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lulas epiteliales, que reviste la superficie epitelial de la
bolsa. Este biofilm contiene principalmente espiroque-
tas y especies bacterianas gramnegativas (122-124). Se
ha detectado un nmero elevado de P. gingivalis y T.
denticola en la bolsa periodontal, biofilms asociadas a
clulas epiteliales mediante inmunocitoqumica (96).
Cabe suponer que el tercer miembro del complejo rojo
(174), Bacteroides forsythus, tambin puede ser nume-
roso en esta zona, especialmente porque se han hallado
niveles elevados de esta especie, utilizando sondas de
ADN, en asociacin con las clulas epiteliales revisten
la bolsa periodontal (54). Entre los biofilms asociados a
las clulas epiteliales y los biofilms asociados a los dien-
tes se observa una zona menos densa de microorga-
nismos. stos pueden estar adheridos libremente o
pueden hallarse en estado planctnico. La caracters-
tica fundamental de la figura 6 es que en la placa sub-
gingival parece haber regiones asociadas a clulas epi-
teliales y regiones asociadas a los dientes, as como una
posible tercera zona dbil o no adherida de microorga-
nismos. Resulta muy sospechoso que estas regiones di-
fieran de forma significativa en la composicin micro-
biana, en el estado fisiolgico y en su respuesta a
diferentes tratamientos.
Composicin microbiana
de los biofilms supragingivales
y subgingivales
Las bacterias asociadas con enfermedades perio-
dontales residen dentro de los biofilms, sobre el mar-
gen gingival y debajo de ste. El biofilm supragingival
se adhiere a la superficie del diente, y en la mayora de
las muestras de placa predominaban las especies de
Actinomyces. En la figura 7 se indican los recuentos,
proporciones y predominio (porcentajes de sitios co-
lonizados) de 40 especies agrupadas de acuerdo con
los complejos microbianos (174) de las muestras de
placa supragingival de individuos sanos desde el punto
de vista periodontal y de individuos con periodontitis
(217). Actinomyces predomina tanto en los individuos
sanos como en los enfermos, con independencia del
mtodo de recuento. Adems, todas las especies exa-
minadas se hallaron (en promedio) en ambos tipos de
individuos, enfermos y sanos, aunque los recuentos y
proporciones de los agentes patgenos periodontales
eran significativamente ms elevados en los pacientes
con enfermedad periodontal.
Como se ha descrito antes, la naturaleza de los bio-
films subgingivales es ms compleja, ya que existen bio-
films asociados a tejidos y a los dientes separados por
uniones laxas o clulas planctnicas. En la figura 8 se
indican los recuentos, proporciones y predominio de 40
especies de muestras de placas subgingivales de indivi-
duos con periodonto sano y de pacientes con enfer-
medad periodontal (217). Al igual que en la placa su-
pragingival, la especie predominante en la placa
subgingival es Actinomyces. Sin embargo, se hallaron re-
cuentos, proporciones y prevalencias significativamente
ms elevados de especies de los complejos rojo y na-
ranja en las muestras de individuos con periodontitis.
En la figura 9 se proporcionan los datos de las especies
del complejo rojo, los cuales ponen de manifiesto los
niveles, proporciones y prevalencias elevados de estas
especies tanto en la placa supragingival como en la sub-
gingival de los pacientes con periodontitis en compa-
racin con muestras similares de individuos sin enfer-
medad periodontal. En la figura 10 se resumen las
principales diferencias en los complejos microbianos de
las placas supragingival y subgingival de individuos sa-
nos y con periodontitis. A medida que uno se desplaza
del medio supragingival al subgingival y de individuos
sanos a enfermos, se constata una disminucin signifi-
cativa de Actinomyces y un aumento de la proporcin
de miembros del complejo rojo (B. forsythus, P. gingi-
valis y T. denticola). El hecho de conocer las diferencias
entre individuos sanos y enfermos ayudara a los tera-
peutas a definir los objetivos microbianos en el trata-
miento de las infecciones periodontales.
Patgenos periodontales
En los apartados precedentes se ha hecho hincapi
en la complejidad y naturaleza de las placas dentales
subgingivales. La pregunta clave es cules de estas nu-
merosas especies son los agentes causales de las enfer-
medades periodontales que conducen a la prdida de
los tejidos de soporte. Durante ms de 100 aos, los mi-
crobilogos orales han buscado los agentes causales de
las enfermedades periodontales. Estos estudios se han
revisado de forma extensa (70, 222), de modo que los
datos no volvern a revisarse aqu. Sin embargo, los es-
tudios realizados mediante tcnicas predominante-
mente de cultivo y microscopio para identificar las es-
pecies bacterianas permitieron establecer un grupo de
especies consideradas clave en las enfermedades pe-
Biofilms dentales: objetivos teraputicos difciles
27
Fig. 7. Diagrama de barras de los recuentos ( 10
5
), propor-
ciones y porcentajes de los sitios colonizados en las muestras
de placa supragingival tomadas de 22 individuos con perio-
donto sano y de 23 pacientes con periodontitis del adulto. Las
barras representan los valores medios, y las lneas, los errores
estndar de la media (EEM). Las muestras de placa supragin-
gival se tomaron de la superficie mesial de cada diente, con
excepcin de los terceros molares, y se trataron individual-
mente para determinar el contenido de 40 especies bacteria-
nas utilizando el anlisis tablero de ajedrez por hibridacin
DNA-DNA. Las barras de la izquierda representan a los indi-
viduos sanos y las de la derecha, a los enfermos. Las especies
estn organizadas en complejos microbianos descritos por
Socransky y cols. (174) y codificadas siguiendo un sistema de
colores. La significacin de las diferencias entre los indvidiuos
sanos y enfermos se determin mediante la prueba de Mann-
Whitney adaptada para comparaciones mltiples (175).
Socransky y Haffajee
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riodontales destructivas. Los estudios compararon las
microfloras de localizaciones sanas y con periodontitis,
lesiones progresivas activas y lesiones no progresivas,
as como sitios tratados con xito y sin xito con dife-
rentes tratamientos periodontales. Tres especies (A. ac-
tinomycetemcomitas, P. gingivalis, y B. forsythus) esta-
ban estrechamente relacionadas con la enferme-
dad periodontal, la progresin de la enfermedad y la
terapia sin xito. Como tales, estas especies fueron de-
signadas como patgenos periodontales en el World
Workshop of Periodontology de 1996 (30, 222). Otras es-
pecies, como F. nucleatum, Campylobacter rectus, P. in-
termedia, P. nigrescens, Eubacterium nodatum, P. micros
y varias espiroquetas, tambin pueden causar enfer-
medades periodontales, aunque los datos sobre su pa-
pel causal son menos claros (70). Ms tarde, se plante
que los virus, como el citomegalovirus, el virus de Eps-
tein-Barr, papilomavirus y el virus herpes simple, de-
sempean un papel en la produccin de enfermedades
periodontales, posiblemente mediante el cambio de la
respuesta del husped a la microflora subgingival local
(31-35, 77, 149, 192, 202).
Estudios recientes han aportado ms datos que apo-
yan el papel de muchas de estas especies con respecto
a las enfermedades periodontales. Por ejemplo, la utili-
zacin de la hibridacin ADN-ADN permiti el anlisis
de un gran nmero de especies de numerosas muestras
de placas (177). Estos datos se analizaron en cuanto a
recuento, proporcin y prevalencia (porcentaje de sitios
colonizados) de varias especies en individuos con dife-
rentes estados periodontales. Si bien las tres medidas de
colonizacin microbiana son valiosas, la prevalencia de
las especies parece estar particularmente relacionado
con el estado de la enfermedad y la susceptibilidad a la
enfermedad. En la figura 11 se indican los porcentajes
de sitios colonizados y los recuentos de 40 especies sub-
gingivales en individuos con periodontitis del adulto, con
periodontitis refractaria y con periodonto sano y en in-
dividuos ancianos sin enfermedad periodontal (68). Cla-
ramente, la principal diferencia entre los grupos fue la
prevalencia de B. forsythus, P. gingivalis y T. denticola en
los individuos con enfermedad periodontal. Adems,
otros patgenos supuestamente periodontales, entre
ellos F. nucleatum subespecie vincentii, C. rectus y P. in-
termedia, tambin eran predominantes en individuos
refractarios y con periodontitis.
Tratamiento de los biofilms periodontales
La informacin presentada anteriormente indica
que los biofilms que colonizan la superficie de los
dientes y los tejidos blandos orales son complejos y
que las bacterias residentes presentan misteriosas in-
teracciones entre s y con las superficies que coloni-
zan. Los datos indican que los microorganismos de
los biofilms son dignos adversarios en cuanto a su
control y erradicacin. A los terapeutas que tratan in-
fecciones bioflmicas dentales les preocupa que las es-
Biofilms dentales: objetivos teraputicos difciles
29
Fig. 8. Diagrama de barras de los recuentos ( 10
5
), pro-
porciones y porcentajes de los sitios colonizados en las
muestras de placa subgingival tomadas de 22 individuos
con periodonto sano y de 23 pacientes con periodontitis
del adulto. El formato es el mismo descrito en la figura 7.
Fig. 9. Diagrama de barras de los recuentos ( 10
5
), pro-
porciones y porcentajes de los sitios colonizados por las es-
pecies del complejo rojo, B. forsythus, P. gingivalis y T. den-
ticola, en muestras de placa supragingival (supra) y
subgingival (sub) tomadas de 22 individuos con periodonto
sano y 23 pacientes con periodontitis del adulto. La signi-
ficacin de las diferencias entres individuos sanos y enfer-
mos se determin mediante la prueba de Mann-Whitney
adaptada para comparaciones mltiples (175).
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Sano Periodontitis
sub supra sub supra sub
Recuentos con sonda de ADN (%) Sitios colonizados (%)
B. forsythus P. gingivalis T. denticola
supra sub supra sub supra sub
B. forsythus P. gingivalis T. denticola
supra sub supra sub supra sub
B. forsythus P. gingivalis T. denticola
pecies patgenas existan en cantidades muy elevadas,
se distribuyan ampliamente en el interior de la cavi-
dad oral y existan en estructuras comunitarias que
confieren proteccin frente a los mecanismos de de-
fensa del husped y los agentes microbianos. Por otra
parte, los microorganismos pueden multiplicarse
como mucha facilidad y presentan una gran capaci-
dad para adherirse a las superficies nuevas del hus-
ped o de otros microorganismos que ya se han adhe-
rido al husped. Por ello, la expansin y recolonizacin
son una amenaza constante. Dadas las capacidades
formidables de este oponente, es importante recordar
que las terapias periodontales, por lo general, tienen
efectos beneficiosos en cuanto a ralentizacin y de-
tencin de la progresin de las enfermedades perio-
dontales y mantenimiento del periodonto. La expre-
sin por lo general indica que las terapias no siempre
tienen xito y que, en ocasiones, son fundamentales,
Socransky y Haffajee
30
Sanos
Actinomyces
Otros
Periodontitis
Supragingival
Subgingival
Fig. 10. Diagrama de circunferencias que muestra las propor-
ciones medias de los recuentos con sonda de ADN de grupos
microbianos en muestras de placa supragingival y subgingi-
val de 22 individuos con periodonto sano y de 23 pacientes
con periodontitis. Las especies se agruparon en siete grupos
microbianos basndose en la descripcin de Socransky y cols.
(174). Las zonas de las circunferencias se adaptaron con el fin
de reflejar los recuentos totales medios en cada una de las lo-
calizaciones de muestra. La significacin de las diferencias en
los porcentajes medios de los complejos supravingival y sub-
gingival de los individuos sanos y enfermos se determin me-
diante la prueba de Kruskal-Wallis. Las especies rojas, na-
ranjas y Actinomycesfueron significativamente diferentes a
nivel de P < 0,001, y las especies del complejo verde difirieron
a nivel de P < 0,05 tras adaptarlas para 7 comparaciones. La
categora otros est compuesta por especies que no enca-
jaban en ningn complejo, o que representaban sondas de
nuevas especies cuya relacin con otras especies an no se ha
establecido. Reproducido con autorizacin del Journal of Cli-
nical Periodontology(Ximenez-Fyvie y cols. [217]).
Fig. 11. Diagrama de barras de la prevalencia (porcentaje de
los sitios colonizados) y los recuentos medios de 40 espe-
cies subgingivales evaluadas en 27 individuos con perio-
donto sano, 35 ancianos sin enfermedad periodontal, 115
individuos con periodontitis no tratada y 36 pacientes con
peridontitis refractaria. Las especies se ordenaron de
acuerdo con los complejos microbianos descritos por So-
cransky y cols. (174). Se determin el porcentaje de sitios
colonizados a diferentes niveles por cada una de las 40 es-
pecies examinadas en cada individuo y luego se promedia-
ron los porcentajes en los cuatro grupos. La significacin de
las diferencias en los recuentos y la prevalencia medios en-
tre los grupos se evalu mediante la prueba de Kruskal-Wa-
llis. Para los recuentos: *p < 0,05; **p < 0,01; ***p < 0,001;
para la prevalencia, #p < 0,05; ##p < 0,01; ###p < 0,001 des-
pus de adaptarlos para comparaciones mltiples (175). Re-
producido con autorizacin de Journal of Clinical Perio-
dontology(Socransky y cols. [176]).
Biofilms dentales: objetivos teraputicos difciles
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los mtodos alternativos y complementarios. El pro-
psito de este apartado es examinar algunos de los
cambios que provocan diferentes tratamientos, solos
y en combinacin.
A lo largo de este volumen, sta y otras formas de
terapia se presentarn con ms detalle.
En la actualidad, las terapias periodontales antimi-
crobianas pueden agruparse en tres amplias catego-
ras: las que eliminan fsicamente los microorga-
nismos, conocidas a menudo como desbridamiento
mecnico; las que intentan destruir los microorganis-
mos o afectar su metabolismo, como los antispticos
y los antibiticos, y las que afectan al medio ambiente
de los microorganismos. Se estn investigando otros
tipos de terapias, como posibles vacunas contra los
patgenos orales o terapias de sustitucin en las que
se introduce una especie en el biofilm con el fin de
controlar los microorganismos potencialmente pato-
gnicos. No se har referencia a estos dos tipos de te-
rapia, aunque su introduccin en el armamento tera-
putico es, indudablemente, bienvenida.
Eliminacin fsica de los microorganismos:
desbridamiento mecnico
Dada la notable resistencia de los microorganismos
de los biofilms a los mecanismos de defensa del hus-
ped y a los agentes antimicrobianos, el primer paso l-
gico para controlar estos organismos sera su elimina-
cin a travs de medios fsicos. Por fortuna, los biofilms
de la cavidad oral, a diferencia de muchos otros bio-
films, son fcilmente accesibles, lo que permite su eli-
minacin fsica. De hecho, la forma ms comn de
terapia periodontal es la eliminacin de la placa supra-
gingival y subgingival mediante procedimientos como
la higiene oral realizada por el paciente, la eliminacin
del clculo mediante raspado y alisado radicular o la ci-
ruga periodontal. Los siguientes datos son un ejemplo
de los efectos de la eliminacin del clculo mediante
alisado radicular de acuerdo con parmetros clnicos y
la composicin de la placa subgingival. Es este estudio,
una ampliacin del estudio descrito por Haffajee y cols.
(67), se evalu clnicamente a 71 individuos con perio-
dontitis del adulto en seis sitios por diente. Se tomaron
muestras de la placa subgingival de la superficie me-
siobucal de cada diente, con excepcin de los molares,
y se analiz individualmente el contenido de 40 espe-
cies bacterianas utilizando la tcnica de anlisis tablero
de ajedrez por hibridacin DNA-DNA. Las medidas cl-
nicas y las muestras microbianas se tomaron en el exa-
men inicial y a los 3 meses despus del tratamiento, que
consisti en la eliminacin del clculo de toda la boca
mediante raspado y alisado radicular junto con ins-
trucciones sobre higiene oral. En la figura 12 se indican
las concentraciones y la prevalencia medias de las 40
especies estudiadas antes de la eliminacin del clculo
y del alisado radicular y despus de realizar estos pro-
cedimientos. Los datos indican que, por trmino me-
dio, la mayora de las especies no cambi significativa-
mente. No obstante, tres especies del complejo rojo, B.
forsythus, P. gingivalis y T. denticola, disminuyeron sig-
nificativamente en los recuentos y porcentajes de los si-
tios colonizados 3 meses despus del raspado y alisado
radicular una vez que se ajustaron para comparaciones
mltiples. Estos cambios microbianos se acompaaron
de una disminucin significativa de la profundidad de
bolsa media de toda la boca y de un aumento del nivel
de insercin (fig. 13).
A la luz de la expresin previa sobre biofilms, los da-
tos de esta investigacin revisten inters. Los procedi-
mientos mecnicos eliminaron, sin duda, la mayora de
los microorganismos que colonizaron la superficie de
los dientes. Posiblemente, se elimin el 90 % o, incluso,
un porcentaje mayor. Sin embargo, dados los rpidos
ndices de multiplicacin de las bacterias, no resulta sor-
prendente que la mayora de los taxones examinados
volvieran al cabo de 3 meses, casi a los niveles iniciales.
Los datos de la bibliografa sugieren que el retorno a los
recuentos totales del examen inicial ocurre en un pe-
rodo de 4 a 8 das (60, 170). Sin embargo, ciertos taxo-
nes resultaron afectados por este procedimiento. Es
posible que estos taxones hayan disminuido por los
procedimientos mecnicos y retormado a los valores
iniciales ms lentamente, en parte debido a su natura-
leza delicada y en parte debido a que el medio ambiente
de los tejidos puede haber cambiado. Una disminucin
de la inflamacin y una mejora de la barrera epitelial
dentro de la bolsa podran disminuir la disponibilidad
de nutrientes de dichos taxones y, por consiguiente, ra-
lentizar su regreso, aunque sin controlarlo por completo.
Otros procedimientos de desbridamiento mecnico,
como la ciruga periodontal, tienen efectos similares o
incluso superiores sobre el complejo rojo, afectando
tambin a los miembros del complejo naranja (115).
Uso de antibiticos en el tratamiento de
infecciones periodontales
Dado que las enfermedades periodontales son infec-
ciones, no es de extraar que se hayan utilizado y se
Socransky y Haffajee
32
Fig. 12. Diagrama de barras de la prevalencia y los recuen-
tos de 40 especies subgingivales antes de la eliminacin del
clculo y el alisado radicular y 3 meses despus de estos
procedimientos en 71 pacientes (nmero de muestras =
3.546). En el panel izquierdo se indican los valores pretra-
tamiento y en el derecho, los valores postratamiento. La
longitud total de cada barra indica el porcentaje de sitios
colonizados (prevalencia de las especies). Los diferentes
sombreados de cada barra indican el porcentaje de sitios
colonizados por diferentes niveles de especies. La signifi-
cacin de las diferencias en los recuentos y la prevalencia
medios entre las visitas pretratamiento y postratamiento
se determin mediante la prueba del orden con signo de
Wilcoxon. Para la prevalencia: *p < 0,05; ***p < 0,001; tras
la adaptacin para comparaciones mltiples (175).
Biofilms dentales: objetivos teraputicos difciles
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continen utilizando antibiticos en su tratamiento. A
partir del anlisis de la mayor resistencia a los antibi-
ticos de los microorganismos que crecen en biofilms,
as como de la dificultad de algunos antibiticos para
penetrar de forma eficaz en un bioflm, podra cuestio-
narse el uso de estos agentes en el tratamiento de las
enfermedades periodontales. Sin embargo, los antibi-
ticos se han empleado con xito como complemento
en el tratamiento de estas infecciones (7, 57, 69, 89, 91-
93, 121, 127-131, 146, 147, 178, 196, 199). Las expectati-
vas sobre los resultados del tratamiento mediante la
administracin de antibiticos sistmicos varan am-
pliamente. Por una parte, podra esperarse que el agente
matara todas las especies sensibles y permitiera el sur-
gimiento de especies insensibles (cabe esperar que com-
patibles con el husped). Por otra parte, podra espe-
rarse de acuerdo con los argumentos expuestos que el
antibitico no tuviera, virtualmente, efecto incluso en
especies sensibles en estado planctnico, debido a la
barrera y a los cambios en la resistencia de los micro-
organismos que crecen en los biofilms. La verdad
reside en un trmino medio. Los antibiticos adminis-
trados de forma sistmica tienen ciertos efectos en seg-
mentos de la microflora subgingival, pero habitualmente
no eliminan por completo las especies bacterianas sen-
sibles. El siguiente estudio proporciona ejemplos de dos
antibiticos sistmicos empleados popularmente, la
amoxicilina y el metronidazol, utilizados de forma in-
dividual como complemento de la eliminacin del cl-
culo mediante raspado y alisado radicular (59). Tras un
control clnico inicial y un muestreo microbiano de 17
sujetos adultos con periodontitis, se llevaron a cabo una
eliminacin del clculo de toda la boca y un alisado ra-
dicular. Posteriormente, los individuos fueron asigna-
dos, de forma aleatoria, a uno de dos grupos de trata-
miento. Unos recibieron amoxicilina sistmica (500 mg,
3 veces al da), y otros, metronidazol sistmico (250 mg,
3 veces al da) durante 14 das. Se realizaron controles
clnicos de toda la boca y toma de muestras a los 3, 6 y
12 meses de finalizar el tratamiento. Se tomaron mues-
tras adicionales de la placa subgingival de parejas de
dientes posteriores escogidos aleatoriamente a los 3, 7
y 14 das durante la administracin de los antibiticos
y a los 3, 7 y 14 das tras la finalizacin de la terapia con
antibiticos. Ambos antibiticos produjeron una mejo-
ra significativa en los parmetros clnicos (fig. 14). En
particular, la profundidad media de la bolsa de toda la
boca, el nivel de insercin y el porcentaje de sitios con
sangrado en el sondaje disminuyeron significativamente
en ambos grupos, mientras que la terapia con amoxici-
lina tambin produjo una disminucin importante del
porcentaje de sitios que presentaban placa. En las figu-
ras 15 y 16 se presentan los recuentos de las 40 especies
analizadas en el examen inicial y a los 3, 6 y 12 meses
en los dos grupos de tratamiento. Tanto la amoxicilina
como el metronidazol produjeron una reduccin signi-
ficativa en los recuentos de muchas especies, en parti-
cular de las especies de los complejos rojo y naranja. La
disminucin en los recuentos de las especies del com-
plejo rojo fue particularmente acentuada. La disminu-
cin inicial se mantuvo a los 12 meses, de forma ms
notable en los pacientes tratados con metronidazol.
Los diferentes efectos de los antibiticos estn des-
tacados por su efecto sobre las proporciones y niveles
de los distintos complejos microbianos descritos an-
teriormente. La figura 17 muestra que durante la ad-
ministracin de amoxicilina las proporciones de Acti-
nomyces y de las especies del complejo rojo disminu-
yeron y las proporciones de las especies del complejo
amarillo aumentaron. Transcurridos 90 das, las pro-
porciones tendieron a volver a los niveles iniciales, pero
las especies Actinomyces se encontraban an a niveles
bajos. Por el contrario, el efecto principal del metroni-
dazol se manifest en las especies del complejo rojo y,
en menor medida, en las del complejo naranja, que se
redujeron significativamente durante la administracin
de los antibiticos (fig. 17). Las especies del complejo
rojo permanecieron en niveles bajos durante todo el es-
tudio. Las proporciones de Actinomyces y de las espe-
cies del complejo amarillo se vieron menos afectadas
por este agente.
En la figura 18 se muestra la proporcin de microor-
ganismos que resistieron a los dos agentes antes, du-
rante y despus de su administracin. Ms de la mitad
de los microorganismos cultivados eran resistentes al
metronidazol en el examen inicial. Esta cifra aument
casi al 81 % tras 14 das de administracin de metroni-
dazol y disminuy a los niveles iniciales a los 90 das.
Aproximadamente el 0,5 % de las cepas eran resistentes
Socransky y Haffajee
34
Fig.13. Diagrama de barras de la profundidad media de la bolsa
y el nivel medio de insercin ( EEM) en el examen inicial y 3
meses despus de la eliminacin del clculo y del raspado y
alisado radicular (nmero de indivudos = 71). La significacin
de las diferencias entre las visitas pretratamiento y postrata-
miento se determin mediante la prueba del orden con signo
de Wilcoxon. Advirtase que el eje yno comienza en 0.
3,4
mm
3,2
2,9
2,7
2,4
p < 0,001
p < 0,01
Profundidad
de la bolsa
Nivel de
insercin
Pretratamiento
A los 3 meses del
tratamiento
a la amoxicilina en el examen inicial. La proporcin de
cepas resistentes aument casi al 41 % al final de la ad-
ministracin del amoxicilina y disminuy casi a los ni-
veles iniciales a los 90 das. Por lo tanto, el 19 % de los
microorganismos en los biofilms fueron sensibles al me-
tronidazol, y el 59 %, a la amoxicilina, incluso cuando
los pacientes tomaron el agente prescrito durante 14 das.
Estas cifras reflejan la proteccin conferida por los bio-
films a los microorganismos, como se ha expuesto an-
teriormente. Los datos correspondientes a los recuentos
microbianos y a la resistencia a los antibiticos sugieren
que los antibiticos administrados por va sistmica pu-
dieron afectar, sobre todo, a los microorganismos de los
biofilms asociados a las clulas epiteliales y a las clulas
adyacentes adheridas libremente. Estos microorganis-
mos podran ser ms accesibles a los agentes adminis-
trados, debido en parte, a su proximidad a los tejidos del
husped y, en parte, a un glicocliz menos desarrollado.
Posiblemente, los microorganismos de esta rea se re-
dujeron a niveles muy bajos, pero las mismas especies
pudieron asimismo haber resistido en los biofilms aso-
ciados a los dientes, aunque a niveles muy inferiores. Es
posible tambin que las especies en los biofilms asocia-
dos a los dientes fueran ms resistentes a los antibiti-
cos debido a los mecanismos descritos antes y, de esta
manera, se perpertuara su capacidad de crecimiento a
partir de esta fuente. Podra suponerse que la elimina-
cin fsica de los biofilms asociados a los dientes antes
de la administracin de antibiticos o durante sta po-
dra minimizar este crecimiento.
Los datos del estudio expuesto indican que la admi-
nistracin sistmica de antibiticos afecta a los micro-
organismos localizados en los biofilms. Muchas de las
especies evaluadas se redujeron significativamente en
nmero incluso hasta 1 ao despus de la terapia ini-
cial, aunque en promedio ninguna especie fue elimi-
nada. Tambin se puso de manifiesto que agentes di-
ferentes tienen efectos diferentes en la microflora
subgingival. Aunque ambos agentes redujeron, al me-
nos inicialmente, el complejo rojo, el metronidazol tuvo
un efecto ms pronunciado y duradero. Adems, la amo-
xicilina produjo una disminucin significativa en la pro-
porcin de especies Actinomyces, con un incremento
concomitante en la proporcin de especies de com-
plejo amarillo. Sin embargo, este efecto, potencialmente
indeseable, no se observ en los individuos tratados
con metronidazol. Tambin fue evidente, dentro de las
limitaciones del estudio, que el empleo a corto plazo
Biofilms dentales: objetivos teraputicos difciles
35
Fig. 14. Valores medios (+ EEM) de los parmetros clnicos
(para toda la boca) en el examen inicial y a los 90, 180 y
360 das en pacientes tratados con eliminacin de clculo
y alisado radicular y metronidazol o eliminacin del eli-
minacin de clculo y alisado radicular y amoxicilina. Los
crculos representan los valores medios y los trazados ver-
ticales, el error estndar de la media. Se midieron los va-
lores para cada parmetro en alrededor de 168 zonas de
cada paciente, Se promediaron dichos valores en cada in-
dividuo y luego se promediaron los resultados de todos los
pacientes en cada grupo de tratamiento para cada mo-
mento de observacin del examen. La significacin de las
diferencias entre los grupos en cada momento de obser-
vacin se estableci mediante ANCOVA. Reproducido con
autorizacin de Journal of Clinical Periodontology (Feres
y cols. [59]).
80
60
40
20
0
3,8
3,4
3,1
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2,4
3,8
3,4
3,1
2,8
2,4
Grupo de tratamiento
Amoxicilina
Metronidazol
80
60
40
20
0
60
45
30
15
0
Sitios
(%)
mm
p < 0,05
p < 0,05
p < 0,01
p < 0,05
p < 0,01
p < 0,01
p < 0,01
0 90 180 360 0 90 180 360 Tiempo (das)
Placa Enrojecimiento gingival
Nivel de insercin Profundidad de la bolsa
Sangrado en el sondaje
de estos dos agentes no afect la proporcin de espe-
cies resistentes a los antibiticos a largo plazo. El efecto
de un antibitico puede ir ms all de sus efectos di-
rectos en especies individuales. Por ejemplo, se com-
prob que los recuentos de especies de Actinomyces
disminuyeron 3 meses despus de la administracin de
metronidazol. Pero las especies de Actinomyces no son
sensibles al metronidazol, lo que sugiere que esta re-
duccin se debi a una disminucin en otros taxones
que afect el estado inflamatorio del hbitat, lo cual, a
su vez, hizo que disminuyeran los niveles de todas las
especies colonizadoras (160, 161). Un biofilm dental es
un consorcio de organismos, y la alteracin de una parte
de dicho consorcio afectar el hbitat y las especies res-
tantes.
Tratamientos que afectan el medio ambiente
microbiano: eliminacin de la placa
supragingival
Aunque es ampliamente conocido que las bacterias
pueden afectar los tejidos que colonizan, se comprende
menos que el medio ambiente de las bacterias tiene un
efecto importante en su crecimiento y actividades. En
ecologa microbiana es axiomtico que las especies co-
lonizadoras afectan el hbitat y que ste afecta los mi-
croorganismos colonizadores. ste es el caso, sin duda,
en el medio ambiente oral, donde las especies tienen
tropismos por tejidos especficos; as, ciertos taxones
colonizan determinadas superficies, y ciertos taxones
otras superficies. El medio subgingival es uno de los h-
bitats elegidos por muchas especies, como los comple-
jos rojo y naranja, ya que proporciona un ambiente pro-
picio para su multiplicacin y quiz para su capacidad
de destruccin del tejido. En el caso de que se alterara
el ambiente que rodea la microflora subgingival, pro-
bablemente se produciran cambios en el nmero, las
proporciones y la prevalencia de especies. Los dos prin-
cipales factores medio ambientales que afectan la placa
subgingival son los tejidos de la bolsa periodontal y la
placa supragingival. Una modificacin en cualquiera de
estos factores pueden provocar cambios en la compo-
sicin de la placa subgingival. Y, en efecto, as ocurre. Se
sabe desde hace mucho tiempo que la eliminacin me-
ticulosa de la placa supragingival conduce a una mejo-
ra en los parmetros relacionados con la inflamacin
gingival. En realidad, los clnicos han motivado y con-
tinan motivando a los pacientes para que eliminen con
cuidado y regularidad los depsitos supragingivales. Lo
que se conoce menos es el efecto que tiene la elimina-
cin regular de la placa supragingival en la composi-
cin de la placa subgingival. Algunos estudios han su-
gerido que la eliminacin de la placa supragingival puede
disminuir agentes patgenos periodontales especficos
(1, 44, 82, 173, 190). Estos efectos se examinaron en pro-
fundidad en un estudio de 18 adultos con periodonti-
tis que participaban en un programa de mantenimiento
periodontal (218). Tras exmenes iniciales clnicos y mi-
crobiolgicos, los pacientes se sometieron a una elimi-
nacin de clculo y un alisado radicular de toda la boca,
seguidos por eliminacin profesional semanal de la
placa supragingival durante 3 meses. Los pacientes con-
tinuaron con sus procedimientos habituales de cuida-
dos bucodentales en el hogar durante los 12 meses que
dur el estudio. Se efectuaron controles a los pacientes
a los 3, 6 y 12 meses, durante los cuales tambin se eli-
min el clculo como mantenimiento subgingival. En
la figura 19 se presentan los recuentos totales medios
de las placas supragingival y subgingival en el examen
inicial y a los 3, 6 y 12 meses. Los recuentos totales de
la placa supragingival y subgingival disminuyeron de
forma significativa a los 3 meses, inmediatamente des-
pus de la finalizacin de la fase de eliminacin profe-
sional de la placa supragingival. Un hecho interesante
fue que los recuentos continuaron disminuyendo en las
visitas realizadas a los 6 y 12 meses, aunque no se ha-
ba realizado limpieza profesional durante 3 y 9 meses,
respectivamente. Se observaron hallazgos similares en
las muestras tanto de placa supragingival como de placa
subgingival para los taxones individuales estudiados. En
la figura 20 se indica el recuento medio de las 40 espe-
cies estudiadas en el examen inicial y a los 3, 6 y 12 me-
ses en 1.804 muestras de placas subgingival. Treinta y
cuatro especies disminuyeron significativamente a lo
largo del tiempo, entre las que se incluan agentes pa-
tgenos periodontales como B. forsythus, P. gingivalis y
A. actinomycetemcomitans. El perfil microbiano a los 12
meses fue muy similar al hallado en 22 individuos con
periodonto sano evaluados microbiolgicamente con el
mismo procedimiento (fig. 21). A pesar de que se ob-
servaron numerosas diferencias significativas en los re-
cuentos entre el examen inicial y el realizado a los 12
meses en los individuos tratados, no hubo diferencias
significativas entre los datos a los 12 meses y los datos
de los individuos sanos. Esto sugiere que la eliminacin
meticulosa de la placa supragingival despus de la te-
rapia periodontal inicial, como eliminacin del clculo
y alisado radicular, puede dar origen a una microflora
que es muy similar a la observada en caso de perio-
donto sano.
Socransky y Haffajee
36
Fig. 15. Grficas de barras de los recuentos medios ( 10
5
,
EEM) de 40 especies subgingivales en el examen inicial y a
los 90, 180 y 360 das en individuos tratados con amoxici-
lina. Las especies estn agrupadas segn los complejos mi-
crobianos descritos por Socransky y cols. (174). Se calcu-
laron los recuentos medios de cada especie para cada
paciente y luego se promediaron los valores de todos pa-
cientes para cada momento de observacin del examen. La
significacin de las diferencias a lo largo del tiempo esta-
bleci mediante la prueba de Quade (* p < 0,05; **p < 0,01;
***p < 0,001). Trece especies se redujeron de manera signi-
ficativa. Reproducido con autorizacin de Journal of Clini-
cal Periodontology(Feres y cols. [59]).
Biofilms dentales: objetivos teraputicos difciles
37
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Para combatir las enfermedades infecciosas los es-
fuerzos se dirigen por lo general hacia dos objetivos. El
primero es controlar la cantidad de microorganismos en
el ambiente, habitualmente mediante procedimientos
sanitarios. El segundo es identificar el microorganismo
en un husped infectado que exhiba la enfermedad.
Desde el punto de vista epidemiolgico, el primero se-
ra el ms importante en que la enfermedad epidmica
se haya reducido de forma notable en pases industria-
lizados por medio de mejoras en el alcantarillado, el su-
ministro de agua, el tratamiento de alimentos y otras
medidas de salud pblica. Puede considerase que el con-
trol de la placa supragingival es un procedimiento sa-
nitario que disminuye los niveles de especies poten-
cialmente patgenas que colonizan el individuo y que
colonizan la comunidad. Como tal, esta disminucin
en el conjunto de microorganismos potencialmente
patgenos tiene extrema importancia, ya que reduce
el riesgo de nuevas enfermedades o la reaparicin de
enfermedades en individuos infectados. La elimina-
cin de la placa supragingival tiene el beneficio aa-
dido de influir en los recuentos y la composicin de
la microflora subgingival. Claramente, la eliminacin
del biofilm del rea supragingival afecta la composi-
cin del biofilm subgingival. Esto puede deberse a un
efecto directo de los colonizadores supragingivales so-
bre microorganismos subgingivales o a un efecto en
los tejidos periodontales adyacentes que podran con-
ducir a una reduccin en las especies subgingivales.
Probablemente, el efecto se debe a estos dos fen-
menos. Los organismos supragingivales y tambin los
tejidos periodontales adyacentes proporcionan tanto
nutrientes como condiciones medioambientales fsi-
cas y qumicas para la proliferacin de las especies
subgingivales. La eliminacin de los colonizadores su-
pragingivales disminuira esta fuente, mientras que la
reduccin de la inflamacin y la mejora de la funcin
protectora del epitelio disminuiran una segunda
fuente de nutrientes necesarios para el crecimiento
(160, 161). Fundamentalmente, las bacterias del bio-
film subgingival disminuyen porque los nutrientes
esenciales para su crecimiento disminuyen o se en-
cuentran bloqueados. La alteracin del hbitat puede
ser uno de los mecanismos ms importantes para el
control a largo plazo de los agentes patgenos sub-
gingivales. Si nuestros tratamientos o mecanismos pre-
ventivos disminuyen la disponibilidad de nutrientes
y mantienen la funcin protectora epitelial, entonces
el nmero de microorganismos en el medio subgin-
gival disminuir, al igual que la proporcin de ellos
que sean patgenos. Adems, la reduccin de los re-
servorios de especies patgenas a travs de la elimi-
nacin sistemtica de las superficies dentales, quizs
acompaada por su inhibicin en las superficies de
Biofilms dentales: objetivos teraputicos difciles
39
Fig. 16. Grficos de barras de los recuentos medios ( 10
5
,
EEM) de 40 especies subgingivales en el examen inicial y
a los 90, 180 y 360 das con individuos tratados con metro-
nidazol. La presentacin de los datos y las pruebas de sig-
nificacin se realizaron de la misma manera que en la fi-
gura 15. Trece especies se redujeron de manera significativa.
Reproducido con autorizacin de Journal of Clinical Pe-
riodontology(Feres y cols. [59]).
Fig. 17. Grficos de barras unas sobre otras que describen la
proporcin media de los complejos microbianos en diferen-
tes momentos para 9 pacientes del grupo de amoxicilina y 8
pacientes del grupo de metronidazol.Se determinaron los por-
centajes de los recuentos con sonda de ADN para cada espe-
cie en cada zona, se promediaron dichos valores para cada in-
dividuo y luego se promediaron los resultados de todos los
pacientes en cada momento de observacin del examen. Se
sumaron las especies de los complejos y se determinaron las
proporciones que cada complejo comprenda. El grupo
otros, compuesto por especies que no encajaban en ningn
complejo o que representaban nuevas sondas de ADN para
especies cuya relacin con los complejos existentes an no se
ha determinado, constituy la diferencia al 100 %.
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Amoxicilina Metronidazol
0 3 7 14 17 21 28 90 180 360 0 3 7 14 17 21 28 90 180 360
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los tejidos blandos, conducir a una estabilidad a largo
plazo en la mayora de los pacientes periodontales.
Tratamientos antimicrobianos combinados
Se ha demostrado que el empleo de terapias com-
binadas es efectivo en el tratamiento de ciertas infec-
ciones mdicamente importantes. Por ejemplo, hoy
en da, en el tratamiento de las infecciones por VIHse
emplean dos o tres agentes teraputicos que propor-
cionan mejores resultados que las terapias individua-
les empleadas antes. El tratamiento de lceras de es-
tmago causadas por Helicobacter pylori es ms eficaz
habitualmente, con el uso combinado de dos agentes
o ms, como metronidazol con amoxicilina y bismuto.
La combinacin de amoxicilina y metronidazol ad-
ministrados por va sistmica para el tratamiento de
ciertas infecciones periodontales ha sido muy efectiva
(14, 150, 166, 200, 201, 213). Por ejemplo, este trata-
miento en combinacin con la eliminacin del cl-
culo y el alisado radicular redujeron de manera signi-
ficativa la deteccin de A. actinomycetemcomitans en
individuos con periodontitis del adulto asociada con
A. actinomycetemcomitans (150), con periodontitis ju-
venil localizada, o con peridontitis resistente y rpi-
damente progresiva (200, 201). Otros estudios han de-
mostrado que la combinacin de estos dos agentes
fue tambin efectiva en el control de los niveles de
otros agentes patgenos, como P. gingivalis, B. forsyt-
hus y P. intermedia (14, 132, 150, 166, 213).
En un estudio anterior (29) algunos pacientes pre-
sentaron escasa respuesta clnica al uso secuencial de
eliminacin de clculo y alisado radicular, ciruga y an-
tibiticos sistmicos. Estos pacientes tuvieron una pr-
dida media de insercin de toda la boca o ms de tres
sitios con ms de 2,5 mm de prdida de insercin du-
rante el primer ao despus de cada terapia. Un examen
sobre los cambios en la microflora subgingival de estos
individuos sugiri una disminucin de los presuntos
agentes patgenos periodontales comparable a la ob-
servada en los pacientes tratados con xito. Sin embargo,
a pesar de la reduccin en la carga microbiana, los in-
dividuos continuaron manifestando una progresin de
la enfermedad. Una explicacin de esta continua pro-
gresin de la enfermedad podra ser que los individuos
haban reducido ms su capacidad de hacer frente a las
infecciones periodontales que los otros individuos. Una
segunda explicacin podra ser que los agentes patge-
nos pertenecan a tipos clonales ms virulentos que los
encontrados en los pacientes que respondieron satis-
factoriamente a la terapia. Esto llev a la hiptesis de
Socransky y Haffajee
40
Fig. 18. Porcentaje de cepas resistentes a la amoxicilina o al
metronidazol en las muestas de placas de pacientes tratados
con ambos agentes. Las muestras se colocaron sobre placas
de agar enriquecidas con sangre y con 2 g/ml de metronida-
zol o 2 g/ml de amoxicilina con o sin ninguno de ambos agen-
tes. Se contaron las colonias a los 7 das. Los datos se prome-
diaron para cada paciente en cada momento de observacin
del estudio y luego para todos los pacientes de los dos grupos
por separado. Los crculos representan la media, y los traza-
dos verticales, el error estndar de la media. El rea sombre-
ada representa el periodo de administracin del antibitico
en los individuos evaluados. Las diferencias significativas en
el porcentaje de microorganismos resistentes a lo largo del
tiempo se determinaron mediante la prueba de Quade.
Fig. 19. Recuentos totales medios con la sonda de ADN (
10
5
, EEM) en muestras de placa supragingival y subgingi-
val tomadas en el examen inicial y a los 3, 6 y 12 meses. Se
realiz un control de la placa supragingival profesional en-
tre el examen inicial y los 3 meses. Se calcularon los re-
cuentos medios para cada paciente en cada visita y luego
se promediaron los valores de los 18 pacientes en cada mo-
mento de observacin del estudio. Los trazados verticales
indican el EEM. La significacin de las diferencias a lo largo
del tiempo se estableci mediante la prueba de Quade.
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200
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0 3 7 14 17 21 28 90 Tiempo (das)
0 3 6 12 0 3 6 12 Tiempo (meses)
Metronidazol
Amoxicilina
%
Recuentos
( 10
5
)
Supragingival
p < 0,001
Subgingival
p < 0,001
p < 0,05
Fig. 20. Grfico de barras de los recuentos medios ( 10
5
, +
EEM) de 40 especies evaluadas en muestras de placa sub-
gingival tomadas en el examen inicial y a los 3, 6 y 12 meses.
Se realiz un control profesional de la placa supragingival en-
tre el examen inicial y los 3 meses. Se calcularon los recuen-
tos medios de cada especie para cada paciente en cada visita
y luego promediaron los valores de los 18 pacientes en cada
momento de observacin del estudio. Los trazados verticales
indican el EEM. La significacin de las diferencias a lo largo
del tiempo se determin mediante la prueba de Quade. *p <
0,05; **p< 0,01; ***p< 0,001 despus de adaptarla para com-
paraciones mltiples. Reproducido con autorizacin de Jour-
nal of Clinical Periodontology(Ximenez-Fyvie y cols. [218]).
Biofilms dentales: objetivos teraputicos difciles
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Socransky y Haffajee
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que, aunque se produjo una reduccin en las especies
patgenas como consecuencia de una terapia conven-
cional, dicha reduccin no fue suficiente en el grupo de
los pacientes resistentes para prevenir la progresin de
la enfermedad. De ese modo, se dise un enfoque te-
raputico que empleara combinaciones de agentes an-
timicrobianos que, posteriormente, podran reducir la
carga de patgenos y conducir a una estabilidad clnica
ms sostenida. Dicho enfoque consiste en la elimina-
cin del clculo y el alisado radicular de toda la boca, la
administracin sistmica de metrodinazol yamoxicilina,
la aplicacin de fibras de tetraciclina en los sitios con
una profundidad de bolsa > 4 mm y la eliminacin pro-
fesional semanal de la placa supragingival durante 3 me-
ses. El fundamento fue que la eliminacin del clculo y
el alisado radicular eliminaran fsicamente los micro-
organismos, que las fibras de tetraciclina disminuiran
considerablemente los patgenos en las bolsas ms pro-
fundas y que la amoxicilina y el metrodinazol sistmi-
cos afectaran a las especies sensibles que persistieran
despus de la reduccin mediante eliminacin fsica y
antibiticos locales. Finalmente, se empleara la elimi-
nacin de la placa supragingival repetida con el fin de
afectar al hbitat de los microorganismos colonizadores
y, de esta forma, disminuir el alcance y el grado de re-
colonizacin. En este estudio en curso se han tratado 8
pacientes con periodontitis refractaria, a los cuales se les
ha realizado un seguimiento en las ltimas 15 semanas.
En la figura 22 se indican los valores clnicos medios de
los porcentajes de sitios que presentaban placa visible,
enrojecimiento gingival, sangrado en el sondaje y supu-
racin, as como profundidad de bolsa y nivel de inser-
cin antes del tratamiento y hasta 15 semanas despus.
Todos los parmetros disminuyeron de forma significa-
tiva a lo largo del tiempo. En la figura 23 se muestran
los datos del examen inicial y de la semana 15 para los
parmetros clnicos de cada uno de los 8 pacientes. To-
Biofilms dentales: objetivos teraputicos difciles
43
Fig. 22. Valores medios para toda la boca ( EEM) de los pa-
rmetros clnicos en el examen inicial y a los 3, 6, 9, 12 y 15
meses en 8 pacientes refractarios. Los crculos representan
los valores medios, y los trazados verticales, el error estndar
de la media. Se midieron los valores para cada parmetro
hasta en 168 sitios en cada paciente, se promediaron dichos
valores en cada paciente y luego se promediaron los resulta-
dos de todos los pacientes para cada momento de observa-
cin del estudio. La significacin de las diferencias a lo largo
del tiempo se determinaron mediante la prueba de Quade.
90
65
40
Sitios
(%)
70
50
30
Sitios
(%)
50
25
0
Sitios
(%)
p < 0,05 p < 0,01
p < 0,001
Placa
8
4
0
Sitios
(%)
p < 0,001
Supuracin
4,6
4,0
3,3
2,7
2,0
mm
p < 0,001
Profundidad media
de la bolsa
7,0
5,9
4,7
3,6
2,4
mm
p < 0,001
Nivel medio
de insercin
Enrojecimiento gingival Sangrado en el sondaje
0 3 6 9 12 15 0 3 6 9 12 15 0 3 6 9 12 15
Tiempo en meses
Fig. 21. Grfico de barras de los recuentos medios ( 10
5
,
EEM) de especies individuales en muestras de placa su-
pragingival tomadas de 18 pacientes con periodontitis en
el examen inicial y a los 12 meses, as como de 22 pacien-
tes con periodonto sano en el examen inicial (218). Las ba-
rras representan los recuentos medios y los trazados verti-
cales indican el error estndar de la media. Se realiz un
control profesional de la placa supragingival entre el exa-
men inicial y los tres meses en el grupo con periodontitis.
Se calcularon los recuentos medios de cada especie para
cada paciente en cada visita y luego se promediaron los va-
lores de todos los pacienes en cada momento de observa-
cin del estudio. La significacin de las diferencias entre el
examen inicial y a los 12 meses se estableci mediante la
prueba del orden con signo de Wilcoxon. *p < 0,05; **p <
0,01, despus de adaptarla para comparaciones mltiples.
La significacin de las diferencias entre las muestras sanas
y con periodontitis de los 12 meses se determin mediante
la prueba de Mann-Whitney. No se observaron diferencias
significativas despus de adaptarla para comparaciones
mltiples. Reproducido con autorizacin de Journal of Cli-
nical Periodontology(Ximenez-Fyvie y cols. [218]).
dos ellos presentaron una mejora en los porcentajes
de sitios con sangrado en el sondaje, supuracin, pro-
fundidad media de la bolsa y nivel de insercin medio,
mientras que 1 de los 8 pacientes mostr una dismi-
nucin del porcentaje de sitios con placa o enrojeci-
miento gingival. La profundidad media de la bolsa de
toda la boca y las reducciones de los niveles de inser-
cin fueron 0,99 y 0,69 mm, respectivamente. Estos sor-
prendentes cambios clnicos se acompaaron de un
importante descenso en los recuentos y la prevalencia
de las especies subgingivales. En particular, los re-
cuentos de las especies del complejo rojo, B. forsythus
y P. gingivalis, y de las especies del complejo naranja,
E. nodatum, F. nucleatum, subespecie vincentii, y F. nu-
cleatum, subespecie nucleatum, disminuyeron consi-
derablemente (fig. 24). Es interesante sealar que las
especies de Streptococcus milleri, Streptococcus angi-
nosus, Streptococcus constellatus y Streptococcus inter-
medius, las cuales se han relacionado a menudo con
enfermedades refractarias (29, 134), disminuyeron sig-
nificantemente mediante la terapia combinada. Mu-
chas de estas mismas especies disminuyeron tambin
significantemente en prevalencia (porcentaje de sitios
colonizados) (fig. 25). Los datos correspondientes al re-
cuento y la prevalencia de las especies P. gingivalis y S.
constellatus se presentan ms detalladamente en la fi-
gura 26. Estas especies, presentes en concentraciones
reducidas gracias a la terapia anterior, disminuyeron
posteriormente con el tratamiento combinado emple-
ado en este estudio.
Los resultados de este estudio en curso, aunque rea-
lizado a partir de un limitado nmero de pacientes, in-
dicaron que las terapias combinadas mejoraron o man-
tuvieron estables los parmetros clnicos examinados.
Este hecho es destacable, puesto que tratamientos pre-
vios en este grupo de pacientes no haban podido evi-
tar una evolucin de la enfermedad que les permitiera
alcanzar una mejora periodontal. El segundo hallazgo
notable fue que la terapia combinada fuese capaz de re-
ducir, considerablemente, los recuentos y la prevalencia
de muchos patgenos periodontales especficos que ya
se encontraban en niveles relativamente bajos antes del
tratamiento combinado. Debe sealarse que es ms f-
cil lograr un descenso de las concentraciones de mi-
croorganismos cuando stas se encuentran elevadas an-
tes del tratamiento. Claramente, los datos de la presente
investigacin, junto con los de Van Winkelhoff y otros
autores, sugieren que las terapias combinadas seran ms
efectivas en el tratamiento o prevencin de la reapari-
cin de las enfermedades periodontales. Las terapias per-
sonalizadas son, a menudo, efectivas en pacientes cuya
enfermedad se controla fcilmente mediante cualquiera
Socransky y Haffajee
44
Fig. 23. Valores medios de los parmetros clnicos en el exa-
men inicial y a los 15 meses en cada paciente. Cada crculo
representa el valor medio para cada individuo. Los crculos de
color turquesa representan los valores medio en el examen
inicial para cada individuo, y los crculos negros y rojos, los
valores medios para el mismo paciente a los 15 meses. Los cr-
culos negros en el rea sombreada representan una disminu-
cin con respecto a los valores del examen inicial, mientras
que los crculos rojos de la zona no sombreada representan
un aumento con respecto a los valores del examen inicial.
90
60
30
Sitios
(%)
18
9
0
Sitios
(%)
4,5
3,9
3,3
2,7
2,1
mm
6,8
5,7
4,6
3,5
2,5
mm
80
50
20
Sitios
(%)
66
34
2
Sitios
(%)
Placa
Supuracin Profundidad media de la bolsa Nivel medio de insercin
Pacientes
Enrojecimiento gingival Sangrado en el sondaje
Biofilms dentales: objetivos teraputicos difciles
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Fig. 24. Perfil microbiano de los recuentos medios ( 10
5
)
de 40 especies microbianas en muestras de placa subgin-
gival tomadas de 8 pacientes refractarios en el examen ini-
cial y a los 12 meses. El perfil representa los recuentos me-
dios obtenidos tras promediar los recuentos de cada
especie en cada paciente y luego en todos los pacientes en
ambos momentos de observacin del estudio. Las espe-
cies estn ordenadas de acuerdo con los recuentos medios
del examen inicial. La significacin de las diferencias de
cada especie entre los momentos de observacin se de-
termin mediante la prueba del orden con signo de Wil-
coxon.
Socransky y Haffajee
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Fig. 25. Perfil microbiano de la prevalencia (porcentaje de si-
tios colonizados) de 40 especies microbianas en muestras de
placa subgingival tomadas de 8 pacientes refractarios en el
examen inicial y a los 12 meses. Se determin el porcentaje
de sitios colonizados en cada paciente en ambos momentos
de observacin para cada especie y luego se promediaron
los valores de todos los pacientes en los diferentes momen-
tos de observacin. La significacin de las diferencias para
cada especie entre los momentos de observacin se deter-
min mediante la prueba del orden con signo de Wilcoxon.
de los distintos enfoques teraputicos. Los resultados de
los estudios presentados en este captulo demostraron
este hecho. No obstante, un subgrupo de pacientes no
responde adecuadamente a dichas terapias, y es proba-
ble que en estos individuos las terapias combinadas sean
efectivas en el control de las infecciones periodontales.
Lo ideal sera que estas terapias proporcionaran dife-
rentes modalidades de procedimientos, tanto antimi-
crobianos como de accin sobre el husped.
Conclusiones
En este captulo se ha intentado describir de la na-
turaleza de los biofilms en general, y de los biofilms ora-
les en particular, as como una aproximacin a su con-
trol. Los biofilms son estructuras complejas que
consisten en microcolonias puras o mixtas rodeadas de
un glicocliz compuesto fundamentalmente por exo-
polisacridos producidos por las bacterias residentes.
Los recientes avances tecnolgicos han demostrado la
presencia de canales de agua dentro de los biofilms, que
permiten el paso de los nutrientes desde el fluido que
baa las superficies y de los productos de desecho en
sentido contrario. Aparentemente, la comunicacin y la
transferencia intracelulares de la informacin gentica
es comn en los biofilms, permitiendo que cambien en
respuesta a su hbitat. La estructura del biofilm pro-
porciona una defensa contra los mecanismos de pro-
teccin del husped, as como contra los agentes anti-
microbianos. A menudo, los microorganismos que
crecen dentro de los biofilms difieren fisiolgicamente
de los que crecen en estado planctnico. La actividad
fisiolgica difiere significativamente de un sitio a otro
dentro de un biofilm. El biofilm es una estructura de
supervivencia efectiva que protege a los microorganis-
mos residentes de los exgenos y de los factores po-
tencialmente dainos, a la vez que permite la interac-
cin cooperativa entre clulas de especies iguales o
diferentes. Para la estrategia de supervivencia es fun-
damental una fase de colonizacin del biofilm, en la que
los microorganismos se liberan del biofilm con el pro-
psito de colonizar otros sitios del mismo individuo o
de otros individuos. La placa subgingival puede pre-
sentar la singularidad de poseer dos biofilms aposicio-
nados entre s: uno adherido a la superficie del diente,
y otro, a las clulas epiteliales que bordean la bolsa pe-
Biofilms dentales: objetivos teraputicos difciles
47
Fig. 26. Recuentos y prevalencia medios de P. gingivalis y
S. constellatus en pacientes refractarios en el examen ini-
cial y a los 3, 6, 9 y 12 meses. Con respecto a los paneles
superiores, se promediaron los recuentos de cada especie
para cada paciente en cada momento de observacin del
estudio, y, posteriormente, se promediaron los resultados
en todos los pacientes para cada momento de observacin
por separado. En cuanto a los paneles inferiores, se de-
termin el porcentaje de sitios colonizados en cada pa-
ciente en cada momento de observacin para cada espe-
cie y se promediaron los resultados en todos los pacien-
tes para los diferentes momentos de observacin. Los
crculos representan la media, y los trazados verticales, el
error estndar de la media. La significacin de las dife-
rencias a lo largo del tiempo se determin mediante la
prueba de Quade.
S. constellatus P. gingivalis
S. constellatus P. gingivalis
p < 0,001
p < 0,01
p < 0,01
p < 0,05
0,4
Recuentos
10
5
0,2
0,0
0,5
0,3
0,0
60
Sitios
(%)
30
0
0 3 6 9 12 0 3 6 9 12
Tiempo en meses
N
I
V
E
L
E
S
P
R
E
V
A
L
E
N
C
I
A
40
20
0
riodontal o el surco gingival. Estos biofilms actan de
puente entre una zona de especies adheridas libremente
y no adheridas. Las clulas adheridas al diente y a la su-
perficie de la clula epitelial probablemente difieren en
su estado fisiolgico e, indudablemente, en la propor-
cin de sus diferentes especies bacterianas.
En la naturaleza existen muchos biofilms diferentes.
Algunos son tiles (para el ser humano) y otros se aso-
cian a efectos potencialmente dainos. La placa dental
es un biofilm que se desarrolla de forma natural y puede
causar enfermedades. Las placas dentales poseen mu-
chas propiedades en comn con otros biofilms locali-
zados en otras zonas. No obstante, presentan caracte-
rsticas que son importantes en cuanto al control de las
enfermedades. Son fcilmente accesibles y, por lo tanto,
permiten una eliminacin y una aplicacin directa de
los agentes antimicrobianos. Sin embargo, son muy
complejas desde el punto de vista microbiolgico. Esta
complejidad es beneficiosa y, a la vez, perjudicial para
el terapeuta. Por un lado, la complejidad es beneficiosa
porque le indica al terapeuta que el tratamiento habi-
tualmente conducir al retorno a una placa microbiana
diversa relativamente similar. Si el tratamiento elimina
casi todas las especies o la mayora de ellas, la capaci-
dad de colonizacin por microorganismos incluso ms
dainos sera muy alta. Por otro lado, la complejidad es
perjudicial ya que plantea dificultades para el terapeuta.
Lo primordial es saber cul de los diversos patgenos
potenciales en un individuo origina una enfermedad
determinada. En segundo lugar, la red brindada por la
estructura de la comunidad puede ayudar a rescatar
a las especies inhibidas, proporcionndoles los factores
esenciales necesarios para una recolonizacin rpida.
Sin embargo, como se ha indicado en este captulo y se
ha descrito con ms detalle en otros captulos de este
volumen, los biofilms dentales pueden alterarse me-
diante varias terapias, logrando as un resultado posi-
tivo para el paciente. El tratamiento puede afectar, de
forma directa, a las bacterias a travs de la eliminacin
fsica y/o mediante agentes quimioteraputicos (fig. 27).
El tratamiento puede afectar, a su vez, al hbitat, por
ejemplo, mediante la eliminacin, de forma meticu-
losa, de la placa supragingival. Como ya se ha mencio-
nado, las bacterias afectan a su hbitat, y ste afecta, a
su vez, a las bacterias, de manera que la eliminacin
de los bolsas o de la placa supragingival proporcionar
un ambiente menos favorable para el crecimiento de
las especies subgingivales, particularmente las asocia-
das con la enfermedad. El tratamiento puede influir
tambin en la respuesta del husped, posiblemente me-
diante vacunacin durante procedimientos de des-
bridamiento mecnico o mediante el uso de antiinfla-
matorios o agentes sistmicos o agentes locales que
modifican al husped. La modificacin de la respuesta
del husped afecta al hbitat, as como a la microflora
colonizadora. De ese modo, los terapeutas pueden ac-
tuar sobre las infecciones periodontales a distintos ni-
veles y aumentar las posibilidades de una estabilidad
periodontal a largo plazo. Es posible que determinados
pacientes con periodontitis, requieran una combina-
cin de terapias con el fin de controlar la infeccin me-
diante estrategias antimicrobianas diferentes.
Agradecimientos
Este trabajo fue en parte subvencionado por los be-
cas DE-10977, DE-12108, DE-12861 y DE-13232 del
NIDCR.
Periodontology 2000, Vol. 28, 2002, 12-55
Bibliografa
Socransky y Haffajee
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Fig. 27. Representacin en forma de diagrama del efecto del
tratamiento sobre las bacterias colonizadoras, el husped
y el hbitat. El tratamiento puede afectar, de forma directa,
la composicin de la placa bacteriana; adems, puede afec-
tar la respuesta del husped o alterar el hbitat. Las alte-
raciones de cualquiera de estos factores pueden influir en
los factores restantes de esta trada. Como ya se ha indi-
cado, los efectos del tratamiento estn influidos por la base
gentica del paciente y por factores ambientales, como fu-
mar o el bienestar general del paciente.
Enfermedad sistmica
Medio ambiente
Gentico
Tratamiento
Bacteria Habitat
Respuesta del
husped
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