Anda di halaman 1dari 6

20

PRTICA CLNICA

Dirofilariose Canina e Felina, uma


Parasitose em Evoluo (I)
Etiologia, Biologia e Epidemiologia
A Dirofilariose uma doena cada vez mais preocupante devido sua elevada prevalncia, ritmo
alarmante de crescimento, gravidade da patologia e potencial zoontico.
Ana Margarida Alho1, Jos Meireles1,
Silvana Belo2, Lus Madeira de Carvalho1
1
Centro de Investigao Interdisciplinar em Sanidade
Animal (CIISA), Faculdade de Medicina Veterinria,
Universidade de Lisboa
2
Instituto de Higiene e Medicina Tropical, Unidade de
Parasitologia Mdica, Universidade Nova de Lisboa
Contato do autor de correspondncia:
admargaridaalho@fmv.ulisboa.pt

Introduo
A Dirofilariose uma parasitose causada por espcies do
gnero Dirofilaria, transmitida por vetores (mosquitos culi
cdeos) e capaz de infetar mais de 30 hospedeiros distintos.
As espcies de Dirofilaria mais relevantes a nvel mundial
so Dirofilaria immitis e D. (Nochtiella) repens, devido
sua elevada prevalncia, gravidade da patologia e potencial
zoontico. D. immitis responsvel pela dirofilariose car
diopulmonar nos candeos, feldeos e humanos; j D. repens
responsvel pela dirofilariose subcutnea nos candeos e
feldeos e pela forma subcutnea e ocular nos humanos.

Impacto dos fatores humanos e climticos


na sua dinmica de transmisso
Na ltima dcada tem vindo a observarse uma incidn
cia crescente de dirofilariose animal e humana (DirHum),
evidncia clara de que esta zoonose se est a tornar um
srio problema de Sade Pblica.1 Casos de dirofilariose
passaram a ser reportados em zonas tradicionalmente con
sideradas livres da doena e casos de origem autctone
foram relatados no centro e norte da Europa, regies onde
at ento, apenas tinham sido descritos casos importados.2
A prevalncia de dirofilariose canina (DirCan) e felina (Dir
Fel) est a aumentar em todo o globo. Na Europa observa
se uma alterao no padro de distribuio da doena,
com um crescimento das zonas hiperendmicas (bacia
Mediterrnica) para o Norte e Leste Europeu.1,2 O aumento
do nmero de casos tem uma etiologia multifatorial, po
dendose destacar os seguintes fatores:
Alteraes climticas: tendo em conta que temperatu
ras mais elevadas permitem uma maturao mais rpida
das larvas nos mosquitos, o aquecimento global veio
proporcionar melhores condies para o desenvolvimen
to dos vetores. Deste modo, tem ocorrido um aumento

Figura 1. Distribuio Geogrfica da Dirofilariose canina. Azul D. immitis; Laranja D. immitis e D. repens; Verde D. repens. Fonte: Simn
F, Siles-Lucas M, Morchn R, Gonzlez-Miguel J, Mellado I, Carretn E, Montoya-Alonso JA. (2012). Human and animal Dirofilariasis: the
emergence of a zoonotic mosaic. In Clinical Microbiology Reviews (CMR), 25(3): 507-544.

2 ANIMAL
CLNICA

PRTICA CLNICA

21

Figura 2. Mapa de distribuio de D. immitis na populao canina e felina em Portugal (original). AS animais aparentemente saudveis;
SD suspeitos de doenas transmitidas por vetores. Fonte: Dra. Ana Margarida Alho.

do nmero e da distribuio geogrfica dos vetores ca


pazes de transmitir a doena, potenciando um crescimen
to acentuado desta parasitose a nvel global.3 Outras al
teraes climticas como a ocorrncia de chuvas
torrenciais tem promovido a acumulao de guas estag
nadas, ideais para a multiplicao de vetores.
Alteraes ecolgicas artificiais: a criao de barragens
e de novas zonas de produo agrcola, com alterao da
drenagem de terrenos no urbanizados, tem levado for
mao de novas zonas de gua, originando locais adequa
dos para reproduo em massa de populaes de mos
quitos autctones ou recmintroduzidas. Acresce ainda,
a expanso da zona de urbanizao para reas naturais
previamente intocadas, aumentando o risco de exposio
doena. Alm disso, a expanso urbana tem levado
formao de ilhas de calor, i.e., reteno de calor duran
te o dia pelos aglomerados de edifcios e posterior irradia
o do mesmo, durante a noite, potenciando micro am
bientes para o desenvolvimento larvar de vetores nos
meses mais frios, aumentando a estao de transmisso.
Globalizao: como consequncia da vasta rede inter
nacional de transportes, as viagens de humanos e animais
tornaramse mais frequentes e acessveis, aumentando o
risco de infeo e contribuindo para a introduo de
doenas em regies previamente no infetadas.
Emergncia de novas espcies de mosquitos vetores
competentes, tais como: Aedes albopictus, nativo do

sudeste Asitico e Pacfico ocidental, que se disseminou


pela Europa, frica e Amrica nas ltimas dcadas, uma
espcie altamente adaptvele atualmente presente em
Espanha, Frana, Itlia, Grcia, entre outros; A. aegypti,
vetor do dengue e febreamarela, identificado em Portu
gal, na Ilha da Madeira.
Aparecimento de resistncia aos inseticidas
Hospedeiros silvestres sentinela: em alguns pases da
Europa como a Hungria, a vacinao oral das raposas
contra a raiva, tem contribudo bastante para aumentar o
tempo de vida destes animais reservatrio.
Para alm dos fatores acima descritos, refirase ainda a
atual conjuntura econmica de crise, com consequncias
negativas na profilaxia adequada dos animais.

Epidemiologia da dirofilariose
A Dirofilariose encontrase distribuda por todo o mundo
em particular nas zonas quentes/temperadas do globo com
humidade suficiente para permitir o desenvolvimento larvar
nos vetores. D. immitis afeta populaes das zonas tropicais
e temperadas do globo, enquanto D. repens exclusiva do
Velho Mundo, i.e., Europa, frica e sia, no existindo nas
Amricas e Ocenia. Na Europa, a dirofilariose inexistente
nos pases nrdicos. Coexistem, no entanto, as duas espcies
na Europa central, prevalecendo D. repens na zona leste e
D. immitis no sudoeste europeu (Figura 1):

2 ANIMAL
CLNICA

22

PRTICA CLNICA

Figura 3. Ciclo de vida de D. immitis e D. repens em candeos e feldeos (original). Fonte: Dra. Ana Margarida Alho.

De acordo com a literatura, a prevalncia e distribuio


de D. repens esto a aumentar mais rapidamente que as de
D. immitis, devendose tal fenmeno evoluo assinto
mtica da sua infeo, passando facilmente despercebida,
a que acresce a inexistncia de kits rpidos de diagnstico
comparativamente ampla diversidade de kits para D. im
mitis.1 At ao momento no foi encontrada infeo por D.
repens em Portugal. Relativamente DirFel, no existem
muitos dados a nvel mundial, tendendo contudo a ser
detetada nas mesmas reas que DirCan, mas com prevaln
cias de 520% das encontradas em candeos.1

Distribuio nacional da dirofilariose


canina e felina
A infeo por D. immitis endmica/hiperendmica em
Portugal, sendo uma das doenas parasitrias do co com
maior relevncia no pas (Figura 2). As bacias fluviais do
Tejo, Douro, Sado, Mondego e a ilha da Madeira so focos
importantes da doena. Cardoso et al., (2012) observaram
em Portugal, uma prevalncia global para D. immitis de
3,6% em candeos aparentemente saudveis e 8,9% em
candeos suspeitos de doenas caninas de transmisso ve
torial (CVBD). Observaram prevalncias de 2,9% e 3,4% na
zona Norte; 0,9% e 7,4% no Centro; 2,4% e 5,8% Lisboa;
4,7% e 14% Alentejo; 5,1% e 17,1% Algarve; 0% nos Aores;
e 40% e no determinado na Madeira, nos ces aparente
mente saudveis (AS) e clinicamente suspeitos (CS) de
CVBD, respetivamente.4
Relativamente aos felinos, foi observada uma prevalncia
de D. immitis de 1,4% no BaixoVouga5; 1,4% na rea me
tropolitana de Lisboa6; 1,2% na regio do Sado7 e 6% no
concelho de Olho8, pela utilizao de kits de antignio.
Nos exames de pesquisa de anticorpo observouse uma

2 ANIMAL
CLNICA

seroprevalncia de 15,5% no Norte e Centro Norte de Por


tugal9 (Figura 2).

Distribuio nacional de D. immitis


nos animais silvestres
Os animais silvestres funcionam como reservatrios da
Dirofilariose, desempenhando um papel relevante na per
petuao e transmisso deste parasita aos animais de com
panhia, consequncia das suas interaes peridomsticas.
Na Pennsula Ibrica, os carnvoros silvestres, raposa e lobo,
so os principais hospedeiros sentinelas da Dirofilariose. Da
anlise de 62 raposas vermelhas de 20002006 em Dunas
de Mira, Coimbra, foi observada uma prevalncia de 3,2%
para D. immitis.18 J foi tambm detetada D. immitis em
lontras europeias em Coimbra e no Alentejo.19,20

Taxonomia, biologia e dinmica


de transmisso
A primeira referncia dirofilariose canina data de h
cerca de 400 anos, em 1626, com as observaes de Birago
em ces de caa no norte da Itlia. Todavia, apenas em
1856, se descreveu concisamente este parasita a nvel mor
folgico, sendo nomeado por Leidy como immitis. A
primeira referncia a D. repens foi efetuada por Raillet e
Henry, em 1911.
As dirofilrias so nemtodes pertencentes superfamlia
Filarioidea, famlia Onchocercidae, gnero Dirofilaria, di
vidido em dois subgneros, Dirofilaria (D. immitis) e No
chtiella (D. repens, D. tenuis e D. ursi). As espcies D. im
mitis e D. repens apresentam baixa especificidade de
hospedeiros vertebrados, podendo infetar diversas espcies
de mamferos para alm dos carnvoros domsticos: raposas

PRTICA CLNICA

23

Aco
nica
carraas, pulgas,
ovos e larvas

Antiparasitrio
de
amplo espectro
cstodos e
nemtodos

O antiparasitrio mais completo para gatos


Pela primeira vez uma combinao de 4 princpios activos, reconhecidos
Um aplicador Spot On, prtico, preciso e inovador
Segurana comprovada em gatos e gatinhos a partir das 7 semanas
Medicamento veterinrio sujeito a receita mdica veterinria
MERIAL PORTUGUESA - Sade Animal, Lda. a diviso de Sade Animal da Sanofi
Empreendimento Lagoas Park, Edifcio 7 - Piso 3 - 2740-244 Porto Salvo Tel: +351 219 169 340 Fax: +351 219 164 250 www.merial.com

2 ANIMAL
CLNICA

24

PRTICA CLNICA

(Vulves vulpes), lobos (Canis lupus), coiotes (Canis latrans),


fures (Mustela putorius), cavalos (Equus caballus), lees
marinhos (Zalophus californianus) e castores (Castor ca
nadensis), sendo a microfilarmia rara nestes hospedeiros.
Os hospedeiros definitivos (HD) de D. immitis so os ca
ndeos domsticos e acidentalmente os felinos e humanos.
A descoberta de felinos portadores de microfilarmia de D.
repens sugere que sejam eles os HD reservatrios desta
espcie de Dirofilaria.1

Ciclo biolgico
O ciclo de vida de D. immitis e D. repens heteroxeno e
indireto, dividido em cinco estdios larvares, trs dos quais
ocorrem num hospedeiro intermedirio (HI) obrigatrio
(artrpode picador da famlia Culicidae) e os dois restantes
num HD vertebrado (Figura 3). As fmeas de mosquito so
infetadas com microfilrias ao realizarem hematofagia num
candeo infetado. Nas 24 horas seguintes, as microfilrias
ingeridas alcanam os tbulos de Malpighi onde sofrem uma
muda para a forma larvar L2 em 810 dias psinfeo (dpi)
e de L2 para L3 nos 3 dias seguintes. Posteriormente, as
larvas infetantes (L3) migram para o aparelho bucal do vetor,
onde permanecem at a prxima refeio de sangue. De
seguida, so depositadas numa gota de hemolinfa na pele
do hospedeiro e utilizam a soluo de continuidade origi
nada pela picada, para penetrar nos tecidos conjuntivos e
planos musculares. No mximo so transmitidas 10 a 12 L3
pelo mosquito ao HD. A muda de L3 para L4 ocorre entre
3 a 12 dpi e a muda posterior, que produz as L5, ocorre
entre 50 a 70 dpi. As L5 atingem o corao atravs da circu
lao venosa, passando s artrias pulmonares onde se fi
xam definitivamente entre 70 a 85 dpi. Quando a infeo
muito intensa, os adultos podem tambm localizarse no
ventrculo e trio direitos, veia cava e veia heptica. Aos 120
dpi, atingem a maturidade e no caso da presena de adultos
de ambos os sexos, iniciada a cpula, aparecendo as

microfilrias 6 e 9 meses psinfeo (mpi). Nos candeos,


a fmea adulta de D. immitis mede 250300 mm de compri
mento e 11,3 mm de dimetro. O macho adulto, de meno
res dimenses, mede 120200 mm de comprimento, 0,70,9
mm de dimetro e, apresenta a extremidade posterior em
forma de espiral. As microfilrias medem 290330 m de
comprimento, 5 7 m de dimetro e apresentam a extremi
dade ceflica afunilada e a cauda reta e pontiaguda. Os
adultos podem viver mais de 7 anos e as microfilrias at 2
anos. Alguns candeos so amicrofilarmicos, possivelmen
te devido a fatores como infeo por um nico sexo, ima
turidade das fmeas ou resposta imune do hospedeiro.1,2
Nos feldeos, os parasitas adultos so de menores dimen
ses, tendo a fmea 220 mm e o macho 150 mm de com
primento. A maturao do adulto D. immitis estendese at
8 mpi, apresentando um tempo de vida mais curto (no
mximo 2 anos) e geralmente no produzem microfilrias.
Quando ocorre microfilarmia nos felinos, geralmente
transitria e de baixa intensidade (Figura 3).1
O ciclo de vida de D. repens idntico ao de D. immitis,
excetuando a localizao dos vermes adultos que ocorre
nos tecidos subcutneos dos HD e menos frequentemente,
na cavidade abdominal ou fscias musculares. A fmea adul
ta de D. repens mede 100170 mm de comprimento e 4,66,3
mm de dimetro e o macho 5070 mm de comprimento e
3,74,5 mm de dimetro. Contrariamente s microfilrias de
D. immitis, as de D. repens apresentam uma extremidade
ceflica arredondada, uma cauda encurvada e medem 350
385 m de comprimento e 78 m de dimetro.
Outros filardeos importantes nos animais de companhia
so Acanthocheilonema reconditum (Grassi, 1890), com
localizao no tecido adiposo subcutneo/perirenal, fscias
musculares e cavidade peritoneal; A. dracunculoides (Co
bbold, 1870) na cavidade peritoneal; e Cercopithifilaria
grassii (No, 1907), no tecido subcutneo e fscias muscu
lares. Estes filardeos so transmitidos por pulgas e/ou ixo
ddeos e, apesar das dimenses dos adultos serem muito
inferiores s de Dirofilaria spp., a dimenso das microfil
rias muito semelhante.

Wolbachia pipientis o endosimbionte


e promissor alvoteraputico

Figura 4. Exemplar de uma fmea de Culex theileri, a nica espcie


de vetor identificada at ao momento como naturalmente infetada
por Dirofilaria spp. em Portugal (gentilmente cedida pelo Prof. Doutor Paulo Almeida).

2 ANIMAL
CLNICA

Diversos artrpodes e filardeos contm no seu interior


uma bactria intracelular obrigatria, Gramnegativa, per
tencente ao gnero Wolbachia, ordem Rickettsiales, locali
zada nos rgos reprodutores femininos e cordes laterais.
responsvel pela sntese de molculas necessrias ao
nemtode, como a glutationa e o grupo heme, essencial
biossntese de hormonas esteroides durante a embriogne
se, recebendo em troca, aminocidos. D. immitis e D. re
pens albergam esta bactria em todos os seus estdios lar
vares e adultos. Do estudo da Wolbachia sp. tem resultado
uma profunda mudana na compreenso da biologia e
patogenia dos filardeos, potenciando o desenvolvimento
de opes teraputicas promissoras. Uma delas a antibio
terapia direcionada para Wolbachia sp., cujo objetivo
bloquear a produo de microfilrias e reduzir os efeitos
secundrios da teraputica da dirofilariose.1

PRTICA CLNICA

Cenrio atual e futuro dos vetores


de Dirofilaria spp. em Portugal
Aproximadamente 70 espcies distintas de mosquitos
culicdeos dos gneros Aedes, Anopheles, Culex, Coquillet
tidia e Culiseta so consideradas potenciais vetores de Dir
Can, DirFel e DirHum.1 Vrias destas espcies, nomeada
mente Culex theileri, C. pipiens e Anopheles maculipennis
s.l. encontramse amplamente distribudas em Portugal
continental21 sobretudo em zonas estuarinas com elevada
prevalncia de DirCan e silvtica. Contudo, em Portugal
continental apenas a espcie C. theileri foi identificada
como naturalmente infetada por Dirofilaria spp. (Figura 4).
Atendendo ao baixo ndice de infeo observado (4,76%),
suspeitase que outras espcies de mosquitos possam estar
envolvidas na transmisso desta parasitose.21 Na Madeira,
das 3 espcies de mosquitos capturados para estudo de
vetores (C. pipiens L., C. theileri e C. longiareolata), apenas
uma, C. theileri, foi positiva para D. immitis.22
Nas ltimas dcadas Aedes albopictus, vetor de dirofila
riose, dengue e febre amarela, disseminouse pela Europa,
estando presente em diversos pases vizinhos de Portugal
(Espanha, Frana, Itlia, Grcia). A presena desta espcie
preocupante no s pela sua marcada antropofilia como,
por ser um picador diurno, contrariamente maioria dos
vetores autctones, que so noturnos. Esta particularidade
predispe para um potencial aumento exponencial dos
casos de DirHum e animal e para o crescimento alarman
te da doena. Outra espcie preocupante A. aegypti,
vetor do dengue, febreamarela e da dirofilariose na Am
rica, j reportado em Portugal, na ilha da Madeira, em
2006.23
Os culicdeos medem entre 210 mm de comprimento e
tm apenas duas asas. Apenas as fmeas so hematfagas,
possuindo uma probscide adaptada perfurao/suco,
produzindo substncias anticoagulantes para facilitar a re
feio. Utilizam estmulos qumicos (dixido de carbono e
feromonas) e trmicos para detetar o seu hospedeiro e,
aps a alimentao, fazem a ovopostura na superfcie da
gua. A maturao larvar depende da temperatura exterior,
tendo sido demonstrado que o tempo necessrio para o
desenvolvimento de D. immitis e D. repens nos mosquitos
(Aedes spp., Culex spp. e Anopheles spp.), desde microfil
ria at L3, de 810 dias a 2830C, 1112 dias a 24C, 1620
dias a 22C, tendose estabelecido 14C como o limiar para
o desenvolvimento larvar.24 Devido ao aquecimento global,
o perodo anual da atividade dos culicdeos est a aumen
tar e o tempo necessrio para a maturao larvar a encurtar.
Alm disso, a taxa de sobrevivncia do parasita e do vetor
est a crescer, assim como a rea geogrfica de transmis
so.1 Deste modo, podese observar que as condies cli
mticas esto cada vez mais adequadas propagao des
ta doena para novas reas e para um aumento de
prevalncia nas zonas prexistentes. o
Bibliografia
1. Simn F, SilesLucas M, Morchn R, GonzlezMiguel J, Mellado I, Car
retn E, MontoyaAlonso JA. (2012). Human and animal Dirofilariasis: the
emergence of a zoonotic mosaic. In Clinical Microbiology Reviews (CMR),
25(3): 507544.

25

2. Morchn R, Carretn E, Gonzlez


Miguel J, Mellado
Hernndez I.
(2012). Heartworm Disease (Dirofilaria immitis) and Their Vectors in Eu
rope New Distribution Trends. In Front Physiol, 3: 196.
3. Genchi C, Rinaldi L, Mortarino M, Genchi M, Cringoli G. (2009). Climate
and Dirofilaria infection in Europe. In Vet. Parasitol. 163, 286292.
4. Cardoso L, Mendo C, Madeira de Carvalho. (2012). Prevalence of Diro
filaria immitis, Ehrlichia canis, Borrelia burgdorferi sensu lato, Anaplas
ma spp. and Leishmania infantum in apparently healthy and CVBD
suspectd dogs in Portugal a national serological study. In Parasites &
Vectors, 5:62.
5. Miranda BO. (2011). Contribuio para o estudo da prevalncia de Di
rofilariose Felina na SubRegio do Baixo Vouga. ULHT, Lisboa.
6. Rosa NJGC. (2009). Rastreio de Dirofilariose e de Leishmaniose em gatos
da rea metropolitana de Lisboa. Dissertao de Mestrado Integrado em
Medicina Veterinria, FMVUTL, Lisboa.
7. Almeida APG, Galo RP, Sousa CA, Novo MT, Parreira R, Pinto J, Pieda
de J, Esteves A. (2008). Potential mosquito vectors of arboviruses in Portu
gal: species, distribution, abundance and West Nile infection. In Transac
tions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene, 102:82332.
8. Ramos C, Martins A, Coimbra M, de Sousa B, Cristvo J, Cortes S,
Campino L, Maia C. (2012). A importncia da Leishmaniose e Dirofilariose
felinas no concelho de Olho. In XVI Congresso Portugus de Parasitolo
gia, 2930 Novembro 2012, Lisboa, Portugal.
9. Vieira L, Morchn R, FontesSousa AP, SilvestreFerreira AC, Carretn E,
Mellado I, Simn F, MontoyaAlonso JA. (2011). Current seroprevalence of
Dirofilaria immitis in cats from the North and North Centre of Portugal. In
International Workshop of Dirofilaria, Gran Canaria, 3839.
10. Balreira AC, SilvestreFerreira AC, FontesSousa AP, Vieira L, Carretn
E, MontoyaAlonso JA. (2011). Epidemiological survey of Dirofilaria im
mitis infection in dogs on the North and North Centre of Portugal preli
minary results, in International Workshop of Dirofilaria, Gran Canaria,
4041.
11. Rendall Rocha CA. Dirofilaria immitis e Dirofilariose canina: um estu
do retrospectivo. Mestrado integrado em Medicina Veterinria. Universida
de de TrsosMontes e Alto Douro, Vila Real, 2010.
12. Alho AM, Landum M, Ferreira C, Meireles J, Gonalves L, Belo S, Ma
deira de Carvalho, L. (2013). Prevalncia da Dirofilariose canina na regio
centro de Portugal. VIII Congresso da Ordem dos Mdicos Veterinrios, 30
Novembro e 1 Dezembro 2013, comunicao livre.
13. Sousa S, Pimentel M, Madeira de Carvalho L. (2008). Dirofilariose Ca
nina no Distrito de Coimbra. Livro de Resumos do IV Congresso de Cincias
Veterinrias da SPCV, I Congresso Ibrico de Epidemiologia, INRBINIA/
Fonte Boa, 2729 de Novembro 2008. Poster 89, pp.197.
14. Vieira AL, Vieira MJ, Oliveira JM, Simes AR, DiezBaos P, Gestal J.
(2014). Prevalence of canine heartworm (Dirofilaria immitis) disease in
dogs of central Portugal. Parasite, 21, 5.
15. Gomes JC, Grcio MAA. (2003). Canine Dirofilariose. Epidemiologic
study in the Setbal municipality. In Acta Parasitolgica Portuguesa, 10:10.
16. Arajo AM. (1996). Canine and human Dirofilaria immitis infections in
Portugal. A review. In Parassitologia 38:366.
17. Pereira S, Lemos A, Nunes H. (2010). Estudo transversal de dirofilariose
canina na regio da Madeira, Portugal. L. Mestrado Integrado em Medicina
Veterinria, ICBAS, Porto.
18. Eira C, Vingada J, Torres J, Miquel J. (2006). The helminth community
of the red fox, Vulpes vulpes, in Dunas de Mira (Portugal) and its effect on
host condition. In Wildl. Biol. Pract.(1): 2636.
19. Saraiva AL, Sousa S, Silva J, Andrade S, Botelho N, Canavarro I, Costa
M, Ferreira F, Meier K, Silva JA, Tiago J, KanounBoul M. (2012). A case
of Dirofilaria immitis in a Eurasian otter (Lutra lutra). In Lon Joint Mee
ting, 58 September, Lon, Spain.
20. Torres J, Feliu C, FernndezMorn J, RuzOlmo J, Rosoux R, Santos
Reis M, Miquel J, Fons R. (2004). Helminth parasites of the Eurasian otter
Lutra lutra in southwest Europe. In J. Helminthol. 78, 353359.
21. Almeida C. (2010). Prevalncia de dirofilariose felina na regio do
Sado. Dissertao de Mestrado Integrado em Medicina Veterinria, FMV
UTL, Lisboa
22. SantaAna M, Khadem M, Capela R. (2006). Natural infection of Culex
theileri (Diptera: Culicidae) with Dirofilaria immitis (Nematoda: Filarioi
dea) on Madeira Island, Portugal. J Med Entomol. Jan;43(1):1046.
23. Margarita Y, Santos Grcio AJ, Lencastre I, Silva AC, Novo T, Sousa C,
Almeida, APG, Biscoito MJ. (2006). First record of Aedes (Stegomia) aegyp
ti (Linnaeus, 1762) (Diptera, Culicidae) in Madeira Island Portugal). In
Acta Parasitolgica Portuguesa,13(1):5961.
24. Cancrini G, Gabrielli S. (2007). Vectors of Dirofilaria nematodes: bio
logy, behavior and host/parasite relationships, pp. 211. In Genchi C, Rinal
di L, Cringoli G (ed), Dirofilaria immitis and D. repens in dog and cat and
human infections. Rolando Editore, Naples, Italy.

2 ANIMAL
CLNICA