EVALUACIN DE LOS CAFETALES BAJO SOMBRA Y

FRAGMENTOS DE BOSQUE ADYACENTES COMO HBITATS

PARA CONSERVAR LA DIVERSIDAD DE LOS HELECHOS EN EL
ESTADO DE VERACRUZ, MXICO

TESIS QUE PRESENTA INS GEOVANA CARREO ROCABADO

PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRA EN CIENCIAS

ECOLOGA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES (MAESTRIA)

Xalapa, Veracruz, Mxico 2006

AGRADECIMIENTOS Y RECONOCIMIENTOS
Este trabajo de investigacin fue realizado con una beca de la Secretara de Relaciones
Exteriores otorgada por el Gobierno de Mxico, durante el periodo Marzo de 2005 a
Agosto de 2006.
El trabajo de campo fue apoyado por el proyecto BIOCAFE II (Semarnat-Conacyt 2002C01-0194) y por una beca parcial del Instituto de Ecologa, A.C.
Agradezco a Klaus Mehltreter por sus consejos y apoyo como mi asesor.
A Claudia Moreno y Jos Garca Franco por sus evaluaciones y valiosas aportaciones
como parte de mi Comit tutorial y Jurado.
A Vinicio Sosa y Daniel Tejero por sus comentarios como miembros del Jurado y por su
apoyo con las constantes dudas a lo largo de mi tesis.
A Roger Guevara y Csar Tejeda por su ayuda en los anlisis de los datos y a los
maestros que tuve durante mi formacin acadmica en la maestra.
A Jos Lus Gonzlez, Naum Huerta, Laura Torres, Vania Jimnez, Alejandro Abundis,
Cinthya Urea, Leticia Monje y Marcela Bustamante por su valiosa ayuda en el trabajo
de campo. A Gerardo Hernndez por las charlas sobre estadstica y cafetales.
A los dueos de las fincas y predios de cafetales y fragmentos de bosque estudiados, en
especial a Don Jorge Mller y Alan Mller por su apoyo durante mi trabajo de campo en
su finca.
Agradezco a Edmundo Rivera y a Rescate en tus Manos - Bolivia por el respaldo
institucional que me brindaron.
A todos mis compaeras y compaeros del posgrado de la generacin 2004

DEDICACIONES

Como siempre y desde siempre a mi familia

Don Eduardo Carreo,
Doa Martha Rocabado
y a mi otra mitad en el mundo, mi hermano Cristian.
Gracias por haberme transmitido la valenta
para buscar y hacer realidad mis sueos.

A todos mis grandes y buenas amigas

y amigos que durante estos dos
maravillosos aos en Mxico fueron
mi familia y me ensearon a dar y
recibir apoyo.

-4-

INDICE
LISTA DE CUADROS ............................................................................................................... 8
LISTA DE FIGURAS ............................................................................................................... 10
RESUMEN................................................................................................................................. 12
1.

INTRODUCCIN ........................................................................................................ 14
1.1.

Cafetales bajo sombra, hbitats para la conservacin de la biodiversidad ................. 14

1.2.

Importancia del cultivo de caf en Mxico ................................................................. 15

1.3.

El efecto borde y su influencia en las variables ambientales y biolgicas.................. 16

1.4.

Estudios de diversidad de helechos............................................................................. 18

1.5.

La medicin de la diversidad ...................................................................................... 20

2.

OBJETIVOS.................................................................................................................. 25

3.

MTODOS .................................................................................................................... 27
3.1.

Descripcin general de la regin de estudio ............................................................... 27

3.2.

Seleccin de los sitios y diseo del muestreo ............................................................. 28

3.3.

Muestreo de helechos.................................................................................................. 31

3.4.

Muestreo de variables ambientales ............................................................................. 31

3.5.

Anlisis de los datos.................................................................................................... 32

3.5.1.
Composicin de especies por hbitat y sitios................................................................. 32

3.5.2.

Estimaciones de riqueza y anlisis del esfuerzo de muestreo ........................................ 32

3.5.3.

Determinacin del tipo de Distribucin de Abundancias Relativas (DAR)................... 34

3.5.4.

Comparaciones entre hbitats y sitios (ndices de riqueza, diversidad y equidad.

ANOSIM y SIMPER) .................................................................................................... 35

3.5.5.

Evaluacin de los taxa superiores o de alto rango como sustitutos de la riqueza

de especies...................................................................................................................... 37

3.5.6.

Caracterizacin ambiental de los hbitats ...................................................................... 37

3.5.7.

Relacin entre las variables ambientales y las variables biolgicas............................... 38

3.5.8.

Anlisis de la demografa de los helechos ..................................................................... 38

-6-

4.

RESULTADOS.............................................................................................................. 40
4.1.

Composicin de especies por hbitat y sitios.............................................................. 40

4.2.

Estimacin de riqueza y porcentaje de muestreo alcanzado ....................................... 44

4.3.

Evaluacin de la riqueza en funcin al esfuerzo de muestreo .................................... 50

4.4.

Ajuste de la distribucin de abundancias relativas (DAR) a cuatro modelos ............. 53

4.5.

Anlisis de diversidad alfa y estructura de los ensambles .......................................... 56

4.6.

Anlisis de la diversidad a nivel de hbitats y sitios................................................... 60

4.6.1.
Anlisis de similitud y complementariedad (diversidad beta) ....................................... 63
4.6.2.

Contribucin de las especies a la similitud intra-hbitat y la disimilitud entre

hbitats ........................................................................................................................... 63

4.6.3.

Identificacin de especies cractersticas......................................................................... 67

4.7.

Evaluacin de los taxa superiores como sustitutos de la riqueza de helechos ............ 68

4.8.

Caracterizacin ambiental de los hbitats ................................................................... 68

4.9.

Relacin entre las variables ambientales con las variables biolgicas ....................... 72

4.10.

Aspectos demogrficos de las especies................................................................... 74

4.10.1. Anlisis a nivel de ensamble .......................................................................................... 74
4.10.2.

5.

Anlisis a nivel de especie ............................................................................................. 76

DISCUSIN .................................................................................................................. 82
5.1.

Medicin de la diversidad ........................................................................................... 82

5.1.1.
Estimacin de la riqueza ................................................................................................ 82
5.1.2.

5.2.

ndices de diversidad y modelos de Distribucin de Abundancias Relativas (DAR) .... 84

Cafetales y diversidad de helechos ............................................................................. 86

5.2.1.

Diversidad de helechos en dos tipos de vegetacin - cafetales de sombra y

fragmentos de bosque..................................................................................................... 86

5.2.2.

Aporte de los fragmentos de bosque a los cafetales (efecto borde) ............................... 91

6.

CONCLUSIONES......................................................................................................... 97

7.

REFERENCIAS .......................................................................................................... 100

8.

APNDICES................................................................................................................ 110

-7-

LISTA DE CUADROS
Cuadro 1. Caractersticas de los cafetales y fragmentos de bosque muestreados ................. 28
Cuadro 2. Variables ambientales para la caracterizacin de los hbitats estudiados......... 32
Cuadro 3. Composicin y abundancia de 54 especies de helechos de los sitios
estudiados.............................................................................................................. 42
Cuadro 4. Riqueza y abundancia observada, riqueza estimada con Jackknife 2 y
Clench, y porcentaje de muestreo alcanzado de los 12 ensambles de
helechos registrados en fragmento de bosque y caf. ........................................... 45
Cuadro 5. Riqueza y abundancia observada de helechos, riqueza estimada con
Jackknife 2 y Clench, y porcentaje de muestreo por sitio..................................... 46
Cuadro 6. Comparacin de dos esfuerzos de muestreo (500 m2 y 1500 m2) en el
sitio Huatusco, para la riqueza observada, estimada y porcentajes de
muestreo. ........................................................................................................... 50
Cuadro 7. Tipos de distribucin de abundancias relativas de los ensambles de
helechos determinadas por la prueba de Chi2 ....................................................... 53
Cuadro 8. Anlisis de SHE: Riqueza (S), Shannon (H) y Equidad (E) para
determinar el tipo de abundancias relativas de los ensambles de helechos .......... 54
Cuadro 9. Parmetros de los modelos lineales de regresin, para el ajuste de las
distribuciones de abundancias relativas de Series Geomtricas y Bastn
Partido
............................................................................................................. 55
Cuadro 10. Resumen comparativo de los tipos de distribucin de abundancias
relativas (DAR) de helechos segn los tres mtodos empleados.......................... 56
Cuadro 11. Valores por hbitat y sitio estudiado de los ndices de riqueza, diversidad,
equidad y dominancia de los 12 ensambles de helechos....................................... 57
Cuadro 12. Parmetros de los modelos lineales de las comparaciones de diversidad y
equidad de los ensambles de helechos entre los fragmentos de bosque,
caf cerca y caf lejos. .................................................................................. 61

-8-

Cuadro 13. ndices de riqueza, diversidad, equidad y dominancia de los ensambles de

helechos de los cuatro sitios estudiados ................................................................ 62
Cuadro 14. Resultados del anlisis de similitud (ANOSIM) utilizando datos de
presencia y abundancia de las especies de helechos ............................................. 63
Cuadro 15. Resumen del anlisis SIMPER que detalla las especies que contribuyeron
en ms del 70 % a la similitud promedio de los ensambles intra-hbitat ............. 64
Cuadro 16. Detalle de las cinco especies que ms contribuyeron a la disimilitud
promedio entre hbitats ......................................................................................... 65
Cuadro 17. Coeficientes de correlacin de Pearson entre los 11 parmetros
ambientales en fragmentos de bosque y cafetales de Veracruz ............................ 69
Cuadro 18. Coeficientes de correlacin de Spearman entre las variables ambientales
y variables biolgicas en fragmentos de bosque y cafetales ................................. 73
Cuadro 19. Resultados del anlisis de BIO-ENV presentando los grupos de
parmetros ambientales que estn mejor correlacionados a la estructura
de los ensambles de helechos................................................................................ 74
Cuadro 20. Composicin y abundancia de las especies que comparten F-bosque, Ccerca y C-lejos con un mnimo de 5 individuos por hbitat.................................. 76

-9-

LISTA DE FIGURAS
Figura 1.

a) Mapa de ubicacin de los sitios de estudio, b) Esquema del diseo de

muestreo, c) Detalle de la unidad muestreal (transecto y parcela)........................ 30

Figura 2.

Nmero de especies exclusivas y compartidas entre fragmento de bosque,

caf cerca y caf lejos.. ................................................................................. 40

Figura 3.

Nmero de especies exclusivas y compartidas de fragmento de bosque,

caf cerca y caf lejos en cada sitio de estudio ..................................................... 41

Figura 4.

Curvas de acumulacin de especies observadas, estimadas y raras de

helechos de los cuatro fragmentos de bosque ....................................................... 47

Figura 5.

Curva de acumulacin de especies observadas, estimadas y raras de

helechos de los cuatro sitios de caf cerca ............................................................ 48

Figura 6.

Curva de acumulacin de especies observadas, estimadas y raras de

helechos de los cuatro sitios de caf lejos............................................................. 49

Figura 7.

Sesgo e inexactitud de la estimacin de la riqueza de helechos con

Jackknife 2 y Clench.. ................................................................................... 51

Figura 8.

Curva de acumulacin de especies observadas, estimadas y raras por tipo

de hbitat en Huatusco .......................................................................................... 52

Figura 9.

Curvas de rango-abundancia de los ensambles de helechos registrados en

fragmento de bosque, caf cerca y caf lejos en cuatro sitios............................... 59

Figura 10.

Media ( EE) de la riqueza de helechos observada y estimada con el

modelo de Clench por tipo de hbitat ................................................................... 60

Figura 11.

Media error estndar del nmero de individuos de helechos por hbitat ......... 61

Figura 12. Media error estndar del ndice de riqueza Margalef por hbitat ...................... 62
Figura 13. Dendrogramas de similitud con datos de abundancia de las especies de
helechos ............................................................................................................. 66
Figura 14. Correlaciones entre nmero de especies y gneros/familias de helechos
registrados en fragmentos de bosque y cafetales adyacentes................................ 68

- 10 -

Figura 15. Caracterizacin ambiental de los fragmentos de bosque, caf cerca y caf
lejos expresando las medias de las variables ambientales por cada hbitat
estudiado ............................................................................................................. 70
Figura 16. Anlisis de Componentes Principales con las variables ambientales
registradas en los F-bosque, C-cerca y C-lejos ..................................................... 71
Figura 17. Ordenacin de las parcelas a lo largo de los ejes principales del Anlisis
de Componentes Principales basado en la cobertura de races, vegetacin
superficial, vegetacin media, suelo y el porcentaje de dosel............................... 72
Figura 18. Medias ( EE) del total de hojas por transecto de las 11 especies
compartidas entre fragmento de bosque, caf cerca y caf lejos .......................... 75
Figura 19. Medias ( EE) del porcentaje de individuos frtiles/transectos de las 11
especies compartidas entre fragmento de bosque, caf cerca y caf lejos ............ 75
Figura 20. Medias ( EE) del promedio de tamao de individuos/transectos de las
11 especies compartidas entre fragmento de bosque, caf cerca y caf
lejos
............................................................................................................. 76
Figura 21. Porcentaje de individuos frtiles de las especies compartidas que
presentaron ms de cinco individuos por hbitat .................................................. 77
Figura 22. Medias intervalos de confianza al 95% del nmero de hojas por
individuo para las especies de helechos compartidas entre fragmento de
bosque, caf cerca y caf lejos que presentaron ms de cinco individuos
por hbitat ............................................................................................................. 78
Figura 23. Medias intervalos de confianza al 95% del tamao de para las especies
de helechos compartidas entre fragmento de bosque, caf cerca y caf
lejos que presentaron ms de cinco individuos por hbitat................................... 78
Figura 24. Estructura demogrfica por tamao de individuos de las especies
compartidas entre fragmento de bosque, caf cerca y caf lejos, que
presentaron ms de cinco individuos por hbitat. ............................................ 80-81

- 11 -

RESUMEN
Los cafetales bajo sombra son parte de la matriz antrpica que junto a fragmentos de bosque
forman los paisajes actuales. Estos paisajes son considerados importantes recursos para mantener
la biodiversidad. En el presente estudio se evaluaron cafetales bajo sombra y fragmentos de
bosque adyacente a estos cafetales, como hbitats para conservar la diversidad de helechos. En el
estudio biolgico se evalu la diversidad de los helechos relacionada a las condiciones
ambientales de cafetales bajo sombra y fragmentos de bosque. Adems se analiz la influencia del
fragmento de bosque hacia el cafetal a travs de los cambios ambientales y biolgicos en relacin
a la cercana al fragmento de bosque, y en el estudio metodolgico se evalu la estimacin de la
riqueza de helechos con dos estimadores (Jackknife 2 y el modelo de Clench) y con diferentes
esfuerzos de muestreo, adems de comparar tres mtodos para determinar el tipo de distribucin
de abundancias relativas de los ensambles (Anlisis Chi2, SHE y modelos lineales).
El estudio fue realizado en cuatro plantaciones de caf bajo sombra y cuatro fragmentos de bosque
(F-bosque) adyacentes, en la regin central del estado de Veracruz. En los cafetales se
muestrearon dos tipos de hbitat: a 10-20 m (C-cerca) y a 80-100 m del fragmento (C-lejos). En
cada F-bosque se seleccion un sitio ubicado a 20 y 50 m al interior de este, denominado hbitat.
En cada hbitat se traz un transecto de 5 x 100 m dividido en 20 parcelas (5 x 5 m). En las
parcelas se registraron las especies de helechos que se desarrollaban en la superficie del suelo, el
nmero de hojas y el tamao de cada individuo y la presencia de soros (fertilidad). Tambin se
registraron seis variables ambientales relacionadas al sustrato del suelo, tres como medidas
indirectas de luz y tres para describir la topografa. Los ensambles de helechos fueron ajustados a
los modelos Bastn Partido, Log-normal, Log- series y Series Geomtricas con los tres mtodos
sealados anteriormente.
Se observ que Jackknife 2 y Clench tuvieron alto sesgo negativo e inexactitud porque
subestimaron la riqueza de especies. Se considera que 500 m2 fue un rea insuficiente para
registrar la riqueza de helechos por hbitat. Con 1500 m2 de muestreo las curvas de acumulacin
de especies indicaron que los muestreos hubieran sido completos. El porcentaje de muestreo
promedio por hbitat no tuvo grandes variaciones fluctuando entre 70 y 80 %, lo que es
considerado aceptable para la riqueza de cada hbitat por sitio. El anlisis con los mtodos SHE y
- 12 -

Chi2 mostr ajustes de abundancias relativas ms acordes con los ndices de equidad, diversidad y
las curvas de rango abundancia. El ajuste con los modelos lineales tuvo resultados contradictorios
e imprecisos. Todos los ensambles de F-bosque y C-cerca presentaron distribuciones equitativas
(Log-normal y Bastn partido) propias de comunidades de reas conservadas. Dos ensambles de
C-lejos presentaron distribuciones dominantes (Log-series) propias de comunidades pequeas de
ambientes estresados.
En total se registr 54 especies de helechos de las cuales slo dos son introducidas. En F-bosque
estuvieron el 70% de las especies y en cafetales entre el 40 a 60 % de ellas. La diversidad de
helechos fue menor en cafetales que en los F-bosque, ya que los ensambles de cafetales presentan
alta abundancia de especies de hbitats perturbados y son menos ricos; sin embargo, conservan
similar

equidad

patrones

de

distribucin

de

abundancias

relativas.

Existi

alta

complementariedad entre sitios al interior de los hbitats y entre tipos de vegetacin (entre 75 y
86%) que indica alta contribucin de la diversidad a la diversidad del paisaje. Los hbitats cerca
al fragmento de bosque mostraron caractersticas particulares en las condiciones ambientales y los
ensambles de helechos, lo que indica la presencia de un borde al interior del cafetal. Este borde fue
suave ya que present permeabilidad al flujo biolgico. Para especies como C. melanosticta y P.
quadriaurita los fragmentos de bosque actan como una fuente manteniendo poblaciones grandes
o frtiles y los cafetales aledaos actan como sumideros de especies.
Se concluye que existe un efecto de borde del fragmento de bosque a los cafetales que contribuye
a la diversidad de helechos que conservan estos agroecosistemas. Para la comunidad de helechos
los cafetales conservan parte de la diversidad de estos organismos, algunos de ellos propios de
hbitats conservados.

- 13 -

1. Introduccin
Establecer compromisos entre la produccin de alimento, la conservacin de la biodiversidad, el
mantenimiento de los servicios ecosistmicos y el bienestar del ser humano en el paisaje agrcola,
son algunos de los temas prioritarios en las agendas de investigacin relacionadas con la
conservacin de la diversidad (Diversitas 2006). Congruente con esta lnea, en las ltimas dcadas
los esfuerzos de conservacin no slo se centraron en grupos de organismos y reas naturales
carismticas, que por mucho tiempo fueron los dos grandes supuestos de la conservacin, sino
tambin en organismos pequeos y paisajes heterogneos derivados de las actividades antrpicas
(Perfecto y Snelling 1995). Estos paisajes compuestos por reas agrcolas, sistemas agroforestales
y relictos de bosque, juegan un papel importante para la conservacin de la diversidad ya que
cumplen funciones ecolgicas tanto para la flora (Williams-Linera 2002, Lpez 2004, Vargas y
Sotomayor 2004) como para la fauna (Perfecto y Snelling 1995, Gallina et al. 1996, Pineda et al.
2005).
Comprender el funcionamiento ecolgico de estos paisajes heterogneos significa entender la
dinmica que sucede entre los relictos de bosque y la matriz antrpica definida como el paisaje
dominante con intervencin de las actividades humanas. Investigaciones con varios grupos de
organismos han mostrado la influencia de la matriz antrpica sobre fragmentos de bosques
adyacentes en la diversidad de especies y los procesos ecolgicos (ver la compilacin de Murcia
1995). Aunque en menor proporcin tambin se conoce que, dependiendo del tipo de organismo,
los fragmentos de bosque estn influyendo en la matriz antrpica propiciando que sta aumente su
valor para la conservacin de diversidad (Saunders et al. 1991, Ricketts 2004, Muiz-Castro et al.
2006). Ambos efectos, que pueden ocurrir en las reas conservadas y en la matriz antrpica,
pueden ser evaluados mediante los cambios de las condiciones ambientales en un gradiente de
distancias al interior del hbitat de inters relacionado con cambios en la riqueza, distribucin y
abundancia de la especies (Fagan et al. 2003, Urbina-Cardona et al. 2006).
1.1.

Cafetales bajo sombra, hbitats para la conservacin de la biodiversidad

Los cafetales bajo sombra son un buen ejemplo de sistemas agrcolas que establecen un
compromiso entre la productividad y la conservacin de la biodiversidad. Estos sistemas
productivos al usar especies leosas perennes, sean nativas o exticas, como parte del sistema
- 14 -

(Nair 1993) mantienen caractersticas biolgicas y ambientales similares a la vegetacin original.

Lpez (2004) en su trabajo sobre cafetales bajo sombra de la regin central de Veracruz, Mxico,
seal que la densidad y el rea basal de especies arbreas con un dimetro mayor a 2 cm fueron
similares entre los cafetales y los fragmentos de bosque. Los cafetales representan un suministro
de hbitats y recursos para las especies de animales y plantas nativas, mantienen la conectividad
del paisaje y disminuyen los efectos colindantes sobre los fragmentos de bosque (Vargas y
Sotomayor 2004), por lo que son considerados reservorios de biodiversidad regional, y un gran
aporte al funcionamiento, integridad y complementariedad del paisaje de bosque fragmentado
(Lpez 2004, Pineda et al. 2005).
Muchos cafetales de diversas regiones de Latinoamrica, poseen alta diversidad vegetal ya que
desplazan solo parcialmente al bosque original y conservan parte de la diversidad del dosel
(Perfecto et al. 1996). Perfecto et al. (1996) y Moguel y Toledo (1999) observaron una estructura
compleja de vegetacin arbrea y arbustiva conteniendo entre 40 a 120 especies nativas y
exticas. El estrato arbreo es un importante refugio para los organismos dependientes del dosel,
pues adems de mantener una alta diversidad de epifitas (Moguel y Toledo 1999, Hietz 2005),
tambin brindan las condiciones ambientales favorables para la germinacin, polinizacin y el
establecimiento de poblaciones viables de algunas orqudeas epifitas (Solis-Montero et al. 2005).
Sin embargo, las evaluaciones que se han realizado sobre la conservacin de la diversidad de
organismos relacionados con el sotobosque, son escasas. Este estrato al ser reemplazado casi en su
totalidad por las plantas de caf (Moguel y Toledo 1999) pierde su riqueza y diversidad, lo que a
su vez puede influir en la diversidad de los grupos dependientes o relacionados a ste (Guevara
2005). En estudios recientes se observ que la diversidad de ranas y de hongos saprofticos fue
menor en cafetales comparados con fragmentos de bosque (Guevara 2005, Pineda et al. 2005), sin
embargo la diversidad de escarabajos coprfagos, hormigas arrieras neotropicales, artrpodos en
general y mamferos no fue diferente entre ambos hbitats (Gallina et al. 1996, Roberts et al.
2000, Arellano y Halffter 2003, Cruz-Lara et al. 2004, Pineda et al. 2005).
1.2.

Importancia del cultivo de caf en Mxico

El cultivo de caf en Mxico es uno de los rubros agrcolas ms importantes. En extensin slo es
superado por el maz, el frijol, el trigo y el sorgo, y an despus de las crisis de 1988 y 1998 la

- 15 -

superficie cultivada sigue aumentando (Bartra 2002). Mxico es el quinto productor mundial de
caf, con una superficie de cultivo de 690 mil hectreas en 12 estados, 400 municipios y ms de
3,500 comunidades. Es practicado por unos 280 mil productores, de los cuales el 92% tienen
huertos de menos de 5 ha y casi 200 mil disponen de 2 ha o menos (Bartra 2002, Bartra et al.
2002). El 40% de la superficie con cafetales est establecida en zonas de selvas altas y medianas
(zona tropical hmeda), el 23% en zonas de bosque de pino y encino, el 21% en zonas de selvas
bajas caducifolias y el 15% en zonas de bosque mesfilo de montaa. Estos datos reflejan que las
regiones cafetaleras se encuentran en zonas que originalmente albergaron alta diversidad de flora y
fauna (Bartra et al. 2002).
El estado de Veracruz es la segunda regin productora ms importante de caf en Mxico, se
produce en 842 comunidades de 82 municipios, identificadas en diez regiones. El 60% del caf se
cultiva sobre los 750 m de altitud y que las regiones con mayor produccin son Coatepec,
Crdoba, Huatusco, Misantla y Atzalan (Gobierno-del-Estado-de-Veracruz 2006). Actualmente
21,089 productores de la regin central de Veracruz se dedican a este cultivo en un rea total de
58,712 ha, que representan un 7.3 % de la superficie nacional destinada a la cafeticultura (Gordon
et al. en prensa).
Para Mxico se han propuesto cinco principales tipos de sistemas productivos de caf distinguibles
por los niveles de manejo, vegetacin y complejidad estructural, los cuales son tradicional rstico,
policultivo tradicional, policultivo comercial, monocultivo bajo sombra y monocultivo bajo sol
(Nolasco 1985). Ms del 90% de caf cultivado pertenece a los primeros cuatro tipos de manejo
bajo algn tipo de sombra (Moguel y Toledo 1999).
1.3.

El efecto borde y su influencia en las variables ambientales y biolgicas

Ante la presencia de dos hbitats adyacentes contrastantes se tiene una zona de transicin entre
ellos denominado borde, con un efecto resultante de la interaccin denominado efecto borde
(Murcia 1995). El efecto borde se refleja en cualquier cambio en la distribucin de una variable y
comprende un amplio espectro de procesos y flujos ecolgicos (Fagan et al. 1999). Los mismo
pueden ser abiticos, con cambios ambientales graduales con mayor distancia al borde, y biticos
con cambios en la abundancia, la distribucin de especies y las interacciones ecolgicas (Murcia
1995, Laurance et al. 1997).
- 16 -

Conforme el contraste entre los hbitats adyacentes se incrementa los cambios fsicos aumentan
por la mayor diferencia en las condiciones ambientales entre dichos hbitats y por consecuencia
los flujos biolgicos disminuyen (Laurance et al. 2001). La medida en la que incrementan los
flujos de materia o energa se ha denominado permeabilidad de bordes (Lpez-Barrera 2004).
Basados en la permeabilidad, se conocen como bordes abruptos o impermeables aquellos que
actan como una barrera que no es cruzada por los organismos; en oposicin, los bordes suaves
(con estrato herbceo alto), semipermeables y permeables, son aquellos que actan como
membranas permeables a los organismos emigrantes (Lpez-Barrera 2003). Relacionado con los
tipos de borde, Lidicker (1999) propone dos tipos de efectos denominados efecto matriz y efecto
ecotono. El primero implica falta de percepcin de borde debido a que existe un cambio abrupto
de la distribucin de una variable porque los hbitats adyacentes son muy diferentes. El efecto de
ecotono comprende toda la variedad de respuestas que el borde puede presentar (positivas,
negativas o mutuas), lo que genera que el borde pueda definirse como un hbitat diferente con
propiedades emergentes (Lpez-Barrera 2003).
A pesar de que los bordes han sido ampliamente estudiados, su definicin y medicin depende del
investigador, del organismo o variable medida y de la escala espacial del estudio, pudiendo ser
diferente y singular para cada especie (Lidicker y Peterson 1999). Mayormente los estudios
relacionados con los bordes se refieren a los efectos hacia el interior del bosque (Murcia 1995,
Lpez-Barrera 2004), sealando que los bordes son una transicin entre un hbitat natural y uno
modificado por los seres humanos (Harper et al. 2005). Sin embargo, recientemente el inters en
evaluar los efectos de borde al exterior del bosque o entre ecosistemas manejados ha ido
aumentando (Ej. Cubia y Aide 2001, Toledo 2003, Muiz-Castro et al., Urbina-Cardona et al.
2006).
Los bordes de los cultivos se caracterizan por tener un manejo menos intensivo que el centro de
estos, por presentar mayor heterogeneidad de micro-hbitat y disponer de recursos y refugio para
la flora y fauna local (Wagner y Edwards 2001, Marshall y Moonen 2002). Algunos bordes de
diversos cultivos, pastizales y agroecosistemas de Suiza presentaron hasta un 93% del total de
especies de hierbas muestreadas en fragmentos de bosque y cultivos, donde muchas de estas
especies fueron predominantemente de bosque (von-Arx et al. 2002).

- 17 -

Al interior de la selva tropical hmeda los cambios ms fuertes en cuanto a estructura de

vegetacin y densidad ocurren en los primeros 20 m (Williams-Linera et al. 1998) y hasta los
50 m los factores micro-ambientales (Murcia 1995). En los hbitats manejados, GonzlezMontagut (1996) observ en potreros un aumento de la temperatura en los primeros 7 m y de la
luz a los 14 m de distancia del bosque, y una drstica disminucin de la humedad en los primeros
centmetros del borde. Adems, seala que algunos parmetros biolgicos, como la dispersin de
semillas de especies arbreas puede darse sin dificultad hasta 50 m y como mximo hasta los
140 m, mientras que el establecimiento de plntulas se torna inestable despus de los 14 m. En
bordes de pastizales adyacentes a fragmentos de bosque la dispersin (lluvia de semillas) y el
banco de semillas declinan, al igual que la germinacin de las especies maderables ms all de los
5 m (Cubia y Aide 2001), con excepcin de pequeas semillas anemcoras que atraviesan
distancias superiores (Holl et al. 2000, Cubia y Aide 2001). En pastizales abandonados no se han
observado diferencias en la diversidad y abundancia de las especies arbreas entre las distancias
de 0-10 m y 40-50 m del borde de bosque, pero si en su composicin (Muiz-Castro et al. 2006).
En cafetales, Ricketts et al. (2001) observaron que los sitios cercanos comparten ms especies de
polillas con los fragmentos de bosque, y Ricketts (2004) indic que la deposicin de polen en
flores de cafeto disminuy despus de los 100 m de distancia al bosque.
1.4.

Estudios de diversidad de helechos

Los Licopodios y helechos son criptgamas vasculares (sin flor y con tejido vascular). En general
son plantas terrestres, epiptricas o epfitas (Arregun-Snchez et al. 2001). Su ciclo de vida
presenta alternancia de generaciones, es decir, una fase gametoftica haploide (n) que inicia con la
formacin de la espora y otra generacin esporoftica, diploide (2n) que inicia con la formacin
del cigoto. El esporfito en su madurez presenta rizoma, races y hojas frtiles, con esporangios
agrupados en soros en los cuales se forman las esporas mediante la meiosis, con lo que se cierra el
ciclo de vida (Prez-Garca y Jaramillo 1993).
La ecologa y conservacin de los helechos y Licopodios est poco estudiada. De las 13,025
especies de pteridofitas descritas en el mundo, solo el 1.5% ha sido evaluado para conocer su
estatus de conservacin (Baillie et al. 2004). La misma fuente indica que de los helechos
sensu strictu (monilofitas) tres especies estn extintas, 125 especies pertenecen a la categora en

- 18 -

peligro de extincin y 192 especies estn clasificadas como amenazadas. Mxico tiene una de las
floras pteridofitas ms diversas del mundo, contando con 1008 especies y 16 subespecies en 124
gneros. El estado de Veracruz ocupa el tercer lugar en biodiversidad nacional con 540 especies
(Mickel y Smith 2004), de ellas las ms abundantes son la terrestres con 328 especies y las epfitas
con 106 especies (Palacios-Rios 1992).
Los helechos son parte importante del estrato del sotobosque y son parte de la regeneracin de los
bosques y reas perturbadas, por lo que conocer la diversidad, distribucin y dinmica de sus
poblaciones es fundamental para entender los procesos de sucesin (Hill 1996, Hill y Silander-Jr.
2001, Paciencia y Prado 2005). Son considerados buenos indicadores de los cambios ambientales
por su sensibilidad a cambios microclimatolgicos del sotobosque (Monro et al. 2002), y porque
presentan una relativa uniformidad biolgica en su dispersin por el viento y establecimiento de
propgulos (Paciencia y Prado 2005). Adems, la riqueza de las especies es un excelente predictor
de la riqueza de briofitas y de lquenes (Pharo et al. 1999). A pesar de ello, nuestro entendimiento
sobre su ecologa y respuesta a la conversin y prdidas de bosque es muy limitado (Hill 1996,
Paciencia y Prado 2005).
Estudios realizados sobre la diversidad de helechos en hbitats conservados y manejados, sealan
que la riqueza de especies caractersticas de bosque, disminuye en relacin al grado de
perturbacin de los hbitats (bosque, sistemas agroforestal de goma y plantaciones de goma)
(Beukema y van-Noordwijk 2004). Paciencia y Prado (2005) tambin reportan una disminucin de
la riqueza total de especies de helechos comparando reas conservadas y manejadas (fragmentos
de bosque y plantaciones de cacao bajo sombra y bosque secundario en regeneracin temprana).
Los mismos autores sealan que el tipo de rea antrpica ejerce una notable influencia en la
riqueza, ya que son hbitats hostiles para el establecimiento de la mayora de las especies de
helechos de bosque.
Sobre la diversidad de helechos en cafetales (comerciales y rsticos), comparada con fragmento de
bosque mesfilo de montaa, Mehltreter y Gonzlez (2006a) sealan que los primeros albergan
una comunidad de helechos muy diferente de especies oportunistas y tolerantes al sol, donde un
50 % de la diversidad de helechos son del bosque mesfilo de montaa. Los mismos autores
sealan que la riqueza de especies de helechos terrestres y epfitas hasta una altura de 2 m, en un
- 19 -

rea de 0.1 ha, fue de 10 especies en los cultivos de caf comercial, 20 especies en los cultivos tipo
tradicional y 30 especies en los fragmentos de bosque.
Sobre el efecto de borde slo se cuenta con datos al interior de fragmentos de bosque. Paciencia y
Prado (2004) indican que la riqueza disminuye con la cercana al borde (100, 40 y 20 m de
distancia al lmite del fragmento de bosque), independientemente del tamao de fragmento de
bosque: sin embargo, la abundancia no fue influida por la distancia al borde ni el tamao del
fragmentos.
1.5.

La medicin de la diversidad

La biodiversidad es un indicador del estado de conservacin, integridad y estabilidad ecolgica de

los ecosistemas (May 1973, Brow y Ernest 2001, Feinsinger 2003), porque influye en dichos
atributos y al mismo tiempo es afectada por los cambios que en ellos suceden (Brow y Ernest
2001). Tambin es una medida para evaluar los cambios ecolgicos en un grupo determinado de
especies (Feinsinger 2003). Por esto, los mtodos para medirla y evaluarla han sido uno de los
temas que han adquirido importancia en las ultimas dcadas, tornndose como prioritario para la
conservacin biolgica (Moreno et al. 2006).
En un concepto amplio, la diversidad biolgica se define como la variabilidad entre los
organismos vivientes, incluyendo entre otros, los organismos terrestres, marinos y de otros
ecosistemas acuticos, as como los complejos ecolgicos de los que forman parte; esto incluye
diversidad dentro de las especies, entre especies y de ecosistemas (UNEP 1992). En esta
investigacin se define la diversidad como el nmero, variedad y abundancia de especies en una
unidad definida de estudio (Magurran 2004).
La medicin y el monitoreo de los efectos de las actividades humanas sobre la diversidad puede
ser realizado con los tres componentes de la diversidad: , y (Halffter 1998). La diversidad
mide la riqueza de especies de un hbitat en particular considerado homogneo; la diversidad
mide el grado de recambio de especies entre diferentes hbitats en un paisaje; y la diversidad
mide la riqueza de especies en el paisaje entero como resultados de la diversidad y (Whittaker
1972).

- 20 -

En los ltimos 15 aos hubo un gran avance en metodologas para evaluar y medir la diversidad,
por lo que muchos ndices, modelos y estimadores de riqueza han sido desarrollados (Moreno
2001, Magurran 2004). Es muy comn el uso de los ndices como una herramienta de medicin y
evaluacin de la diversidad. Sin embargo es recomendable elegir una combinacin de
metodologas para no perder informacin que los ndices no proporcionan, como cuntas y cules
especies forman las comunidades (Feinsinger 2003) y cules son sus patrones de distribucin de
abundancia relativas (Gotelli y Graves 1996). Entre las metodologas para evaluar la diversidad de
especies estn las siguientes:
a) Riqueza de especies y su estimacin, que es una manera sencilla y de amplio uso para
expresar la diversidad. La riqueza es entendida como el nmero de especies en un determinado
ensamble (Magurran 2004). El trmino ensamble es empleado para referirse a un grupo de
especies limitado filogenticamente y que usan un conjunto de recursos similares dentro de
una comunidad (Fauth et al. 1996). Para ello se han desarrollado mtodos de muestreo como el
nmero de especies en una rea determinada (Colwell y Coddington 1994), extrapolacin de
curvas de acumulacin de especies (Sobern y Llorente 1993), ajustes de la distribucin de
abundancias relativas con modelos nulos (los ms usados Log series, Log normal, Bastn
partido y Series Geomtricas) y los mtodos no paramtricos (Moreno 2001). De estos
ltimos, para estimar la riqueza de comunidades vegetales y ambientes antrpicos, se ha visto
que el estimador Jackknife 2 tiene menos sesgo y es ms exacto comparado con Jackknife 1 ,
Chao 1 y Chao 2 (Brose et al. 2003, Lpez 2004, Lpez y Williams-Linera 2006) .
b) ndices de diversidad: Los ndices de diversidad son una medida heterognea que combinan
la riqueza y los componentes de equidad de la diversidad en un valor numrico. Entre los ms
comnmente utilizados estn el ndice de Shannon (H) que expresa el grado de equidad en la
abundancia de especies, y es sensible a los cambios en riqueza y abundancia, y el ndice de
Simpson (D) que enfatiza la dominancia como opuesto a la riqueza (Magurran 2004), por su
sensibilidad a las especies ms abundantes. El estadstico Q propuesto por Kempton y Taylor
(1978) es un ndice muy recomendado por Magurran (2004) por su baja parcialidad con
porcentajes de muestreo por encima de 50 %. Otra caracterstica importante de este ndice,
comparado con los ndices de H y D, es que refleja la diversidad con base en las especies de
abundancia intermedia ya que toma en cuenta la abundancia y riqueza de especies del primer y
- 21 -

tercer cuartil (Magurran 2004). Mediante los ndices de diversidad se puede hacer una anlisis
de los efectos del disturbio sobre la diversidad de especies (Tokeshi 1993).
c) Curvas de rango-abundancia: Feinsinger (2003) recomend este tipo de anlisis
ampliamente ya que ofrece la informacin resumida ms relevante para ecologa bsica y
conservacin, como la riqueza (expresada por el largo de la curva en el eje x), la similitud
entre ensambles (por la igualdad de las curvas), el grado de dominancia (por la pendiente entre
las especies) y la composicin y recambio de especies en la estructura del ensamble. Las
especies dominantes son aquellas que ocupan el inicio de la curva, las de abundancia
intermedia se encuentran a la mitad de sta y las raras al final. Esto sucede independientemente
del tamao del ensamble (Magurran 2004).
d) Modelos nulos para la distribucin de abundancias relativas (DAR): Es un modelo
generador de patrones que est basado en la aleatorizacin de datos ecolgicos o muestras
aleatorias de una distribucin conocida o imaginada (Gotelli 2001). Los modelos nulos
generan predicciones de la distribucin de abundancias relativas, relaciones especie-rea y
sobre la diversidad de especies (Caswell 1976). La DAR permite analizar la diversidad en
relacin a las fluctuaciones de los recursos y al uso relativo que hacen de ellos las especies
(MacArthur 1960, Sugihara 1980). Tomando en cuenta estos componentes, los modelos de
abundancias relativas pueden ser utilizados como un indicador de hbitats perturbados ya que
reflejan el equilibrio de las comunidades (Hill y Hamer 1998). Sin embargo, para determinar el
tipo de DAR en un ensamble hay que muestrear la comunidad adecuadamente (mnimo 50 % a
80 % de su riqueza estimada) (Preston 1962, Hughes 1986), considerar que una rea sin
disturbio no necesariamente est en equilibrio (Blau 1980) y que reas perturbadas pueden
estar en equilibrio si la perturbacin es mantenida (Hill y Hamer 1998). Sousa (1984) seal
que la diversidad puede ser ms alta en ensambles fuertemente perturbados y no equilibrados
que en ensambles no perturbados, de ah la importancia de analizar la distribucin de
abundancia relativas con modelos nulos apropiados.
Entre los modelos de abundancia relativas ms ampliamente utilizados estn: Log-normal,
Log-series, Series Geomtricas y Bastn partido (Gotelli y Graves 1996, Magurran 2004). La
distribucin Log-normal descrita por Preston (1962) predice que dentro de una comunidad las
- 22 -

especies de abundancia intermedia son las ms comunes, mientras que pocas especies son muy
abundantes y muchas son raras. Este tipo de distribucin es propia de comunidades
relativamente grandes (ms de 25 especies) (May 1981) no perturbadas o en equilibrio
(Hughes 1986). Refleja una respuesta diferencial en sus tasas de crecimiento expresada en la
abundancia relativa, con influencia indistinta de diferentes variables (Hughes 1986, Hill y
Hamer 1998). Es un patrn muy extendido en muchos grupos de organismos (Whittaker 1972)
y en la mayora de las comunidades vegetales (Preston 1962). Muestras pequeas con
distribucin Log-normal pueden ser indistinguibles de Log-series (Gotelli y Graves 1996) y de
Bastn Partido (Wilson 1993). Hill y Hamer (1998) sugirieron que la desviacin de una
distribucin de abundancias relativas de una comunidad de Log-normal puede proveer una
medida instantnea del disturbio del hbitat.
La distribucin Log-series fue propuesta por Fisher (1943) y est caracterizada mayormente
por una alta proporcin de especies raras (Hughes 1986, Gotelli y Graves 1996). Esta
distribucin es adecuada para describir pequeas comunidades pioneras y estresadas
(Whittaker 1972) de ambientes perturbados (Hughes 1986, Hill y Hamer 1998). En un grfico
de rango-abundancia de escala logartmica la Log-series se aproxima a una lnea recta (Taylor
et al. 1976). Ecolgicamente esta distribucin est muy prxima a las Series Geomtricas.
La distribucin de Bastn partido, propuesta por MacArthur (1960), corresponde
biolgicamente a comunidades de especies que colonizan y reparten los recursos
simultneamente y al azar. En este tipo de distribucin las especies ms comunes son ms
susceptibles a ser invadidas, por las especies colonizadoras, que las especies raras por lo que se
produce una comunidad ms equitativa (Gotelli y Graves 1996). Lo opuesto a esta distribucin
es la Serie Geomtrica, ya que refleja la ms baja equidad entre las especies de una comunidad
(Tokeshi 1990, Fattorini 2005). Este modelo es tambin conocido como la hiptesis del nicho
ocupado y representa distribuciones de comunidades pobres, donde los recursos crticos para la
supervivencia de la comunidad son utilizados de una forma fuertemente jerrquica (Ludwig y
Reynolds 1988). Esta distribucin es tpica de comunidades de alta dominancia que
usualmente se desarrollan en ambientes pobres de especies o que recientemente han tenido
fuertes perturbaciones y se encuentran en los estados ms tempranos de sucesin (Whittaker
1972). La forma del grfico de rango-abundancia en escala logartmica es una lnea recta,
- 23 -

similar a la distribucin Log-series (Magurran 2004). Series Geomtricas y Log-series

corresponde a comunidades dominantes y perturbadas pero se distinguen en que la primera
puede ocurrir cuando las especies llegan a un hbitat no saturado a intervalos regulares de
tiempo y la segunda a intervalos aleatorios de tiempo (May 1973).
e) Riqueza de taxa superiores como sustitutos de la riqueza de especies: Ante la importancia
y urgencia de cuantificar y evaluar la diversidad se han buscado medidas giles, realistas,
menos directas y ms prcticas que representen adecuadamente su valor (Matn-Piera 2000).
Una de estas medidas es la utilizacin de representantes o sustitutos (surrogates) del valor de
la diversidad (Pharo et al. 1999), que pueden ser de cuatro tipos: a) taxa por taxa, usados
cuando el grupo de inters es difcil de muestrear o identificar; b) morfoespecies y otros
sustitutos, que actan a nivel de identificacin de especies; c) sustitutos de las condiciones
ambientales para predecir la distribucin geogrfica de especies y los patrones de variacin
espacial de la diversidad (Moreno et al. en prensa); d) taxa superiores o de alto rango, basado
en que el nmero de especies est directamente correlacionado con el nmero de taxa de
niveles superiores (como gneros y familias) de manera que se registre ms rpidamente y a
bajo costo (Gaston y Williams 1993). En el caso de los taxa superiores, dado que la diversidad
depende del nmero de especies en un espacio y tiempo determinado y de la distribucin de
estas especies en taxa superiores, cuanto mayor es el nmero de gneros y familias, mayor es
la diversidad alfa del grupo taxonmico. Por ello se busca determinar la funcin predictiva
(ecuacin de regresin) y el nivel jerrquico, que exprese la relacin de riqueza de gnero vs.
especies, familia vs. especies, etc. (Matn-Piera 2000). Los criterios que un grupo debe cumplir
para que un taxa superior sea usado como un sustituto de la riqueza de especies son: relacin
comprobada, es decir que la correlacin entre la riqueza del taxa superiores y la riqueza de
especies sea estadsticamente significativa y ventaja taxonmica, que significa que la
determinacin a nivel taxonmico aplicado es ms efectivo en costos y tiempo que el nivel de
especie (Moreno et al. en prensa). Para fines de conservacin, una evaluacin rpida de la
diversidad puede permitir la participacin de personas que no son especialistas en el grupo de
organismos estudiados.

- 24 -

2. Objetivos
Objetivo general
El objetivo general del presente estudio fue evaluar a los cafetales bajo sombra y los fragmentos
de bosque adyacentes a estos como hbitats para conservar la diversidad de helechos, y conocer si
existe un efecto de borde del fragmento hacia el cafetal. Para ello se trabajo en un gradiente de
fragmentos de bosque-caf cerca del fragmento caf lejos del fragmento, denominados hbitats.
En la evaluacin biolgica se determin la diversidad de los helechos (riqueza, abundancia y
composicin), las condiciones ambientales y las relaciones entre ambas variables; en el estudio
metodolgico se evalu la estimacin de la riqueza de especies de helechos en funcin al esfuerzo
de muestreo, se compararon tres mtodos para discriminar entre el tipo de distribucin de
abundancias relativas de los ensambles de helechos y se busc un sustituto de taxa superior para la
riqueza de especies.
Objetivos especficos
1. Evaluar la influencia de los tipos de vegetacin (fragmentos de bosque y cafetales bajo
sombra) en la composicin, riqueza, abundancia y diversidad alfa de los helechos.
2. Evaluar la influencia de los fragmentos de bosque en los cafetales a travs de cambios en
variables ambientales y biolgicas con respecto a la distancias al fragmento de bosque.
3. Analizar la diversidad entre fragmentos de bosque y cafetales a travs de la similitud de
la abundancia y composicin de los ensambles.
4. Identificar las especies que caracterizan y discriminan los hbitats estudiados.
5. Realizar una caracterizacin ambiental mediante parmetros abiticos y biticos de los
hbitats estudiados y ver si existe un cambio en estas condiciones con la distancia al

- 25 -

fragmento de bosque. Adems de identificar las variables ambientales ms importantes que

caracterizan cada hbitat.
6. Evaluar la relacin de las variables ambientales con las variables biolgicas a travs de los
hbitats estudiados.
7. Analizar la influencia del tipo de hbitat en las variables demogrficas de las especies
comunes a los tres hbitats.
8. Analizar el comportamiento de un estimador de riqueza paramtrico (Clench) y uno no
paramtrico (Jackknife 2) y el porcentaje de diversidad muestreada en funcin a hbitats
conservados y perturbados.
9. Evaluar la estimacin de la riqueza con diferentes esfuerzos de muestreo.
10. Comparar tres mtodos (Prueba de bondad de ajuste Chi2, anlisis SHE y modelos lineales)
para ajustar el tipo distribucin de abundancia relativa de los ensambles de helechos y
discriminar a cual corresponde cada ensamble.
11. Aplicar el uso del nmero de familias y/o gneros como sustitutos de la riqueza de
especies.

- 26 -

3. Mtodos
3.1.

Descripcin general de la regin de estudio

El estudio fue realizado en plantaciones de caf y fragmentos de bosque de la zona central del
estado de Veracruz, Mxico que se encuentran entre 1100 y 1500 m de elevacin en la Sierra
Madre Oriental. La precipitacin anual total de la regin, vara entre 1300 y 2200 mm, y la
temperatura media anual entre 12 y 18 C. Tpicamente hay tres estaciones bien definidas, una
relativamente seca y templada que va de noviembre a marzo (poca de nortes), una estacin seca y
clida durante abril y mayo, y la estacin hmeda y clida de junio a octubre (poca de lluvias)
(Williams-Linera 1997).
Los tipos de vegetacin de la zona son bosque mesfilo de montaa, encinares, pinares y selva
baja caducifolia en menor proporcin, con periodos de defoliacin durantes los meses ms fros,
noviembre a febrero (Castillo-Campos 1991, Williams-Linera 1997). En las zonas ms hmedas,
las especies y gneros de la vegetacin original que destacan son Clethra mexicana (marangola),
Liquidambar styraciflua (liquidambar), Meliosma alba (cedro blanco), Platanus spp. (hayas),
Quercus spp. (Encinos) y Ulmus spp. (olmos) (Castillo-Campos 1991). En la actualidad se cuenta
con paisajes heterogneos que forman mosaicos de cultivos de caf, caa de azcar, pltano,
ctricos, pastizales, acahuales de diferentes edades y relictos del bosque original.
Los acahuales y relictos de bosque que actualmente se conservan en la zona, comparten especies
como Carpinus caroliniana, Ilex tolucana, Oreopanax xalapensis, Palicourea padifolia, Turpinia
insignis, Xylosma flexuosum, Liquidambar styraciflua, Heliocarpus appendiculatum y especies de
helechos arbreos. Los gneros con ms especies son Quercus, Zanthoxylum y Eugenia (Lpez
2004, BIOCAFE datos no publicados). En las mrgenes de ros se desarrollan Liquidambar
styraciflua, Platanus mexicana y Ulmus mexicana. Se destaca un estrato herbceo exuberante,
diverso y con gran presencia de pteridofitas (Castillo-Campos 1991).
Los cafetales con sistemas de policultivo tradicional o comercial, comparten especies como
Heliocarpus donnell-smithii, Citrus sinensis, Inga vera, Zinowewia integerrima, Tapirira
mexicana y Quercus sartorii, siendo esta ltima, la especie ms dominante en estos ecosistemas
(Lpez 2004, BIOCAFE datos no publicados).
- 27 -

3.2.

Seleccin de los sitios y diseo del muestreo

Se seleccionaron cuatro sitios de estudio en los municipios de Huatusco, Coatepec, Teocelo y

Xalapa (Figura 1a). El primer criterio utilizado para la seleccin de los sitios, fue que las
plantaciones de caf fueran colindantes a fragmentos de bosque, es decir que ambos compartieran
lmites (Figura 1b). Las plantaciones de caf fueron sistemas de policultivos de caf bajo sombra
y semi-sombra. Estos policultivos combinan las plantas de caf con rboles frutales, mayormente
ctricos y pltano (G. Carreo, obs. pers.). La finca de Huatusco est certificada como orgnica
desde hace cuatro aos, lo que implicaba mantener una cobertura vegetal en el suelo durante todo
el ao (Smithsonian Migratory Bird Center 2005), y el corte de las malezas por arriba de los 5 cm
del suelo. Los dems detalles de manejo, obtenidos por entrevista con los dueos, se presentan en
el Cuadro 1.
Cuadro 1. Caractersticas de los cafetales y fragmentos de bosque muestreados. Los datos de
densidades son extrapolaciones de los promedios de individuos (ind.) por parcelas de 5 x 5 m; los dems
datos fueron obtenidos por conversaciones personales con los dueos de las fincas.
Densidad
de caf
(ind./ha)

Densidad de
rboles de
sombra (ind./ha)

Uso de
fertilizante

Coatepec

2500

200

Ninguno

Huatusco

2480

208

Orgnico

Teocelo

2250

340

Ninguno

Xalapa

2100

180

Ninguno

Sitio

Control de malezas

Edad de
cafetos
(aos)

Mecnico

Qumico

Chapeo con
machete
Machete y
pastoreo de
ovejas
Chapeo con
machete

1 vez al
ao

10-20

no

15-20

1 vez al
ao

5-20

Chapeo con
machete

1 vez al
ao

10-25

Los fragmentos de bosque no tuvieron alteracin antrpica fuerte en los ltimos 20 a 30 aos
(com. pers. de los dueos), sin embargos algunos presentaron pequeas sendas en su interior. En
algunos fragmentos se registr que un 72% de los individuos tenan un DAP menor a 10 cm, por
una alta regeneracin de rboles y arbustos (BIOCAFE datos no publicados). La densidad de
rboles con un dimetro a la altura de pecho mayor a 5 cm, vari entre 1400 a 1500 individuos por
hectrea. El tamao de los fragmentos fue entre 60 a 10 ha de formas alargadas, paralelas a los
cafetales. En cada sitio se muestrearon dos tipos de vegetacin, bosque y cafetal (Figura 1a y b), y
tres tipos de hbitats (uno en bosque y dos en cafetales):
- 28 -

a) Fragmentos de bosque (F-bosque): Este hbitat estuvo ubicado entre 20 y 50 m del lmite
del fragmento de bosque.
b) Borde del cafetal adyacente al fragmento de bosque (C-cerca): rea en el cafetal a una
distancia del fragmento de bosque entre 10 y 20 m, en adelante denominada caf cerca.
Esta distancia fue establecida con base en los cambios notorios, tanto en variables microambientales (temperatura del aire y suelo, humedad del suelo y luz; (Gonzlez-Montagut
1996), nutrientes (en potreros y fragmentos de bosque; (Toledo 2003) y riqueza de
helechos (Paciencia y Prado 2004).
c) Cafetal lejos del fragmento de bosque (C-lejos): rea en el cafetal a una distancia del
fragmento de bosque entre 80 y 100 m, en adelante denominada caf lejos. En distancias,
superiores de 50 m del borde los efectos de micro-ambiente, citados anteriormente, ya no
son observados (Toledo 2003).
Los muestreos fueron realizados con dos diseos espaciales: Bloques, en cada sitio de estudio se
realizaron tres transectos, uno por cada hbitat, dispuestos de manera paralela manteniendo las
distancias antes referidas (Figura 1b). Con este diseo se muestrearon un total de 12 transectos.
Los factores que se controlaron fueron el tipo de manejo de los cafetales y el tipo de suelo. El
segundo diseo empleado fue completamente al azar, trabajando nicamente en el sitio de
Huatusco donde se triplic el esfuerzo de muestreo, (dos transectos adicionales por cada hbitat).
Los datos de los transectos adicionales solo fueron utilizados para evaluar la riqueza y su
estimacin en funcin del esfuerzo de muestreo.
Como unidad muestreal se utilizaron transectos en franja, recomendados en el estudio de bordes
(Fagan et al. 2003) de 100 x 5 m cubriendo un rea muestreada de 500 m2, superficie mayor que la
considerada cmo rea mnima adecuada para el trabajo con helechos (Kessler 2001). Cada
transecto fue dividido en 20 parcelas de 5 x 5 m (Figura 1c). Por la forma irregular y curvada de
los bordes, cuando fue necesario, el transecto fue seccionado hasta en tres partes mantenindose el
ancho de 5 m y sumando un rea total de 500 m2. En fragmentos de bosque, los transectos se
establecieron entre 20 a 50 m del interior del mismo. En los cafetales se mantuvo la distancia al
fragmento de bosque entre 10 y 20 m para C-cerca y entre 80 y 100 m para C-lejos. Las veredas de
las plantaciones no se consideraron como barreras, es decir, se contaron dentro de la distancia de
separacin caf-fragmento de bosque, por la alta capacidad de dispersin y auto-fertilizacin que

- 29 -

tienen los helechos (Tryon 1970). Los cafetales que presentaron evidencia de chapeo reciente no
fueron tomados en cuenta.

Figura 1. a) Mapa de ubicacin de los sitios de estudio, b) Esquema del diseo de muestreo, c) Detalle de
la unidad muestreal (transecto y parcela).

- 30 -

3.3.

Muestreo de helechos

Los muestreos se realizaron de mayo a septiembre (temporada de lluvias) de 2005 y enero a

febrero (temporada de nortes) de 2006. En cada transecto se registr el ensamble de helechos,
terrestres o epifitos, establecidos en el suelo, rocas, races y ramas. Los especies registradas
correspondieron a las clases taxonmicas Marattiopsida y Polypodiopsida segn la clasificacin de
Smith et al. (2006). A cada individuo se le tomaron los siguientes datos: el nmero de hojas vivas,
el tamao mediante el largo de la hoja ms grande (insercin del pecolo con el tallo hasta el
pice) y la presencia de hojas frtiles.
Los individuos desconocidos fueron nombrados como morfoespecies, colectados, herborizados e
identificados posteriormente en el herbario del Instituto de Ecologa, A.C., Xalapa (XAL). Las
determinaciones taxonmicas fueron realizadas con ayuda de las claves especializadas en Mickel y
Smith (2004).
Con los datos obtenidos se elabor un listado de especies, se calcul la riqueza (nmero de
especies), la abundancia (nmero de individuos por especie) y el porcentaje de fertilidad
(proporcin de individuos frtiles). Se definieron como individuos independientes las distintas
coronas o grupos de frondas que emergan de un solo punto (Richard et al. 2000). En las especies
con reproduccin vegetativa y que crecen formando manchones en los cuales no es fcil distinguir
el lmite entre individuos, caso de los gneros Blechnum y Pteridium, se consider como individuo
independiente a cada hoja cuando superficialmente no se distingua el punto de unin con otras
hojas. Si bien el nmero de hojas puede no ser equivalente al nmero de individuos (Richard et al.
2000), refleja la distribucin y ocupacin de estas especies en la parcela.
3.4.

Muestreo de variables ambientales

Se registraron 12 variables ambientales entre abiticas y biticas (Cuadro 2). Se registr la

cobertura de seis tipos de sustratos del suelo, con el objetivo de tomar en cuenta todo posible
objeto que pueda competir o facilitar un espacio y/o recurso, y que por ende influya en el
desarrollo de los helechos (Richard et al. 2000). Tambin se registraron tres parmetros como
medidas indirectas de luz y tres parmetros descriptores de la topografa. La presencia de arroyos
fue registrada como medida complementaria para controlar que no influyera de manera sesgada en
- 31 -

los hbitats. La medicin de las coberturas fue realizada con una escala de rangos entre 0 a 7 que
se detalla en el Cuadro 2.
Cuadro 2. Variables ambientales medidos en cada parcela de 5 x 5 m para la caracterizacin de los
hbitats estudiados. * Escala 0 = 0%, 1= < 1%; 2 = 1-5%; 3 = 5-15%; 4 = 15-25%; 5 = 25-50%; 6 = 5075%; 7 = 75-100%. (s) = Medidas de sustratos; (L) = Medidas indirectas de luz; (t) = Topografa
Parmetros
Hojarasca (s)*
Races (s)*
Troncos (s)*

Observacin
Porcentaje de la parcela cubierta por hojarasca
Porcentaje de la parcela con races superficiales y expuestas, sean estas de caf u otra
especie leosa.
Porcentaje de la parcela que ocupan los troncos de rboles vivos o tocones.

Ramas (s)*
Suelo (s)*

Porcentaje de la parcela cubierta por ramas cadas con un dimetro mayor a 10 cm.
Porcentaje de suelo desnudo

Rocas (s)*
Vegetacin
superficial (L)*
Vegetacin media
(L)*
Dosel (L)

Porcentaje de la parcela cubierta por rocas

Porcentaje de la parcela cubierta de plantas con una altura no mayor a 10 cm del suelo.

Pendiente (t)
Orientacin de la
pendiente (t)
Arroyos (t)

3.5.

Porcentaje de la parcela cubierta de plantas entre 10 y 130 cm del suelo. En esta cobertura
se tomaron en cuenta los arbustos y las plantas de caf.
Medido en las cuatro esquinas de cada parcela a una altura aproximada de 130 cm, con un
densimetro esfrico Model-A de Forest Densiometers. De los cuatro valores se calcul el
promedio por parcela y se multiplic por 1.04
Estimacin entre 0 y 90 grados
Exposicin de la ladera, medido con una brjula de 0 a 360 grados.
Presencia y distancia de estos hacia las parcelas

Anlisis de los datos

3.5.1. Composicin de especies por hbitat y sitios

Con los datos de presencia de las especies de helechos se generaron diagramas de Venn (Telfer y
Eversham 1996) que indican la riqueza de especies exclusivas y compartidas entre hbitats.

3.5.2. Estimaciones de riqueza y anlisis del esfuerzo de muestreo

El esfuerzo de muestreo y la estimacin de la riqueza se evalu por medio de las curvas de

acumulacin de especies-rea (Colwell y Coddington 1994), especies raras (nicas y duplicadas) y
dos estimadores de diversidad. Los estimadores elegidos fueron Jackknife 2 (McCune y Grace
2002, Magurran 2004) por ser considerado con menos sesgo y mayor exactitud comparado con
Jackknife 1, Chao 1 y Chao 2 (Brose et al. 2003) especialmente en cafetales (Lpez 2004, Lpez y
- 32 -

Williams-Linera 2006), y el modelo de Clench recomendado para estudios en hbitats muy

heterogneos y con muchas especies raras (Sobern y Llorente 1993). Con los modelos ajustados
de Clench se estim el esfuerzo necesario (rea de muestreo) para registrar el 90% de la diversidad
total estimada por el mismo modelo (Lamas et al. 1991 en Sobern y Llorente 1993). Los modelos
fueron ajustados con el mtodo de Cuasi-Newton en el programa Statistica 6.0 con el promedio de
la riqueza observada de 50 aleatorizaciones (Hortal et al. 2006). Para evaluar la influencia del
esfuerzo de muestreo en la estimacin de la riqueza en los diferentes hbitats se calcul el grado se
sesgo y exactitud de ambos estimadores, tomando como riqueza verdadera la riqueza observada
con el triple esfuerzo de muestreo.
Donde S(t) es el nmero de especies en funcin

S ( t ) = at /(1 + bt ) ,

de un esfuerzo t (rea muestreada), t(q) es el

esfuerzo de muestreo necesario para registrar una

t ( q ) = q /[b(1 q)]

proporcin q, del total de riqueza. El parmetro

a

Sesgo =

S estimada S verdadera

representa

la

tasa

(especies/rea)

de

incremento de la lista de especies al inicio del

S verdadera

muestreo, b es el segundo parmetro con

unidades de tiempo -1. a/b representan la asntota

S verdadera
S

Exactitud = estimada

S
verdadera

de la curva o el total estimado de riqueza del sitio.

En los dems clculos se utiliz el programa EstimateS versin 7.5 (Colwell 2005), aleatorizando
las parcelas 50 veces, para quitar el efecto del orden de las mismas. Estos anlisis se realizaron de
tres diferentes maneras:
a) Comparando las cuatro rplicas (sitios) de cada hbitat, con 20 parcelas por rplica.
b) Comparando entre sitios, para ello se unieron los muestreos de los hbitats de cada sitio,
haciendo un total de 60 parcelas por sitio.
c) Comparando los diferentes esfuerzos de muestreo, nicamente con los datos de Huatusco,
obteniendo un total de 60 parcelas por hbitat.

- 33 -

3.5.3. Determinacin del tipo de Distribucin de Abundancias Relativas (DAR)

Con los datos de los 12 transectos dispuestos en bloques se determin el tipo de DAR de los
ensambles de helechos. Se aplicaron tres mtodos con diferentes bases conceptuales, para
discriminar entre los distintos tipos de distribucin:
1. Pruebas de significancia de Chi2 (Magurran 2004). Con los registros de riqueza (en
rangos) y la abundancia de individuos se compararon las frecuencias esperadas y estimadas
para las distribuciones de Series logartmicas (SL), Log Normal (LN), Series Geomtricas
(SG) y Bastn Partido (BP). Las pruebas fueron realizadas con el programa Species
Diversity and Richness 3.02.
2. Anlisis SHE (Buzas y Hayek 1996, Hayek y Buzas 1997). Este mtodo consiste en
analizar el comportamiento de tres componentes: la diversidad (H), los logaritmos
naturales de la equidad (ln E=eH/S) y el cociente de los dos anteriores (ln E/ln S) como
una funcin de abundancia (N). Para discriminar entre el tipo de distribucin se identific
el componente que menos variacin tuvo en relacin a diferentes valores de S y N. Si el
parmetro H se mantiene ms estable la distribucin corresponde a SL; si el ms estable es
el cociente ln E/ ln S, se atribuye una distribucin LN: y si ln E es la ms estable, la
distribucin ser BP. En el presente estudio la estabilidad de los componentes fue
observada tomando las abundancias registradas en los primeros 50 m2 y en los 500 m2. Las
diferentes magnitudes de las unidades de los componentes no permitieron una
discriminacin clara grficamente de cul fue ms estable, como lo indican los autores del
mtodo. Por ello se realiz una variacin obteniendo la diferencia de cada componente
entre el valor adquirido con los datos de abundancia y riqueza de los 50 m2 y con 500 m2.
Esta diferencia fue expresada en porcentaje relativa al mayor valor. Este mtodo no
considera distribuciones de Series geomtricas.
3. Modelos lineales. Fattorini (2005), propuso el uso de modelos lineales para discriminar
entre la distribucin de SG y de BP. Para ello se ajustan modelos lineales con la riqueza
como variable dependiente de la abundancia. Si el ensamble de especies corresponde a una
distribucin de SG, el ajuste del modelo ser mejor cuando la abundancia est expresada
en escala logartmica y la riqueza no est transformada, y al contrario si la distribucin es
- 34 -

BP. Para evaluar los modelos se usaron los criterios de Akaike (AIC), ajuste del modelo
(R2), error estndar y coeficiente de variacin del modelo de regresin. El mejor modelo
fue aquel que tuvo el ajuste ms alto y valores menores de AIC, error estndar y
coeficiente de variacin (Crawley 2002). Se realizaron las correcciones de los parmetros
de los modelos cuando la variable dependiente estuvo en escala logartmica (Fattorini
2005). Los clculos fueron realizados en el paquete estadstico S-PLUS 2000.

3.5.4. Comparaciones entre hbitats y sitios (ndices de riqueza, diversidad y equidad. ANOSIM
y SIMPER)

Dado que es aconsejable elegir una combinacin de ndices para evaluar la diversidad de las
comunidades (Hayek y Buzas 1997), se eligieron el ndice de Shannon H y el estadstico de Q
como medidas de diversidad, el ndice de Simpson D como medida de dominancia, E de Simpson
y J de Shannon como medidas de equidad y Margalef d como medida de riqueza. Las ecuaciones
utilizadas fueron las siguientes (Magurran 2004):

Shannon = H = pi Ln( pi )
i

Simpson = D =
Margalef d =

1
2
pi

S = Riqueza observada
pi = Proporcin del nmero de individuos por especie
en relacin al total de individuos

S 1
Ln( N )

N = Nmero total de individuos de la muestra

n1 = Total de nmero de especies con abundancia R

Equidad de Simpson = E =
Equidad de Shannon J =

Estadstico Q =

Donde:

D
S

H
Ln( S )

R1 = El cuartil de 25 %
R2 = El cuartil de 75 %
nR1 = El nmero de especies donde se encuentra R1
nR2 = El nmero de especies donde se encuentra R2

R2 1
1
1
n R1 + nr + n R 2
2
2
R1 +1

Ln( R2 / R 1 )

La riqueza y diversidad alfa de los hbitats fue comparada por medio de todos los ndices
anteriormente citados, con base a modelos lineales y con modelos lineales generalizados tomando
los hbitats como factores. En el caso de las variables riqueza y abundancia se trabaj con
- 35 -

distribucin Poisson por tratarse de conteos (Crawley 2002). Cuando se encontraron diferencias
significativas se procedi con las comparaciones a posteriori mediante la prueba de Tukey. Estos
clculos fueron realizados en el paquete estadstico S-PLUS 2000.
Para comparar la diversidad entre sitios se usaron las pruebas de diferencias significativas basadas
en 10,000 remuestreos. Estas comparaciones se realizaron con el programa Species Diversity and
Richness 3.02.
Los anlisis de similitud (ANOSIM con sus siglas en ingls) y similitud porcentual (SIMPER con
sus siglas en ingls) fueron realizados en el programa PRIMER 5.0. Para esto se generaron dos
matrices de similitud Bray-Curtis, una con datos de presencia y otra con datos de abundancias sin
ninguna transformacin (Clarke y Gorley 2001, Clarke y Warwick 2001). Con el ANOSIM de una
va (Clarke y Warwick 2001, Magurran 2004) se compar cuan similares fueron los hbitats, con
los 12 ensambles dispuestos en bloques. Este anlisis da como resultado un valor R en una escala
de 0 (comunidades indistinguibles) a 1 (la similitud dentro del grupo es mayor que la similitud
entre grupos) y la significancia de la diferencia con base a un remuestreo.
El anlisis SIMPER fue empleado para establecer cuales especies contribuyeron ms a la similitud
intra-hbitat y disimilitud entre hbitats. Este anlisis da como resultado la similitud porcentual
intra-hbitats (entre ensambles), la disimilitud entre hbitats y la contribucin de las especies a
estos descriptores. Adems permite identificar especies que caracterizan o discriminan los
hbitats, mediante un cociente entre el promedio de contribucin a la similitud, y la desviacin
estndar por especie. Las especies con los valores ms altos de dicho cociente son buenas
descriptoras del hbitat o discriminadoras de dos hbitats.
El agrupamiento de los 12 ensambles con y sin participacin de la especie ms dominante entre los
ensambles (Blechnum appendiculatum) fue realizado por medio de dendrogramas con los valores
de abundancias de las especies. Esta prueba es recomendad para identificar la existencia de un
borde, por el agrupamiento de estos hbitats (Fortin y Drapeau 1995, Jacquez et al. 2000).

- 36 -

3.5.5. Evaluacin de los taxa superiores o de alto rango como sustitutos de la riqueza de
especies

Para analizar el uso de los taxa de alto rango (gnero y familia) como sustitutos de la riqueza de
helechos en los ambientes estudiados, se realizaron correlaciones de rango de Spearman (Moreno

et al. en prensa) en el programa Statistica 6.

3.5.6. Caracterizacin ambiental de los hbitats

La caracterizacin ambiental de cada hbitat, se realiz por medio de los 11 variables ambientales.
Se usaron los datos de los 18 transectos muestreados para tener mayor representacin de cada
hbitat. Las variables de cobertura de hojarasca, races, troncos, ramas, rocas, vegetacin
superficial, vegetacin media y suelo fueron analizadas con los datos de rangos (de 0 a 7 antes
detallados). Los datos de orientacin de ladera fueron reescalados mediante un ndice de carga de
calor que va de 0 a 1.

ndice carga de calor =

1 cos(orientacin 45)
2

Este ndice permite que orientaciones noreste, consideradas como pendientes fras, tomen valores
cercanos a 0 y orientaciones suroeste, consideradas pendientes calientes, tomen valores cercanos
a 1 por la exposicin al sol (McCune y Grace 2002). El porcentaje de dosel fue transformado
mediante el arco seno de su raz cuadrada y los grados de las pendientes a radianes (Zar 1999).
Para el anlisis de correlacin entre los parmetros ambientales se buscaron correlaciones lineales
de Pearson con los promedios de las 20 parcelas por transecto. Las comparaciones de las variables
ambientales entre los hbitats se realizaron a travs de modelos lineales mixtos para datos
desbalanceados (Pinheiro y Bates 2000), uno para cada variable. Para el ajuste de los modelos se
especific al factor hbitat como fijo y los sitios y parcelas como aleatorios, tomndose en cuenta
para cada hbitat la totalidad de las parcelas muestreadas (120 parcelas por hbitat). Las
comparaciones a posteriori se realizaron con las pruebas de t (Crawley 2002). Estos anlisis fueron
efectuados en el paquete estadstico S-PLUS 2000.

- 37 -

Mediante el Anlisis de Componentes Principales (PCA) realizado con los promedios por
transecto de las variables ambientales se identificaron los cinco parmetros que mejor explicaban
o caracterizaban cada hbitat. Para ello se utilizaron matrices de correlaciones estandarizando y
centrando los datos (Clarke y Warwick 2001) con el paquete estadstico MVPS. Con el objetivo de
analizar la variabilidad micro-ambiental, se realiz un segundo PCA con base en las cinco
variables ambientales previamente identificadas utilizando los valores de todas las parcelas (120
parcelas por hbitat).

3.5.7. Relacin entre las variables ambientales y las variables biolgicas

Se buscaron correlaciones no paramtricas entre los promedios por transecto (N = 18) de las
variables ambientales y biolgicas (abundancia, riqueza, nmero de hojas, porcentaje de
individuos frtiles y promedio de tamao de hoja).
Las correlaciones de las variables ambientales con los ensambles de helechos estudiados se
investigaron por medio del anlisis BIO-ENV con Primer 5.0, con los 12 transectos dispuestos en
bloques. Este anlisis est basado en la premisa de que existir un 100% de correlacin entre las
variables ambientales y biolgicas cuando las agrupaciones de muestras (hbitats/sitios) basadas
en las variables ambientales y variables biolgicas son similares (Clarke y Warwick 2001). Para
ello busca la combinacin mnima de parmetros ambientales necesarios para maximizar el
coeficiente de correlacin entre ambos tipos de datos (Clarke y Gorley 2001). Se utilizaron
matrices de similitud de datos ambientales con distancias euclidianas estandarizadas y de
biolgicas (composicin y abundancias) con Bray-Curtis sin ninguna transformacin.

3.5.8. Anlisis de la demografa de los helechos

Para analizar la influencia del hbitat en las caractersticas demogrficas de los helechos, se
tomaron en cuenta slo las 11 especies que compartieron los tres hbitats (ver Cuadro 3). Las
comparaciones entre hbitats fueron a nivel del ensamble, obteniendo el total de hojas, promedio
de tamao de individuo, porcentaje de individuos frtiles por transecto. Esta ltima variable fue
normalizada calculando el arco seno de su raz cuadrada (Zar 1999). Se usaron modelos lineales
generalizados con distribucin Poisson para el nmero de hojas y modelos lineales normales para

- 38 -

las variables de tamao de individuos y el arco seno de la raz cuadrada del porcentaje de
fertilidad.
El anlisis al nivel de especies fue realizado con las seis especies presentes en los tres hbitats con
ms de cinco individuos por hbitat, independientemente del sitio. Debido a que la abundancia de
individuos por hbitat fue muy variable y no estuvieron representados todos los sitios, para
comparar entre hbitat se obtuvieron las medias e intervalos de 95% de confianza, para las tres
variables biolgicas.

- 39 -

4. Resultados
4.1. Composicin de especies por hbitat y sitios

La riqueza total registrada en los cuatro sitios estudiados (12 transectos, 6,000 m2) fue de 54
especies repartidas de 6131 individuos. En los F-bosque se registr un total de 38 especies, en Ccerca 29 especies y en C-lejos 20 especies. Slo dos especies son consideradas invasoras,
Macrothelypteris torresiana presente solo en los cafetales y Thelypteris dentata que ocurri en los
tres hbitats (Mickel y Smith 2004). Once especies fueron compartidas entre los tres hbitats; dos
especies (Anemia phyllitidis y Pteris orizabae) fueron exclusivas de F-bosque y C-lejos, tres
(Macrothelypteris torresiana, Pleopeltis crassinervata y Pteridium caudatum) fueron exclusivas
de C-cerca y C-lejos, y seis fueron exclusivas de F-bosque y C-cerca. De estas ltimas seis las ms
abundantes fueron: Ctenitis melanosticta, Pteridium arachnoideum y Thelypteris tetragona
(Cuadro 3, Apndice 1). El hbitat bajo la influencia del efecto de borde (C-cerca) tuvo ms
especies propias y comparti ms especies con F-bosque comparado con el hbitat C-lejos (Figura
2).
Huatusco fue el sitio donde ms especies compartieron los tres hbitats (7 especies) y Xalapa el
que menos especies comparti (2 especies). Los sitios Coatepec, Teocelo y Xalapa slo
compartieron una especie entre los hbitats F-bosque y C-lejos, estas fueron Pteris orizabae,
Anemia phyllitidis y Phlebodium pseudoaureum respectivamente, las dos primeras especies son
consideradas de bosque. En todos estos sitios C-lejos tuvo menos especies exclusivas que C-cerca
(Figura 3).

F-bosque
19 (35%)
2 (4%)

11

6 (11%)
Figura 2. Nmero de especies exclusivas
y compartidas entre F-bosque, C-cerca y
C-lejos.

(20%)

4 (7%)
C-lejos

3 (6%)

9 (17%)

C-cerca
- 40 -

Huatusco

Coatepec

F-bosque

F-bosque

11 (41 %)

10 (42 %)

1 (4 %)

1 (4 %)

(29 %)

2 (7 %)

(19 %)

2 (8 %)

2 (8 %)

C-lejos

2 (7 %)

2 (7 %)

2 (8 %)
C-lejos

C-cerca

C-cerca

Teocelo

Xalapa

F-bosque

F-bosque

6 (25 %)

9 (35 %)

1 (4 %)

4 (15 %)

1 (4 %)

1 (4 %)

3 (12 %)
2 (8 %)

(21 %)

4 (17 %)
C-lejos

1 (4 %)

6 (25

1 (4 %)

%)

3 (12 %)

C-lejos

C-cerca

Figura 3. Nmero de especies compartidas y exclusivas de F-bosque, C-cerca y C-lejos en cada sitio de estudio.

- 41 -

7 (27 %)
C-cerca

Cuadro 3. Composicin y abundancia de 54 especies de helechos de los sitios y hbitats estudiados (el rea de muestreo por cada sitio fue de
1500 m2). Las celdas sombreadas son las especies compartidas entre los hbitats; (*) presentes en los tres hbitat, () presentes en F-bosque y
C-cerca; (+) presentes en F-bosque y C-lejos, () presentes en C-cerca y C-lejos. Las celdas sin sombrear son especies exclusivas de un solo
hbitat; con (c) de C-cerca, con (l) de C-lejos, sin smbolo de F-bosque. F-bosque (F-b), C-cerca (C-c) y C-lejos (C-l)

Siglas

Especie

adr

Adiantopsis radiata (*)

alf

Alsophila firma

anp

Anemia phyllitidis (+)

anc

Anogramma chaerophylla (c)

Coatepec
F-b

C-c

C-l

18

Total

18

Huatusco
F-b

C-c

16

C-l

Total

Teocelo
F-b

C-c

17

13

C-l
2

27

40

asc

Asplenium cuspidatum

asm

Asplenium miradorense

asp

Asplenium praemorsum (l)

bla

Blechnum appendiculatum (*)

26

10

blo

Blechnum occidentale (*)

10

20

2
40

blp

Blechnum polypodioides (c)

cax

Campyloneurum xalapense

cte

Ctenitis equestris

21

ctm

Ctenitis melanosticta ()

cyb

Cyathea bicrenata (c)

cyd

Cyathea divergens (*)

dec

Dennstaedtia cicutaria (*)

de

Dennstaedtia sp1 (c)

did

Diplazium donnell-smithii

die

Diplazium expansum

dil

Diplazium lonchophyllum

43

F-b

C-c

59

36

39

452

100

591

87

273

32

45

14

62

18

900

1260

59

762

115

877

19

21

189

189

128

277

128

23

300

11

30

55

19

11

13

147

19
105

22

111

glp

Gleichenella pectinata (c)

Hypolepis repens (c)

llc

Llavea cordifolia

mat

Macrothelypteris torresiana ()

mal

Marattia laxa

11

32

- 42 -

7
1

21
2

22

hyr

Total

147

32

C-l

43

11
24

Xalapa

40
1

Total

25

28

21
33

33

Siglas

Especie

Coatepec
F-b

C-c

C-l

Total

Huatusco
F-b

C-c

C-l

Total

Teocelo
F-b

C-c

C-l

Total

Xalapa
F-b

mes

Megalastrum subincisum

mii

Mildella intramarginalis (l)

nic

Niphidium crassifolium

pec

Pecluma consimilis

pes

Pecluma sursumcurrens

phr

Phanerophlebia remotispora

php

Phlebodium pseudoaureum (*)

pla

Pleopeltis angusta ()

plc

Pleopeltis crassinervata ()

poe

Polypodium subpetiolatum

14

pof

Polypodium furfuraceum ()

29
1

29

3
1

30

30

14

23

pol

Polypodium longepinnulatum (l)

Polypodium plebeium (l)

pop

Polypodium pyrrholepis (c)

Pteridium aquilinum var feei (c)
Pteridium arachnoideum ()

ptc

Pteridium caudatum ()

pto

Pteris orizabae (+)

ptc

Pteris quadriaurita (*)

1
1

207

207

14

2
1

pta

23

19

19

14
1

2
5

17

2
1

198
12

22

sai

Saccoloma inaequale

the

Tectaria heracleifolia

tem

Tectaria mexicana

thd

Thelypteris dentata (*)

thi

Thelypteris imbricata (*)

thl

Thelypteris linkiana (c)

thm

Thelypteris melanochlaena (*)

tho

Thelypteris oligocarpa (*)

thov

Thelypteris ovata var lindheimeri ()

Thelypteris tetragona ()

198
152

45

16
6

51

59

102

30

134

- 43 -

36

16
18

40

58

17

20

19

27

31

31

200

1
36

Total

1
2

ptar

C-l

pop

tht

C-c

10

23

36

23

60

18

21

32

428

19

449

13
1

27

27

4.2. Estimacin de riqueza y porcentaje de muestreo alcanzado

El promedio del muestreo alcanzado por hbitat vari con ambos estimadores usados entre el
70 a 85 %, con grandes variaciones intra-hbitat. Para el hbitat F-bosque, el estimador
Jackknife 2 pronostic tres especies ms que Clench, resultando en una diferencia del 10%
en el muestreo alcanzado. En todos los F-bosque, Jackknife 2 estima una mayor riqueza que
Clench, con mayores diferencias en Coatepec y Huatusco (Cuadro 4). En ambos sitios, las
curvas de acumulacin de riqueza observada y especies duplicadas, tuvieron una tendencia
ascendente a diferencia de las especies nicas que disminuyeron con mayor muestreo. En los
otros fragmentos de bosque, las curvas de acumulacin mostraron un comportamiento
asinttico y el nmero de especies raras (nicas y duplicadas) qued estable a partir de los
100 m2 de muestreo (Figura 4).
En C-cerca el muestreo alcanz promedios levemente mayores que en los F-bosque (entre
78 % y 85 %). La riqueza estimada por Jackknife 2 y Clench tuvo una diferencia de dos
especies, igual al 7 % de muestreo. Sin embargo, a diferencia de los fragmentos de bosque,
Clench estim ms riqueza que Jackknife 2 en dos ensambles (Huatusco y Coatepec). En el
sitio Xalapa se observ la mayor diferencia entre los dos estimadores (10 especies ms en
Jackknife 2) (Cuadro 4). Las curvas de acumulacin especies-rea de los cuatro ensambles,
fueron muy semejantes, presentando una leve tendencia ascendente, siendo ms pronunciada
en Xalapa. Sin embargo, el nmero de especies nicas y duplicadas fue diferente; en los
sitios de Coatepec y Huatusco la curva de especies nicas baja y se traslapa con la curva de
especies duplicadas (Figura 5); en Xalapa las especies duplicadas llegan a valor cero y el
nmero de especies nicas aumenta fuertemente; en Teocelo la curva de especies raras se
estabiliza antes de los 100 m2 de muestreo. El nico ensamble donde las curvas de riqueza
estimada (Jackknife 2) y riqueza observada se interceptan, fue en el sitio de Coatepec (Figura
5), esto debido a que a partir de los 300 m2 de muestreo el nmero de especies duplicadas es
mayor que el de las especies nicas.
C-lejos fue en promedio el hbitat de menor diversidad y con menor porcentaje de muestreo
alcanzado y en el que ambos estimadores coincidieron ( 13 especies y 73% de muestreo).
La mayor diferencia entre ambos estimadores fue en Coatepec, mismo sitio en el que se
- 44 -

registr el mayor nmero de especies nicas y consecuentemente el menor porcentaje de

muestreo (Cuadro 4, Figura 6). Los patrones de las curvas de acumulacin fueron mucho ms
variables entre los cuatro ensambles, comparado con los otros hbitats. Ninguna de las curvas
de especies observadas alcanz la asntota y las curvas de especies raras tuvieron diferentes
comportamientos (Figura 6).
Cuadro 4. Riqueza y abundancia observada, riqueza estimada con Jackknife 2 y Clench, y
porcentaje de muestreo alcanzado con base en ambos estimadores, de los 12 ensambles de
helechos registrados en fragmento de bosque y caf. Las celdas sombreados presentan los
promedios por hbitat. Los parmetros de los modelos de Clench se presentan en el Anexo 2a.

Hbitats

Sitios

Huatusco
Coatepec
F-bosque
Teocelo
Xalapa
Media F-bosque
Huatusco
CafCoatepec
cerca
Teocelo
Xalapa
Media Caf-cerca
Huatusco
Coatepec
Caf-lejos
Teocelo
Xalapa
Media Caf-lejos

Riqueza
observada

Abundancia

18
19
13
15
16.3
12
13
13
15
13.3
11
10
11
7
9.8

204
336
335
1482
589.3
648
458
793
470
592.3
187
109
1030
79
351.3

Riqueza estimada
Jackknife 2

Clench

27.4
29.4
18.7
17.1
23.1
14
13
18.7
26.1
17.9
14.8
18.4
11.1
10.8
13.8

24.5
25.3
16.1
16.5
20.6
15.3
15.6
15.1
16.5
15.6
15.2
15.0
13.2
10.3
13.4

Porcentaje de
muestreo
Jackknife 2 Clench
65.7
64.6
69.5
87.7
71.9
85.7
100.0
69.6
57.5
78.2
74.1
54.3
98.7
64.8
73.0

73.6
75.0
80.9
91.1
80.2
78.2
83.3
85.9
90.9
84.6
72.2
66.7
83.6
67.8
73.0

Comparando entre los sitios (uniendo las parcelas de los tres hbitats, 60 por sitio), en tres de
ellos, los estimadores presentaron riquezas similares entre 78 y 90 % (Cuadro 5). Slo en
Teocelo Jackknife 2 estim trece especies ms de lo observado y el menor porcentaje de
muestreo (65%). Las estimaciones de Clench fueron todas inferiores a los de Jackknife 2,
pronosticando consecuentemente mayores porcentajes de muestreo entre 80 a 90% (Cuadro
5).

- 45 -

Cuadro 5. Riqueza y abundancia observada, riqueza estimada con Jackknife 2 y Clench, y

porcentaje de muestreo de helechos de los cuatro sitios de estudio (60 parcelas por sitio). Los
parmetros de los modelos de Clench se presentan en el Anexo 2b.

Sitios

Riqueza

Abundancia

Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa

24
27
24
26

1039
903
2158
2031

Riqueza estimada
Jackknife 2
Clench
30.9
30.7
34.9
33.1
36.7
27.1
31
29.1

- 46 -

Porcentaje de muestreo
Jackknife 2
Clench
77.7
78.3
77.4
81.6
65.4
88.5
83.9
89.4

Coatepec

40

40

30

30

Especies

Especies

Huatusco

20

20

10

10

0
0

100

200

300

400

500

100

200

40

30

30

Especies

Especies

40

20

400

500

20

10

10

200

500

Xalapa

Teocelo

100

400

Area muestreada (m2)

Area muestreada (m2)

300

300

400

500

100

200

300

Area muestreada (m2)

Area muestreada (m2)

Figura 4. Curvas de acumulacin de especies observadas, estimadas

(Jackknife de segundo orden y modelo de Clench) y raras
(nicas y duplicadas), de los cuatro fragmentos de bosque.

Jackknife 2

nicas
Duplicadas

S observada

- 47 -

Clench

Coatepec
30

20

20

Especie

Especie

Huatusco
30

10

10

100

200

300

400

500

100

Area muestreada (m2)

200

20

20

10

10

200

500

400

500

Xalapa
30

Especie

Especie

Teocelo

100

400

Area muestreada (m2)

30

300

300

400

500

100

200

300

Area muestreada (m2)

Area muestreada (m2)

Figura 5. Curva de acumulacin de especies observadas, estimadas

(Jackknife de segundo orden y modelo de Clench) y raras
(nicas y duplicadas), de los cuatro sitios de caf cerca.

Jackknife 2

nicas
Duplicadas

S observada

- 48 -

Clench

Coatepec

Huatusco

20

Especie

Especie

20

10

0
0

100

200
300
Area muestreada (m2)

400

500

100

200
300
Area muestreada (m2)

400

500

400

500

Xalapa

Teocelo

20

Especie

20

Especie

10

10

10

0
0

100

200
300
Area muestreada (m2)

400

500

100

200

300

Area muestreada (m2)

Figura 6. Curva de acumulacin de especies observadas, estimadas

(Jackknife de segundo orden y modelo de Clench) y raras
(nicas y duplicadas), de los cuatro sitios de caf lejos.

nicas

Jackknife 2

Duplicadas
S observada

- 49 -

Clench

4.3. Evaluacin de la riqueza en funcin al esfuerzo de muestreo

Para el sitio de Huatusco se compararon los datos de riqueza y abundancia de helechos,

obtenidos de un transecto (500 m2) con datos obtenidos de tres transectos (1500 m2) por cada
hbitat. Los resultados de los estimadores con los dos esfuerzos de muestreo mostraron
diferentes patrones por hbitat. En los ensambles de F-bosque, la estimacin de Jackknife 2 fue
mayor que Clench (una diferencia de 3 a 4 especies) independientemente del esfuerzo de
muestreo. En los hbitats de caf, la estimacin de riqueza con 500 m2 fue similar con ambos
estimadores. Sin embargo, con el triple esfuerzo de muestreo, Jackknife 2 estim una riqueza
mucho mayor que Clench. As en C-lejos Jackknife 2 estim 15 especies ms que Clench,
comparadas con 8 especies en C-cerca y slo 4 especies en F-bosque. (Cuadro 6).
Cuadro 6. Comparacin de dos esfuerzos de muestreo (500 m2 y 1500 m2) en el sitio Huatusco, para la
riqueza observada, estimada y porcentajes de muestreo de helechos, con base a los estimadores
Jackknife 2 y Clench. Se presenta tambin la estimacin del rea mnima de muestreo para registrar el
90% de la riqueza estimada por Clench. Los parmetros de los modelos de Clench se detallan en
Apndice 2c.
Parmetros
Riqueza (S) observada
Abundancia
S estimada Jackknife 2 (J2)
S estimada Clench
Porcentaje muestreado (J2)
Porcentaje muestreado (Clench)
rea de muestreo para obtener el
90% de la diversidad (Clench)

F-bosque
1500 m2
500 m2
18
34
204
856
27.4
48.7
24
44.5
66 %
70 %
74 %
76 %

C-cerca
1500 m2
500 m2
12
21
648
1009
14.0
31.8
15.3
24.1
86 %
66 %
78 %
87 %

C-lejos
1500 m2
500 m
11
24
187
1657
14.8
42.5
15.2
27.8
74 %
56 %
72 %
86 %

1660 m2

1183 m2

1713 m2

Las estimaciones de la riqueza de los tres hbitats (con ambos estimadores), basadas en 500 m2
fueron mucho menores que la riqueza observada en 1500 m2 (Cuadro 6). Por ello ambos
estimadores tuvieron un sesgo negativo e inexactitud, con pequeas diferencias entre ellos.
Clench present similar sesgo e inexactitud en F-bosque y C-cerca, Jackknife 2 tuvo levemente
ms sesgo e inexactitud en C-cerca que en F-bosque. En C-lejos ambos estimadores bajaron su
exactitud y tuvieron ms sesgo en igual proporcin (Figura 7).

- 50 -

Sesgo / Inexactitud

Jackknife 2
Clench

0.20
0.10
0.00
-0.10
-0.20
-0.30
-0.40
-0.50
F-bosque

C-cerca

C-lejos

Hbitats

Figura 7. Sesgo (valores negativos) e inexactitud (valores positivos) de la estimacin de la riqueza con
Jackknife 2 y Clench. La riqueza verdadera fue la observada con 1500 m2.

En los tres hbitat las curvas de acumulacin de riqueza observada en 1500 m2, tuvieron un
comportamiento asinttico, indicando que el muestreo se est completando (Figura 8). Coherente
con ello los porcentajes de muestreo obtenidos con la estimacin del modelo Clench aumentaron
en los tres hbitats (Cuadro 6). Las curvas de especies raras tuvieron diferentes patrones entre
hbitats, en F-bosque las especies nicas tuvieron tendencia a disminuir y las duplicadas se
estabilizaron despus de los 500 m2 lo que confirma que el muestreo se est completando.
Resultado contrario se observ en los hbitats de caf, (con ms claridad en C-lejos) donde las
especies duplicadas disminuyeron y las nicas aumentaron. Por ello el porcentaje de muestreo
segn Jackknife 2 disminuy en un 20% con esfuerzo de muestreo mayor (Cuadro 6 y Figura 8).
El modelo de Clench determina un rea entre 1183 m2 y 1763 m2 para registrar un 90% de la
riqueza que estim. Independientemente de que el nmero de especies que se observaron con
similares esfuerzos de muestreo fue mayor que el estimado por el modelo, los patrones
asintticos mencionados anteriormente indican que con dichos esfuerzos de muestreo los
muestreos estn siendo representativos de los hbitats (Figura 8).

- 51 -

Nmero de especies

Fragmento de bosque
50
40
30
20
10
0
0

500

1000

1500

Area muestreada m2

Nmero de especies

Caf cerca
50
40
30
20
10
0
0

500

1000

1500

Area muestreada m

40

Nmero de especies

Nmero de especies

Caf lejos
50

30
20
10

500

1000

1500

Area muestreada m2
Figura 8. Curva de acumulacin de especies observadas,
estimadas (Jackknife 2 y modelo de Clench) y raras (nicas y
duplicadas), de 60 parcelas por cada tipo de hbitat en
Huatusco a) F-bosque, b) C- cerca y c) C-lejos.

Jackknife 2
S observada
Clench
nicas
Duplicadas

- 52 -

4.4. Ajuste de la distribucin de abundancias relativas (DAR) a cuatro modelos

Los 12 ensambles dispuestos en el diseo en bloque fueron evaluados por tres mtodos (pruebas
de bondad de ajuste con Chi2, anlisis SHE, y modelos lineales), para conocer a cul tipo de
distribucin se ajustan mejor las abundancias relativas de sus especies. Del modelo ms
equitativo (BP) al ms dominante (SG), se observ que segn las pruebas de Chi2, tres ensambles
de F-bosque y cuatro de caf se ajustaron a Bastn Partido (BP), todos los ensambles se
ajustaron tambin a Log Normal (LN), 11 a Series Logartmicas (SL) y slo un ensamble de Fbosque y tres de caf a Series Geomtricas (SG) (Cuadro 7). Si se considera que la distribucin
observada se aproxima mejor al modelo cuando la probabilidad de rechazo es ms baja
(aceptacin ms alta) (Magurran 2004), un ensamble se ajust mejor a BP, nueve a LN, dos a SL
y uno a SG.
Cuadro 7. Valores de probabilidad en la pruebas de Chi2, comparando los valores observados y los
esperados, para cuatro tipos de distribuciones de abundancias relativas de los ensambles de helechos.
Las celdas sombreadas indican la probabilidad ms alta de aceptacin de la hiptesis nula (que los
valores observados no difieren de los esperados).

Hbitats

F-bosque

C-cerca

C-lejos

Sitios
Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa
Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa
Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa

Bastn partido
(BP)
0.45
0.11
0.06
< 0.05
< 0.05
0.04
< 0.05
0.43
< 0.05
0.19
< 0.05
0.19

Log-Normal
(LN)
0.41
0.28
0.96
0.99
0.89
0.83
0.82
0.41
0.41
0.31
0.22
0.49

Series Logartmicas
(SL)
0.34
0.24
0.84
0.95
0.77
0.51
0.91
0.34
0.24
0.18
< 0.05
0.86

Series Geomtrica
(SG)
0.99
< 0.05
< 0.05
< 0.05
< 0.05
< 0.05
< 0.05
0.13
< 0.05
0.06
< 0.05
0.15

Los resultados del anlisis SHE (Hayek y Buzas 1997), fueron similares a los de Chi2. La
mayora de los ensambles presentaron menor variacin en el cociente entre los logaritmos de
equidad y riqueza, por lo que se atribuye una distribucin tipo LN. Un ensamble en F-bosque y
otro en C-lejos presentaron menor variacin del ndice de Shannon, por lo que la distribucin fue

- 53 -

LS. Solamente en el ensamble de F-bosque de Huatusco, el ndice de equidad fue menos

variable, lo que seala un mejor ajuste a la distribucin de BP (Cuadro 8).
Cuadro 8. Anlisis de SHE: Riqueza (S), Shannon (H), y Equidad (E) para determinar el tipo de
distribucin de abundancias relativas de los ensambles de helechos. Cada valor fue calculado para los
rangos de abundancia que se presentan en la columna tres. La diferencia de estos valores se expres en
porcentaje, relativo al valor ms alto. Las celdas sombreadas resaltan el componente de menor variacin
porcentual.
Hbitats

Sitios

Huatusco
Coatepec
F-bosque
Teocelo
Xalapa
Huatusco
Coatepec
Caf-cerca
Teocelo
Xalapa
Huatusco
Coatepec
Caf-lejos
Teocelo
Xalapa

Rango de
abundancia *
31 a 204
34 a 336
34 a 335
148 a 1482
65 a 648
45 a 458
40 a 793
47 a 470
28 a 187
28 a 109
51 a 1030
23 a 79

H
55.1
38.6
31.8
6.8
44.1
40.9
34.2
24.2
37.0
26.3
19.4
27.0

Diferencia (%)
LnE/Ln(S) LnE
49.1
25.0
6.5
44.5
12.9
47.1
29.8
47.5
1.6
42.1
16.5
21.5
19.2
56.7
15.7
40.1
6.6
43.4
13.0
40.3
25.6
65.4
7.9
36.2

Distribucin
BP
LN
LN
LS
LN
LN
LN
LN
LN
LN
LS
LN

* Los clculos fueron realizados tomando como abundancia mnima lo acumulado en la segunda parcela.

El tercer mtodo empleado para analizar el tipo de distribucin de abundancias relativas fueron
los modelos lineales (Fattorini 2005), que solo discriminan entre las distribuciones SG y BP. La
comparacin del ajuste de los modelos permiti discriminar claramente el tipo de distribucin de
10 ensambles, seis de ellos con mejor ajuste a BP y cuatro a SG. Los dos ensambles de caf de
Coatepec, se ajustaron a ambos modelos de distribucin (Cuadro 9).
Los ensambles de Teocelo y Huatusco se ajustaron mejor a una distribucin de BP y los
ensambles de Xalapa a una distribucin de SG. Para ambos ensambles de caf en Coatepec no
fue posible discriminar el tipo de distribucin. (Cuadro 9).

- 54 -

Cuadro 9. Parmetros de los modelos lineales de regresin para el ajuste de las distribuciones de
abundancias relativas de Series geomtricas y Bastn partido. La ltima columna presenta el modelo de
mejor ajuste (mayor R2 y menores valores en los dems parmetros). La probabilidad de significancia
para todas las regresiones fue menor a 0.001.

Hbitat

F-bosque

C-cerca

C-lejos

Sitio
Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa
Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa
Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa

Series Geomtricas
(log A=bo+b1R) *
Sxy
2.1
19.1
34.6
87.9
94.8
24.1
87.6
10.9
17.4
6.3
240.0
5.5

CV
(%)
18.4
108.0
134.0
89.0
176.0
71.8
144.0
34.7
102.0
58.2
256.0
48.9

AIC
28
114
94
136
111
85
118
74
65
39
122
26

Bastn Partido
(A=bo+b1 log R)

R2
0.98
0.70
0.63
0.82
0.50
0.84
0.60
0.95
0.69
0.87
0.27
0.91

Sxy
2.7
17.9
28.7
98.2
80.2
25.3
71.3
13.1
14.3
6.2
191.0
6.2

CV
(%)
23.6
101.0
111.0
99.4
149.0
71.8
117.0
41.8
84.1
56.4
204.0
55.1

AIC
37
110
89
139
107
86
113
79
60
38
117
27

Tipo de
distribucin
R2
0.96
0.73
0.75
0.78
0.65
0.83
0.73
0.92
0.79
0.88
0.54
0.88

SG
BP
BP
SG
BP
SG o BP
BP
SG
BP
SG o BP
BP

SG

* El Sxy = Error estndar, CV (%) = Coeficiente de variacin, R2 =Coeficiente de determinacin, AIC = Criterio de
Akaike, del modelo de Series Geomtricos fueron corregidos segn Fattorini (2005).

Comparando los resultados de las tres metodologas usadas, la mayora de los ensambles se
ajustaron mejor a distribuciones de comunidades ms equitativas como Bastn Partido y Log
Normal (Ludwig y Reynolds 1988). Los ensambles de Xalapa presentaron resultados
contradictorios entre las tres metodologas, igual que C-lejos de Teocelo y F-bosque de Huatusco
(Cuadro 10).

- 55 -

Cuadro 10. Resumen comparativo de los tipos de Distribucin de Abundancias Relativas (DAR) a los
que mejor se ajustaron los 12 ensambles de helechos, segn los tres mtodos empleados.

Hbitat

F-bosque

C-cerca

C-lejos

Sitio
Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa
Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa
Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa

Tipo de distribucin segn

tres metodologas
Chi2
SG
LN
LN
LN
LN
LN
LN
BP
LN
LN
LN
SL

SHE
BP
LN
LN
SL
LN
LN
LN
LN
LN
LN
SL
LN

ML
SG
BP
BP
SG
BP
SG/BP
BP
SG
BP
SG/BP
BP
SG

4.5. Anlisis de diversidad alfa y estructura de los ensambles

Analizando la riqueza, diversidad y equidad de los diferentes ensambles, en pocos casos existi
consistencia entre todos los ndices utilizados. Sin embargo, los ensambles con ndices ms bajos
fueron los de caf.
El ensamble de F-bosque en Huatusco fue el nico que de manera sistemtica tuvo los valores
ms altos en todos los ndices utilizados, ubicndolo como el ensamble ms rico, diverso y
equitativo (Cuadro 11); y coherentemente la grfica de rango-abundancia no presenta especies
muy dominantes ni muchas especies raras (Figura 9 a). Adems mediante el anlisis SHE, fue el
nico ensamble de distribucin Bastn Partido, arreglo atribuido a ensambles equitativos de
reas conservadas (Gotelli y Graves 1996).
Dos ensambles con ms consistencia entre cinco de los seis ndices utilizados fueron el C-cerca
de Xalapa y C-lejos de Teocelo. El primer ensamble estuvo entre los ms diversos y equitativos,
excepto por el estadstico Q que lo calific en cuarto lugar; el segundo ensamble fue el menos
rico y diverso. En la grfica de rango-abundancia present un arreglo con menos equidad, por la
alta dominancia de Blechnum appendiculatum sobre las dems especies. Este ensamble fue el

- 56 -

nico que mediante el anlisis SHE se ajust mejor a una distribucin tipo Series Logartmicas
(Figura 9 y Cuadro 11) atribuida a ensambles con estrs de hbitats perturbados (Hill y Hamer
1998).
Entre los tres ndices de diversidad usados, en algunos ensambles el estadstico Q fue el ms
distinto de los dems ndices. As ensambles de Huatusco y Coatepec en C-cerca de diversidad
intermedia a baja segn los ndices de Shannon y Simpson, fueron los ms diversos con el
estadstico Q. El ensamble de Teocelo en C-lejos, tuvo baja diversidad con los ndices de H y D e
intermedio segn el estadstico Q (Cuadro 11). Este resultado indica que los ensambles antes
sealados a pesar de tener alta dominancia de una o dos especies, poseen una distribucin
equitativa de las especies intermedias (Figura 9 b y c).
Cuadro 11. Valores por hbitat y sitio estudiado de los ndices de riqueza, diversidad, equidad y
dominancia de los 12 ensambles de helechos.
Hbitat

Sitio

Huatusco
Coatepec
F-bosque
Teocelo
Xalapa
Media F-bosque
Huatusco
Coatepec
C-cerca
Teocelo
Xalapa
Media Caf-cerca
Huatusco
Coatepec
C-lejos
Teocelo
Xalapa
Media Caf-lejos

d
Margalef
3.20
3.09
2.06
1.92
2.57
1.70
1.96
1.80
2.28
1.93
1.91
1.92
1.44
1.37
1.66

H
Shannon
2.35
1.94
1.32
1.48
1.77
1.11
1.72
1.17
1.90
1.47
1.49
1.48
0.62
1.15
1.19

Q
estadstica
3.85
3.46
2.92
2.04
3.07
3.85
3.73
2.76
2.37
3.18
3.17
2.50
2.65
1.44
2.44

J
Shannon
0.81
0.66
0.51
0.55
0.63
0.45
0.68
0.46
0.7
0.57
0.62
0.64
0.26
0.59
0.53

E
Simpson
0.46
0.23
0.2
0.2
0.27
0.16
0.29
0.19
0.34
0.25
0.28
0.33
0.12
0.35
0.27

D
Simpson
8.25
4.32
2.57
3.07
4.55
1.94
3.71
2.43
5.10
3.30
2.94
3.28
1.31
2.46
2.49

Evaluando la estructura de los ensambles determinada por la abundancia relativa de las

especies, cinco especies mostraron fluctuaciones muy notables entre los F-bosque y C-cerca,
y cuatro especies entre C-cerca y C-lejos. El detalle de estas especies se indica por sitio
(Figura 9). Blechnum appendiculatum fue la especie dominante en todos los ensambles que
estuvo presente (estuvo ausente en C-lejos de Coatepec y Xalapa).

- 57 -

Huatusco: En C-cerca, Dennstaedtia cicutaria y Thelypteris dentata tuvieron alta e

intermedia dominancia respectivamente, arreglo que se invirti en C-lejos. La abundancia
de Adiantopsis radiata tuvo un cambio gradual entre los hbitats, estuvo entre las cinco
especies dominantes de F-bosque, se volvi especie rara en C-cerca y no estuvo en Clejos. Algunas especies que no estuvieron presentes en F-bosque, tuvieron dominancia
intermedia en C-cerca, se convirtieron en raras en C-lejos. El F-bosque y C-cerca
compartieron a Thelypteris imbricata como especie rara.

Coatepec: Se observ un recambio completo de especies dominantes entre el F-bosque y

el caf, pero compartieron a las especies raras. T. oligocarpa que tuvo abundancia
intermedia en F-bosque fue especie dominante en los hbitats de caf. T. dentata tuvo
abundancia intermedia en C-cerca y se convirti en la dominante en C-lejos.

Teocelo: Al igual que en Huatusco Blechnum appendiculatum fue una de las especies
dominantes en los tres hbitats. Ctenitis melanosticta tuvo un cambio gradual entre los
tres hbitats. Fue la especie dominante en F-bosque, intermedia en C-cerca y no estuvo
presente en C-lejos. T. oligocarpa tuvo dominancia baja en F-bosque, fue la ms
dominante en C-cerca y abundancia intermedia en C-lejos. La segunda especie dominante
en C-lejos fue T. imbricata que no estuvo presente en los dems hbitats.

Xalapa: B. appendiculatum fue especie dominante en F-bosque y C-cerca, pero no estuvo

presente en C-lejos. C. melanosticta que fue la segunda especie dominante en F-bosque,
tuvo abundancia intermedia en C-cerca. Pteridium caudatum que fue rara en F-bosque,
fue dominante en los hbitats de caf.

- 58 -

th

- 59 d

gl
p

de

Te oce lo
ptq

pha
pt
c

th
o

ct
m

th
d

an
c

bl
a

pt
q

bl
a

th
o

Teocelo

th
ov

at

m
a
th t
t

th
m

cy
b
bl
a

-3.20

thd

p
th ha
d

ni
c
pt
ar

po
f

pt
q

as
m

pt
q

pl
a

ct
m
m
es

th
o

sa
i

pt
o

pe
s

th
i

ni
c

th
d

ph
a

ph
a

di
e

de
c
ph
r

po
e

thd

pl
c

de
c

th
t

th
d

at

bl
p

an
p
as
c

th
e

llc

ph
r

al
f

bl
o

al
f

cy
ct d
e

anp
thm
cax

hy
r

th
l

hy
r

cy
d

pt
ar

pt
q

ca
x

pt
o

ct
m

as
m m
al
bl
a

di
l

bla

po
f

bl
o

ph
a

an
c

pt
q

pt
a

th
d

pt
q

bl
o

th
o

ptq

th

de
c

th
i

pt
q

th
o

cy
d

bl
o
bl
a

di
d

bl
a

Teocelo

at

m
ii
an
p

bl

pl
a

at

th
ov
th
t

ad
r
te
m

ctm

pt

Coa te pe c

th

th

0.00

pt

th

pt

th

ad
r

Coatepec

as

-0.80
de

th

Hua tusco

at

th
o

-0.80

bl

-2.40
po
p

-2.40

Coatepec

ad

-2.40
bl
a

Huatusco

bl

-1.60
pt
a
th r
d

de
c

Huatusco

cy
d
pt
o

bl
o
ph
a

-1.60

th

ph

0.00

at

bl

Abundancia relativa (Log10)

Abundancia relative (log10)

-1.60

pt

th

th

Abundanciarelative
relativa(log10)
(Log10)
Abundancia
-0.80

po

po

de

Abundanciarelative
relativa(log10)
(Log10)
Abundancia

0.00
Xalapa

(a)

blo

tho
pec

Xalapa

(b)

-3.20

Xa la pa

(c)

tho

thi
plc

dec

-3.20

Rangos de especies por sitio

Figura 9. Curvas de rango-abundancia de los ensambles de helechos registrados en (a) F-bosque,

(b) C-cerca, y (c) C-lejos, en cuatro sitios del estado de Veracruz. Los nombres in-extensum de las
especies se presentan en el Cuadro 3

4.6. Anlisis de la diversidad a nivel de hbitats y sitios

El tipo de hbitat influy en la riqueza observada de especies (modelo lineal generalizado

devianza = 3.3, gl = 2, P = 0.03), donde el F-bosque fue ms rico que el C-lejos. La riqueza del
C-cerca fue intermedia entre los otros dos hbitats con diferencias no suficientemente grandes
para ser significativas (P > 0.05, Figura 10). Con la riqueza estimada por el modelo de Clench,
los F-bosque son ms ricos que ambos hbitats de caf, que no difieren entre ellos (devianza =
6.9, gl = 2, P < 0.001)

S observada

28

S estimada
Clench

24

Riqueza

20

B
ab

16

12
8
4
0
F-bosque

C-cerca

C-lejos

Hbitat

Figura 10. Media ( EE) de la riqueza de helechos observada y estimada con el modelo de Clench por
cada tipo de hbitat (rea muestreada por hbitat 2,000 m2). Letras iguales indican que no hay diferencia
significativa

La media de la abundancia de individuos no fue diferente en los tres hbitats (devianza = 3481,
gl = 2, P = 0.69), aunque vari entre 351 en C-lejos y 592 individuos en C-cerca (Cuadro 4 y
Figura 11).

- 60 -

1200

Abundancia
Abundancia

900

600

300

F-bosque

C-cerca

C-lejos

Hbitats
Hbitat
Figura 11. Media ( EE) del nmero de individuos por hbitat (rea muestreada por hbitat 2000 m2).
Letras iguales indican que no hay diferencia significativa.

El anlisis de los modelos lineales no detect estructuras diferentes de los ensambles tanto en
diversidad (Shannon, estadstico Q), equidad (J-Shannon y E-Simpson) y dominancia (Simpson),
con excepcin del ndice de diversidad de Margalef, que corrobor una mayor riqueza de los Fbosque que de los C-lejos (Figura 12 y Cuadro 12).
Cuadro 12. Parmetros de los modelos lineales de las comparaciones de diversidad y equidad de los
ensambles de helechos entre los F-bosque, C-cerca y C-lejos (g.l.= 2, n = 4, p < 0.05).
Parmetros de
los modelos
Valor de F
Probabilidad

Shannon
1.91
0.20

Estadstico
Q
0.16
0.36

E
Simpson
0.06
0.93

- 61 -

J
Shannon
0.45
0.65

Simpson

Margalef

1.38
0.30

4.29
0.049**

Indice
deMargalef
Margalef
Indice
de

4
a

ab

C-cerca

C-lejos

2
1

0
F-bosque

Hbitats
Hbitat
Figura 12. Media ( EE) del ndice de riqueza de Margalef por hbitat (rea muestreada por hbitat 2000
m2). Letras iguales indican que no hay diferencia significativa.

La riqueza observada en los cuatro sitios vari muy poco entre 24 y 27 especies aunque la
abundancia de individuos tuvo grandes diferencias con extremos de 903 individuos para
Coatepec y 2158 individuos para Teocelo (Cuadro 5). Segn el ndice de Margalef slo se
diferencian los sitios de Coatepec y Teocelo. Con los ndices de Shannon (H y J) y Simpson (D y
E) los sitios ordenados del ms al menos diverso fueron Coatepec, Xalapa, Huatusco y Teocelo.
Usando el estadstico Q, que toma en cuenta el nmero de especies con abundancias intermedias,
Huatusco fue ms diverso que Coatepec y Teocelo, pero de igual diversidad que Xalapa (Cuadro
13).
Cuadro 13. ndices de riqueza, diversidad, equidad y dominancia de los ensambles de helechos de los
cuatro sitios estudiados (con 60 parcelas por sitio).
Sitios
Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa

d
Margalef
3.3
3.8
3.0
3.3

H
Shannon
1.77
2.48
1.41
1.96

Q
Estadstico
6.86
4.67
4.37
3.99

- 62 -

J
Shannon
0.56
0.75
0.44
0.60

E
Simpson
0.12
0.30
0.11
0.16

D
Simpson
2.9
8.44
2.54
4.27

4.6.1. Anlisis de similitud y complementariedad (diversidad beta)

Comparando la presencia/ausencia de las especies, los F-bosque son significativamente

diferentes de los hbitats de caf en un 63% (ANOSIM, P = 0.03). La media de la disimilitud de
48% entre los hbitats de caf no fue significativa (P = 0.2). Tomando los datos de abundancia,
la diferencia entre los hbitats incrementa a valores de disimilitud entre 78 y 86 %. Sin embargo,
la probabilidad de que sean iguales son superiores al nivel de significancia de 5% (Cuadro 14).
Cuadro 14. Resultados del anlisis de similitud (ANOSIM) con base en matrices de similitud con el ndice
de Bray-Curtis, utilizando datos de presencia/ausencia y abundancia de especies. Se presenta el valor
del estadstico R junto con el nivel de significancia (p). Tambin se presentan el porcentaje de disimilitud
() entre los hbitat, resultados del anlisis SIMPER.
Presencia/Ausencia

Comparaciones
entre hbitats

Estadstico R (p)

Media de (%)

F-bosque y C-cerca
F-bosque y C-lejos
C-cerca y C-lejos

0.60 (0.03 *)
0.60 (0.03 *)
0.17 (0.2)

63
64
48

Abundancia
Estadstico R
Media de
(p)
(%)
0.23 (0.17)
83
0.30 (0.11)
86
0.09 (0.25)
78

Los ensambles en el cafetal fueron, en promedio, ms parecidos entre ellos que los de F-bosque.
Por la presencia/ausencia de las especies, los ensambles en el cafetal se parecen alrededor de
50% y los de F-bosque 40 % (Cuadro 15b). Con datos de abundancia de especies las similitudes
disminuyen en los tres hbitats, pero mucho ms entre los ensambles de F-bosque y C-cerca
(Cuadro 15 a). Tomando en cuenta la composicin y abundancia de las especies se observ que
en promedio los cuatro ensambles en fragmento de bosque se complementaron en un 83 %, y los
ocho ensambles de caf en un 75 %. A nivel de hbitats, los dos hbitats de caf se
complementaron un 78%, y estos con los fragmentos de bosque se complementaron en un 84%.

4.6.2. Contribucin de las especies a la similitud intra-hbitat y la disimilitud entre hbitats

Una de las especies que ms contribuy a la similitud intra-hbitat fue Blechnum

appendiculatum, por estar presente en los tres hbitats. Su contribucin fue mayor en F-bosque y
C-cerca, disminuyendo en C-lejos. Las segundas especies que ms aportaron difieren entre los
tres hbitats, estas fueron Ctenitis melanosticta para F-bosque, Thelypteris oligocarpa para Ccerca y T. dentata para C-lejos (Cuadro 15a). Con datos de presencia/ausencia de las especies la
contribucin al 70 % de la similitud intra-hbitat fue de siete especies para F-bosque tres de ellas

- 63 -

exclusivas de este hbitat (Ctenitis melanosticta, Niphidium crassifolium y Asplenium

miradorense), cinco especies para C-cerca y cuatro especies para C-lejos. Ambos hbitats con
una especie exclusiva (Macrothelypteris torresiana y T. imbricata respectivamente); (Cuadro 15
b)
Cuadro 15. Resumen del anlisis SIMPER que detalla las especies que contribuyeron en ms del 70 %
a la similitud promedio de los ensambles intra-hbitat. Entre parntesis los valores promedios de similitud
intra-hbitat. a) Considerando la abundancia de las especies y b) Considerando slo la presencia o
ausencia de las especies.

a)

Especies
Blechnum appendiculatum
Ctenitis melanosticta
Thelypteris oligocarpa
Thelypteris dentata

b)

Especies

Media de similitud () en porcentaje

F-bosque (17)
C-cerca (25)
C-lejos (23)

48.10
20.86

55.69

11.94

17.71
51.89
Media de similitud () en porcentaje
F-bosque (41)
C-cerca (52)
C-lejos (56)

Pteris quadriaurita

15.00

14.61

Blechnum appendiculatum
Thelypteris imbricata
Macrothelypteris torresiana
Niphidium crassifolium
Thelypteris oligocarpa
Thelypteris dentata
Ctenitis melanosticta
Asplenium miradorense

15.00

14.61

18.34
18.34

14.61
7.92
7.77
7.77
7.77
7.77

14.61
14.61

18.34
18.34

Como especie discriminante, B. appendiculatum es la que ms contribuy, por su gran

abundancia, a la disimilitud entre los hbitats. Sin embargo, con datos de presencia/ausencia su
contribucin disminuye y solo permite diferenciar los hbitats de caf. Tanto la
presencia/ausencia como la abundancia de C. melanosticta permite diferenciar el hbitat Fbosque de ambos hbitats de caf. Se determin que las especies que discriminan entre F-bosque
y C-cerca fueron T. oligocarpa (por abundancia), Dennstaedtia cicutaria y Campyloneurum
xalapense (por presencia/ausencia). Diplazium donnell-smithii (por abundancia), T. imbricata y
M. torresiana (por presencia/ausencia) discriminaron entre F-bosque y C-lejos. La abundancia de
Thelypteris oligocarpa y Pteridium arachnoideum y la presencia o ausencia de Thelypteris

- 64 -

imbricata, Blechnum appendiculatum, B. occidentale y Pteridium arachnoideum discriminan

entre los hbitats

de caf (Cuadro 16).

Cuadro 16. Detalle de las cinco especies que ms contribuyeron a la disimilitud promedio entre los
hbitats. a) Considerando la abundancia de las especies y b) Considerando slo la presencia o ausencia
de las especies.

a)

Especie
Blechnum appendiculatum

Media de disimilitud () en porcentaje

F-bosque -F-bosque-C-cerca-C-cerca
C-lejos
C-lejos
25.61
32.55
38.36

Thelypteris oligocarpa

14.07

Ctenitis melanosticta

10.48

Diplazium donnell-smithii

Especie
Niphidium crassifolium
Asplenium miradorense
Ctenitis melanosticta
Dennstaedtia cicutaria
Campyloneurum xalapense
Thelypteris imbricata
Macrothelypteris torresiana
Blechnum appendiculatum
Pteridium arachnoideum
Blechnum occidentale

14.71
7.83

Pteridium arachnoideum

b)

17.73

10.42
Media de disimilitud () en porcentaje
F-bosque-F-bosque-C-cerca-C-cerca
C-lejos
C-lejos
4.24
4.71
4.20
4.66
3.52
4.66
3.47
2.96
4.66
6.76
4.38
4.85
4.74
4.69

Dado que la abundancia de Blechnum appendiculatum fue importante para la similitud intrahbitat y la disimilitud entre hbitats, se analiz el agrupamiento de los ensambles con y sin esta
especie. En el dendrograma con los ensambles completos se identifican tres grupos sin una clara
separacin entre los hbitats. El primer grupo formado por dos ensambles de C-lejos y uno de Ccerca; el segundo y tercer grupo formados por ensambles de F-bosque y cafetales. El ensamble
de F-bosque de Coatepec tuvo una similitud menor al 10 % con los dems ensambles (Figura
13a). En el dendrograma sin B. appendiculatum se observ un agrupamiento ms claro entre los
hbitats. Se formaron tres grupos, uno formado con todos los ensambles de cafetal y dos grupos
con los ensambles de F-bosque. En el grupo de los ensambles de caf los ensambles ms
similares fueron de C-lejos de los sitios ms diversos (Coatepec y Huatusco). A este grupo
- 65 -

fueron adicionndose dos ensambles de C-cerca y dos de C-lejos y por ltimo un grupo formado
por dos ensambles de C-cerca. Los ensambles de F-bosque formaron dos grupos, un grupo ms
similar compuesto por los ensambles de los sitio menos diversos (Xalapa y Teocelo) y el
segundo por los sitios ms diversos (Figura 13b).

C-lejos-X
C-lejos-C
C-cerca-C
C-lejos-H
C-cerca-X
Bosque-T
Bosque-H
C-lejos-T
Bosque-X
C-cerca-H
C-cerca-T
Bosque-C
0

20

40

60

80

Hbitat-Sitio

(a)

100

(b)

20

40

60

80

C-lejos-C
C-lejos-H
C-lejos-X
C-cerca-H
C-cerca-X
C-lejos-T
C-cerca-T
C-cerca-C
Bosque-C
Bosque-H
Bosque-X
Bosque-T
100

Hbitats

Porcetaje de similitud (Bray-Curtis con abundancias)

Porcentaje de similitud (Bray-Curtis con abundancia)

Figura 13. Dendrogramas de similitud con datos de abundancia de especies. a) Ensambles completos y
b) Excluyendo a B. appendiculatum. C = Coatepec, H = Huatusco, X = Xalapa y T = Teocelo.

- 66 -

4.6.3. Identificacin de especies caractersticas

Basado en la contribucin de cada especie a la similitud entre los ensambles dentro de cada
hbitat y entre hbitats, y apoyado en el cociente del promedio de similitud entre la desviacin
estndar detallados en los Apndices 3 y 4, se identificaron siete especies indicadoras de los
hbitats estudiados:

Blechnum appendiculatum contribuye a la similitud intra-hbitat en F-bosque

(presencia/ausencia y abundancia), en C-cerca (abundancia) y a la disimilitud entre los
tres hbitats. Esta especie caracteriza mejor a F-bosque, y por su abundancia variable es
buen discriminante entre todos los hbitats.

La presencia/ausencia de Pteris quadriaurita contribuy a la similitud intra-hbitat (en

los tres hbitats) y su abundancia caracteriz mejor a los F-bosque y C- cerca.

Thelypteris dentata es la especie que ms contribuy a la similitud intra-hbitat en Clejos

(presencia/ausencia

abundancia),

en

C-cerca

(presencia/ausencia),

caracterizando mejor a este ltimo. Es un buen discriminante entre todos los hbitats.

La presencia/ausencia de T. imbricata contribuye a la similitud intra-hbitat de C-lejos,

su abundancia caracteriza a C-lejos y es un buen discriminante entre C-cerca y C-lejos.

La abundancia de T. oligocarpa contribuy a la similitud intra-hbitat de F-bosque y Ccerca. Caracteriza mejor a C-cerca y es un buen discriminante entre este hbitat con los
dems.

La presencia/ausencia de Macrothelypteris torresiana caracteriza a C-cerca, su

abundancia discrimina este hbitat de F-bosque y C-lejos.

La presencia/ausencia de Asplenium miradorense, C. melanosticta y Dennstaedtia

cicutaria discrimina F-bosque de C-lejos. Estas tres especies y Niphidium crassifolium
discriminan tambin entre F-bosque y C-cerca.

- 67 -

4.7. Evaluacin de los taxa superiores como sustitutos de la riqueza de helechos

Los gneros y familias tuvieron alta correlacin con la riqueza de especies (p < 0.05), siendo
mayor la correlacin con los gneros (rs = 0.91, n =12) que con las familias (rs = 0.85, n = 12).
Las correlaciones altas indican que ambos taxa de rango superior son buenos sustitutos de la

Riqueza de taxa superior

riqueza de especies (Figura 14).

Gneros

16

Familias
12

10

15

20

25

Riqueza de especies

Figura 14. Correlaciones entre nmero de especies y gneros/familias de helechos muestreados en

fragmentos de bosque y cafetales (12 transectos; p < 0.05).

4.8. Caracterizacin ambiental de los hbitats

Algunas variables ambientales estuvieron altamente correlacionadas. As se observ que a mayor

cobertura de races hubo mayor cobertura de troncos (r = 0.85), y el mayor grado de pendiente
fue correlacionado con un mayor porcentaje de suelo desnudo (r = 0.81). Contrario a ello la
mayor cobertura de troncos y de races disminuy la cobertura de vegetacin superficial y
vegetacin media (r entre 0.76 y 0. 5). Las variables que ms correlaciones presentaron fueron la
cobertura de dosel y la pendiente, ambas correlaciones con cuatro variables (Cuadro 17). Las
variables que no estuvieron correlacionados con ninguna variable fueron la cobertura de rocas, la
cobertura de ramas y la orientacin de ladera.

- 68 -

Cuadro 17. Coeficientes de correlacin de Pearson entre los 11 variables ambientales en los F-bosque y
los cafetales de Veracruz (** p < 0.01, * p < 0.05; N = 18).
R
H
R
T
Ro
Vs
Vm

0.47
---

T
*

0.33
**
0.85
---

Ro
-0.17
0.23
0.21
---

Vs

Vm

-0.46
**
-0.76

0.01
*
-0.57

**

-0.60

-0.49

-0.36
0.43

Ra

D
0.62

-0.19
**
0.60

**

0.4

0.06

0.66

-0.09

0.22

0.18

---

0.31

-0.33
**
-0.62

-0.21

0.13
**
-0.59

0.16

---

S
R

0.31

**

-0.38

---

0.52

0.10
0.04

P
*

0.51

0.26
0.19

0.30

-0.25

-0.2

-0.31
**
-0.65

-0.33

0.03

0.17

0.81

---

-0.03

-0.15

-0.01

---

0.27

-0.28

---

0.11

D
P

**

-0.06
-0.01

Cobertura de: H= hojarasca, R = raz, T = tronco, Ro = rocas, Vs = vegetacin superficial, Vm = vegetacin media,
S = suelo, Ra = ramas, D = dosel; P = pendiente y O = orientacin de ladera.

Las comparaciones de las variables ambientales entre hbitats mostraron que los fragmentos de
bosque y los cafetales fueron significativamente diferentes en cinco de los 11 variables
ambientales (cobertura de races, troncos, vegetacin superficial, ramas y dosel). Los hbitats de
caf solo se diferenciaron por este ltimo parmetro. En el Apndice 5 se presentan los datos de
los modelos lineales y las pruebas a posteriori.
La caracterizacin ambiental de los hbitats expresada por los intervalos de confianza de cada
variable indica que el promedio de la cobertura de hojarasca fue alta en todos los hbitats,
mientras la cobertura de races y suelo fueron bajas y la vegetacin media no rebas el 50%. Los
F-bosque presentaron ms cobertura de rocas, troncos y ramas muertas que los cafetales,
contrario a ello los cafetales presentaron ms vegetacin superficial que los F-bosques. El
porcentaje de dosel se increment de C-cerca, C-lejos y F-bosque, mostrando menos variabilidad
en el primer hbitat (Figura 15). No hubo diferencias entre los variables topogrficos,
demostrando que el diseo empleado control ambas variables. La pendiente vari entre 0 y 45
grados de manera aleatoria entre los ensambles. De la misma manera la orientacin de ladera
vari entre noreste y suroeste de manera aleatoria entre los hbitats.

- 69 -

Figura 15. Caracterizacin ambiental de los F-bosque, C-cerca y C-lejos. Los porcentajes de cobertura
de las variables estn basados en los intervalos de confianza de las medias por hbitat, obtenidos con
los modelos lineales mixtos detallados en el Apndice 5. Los sombreados corresponden a
Fbosque,
C-cerca y
C-lejos.
Parmetros

<1

Porcentaje de cobertura
5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85 90 95 100

Hojarasca
Rocas
Suelo
Veg. Media
Raices
Troncos
Veg.
Superficial
Ramas
Dosel

En el Anlisis de Componentes Principales (PCA) cinco variables ambientales explicaron el 80%

de la variacin (eje 1, 57 % y eje 2, 23 %) (Figura 16). Tres de estas variables discriminaron
entre hbitats (races, vegetacin superficial y dosel) y dos no (cobertura de vegetacin media y
de suelo). La cobertura de troncos no fue tomada en cuenta por su alta correlacin con races.
Todos los sitios de F-bosque y uno de C-cerca fueron muy similares y estuvieron caracterizados
por un alto porcentaje de dosel y cobertura de races. Entre los sitios de caf se observ
diferencias con la distancia al F-bosque. Los sitios de C-lejos fueron similares y caracterizados
por tener mayor vegetacin media y menos vegetacin superficial, excepto el sitio de Teocelo.
Este sitio fue similar a dos sitios de C-cerca por tener menor cobertura de vegetacin media y
ms vegetacin superficial y de suelo desnudo. Los dems sitios de C-cerca fueron similares por
tener alta cobertura de vegetacin media y superficial (Figura 15).

- 70 -

0.7

Vm

0.6
B13

0.4

B12

Eje 2

0.3
B41
0.1 R
B31
B11
0.0

Cl13

Cl21
Cl41

Cl11
Cl12

-0.1

Cc12

-0.3
Vs

Cc11 Cc31 Cl31

-0.6
-0.7
-0.7

S
-0.6

-0.4

-0.3

-0.1

0.0

0.1

F-bosque

C-cerca

C-lejos

Cc41Cc21

Cc13
B21

-0.4

0.3

0.4

0.6

0.7

Parmetros
Raz (R)
Veg. Superficial
(Vs)
Veg. Media
(Vm)
Suelo (S)
Dosel (D)

Eje 1
-0.540

Eje 2
0.127

0.484

-0.330

0.414
-0.380
-0.394

0.530
-0.560
0.54

Eje 1
Vector scaling: 1.23

Figura 16. Anlisis de Componentes Principales con las variables ambientales registradas en los Fbosque, C-cerca y C-lejos. Datos de los 18 transectos, centralizados y estandarizados. Los dos primeros
ejes explican un 80% de la variacin, distribuyndose de la siguiente manera: Eje 1, 57 % (vector propio
de 2.83) y Eje 2, 23% (vector propio de 1.17). Los eigenvalores se presentan en el cuadro adjunto a la
grfica.

Para conocer la variabilidad microambiental (de cada parcela), se realiz un segundo PCA con
los datos de las 120 parcelas por cada hbitat, con base en los cinco variables ambientales ms
importantes. La variabilidad explicada por los dos primeros ejes fue de 63%. El hbitat de Ccerca fue un poco ms variable a lo largo del eje 1 presentando mayor desviacin estndar de los
vectores propios de dicho eje (F-bosque = 0.06, C-cerca = 0.08 y C-lejos = 0.05). En relacin al
eje 1, las parcelas de F-bosque y C-lejos presentaron una notable tendencia a separarse y las
parcelas de C-cerca se distribuyeron ms uniformemente a lo largo del este eje (Figura 17). Los
detalles del anlisis del PCA se presentan en el Apndice 6.

- 71 -

F-bosque

a)

C-lejos

b)
C-cerca

Figura 17. Ordenacin de las parcelas a lo largo de los ejes principales del Anlisis de Componentes
Principales basado en la cobertura de races, vegetacin superficial, vegetacin media, suelo y el
porcentaje de dosel (n = 120 por hbitat). Los ejes 1 y 2 explican 63% de la variacin. a) Fragmento de
bosque y caf lejos; b) caf cerca.

4.9. Relacin entre las variables ambientales con las variables biolgicas

Se observ que a mayor grado de pendiente y cobertura de suelo, ambas variables altamente
correlacionadas, los helechos fueron ms abundantes y tuvieron un mayor nmero de hojas por
individuos (r = 0.8 y 0.6 respectivamente). Tambin se vio que a mayor porcentaje de cobertura
del dosel los individuos presentaron mayor tamao, y que a mayor cobertura de troncos existi
una mayor proporcin de individuos frtiles (r = 0.5 para ambas correlaciones) (Cuadro 18).

- 72 -

Cuadro 18. Coeficientes de correlacin de Spearman entre los parmetros ambientales y variables
biolgicas en F-bosque y cafetales de Veracruz. (Valores de * p < 0.05, N = 18). Las cuatro primeras
variables fueron la sumatoria por transecto y la ltima el promedio de todos los individuos.
Parmetros
ambientales
Hojarasca
Raz
Tronco
Rocas
Veg. superficial
Veg. Media
Suelo
Ramas
Dosel
Pendiente
Orientacin

Abundancia

Riqueza

-0.37
0.16
0.03
0.42
0.08
-0.37
0.62 *
0.08
0.1
0.77 *
-0.26

0.19
0.38
0.36
0.13
-0.01
-0.28
0.24
-0.04
0.27
0.25
-0.02

Nmero de
hojas
-0.41
0.19
0.05
0.46
0
-0.37
0.67 *
0.12
0.13
0.78 *
-0.3

Fertilidad
(%)
-0.02
0.4
0.49 *
-0.11
-0.13
-0.33
0.44
-0.08
0.19
0.26
0.14

Tamao de
individuo (cm)
0.34
0.43
0.44
-0.1
-0.34
-0.06
-0.01
-0.03
0.47 *
0.07
-0.08

Los parmetros ambientales que mejor correlacionados con la estructura y diversidad de los
ensambles (BIO-ENV con 11 parmetros ambientales y 12 ensambles de helechos tomando en
cuenta todas las especies) fueron la cobertura de races y de vegetacin media. La cobertura de
dosel, pendiente, races y orientacin formaron parte de los grupos de variables ambientales
correlacionadas con los ensambles de helechos. Si se excluye B. appendiculatum del anlisis, la
cobertura de los troncos sigue teniendo importancia pero la cobertura de vegetacin media es
reemplazada por la cobertura de vegetacin superficial (Cuadro 19).

- 73 -

Sin
B. appendiculatum

Ensambles
completos

Cuadro 19. Resultados del anlisis de BIO-ENV presentando los grupos de variables ambientales mejor
correlacionados con la estructura de los ensambles de helechos. Se presentan los datos con todas las
especies y sin Blechnum appendiculatum. Las matrices de similitud fueron, Bray-Curtis con abundancia
para las especies y distancia euclidianas estandarizadas para las variables ambientales (N = 12).
No de
variables

ndice de
correlacin

4
4
4
4
3
3
2
4
4
4
3
3
3
3
2

0.48
0.47
0.46
0.45
0.48
0.46
0.45
0.53
0.53
0.53
0.54
0.53
0.53
0.52
0.54

Combinacin
de variables
T, Vm, D, P
T, Vm, P, 0
T, Vm, R, P
T, Vm, D, 0
T, Vm, P
T, Vm, D
T, Vm
T, Vs, D, O
T, Vs, P, O
T, Vs, D, P
T, Vs, O
T, Vs, D
T, Vs, P
T, Vs
T, Vs

T = cobertura de tronco, Vm = cobertura de vegetacin media, Vs = cobertura de vegetacin superficial, R =

cobertura de races, D = cobertura de dosel, P = pendiente, O = orientacin de ladera.

4.10. Aspectos demogrficos de las especies

4.10.1. Anlisis a nivel de ensamble

El anlisis de las variables demogrficas se llev a cabo con las 11 especies que comparten los
tres hbitats, (Cuadro 3). Los ensambles de C-cerca tuvieron en promedio 1500 hojas/transecto y
los F-bosque 500 hojas/transecto. Sin embargo, esta diferencia no fue estadsticamente
significativa (modelo lineal generalizado devianza = 2161, gl = 2, p = 0.24) (Figura 18); al igual
que en el porcentaje de individuos frtiles que vari entre el 25 % y 35 % (modelo lineal F =
0.35, gl = 2, p = 0.72) (Figura 19). El hbitat influy en el tamao de los individuos ya que en
promedio los helechos de F-bosque fueron significativamente ms grandes (65 cm) que los de
cafetales (25 cm), pero el tamao de los helechos no fue diferente entre los cafetales de
diferentes distancias al fragmento de bosque (modelo lineal F = 7.5, gl = 2, p = 0.012) (Figura
20).

- 74 -

N
mero de
hojas/transecto
Nmero
hojs/transecto

2500
a

2000

1500
a

1000
500
0

F-bosque

C-cerca

C-lejos

Hbitat

Figura 18. Media ( EE) del total de hojas por transecto de las 11 especies compartidas entre F-bosque,
C-cerca y C-lejos (N = 12). Las letras sobre las columnas indican el resultado de las comparaciones a
posteriori.
21

Porcenaje dde
individuos frtiles

a
16
a

12
8
4
0
F-bosque

C-cerca

C-lejos

Hbitat

Figura 19. Media del porcentaje ( EE) de individuos frtiles por transecto de las 11 especies
compartidas entre F-bosque, C-cerca y C-lejos (N = 12). Las letras sobre las columnas indican el
resultado de las comparaciones a posteriori.

- 75 -

Tamao de individuo (cm)

80
60

C-cerca

C-lejos

40
20
0
F-bosque

Hbitat

Figura 20. Medias ( EE) del tamao de individuos/transectos de las 11 especies compartidas entre Fbosque, C-cerca y C-lejos (N= 12). Las letras sobre las columnas indican el resultado de las
comparaciones a posteriori.

4.10.2. Anlisis a nivel de especie

El anlisis por especie fue realizado con aquellas que presentaron ms de 5 individuos por
hbitat (Cuadro 20). Se observaron diferentes respuestas sobre el porcentaje de individuos
frtiles segn el hbitat. Tres especies estuvieron frtiles en los tres hbitats, Thelypteris
oligocarpa cuya proporcin fue disminuyendo de F-bosque a C-lejos, B. appendiculatum que
tuvo un comportamiento contrario a la primera, y Pteris quadriaurita que present alta
proporcin en F-bosque comparado con los cafetales. Blechnum occidentale no tuvo individuos
frtiles en C-lejos, y en C-cerca fue ms frtil que en F-bosque. Phlebodium pseudoaureum y T.
dentata no fueron frtiles en F-bosque y en el cafetal fueron ms frtiles lejos de los F-bosque
(Figura 21).
Cuadro 20. Composicin y abundancia de las especies que comparten F-bosque, C-cerca y C-lejos con
un mnimo de 5 individuos por hbitat.
Especies
Blechnum appendiculatum
Blechnum occidentale
Phlebodium pseudoaureum
Pteris quadriaurita
Thelypteris dentata
Thelypteris oligocarpa

Nmero de individuos por hbitat

F-bosque
C-cerca
C-lejos
914
850
1000
73
35
5
5
16
10
19
180
63
6
79
119
13
553
58

- 76 -

F-bosque

Porcentaje de indivduos

60

C-cerca
C-lejos

40

20

bla

blo

plp

ptq

thd

tho

Especies
Figura 21. Porcentaje de individuos frtiles por hbitat, de las seis especies compartidas que tuvieron
ms de cinco individuos por hbitat. Blechnum appendiculatum (bla), B. occidentale (blo), Phlebodium
pseudoaureum (plp), Pteris quadriaurita (ptq), Thelypteris dentata (thd) y T. oligocarpa (tho).

Por otro lado, el nmero de hojas por individuo tuvo gran variacin intra-hbitat sobre todo en Fbosque y C-lejos. Los individuos de Blechnum appendiculatum tuvieron menos hojas por
individuo en los F-bosque que en los cafetales. En los individuos de B. occidentale slo se
observaron diferencias entre F-bosque y C-cerca, y una gran variacin en C-lejos. Las dems
especies no fueron diferentes entre los hbitat. En general se observ que el promedio de nmero
de hojas por individuo vari menos en C-lejos (Figura 22).

- 77 -

F-Bosque
C-cerca
C-lejos

Tamao de indivduos (cm)

150

100

50

0
bla

blo

plp

ptq

thd

tho

Especies
Figura 22. Nmero de hojas por individuo de las seis especies compartidas que presentaron ms de
cinco individuos por hbitat. Blechnum appendiculatum (bla), B. occidentale (blo), Phlebodium
pseudoaureum (pla), Pteris quadriaurita (ptq), Thelypteris dentata (thd) y T. oligocarpa (tho). Medias
intervalos de confianza de 95%

Los individuos en F-bosque de Pteris quadriaurita, Thelypteris dentata y T. oligocarpa fueron

ms grandes que en los cafetales. La distancia al fragmento de bosque slo influy en Blechnum
appendiculatum cuyos individuos de C-cerca fueron de menor tamao que en los dos hbitats

Nmero de hojas/individuo

restantes (Figura 23).

F-Bosque
C-cerca
C-lejos

7.5
6.0
4.5
3.0
1.5
0.0
bla

blo

plp

ptq

thd

tho

Especies

Figura 23. Tamao de individuo de las seis especies compartidas con ms de cinco individuos por
hbitat: Blechnum appendiculatum (bla), B. occidentale (blo), Phlebodium pseudoaureum (pla), Pteris
quadriaurita (ptq), Thelypteris dentata (thd) y T. oligocarpa (tho). Medias intervalos de confianza de
95%.

- 78 -

Las diferentes abundancias de las seis especies en los hbitats se vieron reflejadas en la
estructura demogrfica, ya que algunas de ellas no estuvieron representadas en todos los rangos
de tamao. En la mayora de las especies la distribucin poblacional del tamao se asemej a una
distribucin normal, con pocos individuos menores a 5 cm y mayores a 40 cm, pero altas
abundancias de los individuos de tamaos intermedios entre 10 a 40 cm (Figura 24). En C-cerca
las seis especies tuvieron abundancias intermedias con respecto a los otros hbitats (Cuadro 20) y
su estructura por tamao de individuos fue similar. Blechnum appendiculatum present similares
patrones en los tres hbitats, con mayor cantidad de individuos de rangos intermedios de tamao
en C-lejos. Contrario a ello B. occidentale tuvo poca abundancia en este hbitat y present alto
reclutamiento en F-bosque. La estructura poblacional de Phlebodium pseudoaureum no mostr
un patrn claro en ninguno de los hbitats, sin embargo fue ms regular en todos los rangos de
tamao en C-cerca. Pteris quadriaurita, Thelypteris dentata y T. oligocarpa presentaron
estructuras poblacionales semejantes a la distribucin normal, las dos primeras en C-cerca y la
ltima tambin en C-lejos (Figura 24).

- 79 -

Blechnum appendiculatum

(a)

300
200
100

76 - 80

71 - 75

66 - 70

61 - 65

56 - 60

51 - 55

46 - 47

41 - 45

36 - 40

Blechnum occidentale

10
8

(b)

6
4
2

86 - 90

80 - 85

76 - 80

71 - 75

66 - 70

61 - 65

56 - 60

51 - 55

46 - 47

41 - 45

36 - 40

31 - 35

26 - 30

21 - 25

16 - 20

11 - 15

6 - 10

0
1- 5

Phlebodium pseudoaureum
4

(c)
2

51 - 55

46 - 47

41 - 45

36 - 40

31 - 35

26 - 30

21 - 25

16 - 20

0
11 - 15

Nmero de individuos

31 - 35

26 - 30

21 - 25

16 - 20

11 - 15

6 - 10

1- 5

Categoras por tamao de individuos (cm)

Figura 24. Estructura demogrfica por tamao de individuos de las especies
compartidas entre F-bosque, C-cerca y C-lejos, que presentaron ms de
cinco individuos por hbitat

- 80 -

F-Bosque
C-cerca
C-lejos

Continua la Figura 24.

- 81 -

60

30

66 - 70

61 - 65

56 - 60

51 - 55

46 - 47

41 - 45

101 - 105

96 - 100

91 - 95

86 - 90

80 - 85

76 - 80

90

86 - 90

120

80 - 85

Thelypteris oligocarpa

71 - 75

76 - 80

71 - 75

66 - 70

61 - 65

56 - 60

51 - 55

46 - 47

36 - 40

31 - 35

26 - 30

21 - 25

16 - 20

11 - 15

6 - 10

1-5

30

41 - 45

150

36 - 40

31 - 35

26 - 30

21 - 25

16 - 20

11 - 15

6 - 10

1-5

91 - 100

81- 90

71 - 80

61 - 70

51 - 60

41 - 50

31 - 40

21 - 30

11 - 20

1 - 10

181 - 190

171 - 180

161 - 170

151 - 160

141 - 150

131 - 140

121 - 130

111 - 120

101 - 110

Nmero de individuos
60

Pteris quadriaurita

40

20

Thelypteris dentata

20

10

Categoras por tamao de individuos (cm)

F-Bosque

C-cerca

C-lejos

5. Discusin
5.1.

Medicin de la diversidad

5.1.1. Estimacin de la riqueza

Una medida de amplio uso para evaluar la diversidad es la riqueza de especies (Magurran 2004).
Sin embargo dado que el nmero real de especies es desconocido para reas grandes su
estimacin y consecuente evaluacin del esfuerzo de muestreo son esenciales en estudios de
diversidad (Hortal et al. 2006). El esfuerzo y la cobertura del muestreo respecto al hbitat y al
organismo estudiado, as como la heterogeneidad ambiental son algunos factores que influyen en
la medicin y estimacin de la riqueza (Palmer 1990, Hortal et al. 2006). Existen pocos
antecedentes sobre la estimacin de la riqueza en hbitats manejados (Lpez y Williams-Linera
2006) y menos an en especies herbceas.
De estudios anteriores se observ que para especies arbreas presentes en cafetales bajo sombra
de la regin central de Veracruz, Jackknife 2 fue el mejor estimador de diversidad, mientras que
el modelo de Clench fue el peor ya que sobreestim la riqueza de especies (Lpez 2004, Lpez y
Williams-Linera 2006). Sin embargo, en el presente trabajo el modelo de Clench y Jackknife 2
subestimaron la riqueza de helechos en los hbitats estudiados. Esta diferencia entre especies
arbreas y helechos podra reflejar el efecto de la heterogeneidad ambiental sobre estos
organismos. Paciencia y Prado (2004) indican que el efecto de un cambio de hbitat en el estrato
arbreo es ms lento que en los helechos, afectando de manera diferencial los patrones de
riqueza. Adems las especies arbreas de los cafetales estn expuestas a una presin selectiva
por el manejo, orientada a conservar especies tiles al ser humano. Michon y de Foresta (1995)
mencionan esta tendencia y su influencia en la medicin de la diversidad en sistemas
agroforestales.
La subestimacin de la riqueza reflejada en la inexactitud y el alto sesgo negativo que ambos
estimadores presentaron, indican que el rea de 500 m2 fue insuficiente para registrar la riqueza
total de las especies de helechos en estos hbitats ms heterogneos, ya que al aumentar el
esfuerzo de muestreo a 1500 m2 la riqueza aument en un 50% en los tres hbitats (Cuadro 6) (la

- 82 -

unidad de evaluacin fue de 25 m2). Adems se observ que con 1500 m2 los muestreos se
completaron, ya que las curvas de acumulacin de riqueza presentaron tendencias hacia la
asntota (Figura 8).
Dado el poco conocimiento sobre los patrones de distribucin de helechos en los diferentes
ecosistemas (Kramer 1993) no se conocen los esfuerzos de muestreo mnimos necesarios para la
medicin de su diversidad. Los escasos estudios existentes presentan grandes variaciones en el
tamao de la unidad de evaluacin y en la cobertura de muestreo en cada hbitat. Adems en
ninguno de ellos las curvas de acumulacin de especies se acercan a la asntota, mostrando que
los muestreos no fueron completos (Colwell y Coddington 1994). Este resultado fue sealado por
Lwanga et al. (1998) en bosques de Uganda que tienen baja diversidad de helechos. La unidad de
evaluacin utilizada en ese estudio fue de 200 m2 alcanzando en total de 10,000 m2 por hbitat.
Lo mismo fue observado en bosques nublados de Sudamrica considerados de alta diversidad de
helechos, donde la unidad de muestreo fue de 400 m2 y la cobertura por hbitat de 4000 m2
(Kessler 2001). En sistemas manejados tambin fue observado que con 100 m2 de unidad
muestreal y un rea total de 1600 m2 por hbitat, la riqueza observada no indic la riqueza total
por hbitat a nivel de paisaje (Beukema y van-Noordwijk 2004). Estos resultados pueden estar en
funcin de la estrecha relacin de la distribucin y patrones de agregacin de los helechos con
los factores abiticos (Barrington 1993), que reflejan la heterogeneidad ambiental de los hbitats.
Ambas variables influyen directamente en la estimacin de la riqueza (Chazdon et al. 1998,
Richard et al. 2000). Los resultados de este estudio muestran que en cafetales y fragmentos de
bosque la distribucin y composicin de los ensambles de helechos varan a distancias menores
de 1 km.
Para la estimacin de la diversidad de helechos en cafetales el modelo de Clench tuvo mejor
desempeo que Jackknife 2. Un comportamiento esperado en la estimacin de la riqueza es que
al aumentar el rea de muestreo la diferencia entre riqueza observada y estimada sea menor, lo
que se reflejara en mayor porcentaje de muestreo (Magurran 2004). Sin embargo, con un
esfuerzo de muestreo tres veces mayor, segn la estimacin de Jackknife 2, el porcentaje de
muestreo en los cafetales disminuy en un 20 %, indicando la sensibilidad del estimador a las
especies nicas y duplicadas. Contrario a ello con el modelo de Clench el porcentaje de muestreo

- 83 -

subi 10% (Cuadro 6), concordante con la tendencia asinttica de las curvas de acumulacin de
riqueza, que indica que se est completando el muestreo (Figura 8). Tambin se observ que en
el interior de los cafetales Clench fue menos variable (Cuadro 4) que Jackknife 2. Estos
resultados contradicen la hiptesis de Lpez y Williams-Linera (2006) de que los estimadores no
paramtricos son ms adecuados en la estimacin de riqueza de cafetales que los modelos
asintticos, y coinciden en que el manejo de los cafetales est influyendo en el desempeo de los
estimadores tanto en especies arbreas como en helechos.
Independientemente del desempeo de ambos estimadores los porcentajes de muestreo promedio
en los tres hbitats (con ambos estimadores) no tuvieron grandes diferencias (oscilando entre el
73 y 80 %). Palmer (1990) seala que cuando el objetivo sea conocer si un gradiente del hbitat
afecta a la riqueza de especies, no es necesario que el estimador est cerca del valor verdadero de
la riqueza, sino que tenga una fuerte correlacin con ste. En el presente trabajo la correlacin
entre la riqueza observada con 500 m2 y con 1500 m2 (tomada como riqueza verdadera) fue
mayor de 0.90 (p < 0.001) con ambos estimadores, aunque dicho resultado no se report por
tener slo tres puntos para el anlisis.

5.1.2. ndices de diversidad y modelos de Distribucin de Abundancias Relativas (DAR)

Los modelos de DAR de las especies son una herramienta poderosa para describir la estructura
de las comunidades (Hill y Hamer 1998). Estos modelos nos permiten analizar la diversidad en
relacin a las fluctuaciones de los recursos y sus usos relativos por las especies (MacArthur
1960, Sugihara 1980), adems que influyan en el patrn de las curvas de acumulacin de
especies (Gray et al. 2005) y en el sesgo de los estimadores no paramtricos (Brose et al. 2003).
Una dificultad para determinar el tipo de DAR es que los ensambles pueden ajustarse a ms de
un modelo (Magurran 2004, Londoo 2006) y que el tipo de ajuste vara segn el mtodo
aplicado (Fattorini 2005). En la presente investigacin se evaluaron tres mtodos: la prueba de
bondad de ajuste de Chi2, el anlisis SHE y modelos estadsticos lineales, para discriminar entre
las distribuciones de Series Geomtricas (SG), Log-series (LS), Log-normal (LN) y Bastn
Partido (BP). Un requerimiento indispensable para la aplicacin de los modelos antes referidos
es un porcentaje de muestreo entre un 70 y 85 % de la comunidad (Preston 1962, Hughes 1986).

- 84 -

En los hbitats de F-bosque y C-cerca se alcanzaron estos porcentajes, pero en C-lejos los
porcentajes fueron levemente menores, lo que pudo afectar a los resultados (Cuadro 4).
Los resultados de la prueba de Chi2 y el anlisis SHE coincidieron para ocho de los doce
ensambles, indicando mejor ajustes a distribuciones LN. Las diferencias entre los DAR de tres
ensambles de cafetales (Cuadro 10) pueden ser atribuidos a que la distribucin LN puede ser
indistinguible de LS (Gotelli y Graves 1996) y de BP (Wilson 1993) cuando las muestras son
pequeas. Otra diferencia entre los resultados de los tipos de DAR fue observada en el ensamble
de F-bosque, que en Huatusco fue uno de los ms ricos, diversos y equitativos segn todos los
ndices de diversidad empleados. Por esta razn es ms probable que este ensamble sea reflejado
por un modelo ms equitativo como BP (Gotelli y Graves 1996), sealado por el anlisis SHE, y
no una distribucin SG como lo indica la prueba de Chi2. Esta ultima seala una alta
probabilidad de distribucin de Series Geomtricas, debido a que sus abundancias relativas se
ajustaron casi perfectamente a una lnea recta, propia de este tipo de distribucin. Sin embargo,
por la baja pendiente de la lnea, la prueba de Chi2 no puede discriminar entre ambos tipos de
distribucin (Hughes 1986, Tokeshi 1993), mientras el anlisis SHE s distingue entre ellos.
Los modelos lineales distinguen solamente entre dos modelos opuestos (SG y BP), por lo que se
espera una clara distincin entre ensambles (Fattorini 2005). Sin embargo en los dos cafetales de
Coatepec no fue posible distinguir entre ambos modelos. Adems, los resultados de los modelos
lineales contrastan fuertemente con los resultados de otros mtodos y de los ndices de equidad y
diversidad (Cuadro 10), por lo que se considera un mtodo inadecuado para discriminar entre el
tipo de DAR de helechos en agroecosistemas.
Las diferencias entre los resultados de los tres mtodos pueden ser consecuencia del tamao
pequeo de las muestras ya que segn lo indicado por Ludwig y Reynolds (1988) se necesitan
muestras grandes para ajustar los datos a una distribucin LN. Wilson (1993) constat que en un
ensamble de menos de 20 especies no se puede reconocer una distribucin de BP, que en 50% de
las veces se reconoce una distribucin LN y SG en ensambles con al menos 15 especies,
mientras la probabilidad aumenta de 81% a 86% en ensambles con 120 especies. Sin embargo, se
desconoce la influencia del tamao de muestra en los anlisis SHE (Buzas y Hayek 1996, Hayek
y Buzas 1997, Buzas y Hayek 2005) y modelos lineales (Fattorini 2005).
- 85 -

El patrn ms claro patrn es que la mayora de los ensambles se ajustaron mejor al modelo LogNormal, basado en la inspeccin de las graficas de rango abundancia, los ndices de diversidad y
equidad y los resultados coincidentes de los tres mtodos de ajuste. Este tipo de distribucin es
un patrn muy comn de muchos grupos de organismos (Whittaker 1972) y de la mayora de las
comunidades vegetales en hbitats conservados (Preston 1962). Coincidentes con ello Paciencia
y Prado (2004) indican este modelo de ajuste para ensambles de helechos de fragmentos de
bosque. Solamente un ensamble de F-bosque ajust a BP. El pobre ajuste a este tipo de
distribucin en las comunidades de plantas fue mencionado por Wilson (1991) estando
relacionada a comunidades con gran nmero de especies (Wilson et al. 1996). De la misma
manera basado en el tamao pequeo de los ensambles (7 a 11 especies), la aproximacin a una
lnea recta de las curvas de rango abundancia (Figura 9) y las contradicciones del ajuste de sus
DAR nos indican que dos ensambles de C-lejos se ajustaron al modelo LS o SG. Esta relacin de
la forma de la curva de rango abundancia y el tipo de DAR fue indicado por Taylor et al. (1976).
Wilson et al. (1996) sealan que ensambles con riqueza baja y en ambientes severos se ajustan
ms comnmente a la distribucin de SG. Coincidente con ello Paciencia y Prado (2004)
determinaron que ensambles de helechos de hbitats con perturbacin antrpica se ajustaron a la
DAR Log-series. La significancia biolgica se discute en la siguiente seccin.
5.2.

Cafetales y diversidad de helechos

5.2.1. Diversidad de helechos en dos tipos de vegetacin - cafetales de sombra y fragmentos

de bosque -

Muchos cafetales tradicionales son considerados reservorios de diversidad por su gran aporte al
funcionamiento, integridad y complementariedad del paisaje de bosque fragmentado (Lpez
2004, Pineda et al. 2005). Este aporte ha sido ms notorio con especies relacionadas al estrato
arbreo ya que ste tiende a ser ms conservado (Perfecto et al. 1996, Moguel y Toledo 1999,
Lpez 2004) que el de sotobosque que es reemplazado con las plantas de caf (Moguel y Toledo
1999, Guevara 2005). Los helechos al ser parte importante de este estrato y de la regeneracin de
los bosques y reas perturbadas (Hill 1996, Hill y Silander-Jr. 2001, Paciencia y Prado 2005),
pueden ayudar a entender los impactos directos del manejo de los cafetales.

- 86 -

La riqueza de especies fue similar en los cuatro sitios estudiados variando entre 24 y 27 especies
por sitio (Cuadro 5), a pesar de que el tamao de los fragmentos de bosque y de las plantaciones
de cafetales fue diferente. Este resultado corrobora que el tamao del hbitat no fue importante
para la riqueza de helechos como lo sealaron Lwanga et al. (1998) y Paciencia y Prado (2005).
Es importante indicar que en este estudio, la riqueza y composicin de helechos de los
fragmentos de bosque se refiere al borde del mismo, dado que el muestreo fue realizado entre
20 a 50 m al interior del borde. De estudios anteriores se ha observado una disminucin en la
riqueza de especies de helechos en el borde comparado con el interior de fragmentos de bosque
(20- 40 m y 100 m respectivamente; (Paciencia y Prado 2004). Por ello se considera que la
riqueza de los fragmentos de bosque evaluados sea an mayor que la reportada en este trabajo.
La mayora de las especies registradas en fragmentos de bosque son propias de hbitats
conservados y un 35 % (Figura 2) fueron exclusivas de estos hbitats. Pocas especies invasoras
tuvieron alta abundancia en los fragmentos de bosque, entre ellas Blechnum appendiculatum y
B. occidentale. Las especies del gnero Blechnum son consideradas invasoras de hbitats
conservados por Paciencia y Prado (2004). De las dos especies introducidas registradas en este
estudio slo se observ muy baja abundancia de Thelypteris dentata (6 individuos) y ninguno de
Macrothelypteris torresiana en los fragmentos de bosque (Cuadro 3). Estos datos indican que los
fragmentos estudiados tienen un buen nivel de conservacin que no permite el fcil
establecimiento de especies invasoras de helechos en bosques mesfilos de montaa.
Comparando los fragmentos de bosque con los cafetales, se observ que la riqueza de especies
fue menor en cafetales. De las 54 especies registradas el 70 % estuvieron presentes en F-bosque
y entre el 40 y 60 % en cafetales. Estos porcentajes son mayores a los reportados por Mehltreter
y Gonzlez (2006b) que indican que los cafetales conservan entre el 20 y 35 % de la diversidad
de helechos. La diferencia puede deberse a que la unidad de muestreo del primer estudio fue la
mitad del rea empleada en la presente investigacin. El efecto negativo de la perturbacin
antrpica sobre la riqueza de helechos tambin fue encontrado para especies de bosque,
comparando fragmentos de bosque con sistemas agroforestales de goma, y plantaciones de goma
bajo sombra (Beukema y van-Noordwijk 2004); y para helechos en general comparando entre
bosques en regeneracin temprana y agroecosistemas de cacao (Paciencia y Prado 2005). En

- 87 -

especies arbreas tambin fue observada una disminucin en la riqueza de especies comparando
cafetales con fragmentos de bosque (Lpez 2004).
Mientras que la riqueza de especies de helechos difiri entre tipos de vegetacin, su abundancia
(nmero de individuos) no fue diferente. Este resultado coincide con los de otros estudios con
helechos comparando entre hbitats conservados y manejados (Richard et al. 2000, Paciencia y
Prado 2004, 2005).
La diversidad alfa, entendida como el nmero de especies en la comunidad y sus abundancias
relativas (Washington 1984), no difiri entre los F-bosque y cafetales. A pesar de que los
cafetales tienen menos especies, sus ensambles fueron de igual diversidad y equidad (medidos
por los ndices de Shannon, Simpson y estadstico Q). Aunque muchos ndices de diversidad han
sido usados para examinar los efectos del disturbio en una comunidad (Tokeshi 1993), estos
fueron muy criticados por ignorar la identidad de las especies y ser muy sensibles a cambios en
la riqueza y abundancia (Gotelli y Graves 1996, Feinsinger 2003). Se ha observado que estos
ndices no son una buena herramienta para detectar niveles de disturbios de los hbitats
(Belaoussoff et al. 2003), ni la dominancia en comunidades de insectos (Nummelin y Kaitala
2004). Sousa (1984) report que la diversidad alfa puede ser ms alta en ensambles fuertemente
perturbados y no equilibrados que en ensambles no perturbados.
Los F-bosque y cafetales presentaron alta disimilitud en composicin y abundancia de las
especies (83% y 86 %, p < 0.03), reflejada tambin en el recambio de especies dominantes y
raras entre los ensambles de estos hbitats (Figura 9). Adems las especies ms dominantes de
los cafetales fueron especies de hbitats perturbados, contrario a F-bosque (excluyendo a
Blechnum appendiculatum), y las especies raras fueron especies de reas conservadas como
Cyathea divergens y C. bicrenata (Figura 9). Esta diferencia en la proporcin de individuos por
especie y la menor riqueza que presentaron los cafetales indirectamente sugieren que la
diversidad est difiriendo entre los cafetales y F-bosque. Paciencia y Prado (2005) tambin
observaron que la diversidad de helechos fue diferente entre fragmentos de bosque y
plantaciones de cacao bajo sombra basado en el recambio de la proporcin de nmero de
individuos por especie.

- 88 -

Por todos los problemas anteriores, se recomienda el anlisis de los patrones de DAR como
mejor indicador de la diversidad de especies en relacin a la perturbacin de los hbitats (Sousa
1984, Davidse et al. 1995, Gotelli y Graves 1996, Hill y Hamer 1998). Debido al fuerte contraste
de los dos tipos de vegetacin estudiados, se esperaba que los ensambles de caf presentaran
alguna desviacin de los F-bosque en las DAR como una respuesta al disturbio (Hill y Hamer
1998). Sin embargo, todos los ensambles de F-bosque y C-cerca tuvieron una distribucin Lognormal. Este modelo describe comunidades no disturbadas o en equilibrio (Hughes 1986, Hill y
Hamer 1998) y relativamente grandes (ms de 25 especies) (May 1981). Solamente en C-lejos se
observaron ensambles de distribucin Log-series. Dicha distribucin es tpica de especies
pioneras y estresadas (Whittaker 1972) de ambientes perturbados (Hughes 1986, Hill y Hamer
1998).
Estos resultados pueden ser explicados por dos maneras: a) El cafetal est en equilibrio porque la
perturbacin ha sido mantenida por muchos aos (edad de los cafetales entre 10 a 25 aos) (Hill
y Hamer 1998), y los ensambles que se registraron tendran mayor proporcin de especies
permanentes. Magurran y Henderson (2003) mostraron que una comunidad puede ser separada
en dos componentes, especies permanentes y especies ocasionales. Las primeras son persistentes,
abundantes, biolgicamente asociadas con el hbitat y tienen una distribucin Log Normal. Las
especies ocasionales son poco frecuentes, tienen baja abundancia, diferentes requerimientos de
hbitats, y siguen una distribucin Log-Series. En conclusin, cafetales ms jvenes deberan
tener ensambles con distribuciones tipo LS o SG; b) El tipo de distribucin de las comunidades
originales se est manteniendo an despus de la perturbacin. En este sentido no
necesariamente se esperara un cambio de una distribucin equitativa (como BP o LN) a una
dominante (como LS o SG) con la perturbacin de un hbitat, sino diferentes grados de ajuste a
un mismo modelo de distribucin relacionada al grado de perturbacin. La variacin del ajuste a
un modelo DAR en relacin al grado de perturbacin fue observado por Wilson et al. (1996) en
comunidades de plantas herbceas. En insectos y saltamontes tambin se observ que el tipo de
DAR se mantena independientemente de la perturbacin de los hbitats (Nummelin y Fursch
1992, Nummelin y Kaitala 2004).

- 89 -

Las comunidades de helechos en cafetales tienen una fuerte presencia de especies de hbitats
perturbados, son menos ricas que las de F-bosque, pero mantienen similar equidad y patrones de
distribucin de abundancias relativas. Estos resultados son una respuesta directa del manejo de
los cafetales (por el corte peridico de las hierbas) y tambin de las variaciones en las
condiciones ambientales de los cafetales con respecto a los F-bosque (Richard et al. 2000). Los
cafetales tuvieron condiciones parcialmente similares a los F-bosque ya que presentan menor
porcentaje de dosel, races, y troncos; mayor cobertura de vegetacin superficial (hierbas); igual
cobertura de hojarasca, rocas, suelo desnudo, pendiente y vegetacin media (Figura 15). Lpez
(2004) encontr el mismo patrn para el porcentaje de dosel, hojarasca y hierbas en cafetales. El
aporte de materia orgnica en un bosque y un cafetal son equivalentes (Jimnez-vila 1981), por
una marcada presencia de las especies arbreas caducifolias en ambos lugares (Lpez 2004). La
cobertura de la vegetacin media (a una altura de 1.3 m) fue similar entre cafetales y F-bosque.
A pesar de que casi la totalidad del sotobosque es reemplazado por plantas de caf (Moguel y
Toledo 1999) se est manteniendo una cobertura de sotobosque similar a los F-bosque, que
puede estar relacionada a similares condiciones de sombra y humedad.
Lwanga et al. (1998) indican que en sitios ms hmedos y frtiles habr mayor riqueza de
helechos. Por la alta correlacin entre el dosel y la humedad que reporta Guevara (2005), los
cafetales son ambientes ms secos que los fragmentos de bosque, lo que puede influir en
disminucin de la riqueza de helechos. El porcentaje de dosel tambin fue un parmetro
ambiental importante en los cafetales para la riqueza de hongos saprofiticos (Guevara 2005), de
ranas (Pineda y Halffter 2004a) y para especies arbreas (Lpez 2004). Se observ que a mayor
cobertura de troncos hubo ms individuos frtiles (Cuadro 18). La disminucin de los troncos en
cafetales afecta negativamente a la reproduccin de los helechos que se refleja en la composicin
de las especies. Coincidiendo con la mayor cobertura de troncos en los F-bosque tres especies
presentes en ambos tipos de vegetacin (Thelypteris melanochlaena, Ctenitis melanosticta y
Cyathea divergens) solo estuvieron frtiles en F-bosque. En la cobertura de troncos se tomaron
en cuenta los rboles vivos y muertos por lo que su importancia es como sustrato de crecimiento
y como cobertura de dosel. Por ello, junto a vegetacin media y vegetacin superficial fue la
principal variable ambiental que explic la estructura de los ensambles de helechos (Cuadro 19).
Existi mayor abundancia de especies y hubo mayor nmero de hojas por individuo en sitios con

- 90 -

mayor porcentaje de suelo desnudo y pendiente (ambos parmetros altamente correlacionados,

Cuadro 17). Ambas variables fueron similares entre cafetales y F-bosque, lo que puede explicar
indirectamente los patrones similares de DAR y similar abundancia de especies antes sealada.
Un componente importante para entender la diversidad de un paisaje es el recambio de especies
en diferentes escalas espaciales, denominada complementariedad o diversidad (Moreno y
Halffter 2001). En la presente investigacin se observ alta complementariedad entre los sitios,
tanto para los cafetales como para los F-bosque (75% y 83% respectivamente con datos de
abundancia). Los cafetales muestreados se encuentran en zonas de bosque mesfilo de montaa
que originalmente albergaron alta diversidad de flora y fauna (Bartra et al. 2002, WilliamsLinera 2002), y a pesar de ser relativamente homogneos por el manejo que reciben (Nolasco
1985), todava reflejan los patrones de diversidad de los fragmentos de los bosques, aunque en
un menor grado. Esto tambin puede estar relacionado con la influencia que reciben de los
fragmentos de bosque. A nivel de paisaje la complementariedad entre cafetales y F-bosque
tambin fue alta (83 a 86 %, Cuadro 14). Similares resultados fueron observados en especies
arbreas entre cafetales (83 %), fragmentos de bosque (46 a 92 %) y en la combinacin de ambos
(95%); (Lpez 2004).
La alta complementariedad entre los ensambles dentro de los mismos hbitats y entre diferentes
hbitats demuestra que la contribucin de la diversidad a la diversidad (del paisaje) es
superior la diversidad , ya que el ensamble ms rico tuvo 19 especies (F-bosque) representando
slo un 35% de la riqueza de todo el paisaje. La alta contribucin de la diversidad a la
diversidad , fue tambin observada en organismos de sotobosque de los bosques mesfilos de
montaa como las ranas (Pineda y Halffter 2004b) y escarabajos (Arellano y Halffter 2003)
aunque con mayores valores relativas de la diversidad alfa de la diversidad total del paisaje (62
% y 59 % respectivamente).

5.2.2. Aporte de los fragmentos de bosque a los cafetales (efecto borde)

Los helechos son un grupo ideal de plantas para estudiar los patrones de riqueza relacionada con
cambios en las condiciones ambientales, porque al no tener interaccin con polinizadores y
dispersores de semillas estn estrechamente relacionados a los factores abiticos (Barrington

- 91 -

1993). Adems poseen una alta capacidad de dispersin de sus esporas, en algunas especies al
menos 1,600 km (Tryon 1985). Sin embargo tienen limitaciones en las condiciones de humedad
para el establecimiento del gametofito (Lwanga et al. 1998). Esta combinacin de caractersticas
hace de los helechos un buen grupo para medir el efecto de borde entre dos hbitats contrastantes
adyacentes.
Uno de los objetivos de este estudio fue conocer el aporte de los fragmentos de bosque en los
cafetales para conservar la diversidad de helechos. Dicha influencia se midi a travs de los
cambios de los factores ambientales y biolgicos con la distancia al fragmento de bosque,
conocido como efecto borde (Murcia 1995). Slo se cuenta con una investigacin sobre los
cambios en la riqueza y composicin de helechos por el efecto borde al interior de fragmentos de
bosque (Paciencia y Prado 2004). Los autores encontraron que la riqueza de especies disminuy
gradualmente con la cercana al borde del fragmento (20, 40 y 100 m al interior del fragmento de
bosque), demostrando que dichas distancias son significativas para observar cambios en la
comunidad de helechos a pesar de su gran capacidad de dispersin.
a) Respuesta a nivel de ensamble
La composicin y estructura de los ensambles de helechos cercanos y lejanos a los fragmentos de
bosque presentaron diferencias, aunque stas no fueron siempre consistentes en los cuatro sitios.
Los ensambles de C-lejos tuvieron mayor variacin en las curvas de acumulacin de riqueza
observada y estimada (Figura 6), adems de una mayor proporcin de las especies nicas (Figura
8) comparados con los ensambles de C-cerca. Slo en C-lejos se presentaron dos ensambles con
DAR tipo Log-series, propias de comunidades estresadas y ambientes perturbados, mientras los
ensambles de C-cerca se ajustaron a Log-normal. El anlisis de similitud indic que ambos
hbitats fueron diferentes en 48 a 78 %, con una probabilidad de rechazo de 80% (Cuadro 14).
En los cuatro sitios existi un recambio entre las dos especies ms dominantes entre ambos
hbitats (Figura 9), adems de una clara tendencia de agrupacin entre los ensambles de C-cerca
y C-lejos (Figura 13b). Tambin se observaron diferencias en las condiciones ambientales entre
C-cerca y C-lejos. Cerca al fragmento de bosque el cafetal tuvo 13% menos cobertura de dosel y
por su relacin con la humedad (Guevara 2005) seran hbitats ms secos que los lugares lejos
del fragmento. La menor cobertura de dosel influy para que algunos sitios de C-cerca
- 92 -

presentaran mayor cobertura de vegetacin superficial (correlacin negativa entre dosel y

vegetacin superficial, Cuadro 17). Se observ que cerca del fragmento de bosque existi mayor
heterogeneidad ambiental (a nivel de parcela de 5x5), como fue observado en bordes de
monocultivos y agroecosistemas (Wagner y Edwards 2001, Marshall y Moonen 2002).
Este conjunto de resultados indican que los sitios cercanos al fragmento de bosque son hbitats
biolgica y ambientalmente diferentes, que puede ser evidencia de que estos hbitats tienen
propiedades emergentes. Lpez-Barrera (2003) sugiere que las caractersticas antes mencionadas
definen la presencia de un borde suave con efecto ecotono. La misma autora cita que estos
bordes actan como membranas permeables a los organismos emigrantes. La migracin de
especies o la prdida de este proceso ecolgico nos puede ayudar en la definicin de un borde
(Fagan et al. 2003).
b) Respuesta a nivel de especie
Se observ la prdida o migracin de especies entre el fragmento de bosque y las dos distancias
de caf. En todos los sitios de estudio el F-bosque comparti de una a tres especies con C-cerca
que no estuvieron en C-lejos. La ms abundantes fue Ctenitis melanosticta asociada a la
presencia de rocas en bosques montanos (Mickel y Smith 2004). El sitio de Xalapa fue el que
tuvo mayor abundancia de esta especie, 277 individuos en F-bosque y 23 individuos en C-cerca.
Para esta especie el fragmento de bosque est actuando como una fuente y C-cerca como un
sumidero, no estando presente en C-lejos. En un estudio comparativo de cafetales y fragmentos
de bosque no adyacentes Mehltreter y Gonzlez (2006a) reportan que C. melanosticta fue
exclusiva de fragmentos de bosque. En tres sitios el F-bosque comparti especies slo con Clejos (M. torresiana, P. crassinervata y P. caudatum) todas propias de hbitats perturbados
(Mickel y Smith 2004, Hernndez 2006). La ausencia de dichas especies en el hbitat intermedio
(C-cerca) indica que algunas de las variables ambientales que se diferenciaron en este hbitat
influyeron negativamente en ellas, corroborando la particularidad de los mismos.

- 93 -

c) Respuesta en las caractersticas demogrficas

Las respuestas a la distancia del fragmento tambin fueron observadas en las caractersticas
demogrficas de las seis especies comunes a los tres hbitats (Cuadro 20). Las seis especies son
caractersticas de ambientes relativamente perturbados (Mickel y Smith 2004), lo que explica su
mejor desempeo en C-cerca que en a F-bosque. La influencia de la distancia al fragmento de
bosque combinado con la variacin ambiental entre ambos hbitats explican las diferencias con
C-lejos. Consistentemente estas poblaciones tuvieron representantes en todas las clases de
tamao en C-cerca, demostrando la reproduccin exitosa de estas poblaciones en el hbitat
(Hernndez 2006). Dentro de los cafetales se supone que C-cerca, al tener menos humedad y ms
vegetacin superficial, seria un hbitat ms hostil para el establecimiento de los helechos. La
diversidad y abundancia de estos organismos es ms alta en las zonas con alta humedad y
muchas especies son excluidas de ambientes por la competencia con otras herbceas (Bell y
Lechowicz 1991, Lwanga et al. 1998, Richard et al. 2000, Mickel y Smith 2004). Sin embargo,
al parecer la proximidad al fragmento como fuente de propgulos esta siendo ms importante que
las condiciones ambientales. Richard et al. (2000), menciona que en escalas menores de 15 x 15
m, la interaccin inter- e intra-especfica es ms importante que la variabilidad ambiental.
Blechnum appendiculatum y Thelypteris dentata tuvieron mejor desempeo en C-lejos porque
presentaron alta abundancia de individuos jvenes, por ello los individuos de este hbitat
tuvieron un tamao promedio menor que los otros hbitats (Figura 23). Ambas especies contaron
con representantes de individuos en todos los rangos de tamaos, con mayor abundancia en los
rangos de individuos pequeos (6 - 10 cm) y juveniles (16 - 20 cm) en el cafetal, con
presentencia en C-lejos (Figura 24). Esta especie principalmente se distribuye en lugares abiertos
como sendas, carreteras, bosques talados, bordes de cultivos o en lugares sombreados a
parcialmente sombreados (Mickel y Smith 2004). Aunque en F-bosque T. dentata fue poco
abundante los individuos fueron mucho ms grandes que en los cafetales, sin embargo no
estaban frtiles. El mayor tamao de los individuos, en los F-bosque, puede indicar que esta
especie aumenta su rea foliar por la menor cantidad de luz. En los cafetales tiene mejor
desempeo lejos del fragmento de bosque, donde present ms hojas por individuo y mayor
proporcin de individuos frtiles que cerca de este. Similar comportamiento tuvo Blechnum

- 94 -

appendiculatum que fue muy abundante en C-lejos, donde present ms hojas por individuo
comparado con F-bosque, y el ms alto porcentaje de individuos frtiles.
Pteris quadriaurita y Thelypteris oligocarpa estuvieron ampliamente distribuidas en C-cerca.
Ambas presentaron alto reclutamiento de individuos jvenes en este hbitat, con muy poca
abundancia en los otros hbitats. Nuevamente se observ que los individuos en F-bosque fueron
ms grandes. Sin embargo, a diferencias de T. dentata, ms del 50 % de los individuos de P.
quadriaurita en el F-bosque estuvieron frtiles y menos del 5 % en cafetales. Esto puede indicar
que los individuos jvenes presentes en C-cerca son de esporas germinadas y dispersadas por las
poblaciones de F-bosque. El porcentaje de individuos frtiles en los F-bosque fue similar a lo
reportado por Hernndez, 26 a 50 % (2006) La misma autora indica que esta especie se
distribuye principalmente a lo largo de sendas de bosque nublado, con altas abundancias en los
rangos de tamao entre 51 a 150 cm (tamao mximo de 250 cm). En el presente estudio las
abundancias mayores fueron de individuos ms pequeos (11 a 50 cm) en C-cerca y los
individuos ms grandes en F-bosque con un tamao mximo de 150 cm. La presencia de
T. oligocarpa en plantaciones de caf bajo sombra ya fue indicada por Mickel y Smith (2004) y
tambin se distribuye a lo largo de los bordes hmedos, orillas de caminos y bosques de neblina
(Davidse et al. 1995). Sin embargo, en el presente estudio fue poco frecuente en los F-bosque al
igual que en C-lejos.
De manera general se observ que la respuesta de los patrones de distribucin y abundancia de
los helechos al efecto de borde fue ms claro a nivel de especies que de ensambles. Pineda y
Halffter (2004b) sugieren que la fragmentacin de hbitat no acta directamente sobre los
ensambles de ranas sino ms bien de manera particular sobre las especies. La influencia de la
distancia de cafetales al fragmento de bosque tambin fue vista en polillas, ya que los sitios
cercanos comparten ms especies con los fragmentos de bosque (Ricketts et al. 2001) y en la
deposicin de polen en flores de cafeto que disminuy despus de los 100 m de distancia al
bosque (Ricketts 2004).
Se concluye que combinando las herramientas para evaluar la diversidad y analizando la
respuesta de los helechos a nivel de ensambles y especies, estos organismos podran ser buenos
indicadores del estado de conservacin o de alteracin de los cafetales u otros sistemas
- 95 -

manejados. Adems con la riqueza de helechos tambin se puede inferir sobre la riqueza de
briofitas y de lquenes (Pharo et al. 1999). Sin embargo hay que tener en cuenta que para efectos
de manejo y conservacin su identificacin en campo es difcil, pues en general est basada en
caractersticas morfolgicas de difcil observacin como pelos, escamas, tricomas, etc. (Mickel y
Smith 2004). La identificacin se hace ms difcil ante la presencia de hbridos (2.5 % de la
especies de Veracruz; (Palacios-Rios 1992). Por ello el uso de sustitutos de rangos superiores
puede facilitar esta tarea (Moreno et al. en prensa). En el presente estudio se observ que los
gneros pueden ser un buen sustituto de la riqueza de especies, pero se necesitan ms
investigaciones para ajustar mejor las ecuaciones para el uso de estos sustitutos.

- 96 -

6. Conclusiones

En cafetales se registraron muchas especies raras. Sin embargo, esto no significa que los
muestreos tengan grandes faltantes porque las curvas de acumulacin de especies
indicaron que los muestreos estn siendo completados. Por ello el modelo de Clench tuvo
mejor desempeo para los hbitats estudiados que Jackknife 2, ya que fue ms constante
al interior de los hbitats e indic mayor porcentaje de muestreo del total esperado, con
mayor esfuerzo del mismo. Independientemente del desempeo de los estimadores en
promedio se logr un similar porcentaje de muestreo tres hbitats (73 y 80 %).

El rea de 500 m2 fue insuficiente para estimar la riqueza de helechos por la alta
heterogeneidad de los fragmentos de bosque y de los cafetales. Un muestreo de 1500 m2
distribuidos a los largo de la heterogeneidad del hbitat parece ms adecuado para
algunos hbitats, porque las curvas de acumulacin se aproximan claramente a la asntota
indicando que los muestreos estn siendo completados.

El mtodo SHE (Hayek y Buzas 1997) dio los resultados ms consistentes entre el ajuste
de la distribucin de abundancias relativas y los ndices de diversidad, equidad y las
curvas de rango abundancia. El ajuste con modelos lineales propuesto por Fattorini
(2005) fue el ms contradictorio e impreciso para discriminar entre los modelos de Series
Geomtricas y Bastn Partido.

No se observ una desviacin del tipo de distribucin de abundancias relativas con el

cambio del uso de suelo. Todos los ensambles de F-bosque y C-cerca presentaron
distribuciones de comunidades equitativas (Bastn partido y Log-normal) con alta
nmero de especies de abundancia intermedia, permanentes y asociadas a los hbitats.
Solamente dos ensambles de C-lejos presentaron distribucin de comunidades pequeas y
de ambientes estresados (Log-series).

Para facilitar y acelerar la evaluacin de la riqueza de especies de helechos en fragmentos

de bosque y cafetales bajo sombra se puede utilizar la riqueza de gneros como sustitutos
en la medicin de la diversidad de especies.

- 97 -

Se registraron un total de 54 especies de helechos en el estudio, de las cuales dos son

consideradas invasoras (Macrothelypteris torresiana y Thelypteris dentata). Treinta y
cinco por ciento de la especies fueron exclusivas de fragmentos de bosque, y 30 %
exclusivas de cafetales. El cafetal cercano al fragmento de bosque tuvo ms especies
propias y comparti ms especies con los fragmentos de bosque que el cafetal lejano a
este.

Los cafetales tuvieron menor diversidad de helechos que los fragmentos de bosque ya
que presentaron muchas especies de hbitats perturbados y fueron menos ricos en
especies, sin embargo, conservaron ensambles con similar equidad y patrones de
distribucin de abundancias relativas. Estos ensambles estn establecidos y asociados a
los cafetales y complementan la diversidad de helechos a nivel de paisaje.

Los hbitats cercanos al fragmento de bosque mostraron propiedades emergentes

relacionadas con los factores ambientales y biolgicos, lo que indica la presencia de un
borde al interior del cafetal. Este borde fue suave ya que present permeabilidad al flujo
biolgico. Para especies como Ctenitis melanosticta y Pteris quadriaurita los fragmentos
de bosque estn actuando como una fuente manteniendo poblaciones en los cafetales
adyacentes.

Los cafetales de los cuatros sitios estudiados se complementaron en 75% y los

fragmentos de bosque en 83% evidenciando la alta diversidad dentro de cada hbitat.
Entre fragmentos de bosque y cafetales tambin existi alta complementariedad,
indicando una gran contribucin de la diversidad a la diversidad (del paisaje).

Las especies que mejor caracterizaron los hbitat fueron Blechnum appendiculatum para
F-bosque, T. oligocarpa para C-cerca y T. imbricata para C-lejos.

Los cafetales presentan similitud de condiciones ambientales con los fragmentos de

bosque en la cobertura de hojarasca, rocas, suelo desnudo, pendiente y vegetacin media

- 98 -

y se diferencian por tener menor porcentaje de dosel, races, troncos y mayor cobertura de
vegetacin superficial.

Se identificaron cinco parmetros ambientales importantes que caracterizaron y

discriminaron entre los hbitats, el porcentaje de dosel y las coberturas de races, suelo
desnudo, vegetacin superficial y vegetacin media. Con base en estos parmetros se
determino que C-cerca present mayor variabilidad microambiental.

El porcentaje de dosel y la cobertura de troncos fueron las variables ms importantes

para los helechos por ser un sustrato para el desarrollo de los mismos y por su relacin
con la sombra y humedad que influy en el porcentaje de individuos frtiles.

Las especies Blechnum appendiculatum, B. occidentale, Phlebodium pseudoaureum,

Pteris quadriaurita, Thelypteris dentata y T. oligocarpa estuvieron presentes en los tres
hbitats con una abundancia mnima de cinco individuos. Todas tuvieron mayor
presencia en todos los rangos de tamao en C-cerca comparado con los otros hbitats.
Los individuos de P. quadriaurita de F-bosque fueron ms grandes y con mayor
porcentaje de fertilidad que los individuos de C-cerca.

Se concluye que existe un efecto de borde del fragmento de bosque hacia los cafetales en
las condiciones ambientales la composicin y caractersticas demogrficas de las especies
comunes a los tres hbitats, que contribuye a la diversidad de helechos que conservan
estos agroecosistemas. Los cafetales conservan parte de la diversidad de helechos,
algunos de ellos propios de hbitats conservados.

- 99 -

7. Referencias
Arellano, L., y G. Halffter. 2003. Gamma Diversity: Derived from and a Determinant of Alpha
Diversity and Beta Diversity. An Analysis of Three Tropical Landscapes. Acta Zoolgica
Mexicana 90:27-76.
Arregun-Snchez, M. R., R. Fernndez-Nava, R. Palacios-Chvez, y D. L. Quiroz-Garca. 2001.
Pteridoflora Ilustrada del Estado de Queretaro, Mxico. Instituto Politcnico Nacional.
Escuela Nacional de Ciencias Biolgicas, Mxico.
Baillie, J. E., C. Hilton-Taylor, y S. N. Stuart, eds. 2004. 2004 IUCN Red List of Threatened
Species. A Global Species Assessment. IUCN, Gland, Switzerland and Cambridge, UK.
Barrington, D. S. 1993. Ecological and Historical Factors in Fern Biogeography. Journal of
Biogeography 18:341-256.
Bartra, A. 2002. Virtudes Econmicas, Sociales y Ambientales del Caf Certificado: El Caso de
la Coordinadora Estatal de Productores de Caf de Oaxaca. Instituto Maya, Mxico.
Bartra, A., R. Cobo, M. Meza, y L. Paz. 2002. Sombra y algo ms Hacia un Caf Sustentable
Mexicano. Ensayo Sobre el Anlisis y Conclusiones del Estudio Caf de Sombra en
Mxico, realizado entre diciembre del 2001 y febrero del 2002. Instituto Maya, Mxico.
Belaoussoff, S. a., P. G. Kevan, S. Murphy, y C. Swanton. 2003. Assessing Tillage Disturbance
on Assemblages of Ground Beetles (Coleoptera: Carabidae) by Using a Range of
Ecological Indices. Biodiversity and Conservation 12:851-882.
Bell, G., y M. J. Lechowicz. 1991. The Ecology and Genetics of fitness in Forest Plant. I.
Environmental Heterogeneity Measured by Explants Trials. Journal of Ecology 79:663685.
Beukema, H., y M. van-Noordwijk. 2004. Terrestrial Pteridophytes as Indicators of Forest-Like
Environment in Rubber Production Systems in the Lowlands, Sumatra. Agricultural
Ecosystems and Environment 104:63-73.
Blau, W. S. 1980. The Effect of Environmental Disturbance on a Tropical Butterfly Population.
Ecology 61:1005-1012.
Brose, U., N. D. Martnez, y R. J. Williams. 2003. Estimating Species Richness: Sensitivity to
Sample Coverage and Insensitivity to Spatial Patterns. Ecology 84:2364-2377.
Brow, J. H., y S. K. Ernest. 2001. Regulation of Diversity: Maintenance of Species Richness in
Changing Environments. Oecologia 126:321-332.
Buzas, M. A., y L.-A. C. Hayek. 1996. Biodiversity Resolution: An Integrate Approach.
Biodiversity Letters 3:40-43.

- 100 -

Buzas, M. A., y L.-A. C. Hayek. 2005. On Richness and Evenness Within and Between
Communities. Paleobiology 31:199-220.
Castillo-Campos, G. 1991. Vegetacin y Flora del Municipio de Xalapa, Veracruz. Instituto de
Ecologa, A.C./ H. Ayuntamiento de Xalapa, Mexico.
Caswell, H. 1976. Community Structure: a Neutral Model Analysis. Ecological Monographs
46:327-354.
Chazdon, R. L., R. K. Colwell, J. S. Denslow, y M. R. Guariguata. 1998. Statistical Methods for
Estimating Species Richness of Woody Regeneration in Primary and Secondary Rain
Forest of Northeastern Costa Rica. Pginas 285-309 en F. Dallmeier y J.A.Comiskey,
eds. Forest Biodiversity Research, Monitoring and Modelling. The Parthenon Publishing
Group, Pars.
Clarke, K. R., y R. N. Gorley. 2001. PRIMER v5: User Manual/Tutorial. PRIMER-E: Plymouth,
United Kingdom.
Clarke, K. R., y M. Warwick. 2001. Change in Marine Communities: an Approach to Statistical
Analysis and Interpretation, 2nd edicin. PRIMER-E: Plymouth, United Kingdom.
Colwell, R. K. 2005. EstimateS: Statistical Estimation of Species Richness and Share Species
from Samples. Version 7.5 Persistent URL<purl.oclc.org/estimates>.
Colwell, R. K., y J. A. Coddington. 1994. Estimating Terrestrial Biodiversity through
Extrapolation. Philosophical Transactions of the Royal Society, Serie B 345:101-118.
Crawley, M. J. 2002. Statistical Computing. An Introduction to Data Analysis using S-Plus. John
Wiley and Sons Ltd., England.
Cruz-Lara, L. E., C. Lorenzo, L. Soto, E. Naranjo, y N. Ramrez-Marcial. 2004. Diversidad de
Mamferos en Cafetales y Selva Mediana de las Caadas de la Selva Lacandona, Chiapas,
Mxico. Acta Zoolgica Mexicana 20:63-81.
Cubia, A., y T. M. Aide. 2001. The Effect of Distance from Forest Edge on Seed Rain and Soil
Seed Bank in a Tropical Pasture. Biotropica 33:260-267.
Davidse, G., M. Sousa, y S. Knapp, eds. 1995. Flora Mesoamericana Vol. 1. Psilotaceae a
Salviniaceae. IBUNAM, Missouri Botanical Garden y The Natural History Museum
(London), Mxico.
Diversitas. 2006. Diversitas Annual Report 2005: Integrating Biodiversity Science for Human
Well-being, France.
Fagan, W. F., R. S. Cantrell, y C. Cosner. 1999. How Habitat Edges Change Species
Interactions. The American Naturalist 153:165-182.

- 101 -

Fagan, W. F., M.-J. Fortn, y C. Soykan. 2003. Integrating Edge Detection and Dynamic
Modeling in Quantitative Analyses of Ecological Boundaries. BioScience 53:730-738.
Fattorini, S. 2005. A Simple Method to Fit Geometric Series and Broken Stick Models in
Community Ecology and Island Biogeography. Acta Oecologica 28:199-205.
Fauth, J. E., J. Bernardo, M. Camara, J. W. J. Resetarits, J. V. Buskirk, y S. A. McCollum. 1996.
Simplifying the Jargon of Community Ecology: a Conceptual Approach. American
Naturalist 147:282-286.
Feinsinger, P. 2003. El Diseo de Estudios de Campo para la Conservacin de la Biodiversidad.
Editorial FAN, Santa Cruz de la Sierra, Bolivia.
Fortin, M.-J., y P. Drapeau. 1995. Delineation of Ecological Boundaries: Comparison of
Approaches and Significance Tests. Oikos 72:323332.
Gallina, S., S. Mandujano, y A. Gonzlez-Romero. 1996. Conservation of Mammalian
Biodiversity in Coffee Plantations of Central Veracruz, Mxico. Agroforestry Systems
2:11-17.
Gaston, K. J., y P. H. Williams. 1993. Mapping the Worlds Species-The Higher Taxon
Approach. Biodiversity Letters 1:2-8.
Gobierno-del-Estado-de-Veracruz. 2006.
file:///C:/1.2%20informacion%20no%20base/cafe%20veracruz.htm. (acceso Agosto,
2006).
Gonzlez-Montagut, R. 1996. Establishment of Three Rain Forest Species along the Riparian
Corridor Pasture Gradient in Los Tuxtlas. Ph.D. Thesis. Harvard University, Cambridge.
Gordon, C., R. Manson, J. Sundberg, y A. Cruz-Angn. en prensa. Biodiversity, Profitability,
and Vegetation Structure in a Mexican Coffee Agroecosystem. Agricultural Ecosystems
and Environment.
Gotelli, N. I., y G. R. Graves. 1996. Null Models in Ecology. Smithsonian Institution Press,
Washington, D. C.
Gotelli, N. J. 2001. Research Frontiers in Null Models Analysis. Global Ecology and
Biogeography 10:337-343.
Gray, J. S., A. Bjrgester, y K. I. Ugland. 2005. The Impact of Rare Species on Natural
Assemblages. Journal of Animal Ecology 74:1139.
Guevara, R. 2005. Saprotrophic Mycelial Cord Abundance, Length and Survivorship are
Reduced in the Conversion of Tropical Cloud Forest to Shade Coffee Plantation.
Biological Conservation 125:261-268.

- 102 -

Halffter, G. 1998. A Strategy for Measuring Landscape Biodiversity. Biology International 36:3
17.
Harper, K. A., S. E. Macdonald, P. J. Burton, J. Chen, K. D. Brosofske, S. C. Saunders, E. S.
Euskirchen, D. Roberts, M. S. Jaiteh, y P.-A. Essen. 2005. Edge Influence on Forest
Structure and Composition in Fragmented Landscapes. Conservation Biology 19:768
782.
Hayek, L.-A. C., y M. A. Buzas. 1997. Surveying Natural Populations. Columbia University
Press, New York.
Hernndez, A. C. 2006. Fenologa Foliar de Helechos Terretres en un Fragmento de Bosque
Mesfilo de Montaa en Xalapa, Veracruz, Mxico. Tesis de Licenciatura en Biologa.
Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz.
Hietz, P. 2005. Conservation of Vascular Epiphyte Diversity in Mexican Coffee Plantations.
Conservation Biology 19:391-399.
Hill, J. D. 1996. Population Dynamics of Hay-scented Fern (Dennstaedtia punctilobula) and its
Impact on Forest Composition, Structure and Dynamics. University of Connecticut,
Storrs, USA.
Hill, J. D., y J. A. Silander-Jr. 2001. Distribution and Dynamics of Two Ferns: Dennstaedtia
punctilobula (Dennstaedtiaceae) and Thelypteris noveboracensis (Thelypteridaceae) in a
Northeast Mixed Hardwoods-Hemlock Forest. American Journal of Botany 88:894-902.
Hill, J. K., y K. C. Hamer. 1998. Using Species Abundance Models as Indicators of Habitat
Disturbance in Tropical Forests. Journal of Applied Ecology 35:458-460.
Holl, K. D., M. E. Loik, E. H. V. Lin, y I. A. Samuels. 2000. Tropical Montane Forest
Restoration in Costa Rica: Overcoming Barriers to Dispersal and Establishment.
Restoration Ecology 8:339-349.
Hortal, J., P. A. Borges, y C. Gaspar. 2006. Evaluating the Performance of Species Richness
Estimators: Sensitivity to Sample Grain Size. Journal of Animal Ecology 75:274-278.
Hughes, R. G. 1986. Theories and Models of Species Abundance. American Naturalist 128:879899.
Jacquez, G. M., S. Maruca, y M.-J. Fortin. 2000. From Fields to Objects: A Review of
Geographic Boundary Analysis. Journal of Geographical Systems 2:221241.
Jimnez-vila, E. 1981. Ecologa del Agroecosistema Cafetalero. Tesis Doctorado (Ciencias).
Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Mxico, D.F.
Kempton, R. A., y L. R. Taylor. 1978. The Q Statistic and the Diversity of Floras. Nature
275:252-253.

- 103 -

Kessler, M. 2001. Pteridophyte Species Richness in Andean Forests in Bolivia. Biodiversity and
Conservation 10:1473-1495.
Kramer, K. U. 1993. Distribution Patterns in major Pteridophyte Taxa Relative to those of
Angiosperms. Journal of Biogeography 20:287-291.
Laurance, W. F., R. O. Bierregaard-Jr, C. Gascon, R. K. Didham, A. P. Smith, A. J. Lynam, V.
M. Viana, T. E. Lovejoy, K. E. Sieving, J. W. Jr-Sites, M. Andersen, M. Tocher, E. A.
Kramer, C. Restrepo, y C. Moritz. 1997. Tropical Forest Fragmentation: Synthesis of a
Diverse and Dynamic Discipline. Pginas 502-514 en W. F. Laurance y R. O.
Bierregaard-Jr, eds. Tropical Forest Remnants: Ecology, Management and Conservation
of Fragmented Communities. University of Chicago Press, Chicago.
Lidicker, W. Z. 1999. Responses of Mammals to Habitat Edges: an Overview. Landscape
Ecology 14:333-343.
Lidicker, W. Z., y J. A. Peterson. 1999. Responses of Small Mammals to Habitat Edge. Pginas
211-227 en G. W. Barrett y J. D. Peles, eds. Landscape Ecology of Small Mammals.
Springer, Berlin, Germany.
Londoo, M. C. 2006. Estructura y Composicin del Ensamblaje de Quiropteros en Bosques y
reas Abiertas de la Reserva de la Biosfera Tehuacn-Cuicatln, Oaxaca, Mexico. Tesis
de doctorado. Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Mxico, D. F.
Lpez, A. M. 2004. Los Cafetales de Sombra como Reservorio de la Biodiversidad de Plantas
Leosas del Bosque Mesfilo de Montaa del Centro de Veracruz. Tesis de Maestra en
Ciencias. Instituto de Ecologa, A. C., Xalapa, Veracruz.
Lpez, A. M., y G. Williams-Linera. 2006. Evaluacin de Mtodos no Paramtricos para la
Estimacin de Riqueza de Especies de Plantas Leosas en Cafetales. Boletn de la
Sociedad Botnica de Mxico 78:7-15.
Lpez-Barrera, F. 2003. Edge Effects in a Forest Mosaic: Implications for the Oak Regeneration
in the Highlands of Chiapas, Mexico. Tsis doctoral. University of Edimburgo, U. K.
Lpez-Barrera, F. 2004. Estructura y Funcin en Bordes de Bosques. Ecosistemas
2004/1:(URL:http//www.aeet.org/ecosistemas/041/revision1.htm) (consultado en
diciembre 2005).
Ludwig, J. A., y J. F. Reynolds. 1988. Statistical Ecology: a Primer on Methods and Computing.
John Wiley and Sons, New York.
Lwanga, J. S., A. Balmford, y R. Bazada. 1998. Assessing Fern Diversity: Relative Species
Richness and its Environmental Correlates in Uganda. Biodiversity and Conservation
7:1387-1398.
MacArthur, R. 1960. On the Relative Abundance of Species. The American Naturalist 94:25-36.

- 104 -

Magurran, A. E. 2004. Measuring Biological Diversity. Blackwell Science Ltd., Oxford.

Magurran, A. E., y P. A. Henderson. 2003. Explaining the Excess of Rare Species in Natural
Species Abundance Distributions. Nature 422:714-716.
Marshall, E. J., y A. C. Moonen. 2002. Field Margins in Northern Europe: Their Functions and
Interactions with Agriculture. Agricultural Ecosystems and Environment 89:5-21.
Matn-Piera, F. 2000. Estimaciones Prcticas de Biodiversidad Utilizando Txones de Alto
Rango en Insectos. Pginas 35-54 en F. Matn-Piera, J. J. Morrone, y A. Melic, eds.
Hacia un Proyecto CYTED para el Inventario y Estimacin de la Diversidad
Entomolgica en Iberoamrica. m3m: Monografas Tercer Milenio, Zaragoza, Espaa.
May, R. M. 1973. Stability and Complexity in Model Ecosystems. Princeton University Press,
Princeton.
May, R. M., editor. 1981. Theoretical Ecology: Principles and Applications, Second edition.
Blackwell Scientific Publications, USA.
McCune, B., y J. Grace. 2002. Analysis of Ecological Communities. MjM Software Design,
Oregon,USA.
Mehltreter, K., y J. L. Gonzlez. 2006a. Diversidad y Conservacin de Helechos en Cultivos de
Caf en el Centro de Veracruz, Mxico. Quinto Informe Proyecto Biocaf. Instituto de
Ecologa, A. C., Xalapa, Veracruz.
Mehltreter, K., y J. L. Gonzlez. 2006b. Estudio Comparativo de la Diversidad de Helechos en
Bosques Mesfilos de Montaa (BMM) y Cafetales. Pginas 73-74 en I Simposio
Ecologa, Manejo y Conservacin de los Ecosistemas de Montaa en Mxico, Xalapa,
Veracruz.
Michon, G., y H. de-Foresta. 1995. The Indonesian Agroforest Model. Forest Resource
Management and Biodiversity Conservation. Pginas 90106 en P. Halladay y D. A.
Gilmour, eds. Conserving Biodiversity Outside Protected Areas. The Role of Traditional
Agro-ecosystems. IUCN Forest Conservation Programme, Andaluca.
Mickel, J. T., y A. R. Smith. 2004. The Pteridophytes of Mexico. New York Botanical Garden
Press. Memoirs of the New York Botanical Garden, New York, EE.UU.
Moguel, P., y V. M. Toledo. 1999. Biodiversity Conservation in Traditional Coffee Systems of
Mexico. Conservation Biology 13:11-21.
Moreno, C. E. 2001. Mtodos para Medir la Biodiversidad. M&T Manuales y Tesis SEA,
Zaragoza.
Moreno, C. E., y G. Halffter. 2001. Spatial and Temporal Analysis of Alfa, Beta and Gamma
Diversities of Bats in a Fragmented Landscape. Biodiversity and Conservation 10:367382.

- 105 -

Moreno, C. E., E. Pineda, F. Escobar, y G. Snchez-Rojas. en prensa. Shortcuts for Biodiversity

Valuation: A Review of Terms and Recommendations about the Use of Target Groups,
Bioindicators and Surrogates. International Journal of Environmental and Health.
Moreno, C. E., I. Zuria, M. Garca-Zenteno, G. Snchez-Rojas, I. Castellanos, M. MartnezMorales, y A. Rojas-Martnez. 2006. Trend in the Measurement of Alpha Diversity in the
Last Two Decades. Interciencia 31:67-71.
Muiz-Castro, M. A., G. Williams-Linera, y J. M. Rey. 2006. Distance Effect from Cloud Forest
Fragments on Plant Community Structure in Abandoned Pastures in Veracruz, Mexico.
Journal of Tropical Ecology 22:431-440.
Murcia, C. 1995. Edge Effects in Fragmented Forest: Implications for Conservation. Trend in
Ecology and Evolution 10:58-62.
Nair, P. K. 1993. An Introduction to Agroforestry. Kluwer Academic Publishers, Netherlands.
Nolasco, M. 1985. Caf y Sociedad en Mxico. Centro de Ecodesarrollo, Mxico D. F.
Nummelin, M., y H. Fursch. 1992. Coccinellids in Virgin and Manadeg Forest in Kibale Forests:
Wester Uganda. Tropical Zoology 5:155-166.
Nummelin, M., y S. Kaitala. 2004. Do Species Dominance Indices Indicate Rain Forest
Disturbance by Logging? Biotropica 36:628-632.
Paciencia, M. L. B., y J. Prado. 2004. Efeitos de Borda Sobre a Comunidade de Pteridfitas na
Mata Atlantica da Regiao de Una, Sul de Bahia, Brasil. Revista Brasileira de Botanica
27:641-653.
Paciencia, M. L. B., y J. Prado. 2005. Effects of Forest Fragmentation on Pteridophyte Diversity
in a Tropical Rain Forest in Brazil. Plant Ecology 180:87-104.
Palacios-Rios, M. 1992. Las Pteridofitas del Estado de Veracruz, Mxico. Tesis de Maestra
(Biologa). Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Mxico D. F.
Palmer, M. W. 1990. The Estimation of Species Richness by Extrapolation. Ecology 71:11951198.
Prez-Garca, B., y I. R. Jaramillo. 1993. Helechos: Propagacin y Conservacin. Ciencias
30:11-17.
Perfecto, I., R. Rice, R. Greenberg, y M. E. Van-der-Voort. 1996. Shade Coffee: a Disappearing
Refuge for Biodiversity. Bioscience 46:598-608.
Perfecto, I., y R. Snelling. 1995. Biodiversity and the Transformation of a Tropical
Agroecosystem: Ant in Coffee Plantations. Ecological Applications 5:1084-1097.

- 106 -

Pharo, E. J., A. J. Beattie, y D. Binns. 1999. Vascular Plant Diversity as a Surrogate for
Bryophytes and Lichen Diversity. Conservation Biology 13:282-292.
Pineda, E., y G. Halffter. 2004a. Relacin entre la Fragmentacin del Bosque de Niebla y la
Diversidad de Ranas en un Paisaje de Montaa en Mxico. Pginas 167-176 en G.
Halffter, J. Sobern, P. Koleff, y A. Melic, eds. Sobre Diversidad Biolgica: el
Significado de las Diversidades Alfa, Beta y Gamma. m3m: Monografas Tercer Milenio,
Zaragoza, Espaa.
Pineda, E., y G. Halffter. 2004b. Species Diversity and Habitat Fragmentation: Frogs in a
Tropical Montane Landscape in Mexico. Biological Conservation 117:499-508.
Pineda, E., C. E. Moreno, F. Escobar, y G. Halffter. 2005. Frog, Bat, and Dung Beetle Diversity
in the Cloud Forest and Coffee Agroecosystems of Veracruz, Mexico. Conservation
Biology 19:400-410.
Pinheiro, J. C., y D. M. Bates. 2000. Mixed - Effects Models in S and S-PLUS. Springer, New
York.
Preston, F. W. 1962. The Canonical Distribution of Commonness and Rarity. Ecology 43:185215, 410-432.
Richard, M., T. Bernhardt, y G. Bell. 2000. Environmental Heterogeneity and the Spatial
Structure of Fern Species Diversity in one Hectare of Old-Grownth Forest. Ecography
23:231-245.
Ricketts, T. H. 2004. Tropical Forest Fragments Enhance Pollinator Activity in Nearby Coffee
Crops. Conservation Biology 18:1262-1271.
Ricketts, T. H., G. C. Daily, P. R. Ehrlich, y J. P. Fay. 2001. Countryside Biogeography of
Moths in a Fragmented Landscape Biodiversity in Native and Agricultural Habitats.
Conservation Biology 15:378-388.
Roberts, D. I., R. J. Cooper, y L. Petit. 2000. Use of Premontane Moist Forest and Shade Coffee
Agroecosystems by Army Ants in Western Panama. Conservation Biology 14:192-199.
Saunders, D., R. Hobbs, y C. Margules. 1991. Biological Consequences of Ecosystem
Fragmentation: a Review. Conservation Biology 5:1832.
Smith, A. R., K. M. Pryer, E. Schuettpelz, P. Korall, H. Schneider, y P. G. Wolf. 2006. A
Classification for extant ferns. Taxon 55:705-731.
Smithsonian Migratory Bird Center, N. Z. 2005. Normas para la Produccin, el Procesamiento y
la Comercializacin de Caf Bird Friendly. Certificado Orgnico Bajo Sombra.
http://nationalzoo.si.edu/ConservationAndScience/Aves_Migratorias/Cafe/Normsspanish.pdf, Washington, USA.

- 107 -

Sobern, J., y J. Llorente. 1993. The Use of Species Accumulation Functions for the Prediction
of Species Richness. Conservation Biology 7:480-488.
Solis-Montero, L., A. Flores-Palacios, y A. Cruz-Angn. 2005. Shade-Coffee Plantations as
Refuges for Tropical Wild Orchids in Central Veracruz, Mexico. Conservation Biology
19:908-916.
Sousa, W. P. 1984. The Role of Disturbance in Natural Communities. Annual Review of
Ecology and Systematics 15:353-391.
Sugihara, G. 1980. Minimal Community Structure: an Explanation of Species Abundance
Patterns. The American Naturalist 116:770-787.
Taylor, L. R., R. A. Kempton, y I. P. Woiwod. 1976. Diversity Statistics and the Log-series
Model. Journal of Animal Ecology 45:255-272.
Telfer, M. G., y B. C. Eversham. 1996. Ecology and Conservation of Heathland Carabidae in
Eastern England. Annales Zoologici Fennici 33:133-138.
Tokeshi, M. 1990. Niche Apportionment or Random Assortment: Species Abundance Patterns
Revisited. Journal of Animal Ecology 59:1129-1146.
Tokeshi, M. 1993. Species Abundance Pattern and Community Structure. Advances in
Ecological Research 24:111-178.
Toledo, A. M. 2003. Efecto del Borde Selva Potrero en la Dinmica de Nutrientes Asociada a
una Especie Arbrea Dominante en un Ecosistema Tropical Estacional. Tesis de
Maestra. Instituto de Ecologa, A.C., Xalapa, Veracruz.
Tryon, R. 1970. Development and Evolution of Fern Floras of Oceanic Islands. Biotropica
57:76-84.
Tryon, R. 1985. Fern Speciation and Biogeography. Proceedings of the Royal Society of
Edinburgh 86B:353-360.
UNEP. 1992. Convention on Biological Diversity. United Nations Environmental Program,
Environmental Law and Institutions Program Activity Centre, Nairobi.
Urbina-Cardona, J. N., M. Olivares-Prez, y V. H. Reynoso. 2006. Herpetofauna Diversity and
Microenvironment Correlates Across a Pasture-Edge-Interior Ecotono in Tropical
Rainforest Fragments in the Los Tuxtlas Biosphere Reserve of Veracruz, Mexico.
Biological Conservation 132:61-75.
Vargas, V., y A. Sotomayor. 2004. Modelos Agroforesales y Biodiversidad. Revista Ambiente y
Desarrollo de CIPMA XX:123-124.

- 108 -

Von-Arx, G., G. A. Bosshard, y H. Dietz. 2002. Land-Use Intensity and Border Structures as
Determinants of Vegetation Diversity in an Agricultural Area. Bulletin of the
Geobotanical Institute ETH 68:3-15.
Wagner, H. H., y P. J. Edwards. 2001. Quantifying Habitat Specificity to Assess the Contribution
of a Patch to Species Richness at a Landscape Scale. Landscape Ecology 16:121-131.
Washington, H. G. 1984. Diversity, Biotic and Similarity Indices. Water Research 18:653-694.
Whittaker, R. H. 1972. Evolution and Measurement of Species Diversity. Taxon 21:213-251.
Williams-Linera, G. 1997. Phenology of Deciduous and Broadleaved-Evergreen Tree Species in
a Mexican Tropical Lower Montane Forest. Global Ecology and Biogeography 6:115127.
Williams-Linera, G. 2002. Tree Species Richness Complementarity, Disturbance and
Fragmentation in a Mexican Tropical Montane Cloud Forest. Biodiversity and
Conservation 11:1825-1843.
Williams-Linera, G., V. Domnguez-Gastel, y M. E. Garca-Zurita. 1998. Microenvironment
and Floristics of Different Edges in a Fragmented Tropical Rainforest. Conservation
Biology 12:1091-1102.
Wilson, J. B. 1991. Methods for Fitting Dominance/Diversity Curves. Journal of Vegetation
Science 2:35-46.
Wilson, J. B. 1993. Would you Recognise a Broken-Stick Community if we Found One? Oikos
67:181-183.
Wilson, J. B., T. C. Wells, I. Trueman, G. Jones, M. D. Atkinson, M. J. Crawley, M. E. Dodd, y
J. Silvertown. 1996. Are there Assembly Rules for Plant Species Abundance? An
Investigation in Relation to Soil Resources and Successional Trends. Journal of Ecology
84:527-538.
Zar, J. H. 1999. Biostatistical Analysis, 4ta edicin. Prentice-Hall, Upper Saddle River, USA.

- 109 -

8. APNDICES
Apndice 1. Listado del total de especies del estudio ordenadas por familia (segn Mickel y
Smith 2004).
Niphidium crassifolium (L.) Lellinger

Aspleniaceae
Asplenium abscissum Willd.

Pecluma consimilis (Mett.) M. G. Price

Asplenium cuspidatum Lam.

Pecluma sursumcurrens (Copel.) M.G. Price

Asplenium harpeodes Kunze

Phlebodium pseudoaureum Cav.

Asplenium miradorense Liebm.

Pleopeltis angusta Humb. y Bonpl. ex

Asplenium praemorsum Sw.

Willd.

Asplenium pteropus Kaulf.

Pleopeltis crassinervata (Fe) T. Moore

Blechnaceae

Pleopeltis fallax (Schltdl. y Cham) Mickel y

Blechnum appendiculatum Willd.

Beitel

Blechnum fragile (Liebm.) C. V. Morton y

Polypodium conterminans Liebm.

Lellinger

Polypodium subpetiolatum Hoock.

Blechnum occidentale L.

Polypodium furfuraceum Schltdl. y Cham.

Blechnum polypodioides Raddi

Polypodium longepinnulatum E. Fourn.

Cyatheaceae

Polypodium plebeium Schltdl. y Cham.

Alsophila firma (Baker) D.S. Conant

Polypodium plesiosorum Kunze

Cyathea bicrenata Liebm.

Polypodium puberulum Schltdl. & Cham.

Cyathea divergens Kunze

Polypodium pyrrholepis (Fe) Maxon

Dennstaedtiaceae

Polypodium triseriale Sw.

Dennstaedtia cicutaria (Sw.) T. Moore

Pteridaceae

Hypolepis repens (L.) C. Presl

Adiantopsis radiata (L.) Fe

Pteridium aquilinium var feei (W. Schaffn.

Anogramma chaerophylla (Desv.) Link

ex Fe) Maxon ex Yunck

Llavea cordifolia Lag.

Pteridium arachnoideum (Kaulf.) Maxon

Mildella intramarginalis (Kaulf. ex Link)

Pteridium caudatum (L.) Maxon

Trevis.

Saccoloma inaequale (Kunze) Mett.

Pteris orizabae M. Martens y Galeotti

Dryopteridaceae

Pteris quadriaurita Retz.

Phanerophlebia remotispora E. Fourn

Schizaeaceae

Gleicheniaceae

Anemia phyllitidis (L.) Sw.

Gleichenella pectinata (Willd.) Ching

Tectariaceae

Marattiaceae

Ctenitis equestris (Kunze) Ching

Marattia laxa Kunze

Ctenitis excelsa (Desv.) Proctor

Polypodiaceae

Ctenitis melanosticta (Kunze) Copel.

Campyloneurum xalapense Fe

Ctenitis microchlaena (Fe) Stolze

- 110 -

Tectariaceae
Ctenitis nigrovenia (H. Christ) Copel.
Ctenitis submarginalis (Langsd. y Fisch.)
Ching
Megalastrum subincisum (Willd.) A. R. Sm.
y R. C. Moran
Tectaria heracleifolia (Willd.) Underw.
Tectaria mexicana (Fe) C. V. Morton
Thelypteridaceae
Thelypteris ovata var lindheimeri (C. Chr.)
A. R. Sm.
Macrothelypteris torresiana (Gaudich.)
Ching
Thelypteris dentata (Forssk.) E. P. John
Thelypteris imbricata (Liebm.) C. F. Reed
Thelypteris linkiana (C. Presl) R. M. Tryon
Thelypteris melanochlaena (C. Chr.) C. F.
Reed
Thelypteris oligocarpa (Humb. y Bonpl. ex
Willd.) Ching
Thelypteris tetragona (Sw.) Small
Vittariaceae
Vittaria flavicosta Mickel y Beitel
Woodsiaceae
Diplazium donnell-smithii H. Christ
Diplazium expansum Willd.
Diplazium lonchophyllum Kunze
Diplazium plantaginifolium (L.) Urb.

- 111 -

Apndice 2. Parmetros de los modelos de la ecuacin de Clench ajustados con datos de

acumulacin especie rea. a) Para los ensambles de los tres hbitats en los cuatro sitios, 20
parcelas por ensamble, b) Por sitio con 60 parcelas por sitio y c) En Huatusco con el triple de
esfuerzo de muestreo, 60 parcelas por hbitat.
Sitio

Hbitat

a)

F-bosque

C-cerca

C-lejos

b)

Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa
Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa
Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa

Sitio

Huatusco
Coatepec
Teocelo
Xalapa
c)
Hbitats
F-bosque
C-cerca
C-lejos

Parmetros del modelo

y=a*x/(1+bx)
R2
a
b
0.1327
0.0054
0.99
0.1419
0.0056
0.99
0.1213
0.0075
0.99
0.2343
0.0142
0.98
0.1167
0.0076
0.99
0.1735
0.0111
0.99
0.1454
0.0096
0.99
0.2007
0.0122
0.98
0.0801
0.0053
0.99
0.0563
0.0038
0.99
0.1446
0.0110
0.99
0.99 0.04091 0.00396

Parmetros del modelo

y=a*x/(1+bx)
2
R
a
b
0.99 0.0864 0.0028
0.99 0.1050 0.0032
0.99 0.0969 0.0036
0.99 0.1304 0.0045
Parmetros del modelo
y=a*x/(1+bx)
R2
a
b
0.99 0.0916 0.0021
0.99 0.0880 0.0036
0.99 0.0847 0.0030

Asntota
(a/b)
24.5
25.3
16.1
16.5
15.3
15.6
15.1
16.5
15.2
15.0
13.2
10.3

Asntota
(a/b)
30.7
33.1
27.1
29.1
Asntota
(a/b)
44.5
24.1
27.8

R2 = Coeficiente de determinacin, y = Riqueza, x = Esfuerzo de muestreo

determinado por el rea de muestreo

- 112 -

Apndice 3. Resultados de los anlisis SIMPER con el ndice de similitud de Bray-Curtis

basados en datos de presencia y ausencia.

a) Contribucin de cada especie a la similitud de 90% entre los ensambles de los

diferentes hbitats. Las especies que mejor caracterizan cada hbitat presentan un
cociente ( /Desv.est) mayor a 1 (*).
Similitud entre los fragmentos de bosque 41 %
Especies
Pteris quadriaurita
Blechnum appendiculatum
Niphidium crassifolium
Thelypteris dentata
Asplenium miradorense
Ctenitis melanosticta
Thelypteris oligocarpa
Blechnum occidentale
Phlebodium pseudoaureum
Campyloneurum xalapense
Anemia phyllitidis
Ctenitis equestris

Media de
abundancia
4.75
228.5

Media de
similitud ()
6.2
6.2

/Desv.
estndar
10.61 *
10.61 *

Contribucin
de (%)
15.0
15.0

1.0
1.5
11.3
116.8
3.3
18.3
1.3
33.8
3.8
5.5

3.3
3.2
3.2
3.2
3.0
3.0
2.9
1.2
1.1
1.0

0.9
0.9
0.9
0.9
0.9
0.9
0.9
0.4
0.4
0.4

7.9
7.8
7.8
7.8
7.3
7.3
7.0
2.9
2.6
2.5

Media de
similitud ()
7.6
7.6
7.6
7.6
7.6
4.0
3.8
1.3

/Desv.
estndar
19.2 *
19.2 *
19.2 *
19.2 *
19.2*
0.9
0.9
0.4

Contribucin
de (%)
14.6
14.6
14.6
14.6
14.6
7.6
7.3
2.6

Contribucin
acumulada (%)
15.0
30.0
37.9
45.7
53.5
61.2
68.5
75.8
82.8
85.7
88.3
90.8

Similitud entre los Caf cerca 52 %

Especies
Pteris quadriaurita
Thelypteris dentata
Thelypteris oligocarpa
Macrothelypteris torresiana
Blechnum appendiculatum
Blechnum occidentale
Dennstaedtia cicutaria
Phlebodium pseudoaureum

Media de
abundancia
45.0
19.8
138.3
17.3
212.5
8.8
28.3
4.0

Contribucin
acumulada (%)
14.6
29.2
43.8
58.5
73.1
80.7
88.0
90.5

Similitud entre los Caf lejos 56 %

Especies
Pteris quadriaurita
Thelypteris dentata
Thelypteris imbricata
Thelypteris oligocarpa
Dennstaedtia cicutaria
Macrothelypteris torresiana

Media de
abundancia
15.8
29.8
13.0
14.5
4.0
2.5

Media de
similitud ()
10.4
10.4
10.4
10.4
5.4
4.7

- 113 -

/Desv.
estndar
9.4 *
9.4 *
9.4 *
9.4 *
0.9
0.9

Contribucin
de (%)
18.3
18.3
18.3
18.3
9.6
8.3

Contribucin
acumulada (%)
18.3
36.7
55.0
73.4
82.9
91.2

b) Contribucin de las especies a la disimilitud entre hbitats y las especies ms

discriminantes, con un cociente ( /Desv.est) mayor a 1 (*). La abundancia se presenta
en promedio por especie.
Disimilitud entre F-bosque y C-cerca de 63 %
Especies

Abundancia
F-bosque

Abundancia
C-cerca

Macrothelypteris torresiana
Niphidium crassifolium
Asplenium miradorense
Ctenitis melanosticta
Dennstaedtia cicutaria
Campyloneurum xalapense
Anemia phyllitidis
Ctenitis equestris
Pteridium arachnoideum
Phlebodium pseudoaureum
Phanerophlebia remotispora
Thelypteris tetragona
Hypolepis repens
Anogramma chaerophylla
Pteris orizabae
Cyathea divergens
Alsophila firma
Thelypteris melanochlaena
Thelypteris imbricata
Adiantopsis radiata
Polypodium furfuraceum

0.0
1.0
11.3
116.8
0.5
33.8
3.8
5.5
0.5
1.3
8.0
1.3
0.0
0.0
49.8
10.8
5.5
2.3
0.3
4.0
0.8

17.3
0.0
0.0
5.8
28.3
0.0
0.0
0.0
56.5
4.0
0.0
8.5
1.3
15.5
0.0
7.5
0.0
5.3
0.5
0.3
0.3

Media de
disimilitud
()
3.4
2.6
2.6
2.2
2.2
1.8
1.8
1.7
1.7
1.7
1.7
1.7
1.7
1.7
1.7
1.6
1.6
1.3
1.3
1.3
1.3

- 114 -

/Desv.est

Contribucin
de (%)

10.7
1.7 *
1.7 *
1.2 *
1.2 *
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
0.8
0.7
0.7
0.75

5.5
4.2
4.2
3.5
3.5
3.0
2.8
2.8
2.8
2.7
2.7
2.7
2.7
2.7
2.7
2.6
2.5
2.1
2.1
2.1
2.1

Contribucin
acumulada
(%)
5.5
9.7
13.9
17.5
20.9
23.9
26.7
29.5
32.3
35.0
37.7
40.4
43.1
45.8
48.4
51.1
53.6
55.7
57.8
59.8
61.9

Disimilitud entre F-bosque y C-lejos de 64 %

Especies

Abundancia
F-bosque

Abundancia
C-lejos

Niphidium crassifolium
Thelypteris imbricata
Asplenium miradorense
Ctenitis melanosticta
Macrothelypteris torresiana
Dennstaedtia cicutaria
Campyloneurum xalapense
Blechnum appendiculatum
Anemia phyllitidis
Ctenitis equestris
Blechnum occidentale
Phlebodium pseudoaureum
Phanerophlebia remotispora
Pteris orizabae
Cyathea divergens
Alsophila firma
Thelypteris melanochlaena
Adiantopsis radiata

1.0
0.3
11.3
116.8
0.0
0.5
33.8
228.5
3.8
5.5
18.3
1.3
8.0
49.8
10.8
5.5
2.3
4.0

0.0
13.0
0.0
0.0
2.5
4.0
0.0
250.0
6.8
0.0
1.3
2.5
0.0
0.3
0.3
0.0
0.5
0.5

Media de
disimilitud
()
3.0
3.0
3.0
3.0
2.8
2.5
2.1
2.1
2.0
2.0
2.0
1.9
1.9
1.9
1.9
1.8
1.5
1.4

/Desv.est

Contribucin
de (%)

Contribucin
acumulada (%)

1.6 *
1.6 *
1.6 *
1.6 *
1.6 *
1.2 *
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
0.7
0.8

4.7
4.7
4.7
4.7
4.4
3.9
3.3
3.2
3.1
3.1
3.1
3.0
3.0
3.0
2.9
2.8
2.4
2.2

4.7
9.4
14.0
18.7
23.1
27.0
30.3
33.5
36.6
39.6
42.7
45.7
48.7
51.7
54.6
57.4
59.7
61.9

Disimilitud entre C-cerca y C-lejos de 48 %

Especies
Thelypteris imbricata
Blechnum appendiculatum
Pteridium arachnoideum
Blechnum occidentale
Phlebodium pseudoaureum
Thelypteris tetragona
Hypolepis repens
Anogramma chaerophylla
Pleopeltis crassinervata
Adiantopsis radiata
Cyathea divergens
Thelypteris melanochlaena
Dennstaedtia cicutaria
Pteridium caudatum
Macrothelypteris torresiana

Abundancia
C-cerca

Abundancia
C-lejos

0.5
212.5
56.5
8.8
4.0
8.5
1.3
15.5
0.3
0.3
7.5
5.3
28.3
0.3
17.3

13.0
250.0
0.0
1.3
2.5
0.0
0.0
0.0
0.3
0.5
0.3
0.5
4.0
1.3
2.5

Media de
disimilitud
()
3.2
2.3
2.3
2.2
2.2
2.1
2.1
2.1
1.7
1.7
1.6
1.6
1.6
1.6
1.2

- 115 -

/Desv.est

Contribucin
de (%)

1.7 *
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
1.0
0.7
0.7
0.8
0.8
0.8
0.8
0.6

6.8
4.9
4.7
4.7
4.6
4.4
4.4
4.4
3.5
3.5
3.4
3.4
3.4
3.3
2.6

Contribucin
acumulada
(%)
6.8
11.6
16.4
21.0
25.6
30.1
34.5
38.9
42.5
45.9
49.4
52.7
56.1
59.4
62.0

Apndice 4. Resultados del anlisis SIMPER con el ndice de similitud de Bray-Curtis basado en
datos de abundancia de individuos.

a) Contribucin de cada especie al 90 % de la similitud intra-hbitat. Las especies que

mejor caracterizan cada hbitat presentan un cociente ( /Desv.est) mayor a 1 (*).
Similitud entre los fragmentos de bosque de 17 %
Especies
Blechnum appendiculatum
Ctenitis melanosticta
Blechnum occidentale
Cyathea divergens
Pteris quadriaurita

Media de
abundancia

Media de
similitud ()

/Desv.
estndar

Contribucin
de (%)

228.5
116.8
18.3
10.8
4.8

8.2
3.5
2.2
1.2
0.4

1.98 *
0.4
0.8
0.4
1.23 *

48.1
20.9
13.1
6.9
2.5

Contribucin
acumulada
(%)
48.1
69.0
82.1
89.0
91.6

Similitud entre los Caf cerca de 25 %

Especies
Blechnum appendiculatum

Media de
abundancia
212.5

Media de
similitud ()
13.7

/Desv.
estndar
0.9

Contribucin
de (%)
55.7

Contribucin
acumulada (%)
55.7

Thelypteris oligocarpa

138.3

4.4

0.7

17.7

73.4

Thelypteris dentata

19.8

2.0

1.98 *

8.2

81.6

Pteris quadriaurita

45.0

1.5

1.88 *

5.9

87.5

Macrothelypteris torresiana

17.3

1.4

1.0

5.6

93.1

Media de
similitud ()
11.9

/Desv.
estndar
1.0

Contribucin
de (%)
51.9

Contribucin
acumulada (%)
51.9

Similitud entre los Caf lejos de 23 %

Especies
Thelypteris dentata

Media de
abundancia
29.8

Blechnum appendiculatum

250.0

2.7

0.4

11.9

63.8

Thelypteris oligocarpa

14.5

2.7

1.55 *

11.6

75.4

Pteris quadriaurita

15.8

2.6

0.9

11.5

86.9

Thelypteris imbricata

13.0

1.4

1.46 *

6.2

93.0

- 116 -

b) Contribucin de las especies a la disimilitud entre hbitats y las especies ms

discriminantes, con un cociente ( /Desv. est) mayor a 1 (*). La abundancia se presenta
en promedio por especie.
Disimilitud entre F-bosque y C-cerca de 83 %

228.5

212.5

Media de
disimilitud
()
21.3

1.4 *

25.6

3.3

138.3

11.7

0.8

14.1

39.7

116.8

5.8

8.7

1.0

10.5

50.2

Pteridium arachnoideum

0.5

56.5

6.3

0.6

7.6

57.8

Pteris quadriaurita

4.8

45.0

4.6

0.6

5.5

63.3

Diplazium donnell-smithii

36.8

0.0

4.0

0.6

4.9

68.1

Dennstaedtia cicutaria

0.5

28.3

2.6

0.6

3.1

71.2

Pteris orizabae

49.8

0.0

2.4

0.6

2.9

74.2

Thelypteris dentata

1.5

19.8

1.8

1.2 *

2.2

76.4

Blechnum occidentale

18.3

8.8

1.8

0.9

2.1

78.5

Campyloneurum xalapense

33.8

0.0

1.7

0.7

2.1

80.6

Macrothelypteris torresiana

0.0

17.3

1.7

1.1 *

2.1

82.7

Anogramma chaerophylla

0.0

15.5

1.7

0.6

2.1

84.7

Cyathea divergens

10.8

7.5

1.4

1.1 *

1.7

86.4

Blechnum polypodioides

0.0

10.8

1.2

0.5

1.5

87.9

Asplenium miradorense

11.3

0.0

1.2

0.6

1.4

89.3

Thelypteris tetragona

1.3

8.5

0.9

0.7

1.1

90.4

Especies
Blechnum appendiculatum

Abundancia
F-bosque

Thelypteris oligocarpa
Ctenitis melanosticta

Abundancia
C-cerca

/Desv.est

Contribucin
de (%)

Contribucin
acumulada
(%)
25.6

Disimilitud entre F-bosque y C-lejos de 86 %

Abundancia
F-bosque
228.5

Abundancia
C-lejos
250.0

Media de
disimilitud ()
27.9

/Desv.est
1.2 *

Contribucin
de (%)
32.6

Contribucin
acumulada (%)
32.6

Ctenitis melanosticta

116.8

0.0

12.6

0.8

14.7

47.3

Diplazium donnell-smithii

36.8

0.0

6.7

0.5

7.8

55.1

Thelypteris dentata

1.5

29.8

5.5

1.1 *

6.5

61.6

Blechnum occidentale

18.3

1.3

3.9

0.8

4.6

66.1

Pteris orizabae

49.8

0.3

2.9

0.6

3.3

69.5

Pteris quadriaurita

4.8

15.8

2.7

0.7

3.2

72.6

Cyathea divergens

10.8

0.3

2.3

0.9

2.7

75.3

Campyloneurum xalapense

33.8

0.0

2.1

0.7

2.5

77.8

Asplenium miradorense

11.3

0.0

1.9

0.6

2.3

80.0

Thelypteris oligocarpa

3.3

14.5

1.9

0.8

2.2

82.3

Marattia laxa

8.0

0.0

1.5

0.5

1.7

84.0

Thelypteris imbricata

0.3

13.0

1.4

1.1 *

1.7

85.6

Diplazium lonchophyllum

5.5

0.0

1.4

0.5

1.6

87.2

Alsophila firma

5.5

0.0

1.1

0.7

1.3

88.5

Anemia phyllitidis

3.8

6.8

1.0

0.9

1.2

89.7

Adiantopsis radiata

4.0

0.5

1.0

0.5

1.2

90.9

Especies
Blechnum appendiculatum

- 117 -

Disimilitud entre C-cerca y C-lejos de 78 %

Abundancia
C-cerca

Abundancia
C-lejos

Blechnum appendiculatum

212.5

250.0

Media de
disimilitud
()
29.8

Thelypteris oligocarpa

138.3

14.5

13.8

Pteridium arachnoideum

56.5

0.0

Pteris quadriaurita

45.0

15.8

Dennstaedtia cicutaria

28.3

4.0

Thelypteris dentata

19.8

29.8

Anogramma chaerophylla

15.5

0.0

Macrothelypteris torresiana

17.3

2.5

Blechnum polypodioides

10.8

0.0

1.6

0.5

2.0

88.9

Thelypteris imbricata

0.5

13.0

1.1

1.2 *

1.5

90.4

Especies

- 118 -

/Desv.est

Contribucin
de (%)

1.4 *

38.4

Contribucin
acumulada
(%)
38.4

0.8

17.7

56.1

8.1

0.6

10.4

66.5

6.0

0.7

7.8

74.3

3.2

0.6

4.1

78.4

2.5

1.18 *

3.2

81.6

2.2

0.6

2.8

84.4

1.9

1.03 *

2.5

86.9

Apndice 5. Parmetros de los modelos lineales mixtos para comparar los hbitats a travs de 11 variables ambientales. Se presentan
los promedios por hbitat y sus intervalos de confianza al 95%, en las celdas sombreadas. Para las variables con diferencias entre
hbitat se presenta tambin las comparaciones a posteriori entre (modelos lineales con gl = 2, comparaciones a posteriori, pruebas de t
con gl = 6).
Hbitat/
parmetros
F-Bosque
C-cerca
C-lejos
Valor de F
Probabilidad
F-Bosque y
C-cerca
F-Bosque y
C-lejos
C-cerca y
C-lejos
Hbitat/
parmetros
F-Bosque
C-cerca
C-lejos
Valor de F
Probabilidad

Raz
1.3
0.4
0.4
14.8
< 0.01*

Int. de
confianza
0.9
1.8
-0.1
0.8
0.0
0.8

Int. de
Veg.
confianza
Superficial
1.5
1.9
3.4
2.2
4.6
0.4
1.0
5.3
4.1
6.5
0.5
1.0
5.8
4.1
6.5
14.3
6.5
5.6
< 0.01*
< 0.05*
< 0.05*
Probabilidad de las pruebas de t de las variables significativos en la ANOVA de arriba
Tronco

Int. de
confianza
1.1
1.5
0.0
0.4
0.2
0.5

Ramas

Int. de
confianza
1.3
2.5
0.4
1.6
0.3
1.5

Dosel
1.3
1.0
1.1
32.9
< 0.01*

< 0.01*

< 0.01*

< 0.05*

< 0.05*

< 0.01*

< 0.01*

< 0.01*

0.2

< 0.05*

< 0.01*

> 0.5

> 0.5

> 0.5

> 0.5

< 0.05*

Hojarasca
6.3
5.3
6.0
1.30
0.34

Int. de
confianza
5.1 7.4
4.1 6.4
4.9 7.2

Veg.
Media
4.1
4.5
4.8
1.28
0.34

Int. de
confianza
3.3
4.8
3.8
5.3
4.0
5.5

Suelo
*
2.5
1.7
1.1
4.07
0.07

Int. de
confianza
1.1
3.9
0.3
3.1
-0.3
2.5

Pendiente *
0.7
0.5
0.3
3.13
0.11

Int. de
confianza
0.4
0.9
0.2
0.8
0.0
0.6

Orientacin
0.2
0.3
0.2
0.77
0.5

Int. de
confianza
1.2
1.3
1.0
1.0
1.1
1.2

Int. de
confianza
-0.03
0.4
0.1
0.5
-0.05
0.4

* La cobertura de suelo desnudo y el grado de la pendiente presentaron diferencias significativas entre el F-bosque y C-lejos

- 119 -

Rocas
1.5
0.8
0.6
0.62
0.57

Apndice 6. Anlisis de Componentes Principales con 120 parcelas por hbitat, con matrices de
correlacin de datos estandarizados. Se presentan los valores de correlacin entre las
variables ambientales y los dos primeros ejes
Eje 1
2.130
42.603
42.603
-0.463
0.540
0.428
-0.353
-0.431

Eigen valores
Porcentajes
Porcentajes acumulados
Raz
Vegetacin superficial
Vegetacin media
Suelo
Dosel

- 120 -

Eje 2
0.995
19.898
62.501
-0.178
0.210
-0.509
0.604
-0.548