Son nematodos bioindicadores efectivos de las condiciones del suelo y los procesos a lo largo

de la distancia de las carreteras y la edad de desarrollo en las zonas urbanas?

SUN-JEONG PARK1,2, ZHIQIANG Cheng2, BRIAN B. McSpadden GARDENER1,3 y
PARWINDER
S.
GREWAL1,2
1Environmental Programa de Ciencias de Posgrado, Paisaje Urbano Programa de Ecologa,
Ohio
State
University-OARDC,
Wooster,
OH
44691
2 Departamento de Entomologa, Ohio State University-OARDC, Wooster, OH 44691 3Servicio
de
Fitopatologa,
Ohio
State
University-OARDC,
Wooster,
OH
44691
En un estudio anterior, encontramos que las propiedades qumicas del suelo varan con la
distancia de las carreteras y la edad de desarrollo en las zonas urbanas. Como los nematodos
se consideran como posibles bioindicadores de condiciones y procesos del suelo, hemos
probado si los nematodos pueden servir como bioindicadores efectivos de las diferencias
observadas en la qumica del suelo urbano a lo largo de los dos factores. Lmites urbanos que
datan de la dcada de 1920 (edad), (medio) de 1960 y 2000 del (nuevo) se identificaron en tres
ciudades en el noreste de Ohio; Canton, Massillon, y Wooster. Las muestras de suelo se
obtuvieron de dos mrgenes de la carretera y dos jardines interiores en una escuela pblica
dentro de cada anillo era urbana en cada ciudad. Los nematodos se extrajeron de las muestras
de suelo, se contaron, identificados a nivel de genus- y asignado a gremios funcionales. La
mayora de las variables de nematodos del suelo varan con la edad urbana y la estacin, pero
no con la distancia de la carretera. Abundancia y nivel de gnero riqueza de nematodos fueron
mayores en sitios urbanos de edad (50 y 100 aos) que los de los sitios de nueva creacin (~
10 aos). Este patrn fue particularmente significativa con los colonizador-persister 2
nematodos clase. Por otro lado, los ndices de madurez nematodo, el enriquecimiento y la
estructura no difieren con la edad urbano. En octubre, la abundancia general nematodo
aument, pero la estructura de la red trfica nematodo degradado como se indica por la
disminucin en los valores de madurez e ndice estructura. Los anlisis de correlacin revel
que las variables de abundancia de nematodos del suelo se correlacionaron positivamente con
propiedades qumicas del suelo a lo largo de la edad urbana, pero no a lo largo de la distancia
de la carretera. La falta de correlacin entre los nematodos del suelo y variables qumicas en los
suelos del lado de la carretera sugiere la supresin de los procesos del suelo, tales como
descomposicin y el ciclo de nutrientes en los suelos secundarios ROAD- urbanas. En
conclusin, la abundancia y diversidad ndices de nematodos del suelo fueron particularmente
tiles para detectar diferencias en la qumica del suelo y evaluar el potencial de supresin de los
procesos
del
suelo
en
las
zonas
urbanas.

Palabras clave: suelos urbanos, la edad de desarrollo urbano, la distancia de las carreteras,
nematodos

Journal of Environmental Indicators 5(1): 28-47

Direct Correspondence to: Parwinder S. Grewal, Department of Entomology,
Ohio State University-Ohio Agricultural Research and Development Center,
1680 Madison Avenue, Wooster, OH 44691-4096, USA.
E-mail: grewal.4@osu.edu

Introduccin
Los suelos en reas urbanizadas estn muy influenciados por las actividades humanas y hay
un creciente inters en el estudio de estos efectos. Sin embargo, los esfuerzos recientes se
han centrado principalmente en las propiedades bioqumicas de los suelos urbanos (Jim, 1998
fsicos, qumicos y; Pouyat et al., 2002; Lorenz y Kandeler, 2005; Lorenz et al, 2006;. Norra et
al., 2006; Kaye et al., 2008). El conocimiento de la biota del suelo en las zonas urbanas se
carece de todo con slo informacin limitada sobre la comunidad microbiana del suelo y
nematodos (Pouyat et al., 1994;. Kaye et al., 2005; Cheng et al, 2008a, b). Con base en el
hecho de que por debajo de los organismos terrestres son los primeros en ser afectados por
los cambios fsicos y qumicos en el suelo y tambin se consideran como los controladores
para las funciones del suelo y procesos, caracterizacin de la biota del suelo urbano en
relacin con los cambios fsicos y qumicos en los suelos alterados es necesario. A diferencia
de la qumica convencional, las mediciones bioqumicas y fsicas que representan el punto final
de las funciones y procesos de los ecosistemas, la biota del suelo como bioindicadores podran
proporcionar informacin sobre los mecanismos de cambio ecolgico, la estabilidad y la
sostenibilidad
de
los
sistemas
complejos.
Nematodos del suelo ocupan mltiples posiciones en la red alimentaria del suelo se produce a
travs de siete y cincuenta y cinco grupos trficos (Yeates et al., 1993), que representa los
niveles de consumo primarios, secundarios y terciarios (Moore y de Ruiter, 1991). Por lo tanto,
los nematodos pueden proporcionar una visin integral de la situacin bitico y funcional de los
suelos (Bongers y Ferris, 1999; Neher, 2001). Por otra parte los hbitos de alimentacin de los
nematodos pueden inferirse de su morfologa, lo que permite la interpretacin de sus funciones
en el suelo. Aprovechando estos rasgos, se ha establecido un sistema de clasificacin
funcional para los nematodos. En este sistema, los gremios funcionales de nematodos se
definen por su comportamiento alimentario (bacteriovores, fungivores, omnvoros,
depredadores, y los alimentadores de plantas) clases y colonizador-persister (cp), que reflejan
la estrategia de historia de vida (Bongers, 1990; Yeates et al ., 1993; Bongers y Bongers,
1998). Las clases cp van desde uno a cinco, donde los nematodos de clase cp inferiores tienen
rasgos comparables a estrategas r (es decir, los colonizadores que responden rpidamente a
los nuevos recursos), mientras ms altos cp-clases representan estrategas K (es decir,
persisters
en
hbitats
perturbados)
(Bongers
et
al.,
1997).
La mayora de los ndices de la comunidad de nematodos del suelo se han desarrollado a partir
del concepto de alianza funcional. El ndice de madurez (MI) se calcula como la frecuencia
media ponderada de las clases de CP (Bongers, 1990) y se utiliza como un indicador de la
perturbacin del suelo, el enriquecimiento y la sucesin de la comunidad de nematodos. Se ha
informado de que el MI puede medir la recuperacin de los suelos despus de la perturbacin
(Ettema y Bongers, 1993; Essink y Romeyn, 1994), las diferencias en las prcticas agrcolas
(Freckman y Ettema, 1993; Neher y Campbell, 1994), y la contaminacin inducida condiciones
de
estrs
(Korthals
et
al.,
1996a,
b).
Otro sistema de ndice ampliamente probado es el anlisis de la fauna del suelo que utiliza
enriquecimiento (EI) y la estructura (SI) ndices (Ferris et al., 2001). La IE se aplica un sistema
de ponderacin que refleja la capacidad de respuesta de los gremios de nematodos
colonizador no herbvoros a los recursos disponibles y se indica la abundancia y la actividad de
los consumidores de detritus primarios. El sistema de ponderacin para el SI refleja el aumento
en el nmero de enlaces trficos con el nmero de especies en el sistema. Por lo tanto, la IS
indica el grado de maduracin de la red alimentaria de nematodos del suelo mediante la
ponderacin de los gremios de nematodos cp altas que requieren estabilidad del medio
ambiente para el crecimiento de la poblacin. El IE y SI se pueden trazar sobre el perfil de la
fauna del suelo y la ubicacin de la comunidad de nematodos en el perfil indica las condiciones
de red alimentaria del suelo. El anlisis del perfil de la fauna del suelo se ha mostrado para
reflejar el enriquecimiento orgnico asociado con las prcticas agrcolas (Ferris y Bongers,
2006), distinguen la agricultura de los ecosistemas forestales y de cspedes (Briar et al., 2007)
y el desarrollo de la comunidad de nematodos del suelo y la sucesin en la etapa temprana de

restauracin en los pastos,

bosques (Yeates y van der Meulen, 1996;. Ferris et al, 2001), los vertederos y csped (Cheng y
Grewal,
2009)
(Biederman
et
al.,
2008).
En un estudio anterior, definimos dos factores de perturbacin urbana (edad de desarrollo
urbano y de la distancia a la carretera) que miden la influencia antropognica asociada con el
desarrollo urbano y caracterizamos las variables qumicas del suelo claves en csped cubierto
de suelos con el mismo uso de la tierra (Park et al ., 2010, en prensa). Carbono total del suelo
(C), nitrgeno (N), la materia orgnica del suelo (SOM), pH y calcio intercambiable (Ca) vari
de una manera predecible con la edad urbano y la distancia de la carretera. Cantidades
mayores (de 50 y 100 aos) suelos urbanos contenan ms alta de C total, N total y SOM que
(~ 10 aos) los suelos urbanos de nueva perturbados. Suelos del lado del camino tambin
contenan mayores cantidades de C, N y SOM que los suelos interiores que se encontraban al
menos cinco metros de distancia de las superficies pavimentadas. Adems, los suelos urbanos
antiguos y suelos del lado de la carretera eran ms alcalino en comparacin con los nuevos
sitios
y
suelos
interiores.
Los principales objetivos de este estudio fueron: 1) caracterizar la comunidad de nematodos
del suelo de csped con la edad el desarrollo urbano y la distancia de las carreteras, y 2)
determinar si las diferencias previamente documentados en la qumica del suelo urbano se
reflejan en la comunidad de nematodos del suelo. La hiptesis de que la urbana abundancia
nematodo edad y diversidad aumentaran y estructura de la comunidad desarrollara debido a
los aumentos en la proporcin de los nematodos de clase alta cp. Sin embargo, se especula
que estos cambios en la comunidad de nematodos del suelo urbano con la edad se observaron
slo en lugares interiores, pero no en lugares del lado de la carretera debido a la interrupcin
de los procesos del suelo a travs de la contaminacin antropognica de los suelos cercanos a
las
carreteras.
Mtodos
Descripcin del sitio de estudio y diseo experimental
Tres ciudades, Wooster (40 48'33 "N, 81 56'14" W), Massillon (40 47'43 "N, 81 31'22" W)
y Canton (40 48'18 "N , 81 22'33 "W) en el noreste de Ohio fueron seleccionados para el
estudio. Las tres ciudades estn situadas en la misma zona climtica con la precipitacin
media anual entre 91 y 102 cm y temperatura media anual de 10 C, con una normal de
trabajo mxima de 15 C y mnima de 5 C. Temperatura media mensual oscila -4--2 C en
enero a 21 a 22 C en julio. Todas las tres ciudades se establecieron a principios de 1800;
Cantn en 1805, Wooster en 1808 y en 1812. Massillon Wooster tiene la menor rea total de
37.3 kilmetros de y la ms baja densidad de poblacin de 666,6 kilometros-2 (la oficina de
censo de Estados Unidos 2000), seguido de Massillon que tiene un rea total de 43.7
kilmetros de y la densidad de poblacin de 722,1 kilometros-. Cantn tiene una superficie
total de 53,3 km y la densidad poblacional de 1,518.2 kilmetros de .
Para identificar los lmites urbanos de diferentes perodos de tiempo, se utilizaron mapas
histricos (Ohio Web Library, 2007) a partir de finales de los aos 1800 y 1950. Sobre la base
de los principales puntos de referencia tales como un ro, un ferrocarril o un nombre de calle
que no haba cambiado desde el establecimiento de la ciudad, los lmites urbanos histricos
fueron trasladados al mapa actual. Para este estudio, se identificaron tres anillos de edad
urbanas; finales de 1800, 1950- 1960 y el lmite de la ciudad actual (1996-2005). Debido al
nmero limitado de escuelas pblicas en las ciudades, una escuela pblica construida en el
mismo perodo de tiempo se encuentra para cada edad urbano. La razn principal para el uso
de los sitios de las escuelas pblicas era reducir las incertidumbres en los regmenes de
gestin de la vegetacin. En comparacin con las propiedades de propiedad privada en las
zonas urbanas, las escuelas pblicas utilizan prcticas de manejo de csped intensivos

relativamente menos qumicos debido a problemas de presupuesto de seguridad para nios y.

Csped de csped en las zonas comunes en las tres ciudades son gestionados por los
Parques y Recreacin del departamento y por lo tanto reciben gestin relativamente uniforme
en todas las escuelas (comunicaciones personales con los parques y departamentos de
recreacin en las tres ciudades). En Wooster y Massillon, una sola escuela pblica estaba
presente en cada perodo de tiempo. En Cantn, pudimos identificar dos escuelas de la dcada
de 1800, pero una escuela habamos pasado por una renovacin sustancial durante los ltimos
cinco aos, y por lo tanto no se utiliz en el estudio. Para Massillon y Cantn, la informacin en
el momento de la construccin de escuelas y la historia del uso del suelo fue adquirido de
Centro de Servicios Educativos del Condado de Stark. Para los sitios de Wooster, la
informacin se recogi directamente de la oficina central Wooster escuelas de la ciudad.
Adems, dentro de cada escuela, se seleccionaron dos tipos de csped en funcin de su
distancia de la carretera; un interior y una ubicacin junto al camino. Ubicaciones interiores se
encuentran en un mnimo de 2 y un mximo de 15 metros de la carretera y representados
relativamente grande (5 a 150 metros de ancho y de 10 a 100 metros de largo) campos
abiertos. Lugares del lado del camino eran adyacentes a los caminos pavimentados y eran por
lo general menos de un metro de ancho. La mayora de las carreteras principales alrededor de
los sitios de muestreo fueron cubiertos por asfalto. Sin embargo, todos los lugares estaban
rodeados de materiales de hormign, como una acera o bloques fronterizos concretos. En cada
lugar, dos transectos de cinco metros de largo se establecieron al azar y un total de cinco
muestras de suelo para cada transecto fueron tomadas en un intervalo del medidor. Dos
contiguos (menos de 5 cm de distancia) muestras de suelo (3 cm de dimetro y 15 cm de
profundidad) se tomaron de cada lado de la transecta y compuestas en una muestra con el fin
de aumentar el volumen de suelo para diversos anlisis. La muestra del ncleo compuesta fue
visto como una muestra. Todas las muestras de suelo se recogieron dos veces, julio y octubre
de 2007. Las muestras fueron selladas en bolsas de polietileno, almacenada en un refrigerador
y transportado al laboratorio.
Extraccin de nematodos e identificacin
Extraccin de nematodos y la identificacin se realizaron por separado para cada muestra de
suelo (extraccin de nematodos separado de cinco muestras de suelo en un transecto). Los
nematodos se extrajeron de un 10 g de suelo de cada muestra utilizando el mtodo del
embudo Baermann (Flegg y Hooper, 1970). Los nematodos se recogieron durante 72 h, a
continuacin, al calor matado y se fijaron con formaldehdo trietanolamina (TAF) solucin
(Shepherd, 1970). Usando un microscopio invertido, los nematodos se contaron y todos los
presentes nematodos se identificaron a nivel de gnero. Se cont el nmero total de
nematodos, el nmero de (PFN) nematodos que se alimentan de plantas vivas de libre (FLN) y.
Todos los gneros de nematodos identificados fueron asignados a un grupo trfico (planta de la
alimentacin (PF), hongos alimentacin (FF), la alimentacin bacteriana (BF), omnvoro (OM) y
depredador (PR) nematodos) y una clase colonizador-persister (cp-valor 1 aunque 5) fue
asignado a Yeates et al. (1993) y Bongers (1990), respectivamente.
Clculo del ndice de la comunidad de nematodos
Gnero y diversidad funcional fueron estimados por el ndice de Shannon (Shannon y Weaver,
1949), H '= exp [-Pi (ln Pi)], donde Pi fue la proporcin de gnero de nematodos o gremios
funcionales i en toda la comunidad de nematodos. ndice de madurez se calcul como la media
ponderada de las clases individuales cp: MI = v (i) f (i), donde v (i) es el valor de cp taxn i y
f (i) es la proporcin de dicho taxn en una comunidad de nematodos (Bongers, 1990). En el
estudio, se calcularon cuatro variaciones diferentes de MI; nematodos con cp-1 aunque cp-5
(MI), nematodos de vida libre con cp-2 a-5 cp (MI2-5), nematodos que se alimentan de plantas

con cp-2 a travs de CP-5 (PPI) y libre de vivir sala de estar de libre y nematodos se alimentan
de plantas con cp-1 a travs de CP-5 (MI) (Bongers, 1990; Bongers y Korthals, 1994; Yeates,
1994).
Se calcul Otro conjunto de ndices de la comunidad de nematodos; ndice de enriquecimiento
(EI), ndice de estructura (SI) y el ndice de canal (CI) (Ferris et al., 2001). IE y SI utilizan un
sistema de ponderacin en base a la importancia de los gremios funcionales a lo largo de
trayectorias hipotticas de enriquecimiento y la estructura de red alimentaria nematodos del
suelo
y
se
calculan
como;
EI = 100 [e / (e + b)], SI = 100 [s / (s + b)], donde b = kb nb e = ke ne y s = ks ns. kb
es la constante ponderado para el gremio funcional que tiene valor indicativo de la condicin
basal (BF2 y FF2), y n es el nmero de nematodos en que la alianza. Enriquecimiento (e) y la
estructura (s) se calculan de forma similar, con los gremios de nematodos indicativos de
enriquecimiento (BF1 y FF2) y la estructura (BF3-5, FF3-5, OM2-5 y PR2-5). CI es un indicador
de una va de descomposicin y de alto valor CI refleja descomposicin dominado por hongos
(Ferris
et
al.
2001).
CI
se
calcula
como;
CI = 100 [(ke n FF2) / (ke n BF1 + ke n FF2)].
Los anlisis estadsticos
Para comparar las variables de la comunidad de nematodos con la edad urbana y la distancia a
las carreteras, cada ciudad se considera un duplicado independiente (n = 3). Para las variables
de nematodos del suelo, se calcularon las medias de las muestras de las diez muestras de
suelo (cinco de cada transecto, dos transectos por ubicacin) de cada lugar (carretera del lado
interior o) en los viejos, media y nuevos sitios dentro de cada ciudad. Entonces, la muestra
calculada significa desde cada ubicacin se utilizaron en los anlisis estadsticos. Los anlisis
estadsticos se realizaron utilizando MINITAB v.15 (Minitab, Inc., State College, PA) y SAS
versin 9.1.3. (SAS Institute, Inc., Cary, NC). Se utiliz un ANOVA de medidas repetidas para
analizar las variables de nematodos utilizando el procedimiento MIXED de SAS. Se realizaron
anlisis separados para cada ndice de la comunidad de nematodos y de alianza funcional. Los
modelos generados por mnimos cuadrados medios que fueron ajustados por la opcin de
Tukey del procedimiento MIXED. Para los datos gneros de nematodos individuales que
fallaron supuesto de normalidad, se aplicaron mtodos no paramtricos (Kruskal-Wallis y
Mann-Whitney). P-valor <0,05 fue considerado como una diferencia significativa. Los
coeficientes de correlacin entre los nematodos y las variables qumicas del suelo
seleccionados medidos en julio se calcularon mediante la correlacin de Pearson. En primer
lugar, la correlacin general entre cada nematodo y el suelo variable fue probado
independientemente de la edad urbana o la distancia de la carretera. A continuacin, examin
las correlaciones mediante el fraccionamiento de los datos entre en carretera interior y, o entre
los viejos sitios, de mediana edad y los nuevos.
Resultados
Los resultados de las medidas repetidas ANOVA se muestra en la Tabla 1. Urbana edad y
muestreo en tiempo tena influencia significativa en muchas de las variables de la comunidad
de nematodos, pero slo pocas variables difieren dependiendo de la distancia de la carretera.
Interacciones entre la edad y la distancia, la edad y el tiempo, la distancia y la edad, y la
distancia, el tiempo y la edad no fueron significativas (P> 0,05 para todos, datos no mostrados).
Las diferencias en los nematodos del suelo con la edad de desarrollo urbano
Abundancia y diversidad ndices. Diversidad de gneros de nematodos y gremios funcionales
estimados por el ndice de Shannon difera significativamente con la edad urbana (P <0,05 para
ambos, Tabla 2). Ambos gneros y los ndices de diversidad funcional fueron mayores en edad

(50 y 100 aos) sitios urbanos en comparacin con los sitios urbanos de nuevo desarrollo (~ 10
aos). Nmero de gneros de nematodos que se encuentra en 10 g de suelo vari de riqueza 8
a 20. Gnero -Nivel de nematodos totales (Fig. 1a), FLN y PPN era mayor en edad (50 aos) y
100 sitios urbanos que nuevo (~ 10 aos ) los sitios, independientemente del tiempo de
muestreo. Abundancia de nematodos totales, FLN y PFN eran mayores en los sitios de edad
(50 y 100 aos) que nuevos (~ 10 aos) los sitios, pero las diferencias significativas slo se
detectaron en muestras de octubre (Fig. 1 byc). Cuando se encontraron diferencias
significativas en la abundancia de nematodos (Fig. 1 byc), la abundancia en el suelo urbano de
edad (50 y 100 aos) fue de alrededor de 1,5 veces ms grande que el de los nuevos sitios (P
<0,05).
ndices comunitarios. A diferencia de las variables abundancia y diversidad, ninguno de los
ndices de la comunidad de nematodos excepto CI difera con la edad urbano (Tabla 1 y 2). El
CI disminuy con

Tabla 1. El anlisis de medidas repetidas de la varianza (F y P valores) de los parmetros de la

comunidad urbana de nematodos del suelo urbano con la edad (edad, medio, nuevo), la
distancia de la carretera (interior, del lado de la carretera) y el muestreo factor estacional (julio,
octubre ); gnero y diversidad funcional, la abundancia total, la riqueza a nivel de gnero, de
vida libre (FLN) y se alimentan de la planta (PFN) abundancia nematodos y gnero-riqueza,
ndice de madurez (IM), la madurez incluyendo cp2- 5 nematodos de vida libre (MI2 -5),
parsito de las plantas (PPI), madurez combinada (MI), el enriquecimiento (EI), estructura
(SI), y el canal (CI) ndices, la abundancia y la riqueza a nivel de gnero de los gremios
funcionales (BF1, BF2, BF3, BF4, FF2, OM4, OM5, PR4, PF2, PF3 y PF5).

Parameter

Age (df=2)
Pa
F
10.82
0.0007
9.02
0.0016
4.84
0.0193
18.36
<0.0001
7.63
0.0035
18.60
<0.0001
3.04
0.0703
11.84
0.0004

Distance (df=1)
F
P
0.23
0.6339
0.03
0.8750
4.00
0.0594
0.03
0.8555
7.50
0.0127
0.23
0.6357
0.97
0.3359
0.02
0.8760

Time (df=1)
F
P
1.12
0.3027
0.03
0.8643
3.97
0.0603
6.09
0.0227
8.69
0.0080
9.41
0.0061
0.59
0.4534
1.83
0.1908

MI
MI2-5
PPI
MI

1.19
0.10
2.55
0.29

0.3237
0.9069
0.1031
0.7485

0.47
0.47
0.23
0.82

0.5029
0.4998
0.6401
0.3758

0.06
6.06
0.12
0.35

0.8136
0.0230
0.7335
0.5630

EI
SI
CI

1.40
0.06
5.45

0.2709
0.9384
0.0129

0.36
0.17
0.11

0.5526
0.6854
0.7438

8.05
3.88
9.65

0.0102
0.0629
0.0056

Genus diversityb

Functional diversityc
Total abundance
Genus-richness
FLN
FLN(Gend)
PPN
PFN(Gen)

CP-2 classe
BF1
BF1 (Gen)
BF2
BF2 (Gen)
BF3
BF3 (Gen)
BF4
BF4 (Gen)
FF2
FF2 (Gen)
OM4
OM4(Gen)
OM5
OM5(Gen)
PR4
PR4 (Gen)

3.98
4.44
15.87
6.96
12.15
0.28
1.67
0.40
0.63
2.66
0.29
1.75
6.63
1.55
3.03
0.43
0.64

0.0351
0.0254
<0.0001
0.0051
0.0004
0.7622
0.2141
0.6787
0.5452
0.0948
0.7495
0.2000
0.0062
0.2362
0.0706
0.6539
0.5362

4.24
6.79
1.09
2.03
0.21
0.85
0.48
0.38
0.24
6.36
4.45
2.56
3.08
0.95
2.76
0.68
0.66

0.0527
0.0169
0.3081
0.1692
0.6550
0.3674
0.4981
0.5468
0.6301
0.0203
0.0476
0.1254
0.0946
0.3404
0.1121
0.4203
0.4265

6.86
0.02
9.82
4.81
2.70
1.22
4.29
13.12
11.89
19.25
15.17
4.02
13.42
1.46
0.31
0.34
0.70

0.0165
0.9009
0.0052
0.0403
0.1162
0.2816
0.0516
0.0017
0.0025
0.0003
0.0009
0.0588
0.0015
0.2404
0.5823
0.5667
0.4141

PF2
PF2 (Gen)
PF3
PF3 (Gen)
PF5
PF5 (Gen)

1.93
4.98
2.58
11.60
0.96
1.89

0.1705
0.0175
0.1008
0.0005
0.3981
0.1778

1.41
0.02
0.11
0.00
0.24
0.20

0.2483
0.9010
0.7461
0.9536
0.6331
0.6591

0.37
26.89
0.49
0.13
0.19
0.20

0.5502
<0.0001
0.4935
0.7261
0.6682
0.6591

a. Slo unos valores de p <0,05 fueron considerados estadsticamente significativos

(indicados en negrita)
b. ndice de diversidad de Shannon calcula a partir de gnero de nematodos
c. ndice de diversidad de Shannon calcula a partir de los gremios funcionales nematodos
d. Nmero de gneros
e. nematodos se alimentan de plantas de vida libre y se combinan.

Figura 1. Comparacin de riqueza nivel genus- (a), la abundancia del total (b), (c) y (d) que se
alimentan de plantas nematodos entre localidades del interior y del lado de la carretera en las
muestras de julio y octubre de vida libre. Bares y barras de error representan medias y
desviaciones estndar. Letras diferentes indican diferencias significativas en un modelo lineal
(valor
de
p
<0,05).
era urbana que tiene un valor ms alto de nuevos sitios y la ms baja en los sitios antiguos,
pero las diferencias significativas slo se detect en octubre. EI tendi a ser menor en los
nuevos sitios (~ 10 aos) en comparacin con los sitios de edad (50 y 100 aos), tanto en julio
y octubre (Tabla 2). Independientemente de la edad urbana, todos los valores MI estaban cerca
de 2,0, lo que indica alta proporcin de cp-2 de clase entre FLN. Cuando cp-1 nematodos clase
fueron excluidos de los clculos del ndice de madurez (MI2-5), los valores del ndice aument
a alrededor de 2,4 en julio y 2,2 en octubre. Valores de PPI estaban cerca de 2.5 y combinado
MI (MI) alrededor de 2,2, independientemente de la edad urbana o tiempo de muestreo.
Gremios funcionales. Un total de 11 gremios funcionales se observaron (Tabla 3) y entre estos,
abundancia de BF1 y BF2 y gnero riqueza de BF1, BF2, OM4, PF2 y PF5 fueron
significativamente diferentes a lo largo de la edad urbana (P <0,05 para todos). Para la
alimentacin bacteriana, omnvoro y plantacin alimentacin nematodos, se encontraron varios
cp-clases (1 aunque 4 de BF; 4 y 5 para OM, 2, 3 y 5 para PF), mientras que slo una clase cp
se encontr para la alimentacin de hongos (CP- 2) y depredadores (CP- 4) nematodos. La
abundancia de nematodos para cada gremio funcional (BF1, BF2, FF2, OM4, PF2 y PF3)

tendi a aumentar con la edad urbana tanto en julio y octubre (Tabla 3). Nmero de gneros
encontrados para BF1, BF2 y PF2 fueron significativamente menores en los nuevos sitios que
los sitios urbanos de mediana edad o mayores, sobre todo en julio.
Tabla 2. nematodos de diversidad y de la comunidad ndices (media DE) incluyendo gnero y
diversidad trfica, la madurez (IM), madurez incluyendo nematodos cp2-5 (MI2-5), planta
parsita (PPI), madurez combinada (MI), enriquecimiento (EI), estructura (SI) y el canal (IC)
del ndice, a lo largo de aos de desarrollo urbano; edad (~ 100 aos), de mediana edad (~ 50
aos) y el nuevo (~ 10 aos) sitios en julio y octubre.
Old

July c
Middle

New

Old

October
Middle

New

2.3 0.1a

2.3 0.1a

2.0 0.3b

2.3 0.1a

2.2 0.1ab

2.1 0.1b

diversity b
MI
MI2-5
PPI
MI

1.6 0.1a
2.00.1
2.40.2
2.50.2
2.20.2

1.6 0.1a
2.00.1
2.40.2
2.50.1
2.20.1

1.5 0.2b
2.10.2
2.50.2
2.40.2
2.20.1

1.6 0.0a
2.0 0.1
2.20.1
2.5 0.1
2.1 0.2

1.6 0.1a
2.0 0.1
2.2 0.1
2.5 0.1
2.2 0.1

1.5 0.1b
2.10.2
2.20.1
2.40.2
2.20.1

EI
SI
CI

67.0 4.9
42.415.1
19.7 5.0

68.1 6.3
43.213.4
22.210.0

66.9 12.0
46.7 14.4
32.7 23.2

61.2 7.1
31.7 10.7
32.9 10.7b

59.2 7.7
26.6 7.2
41.3 7.2ab

55.6 7.1
29.614.2
50.3 14.2a

Index
Genus
diversity a
Functional

a. Shannon-Weaver ndice de diversidad de gnero calcula a partir de los nematodos

b. Shannon-Weaver ndice de diversidad calcula a partir de los gremios funcionales
nematodos
c. Letras diferentes indican diferencias significativas a lo largo de la edad urbana probado
por HSD de Tukey (alfa = 0,05) y se muestra
Tabla 3. La media ( DE) de un nmero de nematodos de los diferentes gremios funcionales;
alimentacin bacteriana (BF1-4), la alimentacin de hongos (FF2), omnvoro (OM4),
depredadora (PR4, 5) y la planta de alimentacin (PF2, 3, 5) grupos, a lo largo de aos de
desarrollo urbano; edad (~ 100 aos), de mediana edad (~ 50 aos) y el nuevo (~ 10 aos)
sitios en julio y octubre.
Functional
guilds
BF1
BF2
BF3
BF4
FF2
OM4
OM5
PR4
PF2
PF3
PF5

Old

July b
Middle

New

Old

October
Middle

New

32.319.3
43.8 21.6a
0.20.3
0.70.5
33.425.3
7.50.9
0.40.3
1.21.3
46.221.7
32.823.6
0.50.9

22.0 9.5
27.5 3.5ab
1.1 0.8
23.2 8.7
6.6 3.2
0.2 0.1
0.8 0.7
40.3 11.9
30.3 12.5
0.4 0.4

14.412.7
14.88.4b
0.10.1
0.70.5
14.0 4.2
4.22.9
0.20.2
0.90.6
24.414.0
18.011.8
0.30.3

35.621.5
55.921.4
0.10.1
47.814.0
9.14.0
1.11.3
1.00.8
30.0 9.9
30.613.4
0.30.2

24.4 18.2
47.3 16.5
0.1 0.1
62.4 18.0a
7.0 1.2a
0.6 1.0a
0.8 0.4a
67.7 47.0a
44.3 20.1a
0.6 0.6a

15.2 11.5
31.9 13.6
0.1 0.1
42.9 12.0
7.0 5.4
1.0 0.8
33.6 14.4
19.8 15.0
0.4 0.7

a. Nmero de nematodos por 10 g de suelo media

b. Letras distintas indican diferencias significativas a lo largo de la edad urbana probado
por HSD de Tukey (alfa = 0,05) y se muestran en negrita.

Gneros individual. En todos los sitios diferentes edades urbanas, se observaron un total de 47
diferentes gneros de los cuales 23 eran de la lactancia bacteriana y 16 eran de alimentacin
plantacin. Independientemente del grupo trfico, la mayora de los gneros de nematodos
fueron ms abundantes en sitios urbanos de edad (50 y 100 aos) que los nuevos sitios (~ 10
aos). Entre los nematodos alimentacin bacterianas, en julio, clase BF2 gneros,
Acrobeles, Cephalobus y Wilsonema fueron ms abundantes en los viejos sitios urbanos que
en los nuevos sitios (Tabla 4). En octubre, BF1 clase gneros, Monhystera y Rhabditis y BF2
clase gnero, Cephalobus fueron ms abundantes en sitios urbanos antiguos, en comparacin
con
los
nuevos
sitios.
Entre
el
resto
Tabla 4. La media de una serie de bacterias- alimentacin (BF) gneros de nematodos ( DE)
pertenecientes a diferentes clases colonizador-persister (uno al cuatro) a lo largo de la edad de
desarrollo urbano; edad (~ 100 aos), de mediana edad (~ 50 aos) y el nuevo (~ 10 aos)
sitios en julio y octubre.
Genus
BF1
Bunonema
Diplogaster
Diplogasteroides
Mesodiplogaster
Mesorhabditis
Monhystera
Panagrellus
Panagrolaimus
Pelodera
Rhabditis
Tricephalobus
Turbatrix
BF2
Acrobeles
Acrobeloides
Cephalobus
Chiloplacus
Eucephalobus
Placodira
Plectus
Wilsonema
BF3
Rhabdolaimus
Teratocephalus
BF4
Alaimus

Old

July b
Middle

New

Old

0.80.6
0.10.1
0.020.04
0.10.2
0.60.3
11.413.1
0.20.3
19.7 8.7
0.10.2

1.2 0.8
0.2 0.4
1.0 0.6
0.04 0.1
7.4 9.7
0.1 0.1
13.0 5.1
0.1 0.2

0.60.4
0.03 0.1
0.03 0.1
0.90.9
0.03 0.1
2.51.7
0.03 0.1
11.111.5
0.020.04
0.10.2

0.020.04
2.22.2
0.030.05
3.5 2.1a
24.014.9
0.50.8
8.8 6.1a
-

0.020.04
1.60.5
0.20.4
0.03 0.1
4.0 4.1a
16.115.8
0.10.2
6.4 3.8a
-

1.11.0
0.020.04
3.3 4.9b
10.8 7.9
0.03 0.1
3.3 3.2b
-

1.6 0.9a
15.8 7.7
12.87.5a
7.96.4
5.54.4
1.3 1.1a

1.4 1.6ab
9.9 2.9
8.5 3.9a
3.9 2.7
0.8 1.7
2.3 1.5
0.8 0.8ab

0.8 1.0b
6.34.6
2.8 1.3b
2.32.0
2.21.6
0.4 0.6b

0.30.6
20.6 6.1
21.3 14.6ab
0.20.4
0.50.4
10.8 5.2
2.23.7

0.20.4
23.012.6
14.92.6a
0.70.8
7.83.8
0.90.8

0.3 0.4
14.7 7.5
9.6 6.8b
0.2 0.2
6.3 1.5
0.9 0.8

0.20.3
-

0.1 0.04
0.020.04

0.070.09
-

0.70.5

1.1 0.8

0.70.5

0.10.1

0.1 0.1

October
Middle

New

a. Nmero de nematodos por 10 g de suelo media

b. Letras distintas indican diferencias significativas probadas por Kruskal-Wallis (alfa =
0,05), seguida de Mann-Whitney y se muestran en negrita.
del nematodo gneros de vida libre, el nmero de Aphelenchoides (FF2), Dorylaimus y
Eudorylaimus (OM4) fueron significativamente mayores en los viejos sitios urbanos que nuevos
sitios en julio (P <0,05 para todos, Tabla 5). En octubre, Aphelenchoides tambin fue
significativamente abundante en sitios antiguos que la nueva (P <0,05). Entre nematodo
gneros que se alimentan de plantas, Paratylenchus y Hoplolaimus en julio y Tylenchus y
Hoplolaimus en octubre mostraron diferencias significativas con la edad urbana, con un nmero

de altas en los sitios antiguos que la nueva (Tabla 6). En resumen, los suelos urbanos de edad
(50 y 100 aos) tuvieron mayor abundancia y diversidad de nematodos que los suelos urbanos
de nuevo desarrollo. Gneros de nematodos pertenecientes a cp-2 de clase eran dominantes.
Las
diferencias
en
los
nematodos
del
suelo
con
la
temporada
Abundancia y nivel de gnero riqueza de nematodos totales, FLN y PFN aument en octubre
en comparacin con julio independientemente de la edad urbana (Tabla 2). Sin embargo, un
aumento significativo solamente se observaron en los sitios de mediana edad (abundancia
total, P <0,05; abundancia de FLN, P <0,01). Algunos de los ndices de la comunidad de
nematodos tambin mostraron diferencias estacionales (Tabla 2). Tanto la IE y SI fueron
significativamente menores en octubre respecto a julio, pero slo en los sitios de mediana edad
(P <0,05 para ambos ndices). IC fue mayor en octubre que en julio en ambos viejos y de
mediana edad los sitios (P <0,05 para ambos). Suelo perfil faunstica se presenta en la Fig. 2.
Todos
los
puntos
de
datos
eran
Tabla 5. La media de una serie de hongos que se alimentan (clase FF, colonizador-persister 2),
omnvoro (OM, clase colonizador-persister 4 y 5) y depredadora (PR, clase colonizadorpersister 4) gneros de nematodos ( DE) a lo largo la edad de desarrollo urbano; edad (~ 100
aos), de mediana edad (~ 50 aos) y los nuevos (~ 10 aos) en julio y octubre.
Genus
FF2
Aphelenchoides
Aphelenchus
OM4
Dorylaimus
Eudorylaimus
Labronema
Pungentus
OM5
Discolaimus
PR4
Mononchus

July b
Middle

New

Old

October
Middle

New

23.5 16.8a
9.8 8.7

16.8 6.3ab
6.43.0

9.5 3.3b
4.6 3.2

39.3 11.0ab
8.5 5.5

50.7 15.5a
11.7 6.1

34.0 10.5b
8.92.7

4.1 1.9a
2.9 1.3a
0.2 0.1
0.3 0.3

4.6 2.7a
1.7 0.6ab
0.020.04
0.30.2

2.8 2.1b
1.2 0.9b
0.1 0.1
0.2 0.1

4.9 2.3
3.7 1.9
0.4 0.8
0.1 0.1

4.7 0.7
2.0 1.2
0.1 0.1
0.3 0.2

3.21.6
3.74.1
0.10.1
0.10.1

0.4 0.3

0.20.1

0.2 0.2

1.1 1.3

0.6 1.1

0.030.05

1.2 1.3

0.80.7

0.9 0.6

1.0 0.8

0.8 0.4

1.00.8

Old

a. Nmero de nematodos por 10 g de suelo media

b. Letras distintas indican diferencias significativas probadas por Kruskal-Wallis (alfa =
0,05), seguida de Mann-Whitney y se muestran en negrita.
Tabla 6. La media de una serie de plantas que se alimentan (FF) gneros de nematodos ( DE)
pertenecientes a diferentes clases -persister colonizador (dos a cinco) a lo largo de la edad de
desarrollo urbano; edad (~ 100 aos), de mediana edad (~ 50 aos) y los nuevos (~ 10 aos)
en julio y octubre.

Genus
PF2
Boleodorus
Filenchus
Paratylenchus
Psilenchus
Tylenchus
PF3
Criconemella

Old

July b
Middle

New

0.30.7
12.511.9
1.7 0.8a
31.711.8

0.5 0.9
10.0 5.0
2.1 1.7a
0.1 0.1
27.7 9.8

0.5 0.7
7.0 4.9
1.4 2.2b
0.1 0.3
15.4 10.4

0.1 0.1
7.1 2.5
6.4 4.8
0.1 0.2
16.2 5.1ab

0.10.1
10.9 4.5
8.27.9
0.20.3
48.4 50.5a

0.00.1
8.75.4
6.66.9
0.10.2
18.17.8b

0.03 0.07

Old

October
Middle

New

Criconemoides
Helicotylenchus
Hemicriconemoides
Heterodera
Hoplolaimus
Pratylenchus
Tylenchorhynchus
PF4
Trichodorus
PF5
Longidorus
Xiphinema

1.31.3
13.413.5
2.04.0
3.6 2.4a
10.8 6.0
1.00.9

0.7 0.7
15.1 9.7
0.3 0.2
2.1 1.2ab
9.6 3.5
1.9 1.6

0.3 0.4
5.0 5.1
0.1 0.3
1.6 1.5b
10.0 7.3
0.5 0.5

0.7 0.7
16.4 12.0
0.8 0.6
1.0 0.7a
9.3 7.1
2.6 1.5

0.30.3
13.413.6
1.62.2
1.0 1.2a
24.914.0
3.11.8

0.20.3
4.63.5
0.02 0.04
0.20.2
0.6 0.9b
12.911.2
1.51.2

0.81.0

0.5 0.7

0.6 0.

0.10.1
0.40.4

0.0 0.1
0.4 0.4

0.3 0.4

0.3 0.3

0.60.6

0.40.7

a. Nmero de nematodos por 10 g de suelo media

b. Letras distintas indican diferencias significativas probadas por Kruskal-Wallis (alfa =
0,05), seguida de Mann-Whitney y se muestran en negrita.

Figura 2. Suelo perfil anlisis faunstico de los viejos sitios urbanos, de mediana edad y los
nuevos muestreados en julio y octubre: barras de error X e Y indica desviaciones estndar de
ndice de estructura (SI) y el ndice de enriquecimiento (SI), respectivamente.
situada en el cuadrante A, que indica enriquecido pero mal estructurada condicin red
alimentaria nematodos del suelo. En el perfil de la fauna, sitios diferentes edades urbanas no
eran distinguibles, pero las variaciones estacionales eran evidentes. Con la disminucin de la
IE y SI en octubre, los puntos de datos desplazado hacia la esquina inferior izquierda del
cuadrante A. Entre ndices de madurez, nica diferencia significativa se encontr con MI2-5
que mostraron descenso en octubre en los sitios de mediana edad (P < 0,05). En general, MI,
MI2-5 y MI fueron ms bajos en octubre, en comparacin con julio. Todos los ndices sugieren
que la estructura de la red trfica nematodo fue menor en octubre en comparacin con julio.
En general, la abundancia de nematodos para gremios funcionales fue mayor en octubre de
julio, pero no hubo diferencias en funcin de los gremios funcionales y era urbana (Tabla 3).
Baja de clase cp nematodos alimentacin bacterianas eran generalmente ms altos en nmero
en octubre que en julio (sitio de mediana edad, P <0,05 para BF2), pero la abundancia de
alimentadores bacterianas de clase alta cp (BF3 y BF4) fue menor. Nmero de nematodos
pertenecientes a FF2 fueron significativamente mayores en octubre en comparacin con el mes

de julio en los sitios urbanos de mediana edad y los nuevos (P <0,01 para ambos sitios).
Nmero de nematodos se alimentan de plantas, independientemente de su clase cp, tendi a
ser menor en octubre de julio en sitios urbanos antiguos y nuevos. Por el contrario, sus
abundancias
fueron
mayores
en
los
sitios
de
mediana
edad.
Entre los gneros de nematodos individual, Placodira, Panagrellus, Tricephalobus,
Mesodiplogaster, Turbatrix, Teratocephalobus y Trichodorus slo se encontraron en julio (Tabla
4 y 6). Chiloplacus, Bunonema, Hemicriconemoides y Criconemella solamente se observaron
en octubre. A travs de todos los gneros de nematodos, gneros de nematodos ms
dominantes fueron Tylenchus y Aphelenchoides, independientemente de la edad urbana y la
temporada. Entre las bacterias que alimentan los nematodos, Rhabditis fue predominante en
julio y Acrobeloides en octubre. En general, el nmero de nematodos fue mayor en octubre de
julio, pero el ndice de estructura fue menor debido al predominio de los nematodos bajas de
clase cp.
Las diferencias en los nematodos del suelo con la distancia a la carretera
La mayor parte de las variables de la comunidad de nematodos del suelo no difiri con la
distancia a la carretera (Tabla 1). Slo abundancia de FLN, BF1 y FF2 fueron significativamente
diferentes a lo largo del factor de distancia (P <0,05 para cada uno). Cuatro principales
variables de la comunidad (la riqueza total a nivel de gnero, la abundancia de nematodos
totales, FLN y PFN) se presentan en la Fig. 3. A pesar de que las diferencias estadsticamente
significativas slo se detectaron con abundancia de nematodos totales en los sitios antiguos
del muestreo de octubre (P <0.05, Figura 2b.), La riqueza a nivel de gnero, incluyendo la
abundancia de nematodos totales, FLN y PFN eran consistentemente ms altos en lugares
interiores en comparacin con lugares del lado del camino, independientemente de la edad
urbana y el tiempo de muestreo.

Figura 3. Comparacin de la riqueza a nivel de gnero (a), la abundancia del total (b), (c) y (d)
que se alimentan de plantas nematodos entre viejos, media y nuevos sitios urbanos en
muestras de julio y octubre de vida libre. Bares y barras de error representan medias y
desviaciones estndar. Letras diferentes indican diferencias significativas en un modelo lineal
seguido
de
HSD
(valor
de
p
<0,05)
de
Tukey.
Los coeficientes de correlacin entre la abundancia de nematodos y las variables del suelo
La correlacin entre las variables de nematodos y las propiedades qumicas del suelo se midi
slo en julio. En primer lugar, las correlaciones generales entre los nematodos del suelo y las
variables qumicas (pH del suelo, Ca intercambiable, el total de C, N total, nitrato-N, SOM y de
relacin C / N) se sometieron a pruebas de todo el conjunto de datos (n = 18). Slo la riqueza a
nivel de gnero de nematodos totales, FLN y PLN mostraron fuertes correlaciones positivas
con Ca intercambiable, N total y nitrato-N (> 0,60, valores de p <0,05). Ninguna de las
variables de abundancia de nematodos o ndices comunitarios se correlacionaron con las
variables
del
suelo
(valores
de
p
<0,05).
Para examinar cmo los nematodos del suelo y variables qumicas correlacionados a lo largo
de la edad de desarrollo urbano o la distancia a las carreteras, el conjunto de datos se dividi,
ya sea por el factor distancia (n = 9) o el factor de la edad urbana (n = 6), respectivamente
(Tabla 7) . Las variables de abundancia nematodos mostraron fuertes correlaciones positivas
con las variables qumicas del suelo a lo largo de la edad de desarrollo urbano.

Dentro de localizaciones interiores, carbono total del suelo se correlacion positivamente con la
abundancia de totales y de vida libre de nematodos, y el nmero de gneros (0,92 <> 0,60 y
valores de p <0,05 para la abundancia de nematodos de vida libre y el nmero de gneros). El
pH
del
suelo
tambin
mostr
positivo
fuerte
Tabla 7. Coeficiente de correlacin de Pearson () para el nmero total de nematodos y el
nmero de gneros con carbono total del suelo. Para probar la correlacin a lo largo de aos
de desarrollo urbano, los datos se dividieron por el interior y por carretera, y para probar la
correlacin a lo largo de la distancia a las carreteras, los datos se dividieron por el factor de la
edad urbana.

Gradient
Along the urban
development age
Along the
Distance to roads
a

Locations
Interior
Road-side
Old
Middle
New

Total number of nematodes

P-value
0.65
<0.10
0.72
=0.05
n.s.a
-0.07
0.12
n.s.
0.30
n.s.

Genus richness

P-value
0.75
<0.05
0.54
n.s.
0.10
n.s.
0.14
n.s.
0.05
n.s.

n.s.: not significant P-values>0.10

correlaciones con la abundancia del total, nematodos (valores de p 0,85 <> 0,70 y <0,05 para
todos) de vida libre y todo cp-2 clase (incluyendo la alimentacin con la planta), y el nmero de
gneros totales a lo largo de la edad de desarrollo urbano. Dentro lugares borde de la
carretera, pH del suelo, carbono total del suelo, nitrgeno y SOM tuvo fuertes correlaciones
positivas con la abundancia de nematodos se alimentan de plantas totales, de vida libre y y con
el nmero de gneros (0,80 <> 0.50, P-valores <0.05 para todos, excepto para el nmero de
nematodos de vida libre y carbono total, y entre nmero de gneros y el carbono total) a lo
largo de la edad de desarrollo urbano. Sin embargo, las variables de nematodos del suelo y
qumicos no se correlacionaron a lo largo de la distancia a las carreteras.
Discusin
Anteriormente, hemos encontrado que las propiedades qumicas del suelo clave variaron con la
edad el desarrollo urbano y la distancia de la carretera de una manera predecible (Park et al.,
2010, en prensa). Aqu, hemos probado si la comunidad de nematodos del suelo tambin vara
de manera similar con los mismos factores urbanos. El tamao y la diversidad de la comunidad
de nematodos del suelo varan del mismo modo que la edad de desarrollo urbano, pero no con
la distancia a las carreteras. Esta falta de relacin entre los nematodos y las propiedades
qumicas del suelo a lo largo de la distancia a las carreteras sugiere posibles problemas en los
procesos del suelo, tales como descomposicin y el ciclo de nutrientes en los suelos del lado
de la carretera urbana, que no se poda deducir de qumica del suelo analiza solo.
La abundancia y nivel de gnero riqueza de nematodos del suelo mostr claramente patrn
similar con las propiedades qumicas del suelo con la edad de desarrollo urbano. Sitios
urbanos viejos (50 y 100 aos), donde se observa mayor cantidad de suelo total de C, N y
SOM (Park et al., 2010, en prensa), contenan ms abundantes y diversos nematodos del suelo
en comparacin con los sitios urbanos desarrollados recientemente (~ 10 aos ). Se ha
informado de que la abundancia de nematodos del suelo, en particular los alimentadores

microbianas, se correlacion positivamente con el suelo C, N y SOM (Porazinska et al., 1998;

Neher et al, 2003;.. Sanchez-Moreno et al 2006) en los suelos agrcolas . Tambin el pH del
suelo, el total de los contenidos de N y SOM podra explicar las variaciones en la composicin
de las comunidades de nematodos, a travs de los pastizales rumanos (Popovici y Ciobanu,
2000). Nuestros resultados tambin mostraron que la abundancia y diversidad de nematodos
del suelo se correlacionaron con variables claves qumicas del suelo en suelos urbanos,
especialmente con la edad de desarrollo urbano. Por lo tanto, se concluye que los nematodos
del suelo son buenos bioindicadores de las condiciones qumicas del suelo resultantes de
diferentes longitudes de perodo de la urbanizacin.
Nuestro estudio tambin indic que los nematodos del suelo son potencialmente valiosos
bioindicadores de condiciones del ecosistema del suelo urbano, mostrando las diferencias
entre las propiedades qumicas del suelo y de las comunidades de nematodos en suelos del
lado de la carretera urbana. Es decir, la comunidad de nematodos del suelo anlisis pueden
indicar el potencial de supresin de las funciones del suelo en suelos por el lado de la carretera
urbanas que no fueron detectados solo con la medicin del tamao de piscinas qumicas del
suelo. A pesar de que las cantidades de suelo total de C, N y SOM fueron mayores en un lado
del camino de localizaciones interiores, abundancia de nematodos no diferan. Aunque no est
claro por qu no existe una correlacin entre la qumica del suelo y nematodos en suelos del
lado de la carretera urbana, los posibles mecanismos se puede especular sobre la base de
estudios previos de los suelos urbanos. En primer lugar, es posible que la calidad de C, N y
SOM en suelos borde de la carretera puede ser diferente de los suelos interiores. Se ha
documentado que los materiales antropognicos, tales como (cal, carbn, hidrocarburos
aromticos policclicos y fenoles) son posibles fuentes de materia orgnica y carbono en los
suelos urbanos (Wu et al., 1999;. Beyer et al, 2001; Lorenz y Kandeler , 2005; Morrilo et al,
2007;.. Norra et al, 2008). Tales sustratos antropognicos pueden no ser fcilmente biodisponible. Debido a la proximidad a la carretera asfaltada, suelos borde de la carretera pueden
recibir mayor proporcin de materiales antropognicos que los lugares interiores. Por lo tanto,
la cantidad biodisponible del total de C, N y SOM lo que afectara el tamao de la comunidad
de nematodos del suelo en los suelos del lado de la carretera no puede ser mayor en
comparacin con los suelos interiores. En segundo mecanismo posible es condicin de estrs
inducido por la contaminacin de los suelos por el lado de la carretera. Muchos de los estudios
anteriores han documentado altas concentraciones de metales pesados (Pb, Cu, Zn y Cr) en
suelos del lado de la carretera, planta y polvo de la calle (Pagotto et al 2001;. Turer et al 2001;.
Manta et al. 2002;. El -Hasan et al 2006; Guan y Paert 2006). La acumulacin de metales
pesados en los suelos del lado de la carretera puede haber tenido efectos adversos sobre la
comunidad microbiana del suelo, suprimiendo as la descomposicin microbiana mediada y el
ciclo de nutrientes. La supresin de los ciclos de nutrientes puede limitar el flujo de energa a
los nematodos del suelo. Alternativamente, los metales pesados pueden afectar negativamente
a los nematodos del suelo. Nematodos del suelo, se encontraron grupos particularmente altos
de clase cp a ser sensibles a la contaminacin por metales pesados en el suelo (Zullini y
Peretti, 1986; Korthals et al, 1996a, b;. Korthals et al., 2000; Bongers et al., 2001; Nagy, 2009).
Para confirmar los mecanismos de la falta de correlacin entre la qumica del suelo y
nematodos en suelos del lado de la carretera, sera necesario caracterizar la composicin del
suelo concentraciones de metales pesados C y SOM, y, y directamente medir los procesos del
suelo
tales
como
la
descomposicin
y
la
tasa
de
nitrificacin.
Slo hay pocos estudios que se haban probado valor indicativo de los ndices de la comunidad

de nematodos del suelo para las influencias antropognicas en zonas urbanas (PavaoZuckerman y Coleman, 2007;. Briar et al, 2007). Nuestros resultados en cuanto a la potencia
indicativa de los ndices de la comunidad de nematodos del suelo bajo la influencia de
urbanizacin parece no estar de acuerdo con estudios previos. Pavao-Zuckerman y Coleman
(2007) compararon las comunidades de nematodos del suelo en suelos forestales ribereas
que difieren en el uso del suelo (zonas rurales, suburbanas y urbanas). Sus resultados
sugieren que el uso del suelo urbano altera la composicin funcional, pero no la diversidad
taxonmica de nematodos del suelo. Briar et al. (2007) del suelo en comparacin red
alimentaria de nematodos en diferentes hbitats a lo largo de un gradiente de impacto
antropognico. Tres ndices de nematodos, MI, EI y SI explicaron mayora de variacin entre
los hbitats. Sin embargo, en nuestro estudio la composicin, abundancia y nivel de gnero
diferenciado suelos a lo largo del gradiente era urbana, pero no los ndices de la comunidad.
Los resultados contrastantes de nuestro estudio pueden deberse a las diferencias en la escala
y el tipo de influencia antropognica estudiados. Parece que en la resolucin de los ndices de
la comunidad de nematodos del suelo es suficiente para distinguir usos de la tierra, pero
demasiado gruesos para diferenciar gradiente de las perturbaciones en el lmite urbano de la
misma utilizacin de la tierra, donde la abundancia y diversidad de gnero tal vez ms til.
Otra razn para la falta de diferencias en los ndices de la comunidad a lo largo del nematodo
era urbana puede ser la alta proporcin de un gremio funcional en los suelos muestreados en
nuestro estudio.
Todos los ndices comunitarios disponibles se calculan como proporciones de gremios
funcionales indicativos a toda la comunidad con diferentes sistemas de ponderacin (Bongers,
1990; Ferris et al., 2001). En todos los suelos urbanos incluidos en la muestra de nuestro
estudio, los cp-2 nematodos clase fueron predominantes independientemente del grupo trfico;
tpicamente, 60 a 70% de los nematodos totales en nuestras muestras. Por lo tanto, es
probable que la alta proporcin de cp-2 nematodos clase sobre ensombrecido la informacin
de nematodos de clase alta cp a pesar de su alto valor de ponderacin, por lo tanto, la
reduccin de los valores indicativos de los ndices basados en la comunidad.
ndices de la comunidad de nematodos de alianza basada funcionales no tienen en cuenta el
tamao o la biomasa de la comunidad de nematodos del suelo, por lo tanto puede no
proporcionar informacin sobre la cantidad de la funcin de la red alimentaria del suelo. Si se
considera slo la informacin de los ndices de la comunidad, de nematodos del suelo las
redes trficas de los sitios antiguos urbanos (50 y 100 aos) y nuevos sitios (~ 10 aos) y entre
localidades del interior y del lado de la carretera no difieren. Sin embargo, la comunidad de
nematodos del suelo en el antiguo suelo urbano fue de alrededor de 1,5 veces ms grande que
el de nuevos sitios en el nmero de nematodos totales. A pesar de que las comunidades de
nematodos en sitios urbanos antiguos y nuevos son funcionalmente similares segn lo indicado
por los ndices de la comunidad, el importe total de la funcin realizada puede diferir con el
tamao
de
la
comunidad.
Los resultados de este estudio tambin proporcionan informacin sobre la relacin entre la
perturbacin y la naturaleza de las vas de descomposicin en los suelos urbanos. Se ha
sugerido que las bacterias mediadas descomposicin sera la va de detritus dominante en
suelos alterados repetidamente (Hedlund et al., 2004). La relacin de la alimentacin con
hongos a los nematodos se alimentan de bacterias, o de la IC, pueden proporcionar
informacin sobre las vas de descomposicin en el suelo (Neher, 1999;. Ferris et al 2001), y
los valores ms bajos indican descomposicin dominada por bacterias. Tambin la proporcin
de hongos que se alimentan a los nematodos se alimentan de bacterias, valor de CI, y la

densidad de hongos se ha demostrado que disminuye con la proximidad a las zonas urbanas
(Pouyat et al., 1994; Pavao-Zuckerman, 2003; Pavao-Zuckerman y Coleman, 2007). En
general, nuestros resultados estn de acuerdo con estos informes. En nuestro estudio, las
redes alimentarias del suelo urbano se encuentra en el cuadrante A, que representa gran
perturbacin y canales de descomposicin dominados bacterianas (Ferris et al., 2001). Sin
embargo, las diferencias en CI se encuentran a lo largo de la edad urbana pueden indicar un
aspecto diferente. CI disminuy con la edad urbana, que tiene un valor ms bajo de los sitios
antiguos (~ 100 aos) y la ms alta en los nuevos sitios urbanos (~ 10 aos). Esto sugiere que
los suelos urbanos ms recientemente perturbados contenan nemtodos alimentacin ms
hongos, lo que indica la alimentacin detritus hongos impulsada web en comparacin con los
suelos urbanos antiguos. Tales indicaciones contrastantes pueden ser causados por la
ambigedad del comportamiento de alimentacin de algunos nematodos. Los nicos dos
gneros de nematodos que se alimentan de hongos encontrados en este estudio eran gneros
Aphelenchoides y Aphelenchus, Aphelenchoides ser el dominante. Sin embargo, se ha
sugerido que muchas especies de Aphelenchoides slo podan ser clasificados como raz /
fngicas la alimentacin de nematodos (Sohlenius et al, 1977;. Yeates et al., 1993), pero no tan
estricta alimentacin fungal- o -ALIMENTADORES raz. Del mismo modo, muchas especies de
Tylenchus, que se clasifican como de plantas alimentadores, se han encontrado para ser
alimentadores fngicas (Sohlenius et al, 1977;.. Yeates et al, 1993). Por lo tanto, la
interpretacin de CI y la inferencia sobre la comunidad microbiana de la asamblea de la
comunidad
de
nematodos
debe
tener
precaucin.
En general, la abundancia y diversidad de nematodos reflejan las diferencias en el tamao de
las piscinas de nutrientes del suelo con la edad de desarrollo urbano. La falta de correlacin
entre la abundancia de nematodos y la cantidad de variables qumicas del suelo en suelos
urbanos del lado de la carretera ofrece posibles ideas sobre la supresin de los procesos del
suelo. Sin embargo, los ndices de la comunidad de nematodos basados en el concepto de
alianza funcional no tenan mucho valor indicativo para la diferenciacin de los suelos urbanos
con gradiente de perturbacin a escala fina, la distancia a las carreteras y la edad de desarrollo
urbano en este estudio. Puede ser porque los ndices tales comunitarios slo proporcionan
informacin sobre los tipos de funciones que la comida web de nematodos del suelo puede
proporcionar, pero no la capacidad y la estabilidad de la funcin que se realiza que se fije por el
tamao
y
la
diversidad
de
la
comunidad.
Agradecimientos
Los autores agradecen a Nancy Panadero Cazan en el Centro de Servicios Educativos del
Condado de Stark para la adquisicin de permisos de las escuelas pblicas para el muestreo
del suelo y proporcionar uso de la tierra la historia de las escuelas. Tambin agradecemos al
Dr. Ruisheng An y el Dr. Jayakrishnan Saimandir por ayudar con el muestreo de suelos y el
doctor Ganpati B. Jagdale para proporcionar sus conocimientos sobre la identificacin de los
nematodos. Por ltimo, agradecemos a Dr. Robin AJ Taylor y el Dr. Deborah A. Neher por su
asesoramiento en el anlisis de datos. Este estudio fue financiado por el Programa de Ecologa
del Paisaje Urbano de la Universidad Estatal de Ohio.

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