Cita sugeri da: Kraker-Cast aeda, C. & A. J. Cbar-Carranza. 2011. Uso de rarefaccin para la comparacin de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.
Uso de rarefaccin para comparacin de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala
Use of rarefaction for species richness comparisons: the case of the understory birds in the influence zone of the Laguna Lachu, Guatemala
Cristian Kraker-Castaeda * y Ana Jos Cbar-Carranza
Escuela de Biologa, Universidad de San Carlos de Guatemala, Edificio T-10, Segundo Nivel, Ciudad Universitaria, Guatemala, Guatemala, Centro Amrica. *Correspondencia: cristiankraker@hotmail. com
Resumen. Un problema terico frecuente en ecologa de comunidades es no poder hacer una comparacin objetiva de la riqueza de especies hasta que las diferencias en tamao muestral sean corregidas. Con el objetivo de ejemplificar cmo la estandarizacin por medio del mtodo de rarefaccin basada en individuos, permite una comparacin ms apropiada cuando los nicos datos disponibles son listados de especies y sus abundancias, se analiz la riqueza de especies de aves de sotobosque capturadas con redes de niebla en dos usos de suelo con distinto grado de perturbacin en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala. Se documentaron un total de 229 aves de 59 especies, 46 residentes y 13 migratorias. Con un esfuerzo estndar de 154 horasred se capturaron 143 individuos de 46 especies en el uso de suelo con grado de perturbacin intermedio (Pi) y 86 individuos de 28 especies en el uso de suelo con grado de perturbacin bajo (Pb). Entre sitios se compartieron 15 especies. Para una muestra estndar de 86 individuos, la diferencia de riqueza de especies fue estadsticamente significativa, con 37 especies en Pi y 28 especies en Pb. Palabras clave: aves, rarefaccin, Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala.
Abstract. A common problem in community ecology is that, theoretically, objective comparisons of species richness cannot be obtained until differences in sample size are corrected. With the objective of exemplify how standardization by means of the individual- based rarefaction method allows more accurate comparisons when the only data available are species lists and their abundance, species richness was analyzed for understory birds captured with mist nets in two sites with different degrees of disturbance in the zone of influence of the Laguna Lachu National Park, Guatemala. A total of 229 birds belonging to 59 species were documented, with 46 resident species and 13 migratory species. With a standard effort of 154 nethours, 143 individuals belonging to 46 species were captured in the site with an intermediate degree of disturbance, and 86 individuals belonging to 28 species were captured in the site with a low degree of disturbance. There were 15 species shared between the two Kraker-Castaeda & Cbar-Carranza
61 sites. For a standard sample of 86 individuals, the difference in species richness was found to be statistically significant, with 37 species in the site with an intermediate degree of disturbance and 28 species in the site with a low degree of disturbance. Keywords: birds, rarefaction, Laguna Lachu National Park, Guatemala.
Introduccin
El estudio de la diversidad biolgica es fundamentalmente una disciplina comparativa; aparentemente la riqueza de especies es su expresin ms simple y conceptualmente puede ser definida como el nmero de especies de un taxn particular en un ensamble (Magurran, 2004). Una de las mayores compli- caciones con las estimaciones de la riqueza de especies es su dependencia del tamao muestral (Magurran, 2004), ya que an cuando se estandarizan los esfuerzos de recolecta, stos tamaos difcilmente son iguales. Los conteos de riqueza de especies son muy sensibles al nmero de individuos muestreados y al nmero, tamao y arreglo espacial de las muestras (Gotelli y Colwell, 2011). En la literatura se han propuesto clculos simples para minimizar los efectos del tamao muestral, por ejemplo, los ndices de Margalef y Menhinick, que al dividir la riqueza numrica por el nmero de individuos que constituyen la muestra, buscan corregir este problema, sin embargo, est demostrado que este ajuste sigue siendo insuficiente (Magurran, 2004). En otras palabras, la sensibilidad al esfuerzo de muestreo no puede ser eliminada al reescalar la riqueza de especies como una relacin entre el conteo de especies y el de individuos, de muestras o cualquier otra medida de esfuerzo (Gotelli y Colwell, 2011).
La rarefaccin es un mtodo que fue propuesto para comparar el nmero de especies cuando las muestras diferan en tamao (Gotelli y Colwell, 2011), estima a la riqueza de especies en funcin del tamao de muestra ms pequeo (Gotelli y Entsminger, 2001). Este procedimien-
to tiene varios supuestos: las muestras que son obtenidas por tcnicas distintas y comunidades que son intrnsicamente distintas no pueden ser comparadas; se supone que los individuos se encuentran distribuidos al azar, de lo contrario hay una sobreestimacin de la riqueza de especies; debido a que se converge en las muestras de menor tamao, el muestreo debe ser suficiente como para caracterizar a la comunidad (Magurran, 2004). Adems, las estimaciones pueden estar sesgadas si el muestreo es inadecuado o si las muestras son obtenidas a partir de sitios con diferencias considerables en la distri- bucin de abundancia entre las especies, es decir, la subestimacin de la riqueza de especies depende del nivel de dominancia en el conjunto de datos (Magurran, 2004).
El objet ivo de este estudio fue ejemplificar cmo por medio de la estandarizacin con el mtodo de rarefaccin basado en individuos, es posible llevar a cabo comparaciones objetivas de la riqueza de especies cuando los nicos datos disponibles son listados de especies y sus abundancias , adems de proveer clculos de la variabilidad de dichas estimaciones para establecer la significancia estadstica de las diferencias resultantes, esto tomando como ejemplo un inventario parcial de aves de sotobosque capturadas con redes de niebla en dos usos de suelo con distinto grado de perturbacin en la zona Naturaleza y Desarrollo
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de influencia del Parque Nacional Laguna Lachu (PNLL), Guatema la.
Materiales y mtodos
El PNLL se ubica dentro de las coordenadas 154654, 154916, 155911, 155719 N y 904514, 903448, 902956, 904526 W, con una superficie aproximada de 145 km 2 (Monzn, 1999; Figura 1). Segn las zonas de vida de Holdridge en el rea se encuentra un bosque muy hmedo subtropical (clido) (Castaeda, 2008). Las especies vegetales caractersticas de esta zona de vida son Orbigynia cohune, Terminalia amazona, Brosimum alicastrum, Cecropia pentandra, Vochysia guatemalensis, Lonchocarpus spp. y Virola spp. El estudio se llev a cabo en la zona de influencia del PNLL, en la cual se encuentra un mosaico de hbitats con distinto grado de perturbacin producto de las actividades humanas, principalmente agropecuarias. El diseo contempl un factor (uso de suelo) con dos niveles: grado de perturbacin intermedio (dos guamiles o acahuales con antigedad aproximada de 10 a 15 aos, en adelante denominados Pi, con coordenadas 155824.86 N, 903839.51 W y 155750.54 N, 90387.06 W) y grado de perturbacin bajo (dos fragmentos de bosque maduro, en adelante denominados Pb, con coordenadas 155557.62 N, 903731.02 W y 15562.63 N, 903645.05 W) (Figura 1).
Las capturas se llevaron durante la poca migratoria utilizando redes de niebla de 12 m de longitud, 2.5 m de altura y 38 mm de luz de malla, abiertas durante siete horas a partir del amanecer.
Figura 1. Ubicacin geogrfica del Parque Nacional Laguna Lachu (PNLL), Alta Verapaz, Guatemala. Se indican los puntos de captura de aves de sotobosque en la zona de influencia del PNLL. Pi= perturbacin intermedia y Pb= perturbacin baja.
El esfuerzo de captura se expres como el nmero de redes colocadas por el total de horas muestreadas (Ralph et al., 1996). En cada tratamiento se llev a cabo un esfuerzo estndar de 154 horasred. Para cada ave capturada se registr el peso, longitud de ala, sexo en caso de dimorfis mo sexual y presencia de mudas
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63 (Ralph et al., 1996). Adems, se infiri la condicin reproductiva por medio de la presencia de parche de anidacin (Ralph et al., 1996). La identificacin taxonmica se hizo mediante las guas ilustradas de Howell y Webb (1995) y Preston (1998). Para la nomenclatura taxonmica se sigui el Check-List of North American Birds de la American Ornithologists Union (AOU por sus siglas en ingls) (AOU, 1998). Adems, se determin si las especies estaban clasificadas en el Listado de Especies Amenazadas (LEA) del Consejo Nacional de reas Protegidas de Guatemala (CONAP, 2006), los Apndices del Convenio sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES por sus siglas en ingls) y la lista del International Union for Conservation of Nature and Natural Resources (IUCN por sus siglas en ingls) (IUCN, 2011).
El mtodo de rarefaccin basado en individuos estima el nmero medio de especies a travs de sub-muestras repetidas al azar de n* individuos a partir de la muestra original ms grande, siendo n* = n (el tamao de la muestra original ms pequea) (Gotelli y Colwell, 2011). Este mis mo procedimiento permite estimar la varianza de S* entre re-ordenamientos al azar de los individuos y la prueba de hiptesis consiste en preguntarse si S (la riqueza observada completa de la muestra ms pequea), se ubica dentro del intervalo de confianza de 95% de S* (la riqueza de especies esperada basada en las sub-muestras al azar de tamao n); si el valor observado cae dentro del intervalo de confianza, entonces la hiptesis de que la riqueza de la muestra ms pequea basada en todos los individuos n no difiere de la riqueza de una sub-muestra de tamao n*, no puede ser rechazada a p < 0.05 (Gotelli y Colwell, 2011). La rarefaccin tambin permite construir una curva entera en la cual el nmero de individuos sub-muestreados al azar se encuentran en un rango que va de 1 a N (Gotelli y Colwell, 2011). Los valores de riqueza promedio de la curva de rarefaccin (curva suavizada) se calcularon en el programa EcoSim ver. 7.0 (Gotelli y Entsminger, 2011). En el mis mo programa se generaron los intervalos de confianza por medio de 1000 iteraciones. El modelo nulo genera un nmero de pseudo-comunidades por medio de la aleatorizacin de la matriz de datos y las iteraciones determinan este nmero; mientras ms iteraciones se utilizan, se obtiene mayor precisin en la estimacin (Gotelli y Entsminger, 2011).
Resultados y Discusin
Se registr un total de 229 aves de 59 especies, 46 residentes y 13 migratorias, pertenecientes a 17 familias y cuatro rdenes (Cuadro 1). Se capturaron 143 individuos de 46 especies en Pi y 86 individuos de 28 especies en Pb. Entre sitios se compartieron 15 especies. De las especies documentadas solamente las representantes de la familia Trochilidae estn incluidas en el ndice tres del LEA, que incluye especies amenazadas por prdida de hbitat, y en el Apndice II de la CITES, que incluye todas las especies que aunque en la actualidad an no se encuentran necesariamente en peligro de extincin, podran llegar a esta situacin (CONAP, 2006). Para la IUCN (2011) todas las especies documentadas estn consideradas como de menor importan- cia; en esta categora se incluyen espe- cies de amplia distribucin y abundantes (Hunter y Gibbs, 2007), es decir, son especies con la que se cuenta con informacin suficiente y no tienen problemas de conservacin. Naturaleza y Desarrollo
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Cita sugeri da: Kraker-Cast aeda, C. & A. J. Cbar-Carranza. 2011. Uso de rarefaccin para la comparacin de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.
Cuadro 1. Aves capturadas en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachu (PNLL), Alta Verapaz, Guatemala. Pi= perturbacin intermedia, Pb= perturbacin baja y R/M = residente/migratoria. Clase Aves Pi Pb R/M Orden Apodiformes Famillia Trochilidae Amazilia tzacatl 5 3 R Phaethornis longirostris 7 2 R Phaethornis striigularis 1 1 R Orden Columbiformes Familia Columbidae Columbina talpacoti 3 0 R Geotrygon montana 0 1 R Orden Piciformes Familia Galbulidae Galbula ruficauda 2 0 R Familia Bucconidae Malacoptila panamensis 0 1 R Familia Picidae Veniliornis fumigatus 1 0 R Orden Passeriformes Familia Emberizidae Arremon aurantiirostris 1 0 R Arremonops chloronotus 4 1 R Sporophila torqueola 4 6 R Sporophila americana 12 2 R Sporophila sp. 1 0 R Volatinia jacarina 4 0 R Familia Tyrannidae Attila spadiceus 1 0 R Empidonax albigularis 0 1 M Empidonax minimus 1 0 M Mionectes oleagineus 1 3 R Myiarchus crinitus 0 1 M Platyrinchus cancrominus 0 1 R Poecilotriccus sylvia 3 0 R
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65 Cuadro 1. Continuacin Clase Aves Pi Pb R/M Terenotriccus erythrurus 2 0 R Tolmomyias sulphurescens 0 1 R Familia Fumariidae Automolus rubiginosus 0 1 R Dendrocolaptes picumnus 1 0 R Lepidocolaptes souleyetii 2 0 R Xenops minutus 1 0 R Xiphorhynchus flavigaster 1 0 R Familia Cardinalidae Caryothraustes poliogaster 10 0 R Cyanocompsa parellina 3 0 R Cyanocompsa cyanoides 0 6 R Habia fuscicauda 6 1 R Passerina cyanea 0 7 M Saltator maximus 3 0 R Familia Thamnophylidae Cercomacra tyrannina 1 0 R Thamnophilus doliatus 1 0 R Familia Coerebidae Coereba flaveola 2 1 R Familia Parulidae Dendroica discolor 1 0 M Geothlypis trichas 0 1 M Geothlypis sp. 1 0 R Icteria virens 7 1 M Oporornis formosus 4 2 M Seiurus aurocapilla 3 0 R Wilsonia citrina 0 1 M Wilsonia pusilla 2 0 M Familia Mimidae Dumetella carolinensis 11 30 M Familia Fringiliidae Euphonia gouldi 1 0 R Familia Troglodyt idae Henicorhina leucosticta 2 0 R Thryothorus maculipectus 3 0 R Naturaleza y Desarrollo
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Cuadro 1. Continuacin
Discernir acerca de las diferencias en la riqueza de especies entre sitios con marcadas diferencias en el tamao muestral es complicado. Sin embargo, los procedimientos de estandarizacin buscan corregir este problema, algunos con resultados ms confiables que otros, dependiendo si se cumplen sus supuestos o no. Frances y Rathbun (1981) sugieren el mtodo de rarefaccin como una alternativa para comparar comunidades de aves, debido a que otras medidas ampliamente utilizadas, por ejemplo, el ndice de diversidad de Shannon, provocan la prdida de informacin al combinar variables como la riqueza de especies y la abundancia relativa en un solo estadstico que no permite asegurar el efecto relativo de una u otra; incluso un mis mo valor para este ndice puede ser resultado de distintas combinaciones de estas variables. Distintos autores ya han utilizado la rarefaccin como una alternativa para describir comunidades de aves en la regin Mesoamericana (Estrada et al., 2000; Greenberg et al., 2000).
Por otro lado segn Magurran (2004), cuando los datos consisten solamente en listados de especies con sus abundancias, como en este caso, la rarefaccin es el nico procedimiento de anlisis posible. Por medio de este mtodo, se determin que para una muestra estndar de 86 individuos, no hay superposicin de los intervalos de confianza de 95% en el punto en que la muestra mayor (Pi) iguala a la muestra menor (Pb) en la curva de rarefaccin, por lo tanto, la diferencia en la riqueza de especies es estadsticamente significativa, con 37 especies en Pi y 28 especies en Pb (Figura 2). Clase Aves Pi Pb R/M Troglodytes aedon 1 0 M Hylocichla mustelina 3 6 R Familia Vireonidae Hylophilus ochraceiceps 1 2 R Vireo philadelphicus 0 1 M Familia Pipridae Manacus candei 7 0 R Pipra mentalis 8 1 R Familia Thraupidae Ramphocelus sanguinolentus 2 0 R Ramphocelus passerinii 0 1 R Familia Poliopt ilidae Ramphocaenus melanurus 1 0 R Familia Tit yridae Schiffornis turdina 1 0 R
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Cita sugeri da: Kraker-Cast aeda, C. & A. J. Cbar-Carranza. 2011. Uso de rarefaccin para la comparacin de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.
Figura 2. Curva de rarefaccin que presenta la riqueza de especies para una muestra estndar de 86 individuos en usos de suelo con distinto grado de perturbacin en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachu (PNLL), Guatemala. Se observa que no hay superposicin de los intervalos de confianza al 95% en el punto en que la muestra mayor (Pi) se iguala a la menor (Pb).
En contraste a la rarefaccin basada en individuos, la rarefaccin basada en muestras calcula el nmero de especies esperado cuando las muestras son seleccionadas al azar (sin reemplazamiento) de una serie de muestras que son colectivamente representativas de un ensamble (Gotelli y Colwell, 2011). La diferencia fundamental entre ambos mtodos es que, por diseo, la rarefaccin basada en muestras conserva la estructura espacial de los datos y por lo tanto es un tratamiento ms realista de las unidades de muestreo utilizadas en la mayora de estudios de diversidad biolgica (Gotelli y Colwell, 2011). Los eclogos en el campo raramente toman muestras de individuos al azar, en cambio, recolectan muestras que contienen nmeros variables de individuos (Gotelli y Entsminger, 2011). Sin embargo, la rarefaccin basada en muestras no controla directamente diferencias en la abundancia absoluta entre series de muestras, y en el caso de dos series que difieren en el nmero medio de individuos por muestra, la curva de rarefaccin para la serie con mayor abundancia media revelar mayor nmero de especies (Gotelli y Colwell, 2011). Gotelli y Colwell (2001) plantean que si hay disponibilidad de datos basados en muestras, puede utilizarse cualquiera de los dos mtodos, sin embargo, es preferible establecer los niveles de heterogeneidad en los datos por medio de las muestras. Para Willott (2001) algunas medidas de esfuerzo basadas en muestras son inapropiadas en estudios comparativos, ya que no distinguen entre diferencias genuinas de la riqueza de especies entre sitios, producto de la probabilidad de deteccin Naturaleza y Desarrollo
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y diferencias en la eficiencia del trampeo, y argumenta que el nmero de individuos es la mejor unidad de muestreo para evitar este problema, adems, no requiere del conocimiento de la biologa de las especies en estudio, que muchas veces puede ser incompleto. En cambio Moreno y Halffter (2001), sugieren que el esfuerzo adems debe ser expresado en unidades de muestreo estndar dada su aplicacin en el diseo de inventarios, ya que si este solamente fuera indicado como el nmero de individuos, sera muy difcil la planificacin y la estimacin del costo al inicio de los mismos.
De los modelos diseados para la estimacin de la riqueza de especies, la rarefaccin considera el sesgo del sub- muestreo ajustando o controlando las diferencias en el nmero de individuos y el nmero de muestras, sin embargo hay modelos que en general intentan extrapolar de lo conocido hacia lo que an no conocemos (Escalante, 2003). Una de las desventajas de estos modelos es que extrapolar la riqueza de especies cuando solamente una proporcin pequea del ensamble ha sido muestreado produce errores grandes, y el resultado depende fuertemente del estimador utilizado (Colwell y Coddington, 1994). La rarefaccin, en cambio, es considerada como un mtodo de intrapolacin, ya que calcula el nmero esperado de especies de cada muestra si todas fueran reducidas a un tamao estndar (Gotelli y Colwell, 2011); este mtodo tiene las desventajas de que desaprovecha informacin, ya que toma como medida general para todas las muestras el tamao muestral ms pequeo (Moreno, 2001), y cuando los tamaos de muestra no son suficientes no distingue entre patrones de riqueza distintos, ya que todas las curvas convergen en abundancias bajas (Gotelli y Colwell, 2001).
En la zona de influencia del PNLL, Avendao (2001) t iene registradas 86 especies de aves de sotobosque, incluyendo 17 migratorias, con un esfuerzo de captura considerablemente mayor al del presente estudio. Se recomienda que para una referencia ms completa de la avifauna de la regin se consulte a dicha autora. El listado presentado aqu es parcial aunque relevante por que existen pocas publicaciones sobre la avifauna del pas; el objetivo principal en este caso es enfatizar la utilidad de la estandarizacin por medio del mtodo de rarefaccin basada en individuos, como una aproximacin ms objetiva en la comparacin de la riqueza de especies cuando hay diferencias en tamao muestral y los datos recabados limitan otro tipo de anlisis.
Conclusiones
Por medio de la estandarizacin con el mtodo de rarefaccin basada en individuos se determin que la diferencia de riqueza de especies entre los usos de suelo estudiados es estadsticamente significativa. Para una muestra estndar de 86 individuos se determin una riqueza de 37 especies en Pi y de 28 especies en Pb. De las especies documentadas solamente los represen- tantes de la familia Trochilidae estn incluidos en el ndice tres del LEA y el Apndice II de la CITES, y todos los individuos identificados hasta nivel especfico son considerados de importancia menor en la lista roja de la IUCN. El mtodo de rarefaccin permite abordar una situacin frecuente en ecologa de comunidades, la comparacin de la riqueza de especies cuando se presentan diferencias de tamao muestral, aun cuando el esfuerzo ha sido estandarizado, adems de proveer clculos de la variabilidad en las estimaciones para determinar la significancia de las diferencias una vez que ya ha sido re-calculada la riqueza de especies en funcin de los datos.
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69 Agradecimientos
Esta investigacin se enmarca en el Programa de Experiencias Docentes con la Comunidad (EDC) de la Facultad de Ciencias Qumicas y Farmacia, Universidad de San Carlos de Guatemala (USAC). Se agradece el apoyo del Programa de Investigacin y Monitoreo de la Eco-Regin Lachu (PIMEL) de la USAC. Asimismo se agradece a E. Enrquez por sus recomendaciones durante la investigacin y a nuestros colegas J. L. Echeverra y P. Garca por su invaluable ayuda en campo. Por ltimo se agradecen las sugerencias de C. E. Moreno y un revisor annimo, que permit ieron mejorar este manuscrito.
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