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Medicina Universitaria Volumen 8, Nm. 32, julio-septiembre, 2006

Gametognesis. I. Revisin de la literatura, con enfoque en la
ovognesis
Artculo de revisin
Medicina Universitaria 2006;8(32):183-9
Mara Esthela Morales Prez,* Horacio Merchant Larios,** Carlos E. de la Garza Gonzlez,* Norberto Lpez
Serna*
L
a formacin de un ser humano comienza
con la unin de un ovocito secundario y un
espermatozoide. Estos elementos son clulas
altamente especializadas que alcanzan esta
condicin despus de pasar por varios procesos, desde
su origen en el periodo embrionario hasta el tiempo
en que tanto el hombre como la mujer inician su vida
reproductiva en la pubertad.
OVOGNESIS

Es el proceso de maduracin de la clula germinal
femenina desde su diferenciacin en ovogonia hasta
* Departamento de embriologa, Facultad de Medicina y Hospital
Universitario Dr. Jos Eleuterio Gonzlez de la Universidad
Autnoma de Nuevo Len.
** Instituto de Investigaciones Biomdicas, Universidad Nacional
Autnoma de Mxico.
Correspondencia: Dra. Mara Esthela Morales Prez. Departamento
de embriologa, Facultad de Medicina y Hospital Universitario Dr.
Jos Eleuterio Gonzlez. Av. Madero y Gonzalitos s/n, colonia Mi-
tras Centro, CP 64460, Monterrey, Nuevo Len. Mxico. Telfono;
(01-81) 8347-0296. E-mail:
Recibido: febrero, 2006. Aceptado: mayo, 2006.
La versin completa de este artculo tambin est disponible en
internet: www.revistasmedicasmexicanas.com.mx
RESUMEN
Esta revisin hace referencia particular al gameto femenino desde su origen como clula germinal primordial, hasta los tiempos y estadios
en que deja de ser una clula viable, as como la manera en que se prepara morfolgica, ultraestructural y cromosmicamente para llevar
a cabo su funcin reproductiva. La ovognesis es un evento inherente a la diferenciacin del ovario, se cita la relacin que el gameto
femenino mantiene con otras clulas no germinales, presentes en la gnada en desarrollo en el perodo embrionario y fetal.
Palabras clave: gametognesis, ovognesis.
ABSTRACT
This review particularly deals with the female gamete from its origin as primordial germ cell, until the possible times and stages when the cell
loses its viability. It also makes reference to the morphological, ultra structural and chromosomic preparation it undergoes, which enables
its reproductive functionality. Because the ovarian differentiation accomplishes oogenesis, we also present the relationship between this
gamete and other non-germinal cells in the developing gonad in the embryonic and fetal periods.
Key words: gamete origin, oogenesis.
Segundo cuerpo polar
Ovogonia
Ovocito primario
Ovocito secundario
Primer cuerpo polar
vulo
Figura 1.
su maduracin en vulo. Con frecuencia se representa
con el diagrama que muestra las diferentes fases por
las que pasa la clula germinal (gura 1).
En esencia, la mayor parte de las etapas por las
que pasa el gameto femenino son resultado de divi-
siones celulares. Primero son las mitticas (gura 2)
que producen un nmero cada vez mayor de clulas
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diploides semejantes (ovogonias; 46,XX), reservndose
las divisiones meiticas para el nal del proceso en
que se prepara a la clula, ahora haploide (ovocito
secundario; 23, X dobles), para la unin con el gameto
masculino.
1,2
Cuando se analizan las etapas de la ovognesis se
encuentra que el proceso es muy parecido a la esper-
matognesis, de la que diere en el tiempo en que se
produce cada una de las fases y por la relacin del
gameto con otras clulas no germinales. Es un proce-
so que lleva aos terminarlo. Aunque se inicia en la
vida prenatal (periodo embrionario), puede terminar
en cualquiera de los aos de vida reproductiva de la
mujer que se inician en la pubertad (12 a 15 aos) o
hasta la interrupcin de la vida frtil (45 a 52 aos)
en la menopausia. Puesto que el gameto femenino
siempre maniesta dos periodos largos de reposo, y
para reanudarlos debe ocurrir la ovulacin en el caso
del primer reposo y la fertilizacin para el segundo
(condicionantes para que la ovognesis prosiga), si
estos eventos no se maniestan, la clula germinal
degenera en la fase en que se encontraba (ovocito
primario y ovocito secundario, respectivamente); en
la espermatognesis, una vez que se inicia el proceso,
su nalizacin se completa aproximadamente a los
60 das siguientes.
1,3,4
La clula germinal primordial tiene origen extra-
gonadal en la pared del saco vitelino, en la tercera
semana de vida embrionaria; de aqu migra mediante
movimientos ameboideos utilizando molculas de
reconocimiento en la matriz extracelular, hacia el
pliegue gonadal (futuro ovario) al cual penetra. En
promedio existen 1,700 clulas germinales antes de
iniciar la migracin hacia el borde genital, duplicando
el nmero celular durante el proceso de migracin. Al
llegar a su destino, la clula germinal primordial se
diferencia en ovogonia y experimenta nuevamente
repetidas divisiones mitticas.
4-9
Fase prefolicular: breve periodo en la organognesis
ovrica antes del inicio de la foliculognesis, corres-
ponde a la etapa indiferente del desarrollo gonadal
en que son evidentes los cordones sexuales, los cuales
se distinguen por estar constituidos por ovogonias y
clulas epiteliales y delimitados por la membrana basal
(gura 3, A). En el humano, la foliculognesis empieza
aproximadamente entre la semana 11 a 12 de la gesta-
cin con la fragmentacin de los cordones (gura 3),
las etapas que se ilustran se asemejan a las propuestas
por el Dr. Merchant en el ratn.
10,11,12
Figura 2. Corte semifno de ovario de rata de 15 das de gestacin.
Hay ovogonias en mitosis (m) y en interfase (I), mezcladas con
clulas somticas de la gnada en desarrollo. Tincin con sales
de plata, 40X.
Figura 3. Cortes de ovarios de rata de diferentes edades de gesta-
cin, in utero, para ilustrar la foliculognesis. Las fechas indican en
a) El contacto directo de las clulas germinales; b) La separacin
entre las clulas germinales por clulas epiteliales; y en c) Un ovo-
cito completamente rodeado por clulas foliculares e independiente
en el estroma vecino. mb = membrana basal, e = estroma.
A B C
En el ovario fetal inmaduro, las clulas germinales
situadas en la periferia, aumentan de tamao y entran
en proceso de meiosis, denominndoseles ovocitos
primarios. El tiempo de desarrollo folicular depende
de la capacidad del ovocito para alcanzar la etapa de
diploteno (dictioteno), subfase de la primera profase
Morales Prez ME y col.
m
I
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Gametognesis. I
meitica. Una vez comprendida esta etapa, si el ovo-
cito falla en permanecer encerrado en un folculo,
invariablemente degenera.
2,13-18
El primero en for-
marse es el folculo primordial el cual se compone de
un ovocito primario (clula esfrica de 25 a 35 m de
dimetro), rodeado por un crculo completo de clulas
epiteliales poco diferenciadas y una membrana basal
que delimita a la unidad folicular del estroma ovrico
vecino (gura 3, C; 4, A). Estos folculos aparecen,
principalmente, en la corteza por debajo de la cpsula
brosa del ovario. Durante la vida fetal, el nmero de
ovocitos primarios se reduce de manera importante;
al nacimiento (considerando ambos ovarios) hay de
700,000 a 2 millones de ellos. Sin embargo, durante
la infancia la mayor parte de ellos sufre el proceso de
apoptosis.
La apoptosis o muerte celular programada es un
proceso de destruccin celular activo, constituye un
componente esencial del desarrollo y funcionamiento
del ovario. Desde el punto de vista estructural muestra
caractersticas como: compactacin celular, altera-
ciones en el citoesqueleto y el metabolismo celular,
condensacin citoplasmtica, condensacin marginal
de la cromatina, formacin de cuerpos apoptsicos
membranosos, fragmentacin del ADN, reubicacin y
compactacin de los organelos.
19-26
Al iniciar la puber-
tad hay miles de ovocitos primarios como integrantes
del folculo (gura 4), sin embargo, cerca de 400 llegan
a ovular y en promedio, menos del 1% nalizan la
ovognesis al ser fertilizados.
1,2,4
Cul es la importancia de la relacin ovocito-c-
lulas foliculares (clulas de la granulosa)?
Diversos autores interpretan esta unin de diferen-
tes maneras, entre ellas:
Las clulas foliculares participan en la formacin de
la zona pelcida, capa celular transparente y refringente,
de composicin variable, principalmente mucopolisa-
cridos, que se depositan en el ovocito.
27,28,29
Las clulas foliculares son las encargadas de
fagocitar a las clulas germinales cuando stas dege-
neran.
30,31
Ambas clulas (folculos y ovocitos) constituyen
la unidad anatmica funcional, caracterstica del
ovario.
32
Los ovocitos muestran una funcin importante
en la diferenciacin del tejido esteroidognico del
ovario.
33
Las clulas foliculares ejercen un efecto inductivo
para el crecimiento y la sntesis de ADN del ovocito,
eventos que son obligados antes de que ste inicie su
divisin meitica.
34
Las clulas foliculares ejercen una funcin de
masa (volumen), favoreciendo el transporte del ovo-
cito a travs de las trompas de Falopio.
35
El ovocito participa en la proliferacin, desarrollo
y funcin de las clulas foliculares.
36,37
Las clulas foliculares producen factores locales,
inhibidores de la meiosis del ovocito, los cuales ejercen
su efecto por difusin a travs de los nexos que las
conectan entre s y con el ovocito.
38

La integracin de la ovognesis con la foliculo-
gnesis comprende las interacciones celulares entre
ovocito y clulas de la granulosa.
39
El ovocito y las clulas somticas foliculares son
interdependientes. El ovocito secreta factores que pro-
mueven la proliferacin de las clulas de la granulosa,
as como factores que permiten a estas ltimas sinteti-
zar cido hialurnico y experimentar expansiones en
relacin con el estmulo hormonal.
36
La comunicacin bidireccional entre el ovocito y
las clulas somticas acompaantes es decisiva para
el desarrollo de un ovocito competente para experi-
mentar la fertilizacin y la embriognesis.
40
Las uniones en hendidura (gap junctions) entre el
ovocito y las clulas de la granulosa estn implicadas
en la regulacin de la maduracin meitica tarda.
41
Figura 4. Cortes histolgicos de ovario que muestran diferentes
etapas del crecimiento y maduracin folicular. Los cambios son ms
relevantes en las clulas no germinales o foliculares que rodean
al ovocito primario (OP). En todas las etapas, el ovocito primario
se encuentra en uno de los reposos de mayor duracin que ex-
perimenta antes de su liberacin del ovario, la etapa de diploteno
de la primera profase meitica. En el ovario de la mujer en edad
reproductiva se observan, adems, etapas foliculares intermedias.
El folculo terciario semeja al que se muestra como secundario.
a) Ovario humano, recin nacida, hematoxilina y eosina; b y c)
Ovarios de gata adulta, Tricrmico de Masson.
A B C
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Las clulas de la granulosa tienen inuencia en la
accin de la hormona luteinizante (LH) para inducir
la maduracin del ovocito.
42
Se desconoce el detalle de cmo los folculos
primordiales pequeos salen de su reposo e inician
su desarrollo; de hecho, los folculos pequeos que
empiezan a crecer son similares a otros folculos pe-
queos que no estn en crecimiento. Sin embargo, se
considera que en su desencadenamiento no participan
las gonadotropinas hipofisiarias y si existe algn
reloj interno debe ser inuido por el medio ambiente
local.
11,38,43,44,45
El ovocito primario permanece en reposo meitico
por el resto de la vida intrauterina, incluso aos des-
pus del nacimiento formando parte de un folculo.
Su ncleo es grande, contiene un nico nuclolo y la
cromatina es na. Al microscopio electrnico se obser-
va escaso retculo endoplsmico rugoso, abundantes
ribosomas libres, aparato de Golgi yuxtanuclear,
abundantes mitocondrias y gotas de lpido. En la pu-
bertad, 5 a 15 folculos primordiales comienzan a tener
un crecimiento basal lento con cada ciclo ovrico bajo
el control de factores de origen paracrino; entre ellos
destacan factores de crecimiento, citocinas, esteroides
y constituyentes de la matriz extracelular. En el ovocito
destaca el aumento de tamao, que al nal es de 80
a 100 m.
39,46,47
Durante el tiempo que acontece la maduracin
tarda del folculo, el ovocito experimenta una ca-
pacitacin que le permite cumplir exitosamente
su funcin reproductiva al duplicar y distribuir sus
organelos citoplasmticos, incluidos los cambios en
la zona pelcida. Los iones juegan un papel decisivo
en la diferenciacin del gameto.
48-54
En la actualidad
pueden monitorearse, mediante procedimientos o
marcadores de diferente naturaleza, su madurez
y su capacidad para ser fertilizado y formar em-
briones viables (caractersticas que se adquieren
gradualmente durante la foliculognesis). Su de-
teccin es de gran importancia clnica, sobre todo
en mujeres que llevan un programa de fertilizacin
asistida.
55-67
Cuando alcanza su mayor crecimiento y madurez,
por inuencia hormonal de la glndula adenohip-
sis, particularmente la hormona folculo estimulante
(FSH) y la LH, el folculo que llega a tener un prome-
dio de 25 mm de dimetro se le denomina folculo
terciario, maduro o de von Graaf.*
1,2,38
Por lo general,
slo un folculo tiene aptitud gametognica y, por ser
dominante, posee mayor cantidad de receptores para
FSH y LH y alcanza la madurez completa; los dems
folculos se degeneran y se tornan atrsicos, y con
ello se pierde igual nmero de ovocitos primarios en
cada ciclo.
38,68,69
En el folculo dominante, localizado
en la supercie cortical del ovario, aumenta la pro-
duccin de LH y el ovocito de posicin excntrica
reanuda la primera divisin meitica, y se lleva a
cabo la ovulacin. En la fase nal de la divisin, la
particin del citoplasma ocurre en partes desiguales,
resultando una clula afuncional de menor tamao
llamada cuerpo polar, y una clula de mayor tamao,
el ovocito secundario, que entra en meiosis II; ambas
clulas son haploides y con cromosomas (en total
23) duplicados. Cuando el ovocito ha sido ovulado
(liberado del ovario) se forma la placa metafsica, y
nuevamente se detiene el proceso de meiosis II, la cual
se induce por un complejo proteico sintetizado por el
ovocito denominado factor citosttico. Los ovocitos
que primero entraron en meiosis son los primeros en
ser ovulados.
1,11,38,70

El ovocito secundario liberado por el ovario se
acompaa del cuerpo polar y permanece rodeado,
adems de la zona pelcida, por un crculo irregular de
clulas foliculares (corona radiada) que se mantienen
unidas a l (gura 5). Una vez fuera del ovario, el ovo-
cito es captado por la porcin mbriada de la trompa
de Falopio donde es transportado hacia la regin
ampular para ser fecundado por uno de los 200 a 300
Figura 5. Representacin esquemtica del ovocito secundario y
estructuras que lo acompaan al momento de la ovulacin. (Toma-
do de Embriologa Clnica. Keith L Moore & TVN Persaud. 5
a
ed.
Mxico: Interamericana McGraw-Hill).
* Reinier von Graaf (1641-1673), mdico y anatomista holan-
ds.
Morales Prez ME y col.
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Gametognesis. I
espermatozoides ah presentes. La capacitacin del
espermatozoide, que ocurre en el conducto repro-
ductor femenino, es una caracterstica fundamental
para la fertilizacin porque le permite al gameto
masculino reconocer al ovocito y responder a sus
seales de manera apropiada. Si esta unin no se
lleva a cabo por ausencia del gameto masculino, el
ovocito secundario muestra signos de degeneracin
12 a 24 horas despus de su liberacin. Los ovocitos
no fertilizados no terminan la ovognesis.
1,71,72,73
Si la fertilizacin tuvo una respuesta satisfac-
toria, el ovocito secundario reanudar la segunda
divisin meitica. Nuevamente, la clula se divide
desproporcionadamente, resultando un nuevo
cuerpo polar afuncional, y un vulo (ovocito fer-
tilizado) que recibe la mayor parte del citoplasma
(gura 6). Ahora, cada una de estas clulas tiene 23
3. Zapantis G, Santoro N. Ovarian ageing and the menopausal
transition. Best Pract Res Clin Obstet Gynaecol 2002;16:263-76.
4. Goldfen A, Monroe SE. Endocrinologa bsica y clnica.
Mxico: El Manual Moderno,1988; pp:379-425.
5. Chiquoine AD. The identifcation, origin and migration of the
primordial germ cells in the mouse embryo. Anat Rec 1954;
118:135-46.
6. Fujimoto T, Miyayama Y, Fuyuta M. The origin, migration and
fne morphology of human primordial germ cells. Anat Rec
1977;188:315-30.
7. Alvarez-Buylla A, Merchant-Larios H. Mouse primordial germ
cells use fbronectin as a substrate for migration. Exp Cell Res
1986;165:362-8.
8. Fulga TA, Rorth P. Invasive cell migrations is initiated by guided
growth of long cellular extensions. Nat Cell Biol 2002:715-9.
9. Bendel-Stenzel M, Anderson R, Heasman J, Wylie C. The
origin and migration of primordial germ cells in the mouse.
Semin Cell Dev Biol 1998;9:393-400.
10. Merchant-Larios H, Chimal Monroy J. The ontogeny of
primordial follicles in the mouse ovary. Prog Clin Biol Res
1989;296:55-63.
11. Byskov AG, Hoyer PE. The Physiology of Reproduction. 2 ed.
Knobill E, Neil JD, editors. Georgia: Raven Press, 1994;pp:487-
540.
12. Morales PME. Estudio ultraestructural sobre la organizacin de
los folculos primordiales en la rata. Tesis doctoral. Universidad
Autnoma de Nuevo Len, 1994.
13. Kurilo LF. Oogenesis in antenatal development in man. Hum
Genet 1981;57:86-92.
14. Kurilo LF. Folliculogenesis in the prenatal period of human
development. Arkh Anat Gistol Embriol 1980;79:63-9.
15. Bachvarova R. Gene expression during oogenesis and oocyte
development in mammals. Dev Biol 1985;1:453-524.
16. Gondos B, Westergaard L, Byskov AG. Initiation of oogenesis
in the human fetal ovary: ultrastructural and squash preparation
study. Am J Obstet Gynecol 1986;155:189-95.
17. Jablonka E, Lamb MJ. Meiotic pairing constraints and the
activity of sex chromosomes. J Theor Biol 1988;133:23-36.
18. Ledan E, Polanski Z, Terret ME, Maro B. Meiotic maturation
of the mouse oocyte requires an equilibrium between cyclin
B synthesis and degradation. Dev Biol 2001;232:400-13.
19. Sforza C, Ferrario VF, De Pol A, Marzona L, et al. Morphometric
study of the human ovary during compartmentalization. Anat
Rec 1993;236:626-34.
20. De Pol A, Vaccina F, Forabosco A, Cavazzuti E, et al. Apoptosis
of germ cells during human prenatal oogenesis. Hum Reprod
1997;12:2235-41.
21. Monniaux D, Huet C, Pisselet C, Mandon-Pepin B, et al. Me-
chanism, regulation, and manipulations of follicular atresia.
Contracept Fertil Sex 1988;26:528-35.
22. De Pol A, Marzona L, Vaccina F, Negro R, et al. Apoptosis
in different stages of human oogenesis. Anticancer Res
1998;18:3457-61.
23. Morita Y, Tilly JL. Oocyte apoptosis: like sand through an
hourglass. Dev Biol 1999;213:1-17.
24. Reynaud K, Driancourt MA. Oocyte attrition. Mol Cell Endo-
crinol 2000;163:101-8.
25. Pepling ME, Spradling AC. Mouse ovarian germ cell cysts
undergo programmed breakdown to form primordial follicles.
Dev Biol 2001;234:339-51.
Figura 6. vulos de ratn. A) pueden observarse los ncleos
haploides de ambos gametos, sealados como proncleos. CP =
Cuerpos polares, ZP = zona pelcida. B) Adems de mostrar las
estructuras sealadas en A, se destaca la formacin del espacio
perivitelino como un mecanismo para evitar la poliespermia.
cromosomas sencillos y, en el caso del vulo, stos
permanecen contenidos en el proncleo femenino,
en tanto que en el proncleo masculino destacan,
tambin, los 23 cromosomas del espermatozoide
(23X o 23Y). Con este evento se completa la ovog-
nesis y la clula se prepara para la ammixis (mezcla
de cromosomas paternos y maternos), en la que
destaca la formacin del cigoto y, con ello, el inicio
del desarrollo de un nuevo ser. Los cuerpos polares,
que no superan 10 m de tamao, desaparecen en
los das siguientes.
38,74-79
REFERENCIAS
1. Moore KL. Persand TVN. Embriologa Clnica. 7 ed. Mxico:
McGraw-Hill-Interamericana, 2004;pp:15-42.
2. Stevens A, Lowe J. Histologa humana. 2 ed. Madrid: Harcourt
Brace, 1998; pp: 327-54.
188
Medicina Universitaria Volumen 8, Nm. 32, julio-septiembre, 2006
26. Vaskivuo TE, Tapanainen JS. Apoptosis in the human ovary.
Reprod Biomed Online 2003;6:24-35.
27. Chiquoine AD. The development of the zona pellucida of the
mammalian ovum. Am. J Anat 1960; 106:149-69.
28. Jewgenow K, Rudolph M. Timing and location of zona
pellucida synthesis during oogenesis in domestic cats-an
ultrastructural immunohistological investigation. J Reprod
Ferti Suppl 2001;57:23-9.
29. Kang Yuan-Hsu . Development of the zona pellucida in the
rat oocyte. Am J Anat 1974;139:535-66.
30. Wartenberg H, Ihmer A, Miething A, Viebahn C. Mitotic
arrest of female germ cells during prenatal oogenesis. A
colcemid-like, non-apoptotic cell death. Anat Embryol (Berl)
2001;204:421-35.
31. Gondos B, Bhiraleus P, Hobel CJ. Ultrastructural observations
on germ cells in human fetal ovaries. Am J Obstet Gynecol
1971;110:644-52.
32. Merchant-Larios H. Rat gonadal and ovarian organogenesis
with and without germ cells. An ultrastructural study. Develop
Biol 1975; 41:1-21.
33. Merchant-Larios H. The role of the germ cells in the morpho-
genesis and citodifferentiation of the rat ovary. Prog Differ
Res 1976; pp: 453-62.
34. Lintern-Moore S, Moore GP. The initiation of follicle and
oocyte growth in the mouse ovary. Biol Reprod 1979;19:1399-
1407.
35. Carlson Bruce M. MD. PhD. Pattens Foundations of the Embr-
yology. 4 ed McGraw HillBook Company, 1981; pp:440-79.
36. Buccione R, Schroeder AC, Eppig JJ. Interactions between
somatic cells and germ cells throughout mammalian ooge-
nesis. Biol Reprod 1990; 43:543-7.
37. Gosden RG. Oogenesis as a foundation for embryogenesis.
Mol Cell Endocrinol 2002;186:149-53.
38. Finn Geneser. Histologa sobre bases biomoleculares. 3 ed
Editorial Mdica Panamericana, 2000; pp:621-23.
39. Albertini DF, Barrett SL. Oocyte-somatic cell communication.
Reprod Suppl 2003;61:49-54.
40. Matzuk MM, Burns KH, Viveiros MM, Eppig JJ. Intercellular
communication in the mammalian ovary: oocytes carry the
conversation. Science 2002;296:2178-80.
41. Carabatsos MJ, Sellitto C, Goodenough DA, Albertini DF.
Oocyte-granulosa cell heterologous gap junctions are requi-
red for the coordination of nuclear and cytoplasmic meiotic
competence. Dev Biol 2000;226:167-79.
42. Dekel N, Galiani D, Beers WH. Induction of maturation in
follicle-enclosed oocytes: the response to gonadotropins
at different stages of follicular development. Biol Reprod
1988;38:517-21.
43. Epifano O, Dean J. Genetic control of early folliculogenesis
in mice. Endocrinol Metab 2002;13:169-73.
44. Dissen GA, Romero C, Paredes A, Ojeda SR. Neurotrophic
control of ovarian development. Microsc Res Tech 2002;
59:509-15.
45. Hreinsson JG, Scott JE, Rasmussen C, Swahn ML, et al.
Growth differentiation factor-9 promotes the growth, develop-
ment and survival of human ovarian follicles in organ culture.
J Clin Endocrinol Metab 2002;87:316-21.
46. Schuetz AW. Gametogenic processes and their relationship
to normal and abnormal conceptus development. J Anim Sci
1979;49 Suppl 2:1-25.
47. Mattson BA, Albertini DF. Oogenesis: chromatin and micro-
tubule dynamics during meiotic prophase. Mol Reprod Dev
1990;25:374-83.
48. Familiari G, Nottola SA, Macchiarelli G, Micara G, et al. Human
zona pellucida during in vitro fertilization: an ultrastructural
study using saponin, ruthenium red, and osmium-thiocarbo-
hydrazide. Mol Reprod Dev 1992;32:51-61.
49. Gallicano GI, McGaughey RW, Capco DG. Ontogeny of the
cytoskeleton during mammalian oogenesis. Microsc Res Tech
1994;27:134-44.
50. Carroll J, Jones KT, Whittingham DG. Ca2+ release and the
development of Ca2+ release mechanisms during oocyte ma-
turation: a prelude to fertilization. Rev Reprod 1996;1:137-43.
51. Monniaux D, Huet C, Besnard N, Clement F, et al. Follicular
growth and ovarian dynamics in mammals. J Reprod Fertil
Suppl 1977;51:3-23.
52. Jansen RP, de Boer K. The bottleneck: mitochondrial imperati-
ves in oogenesis and ovarian follicular fate. Mol Cell Endocrinol
1998;145:81-8.
53. Picton H, Briggs D, Gosden R. The molecular basis of oocyte
growth and development. Mol Cell Endocrinol 1998;145:27-
37.
54. Yeh YJ, Choo KB, Cheng WT, LI H. Ohx is a homeobox-enco-
ding gene preferentially expressed in mature oocytes. Mech
Dev. 2002;117:259-63.
55. Griensted J, Kjer JJ, Blendstrup K, Pedersen JF. Is low tem-
perature of the follicular fuid prior to ovulation necessary for
normal oocyte development? Fertil Steril 1985;43:34-9.
56. Kumar J. Oocyte maturation and its clinical signifcance in
assisted reproductive technology. Ann Acad Med Singapore
1992;21:498-503.
57. Ng TB, Tam PP, Loong EP. Levels of insulin and choles-
terol in human follicular fuid. Int J Fertil Menopausal Stud
1993;38:316-9.
58. Tellez Martnez MC, Wenz Flores MA, Pascual Blanco A,
Garcia Luna A, et al. Oocyte maturation and its relation to
various components of the follicular fuid. Gynecol Obstet Mex
1994;62:107-12.
59. Kawano Y, Narahara H, Matsui N, Nasu K, et al. Insulin-like
growth factor-binding protein-1 in human follicular fuid: a mar-
ker for oocyte maturation. Gynecol Obstet Invest 1997;44:145-
8.
60. Mermillod P, Oussaid B, Cognie Y. Aspects of follicular and
oocyte maturation that affect the developmental potential of
embryos. J Reprod Fertil Suppl 1999;54:449-60.
61. Kawano Y, Zeineh Hasan K, Fukuda J, Mine S, et al. Production
of vascular endothelial growth factor and angiogenic factor in
human follicular fuid. Mol Cell Endocrinol 2003;202:19-23.
62. Albertini DF, Sanfns A, Combelles CM. Origins and manifes-
tations of oocyte maturation competencies. Reprod Biomed
Online 2003;6:410-5.
63. Villanueva-Diaz C, Vadillo-Ortega F, Kably-Ambe A, Diaz-Perez
MA, et al. Evidence that human follicular fuid contains a che-
moattractant for spermatozoa. Fert Steril 1990;54:1180-2.
64. Van Blerkom J. The infuence of intrinsic and extrinsic factors
on the developmental potential and chromosomal normality of
the human oocyte. J Soc Gynecol Investig 1996;3:3-11.
65. Zenzes MT, Wang P, Casper RF. Cigarrete smoking may
affect meiotic maturation of human oocytes. Hum Reprod
1995;10:3213-17.
Morales Prez ME y col.
189
Medicina Universitaria Volumen 8, Nm. 32, julio-septiembre, 2006
Gametognesis. I
66. Saito H, Kaneko T, Takahashi T, Kawachiya S, et al. Hya-
luronan in follicular fuids and fertilization of oocytes. Fertil
Steril 2000;74:1148-52.
67. Summaria V, Speca S, Mirk P. Ovarian factor infertility. Rays
1998;23:709-26.
68. Hodgen GD. The dominant ovarian follicle. Fertil Steril
1982;38:281-300.
69. Macklon NS, Fauser BC. Follicle-stimulating hormone and
advanced follicle development in the human. Arch Med Res
2001;32:595-600.
70. Webb RJ, Bains H, Cruttwell C, Carroll J. Gap-junctional
communication in mouse cumulus-oocyte complexes:
implications for the mechanism of meiotic maturation. Re-
production 2002;123:41-52.
71. Sadler TW. Embriologa mdica, con orientacin clnica. 8
ed. Mxico: Mdica Panamericana, 2001; pp:18-22.
72. Topfer-Petersen E. Molecules on the sperms route to fer-
tilization. J Exp Zool 1999;285:259-66.
73. Neas John F. Development and Inheritance Embryology
Atlas. New York: Prentice Hall, 2003; pp:1-4.
74. Clarke HJ, McLay DW, Mohamed OA. Linker histone tran-
sitions during mammalian oogenesis and embryogenesis.
Dev Genet 1998;22:17-30.
75. Dale B, Marino M, Wilding M. The ins and outs of meiosis.
J Exp Zool 1999;285:226-36.
76. Motta PM, Nottola SA, Makabe S, Heyn R. Mitochondrial
morphology in human fetal and adult female germ cells.
Hum Reprod 2000; Supp1 2:129-47.
77. Fissore RA, Kurokawa M, Knott J, Zhang M, et al. Mechanis-
ms underlying oocyte activation and postovulatory ageing.
Reproduction 2002;124:745-54.
78. McLay DW, Clarke HJ. Remodelling the paternal chromatin
at fertilization in mammals. Reproduction 2003;125:625-
33.
79. Pansky Ben. Embriologa Mdica. Buenos Aires: Mdica
Panamericana, 1985;p:28.