Revista Europea de fitopatologa 107: 557-562, 2001

2001 Kluwer Academic Publishers. Impreso en los Pases Bajos

Comunicacin corta
Participacin de hierro y ferritina en la interaccin de papa Phytophthora
infestans
Carlos Garca Mata, Lorenzo Lamattina y Ral Oscar Cassia *
Instituto de Investigaciones Biolgicas (IIB), Faculatd de Ciencias Exactas y
Naturales, Universidad Nacional de Mar del Plata, CC1245 (7600) Mar de
Plata, Argentina; * Autor para la correspondencia (telfono: 542 234 753
030; Fax: 542 234 924 250; E-mail: rocassia@mdp.edu.ar)
Aceptado 27 de febrero 2001
Palabras clave: deferoximine, ferritina, hierro, infestans phythothera,
interaccin patgeno plantacin, la papa
Resumen
Este trabajo muestra que la infeccin de la papa (Solanum tuberosum)
separa las hojas por el patgeno del tizn tardo Phytophthora infestans, se
redujo drsticamente mediante la adicin de deferoxamina, un quelante del
hierro exgeno. Especies reactivas del oxgeno en las hojas inoculadas con P.
infestansi tambin se redujeron despus de aadir deferoxamina. Un
fragmento de ADNc de hoja de ferritina que se obtuvo por PCR y se utiliz
como sonda para la revisin de una biblioteca de ADNc de tubrculo. Un
DNAc (llamado STF1) aminocidos que contiene informacin para la
subunidad madura de 28 kDa de papa ferritina. STF1 fue utilizado como
sonda en hibridaciones de transferencia nortea para analizar la expresin
del gen de la ferritina. En las hojas, el ARNm de ferritina acumula en
respuesta al ataque de patgenos. En los tubrculos de ferritina ARNm
aument tras el tratamiento con el cido eicosapentaenoico elicitor. Estos
resultados sugieren que el hierro juega un papel en la papa- p. interaccin
infestans.
Abreviaturas: DFO - deferoxamina; EPA - eicosapentaenoico; ROS - especies
reactivas del oxgeno; DAB - diaminobencidina.
El hierro es uno de los metales ms abundantes en la corteza terrestre.
Desempea un papel clave en los organismos vivos debido a su versatilidad
qumica. El hierro tambin puede reaccionar con especies reactivas de
oxgeno (ROS). Esta reaccin produce radicales hidroxilo (OH), que inducen
la peroxidacin lipdica, la desnaturalizacin de las protenas y la
degradacin y la mutacin del ADN (Halliwell y Gutteridge, 1984; Harrison y
Arosio, 1996). Hay indicios de infecciones (Guerinot, 1994; Long, 1996;
Payne, 1994). Por ejemplo, las concentraciones bajas de hierro son un
obstculo para el crecimiento de patgenos en enfermedades infecciosas de
mamferos (Long, 1996). Por lo tanto, el crecimiento de patgenos, as como
los efectos deletreos en clulas husped derivadas de la produccin de
ROS, podran limitarse a travs de la baja disponibilidad de hierro.
Deferoxamina (DFO), una plancha - quelante especfico, inhibe la plancha -

generacin catalizada de OH y protege el guisante que sale de estrs

oxidativo generado por paraquat (Gutteridge et al., 1979) (zer et al., 1994).
Del mismo modo, algunas molculas intracelulares tambin son capaces de
unirse al hierro. Entre ellos, la ferritina se considera como una plancha
intracelular o tampn. Es 500 kDa de protena compuesta de 24
subunidades idnticas. Es capaz de almacenar hasta 4.500 Fe (III) es un
complejo de iones inorgnicos (Harrison y Arosio, 1996). La planta Ferritina
est situada en plstidos y la expresin gen de la ferritina est influenciada
por factores tales como la concentracin de hierro y el estrs oxidativo
(Lobreaux y Briat, 1997; Lobreaux et al, 1992; 1995). Por otra parte, Deak t
al. (1999) han demostrado un papel para la ferritina en la tolerancia al dao
oxidativo y ataque de patgenos en plantas de tabaco transgnicas.
Aunque el hierro es conocido por ser necesaria para el crecimiento de
Phytophthora infestans (Cuppet y Lilly, 1973), estn disponibles sobre el
papel del hierro en la interaccin de P. con la papa infestans, su husped
natural. Tambin se sabe que la produccin de ROS se produce cuando la
papa esta infectada por P. infestans (para una revisin ver Doke et al.,
1996). Hasta ahora, sin embargo, se carece de conocimientos sobre la papa
ferritina. No hay reportes sobre la clonacin de la expresin gnica de la
papa ferritina. En este trabajo, se describe el impacto de DFO - deplecin de
hierro mediada en la gravedad de la enfermedad causada por P. infestans en
las hojas de papa, as como la clonacin de ADNc de ferritina de papa y la
expresin del gen de la ferritina de papa durante el desarrollo de la
enfermedad.
Las plantas de papa (Solanum tuberosum L cv. Pampeana) se cultivaron
durante 30 das (Laxalt et al., 1996). Despus de eso, las hojas de papa
independientes fueron tratadas con 10 uM DFO (un quelante de hierro)
durante 5 das a 18 C en la oscuridad, con el fin de disminuir la
disponibilidad de hierro. El control de hojas desprendidas se mantuvo en
agua. Entonces, todas las hojas se pulverizaron con una suspensin de
esporangios 104 ml-1 de P. infestans (raza 1, 4, 7, 8, 10, 11; tipo de
apareamiento A2). Los folletos se mantuvieron a 18 C en una cmara
hmeda, con 14 h fotoperodo luz. Dos das despus de la inoculacin, las
hojas de agua tratada contenan lesiones graves (Figura 1A). En contraste,
las hojas DFO tratados mostraron una reduccin del desarrollo de la lesin
(Figura 1B). Desde un no - infectados hojas de papa tratados durante 10
das con DFO mostraron sntomas de clorosis (no se muestra), tuvimos una
clara evidencia de secuestro de hierro eficaz. La proteccin obtenida
mediante el uso de DFO podra derivar de la inhibicin de la generacin de
radicales hidroxilo, como es el caso para las hojas de guisante paraquat
tratados (Zer et al., 1994) las hojas para probar esta hiptesis, se tieron
infectadas con diaminobencidina (DAB), un reactivo histoqumica para ROS
(Beligni y Lamattina, 2000). Tincin Poco DBA fue evidente en las hojas
infectadas DFO tratados (Figura 1D), mientras que las hojas de agua tratada
infectados indujeron una fuerte tincin DAB (Figura 1C). Estos resultados
sugieren que la regulacin de la disponibilidad de hierro en la papa podra
contrarrestar las consecuencias perjudiciales de la infeccin por P. infestans.
Experto (1999) ha examinado la influencia de los mecanismos de captacin
de hierro en phytopathogenecity de Erwinia spp. La produccin de

pectinasas, que son crticos para el desarrollo de la infeccin, est

estrechamente asociada con la capacidad de la bacteria para adquirir hierro.
Sin embargo, esto no parece ser el caso de otras bacterias y hongos
fitopatgenos (Riquelme, 1996; Mei et al., 1993). En nuestro caso, los
resultados son consistentes con la idea de que el hierro puede estar
actuando como un factor de virulencia durante el desarrollo del tizn tardo
de la papa.
Figura 1: Efecto de la deferoxamina en la gravedad de las lesiones
producidas por P. infestans en papas y folletos en las producciones
de ROS. Hojas de papa Independiente se mantuvieron en agua (A,
C) o 10uM deferoxamina (B, C) durante 5 das. Entonces, las valvas
se pulverizaron con una suspensin de esporangios 104 ml-1 de P.
infestans.
Las imgenes mostradas en A y B se tomaron 2 das despus de la
infeccin. Dos das despus de la infeccin, las hojas se tieron
durante la noche con DAB y desteidas en etanol hervido a fin de
detectar ROS. Las imgenes mostradas en C y D ilustran un ejemplo
de uno de los tres experimentos independientes realizados por
duplicado.

Para ser capaz de analizar la expresin gnica ferritina hemos clonado un

ADNc de ferritina de papa. PCR se desempeasen usando ADNc de la hoja
de papa como plantilla. Los cebadores degenerados Fer5 (5'-GAG CAR ATI
AAT GTG GAA TAC AA-3 ') y Fer3 (5'-CCI CAA ACC GTG AAA CTT CA-3'), en la
que R representa una purina e I es un inosina, se deduce de consenso
secuencias de los ADNc de ferritina de varias plantas (Gaymard et al.,
1996). Por PCR se obtuvo un fragmento de 455 pb y se clon en un vector
de clonacin pGEM-T-easy (Promega, EE.UU.). El inserto se amplific por
PCR, aislado a partir de geles de agarosa, y marcado radioactivamente
mediante cebado aleatorio utilizando 32P-dCTP como nucletido
radiomarcado. Con el objetivo de obtener un ADNc de longitud completa de
ferritina esta sonda se us para cribar una biblioteca de ADNc de tubrculo
de papa de la variedad Spunta (clonado en lambda Zap II y proporcionado
amablemente por V. Godoy, Mar del Plata Universidad, Argentina). El cribado
se realiz de acuerdo a las instrucciones del fabricante (Stratagene). La
secuencia del clon, llamado StFl, se muestra en la figura 2. El inserto es
915bp de longitud, hay una seal de poliadenilacin en las posiciones 869 a
874, y una cola poliA + comenzando en la posicin 893. La secuencia del
ADNc de la hoja de ferritina de papa obtuvo mediante amplificacin por PCR
(no mostrado) es exactamente idntica a la secuencia presente es entre los
nucletidos 223 a 677 de StFl. StFl tiene un marco de lectura abierto de 230
aminocidos con no 5'UTR.A 3 'UTR de 202 nucletidos se encuentra aguas
abajo de un codn de parada TAG en la posicin 688. StFl es ms corta que
otras secuencias de ferritina conocidos. Basado en los alineamientos de
secuencias con otras secuencias de ADNc de plantas de ferritina, se estima
que 25 aminocidos del pptido de trnsito de plastidio faltan. El 28 kDa
subunidad de la ferritina de papa madura comienza en la posicin 31. Los
primeros 28 aminocidos de la ferritina madura constituyen un pptido de

extensin, tpico de las ferritinas de plantas (Harrison y Arosio, 1996;

Lobreaux y Briat, 1997). La secuencia de aminocidos deducida de StFl es
alta homloga a otras ferritinas de plantas (no mostrado). La papa Ferritina
contiene los residuos de aminocidos E80, Y87, E110, E113, E114, E115,
H118, E197 (Figura 2) que se identificaron en como ligandos de metales en
los centros ferroxidasa en ferritina A. thaliana (Gaymar et al. 1996).
Expresin StFl se analiza en tubrculos y hojas. Discos de tubrculo (20 mm
de dimetro y 5 mm de espesor) fueron Inocular con una suspensin de
esporangios 104. Ml-1 de P. infestans. En otro ensayo, los discos de
tubrculos fueron tratados con 50 l de una solucin conteniendo 1 mg. ml- 1
de cido eicosapentaenoico (EPA), un elicitor disponible comercialmente de
P. infestans. Los discos de tubrculos de agua tratada se incubaron a 18C
en la oscuridad, a 100% de humedad relativa, durante 48 h. las superficies
tratadas 1-2mm superiores fueron cortadas para la extraccin de RNA. Las
hojas de papa fueron tratados como se describe anteriormente. Se aisl el
ARN como se ha descrito previamente por Laxalt et al (1996). Cuando
borrones Northem que contienen el ARN se hibrid con el fragmento de PCR
de 455 pb, transcripcin predominante de 1,3 kb se detect (Figura 3). Esta
es la longitud de otros ARNm de ferritina de plantas informado (lobreaux et
al., 1992). STF1 ARNm no acumulan en ubers ilesos pero en tubrculos agua
tratada se observ una ligera acumulacin. El tratamiento con EPA dio lugar
a un aumento de los niveles de ARNm STF1. Por el contrario, STF1 ARNm no
aument despus de inoculacin P. infestans. En el agua tratada hojas de
papa y DFO tratados infectado deja la expresin STF1 fue similar a la de los
tubrculos no heridos. Sin embargo, la infeccin con P. infestans causada
por acumulacin de ARNm STF1 en hojas de papa. Tratamiento de hojas con
300 MFeSO4 se utiliz como control. Para la sobrecarga de hierro, folletos
unifamiliares se privaron de hierro primero en tubos con agua durante 14
das. Posteriormente, las valvas se transfirieron a una Tuve que contiene
una solucin de 300 MFeSO4 y se incubaron durante otras 48h. bajo estas
condiciones, la expresin STF1 est fuertemente inducida.
En conclusin, el gen de la ferritina se expres en tejidos distintos de papas
como consecuencia de la infeccin. P. infestans inoculacin desencadena la
expresin STF1 en las hojas pero no en los tubrculos. Asimismo, en
guisante, el gen de ferritina se expres de manera diferente en varios
rganos durante la germinacin (Lobreaux y Briat, 1991). Durante la
senescencia en Brassica napus, la expresin gnica ferritina es
probablemente inducida debido a la liberacin de hierro (BuchananWollaston y Aiswort, 1997). Es Posible que la infeccin por P. infestans
provoca diferentes niveles de liberacin de hierro en hojas y tubrculos, y
esto puede explicar las diferencias en la expresin del gen ferritina
observado. Las altas concentraciones de inductores EPA, que es un
componente de la pared celular de P. infestans, provocan una fuerte
expresin gen de la ferritina en tubrculos de papa. Se sabe que los
componentes de la pared celular de P. infestans aumentan la produccin de
H2O2 en tubrculos de papa (Doke et al., 1996; Miura et al., 1995). Por otro
lado, H2O2 induce la expresin de gen de la ferritina en hoja de maz
(Lobreaux et al, 0,1995). Por lo tanto, si la EPA aumenta el contenido de
H2O2 en tubrculo de la papa, la expresin de la ferritina ser aumentada
como consecuencia.

Induccin ferritina es parte de la respuesta de defensa a la infeccin por

patgenos en los mamferos (Beard et al,. 1996). Ferritina de expresin
gnica aumenta en plantas y animales como consecuencia del estrs
oxidativo (Lobreaux et al,. 1992;. Cairo et al, 1995). Sin embargo, los genes
de ferritina de plantas tienen una estructura genmica diferente y el
mecanismo de regulacin es diferente de la de sus homlogos animales
(Lobreaux y Briat, 1997). litt ittle sabe sobre el papel de la ferritina en
respuesta al ataque de patgenos en las plantas. Slo un informe ha
demostrada elegantemente que las plantas de tabaco transgnicas que
expresan ectpicamente un gen de la ferritina alfalfa, exhiben una mayor
tolerancia a la toxicidad necrtico generada por paraquat, el exceso de
hierro, y las infecciones virales y fngicas (Deak et al ,. 1999). Nuestro
informe es el primero en describir un aumento o la expresin del gen de la
ferritina endgena como consecuencia de ataque de patgenos en las
plantas.

GG
G

AA
C

AA
A

AG
C

TG
G

21

61

GC
T

GG
A

CG
G

CA
C

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A

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GA
T

GA
A

61

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CG
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1
A
81

24
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1
10
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1
30
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1
12
1
36
1
14
1

GG
ATT
A

CA
G

GC
G

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G

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G

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G

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TCT GAT GTT TCA CTT ACT

AA
A

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G

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G

GA
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G

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G

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42
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1
C
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L
S
1
48
TTG TCC
1
18
1
54
1
20
1
60
1
22
1
66
1
72
8
79
6
86
4

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GA
A

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A

CTT TTA CAT t a g a a t t c t t a c c t t a a t g c t t g a a t t c c t t c a g t t

caggcccctattatctaaagattataagtctctacactatatgttgttgtccaataatgtaatacata
tttatgttacttcatattcaagtcatgtataggcatgatcctagaagattaatatggcagcttgcttt
Caagaaataaaagttgtttgatgaggaattaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa

Figura 2. Secuencia de nucletidos y de aminocidos deducida del ANDc

solanum tuberosum clon de ferritina StFl. Las lneas superiores representan
las secuencias de nucletidos en letras maysculas que corresponden a la
regin codificante y las letras minsculas a la 3`UTR. Las lneas inferiores
representan la secuencia de aminocidos deducida indicada por el de un
ltimo cdigo. Los nmeros en theleft indican las posiciones de nucletidos
o aminocidos. Secuencia de oligonucletidos de los cebadores utilizados
para la PCR estn subrayados. Los aminocidos al principio y al final de la
subunidad de 28 kDa estn encuadradas. El doble subrayado indica la
secuencia seal del aparente poliadenilacin. Los residuos en negrita
indican los aminocidos identificados como ligandos de metal en los centros
ferroxidasa en ferritina A. thaliana (ver texto).
Aunque el aumento de la expresin del gen de la ferritina observado en la
patata no es suficiente para conferir resistencia a P. infestans, nuestros
resultados refuerzan la hiptesis de que la ferritina puede ser molcula de
proteccin para las clulas vegetales. La ferritina puede captar el hierro
intracelular y por lo tanto limitar la generacin de los radicales hidroxilos
muy reactivos y txicos (Dek et al ,. 1999) los resultados presentados aqu
sugieren que la regulacin de las molculas de hierro, tales como DFO y
ferritina, pueden jugar un papel protector contra los efectos nocivos de P.
infestans en papa. Adems, estos resultados apoyan la idea de que el
trabajo intensivo en las molculas naturales alternativos, como DFO y

GG
A

ferritina, puede ayudar en el diseo de mtodos ecolgicos para combatir

enfermedades de las plantas.

A
1
2

Figura 3. El anlisis de transferencia Northern de la expresin de ferritina de

papa. (A) El ARN total (10 g por carril) se extrajo a partir de: carril 1,
tubrculos de papa (control ileso); carril 2, los discos de tubrculos tratados
durante 48 h con agua (control heridos); carril 3 discos de tubrculos
tratados durante 48 h con cido eicoisapentaenoic (EPA); carril 4 discos de
tubrculos 48 h despus de la inoculacin de la pizca de P. infestans; carril
5, hojas de papa previamente con DFO y 48 h despus de la infeccin con P.
infestans; carril 6, hojas inoculadas falsos (agua tratada); carril 7, papa
dejada a 48 h despus de la infeccin con P. infestans; carril 8, hojas de
papa tratadas con 300 mM FeSO4 (sobrecarga de hierro). Despus de la
extraccin, los ARN se sometieron a electroforesis en gel de agarosa
desnaturalizante, transferidos y probaron con la sonda de ADNc ferritina de
papa 455 pb. (B) El filtro se muestra en (A) se elimin y se volvi a sondear
con 18S ANRr de girasol para comprobar las cantidades de ARN cargadas en
gel. El experimento se repiti tres veces. Se muestran autorradiografas
representativas.

Agradecimientos
Este trabajo fue apoyado por subvenciones recibidas por LL de la ANPCyT,
UNMdP, CONICET y CIC (Argentina) y por la Repblica de China de IFS
(Suecia). C.G.M. es un estudioso de la ANPCyT, L.L. y R.O.C. son miembros
de la carrera cientfica de CONICET.
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