O ARAAZEIRO

CAPTULO 8
INTERAES HERBVORO - PLANTA E SUAS IMPLICAES PARA O
CONTROLE BIOLGICO - QUE TIPOS DE INIMIGOS NATURAIS
PROCURAR?
Alessandro Camargo ngelo
Departamento de Cincias Florestais
Universidade Federal do Paran
Anamaria DalMolin
Ps-Graduao em Cincias Biolgicas (Entomologia)
Universidade Federal do Paran
A compreenso das interaes de herbivoria de grande importncia para
qualquer programa de controle biolgico de plantas, podendo fornecer de antemo
informaes sobre quais tipos de inimigos naturais pode-se esperar que afetem a
planta e, muitas vezes, explicar por que outros no tiveram o impacto esperado.
Coley & Barone (1996) usaram o termo herbivoria (lat. herba, grama, erva +
vorare, comer) para designar danos por insetos, mamferos e patgenos. Neste
texto, utilizamos de maneira equivalente o termo fitofagia (gr. phytn, planta +
phagen, comer), mas este foi evitado onde pudesse gerar duplicidade de sentido
em relao ao grupo de besouros (Phytophaga).
A idia de senso comum que as plantas so seres passivos frente queles
que se alimentam delas. Na verdade, as plantas apresentam um verdadeiro arsenal
de defesas, que so sobrepujadas por alguns grupos de herbvoros. Em outras
palavras, apesar de o ambiente terrestre ser verde (Hairston et al., 1960), no
todo esse verde que pode ser consumido.
O objetivo deste captulo apresentar os conceitos essenciais para a caracteri-
zao dessas interaes e contextualiz-los perante os programas de controle biol-
gico. No se pretende, porm, realizar uma reviso ou discusso exaustiva dos tpi-
cos apresentados, embora tenham sido inseridos comentrios sobre os diversos
enunciados e indicada a literatura onde essas discusses so realizadas com maior
profundidade. Tambm importante ressaltar que foi dado maior foco s interaes
inseto-planta, uma vez que os insetos representam cerca de 53% das espcies
conhecidas (Hammond, 1992, 1994), representando parte significativa do nmero
total de espcies mundiais (at 10 milhes, segundo Gaston & Hudson, 1994) e com
forte correlao entre o nmero de espcies de rvores tropicais e o nmero de
espcies de insetos herbvoros (Novotny et al., 2006).
Dentre as interaes trficas em ecologia, normalmente a herbivoria coloca-
da na mesma classe que o predatismo e parasitismo, em que um organismo se
Angelo, A. C.; DalMolin, A. Interaes Herbvoro-Planta e suas Implicaes para o Controle Biolgico: Que tipos de inimigos naturais
procurar? In: Pedrosa-Macedo, J. H.; DalMolin, A.; Smith, C. W. (orgs.). O Araazeiro: Ecologia e Controle Biolgico. FUPEF, Curitiba, 2007. p. 71-91.
INTERAES HERBVORO-PLANTA
beneficia custa de outro (interao +/-). No entanto, essas definies so basea-
das no impacto da interao sobre a vida dos organismos analisados (positivo/
negativo), o que significa que potencialmente essa interao pode evoluir para
neutra (+/0) e at mesmo positiva (+/+, como no caso das vespas polinizadoras de
figueiras). Dessa maneira, apesar de se estar enfocando basicamente interaes
positivas/negativas, que so aquelas de interesse para o controle biolgico,
necessrio ter em mente que os outros tipos de interao tambm existem, como
nos casos dos polinizadores e das plantas insetvoras.
O resultado da interao existente entre esses organismos, em que defesas de
plantas selecionam alguns grupos de herbvoros e em que herbvoros influenciam
a evoluo das defesas nas plantas (Coley & Barone, 1996), pode, em alguns
casos, ser visto como um processo coevolutivo (Ehrlich & Raven, 1964; mas ver
Janzen, 1980). Alguns modelos de coevoluo entre plantas e artrpodos so
exemplificados em Futuyma & Keese (1992). Alguns casos so bem ilustrativos,
como a associao existente entre a famlia Agaonidae (Hymenoptera) e espcies
de Ficus spp. (Moraceae), estudada por Wiebes (1979): as vespas induzem galhas
dentro de flores em sicnios, sendo que, ao deixar aquela em que nasceu, a vespa
carrega o plen das flores vizinhas e ser obrigada a realizar a polinizao quando
procurar outro sicnio para realizar a oviposio, devido ao formato da inflorescncia.
Tipos de Defesa contra a Herbivoria
Uma planta possui defesas de vrios tipos, as quais muitas vezes podem ser
inferidas se for considerada sua histria evolutiva. Parte dessa informao vem de
sua constituio gentica, ou seja, so fentipos (que normalmente refletem em
sua posio taxonmica). Como fentipos, essas defesas so influenciadas tanto
pelo patrimnio gentico da planta quanto pelo ambiente. Assim, esperado que,
de acordo com a variedade de defesas apresentadas pela planta, ela esteja sujeita a
nveis diferentes de herbivoria (Abrahamson & Weis, 1997).
Karban et al. (1997) dividem as defesas das plantas contra herbvoros em dois
tipos: defesas constitutivas, que esto presentes na planta antes de o problema ter
se apresentado, e defesas induzidas, que so produzidas ou translocadas somente
diante de um dano ou situao de estresse. As defesas induzidas so aquelas que
aparecem depois que as plantas so atacadas pelos herbvoros e tm sido objeto
de um nmero considervel de estudos recentes, porque apresentam impacto sig-
nificativo nos nveis de herbivoria, no s momentaneamente, mas podendo se
estender a at vrios anos aps a sua induo (Lombardero et al., 2006). Green &
Ryan (1972) constataram que ocorreu aumento de inibidores de proteinase em
folhas de tomate, Lycopersicon esculentum Mill. (Solanaceae), quando estavam
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sendo dadas ao besouro Leptinotarsa decemlineata (Say) (Coleoptera:
Chrysomelidae). Eles observaram que 48 horas aps terem ocorrido danos severos
sobre as folhas, os inibidores de proteinase alcanaram cerca de 2% das protenas
solveis nas folhas. Baldwin & Schultz (1983) mencionam as chamadas rvores
falantes, o caso de algumas plantas com galhos danificados emitirem substncias
que, liberadas no ar, induzem defesas em outras.
Defesas mecnicas/morfolgicas
Dentro do espectro de mecanismos de defesa usados pelas plantas para se
defenderem dos herbvoros esto as chamadas defesas mecnicas. Essas defesas
constituem obstculos para a insero de aparelho bucal, para a realizao de
oviposio ou para a simples fixao e permanncia do herbvoro. Exemplos de
estruturas ligadas obstruo fsica da herbivoria so o enrijecimento de tecidos,
tricomas, plos, espinhos, deposio cuticular e secreo de resinas.
O enrijecimento dos tecidos consiste principalmente no acmulo de lignina nos
tecidos, principalmente na forma de fibras. Essa estratgia considerada a forma mais
efetiva de defesa (Aide & Londoo, 1989; Coley, 1983). Conforme explicado por
Coley & Barone (1996), esse enrijecimento no compatvel com rgos jovens,
como folhas em expanso, uma vez que isso prejudicaria seu desenvolvimento, de
maneira que esses rgos normalmente apresentam outros tipos de defesa.
Muitas superfcies de plantas no so lisas, mas revestidas de minsculos apn-
dices epidrmicos, como tricomas ou plos. Essas estruturas afetam a textura da planta
e representam obstculos para o estabelecimento de herbvoros (Edwards & Wratten,
1981). Alguns tricomas desenvolvem grossas paredes secundrias, algumas vezes
impregnadas com slica e carbonato de clcio, funcionando como espinhos. Alguns
tipos de tricomas, alm de representarem obstculos fsicos, podem estar associados a
defesas qumicas, tais como terpenides e fenis (Bernays & Chapman, 1994).
Os espinhos so ramos modificados que tambm podem estar relacionados redu-
o de herbivoria. Geralmente seu impacto mais efetivo em herbvoros maiores (ex.
Cooper & Owen-Smith, 1986, com ungulados; Cooper & Ginnett, 1998, com roedores).
A deposio cuticular, alm de diminuir a evapotranspirao da planta, altera
a textura das folhas, tornando-as mais rgidas e dificultando sua digesto, alm de
fechar possveis portas de entradas para patgenos (ex. Chassot & Mtraux, 2005).
Algumas plantas, finalmente, produzem resinas, como ocorre com os canais
resinferos de Picea sitchensis (Bong.) Carrire e Picea glauca (Moench) contra
Pissodes strobi (Peck) (Coleoptera: Curculionidae) (ONeill el al., 2002).
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INTERAES HERBVORO-PLANTA
Defesas qumicas
Qualidade nutricional/nutrio subtima. Um dos problemas enfrentados
pelos herbvoros a pequena quantidade de elementos necessrios para a sua
nutrio, tais como aminocidos essenciais, nitrognio ou gua (White, 1993). Isso
ocasiona uma necessidade de maior quantidade de alimento ou pode conduzir a
uma reduo na preferncia pela planta como recurso. O contedo nutricional varia
entre espcies de plantas e ao longo do ciclo de vida dessas espcies (Moran &
Hamilton, 1980; Coley & Aide, 1991). Coley & Barone (1996) afirmam que folhas
jovens possuem maiores contedos de nitrognio e gua do que folhas maduras,
sendo, portanto, recursos melhores para o consumo por herbvoros. Alm da qua-
lidade nutricional considerada inadequada para os herbvoros, existem substnci-
as que dificultam o processo de assimilao dos nutrientes eventualmente disponveis.
Essas substncias so conhecidas como redutores de digestibilidade (ver adiante).
Produtos do metabolismo secundrio. A presena de substncias de defesa e
suas diferentes concentraes durante as diferentes fases de vida da planta influ-
enciam muito a sua suscetibilidade herbivoria. Devido ao fato de algumas subs-
tncias no terem um papel evidente no metabolismo primrio, elas foram inicial-
mente chamadas de componentes do metabolismo secundrio (Whittaker & Feeny,
1971). Observaes sugerem que tais produtos podem servir como substncias de
defesa contra herbvoros (Fraenkel, 1959; Ehrlich & Raven, 1964), entre outras
funes, como a proteo contra radiao UV (Stapleton & Walbot, 1994 sobre
flavonides e ceras), interferncia em comportamento, crescimento e sobrevivn-
cia de outras espcies (aleloqumicos sensu Whittaker, 1975), armazenamento de
nutrientes tais como nitrognio e fsforo, regulao do crescimento de algumas
plantas (flavonides) e ciclagem de nutrientes (cidos fenlicos e taninos).
Existe uma grande diversidade de substncias nessa categoria. Gullan &
Cranston (1994) mencionam a classificao dos metablitos secundrios em quali-
tativos ou txicos e quantitativos. Compostos qualitativos seriam toxinas que in-
terferem no metabolismo do herbvoro, enquanto compostos quantitativos seriam
os chamados redutores de digestibilidade.
Bernays & Chapman (1994) dividiram os metablitos secundrios em cinco
grupos distintos: 1) os compostos nitrogenados (aminocidos no-proticos,
aminocidos e alcalides, glicosdeos cianognicos e betacianinas); 2) os compos-
tos fenlicos, envolvendo cidos fenlicos, fenilpropanides, flavonides,
quinonas e taninos; 3) os terpenides; 4) os cidos orgnicos, lipdeos e acetilenos;
e 5) os compostos sulfurosos. A maioria dos produtos do metabolismo secundrio
presentes nas plantas so txicos, no apenas para os herbvoros em potencial,
mas para as prprias plantas. Por isso, eles geralmente so compartimentalizados e
separados do citoplasma, ou so armazenados em uma forma inativa. Alguns exem-
plos de metablitos secundrios envolvidos com a defesa das plantas so:
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Alcalides, como a nicotina, presentes em plantas do gnero Nicotiana L.
(Solanaceae), e alcalides pirrolizidnicos em Senecio jacobea L. (Asteraceae), que
so txicos ao metabolismo celular, podendo afetar o funcionamento do sistema
nervoso (ex. nicotina, morfina, alcalides tropnicos) ou produzir leses (ex. cirrose
por alcalides pirrolizidnicos; Hartmann, 1999).
Fenis e taninos (compostos fenlicos), encontrados em diversos grupos
de plantas. O acmulo de compostos fenlicos visto como uma resposta primria
de defesa e cicatrizao de muitas plantas, que leva necrose do tecido que est
exposto ao ambiente (ex. aps perfurao) ou em contato com um corpo estranho
(ex. um galhador), protegendo o restante da planta de possveis oportunistas.
Algumas vezes, o suicdio dessas clulas tambm suficiente para intoxicar e
matar o fitfago (ex. Abrahamson et al., 1991).
Taninos tambm so repelentes, inibidores de crescimento e txicos. Estu-
dos pioneiros sobre a funo deles como compostos secundrios e a variao de
suas concentraes nas plantas foram publicados por Feeny (1970) e corrobora-
dos em diversas situaes, como no caso da inibio da infestao de sorgo por
Contarinia sorghicola (Coquillet, 1899) (Diptera, Cecidomyiidae).
Lignina, outro composto fenlico encontrado em tecidos rgidos de diver-
sos grupos de plantas, acumulando-se na parede celular, vista como redutor de
digestibilidade.
Furanocumarinas, compostos fenlicos presentes em Apiaceae e Rutaceae
(ex. glndulas de leo de Citrus), que, se expostas luz, interagem com compostos
celulares produzindo leses (Kuster & Rocha, 2001); tambm inibem algumas enzimas
intestinais.
Terpenides, presentes em gneros como Pinus L. (Pinaceae), interferem em
diversos processos do metabolismo, incluindo a respirao, sistema nervoso e
hormonal (Langenheim, 1994).
Como seria esperado, existem custos metablicos relacionados aos produtos
do metabolismo secundrio, como, por exemplo, para sntese, transporte, construo
de canais para a circulao, a renovao de estoques ou reciclagem (Gershenzon,
1994). O custo da defesa para o fitness resulta da diversidade de recursos (como
energia e elementos qumicos, sobretudo carbono e nitrognio) alocados para outras
necessidades. Dessa forma, na ausncia de inimigos naturais, indivduos com meno-
res investimentos em defesa so favorecidos em relao aos indivduos melhor de-
fendidos, pelo fato de esses ltimos terem investido seus recursos em defesas (Stamp,
2003). Isso significa que, em ambientes tomados por plantas invasoras, provvel
encontrar espcimes com menores concentraes de compostos de defesa.
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INTERAES HERBVORO-PLANTA
Defesas fenolgicas
Alm dos aspectos morfolgicos e nutricionais ligados defesa das plantas
contra herbvoros, pode-se considerar o tempo como um fator envolvido nas estra-
tgias de defesa. As defesas fenolgicas (ou cronolgicas, a grosso modo) com-
preendem caractersticas de velocidade de desenvolvimento da planta que influen-
ciam na sua suscetibilidade ao ataque de herbvoros.
Fenologia foliar. Algumas plantas evitam a herbivoria, particularmente sobre
folhas jovens, pela produo de tecidos em perodos menos favorveis aos inimi-
gos naturais (Aide, 1988; Lieberman & Lieberman, 1984). De acordo com Aide
(1993), existem dois caminhos bsicos: a) produo de folhas em um momento de
menor incidncia de herbivoria; ou b) produo simultnea de folhas. A produo
de folhas em perodo menos favorvel aos herbvoros observada principalmente
em locais com climas que possuem estaes secas definidas (ex. Murali & Sukumar,
1993; Aide, 1992). Nesses estudos foi constatado escape sazonal de indivduos
que emitiram brotaes na estao seca, em comparao com os indivduos que
emitiram brotaes no perodo mais mido. Coley & Barone (1996) reforam a idia
de que as plantas obrigadas a produzir novas folhas na estao mida so foradas
a suportar significativamente mais herbivoria, embora Wolda (1988) afirme que no
est claro se a mudana na sazonalidade da produo foliar para evitar a herbivoria
uma estratgia vivel para plantas em florestas com estiagens curtas, uma vez que
a abundncia de herbvoros pode no declinar dramaticamente nessas condies.
A sincronicidade da brotao, ou seja, brotaes produzidas de maneira simult-
nea pela planta, ocorre de forma que algumas escapem da herbivoria (ex. Lieberman
& Lieberman, 1984). Segundo Coley & Aide (1991), esse fenmeno ocorre pelo
menos em algumas espcies de florestas tropicais. Assim, se a maior parte dos
danos causada por herbvoros generalistas, a presso favorecer a sincronizao
entre espcies de plantas; por extenso, se a maior parte do dano for ocasionada
por herbvoros especializados, a presso selecionar indivduos que foram
sincrnicos dentro da espcie, mas estes no tero nenhuma vantagem em relao
brotao simultnea. Moles & Westoby (2000) discutiram a velocidade de forma-
o das folhas em relao herbivoria.
Rpida expanso foliar/tempo/delayed greening. McKey (1979) considera
que a herbivoria sobre folhas jovens compreende a maior parte dos danos sobre
esses rgos em espcies tropicais, de maneira que a reduo no perodo de expan-
so foliar pode ser uma alternativa para reduo de danos. O mesmo autor afirma
que a velocidade de expanso foliar tambm possui relao com o teor de defesas
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O ARAAZEIRO
encontradas nas folhas. Rhoades & Cates (1976) consideraram que o investimento
em metabolismo secundrio pode ser menor em plantas com expanso foliar rpida;
Orians & Janzen (1974) e Rehr et al. (1973) mencionam que ramos que crescem mais
lentamente possuem maiores quantidades de defesas qumicas.
O adiamento do estabelecimento de clorofilas pode tambm ser considerado um
caso particular da alterao de perodos de desenvolvimento. Isso ocorre at o momen-
to em que as plantas tenham completado a sua expanso foliar (Baker & Hardwick,
1973; Baker et al., 1975), ou seja, o desenvolvimento dos cloroplastos postergado at
o momento em que as folhas completam o seu desenvolvimento em tamanho e enrijecem,
estando melhor protegidas dos herbvoros (Kursar & Coley, 1992). Segundo esses
autores, essa estratgia vivel principalmente em sub-bosques de reas tropicais, ou
seja, restringe-se a plantas tolerantes sombra, sendo mais comum nas espcies com
rpida expanso e com baixos investimentos metablicos em defesas. Coley & Kursar
(1996) mencionam que em uma relao de 250 espcies tropicais, pertencentes a 44
famlias, 33% das espcies e 61% das famlias apresentam esse mecanismo.
Defesa ecolgica/atrao de inimigos naturais
Os inimigos naturais dos organismos herbvoros desempenham um papel im-
portante na dimenso da prpria herbivoria, atravs da eventual reduo da popu-
lao desses organismos. Price et al. (1980) ressaltam a importncia do chamado
terceiro nvel trfico, relacionando predadores, parasitides e patgenos, e sua
influncia nas interaes entre as plantas e os herbvoros que as consomem.
As plantas atraem os inimigos naturais dos herbvoros liberando substncias
qumicas que funcionam como sinalizadores ao serem atacadas, ou formando estru-
turas que favorecem determinados organismos, como nectrios extraflorais e domcias.
Essas respostas so consideradas formas de defesas ativas da planta (ex. Par &
Tumlinson, 1999; Dicke & Van Loon, 2000). Sabe-se tambm que o substrato do qual
um herbvoro se alimenta pode torn-lo quimicamente mais fcil de ser detectado por
seus inimigos naturais (Morgan & Hare, 1998; Hare & Morgan, 2000).
A interao entre accias e formigas considerada um exemplo clssico de
coevoluo (Janzen, 1966) e uma boa ilustrao da manuteno de inimigos natu-
rais como forma de defesa, tal como exemplificado por Young et al. (1997) em estudos
sobre a composio da fauna de formigas e o nvel de herbivoria que a planta sofre.
O carter de defesa induzida dessas estruturas, alm dos compostos volteis emi-
tidos pelas plantas, foram relacionados por Agrawal & Rutter (1998) nesses sistemas
planta-formiga, bem como a eficincia dessas reaes para atrair as formigas
(Agrawal, 1998). Esse fenmeno tambm foi observado em orqudeas (Almeida &
Figueiredo, 2003). J em relao a domcias, Walter (1996) demonstrou que essas
estruturas estimulam os caros mutualistas a permanecerem sobre folhas de plantas.
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INTERAES HERBVORO-PLANTA
Caractersticas Ofensivas dos Herbvoros
Na relao entre plantas e herbvoros, tambm possvel considerar as estrat-
gias pelas quais os organismos fitfagos reconhecem e conseguem explorar suas
plantas hospedeiras, ou seja, as chamadas caractersticas ofensivas dos herbvo-
ros (Karban & Agrawal, 2002).
Para fins didticos, comum a classificao dos seres que se alimentam de
plantas de acordo com o rgo que consomem e o tipo de dano que produzem, ou
seja, aproximadamente em guildas ecolgicas. A terminologia agrcola, de maneira
geral, distingue mastigadores (incluindo desfolhadores), sugadores, minadores,
broqueadores e galhadores (figura 8.1). O termo pastador, em sua definio mais
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Figura 8.1. Exemplos de formas de ataque de herbvoros a plantas. A, desfolhador; B, minador; C, broqueador;
D, galha induzida por microorganismos; E, galha induzida por inseto; F, sugador; G, patgeno. Ilustraes:
Luana F. Rodrigues.
O ARAAZEIRO
abrangente, aplica-se a consumidores mveis de presas ssseis. Assim, apesar de
o termo ser aplicado com maior freqncia a animais, como os mamferos ruminantes
que arrancam partes inteiras de plantas, praticamente todos os exemplos listados
aqui poderiam, em algum momento, ser chamados de situaes de pastoreio.
Os microorganismos parasitas que provocam algum tipo de dano so generi-
camente chamados patgenos. Esses danos podem ser produzidos pelo consumo
da matria vegetal ou dos nutrientes essenciais planta pelas colnias de organis-
mos, mas normalmente esto ligados produo de toxinas que possuem impacto
sobre a planta.
Note-se que no possvel traar uma linha bem definida entre quais estrat-
gias esto presentes nos chamados herbvoros generalistas e nos especialis-
tas. A tabela 8.1 resume alguns tipos de hbitos alimentares de herbvoros e seus
efeitos sobre as plantas.
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Tabela 8.1. Hbitos de vida de herbvoros e exemplos de casos em que espcies com esses hbitos foram
utilizadas em controle biolgico. Compilado pelos autores.
INTERAES HERBVORO-PLANTA
80
(cont.)
O ARAAZEIRO
Karban & Agrawal (2002) consideraram trs diferentes estratgias usadas
pelos herbvoros para sobrepujarem as defesas das plantas: a seleo ou escolha,
a alterao da morfologia e/ou fisiologia da planta e a manipulao do hospedei-
ro. Nesse ponto de vista, possvel agrupar essas estratgias como adaptaes
comportamentais, morfofisiolgicas e ecolgicas:
O processo de seleo da planta pode ser considerado uma adaptao
comportamental, ocorrendo em resposta limitao de nutrientes fornecidos pelas
plantas e as substncias que atuam como redutores de digestibilidade. Algumas
respostas discutidas por Karban & Agrawal (2002) so a escolha de mltiplas
fontes de alimento (hbito generalista), a identificao inata e o aprendizado, s
quais pode-se acrescentar o aumento de ingesto de alimento (Young Owl & Batzli,
1998) e mesmo o armazenamento de alimentos, para consumi-los em poca que
apresentem melhor palatabilidade (Muller-Schwarze et al., 2001, Dearing, 1997a,b).
Entre as adaptaes morfofisolgicas, pode-se citar a produo de enzimas
que atuam sobre as substncias de defesa das plantas (Brattsten, 1988), permitindo
aos insetos se alimentarem de tecidos txicos, como Helicoverpa zea sobre Nicotiana
tabacum (Eichenseer et al., 1999; Peiffer & Felton, 2005), processo tambm chamado
de biotransformao (Dearing et al., 2005). Os produtos do metabolismo secundrio
das plantas tambm podem ser seqestrados e utilizados pelos herbvoros em sua
prpria defesa contra seus predadores e parasitides, como no caso descrito por
Huheey (1984), em que a borboleta-monarca (Danaus plexippus L.) armazena os
glicosdeos de Asclepias spp.
Outra adaptao fisiolgica e ecolgica a alterao da sazonalidade da
alimentao. Feeny (1970) descreveu essas alteraes no hbito de lagartas de
Operophtera brumata L. e outras espcies de Lepidoptera sobre carvalhos no
Reino Unido, que iniciam sua alimentao na primavera. Foi observado que o con-
tedo de taninos nas folhas, que inibe o crescimento das lagartas, aumenta durante
o vero e proporciona folhas menos favorveis ao crescimento dos insetos por
reduzir a disponibilidade de nitrognio e talvez por influenciar a palatabilidade.
81
(cont.)
INTERAES HERBVORO-PLANTA
82
Entre as principais adaptaes ecolgicas esto as associaes com
microorganismos. Estes podem ser capazes de facilitar a digesto de compostos
vegetais, aumentando a disponibilidade de nutrientes, como no caso de mamferos
ruminantes para degradao de celulose, dos besouros de casca para digesto da
lignina (Paine et al., 1997) ou mesmo de metabolizar compostos secundrios, pro-
movendo a desintoxicao (Dowd, 1989; Shen & Dowd, 1991).
A manipulao da planta-hospedeira um conjunto complexo de adaptaes,
sendo considerada a estratgia de maior impacto sobre ela. O exemplo tpico de
manipulao do hospedeiro a induo de galhas. O conceito mais simples de
galha ou cecdia diz que elas so tumores induzidos pela presena de um orga-
nismo no interior dos tecidos vegetais (Mani, 1964). Galhas so tumores porque
resultam da proliferao e diferenciao de clulas ao redor do indutor. Essa proli-
ferao vista primariamente como uma defesa da planta (uma tentativa de
encapsular do indutor), mas o galhador sobrevive e passa a aproveitar essas clu-
las como abrigo e alimento, caracterizando uma interao de parasitismo tpica
(Price et al., 1987). No entanto, a estrutura da galha tida como resultante da
interao (Weis et al., 1998) ou ainda como extenso do fentipo (Dawkins, 1982)
do indutor (Stone & Shnrogge, 2003). O parasitismo caracterizado porque os
recursos que a planta normalmente estaria alocando para outros rgos acabam
sendo aproveitados pelo galhador. Tendo em vista que esse parasitismo depende
da integrao de ciclos e de adaptaes fisiolgicas que permitam a induo da
galha, a interao galhador-planta de alta especificidade, e pode chegar a um
ponto em que difcil quantificar o impacto sobre a planta, razo pela qual, na
primeira tentativa de sistematizao da avaliao de agentes (Harris, 1973), os
galhadores foram colocados como tendo impacto nulo. No entanto, aps estudos
mais detalhados sobre a induo dessas estruturas, de anatomia e de impacto,
tornou-se claro que galhas causam um impacto significativo como drenos de nutri-
entes, alm do impacto varivel que depende da funo do rgo no qual se for-
mam (Goeden, 1983; Harris & Shorthouse, 1996).
Outra forma de manipulao aquela ocasionada por alguns enroladores de
folhas, uma vez que a reduo na superfcie foliar associa-se muitas vezes redu-
o em teores de determinados compostos de defesa das plantas. Esse o caso de
Pyralidae e Ctenuchidae estudados por Sagers (1992). Essas lagartas enrolam fo-
lhas de Psychotria horizontalis Sw. (Rubiaceae), promovendo uma reduo na
captao de luminosidade (95%), que, por sua vez, est associada ao decrscimo
de teores de tanino e ao aumento do nvel de nitrognio. Essas mudanas facilitam
a atividade do herbvoro, j que foram mantidas condies favorveis, como a
qualidade nutricional, a concentrao de nitrognio e a quantidade de gua nos
tecidos (ex. Costa & Varanda, 2002).
O ARAAZEIRO
Hipteses sobre as Defesas das Plantas contra Herbvoros
Est bem estabelecido atualmente que, assim como nem todas as plantas
servem de alimento para todos os herbvoros, normalmente os herbvoros que
conseguem se alimentar de determinada espcie de planta no proliferam excessi-
vamente. Modelos para as razes desse fenmeno comearam a partir da coloca-
o da pergunta de Hairston et al. (1960): por que o mundo verde e tende a
permanecer assim?.
Existem duas linhas principais de explicao para esse fenmeno: a de que
essas populaes so mantidas sob presso de parasitas e predadores (idia origi-
nal de Hairston et al., 1960) e a de que as populaes de herbvoros no explo-
dem porque as plantas so alimentos nutricionalmente pobres, combinados a
toxinas e redutores de digestibilidade (McNeill & Southwood, 1978; White, 1993;
Crawley, 1997). Atualmente, mais forte a linha de Lawton & McNeill (1979), segun-
do a qual esses dois componentes so importantes.
As hipteses propostas buscando elucidar padres gerais, como o que determi-
na o nmero e a quantidade de metablitos secundrios numa planta, e por que
diferentes plantas possuem diferentes substncias de defesa, tm sido empregadas
para tentar explicar a variao geogrfica, gentica e fenotpica encontrada nas defe-
sas das plantas (Stamp, 2003). Essas colocaes so importantes para a adequao
de programas de controle biolgico de plantas, pois permitem estimar que tipo de
herbvoros ofereceriam maior impacto e quais as condies em que as plantas-alvo
estariam mais vulnerveis aos agentes de controle, entre outras variveis.
Price (1997) e Hartley & Jones (1997) revisaram essas hipteses, indicando
que elas envolvem diferentes escalas, incluindo desde a variao dentro das plan-
tas at as diferenas entre ambientes, de efeitos climticos por vrios anos at
mudanas momentneas na qualidade do alimento, de mecanismos prximos fisica-
mente a relaes coevolutivas, com focos ecolgicos ou evolutivos. Price (1997)
ressaltou que, durante muitos anos, a variao na qualidade da planta foi ignorada,
com nfase sendo dada ao papel dos inimigos naturais na mortalidade dos herbvo-
ros. Mais recentemente, a rea das interaes herbvoro-planta tem se tornado uma
cincia com perspectiva de integrao, tal como entre fitoqumica e fisiologia, din-
mica populacional, papel de inimigos naturais, interaes entre nveis trficos,
alm de foras abiticas, como clima e qualidade do solo, o que pode trazer grandes
mudanas no futuro. Esse aumento na abrangncia pode ser observado na crono-
logia resumida de algumas dessas hipteses (tabela 8.2)
83
INTERAES HERBVORO-PLANTA
84
Tabela 8.2. Resumo das hipteses sobre defesas das plantas contra herbvoros. Compilada pelos
autores.
O ARAAZEIRO
85
A considerao do panorama geral das interaes herbvoro-planta pode for-
necer possibilidades de inferncias sobre como a sua suscetibilidade herbivoria
afetada em diferentes tipos de ambiente. Algumas dessas hipteses so resumi-
das em maior detalhe a seguir. interessante notar uma tendncia de que algumas
dessas hipteses sejam fundidas (Stamp, 2003), buscando oferecer cenrios mais
abrangentes, originando, por exemplo, a hiptese HT-PD (Habitat template
plant defense hypothesis) de Coley (1987), que combina a teoria de defesa das
plantas baseada em diferenas interespecficas na razo de crescimento e nas ca-
ractersticas relacionadas aparncia em um modelo nico.
Liberao pelo clima (Climatic release hypothesis). Blais (1952 e 1953) e
Miller (1957) verificaram que a qualidade da folhagem afeta a fecundidade de fme-
as de insetos. Por sua vez, Greenbank (1956) e Stark (1959) estudaram a mudana na
qualidade das plantas sob altas temperaturas. Nesses casos, a temperatura foi o
fator mais relevante na dinmica populacional de insetos que atacavam cones de
pinheiros. Esses autores observaram tambm que a idade da planta influenciava os
efeitos da infestao. Esses trabalhos envolveram os primeiros experimentos sobre
o efeito da qualidade de plantas na dinmica populacional de insetos. Isso foi
importante porque os estudos iniciais apenas observavam o efeito do clima,
parasitides e predadores na dinmica populacional dos insetos. Posteriormente,
Mattson & Haack (1987) citaram 20 exemplos de exploses populacionais que
ocorreram depois de perodos de secas, metade deles envolvendo besouros de
casca de conferas da famlia Scolytidae.
Recuperao dos Nutrientes (Nutrient recovery hypothesis). A nutrient recovery
hypothesis foi desenvolvida por Pitelka (1964) e Schultz (1964). Esses autores obser-
varam que com uma baixa densidade de lemingues (Rodentia, Cricetidae) ocorria um
aumento na densidade da vegetao. Isso diminua a incidncia de raios solares no
solo, provocando seu congelamento permanente. Em funo disso, ocorreu um au-
mento de concentrao de nutrientes no solo e nas plantas, fazendo com que as
plantas se tornassem recursos de melhor qualidade para os lemingues, propiciando
seu aumento populacional. Esse aumento populacional reduz a quantidade de vege-
tao e, com isso, a densidade de lemingues tambm reduzida. Dessa forma, tinha
incio, ou melhor, reincio, o ciclo. Posteriormente, Laine & Henttonen (1983) verifica-
ram que os ciclos das plantas so independentes dos ciclos dos roedores; entretan-
to, os ciclos dos roedores oscilam de acordo com o das plantas. Em latitudes mais
altas, o ciclo maior devido menor produtividade e perodo mais curto para alimen-
tao. O comprimento do ciclo vai de 3 anos na regio central e sul da Finlndia at
quatro a cinco anos na regio norte daquele pas.
INTERAES HERBVORO-PLANTA
86
Nvel de Estresse da Planta (Plant stress hypothesis). A opservao de que a
infestao de diversos organismos era favorecida em hospedeiros estressados
originou a plant stress hypothesis. A fundamentao dessa idia pode ser verificada
em Mattson & Haack (1987a, b). Segundo esses autores, o estresse hdrico o fator
mais importante na exploso populacional de insetos, sendo que os aumentos
populacionais de diversas espcies de insetos ocorriam aps perodos de estia-
gem. Um dos trabalhos precursores que desencadeou essa hiptese foi produzido
por White (1970), envolvendo Cardiaspina densitexta Taylor, 1962 (Hemiptera:
Psyllidae) sobre Eucalyptus fasciculosa F. Muell. (Myrtaceae) na Austrlia. A hi-
ptese de estresse foi expandida por Rhoades (1979), com a afirmao de que
plantas produzem toxinas sob estresse, reduzindo a produo de aleloqumicos de
alto custo metablico e direcionando recursos para a produo de aleloqumicos
baratos. Assim, aumenta a produo de toxinas e reduzida a produo de com-
postos que reduzem a digestibilidade. A literatura apresenta um grande nmero de
citaes envolvendo a hiptese do estresse sobre plantas e sua relao com herb-
voros. Exemplos podem ser encontrados em Austar & Midtgaard (1987), com
Neodiprion sertifer (Geoffrey) (Hymenoptera: Diprionidae) sobre Pinus sylvestris
L. (Pinaceae) aps chuva cida; Cates et al. (1983), com Choristoneura occidentalis
(Freeman) (Lepidoptera: Tortricidae) sobre Pseudotsuga menziesii (Mirbel) Franco
(Pinaceae) aps exposio estiagem; Coleman & Jones (1988), com Plagiodera
versicolora (Laicharting, 1781) (Coleoptera: Chrysomelidae) sobre Populus
deltoides Bartr. ex Marsh (Salicaceae) aps exposio a oznio, entre outros.
Evidncia da planta hospedeira (Plant apparency hypothesis). De acordo com
Feeny (1976), as plantas seriam divididas em dois grupos, o das plantas aparen-
tes (evidentes) e o das plantas no-aparentes (no-evidentes). As plantas apa-
rentes so de grande porte, surgem tarde na sucesso, possuem vida longa e, em
funo dessas caractersticas, precisam investir muito metabolicamente em defe-
sas, que, no caso, so defesas quantitativas (metabolicamente caras, como redu-
tores de digestibilidade, mas eficientes para qualquer tipo de herbvoro em geral).
Por sua vez, as plantas no-aparentes so de pequeno porte, aparecem cedo na
sucesso, apresentam vida curta e, uma vez que escapam dos herbvoros no
tempo e espao, precisam de defesas qumicas menos sofisticadas, ou seja, as
defesas qualitativas, que so metabolicamente mais baratas (como toxinas), so
mais facilmente superadas por herbvoros especialistas (por exemplo, por via de
desintoxicao). Rhoades & Cates (1976) expandiram a idia de Feeny (1976), defi-
nindo as defesas quantitativas como redutores generalizados de digestibilidade,
enquanto as defesas qualitativas so toxinas que entram nas paredes do intestino
e interferem com o processo de absoro. Essas toxinas so muito diversas e
metabolicamente baratas, sendo efetivas contra herbvoros generalistas, como
os glucosinolatos, os alcalides e os cardenoldeos. As toxinas no so efetivas
contra herbvoros especializados, de maneira que pode ocorrer um aumento de
O ARAAZEIRO
insetos em resposta melhoria no estado nutricional das plantas e diminuio nos
nveis de redutores de digestibilidade. Outro aspecto a ser ressaltado que as
plantas aparentes podem apresentar as duas formas de defesa, dependendo da
maturidade da folha. As toxinas esto geralmente em folhas jovens, enquanto os
redutores de digestibilidade esto presentes em folhas maduras.
Equilbrio Carbono x Nutriente (Carbon/Nutrient balance hypothesis). A hi-
ptese do equilbrio carbono versus nutrientes foi fundamentada nos artigos de
Bryant et al. (1983), Bryant (1987) e Larsson et al. (1986). Segundo essa idia, a
pobreza em nutrientes, principalmente nitrognio, faz com que haja baixa concentra-
o desses elementos. Sob essa condio, ocorre diminuio das defesas baseadas
em nutrientes (alcalides e outros compostos), enquanto as defesas baseadas em
carbono (os chamados redutores de digestibilidade) so favorecidas, sob condies
normais de luz e disponibilidade de gs carbnico para ser fixado nesses compostos.
Por outro lado, se ocorre pobreza em carbono, como em ambientes de sombra, por
reduo na taxa de fotossntese, o carbono disponvel reduzido, levando reduo
nas taxas de crescimento e proporcionalmente uma maior absoro de nutrientes e
das defesas baseadas neles. Dessa maneira, conforme o ambiente em que est cres-
cendo, uma planta pode apresentar nveis diferentes de defesas, conforme o que o
composto capaz de sintetizar. Bryant (1987) realizou experimentos de herbivoria de
coelhos sobre Betula papyrifera humilis (Regel) Fernauld & Raup (Betulaceae) no
Alasca, aplicando fertilizantes sobre as plantas, e verificou efeitos diferentes sobre
os herbvoros conforme as estratgias de defesa (C ou N) das plantas.
Hiptese da disponibilidade de recursos (Resource availability hypothesis).
Os trabalhos de Coley (1983) e Coley et al. (1985) forneceram o embasamento para
outra hiptese, a chamada resource availability hypothesis. De acordo com os
autores, os nveis de herbivoria em folhas jovens no diferem entre as plantas
chamadas pioneiras (que ocorrem em reas degradadas, como clareiras, com cres-
cimento rpido e com reposio rpida de danos) e as persistentes (que sobrevi-
vem na sombra, possuem vida longa, com crescimento lento, investimentos maio-
res em defesas e menor capacidade de compensao de danos) (Kursar & Coley,
2003), mas essa diferena existe em folhas maduras. A hiptese prev que defesas
mveis (substncias que podem ser reabsorvidas pelas plantas) se acumulam em
folhas de vida curta, e defesas imveis (substncias mais complexas, e portanto
no-reabsorvveis) em folhas mais permanentes. Em folhas de rvores persisten-
tes, os compostos fenlicos existem em maiores quantidades, bem como os con-
tedos de celulose, taninos e fibras, enquanto o contedo de gua decresce. A
explicao fornecida que em clareiras existe mais luz, nutrientes e carbono, que
so consideradas como condies propcias para o crescimento. Assim, as plantas
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INTERAES HERBVORO-PLANTA
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persistentes podem apenas crescer vagarosamente devido competio no dossel,
e portanto devem ser mais fortemente defendidas. O menor valor de herbivoria
sobre plantas persistentes correlaciona-se com o contedo de fenis, taninos,
fibras, celulose e baixo contedo de gua. Os autores chegaram ento concluso
de que isso no devido aparncia, mas sim disponibilidade de recursos. Mais
tarde, a classificao de estratgias de defesas de plantas de Grime (1977) serviu de
base para que Coley (1987) combinasse a hiptese da disponibilidade de recursos
da aparncia das plantas num nico modelo.
Vigor da Planta (Plant vigor hypothesis). A observao de que rvores jo-
vens e vigorosas so mais suscetveis aos herbvoros deu origem chamada plant
vigor hypothesis (Price et al., 1987a, b; Price, 1991). De acordo com essa hiptese,
as plantas ou os mdulos de plantas maiores ou mais vigorosos possuem caracte-
rsticas que so adequadas para um grande nmero de herbvoros. Segundo Price
(1997), a hiptese do vigor uma variao da hiptese da disponibilidade dos
recursos que enfatiza a variao dentro das espcies e indivduos, ao invs de
envolver diferenas entre espcies. Baker (1972) cita diversos exemplos de insetos
associados a culturas florestais que demonstram preferncia por indivduos jo-
vens e vigorosos. Na sua lista pode-se encontrar Eucosma gloriola Heinrich, E.
sonomana Kearfott e Petrova albicapitana (Busck) (Lepidoptera: Tortricidae) so-
bre Pinus banksiana Lamb. (Pinaceae), Gypsonoma haimbachiana (Kearfott)
(Lepidoptera: Tortricidae) sobre Populus deltoides. Existem diversos exemplos que
sustentam a hiptese do vigor com organismos galhadores; por exemplo, pode-se
citar Whitham (1978) a respeito de Pemphigus betae Doane (Hemiptera: Aphidiidae)
sobre Populus angustifolia James (Salicaceae).
Equilbrio Crescimento/Diferenciao (GDB growth/differenciation ba-
lance). A hiptese GDB refere-se ao equilbrio da alocao de recursos que ocorre
entre os processos relacionados ao crescimento e diferenciao sob determina-
das condies ambientais. O crescimento refere-se produo de razes, ramos e
folhas, ou qualquer processo que requeira diviso e alongamento celular. A dife-
renciao refere-se ao amadurecimento e especializao de tecidos existentes. A
hiptese originalmente delineada por Loomis (1932) afirma que a alocao de car-
bono para essas diferentes funes no pode ocorrer simultaneamente. Quem
enfatizou a interpretao para as plantas foram Herms & Mattson (1992), segundo
os quais o equilbrio entre os processos de crescimento e diferenciao interage
com foras seletivas de competio e herbivoria que definem as estratgias das
plantas. Para Stamp (2003), a competio em ambientes ricos em recursos conduz a
estratgias voltadas para o crescimento, enquanto que o estresse de ambientes
mais pobres leva a estratgias de diferenciao. Herms & Mattson (1992)
O ARAAZEIRO
exemplificaram como produtos relacionados diferenciao aqueles obtidos do
metabolismo secundrio, assim como a produo de tricomas e o enrijecimento de
cutculas foliares. A alocao e a diferenciao incluem processos e produtos en-
volvendo, por exemplo, o custo de enzimas, o transporte e as estruturas de
armazenamento envolvidas na defesa. Lorio (1986) investigou Dendroctonus
frontalis Zimm. (Coleoptera: Scolytidae) sobre Pinus taeda L. (Pinaceae). Nessa
planta, ocorre uma disputa de recursos envolvendo o crescimento radial de ramos
versus sntese de leo-resinas que so usadas na defesa. Durante a primavera, a
planta direciona recursos para o seu crescimento, tornando-a mais suscetvel ao
ataque dos herbvoros. Quando chega o vero, ocorre incremento na produo de
leo-resinas, reduzindo a vulnerabilidade contra os insetos.
89
DEFESA E INIMIGOS NATURAIS DE Psidium cattleianum
Psidium cattleianum normalmente apontada como uma planta originria
da floresta baixa de restinga. Esse tipo de vegetao desenvolve-se nas proximi-
dades do litoral e, portanto, comum a adaptao das plantas a condies de seca
fisiolgica, dada a natureza do solo (predominantemente arenoso), a salinidade e
as altas temperaturas. O araazeiro reflete esse conjunto de adaptaes, como o
acmulo de lipdios. Isso observado claramente na grande espessura da cutcula
de suas folhas. A presena de glndulas de leo foi observada inclusive nos
botes florais.
Outra caracterstica evidente a grande quantidade de compostos fenlicos,
inclusive nos rgos em que foram observadas as galhas. Devido a essas subs-
tncias, a velocidade de oxidao dos rgos que sofrem injria muito acentu-
ada e no raro o seu aborto aps a oxidao. Macroscopicamente, isso pode
ser observado quando ocorre o escurecimento acelerado dos rgos danifica-
dos ou removidos da planta. Compostos fenlicos so considerados defesas
imveis, ou seja, possuem um alto custo energtico para sua formao, mas,
uma vez formados, so metabolicamente inertes. Isso era esperado em P.
cattleianum, pois a planta possui folhas perenes, o que significa que esses
compostos so mantidos por um perodo relativamente longo de tempo, haven-
do pouco desperdcio de energia nesse sentido. No entanto, vale lembrar que
de acordo com as projees de Coley (1983), essas caractersticas no seriam
normalmente esperadas numa planta pioneira.
As defesas do araazeiro so consideradas generalistas (sensu Rhoades &
Cates, 1976): esclerofilia (Butignol & Pedrosa-Macedo, neste volume), cristais,
cutcula espessa, ceras superficiais abundantes e glndulas de leo, perceptveis
tanto nas folhas (Arruda & Fontenelle, 1994) quanto nos botes foliares e florais.
INTERAES HERBVORO-PLANTA
Ocorrem tambm grandes quantidades de taninos e triterpenides (Butignol
& Pedrosa-Macedo, neste volume; Varella et al., neste volume). Esse espectro
de defesas pode justificar em parte a velocidade com que a planta coloniza
novas reas sem estar sujeita a ataques imediatos de fitfagos (Butignol &
Pedrosa-Macedo, neste volume). A hiptese do escape dos inimigos naturais
(enemy release hypothesis) sobre invases biolgicas (Keane & Crawley,
2002; Joshi & Vrieling, 2005), segundo a qual a ausncia de inimigos aptos a
sobrepor as defesas dessa planta seriam um facilitador de sua capacidade
invasora, seria uma extenso desse raciocnio.
Por outro lado, o conjunto de defesas identificadas tambm d indcios
de que a maioria dos inimigos naturais deve ter longa histria evolutiva de
adaptao. O fato de que, apesar de ser ecologicamente pioneira, P.
cattleianum uma planta de comportamento perene (crescimento lento e
alto investimento em defesas), significa que apresenta ciclos mais previs-
veis, facilitando a especializao de seus inimigos naturais. Isso foi compro-
vado durante o levantamento de fauna em seu ambiente nativo, que revelou
que uma parte significativa das espcies associadas com impacto sobre a
planta so galhadoras (Tectococcus, Dasineura, Neotrioza, Prodecatoma,
Eurytoma; seo IV deste volume).
interessante notar tambm que aspectos caractersticos das defesas da
planta, como a ocorrncia de diversos compostos fenlicos, culminando em
lignificao, tambm foram observados em estudos anatmicos das galhas de
Dasineura, Neotrioza e de Prodecatoma (Angelo, neste volume; Butignol &
Pedrosa-Macedo, neste volume; DalMolin & Melo, neste volume). Alm disso,
considerando o hbito de crescimento lento, era esperado que fossem
encontrados mecanismos de defesa j nas fases iniciais de desenvolvimento, o
que no impede que os ataques de alguns inimigos naturais ocorram
preferencialmente em folhas jovens, como no caso de Tectococcus (Vitorino et
al., neste volume) e de Neotrioza (Butignol & Pedrosa-Macedo, neste volume).
90
Concluso
O protocolo de seleo de agentes de controle biolgico d clara preferncia
aos inimigos naturais especficos, ou seja, agentes monfagos ou no mximo
oligfagos (Harris, 1973; Goeden, 1983). Apesar disso, a anlise das interaes
entre os agentes e a planta hospedeira essencial para que seja determinada a
adequao de determinado grupo de agentes em relao s formas de defesa da
planta-alvo, uma vez que algumas delas so alvos preferenciais de espcies
generalistas, e no de especialistas.
O ARAAZEIRO
91
De maneira geral, o estudo dessas interaes permite identificar trs questes
essenciais para o sucesso de um programa de controle biolgico:
- Que tipo de agente (ou seja, qual hbito) realmente produz impacto
sobre a capacidade de colonizao da planta?
- Em que fases de desenvolvimento a planta est mais suscetvel ao ataque
por herbvoros?
- Em que poca os agentes devem ser liberados para maximizao do im-
pacto, de acordo com o previsto pelas defesas fenolgicas e qumicas?
Com relao aos hbitos, muitas vezes h a necessidade de combinar agentes
que afetem tanto a capacidade vegetativa (como desfolhadores) quanto reprodutiva
da planta (como parasitas de sementes). J em relao aos outros dois itens a falta
de sincronia entre a liberao dos agentes e os perodos suscetveis provavel-
mente so a causa da falha de vrios programas de controle biolgico. A atuao
do agente tambm precisa ser levada em considerao em relao ao clima da rea-
alvo e sua capacidade de sincronizar o ciclo com a planta-alvo.