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Red de Revistas Cientficas de Amrica Latina, el Caribe, Espaa y Portugal
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Luis Fernando Ceja Torres, Daniel Tliz Ortiz, Seiji Osada Kawasoe, Jos Luciano Morales Garca
Etiologa, Distribucin e Incidencia del Cancro del Aguacate Persea americana Mill. en Cuatro Municipios del
Estado de Michoacn, Mxico
Revista Mexicana de Fitopatologa, vol. 18, nm. 2, julio-diciembre, 2000, pp. 79- 86,
Sociedad Mexicana de Fitopatologa, A.C.
Mxico
Cmo citar? Fascculo completo Ms informacin del artculo Pgina de la revista
Revista Mexicana de Fitopatologa,
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Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/79
Etiologa, Distribucin e Incidencia del Cancro del Aguacate
Persea americana Mill. en Cuatro Municipios del Estado de
Michoacn, Mxico
Luis Fernando Ceja-Torres, CIIDIR-IPN-Michoacn, Justo Sierra 28, Jiquilpan, Michoacn
CP 59510; Daniel Tliz-Ortiz, Seiji Osada-Kawasoe, Colegio de Postgraduados, Instituto
de Fitosanidad-Fitopatologa, km 35.5 Carret. Mxico-Texcoco Montecillo, Edo. de Mxico
CP 56230; y Jos Luciano Morales-Garca, INIFAP-Campo Experimental Uruapan, Av.
Latinoamericana 1101, Col. Revolucin, Uruapan, Michoacn CP 60150.
(Recibido: Abril 12, 2000 Aceptado: Mayo 19, 2000)
Resumen.
Ceja-Torres, L.F., Tliz-Ortiz, D., Osada-Kawasoe, S. y
Morales-Garca, J.L. 2000. Etiologa, distribucin e
incidencia del Cancro del aguacate Persea americana Mill.
en cuatro municipios del Estado de Michoacn, Mxico.
Revista Mexicana de Fitopatologa 18:79-86.
El Cancro del aguacate se present en el tronco de rboles,
generalmente como manchas oscuras, polvo blanco en la
superficie y rajaduras de la corteza; la lesin usualmente se
profundiza hasta el cilindro central. Se aislaron de este tipo
de lesin a Fusarium equiseti, F. oxysporum y F. solani.
Las pruebas de patogenicidad con F. oxysporum y F. solani
resultaron en manchas pequeas ligeramente oscuras y con
presencia de polvo blanco en las plntulas de aguacate
inoculadas; F. equiseti no caus ningn dao en las plantas.
Nectria galligena se observ en cortes histolgicos de
material enfermo con manchas oscuras. Un segundo tipo de
cancro se observ en la base del tronco de color oscuro y a
veces con gomosis; en este caso, la lesin interna fue de
color caf claro y lleg hasta los tejidos vasculares.
Phytophthora parasitica, P. cinnamomi y P. heveae se
aislaron de estas lesiones; P. heveae caus cancros similares
en la base del tallo de plntulas inoculadas, semejantes al
segundo tipo de sntomas; P. cinnamomi provoc necrosis y
una constriccin en el tallo; ambas especies marchitaron el
follaje y mataron finalmente las plntulas inoculadas; P.
parasitica no reprodujo ningn sntoma. El cancro se
encontr en los cuatro municipios muestreados variando
desde el 1% en Tingambato, Uruapan y Nuevo
Parangaricutiro, en altitudes superiores a los 1900 msnm,
hasta el 90% en Uruapan en un huerto a 1700 msnm. La
incidencia media mxima se registr en Ziracuaretiro (39%)
y Uruapan (38%) en huertos a menos de 1600 msnm. La
incidencia de la enfermedad fue inversamente proporcional
a la altura sobre el nivel del mar de los huertos (R
2
= 0.82).
Huertos con riego y sombreados excesivos favorecieron el
desarrollo de la enfermedad.
Palabras clave adicionales: Fusarium spp., Phytophthora
spp., Nectria galligena.
Abstract. Avocado canker occurred on the main trunk of
trees generally as dark areas, with white powder on its surface
and cracks on the bark; the lesion usually deepens through
the central cylinder. Fusarium equiseti, F. oxysporum and
F. solani were isolated from this type of lesions. Pathogenicity
tests with F. oxysporum and F. solani resulted in small dark
spots, with white powder on inoculated avocado seedlings;
F. equiseti did not damage the seedlings. Nectria galligena
was observed in histological preparations from naturally
diseased tissues with dark spots. A second type of canker
was observed on the base of the stem, it was dark colored
and sometimes with gum; in this case, the internal lesion
was light brown and cortical and vascular tissues were
affected. Phytophthora parasitica, P. cinnamomi and P.
heveae were isolated from these lesions; P. heveae caused
similar cankers on the base of the stem of inoculated
seedlings; P. cinnamomi caused necrosis and constriction
on the stem; both species produced wilt and killed the
inoculated seedlings; P. parasitica did not produce any
symptom. Avocado canker was found in the four counties
sampled, its incidence varied from 1% in Tingambato,
Uruapan and Nuevo Parangaricutiro groves at altituted above
1900 masl, to 90% in an Uruapan grove at 1700 masl. The
highest medium incidence was registered in Ziracuaretiro
(39%) and Uruapan (38%) in groves located at altitudes
lower than 1600 m. Disease incidence was negatively
correlated with groves altitude (R
2
= 0.82). Groves irrigated
and with excessive shading favored disease development.
Additional keywords: Fusarium spp., Phytophthora spp.,
Nectria galligena.
80/ Volumen 18, Nmero 2, 2000
Mxico es el principal productor de aguacate (Persea
americana Mill.) con 782 mil toneladas anuales, seguido
por Indonesia (227 mil), Estados Unidos de Amrica (177
mil), Repblica Dominicana (154 mil), Brasil (108 mil), e
Israel (85 mil toneladas) (Tliz, Mora y Morales, 1999).
Los principales Estados productores en Mxico son:
Michoacn, Puebla, Edo. de Mxico, Morelos, Nayarit y
Sinaloa (Snchez y Rub, 1994; Tliz, Mora y Morales,
1999); el consumo de este fruto en Mxico es de 8 kg per
capita al ao (Morales et al., 1993). Michoacn posee una
superficie de 95,874 ha principalmente del cv. Hass. La
regin aguacatera de Uruapan, conformada por Nuevo
Parangaricutiro, Tingambato, Uruapan y Ziracuaretiro, con
22,463 ha produjo 215,839 ton en 1998 (Tliz, Mora y
Morales, 1999). En esta regin los factores que restringen
la productividad son: Ubicacin de huertos en condiciones
adversas de suelo; mal uso de fertilizantes, abonos orgnicos
y plaguicidas; altas densidades de rboles; escasez de agua
en huertos establecidos en rea de secano; altas poblaciones
de maleza; plagas como la araa roja (Oligonychus punicae
y O. perseae), trips (Frankliniella spp.), barrenador de ramas
(Copturus aguacatae), y enfermedades como antracnosis
(Colletotrichum gloeosporioides), roa (Sphaceloma
persea), pudricin de raz (Phytophthora cinnamomi),
cancro del tronco (Nectria galligena), anillamiento del
pednculo (asociado a varios organismos y deficiencias
nutricionales) y marchitamiento de puntas (Glomerella
cingulata) (Snchez, 1990). El Cancro del aguacate
generalmente se localiza en la base de los troncos y hasta
una altura de un metro, aunque tambin puede afectar las
races cercanas a la base del tallo (Coria, 1985). La
enfermedad se favorece en humedad relativa de 80 a 100%,
temperaturas superiores a 18C, suelos mal drenados, alta
densidad de maleza, huertos con poca aereacin y pH del
suelo inferior a cinco (Vidales y Morales, 1994). La
enfermedad se localiza en todas las zonas productoras de
aguacate del Edo. de Michoacn (Jimnez, 1987) con
incidencia de 5 a 20% (Campos, 1984). Por otra parte, se
han reportado incidencias del Cancro hasta de 29% en
Ziracuaretiro, Michoacn (Coria, 1985). El Cancro del
tronco se ha estudiado por varios investigadores en
Michoacn, quienes han detectado varios agentes causales:
Nectria galligena (Martnez, 1974; y Jimnez, 1987)
Phytophthora boehmeriae y Fusarium solani, este ltimo
como parsito secundario (Coria, 1985); en Sinaloa, se ha
consignado a Physalospora perseae (Ramrez et al., 1996).
En Amrica Latina se ha citado a Phytophthora cinnamomi
en Brasil, P. palmivora en Honduras, Physalospora perseae
en Per, Botryosphaeria ribis en Chile (Zentmyer, 1959),
Phytophthora heveae en Guatemala; y a Phytophthora
citricola en los EUA (Zentmyer et al., 1978). Los objetivos
del presente trabajo fueron estudiar la etiologa del Cancro
del aguacate, su distribucin e incidencia en los municipios
de Tingambato, Ziracuaretiro, Nuevo Parangaricutiro y
Uruapan, Michoacn, y la influencia de la altitud sobre el
nivel del mar y del riego en la incidencia de la enfermedad.
MATERIALES Y MTODOS
Se utiliz un muestreo estratificado, con base en la altitud
de los huertos en Ziracuaretiro (1290-1720 msnm), Uruapan
(1480 a 2190 msnm), Nuevo Parangaricutiro (1690 a 2255
msnm) y Tingambato, Michoacn (1780 a 2245 msnm). La
incidencia de la enfermedad se relacion con la altitud de
los huertos, considerando zonas bajas de 1300 a 1600 msnm,
zonas intermedias de 1601 a 1900 msnm y zonas altas de
1901 a 2300 msnm en las cuatro localidades. Tambin, se
relacion con la disponibilidad de agua en 21 huertos
establecidos en condiciones de secano y en 17 huertos con
sistemas de riego. Los 38 huertos seleccionados fueron de
superficie variable; sin embargo, se consideraron
subpoblaciones de una ha por huerto, donde se examinaron
100 rboles/ha, con una muestra total de 3,800 rboles. La
descripcin de los sntomas de la enfermedad se determin
en tres rboles enfermos de cancro por cada ha muestreada
y los sntomas externos e internos, se relacionaron con los
organismos aislados. El material vegetativo con sntomas
tpicos de cancro, se colect en bolsas de plstico o papel y
se analizaron en el laboratorio de Frutipatologa del Colegio
de Postgraduados. Los trozos de tejido enfermo se lavaron
con agua corriente; se cortaron trocitos de 4 mm de ancho
con tejido sano y afectado; se desinfestaron en hipoclorito
de sodio al 3% durante 90 segundos; se enjuagaron tres a
cuatro veces con agua estril; se secaron en papel estril y
se sembraron en cajas Petri con medio de cultivo papa-
dextrosa-agar (PDA) para aislar hongos imperfectos, y en
harina de maz con pimaricina-ampicilina-rifampicina-
PCNB-hymexazol (PARPH) (Mitchell et al., 1986) para
aislar Oomicetes. Se incubaron a 28C por 5 a 8 das. Para
obtener cultivos puros de Fusarium solani, F. oxysporum y
F. equiseti se aplic la tcnica de cultivos monospricos,
para lo cual se sumergieron varias rodajas de dos cm de
dimetro con micelio de cada uno de los hongos en 100 ml
de una solucin de papa-dextrosa 2%; dos das despus, los
conidios se dispersaron con un asa bacteriolgica en PDA y
al cabo de 24 h los conidios que germinaron se transfirieron
individualmente a PDA. Para el caso de los Oomicetes, las
rodajas de dos cm de dimetro con micelio de los hongos, se
colocaron en cinco ml de agua destilada estril, se dejaron a
temperatura ambiente y al cabo de cuatro a cinco das se
formaron esporangios. Para P. cinnamomi, se utiliz extracto
de suelo cercano a las races de los rboles de aguacate,
para favorecer la produccin de esporangios. Las pruebas
de patogenicidad se realizaron en 32 plntulas de aguacate
de un ao, injertadas con el cv. Hass, las cuales se
inocularon bajo condiciones de invernadero en Uruapan,
Michoacn. Sobre la base del tallo de dos cm de dimetro,
se produjeron pequeas heridas con una navaja y algunas
punciones con una aguja de jeringa hipodrmica, ambas
esterilizadas. Se les asperj tres ml de una suspensin de 5
x 10
5
esporas/ml de Fusarium solani, F. oxysporum y F.
Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/81
equiseti con agua destilada estril, respectivamente. En el
caso de Phytophthora heveae, P. cinnamomi y P. parasitica
se colocaron cerca de la base del tallo, dos discos de PDA de
1.5 cm de dimetro con micelio de cada uno de los hongos
por separado. Para generar condiciones de alta humedad,
las plntulas se cubrieron por una semana con bolsas de
plstico, desde su base hasta el tallo, quedando descubierta
la parte foliar. A las plantas testigo se les produjeron heridas
iguales, se les asperj agua estril o se coloc dos discos de
PDA sin hongo y se cubrieron con bolsas de plstico, como
en el caso anterior. Las pruebas de patogenicidad se hicieron
con cuatro repeticiones por especie de hongo; una planta
por repeticin.
RESULTADOS Y DISCUSIN
Distribucin e incidencia del Cancro del aguacate. La
incidencia de la enfermedad fue variable, oscil de 1 hasta
12% en huertos con altitudes superiores a 1900 m. En la
altitud media generalmente no rebas 52%, excepto en un
huerto de Uruapan a 1700 m, donde se registr 90%; dicho
huerto tena alrededor de 20 aos de edad, muy sombreado
con alta humedad en el suelo y riego por microaspersin,
condiciones que propiciaron el desarrollo de la enfermedad
(Vidales y Morales, 1994; Campos, 1984; Oudemans y
Coffey, 1987). En altitudes inferiores la incidencia vari entre
15 y 62% (Cuadro 1). Por otra parte, la mayor y menor
incidencia promedio se registr en Ziracuaretiro y Nuevo
Parangaricutiro, respectivamente; Coria (1985) tambin
encontr mayor incidencia en Nuevo Parangaricutiro que
Cuadro 2. Incidencia promedio de Cancro del aguacate en 38
huertos ubicados en tres estratos de altitud (msnm), en cuatro
municipios del Estado de Michoacn.
Municipio Altitud Incidencia
(msnm) (%)
Uruapan 1300-1600
x
38
1601-1900
y
24
1901-2300
z
2
Ziracuaretiro 1300-1600 39
1601-1900 16
Nuevo 1601-1900 21
Parangaricutiro 1901-2300 4
Tingambato 1601-1900 5
1901-2300 4
x
Baja.
y
Intermedia.
z
Alta.
Cuadro 1. Incidencia y distribucin del Cancro del aguacate en cuatro municipios del Estado de
Michoacn, segn su altura sobre el nivel mar.
z
Porcentaje de incidencia por huerto.
Incidencia %
Altura Nuevo
msnm Uruapan Tingambato Parangaricutiro Ziracuaretiro Media
Baja 62
z
52
1300-1600 15 44
21
Media 38.5 39 39
Intermedia 90 2 32 4
1601-1900 2 1 10 2
10 6 2
43 12 52
0 22
2
Media 24.5 5.3 21 16.4 16.9
Alta 2 2 2
1901-2300 2 2 7
1 12 1
1 3
1
1
4
5
10
Media 1.7 4.3 3.8 3.2
84/ Volumen 18, Nmero 2, 2000
exterior, y que profundizaron hasta el cilindro central (Fig.
3A). El Cancro tipo B con manchas oscuras que cubrieron
gran parte del tronco hasta un metro de altura,
ocasionalmente con gomosis. Bajo la corteza se observaron
lesiones irregulares de color caf claro que slo llegaron
hasta los tejidos vasculares (Fig. 3B), sin profundizar hasta
el cilindro central. De los cancros tipo A se aislaron:
Fusarium equiseti (Corda) Sacc. con micelio color amarillo
plido que se torn caf y desarroll clamidosporas en cadena
y en conglomerados (Fig. 4A); F. oxysporum Snyder y
Hansen con micelio color rosa-prpura que se torn a violeta
y present conidios ovoides desarrollados sobre fialides
simples (Fig. 4B); F. solani Snyder y Hansen desarroll
micelio color blanco con tonalidades azulosas y amarillas,
microconidios de 4-5 , macroconidios de 22-28 y
clamidosporas en pares, agrupadas o en cadena (Fig. 4C).
En la corteza de rboles con cancros obscuros se observaron
ocasionalmente peritecios de color rojo-anaranjado, en
estromas con un centrum tipo Nectria, con ascas claviformes,
ascosporas bicelulares en forma de canoa y presencia de
pseudoparafisos, caractersticas que concuerdan con Nectria
galligena Bress (Fig. 4D) de acuerdo con Mendoza (1993),
Romero (1993), y Agrios (1996). Esta especie se report en
1974 como la causante del Cancro del aguacate en
Michoacn (Martnez, 1974). De las lesiones tipo B (Figura
3B) se aislaron: Phytophthora parasitica Dastur con micelio
color blanco, oosporas aplerticas y anteridios anfginos,
oogonios de 27.5-30.0 , esporangios papilados de 23-33
x 17.5-25 de forma globosa, limoniforme, sobre
esporangiforos simples (Fig. 4E); P. cinnamomi Rands que
desarroll micelio color blanco con aspecto de camelia, muy
toruloso, y vesculas de diferentes tamaos; produjo
esporangios sin papila, de forma ovoide de 20-37 x 12-20
en extracto de suelo (Fig. 4F); y P. heveae Thompson que
present micelio blanco con aspecto estrellado, oogonios de
forma globosa a ovoide de 23-28 , agrupados en racimos
(caracterstica tpica de esta especie), con anteridios anfginos
que en promedio midieron 9.6 de ancho; con esporangios
papilados, de forma ovoide-obpiriforme y elipsoide, en agua-
agar (Fig. 4G). La frecuencia con la que se presentaron los
hongos aislados se muestra en el Cuadro 3.
Pruebas de patogenicidad en plntulas de aguacate.
Fusarium oxysporum y F. solani provocaron en el tallo de
plntulas de aguacate inoculadas artificialmente, una
necrosis tenue con polvo granuloso blanco; este sntoma
exterior coincide con el que se observ en rboles en el
campo; sin embargo, bajo la corteza de las plntulas
nicamente se provocaron pequeas lesiones de color rojizo
que no se extendieron ni profundizaron hacia el cilindro
central, como sucedi en el caso de rboles adultos. De la
necrosis se hicieron reaislamientos que correspondieron a
las caractersticas de los hongos inoculados. Coria (1985)
consider a F. solani como un parsito secundario, ya que
las plntulas inoculadas presentaron una mancha negra y
seca, de lento avance. La frecuencia de reaislamientos fue
de 100 y 75% para el caso de F. oxysporum y F. solani,
respectivamente. F. equiseti no reprodujo ningn sntoma.
Las cuatro plntulas inoculadas con N. galligena
manifestaron una marchitez que inici en las hojas ms viejas
y que ascendi paulatinamente a la parte superior, al mes de
la inoculacin. Bajo la corteza se observaron pequeas
lesiones caf-rojizas que no progresaron hacia la mdula.
Las plntulas inoculadas en la base del tallo con
Phytophthora cinnamomi mostraron una necrosis similar
al cancro que se observ en rboles en el campo. En 12 das
la necrosis se extendi hasta siete cm de longitud; un mes
despus, las plntulas mostraron marchitez y se secaron
completamente a los 40 das de la inoculacin. En 1975 se
consign la presencia de P. cinnamomi, tanto en suelo como
en lesiones del tronco en Camern (Brun, 1975; Huguenin
et al., 1975) y se report ocasionalmente como la causa de
cancros en California, EUA, Brasil, Australia y SudAfrica
(Zentmyer et al., 1994). Horne (citado por Gallegos, 1983)
indic que cuando el agente causal del cancro del tronco es
P. cinnamomi la lesin inicia abajo del suelo y puede ascender
hasta 60 cm de altura. Al respecto, Zentmyer (1984) indic
que los cancros causados por P. cinnamomi pueden ascender
hasta 2.5 m de altura en el tronco, en algunos casos. En los
Cuadro 3. Organismos asociados al Cancro del aguacatey su frecuencia en cuatro municipios
del Estado de Michoacn en 1998.
y
A = Manchas oscuras, polvo granuloso blanco y lesiones caf-rojizo. B = Manchas oscuras,
y lesiones irregulares, caf claro.
z
U = Uruapan, Z = Ziracuaretiro, T = Tingambato y NP = Nuevo Parangaricutiro.
Organismos Tipo de sntoma
y
Frecuencia de Localizacin
z
aislamientos (%)
Fusarium solani A 55 Z, U,T, y NP
Fusarium oxysporum A 42 Z, U,T, y NP
Fusarium equiseti A 2 U
Phytophthora heveae B 65 Z, U y T
Phytophthora cinnamomi B 26 NP, U y T
Phytophthora parasitica B 8 U
Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/85
muestreos realizados en Michoacn, P. cinnamomi se aisl
de lesiones en los troncos, que se ubicaron a una altura menor
de un metro. Las plntulas inoculadas con Phytophthora
heveae mostraron cancros de siete cm de longitud en la base
del tallo y se marchitaron en 15 das; lo cual en rboles
adultos, puede llevarse a cabo en uno o dos aos (Alvarez,
1979). En Guatemala, dos de tres aislamientos de P. heveae
fueron patognicos al tallo de plntulas de aguacate y
causaron cancros de 6.2 cm de longitud en 8 das (Zentmyer
et al., 1978). En las pruebas realizadas en este trabajo, los
cancros llegaron hasta siete cm de longitud en la
circunferencia del tallo. La frecuencia de reaislamientos de
P. cinnamomi y P. heveae fue del 100%. P. parasitica no
reprodujo ningn sntoma en el tallo de las plntulas
inoculadas.
CONCLUSIONES
-La incidencia del Cancro en los huertos fue inversamente
proporcional a la altura sobre el nivel del mar; a mayor altitud
menor incidencia. El Cancro se encontr con mayor
frecuencia en huertos ubicados en altitudes de 1300 a 1600
m en Ziracuaretiro y Uruapan.
-La incidencia de la enfermedad se duplic en huertos con
riego y sombreados (20.5%), en comparacin con huertos
de temporal (9.1%).
-Se detectaron dos tipos de cancros: tipo A (manchas oscuras
en el exterior, con lesiones caf rojizo en el interior y que
profundizaron hasta el cilindro central del tronco), en donde
se encontraron asociados a Fusarium oxysporum, F. solani,
F. equiseti y Nectria galligena; tipo B (manchas irregulares,
oscuras en el exterior y caf claro bajo la corteza, hasta un
metro de altura del tronco, ocasionalmente con gomosis) en
donde se encontraron asociados a Phytophthora heveae, P.
cinnamomi y P. parasitica.
-En las pruebas de patogenicidad se reprodujeron dos tipos
de sntomas en plntulas de aguacate: 1) Marchitamiento
del follaje y cancros en la base del tallo causados por
Phytophthora heveae; adicionalmente P. cinnamomi caus
una constriccin en la base del tallo; y 2) manchas pequeas
ligeramente oscuras, con presencia de polvo blanco en su
exterior causadas por F. oxysporum y F. solani. Nectria
galligena caus en el tallo, pequeas lesiones caf-rojizas
que no progresaron hacia la mdula.
Agradecimientos: Se agradece la beca otorgada por la
Comisin de Operacin y Fomento de Actividades
Acadmicas del Instituto Politcnico Nacional.
LITERATURA CITADA
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