dos demais gneros, principalmente em funo da proporo do comprimento das pernas (tab. 1), muito longas nessa espcie. Physalaemus cuvieri e P. centralis tambm apresentaram maiores afinidades com outros gneros do que entre si. Physalaemus centralis foi agrupado com Eupemphix nattereri e Rhinella schneideri, enquanto P. cuvieri ficou no grupo formado pelos leptodactildeos+leiuperdeos (fig. 5). Estas duas espcies diferiram nas propores de LC, CC, MA, CO e PE (tab. 1). As duas espcies de Rhinella encontradas em Atibaia tambm apresentaram propores distintas entre si e das demais espcies registradas em Atibaia (fig. 3). As espcies de Leiuperidae apresentaram propores morfolgicas semelhantes s de Leptodactylidae, com exceo de Eupemphix nattereri, que formou um grupo com Rhinella schneideri nas reas onde estas espcies co-ocorrem e de Physalaemus centralis, que foi agrupado com Rhinella schneideri e Eupemphix nattereri (fig. 5) em funo dos valores de MA, CO e CP (tab. 1). Apesar das diferenas intragenricas, a famlia Hylidae forma um agrupamento bem definido quando no se considera formas mais especializadas, como os Phyllomedusinae e espcies do gnero Pseudis, que

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apresentam morfologia distinta tanto dos demais representantes do agrupamento quanto de todas s demais espcies (figs. 3 e 4). Brachycephalus ephippium apresenta propores distintas entre as espcies de Brachycephalidae e demais espcies das outras famlias (fig. 3). As espcies de Cycloramphidae formaram um agrupamento

juntamente com Eleutherodactylus juipoca (fig. 3). Espao morfolgico e diversidade A figura 6 representa a sobreposio grfica do espao morfolgico terico (EMT) das espcies das trs taxocenoses estudadas. A taxocenose de Atibaia ocupou o maior EMT (188.194 pixels), a de Vitria Brasil ocupou um EMT intermedirio (115.421 pixels) e a de Palestina ocupou o menor EMT (74.567 pixels) (fig.6). O EMT da taxocenose de Atibaia foi maior em funo da presena de espcies das famlias Brachycephalidae e Cycloramphidae, que no ocorreram nas outras localidades estudadas (Figs. 3 a 5). Na taxocenose de Vitria Brasil, Dermatonotus muelleri e Leptodactylus chaquensis foram as espcies que mais contriburam para valor do EMT, enquanto que na taxocenose de Palestina, Pseudis paradoxa apresentou a maior contribuio (fig. 6). A sobreposio total foi maior entre Vitria Brasil e Atibaia (98.887 pixels), seguido pela sobreposio entre Palestina e Atibaia (62.593 pixels). As taxocenoses de Palestina e Vitria Brasil apresentaram a menor sobreposio total do EMT (41.703 pixels). O EMT foi positivamente correlacionado ao nmero de famlias (fig. 7A) e ao nmero de gneros (fig. 7B) encontrados em cada taxocenose, mas no ao nmero de espcies (fig. 7C). Entretanto, apesar do maior EMT, Atibaia apresentou um maior empacotamento na distribuio das espcies no espao morfolgico do que Vitria Brasil ou Palestina (fig. 8). Considerando-se a diversidade morfolgica em cada famlia (fig. 9), Brachycephalidae e Hylidae foram as famlias que apresentaram a maior variao, com EMTs de 609.107 pixels e 602.793 pixels, respectivamente. As outras famlias apresentaram EMT menores: Leptodactylidae 185.065 pixels, Leiuperidae 132.607 pixels, Bufonidae 35.037 pixels e Hylodidae 5.933 pixels. EMT para as famlias no foi correlacionado com o nmero de gneros (fig. 10A) nem com o nmero de espcies (fig. 10B). O EMT ocupado pelas espcies de Cycloramphidae foi significativamente maior que o ocupado pelas espcies das famlias Hylidae,

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Leptodactylidae e Hylodidae, mas no diferiu do EMT de Bufonidae e Leiuperidae (H = 20.88, p < 0.001)(fig. 11). Ecomorfologia A anlise de correspondncia cannica entre o padro de abundncia das espcies a estrutura dos hbitats amostrados em Atibaia, Palestina e Vitria Brasil, mostrada nas figuras 12 a 14. Em Atibaia, foram formados trs agrupamentos bem definidos: 1) espcies associadas a hbitats estruturalmente complexos com margens predominantemente em barranco ou inclinadas (Scinax crospedospilus, S. hayii, Dendropsophus minutus, Hypsiboas bischoffi, H. faber e Leptodactylus ocellatus); 2) espcies associadas a hbitats com predomnio do estrato herbceo, com margens em barranco ou inclinada (Hypsiboas prasinus, H. polytaenius, Rhinella icterica, R. ornata, Phyllomedusa burmeisteri e Eleutherodactylus juipoca); 3) espcies associadas a hbitats com margem escavada e com presena de serapilheira (demais espcies). Em Palestina foram distinguidos quatro agrupamentos: 1) espcies associadas a habitats com predomnio dos estratos arbustivo e arbreo e margem em barranco (Leptodactylus ocellatus e Pseudopaludicola aff. falcipes); 2) espcies associadas a hbitats com predomnio do estrato herbceo, com margens em barranco (Eupemphix nattereri, Rhinella schneideri e Dendropsophus minutus); 3) espcies associadas hbitats com predomnio do estrato herbceo nas margens e no interior do corpo dgua e com margem inclinada (Leptodactylus fuscus, L. podicipinus, Dendropsophus nanus, Hypsiboas albopunctatus e Pseudis paradoxa); 4) espcies associadas hbitats estruturalmente mais complexos, com a presena de todos os estratos vegetais (demais espcies). Para a taxocenose de Vitria Brasil foi distinguido quatro agrupamentos: 1) espcies associadas a hbitats com predomnio do estrato herbceo no interior e nas margens do corpo dgua e margem inclinada (Dermatonotus muelleri e Dendropsophus sanborni); 2) espcies associadas hbitats com vegetao no interior do corpo dgua e margem inclinada (Leptodactylus fuscus, Physalaemus cuvieri e Hypsiboas albopunctatus); 3) espcies associadas hbitats com margens em barranco e predomnio dos estratos arbustivo e arbreo (Dendropsophus nanus, Leptodactylus podicipinus e Pseudopaludicola aff. falcipes); 4) espcies associadas a hbitats com

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predomnio do estrato herbceo nas margens e com margem em barranco (demais espcies). O teste de Mantel entre os autovalores da CCA e os autovalores da NMDS no indicou nenhuma relao entre as variveis morfolgicas e estruturais, exceto para a taxocenose de Palestina (r = 0.2629, p = 0.0326). Como foi utilizada uma matriz de similaridade para a CCA e de dissimilaridade para a NMDS, este resultado sugere que espcies morfologicamente semelhantes usam o ambiente de maneira semelhante. Para os atributos ecomorfolgicos analisados (tab. 2), Atibaia apresentou o maior EMT, quando consideradas a relao dos atributos analisados (figs. 15 a 18). A relao CRM - PRO foi a que apresentou a maior diferena entre Atibaia e as demais localidades estudadas (fig. 19). Eleutherodactylus guentheri, Eleutherodactylus juipoca, Phyllomedusa burmeisteri, Rhinella icterica e Crossodactylus sp. foram as espcies que mais contriburam para o incremento no EMT para estes atributos (fig. 15). Somente na relao CRM TRC foi que Vitria Brasil apresentou maior EMT que Palestina (figs. 17 e 19). De modo geral, as famlias Leptodactylidae e Hylidae, com exceo de Phyllomedusa burmeisteri e Pseudis paradoxa, apresentaram o padro mais generalizado para os atributos CRM e TRC, sendo as espcies destas duas famlias situadas na regio central do EMT total, i.e., quando considerados independentemente das localidades (fig. 16). Entretanto, na relao entre os atributos CRM TRC e PRO TRC, os leptodactildeos apresentam um padro ecomorfolgico mais especializado, devido a sua posio perifrica no EMT (fig. 15, 17 e 18). Vitria Brasil apresentou a menor sobreposio no EMT para as relaes CRM PRO (fig. 20A) e TRC PRO (fig. 20B). Para as demais relaes no houve diferenas significativas (fig. 20C e D). Adicionalmente, parece haver uma tendncia a espcies com maior valor de CRM (saltadoras) apresentar os menores valores para PRO (olhos prximos entre si ou viso mais binocular) e para TRC (capturam presas pequenas), enquanto espcies com maior valor de CRM (caminhadoras ou puladoras) apresentaram os menores valores para TRC (capturam presas grandes) e apresentaram olhos mais afastados ou maior viso perifrica (maior valor de PRO).

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2.5. DISCUSSO O aumento da variao morfolgica medida que se considera categorias taxonmicas superiores foi demonstrado por outros estudos (Cherry et al. 1982, Emerson 1988), mas comparados a outros grupos de vertebrados, os anuros apresentam menor diversidade morfolgica devido ao seu alto grau de especializao locomotora (Inger 1967, Emerson 1988). Entretanto, foi possvel perceber variaes morfolgicas entre espcies congenricas ou pertencentes a uma mesma famlia, relacionadas principalmente s dimenses da cabea e da boca (CC, CL, LB), e do comprimento dos membros posteriores (CO, CP, PE) e anteriores (MA e LM). Nos anuros, caractersticas morfolgicas do crnio esto correlacionadas com a dieta e o comportamento alimentar, havendo uma relao entre tamanho e velocidade de deslocamento das presas com o formato do crnio, a morfologia da lngua e o comportamento de predao (Emerson 1985). J o comprimento dos membros o carter mais importante na distino dos modos locomotores entre as famlias de anuros e responsvel pela maior quantidade de variao na morfologia do esqueleto axial entre as famlias (Emerson 1988). Esta caracterstica parece ter sua variao influenciada por fatores ecolgicos ou filogenticos, dependendo do nvel de relacionamento considerado. Por exemplo, entre os hildeos, o presente estudo demonstrou uma maior segregao entre as espcies congenricas, em funo do comprimento do membro posterior, mas, de forma geral, a morfologia das espcies de Hylidae, quando consideradas as espcies de hbito arborcola que so saltadoras (sensu Emerson 1988), apresentam uma alta similaridade, i.e., formaram um grupo coeso na anlise de NMDS e apresentam um valor mdio pequeno para a distncia Euclidiana. Isto sugere que o hbito arborcola pode ser explorado por uma quantidade limitada de formas, mas, apesar dessa limitao, a diversificao de espcies de hbito arborcola pode ter ocorrido pelo fato deste hbito possibilitar a explorao de uma maior diversidade de recursos alimentares (Hillebrand & Cardinale 2004) e espaciais (e.g., stios de oviposio e abrigos), indisponveis para formas terrcolas ou aquticas (Haddad & Prado 2005). No presente estudo, a maior diferenciao morfolgica em Hylidae decorre da presena nas taxocenoses estudadas de espcies de hbitos especializados, como Phyllomedusa burmeisteri e Pseudis paradoxa. Desta maneira, possvel reconhecer trs guildas relacionadas locomoo em Hylidae: caminhadoras-arborcolas (Phyllomedusa burmeisteri), saltadoras-

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aquticas (Pseudis paradoxa) e saltadoras-arborcolas (demais espcies). Essas variaes morfolgicas em funo das guildas locomotoras podem refletir hbitos distintos. Ao contrrio das demais espcies de hildeos, P. burmeisteri explora o ambiente arbreo com deslocamento por caminhada, ao invs do deslocamento aos saltos. Em espcies terrcolas, o deslocamento por caminhada caracterstico de espcies que apresentam uma grande rea de vida, necessitando deslocar-se por grandes distncias entre reas de alimentao, reproduo e estivao (Nomura 2003, Emerson 1976, Sinsch 1990). Entre as formas terrcolas, a influncia de fatores ecolgicos na morfologia parece ser mais evidente. Por exemplo, entre os Leiuperidae, Pseudopaludicola aff. falcipes foi morfologicamente semelhante s espcies de Leptodactylidae, enquanto Eupemphix nattereri e Physalaemus centralis apresentam morfologia similar s espcies de Bufonidae. Essas variaes ao nvel familiar podem estar relacionadas ao hbito fossorial e alimentar (Emerson 1976, 1985) e essas caractersticas parecem ser to importantes para a definio das guildas de anuros terrcolas quanto a locomoo para os hildeos. Entre os anuros terrcolas a habilidade de escavao comum e, no presente estudo, espcies que apresentaram o mesmo tipo de comportamento de escavao foram posicionadas prximas nas anlises morfolgicas, formando dois agrupamentos; i) Saltadores-cavadores com o focinho (Pseudopaludicola aff. falcipes + espcies escavadoras de Leptodactylidae) agrupamento formado pelas espcies que escavam com o focinho e apresentam locomoo aos saltos, i.e., deslocam-se mais de 10 vezes o comprimento rostro-cloacal a cada deslocamento (Sazima 1975, Martins 1996, pers. obs.) e ii) puladores-cavadores com as pernas (Eupemphix nattereri + Physalaemus centralis + Bufonidae) agrupamento formado pelas espcies que escavam utilizando os membros posteriores e apresentam locomoo aos pulos, i.e., deslocam-se menos que 10 vezes o comprimento rostro-cloacal por pulo (Hoffman and Katz 1989, Emerson 1976, Sazima 1975, Freitas 2001, obs. pess.). Tanto a escavao com o focinho quanto com os membros posteriores necessitam de poucas modificaes na morfologia adaptada locomoo saltatria (Emerson 1976, Davies 1984, Freitas 2001), que provavelmente basal em anuros (Gans and Parson 1965, Duellman and Trueb 1986, Carroll 2007). Entre os dois tipos de locomoo saltatria, a locomoo aos pulos menos eficiente para escapar de predadores (Zug 1985), mas proporciona uma maior

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autonomia para o forrageamento ativo, uma vez que energeticamente mais econmica, aumentando a probabilidade de encontrar uma presa ou um agregado de presas (Emerson 1976, Strussmann et al. 1984, Zug 1985). A locomoo aos saltos, por outro lado, mais eficiente para a fuga de predadores, mas energeticamente mais custosa, sendo tpica de anuros predadores de espreita (Emerson 1976, Strussmann et al. 1984, Zug 1985). Apesar do comportamento de locomoo e escavao em comum,

Proceratophrys boiei ficou distante do agrupamento de puladores-escavadores com as pernas devido maior largura da cabea. Proceratophrys boiei uma espcie de hbito crptico com comportamento de forrageio de espreita e que se alimenta de presas grandes, podendo se alimentar de outros anfbios (Ribeiro et al. 2005, Teixeira & Coutinho 2002, Giaretta et al. 1998). Os demais anuros que apresentam o modo de locomoo aos pulos ou por caminhada apresentam dieta com predomnio de formigas ou cupins (Nomura 2003, Sol et al. 2002, Isacch & Barg 2002, Vizotto 1967, obs. pess.), tendo a cabea mais estreita. J Elachistocleis sp., que apresenta comportamento semelhante ao das demais espcies do agrupamento de saltadores-escavadores com o focinho, distanciou-se desta guilda e ficou agrupado Dermatonotus muelleri. Estas duas espcies apresentam a cabea mais curta e estreita. Da mesma maneira que em Proceratophrys boiei a diferena na morfologia da cabea pode estar relacionada a diferenas nos hbitos alimentares, que, para as espcies de Microhylidae, apresenta um predomnio de cupins e formigas na dieta (Nomura 2003, Sol et al. 2002, Isacch & Barg 2002, Vizotto 1967, obs. pess.). Por outro lado, estas duas espcies tambm ficaram separadas das demais espcies que se alimentam de cupins e formigas (Rhinella schneideri e Eupemphix nattereri), nesse caso, por apresentarem comportamentos distintos para escavao e locomoo. Apesar de poder dar saltos, Elachistocleis sp. locomove-se por caminhada quando forrageia, saltando apenas quando perturbado (obs. pess.). A locomoo por caminhada apresenta benefcios semelhantes aos da locomoo aos pulos, descrita acima (Emerson 1976, Zug 1985). As diferenas morfolgicas na proporo dos membros anteriores e posteriores entre Dermatonotus muelleri e Elachistocleis sp. e Chaunus schneideri e Eupemphix nattereri refletem os diferentes modos locomotores e de escavao, apesar do hbito alimentar em comum.

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Os Brachycephalidae apresentaram a maior divergncia morfolgica em comparao com a maioria das outras famlias estudadas. Aparentemente o microhbitat onde estes animais so encontrados, a serapilheira, oferece uma variedade de nichos ecolgicos, refletido pela maior variao morfolgica encontrada entre os Brachycephalidae. A composio e abundncia de espcies de anuros associados a serapilheira so influenciadas tanto por fatores locais (e.g., umidade e profundidade da serapilheira) quanto pela atividade humana (Giaretta et al. 1997, 1999). O desaparecimento ou a modificao deste estrato responsvel pela perda de uma grande parcela da diversidade morfolgica, apenas pela excluso desta famlia, em funo da diversidade morfolgica especializada para a explorao desta microhbitat. Muitos trabalhos demonstram que em reas florestais existe uma maior proporo de espcies arbrcolas do que espcies terrcolas, enquanto que em reas abertas esta tendncia se inverte (para exemplos de trabalhos em Mata Atlntica, ver reviso em Conte & Rossa-Feres 2006, para trabalhos em reas abertas ver Zina et al. 2007, Brasileiro et al. 2005, Vasconcelos & Rossa-Feres 2005). A reduo no nmero de espcies arborcolas em ambientes abertos pode ser explicada pela simplificao da estrutura do ambiente (Haddad & Prado 2005). J o aumento no nmero de espcies terrcolas tambm associado a simplificao do hbitat, alm do fato da maioria das espcies de anuros terrcolas serem consideradas de hbitos generalistas quanto ao uso de hbitat (Moraes et al. 2007, Conte & Rossa-Feres 2006, Haddad & Prado 2005). Com o aumento do espao bi-dimensional, ocorre um aumento na capacidade de suporte para as espcies de hbitos terrcolas, com uma oferta em maior quantidade dos recursos espaciais e alimentares, permitindo a coexistncia de espcies com hbitos e morfologias semelhantes, novamente por meio do relaxamento das relaes competitivas (Meshaka 1996, Henderson & Powell 2001). Desta maneira, seria esperado que a medida que o ambiente se torna estruturalmente menos complexo e mais bi-dimensional, pela remoo da cobertura vegetal, houvesse uma diminuio da diversidade morfolgica da taxocenose e aumento da similaridade morfolgica entre os pares de espcies. Esta relao foi verdadeira para todos os atributos ecomorfolgicos testados, ao longo do gradiente de complexidade estrutural do hbitat, representado pelas trs localidades amostradas, com exceo dos atributos CRM e TRC, relacionados locomoo e alimentao, para os graus de complexidade estrutural intermedirio e

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baixo. Em Vitria Brasil, regio com a menor complexidade estrutural, o espao morfolgico total (EMT) para a relao entre esses atributos foi maior que em Palestina, que apresenta grau intermedirio de complexidade estrutural. O maior EMT foi proporcionado pela presena de espcies com maior diversidade de modos locomotores e de hbitos fossoriais, adaptadas a ambientes xricos e estruturalmente simples. Adicionalmente, parece haver uma maior segregao entre espcies que se alimentam de presas proporcionalmente grandes e rpidas e espcies que se alimentam de presas pequenas e lentas, o que inferido pelo aumento do EMT relacionado ao nome do atributo. Espcies que se alimentam de presas relativamente pequenas devem apresentar mandbulas relativamente curtas, enquanto que espcies que se alimentam de presas grandes devem apresentar uma abertura absoluta da mandbula grande e uma fora considervel no fechamento da mandbula, devido ao tamanho e peso do item alimentar (Emerson 1985). Estas distines promovem diferenas morfolgicas. Por outro lado, quando se observa a interao dos atributos de locomoo e alimentao relacionados ao atributo de explorao do ambiente, o EMT segue uma relao linear com a estrutura do ambiente. Apesar das variveis morfolgicas utilizadas para gerar o PRO considerarem apenas a orientao visual, existe uma grande diversidade de pistas visuais que podem ser utilizadas por anuros para a orientao (ver reviso em Sinsch 1991). Em situaes de extremo impacto ambiental, a imprevisibilidade climtica segrega espacialmente recursos chaves (stios de hibernao e/ou estivao, corpos dgua para reproduo, e reas ricas em presas), obrigando as espcies de anuros a realizarem longas migraes para explorar tais recursos (Sinsch 1991, Ruibal & Hillman 1981, Tejedo 1993). Por outro lado, em reas florestais existe uma relao entre a extenso da cobertura nativa e a distribuio e riqueza de anuros em hbitats de reproduo (Hazell et al. 2001). A presena da floresta aumenta a conectividade do ambiente (Laan & Verboon 1990), proporciona hbitat para hibernao e forrageio (Hecnar & MCloskey, 1996) e facilita a disperso para novos hbitats de reproduo (Hazell et al. 2001). Geralmente, pistas visuais so mais importantes para a orientao de espcies com um pequeno alcance migratrio do que para aquelas com um alcance migratrio maior (Sinsch 1991), o que explica a importncia deste atributo ecomorfolgico para espcies de ambientes florestais.

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2.6. REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS Ayres M, Ayres jr M, Ayres DL, Santos AS (2003) Biostat 3.0: Aplicaes estatsticas nas reas das cincias biolgicas e mdicas. Sociedade Civil Mamirau. Bock WJ (1994) Concepts and methods in ecomorphology. J. Biosci. 19(4):403-413 Brasileiro CA, Sawaya RJ, Kiefer MC, Martins M (2005) Amphibians of an open cerrado fragment in southeastern Brazil. Biota Neotropica v5 (n2)

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2.7. FIGURAS E TABELAS

Figura 1. Figura 1. Paisagem e um dos trs ambientes amostrados em cada regio: Atibaia - Aude permanente no interior de mata em regenerao (A1 - 231057,8S; 463125,1W), Parque Municipal da Grota Funda, Serra do Itatinga; Palestina - Aude permanente situado em borda entre pasto e vegetao ripria (P3 - 202129,1S; 491655,7W), Fazenda Santo Antnio do Turvo; Vitria Brasil - Aude temporrio em matriz de pasto (VB2 - 201210,4S; 502951,1W), Fazenda Santo Antnio. Seta indica o gradiente no sentido da maior para menor complexidade estrutural. Setas menores nas imagens de satlite indicam a localizao dos corpos dgua estudados. Fontes para histograma climtico: Embarapa Uva e Vinho / Jales, SIGRH Banco de dados pluviomtricos do Estado de So Paulo e CATI / So Jos do Rio Preto. Imagens de satlites obtidas pelo Google Earth.

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Figura 2. Caracteres morfomtricos analisados. CRC comprimento rostro-cloacal, CC comprimento da cabea, LC largura da cabea, DI distncia interorbital, DIc distncia interocular, DO dimetro do olho, DT dimetro do tmpano, MA comprimento da mo, CO comprimento da coxa, CP comprimento da perna, PE comprimento do p, LB largura da boca, CB comprimento do brao, CA comprimento do antebrao e LM largura da mo.

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Figura 3. Espao morfolgico terico para a taxocenose de Atibaia, SP. Crculos indicam espcies de anuros com maior similaridade morfolgica. Aleu Aplastodiscus leucopygius, Aari Aplastodiscus arildae, Beph Brachycephalus ephippium, Bluc Bokermannohyla luctuosa, Egue Eleutherodactylus guentheri, Ejui Eleutherodactylus juipoca, Epar Eleutherodactylus parvus, Cict Chaunus icitericus, Corn Chaunus ornatus, Dmic Dendropsophus microps, Dmin Dendropsophus minutus, Hbis Hypsiboas bischoffi, Hfab Hypsiboas faber, Hpol Hypsiboas aff. polytaenius, Hpra Hypsiboas prasinus, Pbur Phyllomedusa burmeisteri, Shay Scinax hayii, Shie Scinax hiemalis, Scro Scinax crospedospilus, Crsp Crossodactylus sp., Hsaz Hylodes sazimai, Mbot Megalosia boticariana, Pboi Proceratophrys boiei, Pcuv Physalaemus cuvieri, Loce Leptodactylus ocellatus.

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Figura 4. Espao morfolgico terico para a taxocenose de Palestina, SP. Crculos indicam espcies de anuros com maior similaridade morfolgica. Csch Chaunus schneideri, Deli Dendropsophus elianeae, Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hpsiboas raniceps, Sfus Scinax fuscomarginatus, Svar Scinax fuscovarius, Ssim Scinax similis, Ppar Pseudis paradoxa, Enat Eupemphix nattereri, Pcuv Physalaemus cuvieri, Pfal Pseudopaludicula aff. falcipes, Lfus Leptodactylus fuscus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lpod Leptodactylus podicipinus.

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Figura 5. Espao morfolgico terico para a taxocenose de Vitria Brasil, SP. Crculos indicam espcies de anuros com maior similaridade morfolgica. Csch Chaunus schneideri, Deli Dendropsophus elianeae, Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hpsiboas raniceps, Svar Scinax fuscovarius, Enat Eupemphix nattereri, Pcen Physalaemus centralis, Pcuv Physalaemus cuvieri, Pfal Pseudopaludicula aff. falcipes, Lcha Leptodactylus chaquensis, Lfus Leptodactylus fuscus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lpod Leptodactylus podicipinus, Dmue Dermatonotus muelleri, Elac Elachistocleis sp.

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Figura 6. Sobreposio do espao morfolgica das trs regies estudadas. Em preto Atibaia (maior cobertura florestal), em vermelho Palestina (condio intermediria de cobertura vegetal), em azul Vitria Brasil (menor cobertura vegetal). Aleu Aplastodiscus leucopygius, Aari Aplastodiscus arildae, Beph Brachycephalus ephippium, Bluc Bokermannohyla luctuosa, Egue Eleutherodactylus guentheri, Ejui Eleutherodactylus juipoca, Epar Eleutherodactylus parvus, Cict Chaunus icitericus, Corn Chaunus ornatus, Csch Chaunus schneideri, Dmic Dendropsophus microps, Dmin Dendropsophus minutus, Hbis Hypsiboas bischoffi, Hfab Hypsiboas faber, Hpol Hypsiboas aff. polytaenius, Hpra Hypsiboas prasinus, Pbur Phyllomedusa burmeisteri, Shay Scinax hayii, Shie Scinax hiemalis, Scro Scinax crospedospilus, Crsp Crossodactylus sp., Hsaz Hylodes sazimai, Mbot Megalosia boticariana, Pboi Proceratophrys boiei, Pcen Physalaemus centralis, Pcuv Physalaemus cuvieri, Deli Dendropsophus elianeae, Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hpsiboas raniceps, Sfus Scinax fuscomarginatus, Svar Scinax fuscovarius, Ssim Scinax similis, Ppar Pseudis paradoxa, Enat Eupemphix nattereri, Pfal Pseudopaludicula aff. falcipes, Lcha Leptodactylus chaquensis, Lfus Leptodactylus fuscus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lpod Leptodactylus podicipinus, Dmue Dermatonotus muelleri, Elac Elachistocleis sp., Tven Trachycephalus venulosus.

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Figura 7. Correlao entre rea do polgono mnimo do espao morfolgico terico nas trs localidades estudadas e a) nmero de famlias de anuros representadas nas taxocenoses, b) nmero de gneros de anuros representadas nas taxocenoses e c) riqueza de espcies em cada taxocenose.

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Figura 8. Box plot da variao na distncia euclidiana entre os pares de espcies no espao morfolgico terico para cada localidade estudada. * H = 24,63; p < 0,05.

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Figura 9. Espao morfolgico total para as famlias de anuros encontradas nas trs reas amostradas. Em vermelho Hylidae, em azul Leptodactylidae, em marrom Brachycephalidae, em azul claro Leiuperidae, em azul escuro Hylodidae, em preto Bufonidae, em amarelo Leptodactylidae. Para as famlias com menos de trs espcies amostradas os polgonos convexos no so apresentados. Aleu Aplastodiscus leucopygius, Aari Aplastodiscus arildae, Beph Brachycephalus ephippium, Bluc Bokermannohyla luctuosa, Egue Eleutherodactylus guentheri, Ejui Eleutherodactylus juipoca, Epar Eleutherodactylus parvus, Cict Chaunus icitericus, Corn Chaunus ornatus, Csch Chaunus schneideri, Dmic Dendropsophus microps, Dmin Dendropsophus minutus, Hbis Hypsiboas bischoffi, Hfab Hypsiboas faber, Hpol Hypsiboas aff. polytaenius, Hpra Hypsiboas prasinus, Pbur Phyllomedusa burmeisteri, Shay Scinax hayii, Shie Scinax hiemalis, Scro Scinax crospedospilus, Crsp Crossodactylus sp., Hsaz Hylodes sazimai, Mbot Megalosia boticariana, Pboi Proceratophrys boiei, Pcen Physalaemus centralis, Pcuv Physalaemus cuvieri, Deli Dendropsophus elianeae, Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hpsiboas raniceps, Sfus Scinax fuscomarginatus, Svar Scinax fuscovarius, Ssim Scinax similis, Ppar Pseudis paradoxa, Enat Eupemphix nattereri, Pfal Pseudopaludicula aff. falcipes, Lcha Leptodactylus chaquensis, Lfus Leptodactylus fuscus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lpod Leptodactylus podicipinus, Dmue Dermatonotus muelleri, Elac Elachistocleis sp., Tven Trachycephalus venulosus.

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Figura 10. Correlao entre rea do polgono mnimo do espao morfolgico terico para as famlias de anuros e a) nmero de gneros de anuros representadas em cada famlia e b) riqueza de espcies em cada famlia.

* *

Figura 11. Box plot da variao na distncia euclidiana entre os pares de espcies no espao morfolgico terico para cada famlia de anuro amostrada. * H = 20,88; p < 0,05.

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Figura 12. Anlise de correlao cannica entre as variveis estruturais dos stios de reproduo e o padro de abundncia das espcies de anuros encontradas em Atibaia, SP. Aleu Aplastodiscus leucopygius, Aari Aplastodiscus arildae, Beph Brachycephalus ephippium, Bluc Bokermannohyla luctuosa, Egue Eleutherodactylus guentheri, Ejui Eleutherodactylus juipoca, Epar Eleutherodactylus parvus, Cict Chaunus icitericus, Corn Chaunus ornatus, Dmic Dendropsophus microps, Dmin Dendropsophus minutus, Hbis Hypsiboas bischoffi, Hfab Hypsiboas faber, Hpol Hypsiboas aff. polytaenius, Hpra Hypsiboas prasinus, Pbur Phyllomedusa burmeisteri, Shay Scinax hayii, Shie Scinax hiemalis, Scro Scinax crospedospilus, Crsp Crossodactylus sp., Hsaz Hylodes sazimai, Mbot Megalosia boticariana, Pboi Proceratophrys boiei, Pcuv Physalaemus cuvieri, Loce Leptodactylus ocellatus.

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Figura 13. Anlise de correlao cannica entre as variveis estruturais dos stios de reproduo e o padro de abundncia das espcies de anuros encontradas em Palestina, SP. Csch Chaunus schneideri, Deli Dendropsophus elianeae, Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hpsiboas raniceps, Sfus Scinax fuscomarginatus, Svar Scinax fuscovarius, Ssim Scinax similis, Ppar Pseudis paradoxa, Enat Eupemphix nattereri, Pcuv Physalaemus cuvieri, Pfal Pseudopaludicula aff. falcipes, Lfus Leptodactylus fuscus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lpod Leptodactylus podicipinus.

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Figura 14. Anlise de correlao cannica entre as variveis estruturais dos stios de reproduo e o padro de abundncia das espcies de anuros encontradas em Vitria Brasil, SP. Csch Chaunus schneideri, Deli Dendropsophus elianeae, Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hpsiboas raniceps, Svar Scinax fuscovarius, Enat Eupemphix nattereri, Pcen Physalaemus centralis, Pcuv Physalaemus cuvieri, Pfal Pseudopaludicula aff. falcipes, Lcha Leptodactylus chaquensis, Lfus Leptodactylus fuscus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lpod Leptodactylus podicipinus, Dmue Dermatonotus muelleri, Elac Elachistocleis sp.

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Figura 15. Relao entre os atributos PRO (DO Dimetro do olho, DI - Distncia Interorbital) e CRM. Em preto Atibaia (maior cobertura florestal). Em vermelho Palestina (condio intermediria). Em azul Vitria Brasil (menor cobertura vegetal). Linha pontilhada representa o espao morfolgico total independente da localidade amostrada. Aleu Aplastodiscus leucopygius, Aari Aplastodiscus arildae, Beph Brachycephalus ephippium, Bluc Bokermannohyla luctuosa, Egue Eleutherodactylus guentheri, Ejui Eleutherodactylus juipoca, Epar Eleutherodactylus parvus, Cict Chaunus icitericus, Corn Chaunus ornatus, Csch Chaunus schneideri, Dmic Dendropsophus microps, Dmin Dendropsophus minutus, Hbis Hypsiboas bischoffi, Hfab Hypsiboas faber, Hpol Hypsiboas aff. polytaenius, Hpra Hypsiboas prasinus, Pbur Phyllomedusa burmeisteri, Shay Scinax hayii, Shie Scinax hiemalis, Scro Scinax crospedospilus, Crsp Crossodactylus sp., Hsaz Hylodes sazimai, Mbot Megalosia boticariana, Pboi Proceratophrys boiei, Pcen Physalaemus centralis, Pcuv Physalaemus cuvieri, Deli Dendropsophus elianeae, Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hpsiboas raniceps, Sfus Scinax fuscomarginatus, Svar Scinax fuscovarius, Ssim Scinax similis, Ppar Pseudis paradoxa, Enat Eupemphix nattereri, Pfal Pseudopaludicula aff. falcipes, Lcha Leptodactylus chaquensis, Lfus Leptodactylus fuscus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lpod Leptodactylus podicipinus, Dmue Dermatonotus muelleri, Elac Elachistocleis sp., Tven Trachycephalus venulosus.

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Figura 16. Relao entre os atributos PRO (DO Dimetro do olho, DI - Distncia Interorbital) e LRC (CC compromento da cabea, LC largura da cabea). Em preto Atibaia (maior cobertura florestal). Em vermelho Palestina (condio intermediria). Linha pontilhada representa o espao morfolgico total independente da localidade amostrada. Em azul Vitria Brasil (menor cobertura vegetal). Aleu Aplastodiscus leucopygius, Aari Aplastodiscus arildae, Beph Brachycephalus ephippium, Bluc Bokermannohyla luctuosa, Egue Eleutherodactylus guentheri, Ejui Eleutherodactylus juipoca, Epar Eleutherodactylus parvus, Cict Chaunus icitericus, Corn Chaunus ornatus, Csch Chaunus schneideri, Dmic Dendropsophus microps, Dmin Dendropsophus minutus, Hbis Hypsiboas bischoffi, Hfab Hypsiboas faber, Hpol Hypsiboas aff. polytaenius, Hpra Hypsiboas prasinus, Pbur Phyllomedusa burmeisteri, Shay Scinax hayii, Shie Scinax hiemalis, Scro Scinax crospedospilus, Crsp Crossodactylus sp., Hsaz Hylodes sazimai, Mbot Megalosia boticariana, Pboi Proceratophrys boiei, Pcen Physalaemus centralis, Pcuv Physalaemus cuvieri, Deli Dendropsophus elianeae, Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hpsiboas raniceps, Sfus Scinax fuscomarginatus, Svar Scinax fuscovarius, Ssim Scinax similis, Ppar Pseudis paradoxa, Enat Eupemphix nattereri, Pfal Pseudopaludicula aff. falcipes, Lcha Leptodactylus chaquensis, Lfus Leptodactylus fuscus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lpod Leptodactylus podicipinus, Dmue Dermatonotus muelleri, Elac Elachistocleis sp., Tven Trachycephalus venulosus.

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Figura 17. Relao entre os atributos CRM e LRC (CC comprimento da cabea, LC largura da cabea). Em preto Atibaia (maior cobertura florestal). Em vermelho Palestina (condio intermediria). Em azul Vitria Brasil (menor cobertura vegetal). Linha pontilhada representa o espao morfolgico total independente da localidade amostrada. Aleu Aplastodiscus leucopygius, Aari Aplastodiscus arildae, Beph Brachycephalus ephippium, Bluc Bokermannohyla luctuosa, Egue Eleutherodactylus guentheri, Ejui Eleutherodactylus juipoca, Epar Eleutherodactylus parvus, Cict Chaunus icitericus, Corn Chaunus ornatus, Csch Chaunus schneideri, Dmic Dendropsophus microps, Dmin Dendropsophus minutus, Hbis Hypsiboas bischoffi, Hfab Hypsiboas faber, Hpol Hypsiboas aff. polytaenius, Hpra Hypsiboas prasinus, Pbur Phyllomedusa burmeisteri, Shay Scinax hayii, Shie Scinax hiemalis, Scro Scinax crospedospilus, Crsp Crossodactylus sp., Hsaz Hylodes sazimai, Mbot Megalosia boticariana, Pboi Proceratophrys boiei, Pcen Physalaemus centralis, Pcuv Physalaemus cuvieri, Deli Dendropsophus elianeae, Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hpsiboas raniceps, Sfus Scinax fuscomarginatus, Svar Scinax fuscovarius, Ssim Scinax similis, Ppar Pseudis paradoxa, Enat Eupemphix nattereri, Pfal Pseudopaludicula aff. falcipes, Lcha Leptodactylus chaquensis, Lfus Leptodactylus fuscus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lpod Leptodactylus podicipinus, Dmue Dermatonotus muelleri, Elac Elachistocleis sp., Tven Trachycephalus venulosus.

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Pixelx10

350 300 250 200 150 100 50 0 Atibaia Palestina Vitria Brasil Brao vs perna CC/LC vs DO/DI Brao/Perna vs CC/LC Brao/Perna vs DO/DI

Figura 19. Tamanho da rea do polgono convexo para a relao entre os atributos ecomorfolgicos analisados.

Figura 20. Distncia euclidiana mdia entre os pares de espcie para a relao entre os atributos ecomorfolgicos relacionados a alimentao, explorao e locomoo e para a relao entre o comprimento do brao vs o da perna. A) atributo 1 vs atributo 3, B) atributo 2 vs atributo 1; C) atributo 2 vs atributo 3; e D) comprimento do brao vs comprimento da perna. * corresponde diferena significativa a p < 0,05.

Tabela 1. Valores mdios por espcie para cada varivel morfolgica analisada para as trs taxocenoses estudadas, padronizadas pelo comprimento total. Comprimento total em milmetros. Para as abreviaes das colunas: CRC - comprimento rostro-cloacal, CC - comprimento da cabea, LC - largura da cabea, DI - distncia interorbital, DIc - distncia interocular, DO - dimetro do olho, DT - dimetro do tmpano, MA comprimento da mo, CO - comprimento da coxa, CP - comprimento da perna, PE - comprimento do p, LB - largura da boca, CB comprimento do brao, CA - comprimento do antebrao e LM - largura da mo. Para as abreviaes das linhas: PA Palestina, VB Vitria Brasil, AT Atibaia, Aleu Aplastodiscus leucopygius, Aari Aplastodiscus arildae, Beph Brachycephalus ephippium, Bluc Bokermannohyla luctuosa, Egue Eleutherodactylus guentheri, Ejui Eleutherodactylus juipoca, Epar Eleutherodactylus parvus, Cict Chaunus icitericus, Corn Chaunus ornatus, Csch Chaunus schneideri, Dmic Dendropsophus microps, Dmin Dendropsophus minutus, Hbis Hypsiboas bischoffi, Hfab Hypsiboas faber, Hpol Hypsiboas aff. polytaenius, Hpra Hypsiboas prasinus, Pbur Phyllomedusa burmeisteri, Shay Scinax hayii, Shie Scinax hiemalis, Scro Scinax crospedospilus, Crsp Crossodactylus sp., Hsaz Hylodes sazimai, Mbot Megalosia boticariana, Pboi Proceratophrys boiei, Pcen Physalaemus centralis, Pcuv Physalaemus cuvieri, Deli Dendropsophus elianeae, Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hpsiboas raniceps, Sfus Scinax fuscomarginatus, Svar Scinax fuscovarius, Ssim Scinax similis, Ppar Pseudis paradoxa, Enat Eupemphix nattereri, Pfal Pseudopaludicula aff. falcipes, Lcha Leptodactylus chaquensis, Lfus Leptodactylus fuscus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lpod Leptodactylus podicipinus, Dmue Dermatonotus muelleri, Elac Elachistocleis sp., Tven Trachycephalus venulosus. CRC PA Csch Deli Dmin Dnan Dsan Halb Hran Sfus Svar Ssim Enat 89 22,99 20,99 19,92 17,10 43,83 59,44 23,63 41,78 33,96 38,85 CC 0,248 0,286 0,313 0,307 0,339 0,331 0,306 0,319 0,318 0,312 0,218 LC 0,348 0,300 0,312 0,296 0,298 0,312 0,308 0,298 0,319 0,325 0,334 LB 0,285 0,229 0,252 0,221 0,228 0,255 0,249 0,234 0,263 0,256 0,243 DI 0,294 0,289 0,314 0,307 0,316 0,308 0,288 0,286 0,307 0,302 0,289 DIc 0,128 0,090 0,111 0,095 0,129 0,101 0,110 0,105 0,090 0,094 0,080 DO 0,139 0,107 0,114 0,114 0,132 0,119 0,104 0,100 0,102 0,099 0,101 DT 0,060 0,062 0,067 ? ? 0,070 0,069 0,061 0,074 0,077 ? MA 0,255 0,280 0,285 0,274 0,263 0,263 0,286 0,254 0,257 0,260 0,252 LM 0,094 0,089 0,087 0,086 0,073 0,070 0,083 0,170 0,080 0,079 0,085 CB 0,124 0,162 0,180 0,165 0,132 0,151 0,147 0,155 0,145 0,137 0,151 CA 0,222 0,174 0,192 0,167 0,178 0,175 0,174 0,162 0,177 0,161 0,202 CO 0,445 0,436 0,504 0,441 0,442 0,542 0,556 0,433 0,492 0,452 0,424 CP 0,388 0,483 0,531 0,458 0,459 0,562 0,561 0,480 0,525 0,464 0,387 PE 0,407 0,434 0,444 0,412 0,401 0,448 0,442 0,413 0,437 0,417 0,430 DM ? 0,043 0,040 0,044 0,047 0,034 0,042 0,017 0,047 0,051 ? DP ? 0,043 0,040 0,044 0,038 0,033 0,039 0,016 0,045 0,048 ?

81

Cont. Pcuv Pfal Ppar Lfus Lmys Loce Lpod VB Csch Deli Dmin Dnan Dsan Halb Hran Svar Tven Enat Pcen Pcuv Pfal Lcha Lfus Lpod Loce Dmue Elach AT

25,59 14,46 46,61 46,23 51,89 69,53 32,96 130,52 22,85 23,23 19,77 17,08 45,16 66,21 42,95 81,02 42,05 36,79 27,77 14,32 84,11 44,61 32,25 103,90 55,62 26,37

0,315 0,356 0,315 0,340 0,354 0,321 0,337 0,219 0,293 0,296 0,315 0,295 0,328 0,302 0,310 0,250 0,222 0,228 0,269 0,316 0,309 0,330 0,327 0,308 0,156 0,186

0,333 0,354 0,370 0,364 0,361 0,331 0,356 0,390 0,312 0,308 0,308 0,286 0,304 0,302 0,320 0,316 0,340 0,339 0,357 0,361 0,478 0,348 0,351 0,355 0,293 0,268

0,259 0,253 0,302 0,242 0,253 0,259 0,267 0,269 0,210 0,224 0,242 0,213 0,234 0,248 0,254 0,250 0,231 0,251 0,263 0,237 0,263 0,267 0,258 0,263 0,204 0,181

0,272 0,305 0,275 0,265 0,289 0,252 0,292 0,268 0,304 0,316 0,319 0,314 0,291 0,281 0,292 0,306 0,281 0,270 0,287 0,331 0,232 0,274 0,291 0,246 0,221 0,215

0,076 0,086 0,072 0,060 0,069 0,042 0,079 0,116 0,105 0,102 0,104 0,089 0,097 0,102 0,092 0,103 0,081 0,079 0,084 0,087 0,047 0,068 0,072 0,053 0,105 0,097

0,121 0,135 0,111 0,105 0,106 0,102 0,108 0,105 0,114 0,114 0,128 0,127 0,105 0,104 0,112 0,113 0,109 0,109 0,116 0,130 0,095 0,115 0,115 0,100 0,073 0,065

? ? 0,082 0,083 0,093 0,075 0,080 0,062 0,069 0,059 ? ? 0,071 0,072 0,072 0,073 ? ? ? ? 0,083 0,073 0,075 0,080 ? ?

0,258 0,258 0,318 0,229 0,227 0,228 0,260 0,237 0,271 0,292 0,278 0,277 0,271 0,285 0,270 0,306 0,227 0,241 0,262 0,274 0,205 0,213 0,268 0,238 0,262 0,227

0,079 0,081 0,089 0,083 0,085 0,076 0,088 0,102 0,089 0,087 0,083 0,091 0,072 0,074 0,078 0,095 0,091 0,072 0,071 0,087 0,092 0,075 0,082 0,089 0,098 0,075

0,198 0,194 0,137 0,133 0,156 0,149 0,157 0,175 0,164 0,167 0,174 0,157 0,141 0,137 0,145 0,138 0,142 0,163 0,182 0,169 0,171 0,135 0,157 0,228 0,122 0,126

0,202 0,160 0,193 0,176 0,177 0,168 0,171 0,227 0,186 0,191 0,182 0,182 0,160 0,160 0,187 0,148 0,220 0,194 0,217 0,162 0,182 0,180 0,169 0,187 0,206 0,157

0,440 0,465 0,611 0,508 0,428 0,479 0,456 0,446 0,496 0,516 0,469 0,442 0,505 0,530 0,503 0,474 0,426 0,448 0,454 0,488 0,467 0,464 0,483 0,497 0,383 0,367

0,453 0,494 0,559 0,539 0,444 0,500 0,444 0,392 0,509 0,545 0,486 0,459 0,547 0,540 0,530 0,444 0,380 0,436 0,471 0,496 0,487 0,537 0,471 0,509 0,271 0,330

0,495 0,564 0,675 0,538 0,434 0,514 0,530 0,382 0,434 0,466 0,413 0,402 0,453 0,417 0,444 0,393 0,444 0,432 0,507 0,576 0,506 0,512 0,539 0,537 0,368 0,410

? ? ? ? ? ? ? ? 0,047 0,045 0,048 0,041 0,035 0,038 0,045 0,062 ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?

? ? ? ? ? ? ? ? 0,042 0,044 0,049 0,037 0,033 0,034 0,045 0,054 ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?

82

Cont. Aari Aleu Bhyl Bluc Cict Corn Crsp Dmic Dmin Dsan Hbis Hfab Hpol Hpra Hsaz Mbot Pboi Pbur Pcuv Scro Shie Shay Beph Egue Ejui Epar Loce

31,62 39,46 50,39 55,23 122,91 64,95 21,48 24,05 21,16 18,12 37,31 93,85 28,45 47,30 28,68 42,58 47,90 64,55 28,40 29,70 24,34 39,94 13,28 22,47 28,60 15,86 76,24

0,342 0,329 0,303 0,296 0,218 0,288 0,370 0,266 0,313 0,293 0,316 0,299 0,313 0,288 0,367 0,349 0,246 0,272 0,240 0,341 0,375 0,321 0,399 0,377 0,350 0,314 0,310

0,345 0,343 0,356 0,355 0,387 0,356 0,357 0,314 0,318 0,294 0,344 0,367 0,315 0,312 0,344 0,370 0,504 0,326 0,303 0,337 0,357 0,327 0,428 0,351 0,362 0,403 0,338

0,296 0,285 0,275 0,304 0,277 0,271 0,262 0,239 0,242 0,223 0,275 0,298 0,228 0,249 0,242 0,246 0,342 0,260 0,239 0,269 0,298 0,251 0,226 0,256 0,276 0,283 0,238

0,330 0,303 0,334 0,304 0,282 0,289 0,336 0,356 0,313 0,300 0,335 0,313 0,317 0,311 0,309 0,334 0,357 0,302 0,272 0,319 0,341 0,302 0,361 0,310 0,292 0,355 0,244

0,143 0,145 0,121 0,112 0,134 0,121 0,115 0,111 0,106 0,099 0,103 0,120 0,114 0,111 0,103 0,130 0,109 0,114 0,081 0,101 0,105 0,111 0,151 0,090 0,093 0,127 0,049

0,112 0,099 0,123 0,109 0,111 0,114 0,122 0,128 0,118 0,131 0,129 0,102 0,120 0,107 0,123 0,132 0,125 0,086 0,123 0,104 0,131 0,111 0,111 0,119 0,108 0,106 0,090

0,06 0,08 0,08 0,09 0,05 0,07 0,10 0,07 0,07 ? 0,06 0,08 0,06 0,06 0,08 ? ? 0,06 ? 0,06 0,08 0,07 ? 0,07 0,05 ? 0,08

0,32 0,29 0,31 0,30 0,23 0,24 0,33 0,30 0,29 0,29 0,32 0,33 0,30 0,30 0,32 0,30 0,30 0,28 0,27 0,29 0,30 0,27 0,21 0,27 0,27 0,21 0,23

0,088 0,099 0,088 0,097 0,099 0,085 0,096 0,108 0,090 0,090 0,088 0,118 0,091 0,078 0,080 0,088 0,102 0,085 0,075 0,081 0,079 0,085 0,075 0,079 0,070 0,100 0,081

0,179 0,148 0,171 0,156 0,190 0,220 0,204 0,188 0,172 0,170 0,192 0,157 0,182 0,161 0,207 0,210 0,154 0,205 0,181 0,165 0,190 0,167 0,200 0,187 0,187 0,170 0,170

0,191 0,195 0,194 0,180 0,246 0,218 0,214 0,204 0,182 0,186 0,194 0,159 0,182 0,185 0,195 0,209 0,198 0,247 0,213 0,178 0,211 0,181 0,226 0,201 0,213 0,211 0,176

0,48 0,48 0,54 0,51 0,43 0,46 0,49 0,47 0,49 0,45 0,55 0,55 0,48 0,50 0,51 0,49 0,42 0,41 0,46 0,48 0,50 0,47 0,42 0,59 0,51 0,54 0,48

0,515 0,482 0,544 0,518 0,391 0,460 0,549 0,445 0,502 0,466 0,573 0,551 0,484 0,516 0,552 0,487 0,365 0,367 0,474 0,519 0,532 0,507 0,384 0,663 0,503 0,540 0,488

0,410 0,432 0,438 0,432 0,396 0,459 0,540 0,408 0,440 0,423 0,455 0,437 0,420 0,442 0,539 0,534 0,447 0,339 0,522 0,446 0,428 0,443 0,354 0,613 0,510 0,504 0,540

0,046 0,049 0,050 0,049 ? ? ? 0,048 0,039 0,047 0,046 0,051 0,046 0,043 0,034 0,034 ? 0,028 ? 0,057 0,045 0,056 ? 0,028 ? 0,031 ?

0,040 0,043 0,045 0,045 ? ? ? 0,046 0,037 0,047 0,041 0,042 0,042 0,035 0,037 0,039 ? 0,032 ? 0,047 0,041 0,052 ? 0,037 ? 0,042 ?

Tabela 2. Valores mdios por espcie para cada varivel ecomorfolgica analisada para as trs taxocenoses estudadas, padronizadas pelo comprimento total. Para as abreviaes das colunas: Perna - comprimento da coxa + comprimento da perna + comprimento do p, Brao - comprimento do brao + comprimento do antebrao + comprimento da mo, CC - comprimento da cabea, LC - largura da cabea, DI - distncia interorbital e DO dimetro do olho. Para as abreviaes das linhas: PA Palestina, VB Vitria Brasil, AT Atibaia, Aleu Aplastodiscus leucopygius, Aari Aplastodiscus arildae, Beph Brachycephalus ephippium, Bluc Bokermannohyla luctuosa, Egue Eleutherodactylus guentheri, Ejui Eleutherodactylus juipoca, Epar Eleutherodactylus parvus, Cict Chaunus icitericus, Corn Chaunus ornatus, Csch Chaunus schneideri, Dmic Dendropsophus microps, Dmin Dendropsophus minutus, Hbis Hypsiboas bischoffi, Hfab Hypsiboas faber, Hpol Hypsiboas aff. polytaenius, Hpra Hypsiboas prasinus, Pbur Phyllomedusa burmeisteri, Shay Scinax hayii, Shie Scinax hiemalis, Scro Scinax crospedospilus, Crsp Crossodactylus sp., Hsaz Hylodes sazimai, Mbot Megalosia boticariana, Pboi Proceratophrys boiei, Pcen Physalaemus centralis, Pcuv Physalaemus cuvieri, Deli Dendropsophus elianeae, Dmin Dendropsophus minutus, Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hran Hpsiboas raniceps, Sfus Scinax fuscomarginatus, Svar Scinax fuscovarius, Ssim Scinax similis, Ppar Pseudis paradoxa, Enat Eupemphix nattereri, Pfal Pseudopaludicula aff. falcipes, Lcha Leptodactylus chaquensis, Lfus Leptodactylus fuscus, Loce Leptodactylus ocellatus, Lpod Leptodactylus podicipinus, Dmue Dermatonotus muelleri, Elac Elachistocleis sp., Tven Trachycephalus venulosus. Perna Brao Brao/Perna CC/LC DO/DI PA 1,239 0,601 0,485 0,713 0,473 Csch 1,352 0,615 0,455 0,953 0,370 Deli 1,479 0,657 0,444 1,003 0,363 Dmin 1,311 0,607 0,463 1,039 0,373 Dnan 1,301 0,573 0,440 1,137 0,417 Dsan 1,551 0,590 0,380 1,063 0,386 Halb 1,560 0,606 0,389 0,996 0,360 Hran 1,326 0,571 0,431 1,069 0,349 Sfus 1,453 0,579 0,398 0,997 0,334 Svar 1,333 0,558 0,419 0,959 0,328 Ssim 1,240 0,604 0,487 0,652 0,351 Enat 1,388 0,658 0,474 0,944 0,445 Pcuv 1,523 0,612 0,402 1,005 0,443 Pfal 1,845 0,647 0,351 0,851 0,402 Ppar 1,586 0,538 0,339 0,934 0,395 Lfus 1,305 0,560 0,429 0,981 0,365 Lmys 1,492 0,545 0,365 0,971 0,404 Loce 1,430 0,588 0,411 0,947 0,368 Lpod VB 1,220 0,639 0,524 0,563 0,391 Csch 1,439 0,621 0,432 0,938 0,374 Deli 1,527 0,650 0,425 0,960 0,361 Dmin

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Cont. Dnan Dsan Halb Hran Svar Tven Enat Pcen Pcuv Pfal Lcha Lfus Lpod Loce Dmue Elach AT Aari Aleu Bhyl Bluc Cict Corn Crsp Dmic Dmin Dsan Hbis Hfab Hpol Hpra Hsaz Mbot Pboi Pbur Pcuv Scro Shie Shay Beph Egue Ejui Epar Loce

1,368 1,303 1,505 1,486 1,476 1,311 1,250 1,315 1,432 1,559 1,460 1,513 1,493 1,542 1,022 1,107 1,402 1,391 1,520 1,462 1,219 1,380 1,583 1,320 1,436 1,335 1,575 1,540 1,385 1,460 1,604 1,511 1,234 1,121 1,460 1,440 1,457 1,415 1,158 1,866 1,524 1,590 1,504

0,634 0,616 0,572 0,583 0,602 0,592 0,589 0,597 0,661 0,605 0,558 0,528 0,594 0,653 0,590 0,509 0,687 0,631 0,672 0,640 0,669 0,680 0,745 0,687 0,644 0,641 0,702 0,644 0,666 0,646 0,719 0,717 0,656 0,731 0,666 0,631 0,705 0,620 0,637 0,655 0,666 0,594 0,580

0,463 0,472 0,380 0,392 0,408 0,452 0,471 0,454 0,462 0,388 0,382 0,349 0,398 0,423 0,577 0,460 0,490 0,453 0,442 0,438 0,549 0,492 0,471 0,521 0,449 0,480 0,446 0,418 0,481 0,443 0,448 0,475 0,532 0,652 0,456 0,438 0,484 0,438 0,550 0,351 0,437 0,374 0,386

1,024 1,031 1,078 0,999 0,967 0,790 0,653 0,673 0,752 0,876 0,647 0,949 0,933 0,869 0,533 0,692 0,990 0,959 0,851 0,833 0,563 0,810 1,036 0,848 0,984 0,997 0,918 0,816 0,993 0,922 1,068 0,942 0,487 0,834 0,793 1,012 1,050 0,981 0,933 1,072 0,967 0,780 0,918

0,402 0,402 0,361 0,369 0,385 0,369 0,388 0,401 0,405 0,392 0,408 0,421 0,394 0,407 0,331 0,302 0,340 0,328 0,366 0,357 0,393 0,393 0,363 0,358 0,379 0,438 0,386 0,324 0,378 0,342 0,396 0,394 0,351 0,284 0,450 0,328 0,384 0,368 0,308 0,384 0,372 0,300 0,370

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Captulo 3 RESTRIES ECOLGICAS NO CANTO DE ANNCIO DE ANFBIOS ANUROS: UMA ABORDAGEM POR MODELOS NULOS

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3.1. RESUMO A produo de sinais sonoros para a comunicao em anuros est sujeita a uma srie de restries biolgicas e fsicas, mas, apesar da importncia ecolgica do canto de anncio na atividade reprodutiva em anuros, nenhuma restrio ecolgica foi demonstrada. Neste estudo, avaliamos a partilha acstica em trs comunidades de anfbios anuros em funo de caractersticas espectrais e temporais do canto de anncio anfbios anuros e investigamos, por meio de modelos nulos, se a relao entre o comprimento total e a freqncia dominante do canto de anncio de anfbios anuros pode apresentar alguma restrio ocasionada por fatores ecolgicos. Em um extremo da relao entre o tamanho corporal e a freqncia fundamental do canto de anncio parece no haver a influncia de fatores ecolgicos, j que no houve tendncia de espcies de maior porte a emitirem sons mais graves do que o esperado pelos modelos nulos. Entretanto, no outro extremo da relao foi encontrada uma tendncia a espcies de pequeno porte a produzirem sons de freqncia mais alta do que o esperado ao acaso, o que aumentaria a eficincia da comunicao a curtas distncias. Como espcies de menor porte apresentam maior abundncia populacional, os cantos mais agudos permitem um menor espaamento entre os stios de vocalizao, diminuindo as interaes agonsticas entre machos em grandes agregaes.

3.2. INTRODUO A comunicao animal envolve a troca de informao entre um emissor e um receptor na forma de um sinal (Bee et al. 1999). Os sinais mais comuns da comunicao animal so relacionados a atrao do parceiro reprodutivo e tm a funo de identificar a espcie do emissor, sexo e estado reprodutivo aos indivduos co-especficos (Wilczynski & Chu 2001). O canto de anncio em anuros uma das atividades com maior gasto energtico registrado entre os vertebrados ectotrmicos (Taigen et al. 1985, Prestwich et al. 1989, Wells & Taigen 1989). Anuros em atividade de vocalizao apresentam atividade metablica de 10 a 25 vezes acima da atividade metablica basal, apresentando uma relao positiva entre a taxa metablica e a taxa de vocalizao (Pough et al. 2001). Alm disso, um anuro macho em atividade de vocalizao pode emitir sinais sonoros a cada poucos segundos, durante vrias horas, durante a noite e retornar ao stio reprodutivo noite aps noite (Pough et al. 2001). Tal investimento

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justifica-se porque, de modo geral, as fmeas de anuros escolhem seus parceiros com base em uma ou mais caractersticas do som (Pough et al. 2001, Wells & Taigen 1989). Como durante eventos de reproduo o nmero de machos usualmente maior que o nmero de fmeas, apenas alguns poucos machos conseguem reproduzir, de modo que o sucesso reprodutivo do indivduo depende principalmente de sua atividade de vocalizao (Pough et al. 2001). Como o macho de anuro no pode prever a chegada da fmea no coro reprodutivo, a atividade de vocalizao realizada de maneira contnua durante o turno reprodutivo (Haddad 1995, Gerhardt 1994). Essa redundncia acstica proporciona a sobreposio dos sinais sonoros entre indivduos co-especficos e de outras espcies de anuros que utilizem o mesmo stio reprodutivo (Haddad 1995). Caractersticas temporais e espectrais do canto de anncio reduzem a sobreposio do sinal sonoro em taxocenoses de anuros, permitindo a partilha do espao acstico (Pombal 1997, Cardoso & Vielliard 1990). Entretanto, a produo de sinais sonoros para a comunicao em anuros est sujeita a uma srie de restries biolgicas e fsicas (Pough et al. 2001, Castellano & Giacoma 1998). Por exemplo, animais maiores podem produzir sons em freqncias mais baixas e assim propagar o sinal sonoro a maiores distncias e caractersticas como taxa de repetio e durao do canto so dependentes da temperatura (Gerhardt 1994, Ryan & Keddy-Hector 1992). Entretanto, apesar da importncia ecolgica do canto de anncio na atividade reprodutiva em anuros, nenhuma restrio ecolgica foi demonstrada. Embora a freqncia dominante do canto de anncio em anuros apresente uma correlao negativa com o comprimento rostro-cloacal, essa relao ocorre em funo de caractersticas morfolgicas e no ecolgicas (Castellano & Giacoma 1998). No presente estudo, avaliamos a partilha acstica em trs comunidades de anfbios anuros em funo de caractersticas espectrais e temporais do canto de anncio de machos em atividade de vocalizao e investigamos se a relao entre o comprimento total e a frequncia dominante encontrada em anfbios anuros tambm pode apresentar alguma restrio ocasionada por fatores ecolgicos.

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3.3. MATERIAL E MTODOS O estudo foi desenvolvido em trs municpios do Estado de So Paulo. Em cada localidade foram selecionados trs ambientes utilizados pelos anfbios anuros como stios de reproduo: um aude semi-permanente, um brejo temporrio e um brejo permanente associado a crrego, todos em matriz de pastagem, em Vitria Brasil, SP; um aude permanente em matriz de pastagem, um aude permanente em rea de conexo entre pastagem e mata ciliar e um aude temporrio associado a mata ciliar em Palestina, SP; e um crrego no interior da mata, um aude permanente em rea de recuperao inicial e um aude permanente em rea de recuperao intermediria em Atibaia, SP. O canto de anncio de cada espcie em atividade reprodutiva foi registrado individualmente com gravador porttil (Marantz PMD 2222) acoplado a um microfone semidirecional de baixa impedncia (Senheiser P66), posicionados a uma distncia de 0,5 a 1,5m do indivduo em atividade de vocalizao. O espao acstico total utilizado e a sobreposio das espcies no uso do espao acstico foram inferidos por meio de uma Anlise dos Componentes Principais (ACP), com base nas freqncias fundamentais, mnimas e mximas, nmero de pulsos, notas e harmnicos e durao do canto. A ACP um mtodo geomtrico que resume um grande volume de dados, de modo que eles possam ser representados em um nico espao bidimensional (Legendre & Legendre 1998). Podemos tambm interpretar o resultado desta anlise como uma visualizao do nicho multidimensional das espcies segundo caractersticas da matriz de dados originais (vocalizao). Esta anlise foi realizada com o auxlio do software Past ver. 1.35 (Hammer et al. 2001) e as gravaes foram catalogadas e arquivadas para constituir uma coleo de sons, que podero ser comparadas aos registros de outras colees j existentes. Para testar se existe alguma restrio ecolgica entre a freqncia fundamental do canto de anncio de anuros e o comprimento total foi verificado se existe diferena entre o padro de disperso das espcies em funo da relao destas duas variveis (freqncia fundamental e comprimento total) com um padro gerado ao acaso, pela aleatorizao da matriz de dados originais (modelo nulo). O ndice de disperso calculado dividindo-se o espao bivariado em quatro quadrantes, baseado nos pontos medianos das duas variveis (Gotteli & Entsminger 2004). Este mtodo testa apenas se existe uma agregao das espcies no espao bidimensional, no assumindo

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previamente uma forma para a relao (Gotteli & Entsminger 2004). ento comparado o nmero de pontos que ocorrem em cada quadrante e a varincia entre esses quatro nmeros uma estimativa do ndice de disperso dos pontos (espcies) nesse espao bidimensional (Gotteli & Entsminger 2004). Se no houver diferena entre a varincia dos dados originais e a varincia mdia do conjunto de matrizes aleatorizadas (modelo nulo), conclui-se que os pontos esto aleatoriamente distribudos neste espao. Se a varincia observada for significativamente maior ou menor que a varincia do modelo nulo, conclui-se que os pontos esto respectivamente distribudos de forma mais agregada ou espaada do que o esperado ao acaso (Gotteli & Entsminger 2004). No caso de uma disperso mais agregada do que o esperado ao acaso, possvel verificar se essas variveis esto relacionadas de modo funcional, havendo partes do espao bivariado que no so ocupados por pontos, definindo uma rea de limite ecolgico, ou funcional, poligonal. Nessa rea, o limite superior direito estaria associado probabilidade de ocorrncia de espcies de grande porte que possuem cantos de anncio com alta freqncia fundamental. possvel definir essa rea de restrio ecolgica com base nos pontos mximos, mnimos e medianos das duas variveis (Gotteli & Entsminger 2004). Em seguida, o nmero de pontos dentro ou fora dessa rea registrado e comparado ao modelo nulo, gerado pela aleatorizao da matriz original. Caso o nmero de pontos (espcies) dentro da rea de limite ecolgico seja significativamente maior do que o previsto pelo modelo nulo plausvel a existncia de limitaes ecolgicas na relao entre as variveis testadas. Para estes testes, foram realizadas 1000 aleatorizaes da matriz de dados originais e todos os clculos realizados com o auxlio do software EcoSim v. 7.72 (Gotelli & Entsminger 2004). Para verificar se a relao entre o comprimento total e a freqncia fundamental do canto de anncio devida a uma restrio morfolgica ou ecolgica, os procedimentos descritos acima foram realizados com base em duas matrizes: uma com os valores brutos de freqncia dominante e a outra com os valores de freqncia dominante corrigidos pelo efeito do tamanho, para remover efeitos morfolgicos na modulao da freqncia fundamental. Para a correo da freqncia dominante em funo do tamanho foi realizada uma anlise de regresso linear entre estas duas variveis, cuja relao resultante pode ser expressa pela equao: y = xa+b, onde: y a

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freqncia dominante, x o tamanho, a uma constante que representa o valor de y quando x igual a zero e b o coeficiente de regresso, que determina a inclinao da reta. Depois calculamos a distncia vertical de cada ponto at a linha de regresso. Essa distncia o resduo da regresso (Motulsky & Christopoulos 2004) e corresponde a quantidade de variao que no pode ser explicada pelo modelo. No presente estudo, utilizamos o resduo como a quantidade de variao entre a freqncia fundamental do canto de anncio das espcies de anfbios anuros que no pode ser explicada apenas pelo tamanho dos indivduos e assumimos que qualquer padro existente na relao entre os resduos e o comprimento total deve ser resultante de presses ecolgicas.

3.4. RESULTADOS Uso do espao acstico A segregao entre as espcies de anfbios anuros no uso do espao acstico para as localidades estudadas pode ser explicada por trs caractersticas do canto de anncio: freqncia fundamental, freqncia mxima e freqncia dominante (figs. 1, 2 e 3). Em funo destas trs caractersticas, trs guildas foram caracterizadas em Atibaia: guilda 1: espcies de banda larga (Aplastodiscus leucopygius, Scinax crospedospilus e S. hayii) espcies cujo canto de anncio em banda larga, ocupa uma ampla faixa do espectro de freqncia (fig. 4); guilda 2: sopranos (Hylodes sazimai, Hypsiboas aff. polytaenius e Eleutherodactylus guentheri) espcies cujo canto de anncio ocupa uma menor faixa do espectro de freqncia agudo do espao acstico, i.e., freqncias altas (fig. 5); e guilda 3: bartonos (Rhinella ornata, Rhinella icterica, Hypsiboas prasinus, Hypsiboas faber e Proceratophrys boiei) espcies cujo canto de anncio ocupa uma menor faixa de frequncia, no espectro grave do espao acstico, i.e., freqncias baixas (fig. 6). Aplastodiscus arildae, Dendropsophus minutus e Hypsiboas albopunctatus apresentaram caractersticas intermedirias entre as guildas acima descritas, no sendo associadas a nenhuma guilda especfica. Por exemplo, o canto de anncio de H. albopunctatus ocupa uma banda de freqncia relativamente mais larga que a dos sopranos e bartonos, mas mais estreita em relao as espcies de banda larga, enquanto que o canto de D. minutus ocupa uma faixa pequena do espectro de freqncia, mas no to agudo quanto as espcies sopranas.

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Tanto em Palestina quanto em Vitria Brasil, as guildas formadas foram definidas de acordo com os mesmos critrios utilizados para a definio das guildas encontradas em Atibaia. As espcies de banda larga em Palestina so Hypsiboas raniceps, Physalaemus cuvieri e P. centralis, enquanto que em Vitria Brasil esta guilda foi representada por Hypsiboas albopunctatus, Leptodactylus fuscus e Physalaemus cuvieri. Os sopranos so representados por Dendropsophus nanus, D. elianeae e Pseudopaludicola aff. falcipes, em Palestina, e Dendropsophus nanus, D. elianeae, D. sanborni e Elachistocleis sp., em Vitria Brasil, e os bartonos por Eupemphix

nattereri, Leptodactylus mystaceus e Scinax fuscovarius, em Palestina, e Eupemphix nattereri, Leptodactylus chaquensis e Scinax fuscovarius, em Vitria Brasil. Espcies com caractersticas intermedirias entre estas guildas tambm foram consideradas para Palestina e Vitria Brasil: Leptodactylus podicipinus, L. mystacinus em abas as localidades, Pseudis paradoxa, apenas Palestina, e Dermatonotus muelleri, apenas em Vitria Brasil. interessante observar que nas situaes em que uma mesma espcie foi encontrada em mais de uma localidade, esta espcie foi classificada na mesma guilda, indicando que h pouca ou nenhuma variao interpopulacional para estas trs caractersticas espectrais. Uma nica exceo ocorreu com H. albopunctatus em Atibaia, onde o canto de anncio desta espcie foi considerado com caractersticas intermedirias entre espcies de banda larga e bartonos, e Vitria Brasil, onde a espcie foi associada s espcies de banda larga. Mesmo quando as trs taxocenoses foram analisadas em conjunto, o canto de anncio destas duas populaes apresentaram diferenas nas freqncias dominantes, fundamentais e mximas (fig. 7). Ainda considerando todas as espcies estudadas como um nico conjunto de amostras, foi possvel perceber uma segregao entre as espcies de banda larga de Atibaia com as espcies de banda larga de Palestina e Vitria Brasil (fig. 7). As espcies encontradas em Atibaia utilizam uma banda muito maior do espectro de freqncia quando comparadas as espcies das demais localidades estudadas. Como conseqncia, quando comparadas s espcies que compem o grupo 1 em Palestina e Vitria Brasil com as espcies de banda larga de Atibaia, estas espcies apresentam caractersticas de canto mais similares aos bartonos do que com as espcies de banda larga.

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Limitaes ecolgicas relacionadas ao comprimento total dos anuros: relaes com a freqncia fundamental do canto de anncio A correlao entre o tamanho corporal e a freqncia fundamental do canto de anncio das espcies estudadas foi significativamente diferente do esperado ao acaso (fig. 8A e B, tab. 1) e as espcies apresentaram uma tendncia a se agruparem no quadrante inferior esquerdo (fig. 9A e B, tab. 1). Desta maneira, possvel observar uma rea de restrio para a relao entre tamanho corporal e freqncia fundamental do canto de anncio, representada pela ausncia de observaes no quadrante superior direito quando comparado com a distribuio esperada ao acaso (fig. 9B). Isso demonstra que apesar de ser esperado encontrar ao acaso espcies de anuros de grande porte com o canto de anncio com altas freqncias fundamentais, isto no ocorre na natureza. Tanto o nmero de observaes na rea prevista pela relao comprimento total e freqncia fundamental, quanto a distncia destas observaes do limite da rea prevista significativamente maior do que o esperado pelo acaso (fig. 9A e B, tab. 1). Entretanto, essa rea de restrio pode ser decorrente de efeitos tanto morfolgicos quanto ecolgicos. Quando removemos a influncia da morfologia na produo de som, a relao entre o comprimento total e a freqncia fundamental do canto de anncio perde a linearidade e tanto a correlao entre estas duas grandezas (fig. 8C), quanto a disperso das observaes no espao amostral (fig. 9C) no mais diferem da distribuio esperada ao acaso (figs. 8D e 9D, tab. 1). Entretanto, ainda existe uma maior quantidade de observaes dentro da rea prevista pela relao comprimento total freqncia fundamental do que o esperado pelo modelo nulo (tab. 1) e possvel observar na figura 8D uma maior agregao das observaes no quadrante superior esquerdo. Isto sugere que, apesar dos anuros de grande porte no emitirem o canto de anncio numa freqncia mais grave do que seria esperado sem o efeito da morfologia, os anuros de pequeno porte parecem emitir o canto de anncio numa freqncia mais aguda do que o esperado. Quando comparamos esta tendncia com o modelo nulo (fig. 10), o padro observado apresenta uma quantidade significativamente maior de observaes de anuros de pequeno porte que apresentaram canto de anncio mais agudo do que o esperado, mesmo quando removido o efeito da morfologia na produo do som (tab. 1).

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3.5. DISCUSSO Diversos componentes do canto, como a taxa de repetio, so importantes para o reconhecimento especfico (Schwartz 1987, Gerhardt 1994), entretanto, no presente estudo apenas caractersticas espectrais foram importantes para a partilha do espao acstico nas taxocenoses estudadas. Para as espcies de anuros onde o canto oferece oportunidade de seleo de machos pelas fmeas, observado um desvio a favor de sinais acima da mdia da espcie ou at mesmo supernormais quando consideradas as propriedades temporais do canto de anncio, especialmente a taxa de repetio (Ryan & Kaddy-Hector 1992). Entretanto, as fmeas so conservadoras na escolha dos sinais espectrais, em particular a freqncia dominante, havendo uma preferncia para a banda de freqncia mdia da espcie (Castellano & Giacoma 1998, Ryan & Kaddy-Hector 1992). Isto ocorre porque h uma relao entre a banda de freqncia mdia do canto de anncio com a banda de freqncia de maior estimulao do sistema auditivo (Gerhardt & Schwartz 2001), o que permite a deteco de sinais de co-especficos contra um ambiente de rudo em banda larga (Gerhardt 1994, Drewry & Rand 1983). Quando existe seleo de machos pelas fmeas, estas selecionam cantos que divergem da freqncia mdia para freqncias baixas, mas no cantos que divergem para freqncias altas (Ryan & Kaddy-Hector 1992). Este tipo de preferncia possvel porque ocorrem pequenas variaes na sensibilidade da freqncia mdia do sistema auditivo com a freqncia mdia do canto de anncio dos machos em uma mesma populao (Gerhardth & Schwartz 2001). Mas estas diferenas parecem ser mais relevantes para as relaes intra-especficas do que relaes interespecficas. Por exemplo, em uma populao, essa variao na sensibilidade do sistema auditivo pode indicar uma preferncia da fmea por machos de tamanho corporal maior, mas ao nvel da comunidade, essa variao no grande o suficiente para promover sobreposio no uso do espao acstico, considerando os componentes espectrais do canto de anncio. H evidncias que, em determinadas situaes sociais, os machos possam alterar as caractersticas espectrais do canto. Por exemplo, em algumas espcies os machos podem aumentar ou diminuir a freqncia dominante do canto territorial durante interaes agonsticas entre machos competidores (Lopez et al. 1988, Bee et al. 1999, Bee et al. 2000, Bee & Bowling 2002). Desta maneira, possvel que machos tambm possam ajustar a freqncia fundamental do canto de anncio em funo da amplitude

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do espectro de freqncia poludo por rudo ambiental. Entre as guildas estabelecidas em funo das caractersticas espectrais do canto de anncio, as espcies de banda larga podem ser mais aptas a este tipo de ajuste que as espcies bartonas e sopranas, que so mais especializadas no uso do espao acstico. A relao entre a freqncia do som produzido e o tamanho corporal j era conhecida para anfbios anuros e mesmo para outros grupos animais, como mamferos e aves (Reby & McComb 2003, Castellano & Giacoma 1998, Castellano et al. 1999, Fitch 1997, Fitch 1998). No presente estudo, quando removido o efeito da morfologia sobre a freqncia fundamental do canto de anncio, a relao entre tamanho e produo de som no diferiu do modelo nulo. Isto sugere que em anuros essa relao aparentemente resultado de uma restrio morfolgica (Castellano & Giacoma 1998, Martin 1972). Apesar de oferecer oportunidades de seleo sexual (Ryan & KaddyHector 1992), a relao entre o tamanho corporal e a freqncia fundamental do canto parece no sofrer a influncia de fatores ecolgicos, j que no houve tendncia de espcies de maior porte emitirem sons mais graves do que o esperado ao acaso. Entretanto, para o outro extremo, nas taxocenoses estudadas parece haver alguma presso ecolgica que resulta em espcies de pequeno porte produzindo sons com freqncia mais alta do que o esperado ao acaso. O significado biolgico desta observao de difcil interpretao. Sons de alta freqncia geralmente tm propagao de menor alcance do que os de baixa freqncia e so mais propensos a sofrerem os efeitos da atenuao e da reverberao (Gerhardt 1994). Produzindo sons mais agudos do que o esperado, essas espcies seriam mais eficientes na comunicao a curtas distncias. Como espcies de menor porte apresentam maior abundncia populacional, os cantos mais agudos, por possurem menor alcance, permitem um menor espaamento entre os stios de vocalizao, diminuindo as interaes agonsticas entre machos em grandes agregaes. Alm disso, a comunicao a curta distncia pode ter um papel importante na seleo dos machos pelas fmeas, aps sua aproximao dos corpos dgua.

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3.6. REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS Bee MA, Bowling AC (2002) Socially Mediated Pitch Alteration by Territorial Male Bullfrogs, Rana catesbeiana. Journal of Herpetology 36(1):140-143. Bee MA, Perril SA, Owen P (1999) Size assessment in simulated territorial encounters between male green frogs (Rana clamitans). Behav. Ecol. Sociobiol. 45:177-184. Bee MA, Perrill SA, Owen PC (2000) Male green frogs lower the pitch of acoustical signal in defense of territories: a possible dishonest signal of size? Behavioral Ecology 11(2):169-177. Cardoso AJ, Vielliard J (1990) Vocalizaes de anfbios anuros de um ambiente aberto, em Cruzeiro do Sul, Estado do Acre. Rev. Bras. Biol. 50:229-242. Castellano S, Giacoma C (1998) Stabilizing and directional female choice for male calls in the European green toad. Animal Behaviour 56(2):275-287. Castellano S, Rosso A, Doglio S, Giacoma C (1999) Body size and calling variation in the green toad (Bufo viridis). J. Zool. Lond. 248:83-90. Drewry GE, Rand AS (1983) Characteristics of an acoustic community: Puerto Rican frogs of the genus Eleutherodactylus. Copeia 1983:941-953. Fitch WT (1997) Vocal tract length and formant frequency dispersion correlate with body size in Rhesus macaques. J. Acoust. Soc. Am. 102 (2):1213-1222. Fitch WT (1999) Acoustic exaggeration of size in birds via tracheal elongation: comparative and theoretical analyses. J. Zool., Lond. 248:31-48. Gerhardt HC (1994) The evolution of vocalization in frogs and toads. Ann. Rev. Ecol. Syst. 25:293-324. Gerhardt HC, Schwartz JJ (2001) Auditory tuning and frequency preferences in anurans. In: Ryan M (ed.) Anuran communication. Smithsonian Institution Press: 73-85. Gotelli N.J, Entsminger GL (2004) EcoSim: Null models software for ecology. Version 7. Acquired Intelligence Inc. & Kesey-Bear.

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3.7. FIGURAS E TABELAS

Bartonos Sopranos

Banda larga

Figura 1. Anlise de componentes principais para as caractersticas do canto de anncio dos machos de Atibaia. Aleu Aplastodiscus leucopygius, Aari Aplastodiscus arildae, Cict Chaunus ictericus, Corn Chaunus ornatus, Egue Eleutherodactylus guentheri, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hfab Hypsiboas faber, Hpra Hypsiboas prasinus, Hpol Hypsiboas aff. polytaenius, Hsaz - Hylodes sazimai, Pboi Proceratophrys boiei, Shay Scinax hayii, Scro Scinax crospedospilus.

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Sopranos

Bartonos

Banda larga

Figura 2. Anlise de componentes principais para as caractersticas do canto de anncio dos machos de Palestina. Deli Dendropsophus elianeae, Dnan - Dendropsophus nanus, Enat - Eupemphix nattereri, Hran Hypsiboas raniceps, Leus Leptodactylus mystaceus, Lmys Leptodactylus mystacinus, Pcen Physalaemus centralis, Pcuv Physalaemus cuvieri, Ppar Pseudis paradoxa, Svar Scinax fuscovarius, Lpod Leptodactylus podicipinus, Pfal Pseudopaulidcola aff. falcipes.

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Bartonos Sopranos

Banda larga

Figura 3. Anlise de componentes principais para as caractersticas do canto de anncio dos machos de Vitria Brasil. Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Deli Dendropsophus elianeae, Dmue Dermatonotus muelleri, Elsp Elachistocleis sp., Enat Eupemphix nattereri, Halb Hypsiboas albopunctatus, Lcha Leptodactylus chaquensis, Lfus Leptodactylus fuscus, Lnus Leptodactylus mystacinus, Lpod Leptodactylus podicipinus, Pcuv Physalaemus cuvieri, Svar Scinax fuscovarius.

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Figura 4. oscilograma, espectrograma e espectro de potncia do canto de anncio de Scinax hayii (direita) e Scinax crospedospilus (esquerda), ilustrando espcies com canto de anncio em banda larga, i.e., que ocupam uma ampla banda do espectro de freqncia. Atibaia, aude permanente no alto da serra do Itapetinda, no parque municipal Grota Funda, 6 de novembro de 2006. Temperatura do ar: 14,9C. Umidade do ar: 92,5%.

Figura 5. Oscilograma, sonograma e espectro de potncia do canto de anncio de Hypsiboas aff. polytaenius, ilustrando espcies sopranas, i.e., com canto de anncio ocupando uma pequena banda do espectro agudo de freqncia (alta freqncia). Atibaia, aude permanente ao lado da sede do parque municipal Grota Funda, 16 de novembro de 2006. Temperatura do ar: 15,0C. Umidade do ar: 96,7%.

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Figura 6. Oscilograma, sonograma e espectro de potncia do canto de anncio de Proceratophrys boiei, ilustrando espcies bartonas, i.e., com canto de anncio ocupando uma pequena banda do espectro grave de freqncia (baixa freqncia). Atibaia, crrego Milho Vermelho, parque municipal Grota Funda, 16 de novembro de 2006. Temperatura do ar: 17,2C. Umidade do ar: 77,5%.

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Bartonos Sopranos

Banda larga

Figura 7. Anlise de componentes principais para as caractersticas do canto de anncio dos machos das taxocenose de anfbios anuros estudadas. Preto Atibaia, Azul Vitria Brasil, Vermelho Palestina, Aleu Aplastodiscus leucopygius, Aari Aplastodiscus arildae, Cict Chaunus ictericus, Corn Chaunus ornatus, Deli Dendropsophus elianeae, Dnan Dendropsophus nanus, Dsan Dendropsophus sanborni, Dmue Dermatonotus muelleri, Elsp Elachistocleis sp., Egue Eleutherodactylus guentheri, Enat Eupemphix nattereri, Halb Hypsiboas albopunctatus, Hfab Hypsiboas faber, Hpra Hypsiboas prasinus, Hpol Hypsiboas aff. polytaenius, Hran Hypsiboas raniceps, Hsaz - Hylodes sazimai, Lcha Leptodactylus chaquensis, Lfus Leptodactylus fuscus, Leus Leptodactylus mystaceus, Lnus Leptodactylus mystacinus, Lpod Leptodactylus podicipinus, Scro Scinax crospedospilus, Shay Scinax hayii, Svar Scinax fuscovarius, Halb Hypsiboas albopunctatus, Pboi Proceratophrys boiei, Pcuv Physalaemus cuvieri,

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Figura 8. Grfico de disperso para a relao entre a freqncia fundamental do canto de anncio das espcies de anfbios anuros e comprimento total (A- observada, Bsimulada), freqncia fundamental corrigida pelo efeito do tamanho e comprimento total (C- observada, D- simulada), e abundncia mdia durante eventos reprodutivos e comprimento total (E- observada, F- simulada). Linha pontilhada representa a curva de tendncia da correlao.

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Figura 9. Grfico de disperso para a relao entre a freqncia fundamental do canto de anncio das espcies de anfbios anuros e comprimento total (A- observada, Bsimulada), freqncia fundamental corrigida pelo efeito do tamanho e comprimento total (C- observada, D- simulada), e abundncia mdia durante eventos reprodutivos e comprimento total (E- observada, F- simulada). Linha pontilhada representa o limite ecolgico analisado, considerando que espcies com maiores comprimentos totais apresentam cantos de anncio com freqncia fundamental mais grave e vice-versa (A, B, C e D) e considerando que espcies com maiores comprimentos totais apresentam menor abundncia durante eventos reprodutivos (E e F).

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Figura 10. Grfico de disperso para a relao entre a freqncia fundamental do canto de anncio das espcies de anfbios anuros e comprimento total (A- observada, Bsimulada), freqncia fundamental corrigida pelo efeito do tamanho e comprimento total (C- observada, D- simulada). Linha pontilhada representa o limite ecolgico analisado, considerando apenas se espcies com menores comprimentos totais apresentam cantos de anncio com maior freqncia fundamental.

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Tabela1. Resultados para a anlise nula entre os ndices observados vs simulados para os limites ecolgicos analisados. CT Comprimento total, FD Freqncia fundamental, resFD Frequncia fundamental corrigida pelo efeito do tamanho corporal, Abundncia abundncia de machos em atividade de vocalizao durante eventos reprodutivos. Relao tamanho vs freqncia do canto de Relao menor tamanho anncio ou relao vs maior freqncia tamanho vs fundamental abundncia durante evento reprodutivos CT vs CT vs FD CT vs FD CT vs resFD resFD ndice de disperso Observado 33.33333 12 33.33333 12 Simulao (mdia) 14.94533 12.316 15.426 12.35133 Simulao 121.41 85.69339 128.9706 93.26806 (varincia) Valor de p para observado < 0.936 0.589 0.915 0.591 simulado Valor de p para observado > 0.064 0.432 0.087 0.426 simulado ndice de regresso Observado -41.4634 -2.91735 -41.46338 -2.91735 Simulao (mdia) -0.28834 -0.0228 0.26777 -0.28637 Simulao 78.16026 80.90523 74.48177 71.34282 (varincia) Valor de p para observado > 0.00 0.369 0.001 0.38 simulado Valor de p para observado < 1.00 0.631 0.999 0.62 simulado Nmero de pontos dentro do limite ecolgico Observado 37 25 37 25 Simulao (mdia) 24.142 19.098 23.876 19.243 Simulao 16.63847 9.19159 17.25388 10.16812 (varincia) Valor de p para observado < 1.00 0.977 1.00 0.969 simulado Valor de p para observado > 0.002 0.044 0.001 0.053 simulado

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Cont. Soma dos quadrados da distncia dos pontos dentro do limite ecolgico at o limite ecolgico Observado 1.96E+08 4.12E+07 1.96E+08 Simulao (mdia) 6.86E+07 4.61E+07 6.89E+07 Simulao 1.13E+15 4.66E+14 1.12E+15 (varincia) Valor de p para observado < 0.993 0.463 0.992 simulado Valor de p para observado > 0.007 0.537 0.008 simulado Nmero de pontos acima do limite ecolgico Observado 0 1 10 Simulao (mdia) 2.048 3.161 3.312 Simulao 2.26196 2.66574 4.00466 (varincia) Valor de p para observado < 0.144 0.149 0.997 simulado Valor de p para observado > 1 0.979 0.004 simulado Soma dos quadrados da distncia dos pontos alm do limite ecolgico at o limite ecolgico Observado 0 3081675 1.76E+07 Simulao (mdia) 1224626 2305172 2040137 Simulao 2.38E+12 5.10E+12 3.59E+12 (varincia) Valor de p para observado < 0.144 0.72 1.00 simulado Valor de p para observado > 1.00 0.28 0.00 simulado

4.12E+07 4.59E+07 4.17E+14 0.473

0.527

7 3.065 2.44922 0.993

0.024

9810583 2577616 6.37E+12 0.979

0.021

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CONCLUSES
- A simplificao de hbitat causada pelo processo de substituio de reas florestais por reas agropastoris afetou distintamente as taxocenoses das localidades estudadas. Estratgias reprodutivas complexas dependem de condies estveis do micro-clima e da complexidade estrutural dos fragmentos florestais para serem efetivas e a substituio da cobertura florestal por reas agrcolas altera estas caractersticas microclimticas e expe as espcies de anuros com estratgias reprodutivas complexas aos efeitos do hbitat split ou inviabiliza a sua reproduo. Nestas condies, espcies dependentes de micro-ambientes especficos para forrageio, refgio ou reproduo so substitudas por espcies com estratgias reprodutivas e hbitos generalistas.

- A anlise de co-ocorrncia das espcies de anuros foi significativamente maior do que o esperado pelo acaso no local de mxima cobertura florestal, mas foi aleatrio para as localidades com cobertura florestal intermediria e mnima. Com o aumento da proporo de cobertura vegetal e conseqente aumento da heterogeneidade estrutural, h a possibilidade de maior especializao reprodutiva, aumentando a diferena na composio especfica das taxocenoses em cada hbitat.

- Existe uma alterao na importncia dos fatores que estruturam as taxocenoses de anuros. Na condio de maior cobertura vegetal, fatores estruturais so positivamente correlacionados com as diversidades alfa e gama, enquanto que na condio de pouca cobertura vegetal fatores climticos foram mais importantes para explicar os padres de diversidade encontrados.

- Em situaes onde apenas as condies climticas influenciam a estruturao da taxocenose, espcies especialistas em ambientes ridos e semi-ridos podem promover um incremento na diversidade quando comparada a condio intermediria.

- Existe uma variao morfolgica entre espcies pertencentes ao mesmo gnero ou famlia relacionadas s dimenses da cabea e da boca (CC, CL, LB), e do comprimento dos membros posteriores (CO, CP, PE) e anteriores (MA e LM). Esta caracterstica

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parece ter sua variao influenciada por fatores ecolgicos ou filogenticos, dependendo do nvel de relacionamento considerado.

- O hbito arborcola pode ser explorado por uma quantidade limitada de formas, mas, apesar dessa limitao, a diversificao de espcies de hbito arborcola pode ter ocorrido pelo fato deste hbito possibilitar a explorao de uma maior diversidade de recursos alimentares e espaciais (e.g., stios de oviposio e abrigos), indisponveis para formas terrcolas ou aquticas.

- Guildas caracterizadas para as formas de hbito arborcola foram: caminhadorasarborcolas (Phyllomedusa burmeisteri), saltadoras-aquticas (Pseudis paradoxa) e saltadoras-arborcolas (demais espcies).

- Entre as formas terrcolas, a influncia de fatores ecolgicos na morfologia parece ser mais evidente, porque as variaes ao nvel familiar parecem estar relacionadas ao hbito fossorial e alimentar. Entre os anuros terrcolas a habilidade de escavao comum e espcies que apresentaram o mesmo tipo de comportamento de escavao foram posicionadas prximas nas anlises morfolgicas. - Guildas caracterizadas para as formas de hbito terrcola foram: Saltadores-cavadores com o focinho (Pseudopaludicola aff. falcipes + espcies escavadoras de Leptodactylidae) agrupamento formado pelas espcies que escavam com o focinho e apresentam locomoo aos saltos, i.e., deslocam-se mais de 10 vezes o comprimento rostro-cloacal a cada deslocamento e puladores-cavadores com as pernas (Eupemphix nattereri + Physalaemus centralis + Bufonidae) agrupamento formado pelas espcies que escavam utilizando os membros posteriores e apresentam locomoo aos pulos, i.e., deslocam-se menos que 10 vezes o comprimento rostro-cloacal por pulo.

- Em reas florestais existe uma maior proporo de espcies arbrcolas do que espcies terrcolas, enquanto que em reas abertas esta tendncia se inverte. A reduo no nmero de espcies arborcolas em ambientes abertos pode ser explicada pela simplificao da estrutura do ambiente, enquanto que o aumento no nmero de espcies terrcolas tambm associadotambm aos hbitos generalistas das espcies terrcolas

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quanto ao uso de hbitat e dieta. Com o aumento do espao bi-dimensional, ocorre um aumento na capacidade de suporte para as espcies de hbitos terrcolas, com uma oferta em maior quantidade dos recursos espaciais e alimentares, permitindo a coexistncia de espcies com hbitos e morfologias semelhantes, por meio do relaxamento das relaes competitivas.
- Parece haver uma tendncia a espcies com maior valor de CRM (saltadoras)

apresentar os menores valores para PRO (olhos prximos entre si ou viso mais binocular) e para TRC (capturam presas pequenas), enquanto espcies com maior valor de CRM (caminhadoras ou puladoras) apresentaram os menores valores para TRC (capturam presas grandes) e apresentaram olhos mais afastados ou maior viso perifrica (maior valor de PRO). - No foi encontrado nenhum tipo de restrio morfolgica para a relao entre tamanho corporal e freuquncia dominante do canto de anncio quando removido o efeito da morfologia para as espcies de grande porte.

- Para as espcies de pequeno porte foi observada uma diferena entre a freqncia do canto de anncio destas espcies foi mais alta do que o esperado ao acaso. O significado biolgico desta observao de difcil interpretao. Sons de alta freqncia geralmente so mais eficientes na comunicao a curtas distncias. Como espcies de menor porte apresentam maior abundncia populacional, os cantos mais agudos, por possurem menor alcance, permitem um menor espaamento entre os stios de vocalizao, diminuindo as interaes agonsticas entre machos em grandes agregaes. Alm disso, a comunicao a curta distncia pode ter um papel importante na seleo dos machos pelas fmeas, aps sua aproximao dos corpos dgua.