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Naturaleza y Desarrollo

Vol.9 Nm.1, Enero-Junio, 2011



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Cita sugeri da: Kraker-Cast aeda, C. & A. J. Cbar-Carranza. 2011. Uso de rarefaccin para la
comparacin de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del
Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.

Uso de rarefaccin para comparacin de la riqueza
de especies: el caso de las aves de sotobosque en
la zona de influencia del Parque Nacional Laguna
Lachu, Guatemala

Use of rarefaction for species richness comparisons: the
case of the understory birds in the influence zone of the
Laguna Lachu, Guatemala

Cristian Kraker-Castaeda
*
y Ana Jos Cbar-Carranza

Escuela de Biologa, Universidad de San Carlos de Guatemala, Edificio T-10, Segundo Nivel,
Ciudad Universitaria, Guatemala, Guatemala, Centro Amrica.
*Correspondencia: cristiankraker@hotmail. com

Resumen. Un problema terico frecuente en ecologa de comunidades es no poder hacer una
comparacin objetiva de la riqueza de especies hasta que las diferencias en tamao muestral
sean corregidas. Con el objetivo de ejemplificar cmo la estandarizacin por medio del
mtodo de rarefaccin basada en individuos, permite una comparacin ms apropiada cuando
los nicos datos disponibles son listados de especies y sus abundancias, se analiz la riqueza
de especies de aves de sotobosque capturadas con redes de niebla en dos usos de suelo con
distinto grado de perturbacin en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachu,
Guatemala. Se documentaron un total de 229 aves de 59 especies, 46 residentes y 13
migratorias. Con un esfuerzo estndar de 154 horasred se capturaron 143 individuos de 46
especies en el uso de suelo con grado de perturbacin intermedio (Pi) y 86 individuos de 28
especies en el uso de suelo con grado de perturbacin bajo (Pb). Entre sitios se compartieron
15 especies. Para una muestra estndar de 86 individuos, la diferencia de riqueza de especies
fue estadsticamente significativa, con 37 especies en Pi y 28 especies en Pb.
Palabras clave: aves, rarefaccin, Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala.

Abstract. A common problem in community ecology is that, theoretically, objective
comparisons of species richness cannot be obtained until differences in sample size are
corrected. With the objective of exemplify how standardization by means of the individual-
based rarefaction method allows more accurate comparisons when the only data available are
species lists and their abundance, species richness was analyzed for understory birds captured
with mist nets in two sites with different degrees of disturbance in the zone of influence of the
Laguna Lachu National Park, Guatemala. A total of 229 birds belonging to 59 species were
documented, with 46 resident species and 13 migratory species. With a standard effort of 154
nethours, 143 individuals belonging to 46 species were captured in the site with an
intermediate degree of disturbance, and 86 individuals belonging to 28 species were captured
in the site with a low degree of disturbance. There were 15 species shared between the two
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sites. For a standard sample of 86 individuals, the difference in species richness was found to
be statistically significant, with 37 species in the site with an intermediate degree of
disturbance and 28 species in the site with a low degree of disturbance.
Keywords: birds, rarefaction, Laguna Lachu National Park, Guatemala.

Introduccin

El estudio de la diversidad biolgica es
fundamentalmente una disciplina
comparativa; aparentemente la riqueza
de especies es su expresin ms simple y
conceptualmente puede ser definida
como el nmero de especies de un taxn
particular en un ensamble (Magurran,
2004). Una de las mayores compli-
caciones con las estimaciones de la
riqueza de especies es su dependencia
del tamao muestral (Magurran, 2004),
ya que an cuando se estandarizan los
esfuerzos de recolecta, stos tamaos
difcilmente son iguales. Los conteos de
riqueza de especies son muy sensibles al
nmero de individuos muestreados y al
nmero, tamao y arreglo espacial de las
muestras (Gotelli y Colwell, 2011). En la
literatura se han propuesto clculos
simples para minimizar los efectos del
tamao muestral, por ejemplo, los
ndices de Margalef y Menhinick, que al
dividir la riqueza numrica por el
nmero de individuos que constituyen la
muestra, buscan corregir este problema,
sin embargo, est demostrado que este
ajuste sigue siendo insuficiente
(Magurran, 2004). En otras palabras, la
sensibilidad al esfuerzo de muestreo no
puede ser eliminada al reescalar la
riqueza de especies como una relacin
entre el conteo de especies y el de
individuos, de muestras o cualquier otra
medida de esfuerzo (Gotelli y Colwell,
2011).

La rarefaccin es un mtodo que fue
propuesto para comparar el nmero de
especies cuando las muestras diferan en
tamao (Gotelli y Colwell, 2011), estima
a la riqueza de especies en funcin del
tamao de muestra ms pequeo (Gotelli
y Entsminger, 2001). Este procedimien-


to tiene varios supuestos: las muestras
que son obtenidas por tcnicas distintas y
comunidades que son intrnsicamente
distintas no pueden ser comparadas; se
supone que los individuos se encuentran
distribuidos al azar, de lo contrario hay
una sobreestimacin de la riqueza de
especies; debido a que se converge en las
muestras de menor tamao, el muestreo
debe ser suficiente como para
caracterizar a la comunidad (Magurran,
2004). Adems, las estimaciones pueden
estar sesgadas si el muestreo es
inadecuado o si las muestras son
obtenidas a partir de sitios con
diferencias considerables en la distri-
bucin de abundancia entre las especies,
es decir, la subestimacin de la riqueza
de especies depende del nivel de
dominancia en el conjunto de datos
(Magurran, 2004).

El objet ivo de este estudio fue
ejemplificar cmo por medio de la
estandarizacin con el mtodo de
rarefaccin basado en individuos, es
posible llevar a cabo comparaciones
objetivas de la riqueza de especies
cuando los nicos datos disponibles son
listados de especies y sus abundancias ,
adems de proveer clculos de la
variabilidad de dichas estimaciones para
establecer la significancia estadstica de
las diferencias resultantes, esto tomando
como ejemplo un inventario parcial de
aves de sotobosque capturadas con redes
de niebla en dos usos de suelo con
distinto grado de perturbacin en la zona
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de influencia del Parque Nacional
Laguna Lachu (PNLL), Guatema la.

Materiales y mtodos

El PNLL se ubica dentro de las
coordenadas 154654, 154916,
155911, 155719 N y 904514,
903448, 902956, 904526 W,
con una superficie aproximada de 145
km
2
(Monzn, 1999; Figura 1). Segn
las zonas de vida de Holdridge en el rea
se encuentra un bosque muy hmedo
subtropical (clido) (Castaeda, 2008).
Las especies vegetales caractersticas de
esta zona de vida son Orbigynia cohune,
Terminalia amazona, Brosimum
alicastrum, Cecropia pentandra,
Vochysia guatemalensis, Lonchocarpus
spp. y Virola spp. El estudio se llev a
cabo en la zona de influencia del
PNLL, en la cual se encuentra un
mosaico de hbitats con distinto grado de
perturbacin producto de las actividades
humanas, principalmente agropecuarias.
El diseo contempl un factor (uso de
suelo) con dos niveles: grado de
perturbacin intermedio (dos guamiles o
acahuales con antigedad aproximada
de 10 a 15 aos, en adelante
denominados Pi, con coordenadas
155824.86 N, 903839.51 W y
155750.54 N, 90387.06 W) y
grado de perturbacin bajo (dos
fragmentos de bosque maduro, en
adelante denominados Pb, con
coordenadas 155557.62 N,
903731.02 W y 15562.63 N,
903645.05 W) (Figura 1).

Las capturas se llevaron durante la poca
migratoria utilizando redes de niebla de
12 m de longitud, 2.5 m de altura y 38
mm de luz de malla, abiertas durante
siete horas a partir del amanecer.













Figura 1. Ubicacin geogrfica del Parque Nacional Laguna Lachu (PNLL), Alta
Verapaz, Guatemala. Se indican los puntos de captura de aves de
sotobosque en la zona de influencia del PNLL. Pi= perturbacin
intermedia y Pb= perturbacin baja.

El esfuerzo de captura se expres como
el nmero de redes colocadas por el total
de horas muestreadas (Ralph et al.,
1996).
En cada tratamiento se llev a cabo un
esfuerzo estndar de 154 horasred. Para
cada ave capturada se registr el peso,
longitud de ala, sexo en caso de
dimorfis mo sexual y presencia de mudas

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(Ralph et al., 1996). Adems, se infiri
la condicin reproductiva por medio de
la presencia de parche de anidacin
(Ralph et al., 1996). La identificacin
taxonmica se hizo mediante las guas
ilustradas de Howell y Webb (1995) y
Preston (1998). Para la nomenclatura
taxonmica se sigui el Check-List of
North American Birds de la American
Ornithologists Union (AOU por sus
siglas en ingls) (AOU, 1998). Adems,
se determin si las especies estaban
clasificadas en el Listado de Especies
Amenazadas (LEA) del Consejo
Nacional de reas Protegidas de
Guatemala (CONAP, 2006), los
Apndices del Convenio sobre el
Comercio Internacional de Especies
Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres
(CITES por sus siglas en ingls) y la lista
del International Union for Conservation
of Nature and Natural Resources (IUCN
por sus siglas en ingls) (IUCN, 2011).

El mtodo de rarefaccin basado en
individuos estima el nmero medio de
especies a travs de sub-muestras
repetidas al azar de n* individuos a partir
de la muestra original ms grande,
siendo n* = n (el tamao de la muestra
original ms pequea) (Gotelli y
Colwell, 2011). Este mis mo
procedimiento permite estimar la
varianza de S* entre re-ordenamientos al
azar de los individuos y la prueba de
hiptesis consiste en preguntarse si S (la
riqueza observada completa de la
muestra ms pequea), se ubica dentro
del intervalo de confianza de 95% de S*
(la riqueza de especies esperada basada
en las sub-muestras al azar de tamao n);
si el valor observado cae dentro del
intervalo de confianza, entonces la
hiptesis de que la riqueza de la muestra
ms pequea basada en todos los
individuos n no difiere de la riqueza de
una sub-muestra de tamao
n*, no puede ser rechazada a p < 0.05
(Gotelli y Colwell, 2011). La rarefaccin
tambin permite construir una curva
entera en la cual el nmero de individuos
sub-muestreados al azar se encuentran en
un rango que va de 1 a N (Gotelli y
Colwell, 2011). Los valores de riqueza
promedio de la curva de rarefaccin
(curva suavizada) se calcularon en el
programa EcoSim ver. 7.0 (Gotelli y
Entsminger, 2011). En el mis mo
programa se generaron los intervalos de
confianza por medio de 1000 iteraciones.
El modelo nulo genera un nmero de
pseudo-comunidades por medio de la
aleatorizacin de la matriz de datos y las
iteraciones determinan este nmero;
mientras ms iteraciones se utilizan, se
obtiene mayor precisin en la estimacin
(Gotelli y Entsminger, 2011).

Resultados y Discusin

Se registr un total de 229 aves de 59
especies, 46 residentes y 13 migratorias,
pertenecientes a 17 familias y cuatro
rdenes (Cuadro 1). Se capturaron 143
individuos de 46 especies en Pi y 86
individuos de 28 especies en Pb. Entre
sitios se compartieron 15 especies. De
las especies documentadas solamente las
representantes de la familia Trochilidae
estn incluidas en el ndice tres del LEA,
que incluye especies amenazadas por
prdida de hbitat, y en el Apndice II de
la CITES, que incluye todas las especies
que aunque en la actualidad an no se
encuentran necesariamente en peligro de
extincin, podran llegar a esta situacin
(CONAP, 2006). Para la IUCN (2011)
todas las especies documentadas estn
consideradas como de menor importan-
cia; en esta categora se incluyen espe-
cies de amplia distribucin y abundantes
(Hunter y Gibbs, 2007), es decir, son
especies con la que se cuenta con
informacin suficiente y no tienen
problemas de conservacin.
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Cita sugeri da: Kraker-Cast aeda, C. & A. J. Cbar-Carranza. 2011. Uso de rarefaccin para la
comparacin de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del
Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.

Cuadro 1. Aves capturadas en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna
Lachu (PNLL), Alta Verapaz, Guatemala. Pi= perturbacin intermedia,
Pb= perturbacin baja y R/M = residente/migratoria.
Clase Aves Pi Pb R/M
Orden Apodiformes
Famillia Trochilidae
Amazilia tzacatl 5 3 R
Phaethornis longirostris 7 2 R
Phaethornis striigularis 1 1 R
Orden Columbiformes
Familia Columbidae
Columbina talpacoti 3 0 R
Geotrygon montana 0 1 R
Orden Piciformes
Familia Galbulidae
Galbula ruficauda 2 0 R
Familia Bucconidae
Malacoptila panamensis 0 1 R
Familia Picidae
Veniliornis fumigatus 1 0 R
Orden Passeriformes
Familia Emberizidae
Arremon aurantiirostris 1 0 R
Arremonops chloronotus 4 1 R
Sporophila torqueola 4 6 R
Sporophila americana 12 2 R
Sporophila sp. 1 0 R
Volatinia jacarina 4 0 R
Familia Tyrannidae
Attila spadiceus 1 0 R
Empidonax albigularis 0 1 M
Empidonax minimus 1 0 M
Mionectes oleagineus 1 3 R
Myiarchus crinitus 0 1 M
Platyrinchus cancrominus 0 1 R
Poecilotriccus sylvia 3 0 R

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Cuadro 1. Continuacin
Clase Aves Pi Pb R/M
Terenotriccus erythrurus 2 0 R
Tolmomyias sulphurescens 0 1 R
Familia Fumariidae
Automolus rubiginosus 0 1 R
Dendrocolaptes picumnus 1 0 R
Lepidocolaptes souleyetii 2 0 R
Xenops minutus 1 0 R
Xiphorhynchus flavigaster 1 0 R
Familia Cardinalidae
Caryothraustes poliogaster 10 0 R
Cyanocompsa parellina 3 0 R
Cyanocompsa cyanoides 0 6 R
Habia fuscicauda 6 1 R
Passerina cyanea 0 7 M
Saltator maximus 3 0 R
Familia Thamnophylidae
Cercomacra tyrannina 1 0 R
Thamnophilus doliatus 1 0 R
Familia Coerebidae
Coereba flaveola 2 1 R
Familia Parulidae
Dendroica discolor 1 0 M
Geothlypis trichas 0 1 M
Geothlypis sp. 1 0 R
Icteria virens 7 1 M
Oporornis formosus 4 2 M
Seiurus aurocapilla 3 0 R
Wilsonia citrina 0 1 M
Wilsonia pusilla 2 0 M
Familia Mimidae
Dumetella carolinensis 11 30 M
Familia Fringiliidae
Euphonia gouldi 1 0 R
Familia Troglodyt idae
Henicorhina leucosticta 2 0 R
Thryothorus maculipectus 3 0 R
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Cuadro 1. Continuacin

Discernir acerca de las diferencias en la
riqueza de especies entre sitios con
marcadas diferencias en el tamao
muestral es complicado. Sin embargo,
los procedimientos de estandarizacin
buscan corregir este problema, algunos
con resultados ms confiables que otros,
dependiendo si se cumplen sus supuestos
o no. Frances y Rathbun (1981) sugieren
el mtodo de rarefaccin como una
alternativa para comparar comunidades
de aves, debido a que otras medidas
ampliamente utilizadas, por ejemplo, el
ndice de diversidad de Shannon,
provocan la prdida de informacin al
combinar variables como la riqueza de
especies y la abundancia relativa en un
solo estadstico que no permite asegurar
el efecto relativo de una u otra; incluso
un mis mo valor para este ndice puede
ser resultado de distintas combinaciones
de estas variables. Distintos autores ya
han utilizado la rarefaccin como una
alternativa para describir comunidades
de aves en la regin Mesoamericana
(Estrada et al., 2000; Greenberg et al.,
2000).

Por otro lado segn Magurran (2004),
cuando los datos consisten solamente en
listados de especies con sus abundancias,
como en este caso, la rarefaccin es el
nico procedimiento de anlisis posible.
Por medio de este mtodo, se determin
que para una muestra estndar de 86
individuos, no hay superposicin de los
intervalos de confianza de 95% en el
punto en que la muestra mayor (Pi)
iguala a la muestra menor (Pb) en la
curva de rarefaccin, por lo tanto, la
diferencia en la riqueza de especies es
estadsticamente significativa, con 37
especies en Pi y 28 especies en Pb
(Figura 2).
Clase Aves Pi Pb R/M
Troglodytes aedon 1 0 M
Hylocichla mustelina 3 6 R
Familia Vireonidae
Hylophilus ochraceiceps 1 2 R
Vireo philadelphicus 0 1 M
Familia Pipridae
Manacus candei 7 0 R
Pipra mentalis 8 1 R
Familia Thraupidae
Ramphocelus sanguinolentus 2 0 R
Ramphocelus passerinii 0 1 R
Familia Poliopt ilidae
Ramphocaenus melanurus 1 0 R
Familia Tit yridae
Schiffornis turdina 1 0 R

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comparacin de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del
Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.


Figura 2. Curva de rarefaccin que presenta la riqueza de especies para una muestra
estndar de 86 individuos en usos de suelo con distinto grado de
perturbacin en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachu
(PNLL), Guatemala. Se observa que no hay superposicin de los
intervalos de confianza al 95% en el punto en que la muestra mayor (Pi)
se iguala a la menor (Pb).

En contraste a la rarefaccin basada en
individuos, la rarefaccin basada en
muestras calcula el nmero de especies
esperado cuando las muestras son
seleccionadas al azar (sin
reemplazamiento) de una serie de
muestras que son colectivamente
representativas de un ensamble (Gotelli
y Colwell, 2011). La diferencia
fundamental entre ambos mtodos es
que, por diseo, la rarefaccin basada en
muestras conserva la estructura espacial
de los datos y por lo tanto es un
tratamiento ms realista de las unidades
de muestreo utilizadas en la mayora de
estudios de diversidad biolgica (Gotelli
y Colwell, 2011). Los eclogos en el
campo raramente toman muestras de
individuos al azar, en cambio, recolectan
muestras que contienen nmeros
variables de individuos (Gotelli y
Entsminger, 2011). Sin embargo, la
rarefaccin basada en muestras no
controla directamente diferencias en la
abundancia absoluta entre series de
muestras, y en el caso de dos series que
difieren en el nmero medio de
individuos por muestra, la curva de
rarefaccin para la serie con mayor
abundancia media revelar mayor
nmero de especies (Gotelli y Colwell,
2011). Gotelli y Colwell (2001) plantean
que si hay disponibilidad de datos
basados en muestras, puede utilizarse
cualquiera de los dos mtodos, sin
embargo, es preferible establecer los
niveles de heterogeneidad en los datos
por medio de las muestras. Para Willott
(2001) algunas medidas de esfuerzo
basadas en muestras son inapropiadas en
estudios comparativos, ya que no
distinguen entre diferencias genuinas de
la riqueza de especies entre sitios,
producto de la probabilidad de deteccin
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y diferencias en la eficiencia del
trampeo, y argumenta que el nmero de
individuos es la mejor unidad de
muestreo para evitar este problema,
adems, no requiere del conocimiento de
la biologa de las especies en estudio,
que muchas veces puede ser incompleto.
En cambio Moreno y Halffter (2001),
sugieren que el esfuerzo adems debe ser
expresado en unidades de muestreo
estndar dada su aplicacin en el diseo
de inventarios, ya que si este solamente
fuera indicado como el nmero de
individuos, sera muy difcil la
planificacin y la estimacin del costo al
inicio de los mismos.

De los modelos diseados para la
estimacin de la riqueza de especies, la
rarefaccin considera el sesgo del sub-
muestreo ajustando o controlando las
diferencias en el nmero de individuos y
el nmero de muestras, sin embargo hay
modelos que en general intentan
extrapolar de lo conocido hacia lo que
an no conocemos (Escalante, 2003).
Una de las desventajas de estos modelos
es que extrapolar la riqueza de especies
cuando solamente una proporcin
pequea del ensamble ha sido
muestreado produce errores grandes, y el
resultado depende fuertemente del
estimador utilizado (Colwell y
Coddington, 1994). La rarefaccin, en
cambio, es considerada como un mtodo
de intrapolacin, ya que calcula el
nmero esperado de especies de cada
muestra si todas fueran reducidas a un
tamao estndar (Gotelli y Colwell,
2011); este mtodo tiene las desventajas
de que desaprovecha informacin, ya
que toma como medida general para
todas las muestras el tamao muestral
ms pequeo (Moreno, 2001), y cuando
los tamaos de muestra no son
suficientes no distingue entre patrones de
riqueza distintos, ya que todas las curvas
convergen en abundancias bajas (Gotelli
y Colwell, 2001).

En la zona de influencia del PNLL,
Avendao (2001) t iene registradas 86
especies de aves de sotobosque,
incluyendo 17 migratorias, con un
esfuerzo de captura considerablemente
mayor al del presente estudio. Se
recomienda que para una referencia ms
completa de la avifauna de la regin se
consulte a dicha autora. El listado
presentado aqu es parcial aunque
relevante por que existen pocas
publicaciones sobre la avifauna del pas;
el objetivo principal en este caso es
enfatizar la utilidad de la estandarizacin
por medio del mtodo de rarefaccin
basada en individuos, como una
aproximacin ms objetiva en la
comparacin de la riqueza de especies
cuando hay diferencias en tamao
muestral y los datos recabados limitan
otro tipo de anlisis.

Conclusiones

Por medio de la estandarizacin con el
mtodo de rarefaccin basada en
individuos se determin que la diferencia
de riqueza de especies entre los usos de
suelo estudiados es estadsticamente
significativa. Para una muestra estndar
de 86 individuos se determin una
riqueza de 37 especies en Pi y de 28
especies en Pb. De las especies
documentadas solamente los represen-
tantes de la familia Trochilidae estn
incluidos en el ndice tres del LEA y el
Apndice II de la CITES, y todos los
individuos identificados hasta nivel
especfico son considerados de
importancia menor en la lista roja de la
IUCN. El mtodo de rarefaccin permite
abordar una situacin frecuente en
ecologa de comunidades, la
comparacin de la riqueza de especies
cuando se presentan diferencias de
tamao muestral, aun cuando el esfuerzo
ha sido estandarizado, adems de
proveer clculos de la variabilidad en las
estimaciones para determinar la
significancia de las diferencias una vez
que ya ha sido re-calculada la riqueza de
especies en funcin de los datos.

Kraker-Castaeda & Cbar-Carranza

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Agradecimientos

Esta investigacin se enmarca en el
Programa de Experiencias Docentes con
la Comunidad (EDC) de la Facultad de
Ciencias Qumicas y Farmacia,
Universidad de San Carlos de Guatemala
(USAC). Se agradece el apoyo del
Programa de Investigacin y Monitoreo
de la Eco-Regin Lachu (PIMEL) de la
USAC. Asimismo se agradece a E.
Enrquez por sus recomendaciones
durante la investigacin y a nuestros
colegas J. L. Echeverra y P. Garca por
su invaluable ayuda en campo. Por
ltimo se agradecen las sugerencias de
C. E. Moreno y un revisor annimo, que
permit ieron mejorar este manuscrito.

Literatura citada

American Ornithologists Union (AOU).
1998. Check-List of North American
Birds. American Ornithologists Union:
Washington, USA. En:
http//www.aou.org/checklist/north/index.
php.

Avendao, C. 2001. Caracterizacin de
la avifauna del Parque Nacional Laguna
Lacha y su Zona de Influencia, Cobn,
Alta Verapaz. Tesis de Licenciatura,
Escuela de Biologa, Universidad de San
Carlos de Guatemala.

Colwell, R. K. & J. A. Coddington.
1994. Estimat ing terrestrial biodiversity
through extrapolation. Philosophical
Transactions of the Royal Society of
London, 101-118.

Castaeda, C. 2008. Diversidad de
Ecosistemas de Guatemala. In:
Guatemala y su Biodiversidad: Un
enfoque histrico, cultural, biolgico, y
econmico. Azurdia, C., F. Garca & M.
M. Ros (Eds.). Oficina Tcnica de
Biodiversidad (OTECBIO), Consejo
Nacional de reas Protegidas (CONAP):
Guatemala.

Consejo Nacional de reas Protegidas
(CONAP). 2006. Convencin sobre el
Comercio Internacional de Especies
Amenazadas de Fauna y Flora silvestres.
Gobierno de Guatemala: Guatemala.

Escalante, T. 2003. Cuntas especies
hay? Los estimadores no paramtricos de
Chao. Elementos: Ciencia y Cultura 52,
53-56.

Estrada, A., P. Cammarano & R. Coates-
Estrada. 2000. Bird species richness in
vegetation fences and in strips of
residual rain forest vegetation at Los
Tuxt las, Mexico. Biodiversity and
Conservation 9: 1399-1416.

Frances, C. J. & S. Rathbun. 1981.
Rarefaction, relative abundance, and
diversity of avian communities. The Auk
98, 785-800.

Gotelli, N. J. & G. L. Entsminger. 2011.
EcoSim: Null models software for
ecology. Version 7.0. Acquired
Intelligence Inc. & Kesey-Bear: Jericho,
USA. En:
http://garyentsminger.com/ecosim.ht m

Gotelli, N. J. & R. K. Colwell. 2001.
Quantifying biodiversity: procedures and
pitfalls in the measurement and
comparison of species richness. Ecology
Letters 4: 379-391.

Gotelli, N. J. & R. K. Colwell. 2011.
Estimating species richness. In:
Biological Diversity: Frontiers in
Measurement and Assessment.
Magurran, A. E. & B. J. McGill (Eds.).
Oxford University Press: EUA.

Greenberg, R., P. Bichier & A. Cruz-
Angn. 2000. The conservation value for
birds of cacao plantations with diverse
planted shade in Tabasco, Mexico.
Animal Conservation 3(2): 105-112.



Naturaleza y Desarrollo

Vol.9 Nm.1, Enero-Junio, 2011

70

Howell, S. & S. Webb. 1995. A guide to
the birds of Mexico and northern Central
America. Oxford University Press: New
York, USA.

Hunter, M. L. & J. P. Gibbs. 2007.
Fundamentals of Conservation Biology.
Tercera Edicin. Blackwell Publishing:
Oxford, UK.

Magurran, A. E. 2004. Measuring
Biological Diversity. Blackwell
Publishing: Oxford, UK.

Monzn, R. 1999. Estudio general de los
recursos agua, suelo y del uso de la
tierra del Parque Nacional Laguna
Lachu y su Zona de Influencia, Cobn,
Alta Verapaz. Tesis de Ingeniera,
Facultad de Agronoma, Universidad de
San Carlos de Guatemala.

Moreno, C. E. 2001. Mtodos para
medir la Biodiversidad. M&T-Manuales
yTesis SEA, vol. 1: Zaragoza.

Moreno, C. E. & G. Halffter. 2001. On
the measure of sampling effort used in
species accumulation curves. Journal of
Applied Ecology 38: 487-490.

Preston, R. 1998. A field guide to the
birds of Mxico and adjacent areas:
Belize, Guatemala and El Salvador.
Tercera Edicin. University of Texas
Press: Austin, USA.

Ralph, C. J., G. R. Geupel, P. Pyle, T. E.
Martin, D. F. DeSante, F. David & B.
Mil. 1996. Manual de mtodos de
campo para el monitoreo de aves
terrestres. Depart ment of Agriculture,
Forest Service, Pacific Southwest
Research Station: California, USA.

International Union for Conservation of
Nature and Natural Resources (IUCN).
2011. IUCN Red List of Threatened
Species. En: www.iucnredlist.org.

Willott, S. J. 2001. Species accumulation
curves and the measure of sampling
effort. Journal of Applied Ecology 38:
484-486.

Recibido:
12 de enero de 2011

Aceptado:
25 de junio de 2011

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