=
p
s
w
s
(1 k
m
)p
p
s
w
s
(1 k
m
) + p
a
w
a
(1 nk
m
)
,
donde las w
i
son las ecacias biologicas de sexuales y asexuales. Uti-
lizando el par ametro = w
s
/w
a
, se puede mostrar que existe un valor
+
, es posible encontrar un estado de equilibrio unico
que representa la coexistencia de sexuales y asexuales, pero es ines-
table y por lo tanto s olo un modo reproductivo puede prevalecer en la
poblaci on.
Mogie es uno de los autores que mas ha subrayado la importancia
de la funci on masculina en asexuales
52
, pero diere de Joshi y Moody
al considerar que una funci on masculina reducida en asexuales
53
muy
probablemente se debe a seleccion natural y no es una consecuencia in-
trnseca del surgimiento de esta estrategia reproductiva. El y Britton
54
plantearon un modelo para una poblaci on de faner ogamas hermafrodi-
tas donde se supone que sexuales y asexuales producen el mismo n umero
de gametos masculinos, pero que estos pudieran no ser de la misma cal-
idad
55
. Una fracci on 1g del polen producido por asexuales es esteril o
capaz de engendrar un producto que casi siempre es abortado, mientras
que el resto, g, es de la misma calidad que el polen de los individuos
sexuales y tan viable como aquel. Si la poblaci on tiene una fracci on x
a
de asexuales y x
s
de sexuales, entonces las expresiones
P
a
= 1 +
1
2
gx
s
, y P
s
=
1
2
gx
a
+ x
s
52
Mogie, M. op. cit.,captulo 4
53
E.g. Weinzierl, R.P., Berthold, K., Beukeboom, L.W. y Michiels, N.K. 1998.
Reduced male allocation in the parthenogenetic hermaphrodite Dugesia polychroa.
Evolution 52(1): 109-115.
54
Britton, N.F. y Mogie, M. 2001. Poor male function favours the coexistence of
sexual and asexual relatives. Ecology Letters 4: 116-121.
55
E.g. Weimarck, G. 1973. Male meiosis in some amphimictic and apomictic Hi-
erochloe (Gramineae). Bot. Not., 126: 7-36.
106 C. Carrillo, N. F. Britton y M. Mogie
son proporcionales a las tasas reproductivas b asicas de asexuales y
sexuales, donde 0 es un par ametro que representa las ventajas
ecol ogicas de haber sido producido sexualmente
56
. Suponiendo que la
producci on de descendencia es local, pero que esta despues se dispersa
por difusi on, se obtiene la ecuaci on
x
a
t
=
(P
a
P
s
)x
s
x
a
P
a
x
a
+ P
s
x
s
+
1
2
2
x
a
2
+
2
x
a
,
donde
2
es la varianza de una distribucion normal alrededor de los pro-
genitores, y y son variables espaciales. El resultado de este trabajo
coincide con el de modelos anteriores al no poder encontrarse un estado
polim orco estable, pero diere fuertemente porque discute la impor-
tancia de la estructura espacial de la poblaci on como posible explicaci on
al fen omeno de coexistencia
57
. Otro aspecto espacial que Britton y Mo-
gie hicieron notar fue la importancia de la escala de dispersi on de los
prop agulos de uno y otro tipo. Finalmente, ellos tambien se encargaron
de hacer observaciones respecto a la distribuci on geogr aca de formas
sexuales y asexuales que se observa actualmente formas sexuales ha-
cia los tr opicos, asexuales en alturas y latitudes m as extremas, y zonas
de coexistencia en el medio y discutieron como los resultados de
su modelo acoplados a la superioridad colonizadora de los asexuales
despues de una era glacial pueden explicar dicha distribuci on.
Por supuesto que obtener coexistencia entre los resultados de un
modelo no es el unico objetivo. Sin embargo, se tiene un problema
cuando, dado que la coexistencia de formas sexuales y asexuales es un
fen omeno que se observa en la naturaleza (e.g. especies de plantas de los
generos Taraxacum y Antennaria), los modelos matem aticos producidos
al respecto predicen que solo un tipo de reproducci on puede prevalecer
en una poblaci on. Esto lleva a plantearse a un m as preguntas: las formas
relacionadas sexuales y asexuales, realmente coexisten (en el sentido
de que exhiben un polimorsmo estable)? Ser a que la coexistencia
que se ha observado en la naturaleza es s olo una etapa en un proceso de
separaci on geogr aca que se da muy lentamente, produciendo as una
ilusi on de coexistencia entre formas sexuales y asexuales? O ser a que
los modelos matem aticos que se han hecho no han capturado la esencia
del problema que modelan?
56
Cuyo valor pudiera ser 1.5 seg un: Kelley, S.E., Antonovics, J. y Schmitt, J. 1988.
A test of the short term advantage of sexual reproduction. Nature 331: 714-716.
57
Hasta entonces, este aspecto haba sido casi ignorado, siendo una notable ex-
cepci on el siguiente trabajo: Keeling, M.J. y Rand, D.A. 1995. A spatial mechanism
for the evolution and maintenance of sexual reproduction. Oikos 74: 414-424.
Evoluci on y persistencia de la reproducci on sexual 107
6.1. Modelos espaciales
Tratando de abordar las preguntas anteriores, los autores de esta
rese na han realizado investigaciones
58
donde se incluyen factores es-
paciales importantes de la ecologa de las plantas faner ogamas, tales
como los mecanismos de polinizaci on y de dispersi on, en un esfuerzo
por modelar de manera m as realista estas poblaciones mixtas. La mo-
tivaci on principal de nuestro trabajo es la siguiente:
Cuando s olo se toma en cuenta la din amica temporal de una pobla-
ci on, se asume que los apareamientos entre individuos se hacen al azar,
eliminando as cualquier patr on espacial. Sin embargo, los mecanismos
de polinizaci on hacen necesario revisar este supuesto. Las poblaciones
de faner ogamas son con frecuencia polinizadas por insectos, los cuales
se mueven de una or a sus vecinas cercanas, lo que implica que, en
terminos de paternidad, una planta interact ua con un n umero limitado
de individuos y no que cruza sus genes al azar con cualquier otro indi-
viduo en la poblaci on. Meagher
59
calcula que un individuo tiene menos
de seis posible parejas en la hierba Chamaelirium luteum.
Para estudiar interacciones locales determinadas por el compor-
tamiento de los polinizadores, una posibilidad es construir un aut omata
celular cuyas reglas capturen el mecanismo de recoleccion de polen entre
individuos sexuales y asexuales, estudiando el cambio en la composicion
de la poblaci on de una generaci on a la siguiente. Una latiz cuadrada
constituye el habitat donde celdas sexuales, asexuales y vacias coexis-
ten. La distribuci on original de estas celdas es aleatoria y uniforme
(ver gura 1), pero el intercambio de polen se hace s olo con los ocho
individiduos que rodean a un individuo sexual, y una celda vaca s olo
puede ser colonizada por los descendientes producidos por los indivi-
duos, sexuales o asexuales, de las ocho celdas en su vecindad inmediata.
El resultado principal de este modelo fue la formacion de grup usculos
de plantas del mismo tipo, y la paulatina eliminaci on de la poblaci on
de uno u otro tipo, excepto en una peque na regi on del espacio de par a-
metros donde, si bien de nuevo se observaba exclusion de uno de los dos
tipos, esta ocurra despues de aproximadamente 10 mil generaciones, lo
cual en terminos biol ogicos pudiera representar coexistencia de formas
sexuales y asexuales durante un periodo interglacial.
58
Carrillo, C., Britton, N.F. y Mogie, M. 2002. Coexistence of sexual and asexual
conspecics: a cellular automaton model. Journal of Theoretical Biology 217(3):
275-285, y otros manuscritos en preparaci on.
59
Meagher, T.R. 1986. Analysis of the paternity within a single natural population
of Chamaelirium luteum 1. Identication of most-likely male parents. American
Naturalist 127: 199-215.
108 C. Carrillo, N. F. Britton y M. Mogie
Figura 1: Latiz que simula el estado inicial del habitat de la poblacion
en el aut omata celular. La distribuci on de celdas vacas ( ), sexuales (o)
y asexuales (+) es uniforme. Para mayor claridad se muestra una latiz
de 50 50 celdas, pero las simulaciones fueron hechas utilizando 225
2
celdas.
En contraste a lo que sucede con el polen, una semilla puede ser
dispersada por el viento a distancias mucho mayores (e.g. las semillas
con peluza de las Asteraceae) o por animales
60
, a lugares en los que
puede tener pocos vecinos que compartan su modo reproductivo, pero
tambien pocos competidores potenciales. Tales semillas pueden iniciar
un nuevo foco de colonizaci on de su modo reproductivo, aunque, para
semillas que cargan el embri on de un individuo sexual, pudiera ser que
tal individuo germine, madure y muera sin ser fertilizado dada la escasez
de plantas a su alrededor. Varios estudios han discutido la importancia
de considerar los patrones de dispersi on de semilla adecuados
61
, ya que
han demostrado que un n umero no despreciable de semillas son disper-
sadas m as lejos de la mayora, y creen que estas podran jugar un papel
determinante en la expansi on de la poblaci on. Seg un estos estudios, las
curvas estadsticas que mejor reejan los patrones de dispersi on obser-
vados son las leptoc urticas, donde menos propagulos se quedan en el
60
Stiles, E.W. 1992. Animals as seed dispersers. In: Seeds: the Ecology of Regen-
eration in Plant Communities (Fenner, M.,ed.), pp. 87-104. Wallingford, UK: CAB
International.
61
E.g. Nathan, R. y Muller-Landau, H. 2000. Spatial patterns of seed disper-
sal, their determinants and consequences for recruitment. Trends in Ecology and
Evolution 15(7): 278 - 285.
Evoluci on y persistencia de la reproducci on sexual 109
Figura 2: La gura muestra una distribuci on gaussiana de prop agu-
los (lnea solida) comparada con una distribuci on leptoc urtica (lnea
punteada), donde se puede apreciar que en esta ultima distribucion un
n umero mayor de prop agulos es dispersado a mayor distancia que en la
distribuci on normal.
centro de la distribuci on y se observan m as en las colas, en comparaci on
con la curva gaussiana. Vease la gura 2.
Sobra decir que la inclusi on de dispersi on de largo alcance en un
modelo tambien implicara consideraciones espaciales, siendo estas dis-
tintas de las que se siguen de la inclusion de un fen omeno espacial de
corto alcance como la polinizaci on. Para estudiar dispersi on de largo
alcance se puede recurrir a un sistema de ecuaciones integrales que
pueden incorporar varios tipos de patrones de dispersi on. Las ecua-
ciones del modelo son:
N
t+1
s
(x) =
k
s
(x y)f(N
t
s
(y), N
t
a
(y))dy
y
N
t+1
a
(x) =
k
a
(x y)g(N
t
s
(y), N
t
a
(y))dy,
donde k
s
(x y) y k
a
(x y) corresponden al patr on de dispersi on de
semillas sexuales y asexuales, respectivamente, y f y g son funciones
que describen el crecimiento de estas componentes de la poblaci on. La
utilidad de este tipo de modelo es que en el lugar de las k
i
se puede inser-
tar el patr on que un estudio biol ogico considere adecuado, pudiendose
llevar a cabo un an alisis matem atico del mismo tanto para patrones
110 C. Carrillo, N. F. Britton y M. Mogie
de dispersion normal como leptoc urticos
62
. Entre sus resultados, este
modelo exhibe coexistencia de formas sexuales y asexuales.
La mayor lecci on hasta ahora recibida es que diferentes enfoques
deben ser combinados para poder explicar un fen omeno que presenta
componentes actuando en diferentes escalas. Ciertamente, los resulta-
dos del automata celular y el sistema de ecuaciones integrales parecie-
ran contradecirse, pero lo que en realidad se tiene son dos modelos de
dos aspectos diferentes del mismo problema: interacciones que ocurren
a escalas de vuelo de insectos (varios centmetros) que dan origen a
subpoblaciones de individuos relacionados, dispersion de prop agulos a
escalas mayores (varios metros), y patrones geogracos observados a
nivel de kil ometros en el caso de los dientes de leon europeos, por
ejemplo, las formas asexuales est an en latitudes al norte, las sexuales
est an en Europa Central y la coexistencia se observa en el medio
63
.
En un enfoque integral, la densidad en una subpoblaci on es un factor
importante en la expansi on global. Los prop agulos que cubren largas
distancias y establecen frentes colonizadores, sujetos a estocasticidad
demogr aca, tambien dependen de la densidad local de plantas del mis-
mo tipo para poder establecer una poblaci on lejana a la principal de la
cual provienen. Una posibilidad para modelar con m ultiples escalas ha
sido planteada por Shigesada y Kawasaki
64
, pero por su complejidad
no se discute aqu.
Con el n de ejemplicar la relevancia de considerar el espacio en
los modelos matem aticos que describan a poblaciones donde est an pre-
sentes diferentes estrategias reproductivas, hemos presentado dos mode-
los aplicados a poblaciones de faner ogamas. Debemos reiterar que estos
organismos son ideales para el estudio del problema de la reproducci on
sexual vs. la asexual porque las formas asexuales que actualmente exis-
ten son descendientes de formas sexuales y coexisten con ellas. A pesar
de esto, la reproducc on sexual no ha sido desplazada por la asexual.
El interes de los biologos y los matem aticos no se ha limitado, por
supuesto, a este problema. Una recopilaci on muy interesante de tra-
bajos que discuten la complejidad de los modelos espaciales se puede
encontrar en el libro de Dieckmann, Law y Metz
65
. Otro trabajo que
62
ver Kot, M., Lewis, M.A. y van den Driessche, P. 1996. Dispersal data and the
spread of invading organisms Ecology 77: 2027-2042.
63
Beukeboom, L. 2000. Evolution of sex determination in invertebrates, in Sym-
posium on Evolutionary Ecology of Sex, University of Groningen, NL.
64
Shigesada, N. y Kawasaki, K. 1997. Biological Invasions: Theory and Practice.
(Oxford Series in Ecology and Evolution). Oxford: Oxford University Press.
65
Dieckmann, R., Law, R. y Metz, J. A. J. 2000 The Geometry of Ecological
Interactions. Cambridge: Cambridge University Press
Evoluci on y persistencia de la reproducci on sexual 111
vale la pena consultar es el libro de Peter Turchin sobre cuanticaci on
del movimiento
66
.
7. A manera de conclusi on
La rese na anterior habr a dado al lector una idea de c omo la evolu-
ci on y permanencia de la reproducci on sexual ha sido uno de los pro-
blemas m as intrigantes de la biologa evolutiva. Menos claro, tal vez,
haya quedado el porque de la importancia actual del tema. Al revi-
sar las diversas explicaciones que se han ofrecido al respecto, y leer los
resultados de experimentos tales como los de Lively y Vrijenhoek, es
casi inevitable concluir que alguna de ellas es la correcta, que el pro-
blema est a claro y resuelto. Y sin embargo, se mueve
67
. Koen Martens
del Instituto de Ciencias Naturales de Belgica es el coordinador de
una red de entrenamiento cientco llamada SEXASEX, que tan s olo
en mayo de 2005 comenz o a trabajar bajo el patrocinio de la Uni on
Europea a traves de su prestigiado programa Marie Curie. El conside-
rable apoyo en dinero y recursos humanos que ha recibido este proyecto
muestra claramente la importancia que a un se le da a este tema de in-
vestigaci on. Los objetivos de SEXASEX son: identicar mecanismos
que determinan el modo reproductivo, poner a prueba las hip otesis so-
bre los efectos a largo plazo de la reproducci on asexual, determinar
la cohesi on din amica de especies que presentan reproduccion sexual
y asexual, esclarecer la coexistencia de estos tipos de reproducci on,
as como la permanencia de linajes puramente asexuales, y establecer
los nexos entre la distribucion geogr aca de la reproducci on sexual y
asexual con posibles causas hist oricas y evolutivas. Tecnicas de an alisis
molecular y genetico, as como estudios ecol ogicos y modelos te oricos,
est an todos considerados en la metodologa de este proyecto que se
declara inscrito en el enfoque plural del estudio de la evoluci on de la
reproducci on sexual. Informaci on m as detallada puede consultarse en
http://www.naturalsciences.be/EVIRENS. Y con esto podemos con-
cluir que la evoluci on y permanencia de la reproducci on sexual, as co-
mo un mayor entendimiento de las ventajas y costos de su contraparte
asexual, seguir an siendo preguntas abiertas de la biologa evolutiva en
el siglo XXI.
66
Turchin, P. 1998. Quantitative Analysis of Movement. Sunderland: Sinauer.
67
Epur si muove, palabras ap ocrifas de Galileo Galilei al abjurar su teora he-
liocentrica
112 C. Carrillo, N. F. Britton y M. Mogie
Agradecimientos.
A Pablo Padilla y dos arbitros an onimos por su lectura del artculo y
los comentarios que ayudaron a mejorarlo. A Carlos Galaviz por ayudar
en la traducci on de los terminos biol ogicos. A Kirill Cherednichenko por
su ayuda con cuestiones L
A
T
E
Xnicas y de producci on.
Glosario
Este breve glosario contiene los terminos que aparecen en negritas
cursivas en el artculo. Una [C] al nal de una entrada signica que la
denici on fue tomada del diccionario Collins de Biologa. En otros casos
la denici on ha sido tomada del diccionario Penguin de Biologa, lo que
se indica con una [P]. Si la denicion proviene de alguna otra fuente,
esta se indica al nal de la entrada. En cualquier caso, las fuentes son
completamente citadas en la bibliografa del artculo. Si una entrada
llega a hacer uso de la denici on dada en otra entrada del glosario,
dicho termino es indicado con mayusculas peque nas para que el
lector pueda hacer la referencia correspondiente.
anisogamia estado en que los gametos dieren uno de otro, e.g mas-
culino y femenino. Generalmente el primero es m as peque no y activo
que el segundo [C].
carga mutacional el alcance que tiene el efecto de mutacion(es) en la
ecacia biol ogica de una poblacion [P].
cigoto producto celular de la uni on de gametos. Generalmente di-
ploide [P].
clon cuaquiera de un grupo de organismos de genotipo identico pro-
ducido por alg un tipo de reproducci on asexual y algunos procesos se-
xuales, tales como autofertilizacion haploide o la endogamia de una
lnea homocig otica [P].
cruzamiento intercromos omico intercambio mutuo de secciones de
crom atidas hom ologas en la primera profase mei otica [P].
dioecia (en plantas) que presenta ores masculinas en un individuo y
ores femeninas en otro individuo [C]. organos reproductivos masculi-
nos y femeninos en dierentes individuos [P].
diploide n ucleos (y sus celulas) en las que los cromosomas aparecen en
pares hom ologos (aunque rara vez apareados), de forma que se observa
el doble del n umero haploide [P].
etologa estudio de diversos aspectos del comportamiento animal [P].
Evoluci on y persistencia de la reproducci on sexual 113
eucarionte organismo en cuyas celulas el material genetico est a con-
tenido en uno o m as n ucleos y por lo tanto separado del citoplasma por
dod membranas nucleares [P].
si on binaria reproducci on que ocurre cundo una celula se divide en
dos partes iguales [C].
gameto celula haploide (a veces n ucleo) especializado en fertilizaci on
[P]; celula haploide especializada que se fusiona con un gameto del
sexo opuesto (o tipo reproductivo) para formar un cigoto diploide
[C].
haplo- prejo que indica unicidad [C].
haploide 1. (del n ucleo de una celula) que contiene uno de cada tipo
de cromosoma. 2. un organismo haploide en el que la etapa principal de
la vida presenta n ucleos con uno de cada tipo de cromosoma, denotado
por n. Tales organismos (e.g. hongos, algas) generalmente presentan
una breve fase diploide (2n), recuperando el estado haploide a traves
de la meiosis [C].
haplo-diploidia forma de reproducci on que permite a las hembras con-
torlar el genero y la raz on de sexos (generos) de la progenie. La madre
controla el genero de su progenia durante la segregaci on de cromoso-
mas al producir huevos. Ella puede retener el esperma y producir as un
huevo no fertilizado (o liberar el esperma y producir huevos fertiliza-
dos). En algunas especies (e.g. avis[as, abejas y hormigas), los machos
se desarrollan a partir de huevos no fertilizados que tienen s olo la mitad
del genoma materno. Este modo de determinaci on del genero se conoce
como arrenotoquia. Cuando las hembras son el producto haploide, se
le llamam telitoquia (Greenwood and Adams, 1987).
hermafrodita individuo que funciona tanto como macho que como
hembra durante parte de us vida. Cuando esto sucede m as o menos si-
mult aneamente, se dice que el individuo es un hermafrodita simultaneo,
mientras que un individuo que funciona como un sexo durante una parte
de su vida y cambia al otro sexo m as tarde, o cambia de un sexo a otro
varias veces en el curso de su vida, es llamado hermafrodita secuencial
o cambia-sexo (Greenwood and Adams, 1987).
isogamia sistema en el que los gametos de diferente sexo o tipo re-
productivo son de tama no similar (Greenwood and Adams, 1987).
meiosis tipo de divisi on nuclear asociada con la reproducci on sexual,
que produce cuatro celulas haploides a partir de una sola celula
diploide, mediante un proceso que consta de dos ciclos de divisi on.
Aunque la meiosis es un proceso continuo, se le divide en varias etapas
(profase, metafase, anafase y telofase) [C]; proceso mediante el cual un
114 C. Carrillo, N. F. Britton y M. Mogie
n ucleo se divide en cuatro n uleos despues de dos divisiones; cada nue-
vo n ucleo tiene la mitad del n umero original de cromosomas, y en la
mayora de los casos los cuatro forman un grupo geneticamente diverso
de n ucleos haploides. Un aspecto indispendable de la reproduccion
sexual en eucariontes ya que sin ella la fertilizaci on duplicara el
n umero cromosomico en cada generaci on. La meiosis asegura, al menos
en poblaciones sexuales exog amicas, una amplia variaci on genetica en-
tre la progenie. Esto es el resultado de la recombinaci on genetica,
aleatoria y no [P].
mitosis tipo de divisi on nuclear por medio de la cual dos celulas hijas
son producidas a partir de una celula madre, sin cambios en el n umero
cromos omico [C]. (katiokinesis) metodo de divisi on nuclear que pro-
duce dos n ucleos geneticamente identicos al n ucleo precursor y entre
s [P].
mutaci on alteraci on en el arreglo, o en la cantidad, de material gene-
tico en una celula o virus [P].
nicho el nicho potencial es aquel que una especie podra ocupar en la
ausencia de competidores, mientras que el nicho real es aquel al que
est a restringida como resultado de la presencia de competidores y de la
naturaleza especca de la interacci on competitiva con ellos (Begon et
al., 1996).
ontogenia el curso completo del desarrollo de un individuo, y estrategia
vital [P].
partenogenesis (en animales) el desarrollo de un individuo a partir
de un huevo no fertilizado por esperma. Este proceso ocurre princi-
palmente en invertebrados inferiores, particularmente los insectos [C];
transformaci on de un gameto no fertilizado (comunmente un huevo)
en un nuevo individuo [P].
polimorsmo la presencia en una poblaci on de dos o m as formas,
producidas cuando diferentes alelos de un gen est an presentes en la
misma poblaci on y el alelo menos com un no es mantenido en ella solo
por repetidas mutaciones [C].
pseudogamia fen omeno donde la fertilizaci on o donaci on de gametos
masculinos es requerida para el desarrollo partenogenetico/apo-
mctico de progenie que toma todos sus genes de la madre [P].
recombinaci on rearreglo de genes durante la meiosis de forma que
un gameto tiene genotipo haploide con una nueva combinaci on de
genes [C]; cualquier proceso, que no sea mutacional, por medio del cual
un organismo produce celulas con combinaciones geneticas diferentes
de cualesquiera que haya heredado [P].
Evoluci on y persistencia de la reproducci on sexual 115
selecci on la tasa diferencia de reproducci on de un fenotipo en una
poblaci on comparado con otros fenotipos. As, un organismo que pro-
duce m as descendientes que a su vez sobreviven hasta reproducirse tiene
una ventaja selectiva. Las presiones ambientales que causan la selec-
ci on pueden ser naturales (e.g. competencia por comida) o articiales
(e.g. insecticidas) [P].
sinergia la acci on conjunta de dos o m as agentes, frecuentemente pro-
duciendo un efecto mayor que el de estos actuando separadamente [C].
singamia la fusi on de gametos [C].