Functional structure of marine benthic assemblages using Biological Traits Analysis (BTA): A study along the Emilia-Romagna coastline

(Italy, North-West Adriatic Sea)

Fungsional struktur kumpulan bentik laut dengan menggunakan Analisis Biologi Sifat (BTA): Sebuah penelitian di sepanjang pantai Emilia-Romagna (Italia, North-West Laut Adriatik)

Abstract The functional diversity index has shown that the functional diversity of the macrobenthic community increased along a spatial gradient of distance from the Po river delta (Emilia-Romagna coast, Italy, North- Adriatic Sea), which suggests that riverine inputs have a detrimental effect on community functioning. This study focuses on two different depths along a southward gradient of increasing distance from the Po river delta where the Po river is the main source of freshwater and nutrient inputs in the North-Adriatic Sea. A Biological Traits Analysis (BTA) was used to examine a dataset of 156 soft-bottom macrobenthic species that were collected at eight stations in this area. Instead of comparing communities on the basis of their taxonomic composition, BTA uses a series of life history, morphological and behavioural characteristics of species to indicate aspects of their ecological functioning. The variability of the Emilia- Romagna dataset was governed by relatively few biological traits: growth form, trophic group, type of movement, habit, adult mobility and bioturbation activity. The community closer to the coastline was mainly composed of moderately mobile vermiform organisms with burrowing or tube-dwelling behaviour, and deposit feeding behaviour. However, the offshore community was mainly characterized by organisms with a laterally compressed or globose body and tube-dwelling behaviour; filter feeders and deposit feeders were dominant.

abstrak Indeks keanekaragaman fungsional telah menunjukkan bahwa keanekaragaman fungsional dari Komunitas makrobenthos meningkat sepanjang gradien spasial jarak dari Po delta sungai (EmiliaRomagna pantai, Italia, Utara-Laut Adriatik), yang menunjukkan bahwa input sungai memiliki efek yang merugikan pada komunitas berfungsi. Penelitian ini berfokus pada dua kedalaman yang berbeda sepanjang gradien selatan jarak meningkat dari Po delta sungai di mana sungai Po adalah sumber utama air tawar dan masukan nutrisi di Laut Utara-Adriatik. Sebuah Analisis Sifat Biologi (BTA) digunakan untuk memeriksa dataset dari 156 soft-bottom spesies makrobentos yang dikumpulkan di delapan stasiun di daerah ini. Alih-alih membandingkan komunitas atas dasar komposisi taksonomi mereka, BTA menggunakan serangkaian sejarah hidup, karakteristik morfologi dan perilaku spesies untuk menunjukkan aspek fungsi ekologis mereka. Variabilitas dari dataset Emilia-Romagna diatur oleh sifat biologis relatif sedikit: Pertumbuhan bentuk, kelompok trofik, jenis mobilitas gerakan,, kebiasaan orang dewasa dan aktivitas bioturbation. Komunitas lebih dekat dengan garis pantai itu terutama terdiri dari organisme berbentuk ulat cukup mobile dengan menggali atau tabung yang tinggal perilaku, dan perilaku makan deposito. Namun, masyarakat luar negeri terutama ditandai oleh organisme dengan tubuh lateral dikompresi atau bulat dan tabungtempat tinggal perilakunya, filter feeder pengumpan dan penyimpanan masih dominan.

1. Introduction The Northern Adriatic Sea is a shallow, semi-enclosed marine region characterized by moderate tides and is strongly influenced by the Po river runoff that induces a well known marine current. Since the 1970s, the Po river has been regarded as one of the main causes of eutrophication and environmental degradation in the North-West Adriatic Sea (Vollenweider et al., 1992; Justic et al., 1995; Mingazzini and Thake, 1995; Cozzi et al., 2005). The main effects of the Po inputs are: increased nutrient load, high trophic state, significant haline stratification and changes in the sediment texture of the coastal area. The direct consequence of eutrophication is a pathological condition of hypoxia in the sediment that leads to the reduction or disappearance of sensitive organisms (Vollenweider et al., 1992; Grall and Chauvaud, 2002). The benthic community of the North-Adriatic coast has long been studied at population (Ambrogi et al., 1995) and community level (Ambrogi, 1989; Ambrogi et al., 1989, 1990; Moodley et al., 1998; Occhipinti-Ambrogi et al., 2002, 2005; Forni and Occhipinti-Ambrogi, 2007; NSiala et al., 2008; Paganelli and Forni, 2008), following a taxonomic approach. These studies showed a relationship between changes in taxonomic composition in the softbottom community and environmental parameters. The macrobenthic community in the Adriatic Sea displays a high capacity to thrive and adapts to the peculiar environmental conditions of the area; it is characterized by a high abundance of a few dominant species (the bivalve Corbula gibba and the crustacean Ampelisca diadema), which are occasionally subjected to demographic blooms, and by a lower abundance of many other species (OcchipintiAmbrogi et al., 2002, 2005; Forni and Occhipinti-Ambrogi, 2007; NSiala et al., 2008; Paganelli and Forni, 2008).

1. Pengantar The Northern Laut Adriatik adalah, dangkal semi-tertutup laut wilayah yang dicirikan oleh pasang surut moderat dan sangat dipengaruhi oleh limpasan Sungai Po yang menginduksi laut terkenal saat ini. Sejak 1970-an, sungai Po telah dianggap sebagai salah satu penyebab utama eutrofikasi dan kerusakan lingkungan Utara-Barat Laut Adriatik (Vollenweider et al, 1992;. Justic et al, 1995;. Mingazzini dan thake, 1995;. Cozzi et al, 2005). Efek utama dari input Po adalah: beban nutrisi yang meningkat, negara trofik tinggi, stratifikasi haline signifikan dan perubahan tekstur sedimen dari daerah pesisir. Konsekuensi langsung dari eutrofikasi adalah kondisi patologis hipoksia dalam sedimen yang mengarah ke pengurangan atau hilangnya organisme sensitif (Vollenweider et al, 1992;. Grall dan Chauvaud, 2002). Komunitas bentik dari Utara-pantai Adriatik telah lama dipelajari pada populasi (Ambrogi et al, 1995.) Dan tingkat masyarakat (Ambrogi, 1989, Ambrogi et al, 1989, 1990;. Moodley et al, 1998;. Occhipinti-Ambrogi et al, 2002, 2005;. Forni dan Occhipinti-Ambrogi, 2007; N'Siala et al, 2008;. Paganelli dan Forni, 2008), mengikuti pendekatan taksonomi. Studi ini menunjukkan hubungan antara perubahan komposisi taksonomi dalam komunitas soft-bawah dan parameter lingkungan. Komunitas makrobentos di Laut Adriatik menampilkan kapasitas yang tinggi untuk berkembang dan menyesuaikan dengan kondisi lingkungan khas daerah, hal ini ditandai oleh kelimpahan tinggi dari beberapa spesies dominan (dalam kerang Corbula gibba dan krustasea Ampelisca diadema), yang kadang-kadang mengalami mekar demografi, dan dengan kelimpahan yang lebih rendah dari banyak spesies lain (Occhipinti-Ambrogi et al, 2002, 2005;. Forni dan Occhipinti-Ambrogi, 2007; N'Siala et al, 2008;. Paganelli dan Forni, 2008) .

However, there is a lack of knowledge regarding the functional structure of these communities and the relationship between functional structure and gradients of environmental change. The functional structure of a community can be represented by a set of traits describing behavioural and morphological characteristics displayed by the observed species. The traits and their interactions both determine the functioning and stability of communities and ecosystems (Loreau et al., 2001), and provide information about how communities respond to environmental stress (Lavorel and Garnier, 2002). Therefore, to give a comprehensive description of communities and ecosystems,

Biological Traits Analysis (BTA) should be combined with taxonomic analysis (Diaz and Cabido, 2001; Villeger et al., 2010). BTA is based on the assumption that phylogenetically unrelated organisms might have evolved similar biological adaptation, thus leading to functional similarity, combined with taxonomic dissimilarity (Doldec and Statzner, 1994; Usseglio-Polatera et al., 2000). Nevertheless, organisms that perform similar ecological roles may not always respond to stressors in the same way as, although they share some important attributes, they are likely to differ in other, more subtle ways (Ramsay et al., 1998). Functional diversity, i.e. the diversity of species traits, is an important property of a community as it measures the role organisms have in communities and ecosystems (Schleuter et al., 2010). The relationship between environmental change and functional diversity within a community is still uncertain for many ecosystems, especially marine habitats (Doldec and Statzner, 1994; Micheli and Halpern, 2005; Petchey and Gaston, 2006). Therefore, the measurement of functional diversity by means of appropriate indices can help to understand how the community reacts to environmental changes (Doldec and Statzner, 1994; Lep_s et al., 2006; Flynn et al., 2009; Loiola et al., 2010; Schleuter et al., 2010; Wan Hussin et al., 2011).

Namun, ada kurangnya pengetahuan mengenai struktur fungsional dari komunitas dan hubungan antara struktur fungsional dan gradien perubahan lingkungan. Struktur fungsional dari suatu komunitas dapat diwakili oleh satu set ciri menggambarkan karakteristik perilaku dan morfologi ditampilkan oleh spesies yang diamati. Ciri-ciri dan interaksi mereka baik menentukan fungsi dan stabilitas masyarakat dan ekosistem (Loreau et al., 2001), dan memberikan informasi tentang bagaimana komunitas merespon stres lingkungan (Lavorel dan Garnier, 2002). Oleh karena itu, untuk memberikan gambaran yang komprehensif tentang komunitas dan ekosistem, Biologi Sifat Analisis (BTA) harus dikombinasikan dengan analisis taksonomi (Diaz dan Cabido, 2001;. Villeger et al, 2010).
BTA didasarkan pada asumsi bahwa organisme filogenetis berhubungan mungkin telah berevolusi adaptasi biologis yang sama, sehingga mengarah ke kesamaan fungsional, dikombinasikan dengan perbedaan taksonomi (Doldec dan Statzner, 1994;. Usseglio-Polatera et al, 2000). Namun demikian, organisme yang melakukan peran ekologi yang serupa tidak selalu merespon stres dengan cara yang sama seperti, meskipun mereka berbagi beberapa sifat penting, mereka cenderung berbeda dalam cara lain yang lebih halus (Ramsay et al., 1998). Keanekaragaman fungsional, yaitu keanekaragaman sifat spesies, adalah properti penting dari masyarakat karena mengukur organisme peran yang ada dalam komunitas dan ekosistem (Schleuter et al., 2010). Hubungan antara perubahan lingkungan dan keanekaragaman fungsional dalam suatu komunitas masih belum pasti bagi ekosistem, khususnya habitat laut (Doldec dan Statzner, 1994; Micheli dan Halpern, 2005; Petchey dan Gaston, 2006). Oleh karena itu, pengukuran keragaman fungsional dengan cara yang tepat dapat membantu indeks untuk memahami bagaimana komunitas bereaksi terhadap perubahan lingkungan (Doldec dan Statzner, 1994; Lep_s et al, 2006;. Flynn et al, 2009;.. Loiola et al, 2010 , Schleuter et al, 2010;. Wan Hussin et al, 2011)..

In order to perform a BTA, information is needed about the biological traits of all the species in a community. Unfortunately, there is much less information on soft-bottom marine macrobenthos than on freshwater macrobenthos (Chevenet et al., 1994; Doldec and Statzner, 1994; Charvet et al., 2000; Statzner et al., 2004), and the available information is sometimes contradictory. This is one of the problems with applying BTA to coastal environments (Bremner et al., 2003; Tillin et al., 2006; Marchini et al., 2008). BTA and functional diversity consider a range of biological characteristics expressed by each species in a community, thus they deal with a multidimensional cloud of points in trait space, where coordinates correspond to various traits (Schleuter et al., 2010). Therefore, specific tools are required to measure the functional diversity of communities and to compare communities according to their functional structure instead of their taxonomic composition. A multivariate approach for the analysis of biological traits of benthic communities was proposed by Statzner et al. (1994) for freshwater macrofauna. Further applications of this approach to coastal and marine benthic communities have mainly been in North-European countries (Bremner et al., 2003; Larsen et al., 2005; Tillin et al., 2006; Cooper et al., 2008; Frid et al., 2008; Jones and Frid, 2009; Bostrm et al., 2010; Aarnio et al., 2011; Barrio

Frojn et al., 2011; Wan Hussin et al., 2011), and there have been very few studies on Mediterranean communities (De Juan et al., 2007; Marchini et al., 2008; Pranovi et al., 2008). Here, BTA is applied to marine communities of the North-Adriatic sea, following a southward gradient of increasing distance from the Po river delta. This study aims to improve the overall knowledge of the macrobenthos of this coastal region providing information on another characteristic of the benthic assemblages, namely their functional structure. The research focuses on two aspects: (i) the dominant traits of the benthic assemblages and (ii) the differences between the functional structure of macrobenthic communities at different levels of depth and distance from the delta of the Po river.

Dalam rangka untuk melakukan BTA, informasi yang diperlukan tentang sifat-sifat biologis dari semua spesies dalam suatu komunitas. Sayangnya, ada banyak informasi kurang pada soft-bottom makrobentos laut dari pada makrobentos air tawar (Chevenet et al, 1994;. Doldec dan Statzner, 1994; Charvet et al, 2000;.. Statzner et al, 2004), dan informasi yang tersedia kadang-kadang bertentangan. Ini adalah salah satu masalah dengan menerapkan BTA untuk lingkungan pesisir (Bremner et al, 2003;. Tillin et al, 2006;.. Marchini et al, 2008). BTA dan keanekaragaman fungsional mempertimbangkan berbagai karakteristik biologis diungkapkan oleh masing-masing spesies dalam suatu komunitas, sehingga mereka berurusan dengan awan multi-dimensi poin dalam ruang sifat, di mana koordinat sesuai dengan ciri-ciri berbagai (Schleuter et al., 2010). Oleh karena itu, alat-alat khusus yang diperlukan untuk mengukur keragaman fungsional dari komunitas dan untuk membandingkan komunitas sesuai dengan struktur fungsional mereka bukan komposisi taksonomi mereka. Pendekatan multivariat untuk analisis sifat biologis komunitas bentik diusulkan oleh Statzner et al. (1994) untuk makrofauna air tawar. Aplikasi lebih lanjut dari pendekatan kepada komunitas bentik pesisir dan laut terutama telah di North-negara Eropa (Bremner et al, 2003;. Larsen et al, 2005;. Tillin et al, 2006;. Cooper et al, 2008;. Frid et al, 2008;. Jones dan Frid, 2009; Bostrom et al, 2010;. Aarnio et al, 2011;. Barrio Frojn et al, 2011;. Wan Hussin et al, 2011), dan ada sedikit studi pada. Mediterania komunitas (De Juan et al, 2007;. Marchini et al, 2008;.. Pranovi et al, 2008). Di sini, BTA diterapkan kepada masyarakat kelautan laut UtaraAdriatik, menyusul gradien selatan jarak meningkat dari Po delta sungai. Penelitian ini bertujuan untuk meningkatkan pengetahuan keseluruhan makrobentos dari informasi ini wilayah pesisir memberikan yang lain karakteristik kumpulan bentik, yaitu struktur fungsional mereka. Penelitian ini berfokus pada dua aspek: (i) sifat-sifat dominan dari kumpulan bentik dan (ii) perbedaan antara struktur fungsional masyarakat makrobenthos pada berbagai tingkat kedalaman dan jarak dari delta sungai Po.

5. Conclusions The Emilia-Romagna coast is characterized by instable environmental conditions and the macrobenthic communities are dominated by few species. The BTA applied to the benthic assemblages of the Emilia-Romagna coast showed that the biological traits of these communities respond to spatial gradients; this corresponds to differences in substrate composition and influence of river inputs from the Po delta. The functional composition of assemblages near the coast (3 km offshore) responded more noticeably to the Po effect: functional complexity increased with increasing distance from the river delta. However, assemblages collected in deeper water (10 km offshore) displayed a more homogeneous functional composition, and were more affected by substratum structure than by Po river proximity. In this case study, the functional approach allowed us both to perform a careful analysis of community structure and functioning, and to recognize environmental gradients. The interpretation of results could be improved by comparative approaches, that at present are difficult to perform due to the low number of studies which apply this method to Mediterranean coastal areas. Furthermore, it is difficult to compare BTA studies because each of them use different combinations of traits and different combinations of modalities within a trait, on

the basis of the specific aims of each research project. This difficulty probably also depends on the availability of information required to fulfill the traits matrix. In ideal conditions, complete information would be available for all traits and all species, all studies would utilize the same broad set of traits, and medium and large-scale comparisons would be feasible. Finally, an important product of this study is the functional database, which will serve as a starting point for further functional analyses of benthic communities in the Adriatic Sea.

5. kesimpulan The Emilia-Romagna pantai dicirikan oleh kondisi lingkungan stabil dan komunitas makrobentos didominasi oleh beberapa spesies. The BTA diterapkan pada kumpulan benthik dari Emilia-Romagna pantai menunjukkan bahwa sifat-sifat biologis dari komunitas menanggapi gradien spasial, hal ini sesuai dengan perbedaan komposisi substrat dan pengaruh masukan sungai dari delta Po. Komposisi fungsional kumpulan dekat pantai (3 km lepas pantai) menanggapi lebih terasa ke "efek Po": Kompleksitas fungsional meningkat dengan peningkatan jarak dari delta sungai. Namun, kumpulan terkumpul dalam air yang lebih dalam (10 km lepas pantai) ditampilkan komposisi fungsional yang lebih homogen, dan lebih dipengaruhi oleh struktur substratum dibandingkan dengan kedekatan sungai Po. Dalam studi kasus ini, pendekatan fungsional memungkinkan kami berdua untuk melakukan analisis yang cermat dari struktur komunitas dan fungsi, dan untuk mengenali gradien lingkungan. Interpretasi hasil dapat ditingkatkan dengan pendekatan komparatif, bahwa saat ini sulit untuk melakukan karena rendahnya jumlah penelitian yang menerapkan metode ini untuk wilayah Mediterania pesisir. Selain itu, sulit untuk membandingkan studi BTA karena masing-masing dari mereka menggunakan kombinasi yang berbeda sifat dan kombinasi yang berbeda dari modalitas dalam suatu sifat, atas dasar tujuan khusus dari setiap proyek penelitian. Kesulitan ini mungkin juga tergantung pada ketersediaan informasi yang diperlukan untuk memenuhi matriks sifat. Dalam kondisi ideal, informasi lengkap akan tersedia untuk semua ciri-ciri dan semua spesies, semua studi akan memanfaatkan serangkaian luas yang sama sifat, dan perbandingan menengah dan skala besar akan layak. Akhirnya, sebuah produk yang penting dari penelitian ini adalah database fungsional, yang akan berfungsi sebagai titik awal untuk analisis fungsional lanjut dari komunitas bentik di Laut Adriatik