3J Al

UNIVERSIDAD COMPLUTENSE DE MADRID

Facultad de Ciencias Biolgicas

5309568984*
UNIVERSIDAD COMPLUTENSE

ORGANOS LINFOIDES EN Sturnus unicolor.

Memoria presentada por

JOSE FONFRIA DIAZ para
optar al grado de Doctor

D- AGUSTIN G. ZAPATA GONZALEZ, Profesor Catedrtico del

Departamento de Biologa Celular de la Facultad de Biologa de
la Universidad Complutense de Madrid.
Certifica:

Que O. JOSE FONFRIA DIAZ,

Licenciado en Ciencias

Biolgicas., ha realizado bajo mi direccin y en

el Departamento
de Biologa
Celular de
la
Facultad
de
Biologa
de
la
Universidad
Complutense
de
Madrid el
trabajo titulado:
Organos
linfoides
en
Sturnus
unicolor
considerando que rene las condiciones necesarias
para optar al Grado de Doctor.
Madrid, 15 de Septiembre de 1992

VQ B~ del Director

El interesado

>~4& ;~X~
Agustn G. Zapata

Jos Ford ra Daz

A Paula y a Celia

AcRADECnCE?flCS

Aunque son nichos los que, de alguna manera, han colaborado en

la realizacin de esta q2~sis Doctoral es imposible citanas todas
para expresarle ini agradecimiento, quiero dar las gracias de manera
especial a:
En priner lugar a das personas que han puesto, quizs, ma
eripeno que yo en que este trabajo se concluyera; a Agustn Zapata,
por la direccin de esta tesis y por su amistad y a mi esposa t4ary
Garca Barrutia, por todo.
A Benjamn Fernndez

Ruiz por

toda la

ayuda y

el apoyo

recibido.
A Elvira Garrido, Javier Leceta,
Torroba, amigos incoixiicionales, porque
Tesis.

Rosa Prez Gcmnaniz y Manta

parecen los hinchas de esta

A mis caTpaeros del cuarto 13, Ana, Alberto, Javier, Alfonso,

Constantino, Alberto facs y, especialnnnte, Nines (que ha sabido
traducir en magistrales dibujos mis torpes esquenas), por su ayuda y
por lo a gusto que se trabaja con ellos.
A Alberto Villena por la ayuda en algunas
Garca Herradn por las discusiones sobre el pollo.
A todos los miatros

del Departannnto de

fotos y a Pedro

Biologa Celular

la Universidad ccmplutense por las facilidades para el

Alfonso Corts por su colaboracin en las fotografas.

de

trabajo. A

FinaThente, no puedo dejar de mancionar al Profesor D. Alfredo

Carrato, que hizo posible mi dedicacin a la Histologa, verdadero
fr~estro de todos nosotros.

~NDJ~E

INDEE

IN~1CDtECION.

PH3POSITO.

14

MATERIAL Y frE1Dfl~.

16

RESULTAIXE.

18

I.-ESTRWHJRA (~NERAL DE LA MEDUlA OSEA.

1. ESTIO4A DEL ORGANO: VASCULI%RIZflCI(14 Y ELN4EU1~
HE<FICUIARES.
2. CARACFERIZACION !CRFOICGICA DE lA HEMAaOPOIES18..

18
18
18

2.1. Precursores hernatopoiticos .

21

2.2.Eritxnpoiesis

21

2.3.Granulocitopoiesis

24

2.3.1. Desarrollo de granulocitos heterfilos.

25

2.3.2. Desarrollo de granulocitos eosinfilos.

26

3. TItt4EEflOS

27

4. MAC~)FAWS Y ?4D1flILOS

28

5. TEJIIX) LINFOIDE

29

6. CELUIAS PLASMATICAS

30

7. NODIROS LINFOIDES

31

II-TilO

33

1. ORGANIZACION .......

33

1.1.Capsula y trabculas...

33

1.2 .Vascularizacin

34

1.3. Inervacn..

35

1.4 .Organizacin cortico-nndular.

36

2. CCtdFONEtQTES CELULARES.
2.1 .Clulas epiteliales.

37
37

2.1.1 .Clulas epiteliales de tipo 1

37

2.1.2. Clulas epiteliales de tipo 2

38

2.1 3 .Clulas epiteliales de tipo 3

38

2.1.4. Clulas epiteliales de tipo 4

39

2.1.5 .Clulas epiteliales de tipo 5

~39

2.2. Quistes

40

2.3.Corpsculos de Hassall....

41

2.4.Clulas endocrinas

42

2.5. Clulas linfoides

44

2 6 .Clulas plasmticas

44

2.7.Macrfagos

45

2.8.Clulas interdigitantes

45

2.9.Clulas nultinucleadas

46

2.10.Clulas micides

46

2 11 .Otros tipos celulares

47

3. CAMBIOS ESTACIONALES
IIIflSA DE FABRICIO

47
51

1, ESTRUCtURA <ENERAL

51

2. EPITELIO

51

2.1 .Epitelio no asociado al folcula

51

2.2.Epitelio asociado al folculo

52

3. MUODSA
3.1.Foliculos

54
54

3.1.1. ~dula

54

3.1.2 .Borde corticonajular

57

3.1.3.Corteza

58

3.2 .Tejido conjuntivo interfolicular

59

3.3.Tejido linfoide difuso.

60

4. MUSCUlARES.
LV. BAZO.

62
63

1. ESTRUCtURA GENERAL.

63

2. VASCULARIZACION

63

3. PULPA BIANCA

67

3.1.Tejido linfoide periarterial

67

3.1.1. Clulas reticulares claras

67

3.1.2. Clulas reticulares oscuras

68

3.1.3. Clulas linfoides

69

3.1.4. Clulas no linfoides libres.

69

3.2 .Centros germinales

69

3.3.Elipsoides y tejido linfoide perielipsoidal...

71

3.4.Tejido linfoide perivenosos.

74

4. PULPA 3JA

74

V. tONSILAS CECALES

77

1. OW3ANIZACION HIS9XXLXIICA

77

2. EPITELIO

77

3. TEJIW LINFOIDE DIFUSO

79

3.1.Estrana

80

3.2 .Clulas linfoides

81

3.3. Clulas libres no linfoides.

82

3.4 .Vascularizacin

83

4. OENI~S GERMINALES.

84

4.l.Estrczna.

84

4.2. Clulas linfoides

85

4.3. Clulas libres no linfoides.

86

5. MUSCULARIS

87

6. INERVACION

87

DISCUSION
1. MEDULA OSEA

88
88

II. TIMJ

119

III. BOlSA DE FABRIZIO

144

IV. BAZO

162

Si. 9flNSILAS CECAlES

184

CONQUJS IONES

206

BIBLIOSRAFIA

210
269

ESQUEMAS

272

nnYnoIxKrJzcXI

mrnoorrcxa~
Las
aves
representan
una
clase
de
vertebrados
filogeticannnte
relacionada con
los reptiles, pero con una
caracterstica fisiolgica importante
que las
afiflinja a
los
mamferos, su condicin hcnnotenna. Las ucdif icac iones del nedio
inteimo que acaipanan a la hcanotermia afectan tanto a los patgenos
cato a los tejidos del huesped y pudieron representar un buen
incentivo evolutivo para alcanzar las rpidas y vigorosas respuestas
inn.znes que desarrollan atibas grupos de vertebrados.
La mayora de las investigaciones llevadas a cabo sobre el
sistema innune de las aves se han realizado en el polio, tanto por
la facilidad que supone su mantenimiento en el laboratorio ccoo por
su inrportancia econnica. A esto se une, en general para la mayora
de las aves, la clara dicotctna que en este grupo existe respecto a
los sistemas de maduracin de clulas B y clulas P, a partir del
descubrimiento de la bolsa de Fabricio cato lcnis para
la
diferenciacin B en aves (Glick, 1955, Chang y cols., 1955; Glick y
cols., 1956>. De esta manera el pollo, y en general las aves, se
convirtieron en un excelente nrxelo experinental para el estudio del
sistema
innine de los vertebrados. En base a los resultados
rmncionados de Glick y colaboradores que denistraban que la
estirpacin de la bolsa de Fabricio, innediatanente despus de la
eclosin,
provocaba
una profunda incapacidad
para producir
anticuerpos tras estinulacin antignica, Warner y Szeriberg (1962> y
Cooper y cols. (1965, 1966> propusieron que el sistema linfoide de
las aves se poda disociar en un catpartinento bursa dependiente,
que dara lugar a las clulas prcductoras de anticuerpos y en uno
tino dependiente, que producira las clulas implicadas en las
respuestas innines nediadas celulaniente. Con algunas variantes
respecto al verdadero papel jugado por la bolsa en la diferenciacin
de las
clulas E
y
en
inninoglobulnica, el tudela
generales, en la actualidad.

la generacin de
la diversidad
sigue
siendo vlido, en trminos

Ceno en el resto de

los vertebrados, el tejido linfoide de las

aves se organiza en una serie de rganos linfoides que, en general,

constan de una red tridijiEnsional tontada por fibras reticulares y
clulas
fijas que incluyen elennntos reticulares
y clulas
epiteliales. En los huecos de esta red se encuentran nunerosas
clulas
libres, la mayora
plasmticas, macrfagos y otras
cato granulocitos (Rose, 1979).

linfocitos, pero
tambin clulas
clulas de la serie nonoctica, asi

Desde el punto de vista funcional,

y al igual que en
nnniiferos, se pueden distinguir en las aves rganos linfoides
primarios o centrales y rganos linfoides secundarios o perifricos
(Good y cols., 1965; Szenberg, 1976). En los rganos linfoides
primarios
se produce
la diferenciacin y proliferacin de
precursores linfoides que se transfonnan en clulas 9! o clulas B
que posteriornente migran a los rganos linfoides secundarios. ms
rganos linfoides primarios son mis activos durante el periodo
atrionario y postnatal y se considera que su desarrollo y funcin
son independientes
de la est.uruilacin antignica. Los rganos
secundarios caipletan la maduracin funcional de los linfocitos T y
B en presencia de antgenos. En general, en las aves se distinguen
dos rganos linfoides primarios, el tino y la bolsa de Fabricio,
existiendo discrepancias a la hora de definir el carcter de la
rdula sea, y una serie de rganos linfoides secundarios, ms o
tenos desarrollados: En primar lugar el bazo y, a continuacin, el
tejido
linfoide asociado al tubo digestivo (GALT), en especial, por
su desarrollo, las tonsilas cecales. Otros rganos con actividad
inminolgica, descritos principafrtante en pollo, pero no en otros
grupos de aves, son la glndula de Harder, unos primitivos
linfticos uy poco diferenciados
histolgicamante y
dispersos

en las

nucosas del

tracto

respiratorio

ganglios
acnulos
el

tracto

urogenital. Por su mayor inportancia innuinolgica, y debido al

enfoque que se pretende en este estudio, nos centrarerros bsicamante
en los rganos linfoides primarios y secundarios ms tr~ortantes.
Aunque

poco estudiada,

la

ndula sea

se

considera

el

principal rgano hanatopitico postatrionario de las aves. Cato en

nemferos, el estrana de la ntdula sea soporta necnicanente a las
clulas en diferenciacin y
probablarente
interviene en la
regulacin
aves sobre
estrana y
vascular,
Bizzozero,

de la hsnatopoiesis, aunque la informacin disponible en

las caractersticas estructurales de los ccsrponentes de].
sobre su posible funcin es nny escasa. La organizacin
aparte de estudios anat&nicos clsicos (Denys, 1888;
1890; Doan y cols., 1925; Sabia, 1928) ha sido descrita

en la ntdula sea de pollo y palaxia (Canpbell, 1967; Hcdges, 1974)

y, recientannte,
se ha enfatizado el papel que el endotelio
vascular puede tener en la regulacin de la diferenciacin eritroide
y tratoctica (Sorrel y cols.., 1987; Sorrel, 1988 a, b>, as cato
la importancia de las clulas reticulares de los cordones celulares
nedulares para la granulopoiesis (Sorrel, 1982 a).

Aunque en pocas especies, la mayora de los datos sobre la

funcionalidad de la n~ula sea de
aves se
refieren a la
caracterizacin ultraestructural de los distintos canponentes de las
series eritrazitaria
(Campbell, 1961) y, sobre todo, granuloctica
(Campbell, 1967; Hodges, 1974, 1979; Maxwell, 1978 a; b; Mac Rae y
Pc*aell, 1979).
Los heterfilos han
sido sealados cato
los
granulcnitos ms abindantes en la sangre circulante de las aves,
enfocndose su estudio hacia el origen y
significado de los
distintos grnulos presentes en su citoplasma (Incas y Jamrnz, 1961;
Dhingra y cols., 1969; Hodges, 1974; Cine, 1975; Glick y I~sse,
1976; Dainon yCaxtonMartins,
este

sentido, ciertos datos

1977; Mac Raey Patell, 1979).

histoguimicos apuntan diferencias

el contenido enziintico de los grnulos de los heterfilos

En

entre

de aves y

de mamferos (Dainon y Caxtonl4artins, 1977). Con respecto a los

eosinfilos
circulantes, en pollo se ha descrito que contienen un
nico tipo granular (Eodges, 1979), aunque otros autores nnncionan
algunos grnulos pequeos (Hodges, 1979> y en otras especies, cato
codorniz, se han descrito dos tipos granulares y en palcoa tres
(Maxwell, 1978 a; Maxwell y Siller, 1972). Maxwell (1978 a)
generaliza hasta tres el nmero de grnulos citoplsmicos que
existen en los eosinfilos circulantes de av-es y, al menos en

pollo,

pueden considerarse cato lsoscxnas que condenen peroxidasa

y
fosfatasa cida, pero no alcalina (Dainon y Caxton Martins, 1977).
Por otra parte, algunas evidencias indirectas sugieren que los
eosinfilos
de aves podran
participar en procesos de tipo
inflamatorio (Brocve y Archer, 1962, Archer y Broa~, 1965; Morilla
e Ichikawa, 1979).
Algunos autores han sealado

la existencia de un tercer

tipo

de granulocto circulante en la sangre de pollo y pato, equivalente

a los basfilos de mamferos (Dhingra y cols., 1969; Hc~dges, 1974;
Dainon y CaxtonMartins, 1977), pero ni su presencia ni la de sus
precursores ha sido descrita en la ntdula sea de ninguna especie de
ave.
La ultraestructura de los trarbocitos circulantes ha sido
descrita en pollo (Dation y Uchida, 1976), palana (Lewis, 1979> y
pato (Wessflnann y cois., 1979>, con especial nfasis en el anlisis
de los sistanas granular y canalicular. Adems
la capacidad
fagocitica de estas clulas ha sido denostrada por varios autores
(Yarbrouqh y cois., 1911; Chang y Hamilton, 1978). Por el contrario,
apenas hay datos acerca del desarrollo y la maduracin de los
trcatoctos de aves, al igual que sucede en la mayora de los
vertebrados no mamferos. En el caso de las aves se ha apuntado que
derivan de precursores ononucleares, cuya naturaleza no ha sido
aclarada (Lucas y Jamroz, 1961; Hodges, 1974; Dainon y Uchida, 1978;
Daliron y cois., 1987), que se diferencian en los senos vasculares de
la zidula sea (Lucas y Jamroz, 1961).
Tampoco los datos sobre la presencia de niacrfagos en la
ndula sea de aves son ruy abundantes (Glick y cols., 1964; Fujita
y cois.. 1982), pero ellos, ceno las clulas linfoides, son
carponentes constantes de ella (Ecclges, 1974; Glick y Rosse, 1981>.
Linfocitos
grandes
y
linfoblastos
se
han
localizado
ultraestructuralirente en las zonas penarteriolares de la ndula
sea de pollo (Carripbell, 1967; Ecrlges, 1974) y la utilizacin de
anticuerpos

nonoclonales ha pennitido identificar tanto clulas T

4

cetro B en ellas (Boyd y Ward, 1984; Vainio y cols., 1987; Jeurisaen

y cois., 1988 a) aunque su nnero es realmente uy ltnitado. Por
otra parte, la iitd.ula sea de aves ha sido descrita caro un rgano
linfoide secundario en el que se han encontrado centros germinales
(Jordan, 1935, 1936; Taliaferro y Taliaferro, 1955; Incas y Jamroz,
1961; White y cols.., 1976; Suglinira y Hashirroto, 1980; Fujita y
cols., 1982> y clulas plasmticas productoras de anticuerpos
(Ivanyi y cols.., 1972; ~tbivanen
y cole., 1972; Jankovic y cols.,
1972 b; it Arthur y cols., 1973; Hodges, 1974). Con respecto a la
presencia de estos centros germinales, su significado es confuso
porque, aunque se han descrito en la ndula sea de pollos normales,
algunos autores los han considerado tejido linfoide ectpico (Incas
y Jamroz, 1961) y Suginara y Hashinoto (1980) no encontraron caubios
en ellos en pollos bursecteanizados o tratados con ciclof osfamida.
Por otro lado, Fujita y cols., (1982) distinguen a este respecto
entre
ndulos linfoides y
centros germinales
y sugieren su
participacin en procesos de captacin de antgenos sobre la base de
que macrfagos cargados de carbn o hierro migran hasta estos
n&lulos en la ntdula sea del pollo.
El esbozo tmico del pollo, originado a partir de la tercera y
cuarta bolsa farinqea (Hazmond, 1954; Ruth y cols., 1964) atrae, de
manera cclica (le Douarin y cols., 1976, 1977),
precursores
linfoides que maduran y diferencian en las distintas subpoblaciones
de celulas 9!.
la organizacin anatnica indica un rgano
plurilobulado situado a lo largo del cuello, variando el nnnro de
lbulos de una especie a otra (Frazier, 1973; Hodges, 1974; Rose,
1979; Kendall, 1980) y que histolgicamente se aseunja al tino de
rmmiferos en cuanto a la diferenciacin en una corteza y una rdula,
si bien los datos acerca de la ultraestructura general del rgano
son escasos (Frazier, 1973; Hoffman-..Fezer, 1973; Rendal y Frazier,
1979; Garca Herradn, 1987). Especial ixtiportancia en este sentido
se ha dado a la caracterizacin de su canponente epitelial. Tanto
los datos ultraestnicturales <Frazier, 1973; HoffmanFezer, 1973;
Sugiuroto y cols., 1977b;
Rendal y Fraer,
1979) caro la
innrncdeteccin
in
situ, utilizando
anticuerpos
nnnoclonales

especficos para distintas su1~oblaciones del epitelio tmico (Poyd

y cols., 1982) han confirmado la heterogeneidad del misivo, pero no
han aclarado, lo misivo que sucede en el caso de otros vertebrados,
las relaciones filogenticas
y ontogenticas que
ligan estas
distintas poblaciones entre si.
Tantin se ha descrito la existencia de quistes epiteliales
(}fkanson y cols. 1974; Isler, 1976; Kerdall y Frazier, 1979),
corpsculos de Hassall <Bacohus y Kendall, 1975; Kendall y Frazier,
1979> y clulas endocrinas en el tino de pollo (H~kanson y cols.,
1974; Sundler y cols., 1978; Rendal y Frazier, 1979) sin que en
cada caso se tenga una idea clara de su posible significado dentro
del rgano. Con respecto a las clulas intexxligitantes y a las
clulas mioides descritas en el tino de otros vertebrados, las
primeras fueron mencionadas en un estudio ultraestructural del tino
de Stunius vulgaris, aunque sin evidencia grfica, de Rendal y
Frazier (1979> y deinstradas indirectamente por la presencia, en el
tino de pollo, de clulas de aspecto dendrtico que expresan
fuertemente nolculas de clase II del MDC del pollo ( Peck y cols.,
1982; Guillenot y cois.,, 1984; Olivier y Le ])ouarin, 1984). La
presencia de clulas nijoides ha sido repetidamente evidenciada en el
tino de aves (ver revisin de Rendal, 1980> y, recientemente,
quimeras pollo-codorniz han servido para analizar el origen de estas
clulas, apuntndose al respecto el nnsnquima de las crestas
neurales (Nakaxrnra y Ayer-Le-Livre, 1986>.
Aunque no en pollo, en otras

especies de aves se han observado

ciclos de involucin y agrandamiento del tino

que han sido
relacionados con la ida y el ciclo reproductor (Hodges, 1979).
Adems, en michas de estas especies, los tinos agrandados albergaban
en su zona cortical una eritropoesis transitoria,
sugiriendo que en
determinadas ocasiones el tino puede ccoportarse cavo un rgano
eritropoitico en respuesta a un increrento de la demanda de sangre
(Kendall y Frazier, 1979; Rendal, 1980).
Desde los trabajos de Jolly (1915,
6

1923) la bolsa de Fabricio,

un rgano exclusivo de las aves, ha sido estudiada profusamente,

sobre todo en pollo. Aunque con algunas diferencias anat&nicas
especie especificas, la bolsa constituye un divertculo dorsal del
prcctcideo de la cloaca, bien desarrollado en el tarento de la
eclosin,
aunque continuar creciendo,
alcanzando
su mxinn
desarrollo en el pollo entre las 3 y 6 semanas de edad <Wolfe y
cols, 1962). Generalmente carienza a regresar a los tres reses de
edad (Wamer y Szenberg, 1964> e involuciona ccnpletaxrnnte en la
mayora de las especies.
La mayora de las descripolones acerca de su histologa
proceden de estudios en pollos (Ackerman y Knouff, 1959; Payne,
1971; Frazier, 1974; Hcclges, 1974, 1979; Glick y cols., 1977; Glick,
1982; Naukkarinen y Sorvari, 1982) y en micha tenor medida en pato
<Glick, 1960; Ward y Middleton, 1971; Hashirroto y Suginuira, 1976),
con referencias puntuales a su condicin en algunas especies de
Struthionifonres (von Rautenfeld y Budras, 1982> y Stunius vulgaris
(Glick y Olah, 1987).
En general, la bolsa de Fabricio constituye un divertculo con
una luz ramificada art varios canales ciegos y una pared con tres
capas: una fina serosa, una tnica nuscular y una nucosa que
presenta numerosos folculos linfoides colocados alrededor de los
conductos, que pennanecen separados por septos de tejido conjuntivo.
Cada
folculo consta de una ndula central
carente de
vascularizacin (Frazier,
1974; Hodges,
1974> y una corteza
perifrica, separadas por una nsnbrana basal, prolongacin de la
existente por debajo del epitelio interfolicular. El estrana de los
folculos est formado por clulas de origen epitelial que han
recibido distintos ncitres, caro clulas epiteliales endodrmicas
(Ackerman, 1962), epitelioreticulares claras y oscuras (Frazier,
1974) o reticulares dendrticas (Naukkarinen y Sorvari, 1982), ms
abundantes en la rdula que en la corteza, y que expresan niculas
de clase II del MHC del pollo (Hoshi y cols., 1988). La mayora de
las clulas libres de la bolsa son, evidentarente, linfocitos B en
distintos estados

de maduracin, reconocidos en numerosos

7

estudios

en pollo,
utilizando
antisueros
o
anticuerpos
nonoclonales
especficos para marcadores B, aunque tantin existen macrfagos
(Duscan y it Arthur, 1979; Naukkarinen y Sorvari, 1982> y algunos
autores han propuesto la existencia de una clula secretora de
origen y funcin aun por definir claramente (Olah y Gliok, 1979,
1981; Glick y Olah, 1987>.
Uno de los aspectos ms debatidos acerca de la histofisiologa
de la bolsa de Fabricio ha sido la naturaleza, origen y capacidad
funcional del epitelio que recubre los folculos linfoides. La
estructura de este epitelio folicular, y la presencia o no en l, de
clulas de naturaleza macrofgica ha sido estudiada en numerosas
ocasiones (Bockman y Cooper, 1973; Schafnfer y cols., 1974; Sorvari
y cols., 1975; Naukkarinen y cols., 1978; Glick, 1982; Naukkarinnen
y cols., 1978) sin entargo, su capacidad para captar antgenos y la
influencia, si hay alguna, que ello tiene en el desarrollo del
tejido linfoide de la bolsa y en el posible funcionamiento de sta
caro un rgano linfoide secundario, especialirente despus de la
eclosin, permanecen por dilucidar claramente. Adems, mientras para
algunos autores este epitelio tiene el misivo origen que el epitelio
interfolicular
(Rouskanen y cols., 1977>, para otros su origen es
nesenquimtico, a tenor de su capacidad fagoctica y de su parecido,
en algunos aspectos de su biologa, a los macrfagos (Inpetti y
Dolfi, 1980; Dolfi y cols., 1981; Lupetti y cols., 1983, 1990>. La
utilizacin de anticuerpos nonoclonales especficos del epitelio
(Daningo y cols., 1986; Boyd y cols., 1987) podra aclarar este
punto y, as, recientelrEnte Shonde y cols. (1988> anunciaban la
existencia de un tipo de clula henatopoytica, norfolgicamente
distinta de los precursores linfoides, que, segn estos autores,
podra ser un precursor de las clulas del epitelio folicular.
Adans de las reas foliculares
parciabente la pared dorsal del canal
identificado un tejido linfoide difuso,
en pollo <cflenhal y Brazile, 1979 a,
Dolfi y cols., 1988

e interfoliculares, ocupando
central de la bolsa se ha
no organizado en folculos,
b, 1980; Naukkarinen, 1982;

b) y pato <Wani y Middleton, 1971). Dicho tejido

8

no aparece en pollo hasta despus de la eclosin y ha sirio

considerado cavo una regin T-dependiente de la bolsa (Ocien hal y
Brazile, 1980), aunque tarbin contiene clulas B que aumentan con
la edad <Dolfi y cois., 1988 b). Evidencias que apoyan la naturaleza
T-dependiente de este tejido linfoide provienen de la presencia en
l de vnulas postoapilares de endotelio alto (~.enhal y Brazile,
1979 ab, 1980; CXienhal y Player, 1979; Sirjanen y Naukkarinen,
1982) y de linfocitos 9! identificados por su patrn de tincin con
ANAE
(Ckienhal y Playa, 1979); su capacidad de respuesta a
antgenos T-dependientes
(Sirjanen y Nau]dcarinen,
1982),
y
elhcaning especfico a esta zona de la bolsa de tivccitos marcados
radioactivanente <Ocien hal y Player, 1979).
El bazo de

las

aves nuestra

una organizacin

histolgica

similar, a grandes rasgos, a la exhibida por el de mamferos, aunque

no est claramente subdividido mediante trabculas (Payne, 1971;
Hcdges, 1974) y la separacin en pulpa blanca y pulpa roja no es tan
clara, pareciendo ms bien que la prinera constituye pequefios
islotes totalmente rodeados por la segunda. Aparte algunos aspectos
de la vascularizacin esplnica y trabajos
recientes sobre las
clulas implicadas en la captura y el transporte de antgenos, no
son muchos los datos
existentes en la literatura sobre la
histofisiologa del bazo de aves.
Numerosos autores se han ocupado, por el contrario, del
anlisis del patrn vascular esplnico (Taliaf erro y Taliaferro,
1955; Incas y Jamroz, 1961; Ewart y It Millan, 1970; Hodges, 1974;
Fukuta y cols., 1976; Miyanoto y cols., 1980; Olah y Glick, 1982)
pero no hay datos concluyentes sobre su naturaleza abierta o cerrada
y sobre la organizacin y el funcionamiento de los elipsoides
<Hoshi, 1972; Fukuta y cols., 1976; Miyannto y cols., 1980; Olah y
Glick, 1982; F~nge y Silverin, 1985).
La organizacin histolgica y los ccnponentes celulares de la
pulpa blanca del bazo del pollo han sido estudiados por Olah y Glick
(1982) y Eikelenbocn y ocs. (1983> diferenciando un tejido linfoide
9

periarteriolar,
que contiene centros genninales sin la corona de
linfocitos pequeos, caractersticos de los mamferos, un tejido
linfoide perielipsoidal y un tejido linfoide perivenoso. Tanto el
tejido linfoide
periarterial cazo
el
perivenoso
contienen
predcninantenente linfocitos T (Hoshi, 1972; Hoffrian-Fezer, 1977;
Boyd y cols., 1978; Vainio, 1987),
si bien tairbin se
han
identificado en ellos clulas a (HoffmanFezer, 1977; RcaTLianen y
Sorvari, 1981>. La existencia
de centros germinales
ha sido
confirmada tanto en pollo (White y cols., 1970; Hoshi, 1972; Hociges,
1974; Olah y Glick, 1982) caio en el bazo de otras aves (Ewart y it
Millan, 1970; Fnge y Sflverin, 1985). Caro en mamferos, estos
centros genninales contienen predaninantenente
linfocitos E y
estudios en pollos bursectanizados denostraron hace ya algunos aos
su naturaleza a-dependiente (Cooper y cols., 1967) aunque taitin
contengan algunas clulas 9! (Boyd y Ward, 1978). Por otra parte,
estudios sobre los elennntos constituyentes del tejido linfoide
perielipsoidal han sido realizados tanto a microscopia ptica <Nagy,
1970; Hoshi, 1972; Fange y Silverin, 1985) cazo a microscopia
electrnica (Olah y Glick, 1982; Eikelenboan y cois., 1983; Glick y
Olah, 1984) y su papel en la captacin antignica puesto de
manifiesto por Jeurasen y cola.
(1989). Taitin este rea
representa una regin E dependiente a tenor de los cantios que sufre
tras bursectania extrionaria <Suginara y Hashinuto, 1980) y hay
estudios inninohistolgicos de localizacin de clulas a in situ
(HoffmanFezer y cola., 1977; Eoyd y Ward, 1984; Jeuriasen y cola.,
1988>. Una fuerte actividad plasmacitopoitica ha sido identificada
igualmente en esta regin (Hoshi, 1972; Olah y Glick, 1982; Fnge y
Silverin, 1985).
Varios trabajos se han ocupado de los recanisnns de captacin
antignica en el bazo del pollo, con especial nfasis en las clulas
implicadas en l y en la forma de transporte antignico entre los
distintos caruartimitos
antes mencionados de la pulpa blanca
esplnica (White, 1910; White y cola., 1975; Olah y cola., 1981,
1984; Olah y Glick, 1982; Eikelenbocin y cols., 1983; Glick y Olah,
1987).
Los resultados,
no
obstante,
son
especialmente
10

contradictorios y apuntan necanisnos de procesamiento antignicos

distintos de los hasta ahora conocidos en el bazo de mamferos.
Por ltino, aunque los
datos son nuy
aislados, se ha
reconocido la existencia de variaciones estacionales que afectan
tanto al tamao cavo a la estructura histolgica del bazo de
Fidecula
hvnoleuca
<Fnge y
Silverin,
1985>.
Los autores
relacionaron dichos cartios con el ciclo reproductor del antnal,
aunque no se realiz el estudio horironal cczrplsrentario adecuado.
En las

aves existe

una considerable cantidad de

tejido

linfoide distribuido,
cavo agregados
linfoide u
rganos
individualizados, por la pared del tubo digestivo. Existen en la
sutancosa y la lmina propria a todos los niveles del tracto
intestinal, pero son especialmente inrnrtantes: el divertculo de
Merkel (Olah y Glick, 1984; Jeurissen y cols., 1989), las placas de
Peyer (Befus y cols., 1980), las tonsilas cecales (Olah y cols.,
1984) y los agregados linfoides del coprodeo (Bryant y cols., 1973).
Adems, el epitelio intestinal de las aves, cavo el de talos los
vertebrados est fuertatente infiltrado por linfocitos (Bierregaard,
1975; Burns y Maxvjell, 1986; Lawn y cols., 1988) que representan
tanto clulas T cavo B <Jeurissen y cols., 1989) y otras
granulares con actividad WC (Chal y Lillehohi, 1988).
En cualquier caso, los agregados irs grandes
unin de cada bolsa cecal con el reato, en las

clulas

ocurren en la
ya mencionadas

tonsilas cecales. Dichas bolsas cecales constituyen dos apndices

ciegos situados en la zona de uni6n del intestino con el recto, cuya
longitud y organizacin vara considerablennnte de unas especies a
otras (Magnan, 1911; Enoper y Inoper, 1929), faltando incluso en
algunas (King y it ]Lelland, 1975>. Su funcin innunolgca ha sido
denostrada en cualquier caso y su organizacin histolgica analizada
especialmente en pollo (Inoper y Inoper, 1929; Ede, 1965; Jankovic y
Hitrovic, 1965; Payne, 1971; Hoshi y itri, 1973 b; Glick y Olah,
1978; Olah y Glick, 1979), anunciando la existencia de una unidad
bsica repetida a todo lo largo del rgano <Glick y cols., 1981>.
11

Los

datos acerca de ellas

no son, sin entargo, ruy detallados, sin

que se haya descrito capacidad transportadora de antgenos por parte

de su epitelio folicular o migracin linfoide o nncrofgica al
interior del misno.
La informacin histolgica disponible
sugiere
que la
distribucin del tejido linfoide en las tonsilas no es uniforme.
Hoshi y Mori (1973) indicaron que justo la zona subepitelial es un
rea bursa dependiente donde abundan los blastos y las clulas
plasmticas, mientras el resto del tejido linfoide difuso constituye
un rea tino dependiente, donde pcdra darse recirculacin linfoide
(Bel y ]lafferty, 1972; Durkin y cols., 1972; Hoshi y Mori, 1973 b>.
Otros autores, no obstante, han negado esta posibilidad (Miller,
1909; Warner, 1972). Tantin en esta zona subepitelial, estudios
irmunohistc~umicos lii sit~ utilizando anticuerpos nonoclonales han
derrostrado la acunulacin especfica
de clulas de
la serie
nonocitomacrofgica <Jeurissen y cols., 1988).
Todos los autores coinciden, por otra parte, en sealar la
existencia de centros germinales en la parte ms profunda del tejido
linfoide de la tonsila (Jankovic y Mitrovic, 1967b; Hoshi y Itri,
1973; al y Glick, 1979>. Aunque sus caractersticas histolgicas y
ccnponentes celulares parecen ssrnj antes a los de los centros
germinales de otros rganos linfoides del pollo y, en especial, del
bazo, Hosh y itri
(1973b) cainntaron que son mayores en la tonsila
que en el bazo y que, en algunos casos, los prinnros estn invadidos
por vasos sanguneos. Por su parte, al y Glick (1979) describieron
dos tipos de centros gennnales en las tonsilas del pollo que
corresponden, respectivamente, a centros encapsulados y parcialmente
encapsulados.
Desde el punto de vista innunolc5gico las tonsilas cecales
parecen fundamentales para la respuesta a patgenos intestinales,
aunque tairbin se han observado respuestas, consistentes en un
notable aumento de la cantidad de tejido linfoide (Ion y Rose,
1970>, contra antgenos inyectados via parenteral.
12

IeNOPOS JZIIO

Cato ha quedado de manifiesto en la introduccin de esta Tesis

Doctoral, el sistema innine de las aves constituy, en los aos
setenta un nodelo experimental de inestimable valor para el estudio
del origen y significado de la reactividad innine de los vertebrados
dada la dicatania rorfo-funcional entre tino y bolsa de Fabricio.
Sin entargo, si bien es verdad que en todas las clases de
vertebrados el conocimiento de los rr~anisnos inminolgicos ha
estado bsicamente restringido a unas pocas especies, por ejerplo
trucha en teleosteos, Xenonus laevis en anfibios, rata, ratn y
humano en mamferos, en el caso de las aves la especializacin
llega a un extreno mx UD y hoy puede decirse que prcticamente
talos los estudios, tanto estructurales cazo funcionales, acerca del
sistema inmine de aves se reducen al pollo. Ello hace oye numerosas
extrapolacionas realizadas, acerca del sistema innune aviar, a
partir de este mxielo no han sido confirinadas en ninguna otra
especie. Es obvio, por otra parte, que el pollo no puede ser
representante de todas las aves que, seg<in Storer, pueden agruparse
en 23 rdenes diferentes.
Adems, algunos trabajos anteriores a ste, especialmente de
Marion Rendal, nos pusieron sobre la pista de que, al menos en
algunas aves y/o en algunos intentos de su vida, aparentenente el
tino poda actuar caro un rgano productor de otras clulas
sanguineas que no fueran linfocitos. Era, sin duda, un excelento
nodelo natural para estudiar el papel de los microairbientes
celulares de los rganos linfo-hematopayticos en la
maduracin de las distintas estirpes sanguneas, un tema que haba
interesado a nuestro grupo en los ltinos aos.
Consiguientemente, decidiros hacer un estudio ultraestructural
de los principales rganos linfoides primarios ntdula sea, bolsa
de Fabricio y tino
y secundarios
bazo y tonsilas cecales
de
Sturnus unicolor que, adems de pertenecer al orden Passerifornes,
-

14

uno de los ms evolucionados y distinto de quel en el que se

incluye el pollo, tiene en caitin con el estornino ccxtumn Sturnus
vulaaris la propiedad de sufrir actividad eritropoitica cclica
intratrnica. De esta manera, el propsito del presente trabajo de
Tesis Doctoral es confinnar
si los patrones de organizacin
histolgica descritos para los rganos linfoides del pollo eran
realmente aplicables a otros grupos de aves y, en especial, a
aquellos que sufran cantios en la actividad tmica, y por otro
lado, profundizar en el origen y posibles agentes reguladores de
esta actividad intratmica, con especial nfasis en el papel del
estrcmna timico, y conocer s, adems del tino, otros rganos
linfoides primarios y secundarios sufren irodificaciones cclicas que
pudieran,
directa
o indirectanente,
relacionarse con la
eritropoyesis intratmica.

15

>4IA9YEIRXAT~ ~

>IE~1XJDOS

rlptrrF!n

m n1

r4EIODoS

Se han utilizado 150 ejemplares de estornino negro (Sturnus

unicolor), recolectados en los alrededores de Madrid durante tres
aos consecutivos. Las capturas se hacan
coincidiendo
con
distintos periodos del ciclo anual (septieirbrecctubre, febreromarzo, junio-julio). Los animales se clasificaron, de acuerdo con el
color de su plumaje, en juveniles del primer ao <subadultos) y
adultos. De cada captura se emplearon en el estudio unos 16
ejemplares de tal manera que la mitad eran juveniles y la otra mitad
adultos.
Los animales eran sacrificados para extraer de fonria asptica
el tino, la bolsa de Fabricio, el bazo, las tonsilas cecales y la
irdula osea, que se obtena tras fracturar longitudinalmente el
fnur. Los rganos pares fueron utilizados uno de cada lado para su
estudio a microscopia ptica y electrnica, mientras que en el caso
del bazo se utiliz la mitad para cada proceso.
Las nuestras para el estudio a microscopia ptica se fijaron
en lquido de Bouin durante 24 horas, deshidratndose a continuacin
en etanol y xilol e incluyndose en parafina (Marck, 52 QC). De los
bloques se obtuvieron secciones seriadas de 7 pm de espesor. Para el
anlisis histolgico convencional se realiz una tincin policrnica
mediante Hemalunibre de Masson y Picroindigo Cannin de Calleja.
Adems, para estudiar la distribucin de las fibras reticulares se
utiliz la tcnica de impregnacin argntica de Gatori.
Para

el

estudio

a microscopia

electrnica

se fijaron

las

nuestras en glutaraldehido al 2% en tampn fosfato de Millonig a pH

7.4, durante 4 horas a 4 ~C, lavndose posterioniente con el misto
tampn suplementado con sacarosa al 10% durante 12 horas. A
continuacin fueron postfijadas, durante 1 hora a 42C, en tetrxido
de osmio al 1% en el misno tanipn. Seguidamente, las nuestras se
deshidrataron con acetona, se contrastaron, durante varias horas,
16

con acetato de uranilo al 1% en acetona al 70% y se incluyeron en

araldita, tras un bao en xido de propileno.
Para seleccionar las reas de mayor inters se obtuvieron
cortes sanifinos de 1 pm de espesor en un ultratcaxn Reichter-UM3 que
fueron teidos con una solucin acuosa de azul de toluidina al 1% en
borax. De estas zonas se obtuvieron cortes ultrafinos que se
recogieron en rejillas de cobre y se contrastaron con citrato de
plczxn (Reynols, 1963) para su visualizacin en un microscopio
electrnico JeollO OB.

17

flESOI~flAflOS

F<ESUIrnAJDOS

Los principales rganos linfoides de Sturnus unic4t.n. incluyen

la ndula sea caro rgano hematopoitico fundamental de la vida
adulta; el tinn y la bolsa de Fabricio caro rganos linfoides
primarios, y el bazo y las tonsilas cecales caro rganos linfoides
perifricos (Esquana,
1>. No obstante, caro
luego veraros,
deteminadas caractersticas de la bolsa sugieren cierta capacidad
para responder a antgenos, carportndose pues caro un rgano
linfoide secundario, especialmente durante el periodo adulto, y el
denaninado tejido linfoide difuso, localizado en el canal de acceso
a la bolsa cloacal de Sturnus es, evidentemente, un rgano linfoide
secundario.
Adans de

estos

rganos

linfoides

principales

se

han

local izado agregados linfoides a todo lo largo del tracto intestinal

que, sin ezrbargo, no han sido incluidos en este estudio. Por el
contrario, no se han observado ni unas glndulas de Harder con un
consistente desarrollo de tejido linfoide, ni ganglios linfticos.
En axrbos casos, no obstante, el nmero de ejarpares analizados ha
sido pequeo, por lo que no puede asegurarse que tales rganos no
existan en Sturnus unicolor. Consiguienteiente describiraros a
continuacin cada uno de los rganos incluidos en este estudio, as
caro los posibles canbios oye puedan sufrir, tanto en su estructura
caro en su carpos icin celular, en el transcurso de su ciclo de
vida.

1. ~fltU1URA ~1ERAL LB lA N&XJLA CENA

1. ~IWMA JEL Q<WC: VASQJIARIZPCICW Y EflCHE RFflQJLARFS

Los huesos largos no pneumticos de Sturnus unicolor, en

especial el fiur (ESQUE!Q 1, contenan una nlula sea irrigada por
arterias

longitudinales, frecuenterente asociadas con grandes venas

18

centrales, cuyas ramificaciones axteriolares parecan distribuirse

en capilares que desatocaban finalmente en loe senos venosos que
constituan el principal cccponente vascular de la ntdula (Fig. 1.
Esquema, 2). Un contacto directo entre capilares y senos no pudo
ser, no obstante, visualizado.
los capilares eran frecuentes, apareciendo tanto en la zona
central, entre los cordones celulares, donde la densidad celular es
alta (Fig. 2), caro en zonas ita prximas a la pared de los senos,
donde slo se observaba una estrecha lmina tisular entre la pared
del capilar y la del seno. A microscopia electrnica, los capilares
instraban clulas endoteliales aplanadas unidas mediante carplejos
de unin que, a bajos aumentos, aparecan cato zonas densas a los
electrones (Fig. 2). las clulas endoteliales hacan protusin en la
regin nuclear hacia la luz del capilar y nostraban algunas
nicrovellosidades irregulares. Alrededor del endotelio el capilar
nostraba una fina mentrana basal continua, rodeada de manera
incarpeta por clulas reticulares y sus prolongaciones (Fig. 2).
los senos vasculares, por su parte, estaban constituidos por
clulas alargadas, estrechas, con un nucleo alargado, adaptado a la
fonra celular, que contena acinulos perifricos de cranatina
condensada y un pequeo nucleolo (Fig. 3, 4>. En la zona ms ancha,
cerca del nucleo, haba algunas mitocondrias pequefias, vesculas
lisas, grnulos electrodensos y alguna vacuola grande (Eig. 3). En
la membrana plasmtica del borde luminal. la clula
nostraba
vesculas de pinocitosis en formacin e invaginaciones ny finas
haciendo protusin hacia la luz.
Las prolongaciones

de

las

clulas endoteliales

vecinas

se

superponan en sus extrnrns mediante interdigitac iones y uniones

internrdias tipo mcula adherens (Fig. 5). Las clulas endoteliales
de los sinusoides vasculares aparecan tambin unidas a clulas
reticulares adventicias que formaban parte del estrana de los
cordones celulares intervasculares <ng. 4).

19

Entre las clulas limitantes aparecan poros a travs de los

cuales pasaban clulas sanguineas (Fig. 6).
Estos poros, a
diferencia de roturas producidas por la manipulacin de]. tejido,
eran identificadas por la continuidad de las nbranas de loe
extrenns de las prolongaciones endoteliales a atibas lados del poro
<Fig. 6).
En ntima asociacin con las parese sinusoidales haba clulas
reticulares adventicias y sus prolongaciones (Dig. 4). Estas clulas
instraban un ncleo irregular, con acnulos de heterocrariatina
dispuestos,
predauinantelEnte, en la periferia. El citoplasma
contena
numerosas mitccondrias, algunos perfiles de retculo
endoplsmico rugoso y vesculas
lisas (Fig. 4). Las clulas
reticulares adventicias y sus prolongaciones fonnaban una capa
celular discontinua alrededor de las clulas limitantes de los
senos, dejando un espacio intercelular en el que apareca un
material denso a los electrones sainjante a una basal (Fig. 7). No
obstante, no puede hablarse de una neubrana basal continua, pues
slo se observaba en aquellas zonas en que clulas
adventicias y clulas limitantes estaban asociadas.

reticulares

Por otro lado, las clulas

reticulares adventicias se
prolongaban en los cordones celulares intervasculares unindose a
otras clulas que constituan el estrana de soporte de las clulas
hematopoiticas <Fig. 4). Finalmente, algunas clulas reticulares
adventicias contenan en su citoplasma grandes inclusiones lipdicas
que aparecan, a la microscopia
electrnica,
electrolcidas de distintos tamaos (Fig. 8).
Junto con las clulas
hanatopoitico estaba formado
contactaban con la pared de
tridimensional en cuyos huecos

caro

vacuolas

reticulares adventicias, el estrana

por otras clulas reticulares oye no
los senos, pero constituan una red
aparecan las clulas hematopoticas

libres (Pig. 9). El ncleo estaba rodeado de una banda estrecha de

citoplasma con pocos orgnulos que se continuaba en una serie de
prolongaciones adelgazadas. Dichas prolongaciones estaban unidas
20

entre si na~iante uniones estrechas sin que se observaran desnnsceas

entre ellas (Fig. 9).
En los espacios extravasculares las clulas hnatopoiticas
libres no se encontraban distribuidas harcgeneanente, sino que, ms
bien, tendan a constituir clonos de maduracin entre clulas
pertenecientes a la misma estirpe, lo que, en cierto nato,
facilitaba su identificacin. Por otra parte, la diferenciacin
eritroide y, probablannte la tratocitica, suceda en el interior
de los senos.
2

2.1

1-.

~fl4 ?WEnrLxiWA LB lA BW4IUIVI~IS

hexntcpiticos

En los espacios extravasculares existen clulas que irostraban

caractersticas irorfolgicas de precursores hematopoiticos, aunque
su identificacin cato hetiocitoblastos es imposible desde el punto
de vista estructural. Eran clulas de un tamao aproximado de 9 .an
que nnstraban
un ncleo grande, con la cranatina nny lan,
apareciendo slo pequos acrnlos perifricos y, a veces, alguno en
el nucleoplasna. Generalainnte presentaban un patente nucleolo. El
citoplasma contena
ritoscoas, aislados o agregados
formando
polisanas y algunos perfiles de retculo endoplsmico rugoso. En la
nmrbrana plasmtica aparecan con frecuencia vesculas cubiertas
(Fig. 10). Estos precursores hnatopoiticos presentes en los
espacios extracelulares contactaban con las clulas reticulares
(Fig. 10, 11) y algunos aparecan en mitosis (Fig. 12>, mientras
otros se observaban migrando a travs de las paredes de los senos
<Fiq. 6).
2.2 Eritrq~oiesis
La mayora de los eritrocitos presentes en los senos eran
clulas maduras, aunque
tairbin era posible observar clulas
inruaduras, no slo en los estadios finales de diferenciacin, sino
21

tantin elawntos primitivos (Fig. 13), confinriando la existencia de

eritropoiesis intravascular.
Dentro de los senos aparecan precursores ny inmaduros, de un
tamao aproximado de 7,5 pm, con las caractersticas ya descritas,
que se situaban generalmente uy cerca de la pared del seno <Fig.
14), generalmente agrupadas con otras clulas eritroides. Con
frezuencia
se observaban
contactos de
estas clulas con
prolongaciones de las clulas linitantes del seno, de significado
poco claro (Fig. 14, 15). Tambin se observaron contactos de este
tipo con clulas hanatopoiticas vecinas <Fig. 14>.
Aparte de
proeritroblastos,

los precursores eritropoiticos

o de los
cuya caracterizacin estructural es dificil, el

prinnr elemento de esta serie era el eritrctlasto basfilo, que era

una clula ms pequea que los hemncitoblastos, de unos 6 ~n de
dinetro, con la crcanatina nuclear ms condensada y el nucleolo ms
pequeo. Las mitocondrias eran menos numerosas y ms pequeas y
contenan tambin menor cantidad de retculo endoplsmico rugoso y
de ribosanas. El citoplasma anstraba, adems, un aspecto ms denso a
los electrones por la presencia de cierta cantidad de hetinglobina.
Las vesculas cubiertas eran abundantes en la periferia celular
(Eig. 16).
Los eritroblastos policranatfios i&straban un material denso
distribuido por el citoplasma, que probablemente representa una
mayor acutinlacin de hetinglobina que en el estadio anterior. A
medida que maduraba la poblacin eritroblstica aumentaba la
densidad del citoplasma. El nmero de ribosanas era menor que en las
clulas precedentes y la crcniatina nuclear apareca ms condensada,
agrupndose en grandes masas junto a la envuelta nuclear. Los
espacios intercrcznatnicos aumentaban de densidad electrnica,
posiblemente por la acunilacin de henuglobina, que, en las fonzas
ms maduras, era continua con la del citoplasma a travs de los
poros de la envuelta nuclear (Fig. 17, 18). En la periferia de la
clula aparecian, caro en los estadios anteriores, vesculas

22

cubiertas (Fig. 17). Estos eritroblastos policrcznatfilos mantenan,

con frecuencia, contactos celulares entre ellos y con tonas ms
inmaduras (Fig. 17), pero no con las clulas lhnitantes de los senos
venosos. Arlars, algunas de estas clulas aparecan en divisin
<Fig. 18>, indicando que en este estadio de la diferenciacin
eritroide se produca una amplificacin de la poblacin celular.
Reticulocitos y eritrocitos maduros nucleados, los dos tiltiace
estadios
de
la serie,
presentaban
pocas
diferencias
ultraestructurales entre si (Fig. 19). Ambos tipos celulares eran
alargados, con una longitud media de unos 5 ~nny una anchura de unos
2 pm, con ncleo oval n.iy denso a los electrones y la cranatina uy
condensada, formando acnulos sobre la nntrana nuclear y los
espacios
interoranatnicos
repletos de hezniglobina,
que se
continuaba con la del citoplasma (Fig. 18>, El citoplasma contena
algunas mitocondrias, pequeas y densas a los electrones, y algunos
ribosanas <ng. 20). En general, la presencia de estos pequeos
grupos de riboscmnas y de algunas mitocondrias marcaba la diferencia
entre los reticulocitos ininaduros y los eritrocitos maduros.

el

Una caracterstica iriportante de la eritropoiesis observada en

interior de los senos venosos de Sturnus unicolor era que en

ningn estadio de la maduracin se observaban contactos con

macn5fagos, es decir, en el caso de Sturnus unicolor no se
identificaron los clusters eritroides descritos en la ntdula sea de
mamferos.
En algunos ejenplares capturados y sacrificados durante los
treses de mayo se observ eritropoiesis en los cordones celulares
medulares,
de manera que en estos
ejemplares
coincidan
eritropoiesis intra y extravascular (Fig. 21). No haba diferencias
estructurales en cuanto a los tipos celulares y a la estructura del
proceso de diferenciacin que ocurran en una y otra localizacin de
la ndula sea.

23

2.3 Granulccitnpoi~es.i~s
En
los espacios extravasculares, fundaiientabmnte en la
periferia del tejido hanatopoitico que rodea a las arteriolas y en
los cordones situados entre los senos, aparecan nunerosas clulas
granulares que constituan poblaciones de granulocitos en distintos
estadios de maduracin. Dichas poblaciones parecan corresponder a
dos estirpes de granulocitos que, de acuerdo con sus caractersticas
poderos considerar caro granulocitos heterfilos y granulocitos
eosinfilos.
Los granulocitos heterfilos maduros representan el tipo ms
abundante en la ndula sea de Sturnus unicolor, apareciendo tanto
en el tejido henatopoitico extravascular caro circulando en el
interior de los senos. Eran clulas de unos 5,5 an de dimetro que
presentaban un ncleo lobulado, generainente con dos lbulos, con la
crcaatina uy condensada. Su citoplasma, caro en otras aves,
contena tres tipos de grnulos que en el pollo han sido denaninados
tipos 1, II y III (Datmnn y Caxton-Martins, 1977) o grnulos A, B y
O (Dhingra y cols., 1969). Los grnulos de tipo A, los ms grandes,
tenan forma de rodillo, exhiban la mayor densidad electrnica y no
presentaban estructuras internas (Fig. 22>. Los grnulos de tipo B,
irs pequeos, algo renos densos a los electrones y de aspecto renos
bczirgneo, representaban,
cuantitativamente, el
segundo tipo
granular <Fig. 22). lles grnulos de tipo O, los ms pequeos,
nnstraban, sin etargo, un contenido denso a los electrones <Fig.
22). AdemAs de los grnulos, el citoplasma de los heterfilos
maduros presentaba tambin algunos perfiles de retculo endoplsmico
rugoso, escasas mitocondrias uy pequenas, algunos ribosanas libres
y, a veces, un aparato de Golgi bien desarrollado. La periferia del
citoplasma nnstraba varias prolongaciones finas (Fig. 22), sobre
todo en las formas circulantes.
Los granulocitos eosinfilos aparecan en tenor proporcin y
eran clulas de unos 5,3 pm de dimetro que presentaban un ncleo
irregular, a veces ligeramente lobulado, con crcnatina condensada en
24

la periferia y patente nucleolo (Fig. 23). El citoplasma contena un

solo tipo de grnulo,
redondeado u oval, de alta densidad
electrnica, con un contenido bastante hcuzngneo y algunos orgnulos
cani mitocondrias pequeas y de matriz electrodensa, algunos
perfiles de retculo endoplsinico rugoso y ribosanas libres (Fig.
23).
En los espacios extravasculares existan, adems de los
granulocitos maduros
ya descritos,
numerosas clulas
que
representaban diferentes estadios de su desarrollo. En este sentido,
henns considerado tres estadios fundamentales en el desarrollo,
tanto de eosinfios caro de heterfilos: pranielocito tarprano y
tardo, mielazito y retamielocito. El primero de ellos, antes de la
aparicin de los
grnulos especficos, podra
ser carmin a
eosinfilos y heterfilos o, al menos nurfolgicamente, no pudia,s
distinguir entre los pranielocitos que conducen a sendas lineas
celulares.
2.3.1 Desarrollo de los
El

prmner estadio

graIIII1OCitCS

1~terfiins

que se poda

considerar

caro heterfilo

corresponda a un pranielocito tardo, una clula de un dimetro

aproximado de 8 pm, con ncleo grande y excntrico, con la cranatna
huy dispersa y una fina banda perifrica de heterocrcanatina
condensada <Fig. 24). El citoplasma contena grnulos generalmente
esfricos, de tamaos y densidades electrnicas variables. Haba
grnulos densos de aspecto haungeneo y grnulos de menor densidad
electrnica y contenido floculento (Fig. 24). El aparato de Golgi
estaba formado por varios sacos aplanados, algunos de los cuales
contenan material electrcdenso que poda apreciarse tambin en
algunas vesculas lisas cercanas al rea golgiana (Fig. 24>. A
medida que las clulas iban madurando, el retculo endoplsmico
rugoso estaba ms desarrollado nnstrando, a veces, sculos
ligeramente dilatados con un contenido fcculento (Fig. 24, 25). En
las fornas mis maduras, algunos grnulos, sobre todo los ms densos,
se iban alargando, hacindose ms o menos elipsoidales (Fig. 25>.
25

El mielocito hetertilo, de unos 6 n de dimetro, que

frecuentemente apareca en divisin (Fig. 26> presentaba un aumento
de heterocrcnatina y un ncleo ms irregular. En el citoplasma se
liaran apreciar ahora, claramente, das tipos de grnulos. Grnulos
densos de diferentes tamaos, algunos nostrando ya el que tendran
en los heterfios maduros, y de contenido bastante hcnngeneo <Fig.
26). Entre estos grnulos densos, es numerosos, hay algunos
grnulos de contenido floculento o filamentoso, de densidad
electrnica venable <Fig. 26). Algunos mielocitos aparecan en
mitosis (Fig. 27).
tos

metamielocitos, de tamao

sarejante a los

mielocitos,

presentaban un ncleo denso

a los electrones, con abundante
heteroarcinatina perifrica,
y grnulos citoplsinicos densos,
esfricos o elpticos, de tamao ssejante al de los heterfilos
maduros. tambin haban alcanzado su nxinn desarrollo los grnulos
de baja densidad electrnica y su contenido era menos floculento
<Fig. 28). Aparecan evidencias de grnulos densos de pequeo tamao
que pueden constituir la poblacin de grnulos C (Fig. 28). Adss,
el citoplasma haba perdido uchos orgnulos, siendo uy escasas las
mitocondnias y permaneciendo slo algunos perfiles de retculo
endoplsmico rugoso (Fig. 28).
2.3.2 Desarrollo de los granulcxLitos eosinfflns
El pranielocito tawrano era una clula grande, de unos 9 m
de dimetro, con ncleo irregular, eucran&tico y nucleolo bien
desarrollado,
que nostraba,
en general,
las caractersticas
citoplsmicas de un haiccitoblasto, pero con algunos grnulos
esfricos, nnztranosos y densos a los electrones que, en las tonas
ms primitivas, parecan fonnarse iniciahnnte en vesculas lisas
relacionadas con el aparato de Golgi <Fig. 29)
tos prcxnielocitos eran algo tenores (aproximadamente 7,5 a de
dimetro>
y su
ncleo
se
haba
hecho
ligeramente
irs
heterccrantico, con un aumento de la crcuatina condensada. El
26

nmero de grnulos densos aumentaba, con una gran heterogeneidad en

cuanto a tamao y nmero, apareciendo, adens, algunos grnulos de
tenor densidad y contenido ligeramente floculento (Fig. 30). En
realidad se trataba de una poblacin heterognea de clulas
distintos estadios de desarrollo.

en

ms mielocitos sosinfilos (de unos 6 pm de dimetro) eran ms

pequeos que los prcnielocitos. El ncleo tambin haba decrecido de
tamao y haba un aumento progresivo
de la heterocrcaatina
perifrica. Persista, no obstante, el gran desarrollo del retculo
endoplsmico rugoso, a veces dilatado y con un contenido ligeramente
floculento <Fig. 31>. Algunos grnulos densos alcanzaban un tamao
semejante al que posean en los eosinfios maduros y aparecan
pequeos grnulos densos formando un core en el interior de
vesculas lisas asociadas al aparato de Golgi (Pig. 32). Existan
todava algunos grnulos de menor densidad y aspecto floculento,
pero su densidad aumentaba en las formas ms maduras, donde se
hacan haaigneos <Pig. 31).
lles netamielocitos presentaban un tamao sainj ante a los
mielocitos, pero en ellos la cantidad de cranatina condensada
aumentaba (Fig. 33). las grnulos presentes en el citoplasma eran
todos de contenido denso y haungneo. Algunos tenan el tamao de
los grnulos de los eosinfilos maduros y la forma se haca
ligeramente irregular, aunque todava existan otros ms pequeos
(Fig. 33). No aparecan ya, sin atargo, en ningn caso, grnulos
con contenido floculento (Fig. 33).
3. flOlHX!flE
En la luz de los senos

venosos de la rlula sea de S~rnw

j4Du~QlQr haba tantin traitocitos maduros, que aparecian caro

clulas fusifonies, de unos 5 jan de largo y 3 jan de anchura nixinn,
con ncleo grande, con abundante orcanatina condensada y escasos
orgnulos citoplsmicos que incluan algunas ntccondrias, cortos
perfiles de retculo endoplsmico, un pequeo ccmplejo de Golgi,
27

nboscuias libres y una banda marginal de microtfibulos (Pig. 34>. En

el citoplasma haba, adaDs, numerosas vesiculas o vacuolas, ms o
renos dilatadas, esfricas o tubulares. Aunque en la mayora de los
casos tales vacuolas apareci.an vacas, a veces nostraban pequeas
masas de material annrfo electrcdenso unido a la superficie interna
de la sitrana y otras pequeas estructuras nntranosas tairbin
conectadas a la nenihrana (Fig. ~~>. Otras vacuolas de mayor tamao y
con un contenido degradado sugeran cierta capacidad fagoctica de
los traitocitos de Sturnus unicolor
Junto a los elementos maduros circulantes en el interior de
los senos medulares, aparecian clulas que probablatente representen
precursores trcctociticos en distinto grado de desarrollo (Fig. 35).
Aparecan clulas mayores que los trcstocitos maduros, de forma
redondeada o irregular, pero no fusiforme. En las de mayor tamao
<unos 7,5 pm de dimetro), el ncleo mostraba menor condensacin de
cranatina, un nucleolo patente y, en general, menor densidad
electrnica que los trcxttocitos maduros (Fig. 36, 37). En el
citoplasma abundaban los polirribosanas litres, algunos grnulos
pequeos electrcdensos y vesculas claras prximas a la superficie
celular, similares a las descritas en las fornas maduras, pero
siarpre vacas (Fig. 36, 37>. En las clulas irs irregulares, que
eran algo ms pequeas <aproxinadartente 5,8 pm de dimetro) (Fig.
37), se poda identificar mayor cantidad de vacuolas.
4. 1@CICEWIE Y JOWrIUS
En la ndula sea de
Sturnus unicolor se identificaron
numerosos macrfagos, tanto en la luz de los senos cain en los
cordones
celulares extravasculares.
Eran clulas grandes,
irregulares, de ncleo eucrantico, con una banda perifrica de
craintina condensada y nucleolo patente <Fig. 38, 39, 40). El
citoplasma contena mitocondrias, perfiles de retculo endoplsmico
rugoso, ritosanas libres, un ccciplejo de Golgi y numerosas vesiculas
lisas, as caro algunos granulos densos a los electrones (Fig. 38,
39, 40). Con todo, la caracterstica fundamental de estas clulas
28

era la presencia de numerosas vacuolas fagociticas con material

heterogneo, ms o menos degradado (Fig. 38, 39, 40) que, a veces,
corresponda a clulas ccnpletas captadas (Fig. 41, 42).
En este sentido,
parecan especialmente

los macrfagos del interior de los senos

activos
en la fagocitosis de clulas

picnticas de posible naturaleza eritroide (Fig. 41, 42). Dichos

niacrfagos de los senos aparecan, frecuenterente, interaccionando
con las paredes endoteliales (Fig. 38, 41) y migrando a su travs
(Fig. 32, 41).
Los niacrfagos de los espacios extravasculares
tambin
contenan abundante material fagocitado, pero en este caso no
pareca haber fagocitosis de clulas picnticas (Fig. 39, 40>. A
veces mostraban material cristalino en fonria de barras accxrpafladas
de una masa heterognea de material denso a los electrones <Fig.
40>. Frecuentemente mantenan contactos celulares con las clulas
linfoides y granulociticas prximas (Pig. 39, 40).
Adans de nncrc5fagos, en los cordones celulares de la ntdula
sea de Sturnus unicolor aparecan monocitos de forma irregular,
similares, en algunos aspectos a los macrfagos, pero con nimerosos
grnulos pequeos eleetrodensos de posible naturaleza lisosanal
(Fig. 43>. En la periferia citoplsmica estas clulas mostraban
numerosas prolongaciones finas que, a veces, contactaban con las
clulas linfoides prximas (Fig. 43).
5. IEJIIX) LINEOTIE
En la rrdula sea de Sturnus unicolor existan masas de tejido
linfoide distribuido por los cordones celulares, aunque tendan a
acuizularse alrededor de las arterias centrales y en ansas situadas
cerca de los senos, en contacto con las clulas limitantes (Fig.
44). Ingicarrente, tambin pedan encontrarse linfocitos circulantes
en la luz de los senos.

29

ms linfocitos circulantes y los que se acurrulan cerca de los

senos unstraban, en su mayora, caractersticas de linfocitos
pequeos, con ncleo ms o renos redondeado, denso a los electrones,
que contena grandes masas de heternzranatina y un pequeo nucleolo.
El citoplasma era escaso, manteniendo la caracterstica alta
relacin ncleo-citoplasma, y contenan ruy pocos orgnulos: algunas
mitc,condrias, cortos perfiles de retculo endoplsmico rugoso y
numerosos ribosanas libres <Fig. 44, 45).
En las masas de tejido linfoide que existan alrededor de las
arteriolas y capilares haba una mayor proporcin de linfocitos
medianos, con un ncleo menos denso a los electrones debido a una
menor cantidad de heterocranatina y una relacin ncleo-citoplasma
menor, al tener un citoplasma mayor. En ste se podan distinguir
algunas mitocondrias, algunos perfiles de retculo endoplsmico
rugoso y algunas vesculas lisas (Fig. 45).
Junto a estos linfocitos medianos aparecan linfocitos grandes
y linfoblastos, con las caractersticas de hemocitoblastos, un
ncleo grande y eucrautico, con escasos acnulos de crauatina
condensada perifrica y un citoplasma con mayor numero de orgnulos
(Fig. 45). Con frecuencia, se podan observar contactos celulares
entre los elementos linfoides de estas zonas y las prolongaciones de
las clulas reticulares del estrara medular (Eig. 46) as caro
macrfagos (Fig. 47>.
6. CEJIlLAS PLAS4ATICAS
Las clulas plasmticas eran frecuentes en la ndula sea

de

Sturnus unicolor, apareciendo generalmente entre los senos, aisladas

en los cordones celulares. Estas clulas mostraban el ncleo tpico,
con masas de hetercicranatina adosadas a la cara interna de la
envuelta nuclear que casi alcanzaban el centro del ncleo, y el
citoplasma repleto de cisternas dilatadas de retculo endoplsmico
rugoso dispuestas de forma paralela alrededor del ncleo y con un
contenido de densidad electn5nica variable. Contenan tambin
30

algunas

mitocondrias y vesculas mentranosas de baja densidad

electrnica (Fig. 48).

Anans de elementos maduros, haba clulas plasmticas viejas,
con las cisternas del retculo endoplsmico rugoso dilatadas, y
elementos inmaduros, con un menor desarrollo del retculo que, a
veces aparecan en divisin <Eig. 49).
7. MIXILLE LfllEflfl~
En las reas extravasculares de la regin central de la ntduia
sea de Sturnus unicolor, aparecan, con frecuencia, estructuras
ovoides o esfricas cczxpactas que recordaban, estructuraluente, a
los centros germinales que aparecen en otros rganos linfoides de
Sturnus unicolor <Fig. 50). Estas estructuras, aunque se encontraban
en masas de tejido linfoide que, generalmente, presentaba una
localizacin
periarteriolar,
no
contienen ningn tipo de
vascularizacin especfica.
Aparecan envueltas por

dos

o tres

capas

de

clulas

reticulares, con largas y finas prolongaciones (Fig. 50, 51>. Su

interior estaba formado por una trama de clulas reticulares nxy
densas a los electrones (Fig. 52, 53) que, a veces, contenan en su
citoplasma pequeas masas de material denso (Fig. 53>.
En los huecos de la trama aparecan clulas linfoides que
mostraban cierta regionalizacin en el sentido de que en la zona
central eran ms frecuentes los grandes
blastos con ncleo
eucrantico
(Fig. 52,
54), mientras
que en
la perifrica
predcsninaban los linfocitos medianos y pequeos con mayor cantidad
de cranatina condensada (Fig. 55). En esta zona perifrica existan
algunas clulas en mitosis (Fig. 55).
Tambin en la zona perifrica era frecuente la presencia de
grandes macrfagos,
con un
ncleo claro,
que mostraban
caractersticas sen~j antes a los nncrfagos de cuerpos tingibles de
31

los centros germinales de mamferos, conteniendo en su citoplamm

gran cantidad de material fagocitado que, en algunos casos, pareca
corresponder a restos celulares (Fig. 51).
Adsus, en la zona central de estos ndulos linfoides era
frecuente la presencia de un tipo celular que mostraba algunas
senejanzas con las clulas foliculares derdrticas de los centros
germinales de mamferos. Contenan un
ncleo irregular, con
crcxnatina dispersa y un anillo perifrico de crcnatina condensada y
patente nucleolo. El citoplasma contena una serie de orgnulos que
parecen concentrarse en una zona perinuclear, sobre todo cerca de
las identaciones del ncleo. Exista un aparato de Golgi bien
desarrollado, algunas mitocondrias, vesculas lisas y perfiles de
retculo endoplsmico rugoso, aden4s de riboscmnas libres, aislados o
en polisaine, que se distribuan tambin por el resto del
citoplasma. La superficie celular presentaba cortas prolongaciones
que se intercalaban entre las clulas vecinas (Fig. 56>.

32

fl. TIIC
1. <X~NIZflCICU
El

BISIVUXflCAL

tun, de

Sturnus unicolor estaba formado por

pares colocados a lo largo del cuello,

extendindose aproxiniadamante desde el
cervical hasta la regin tiroidea, ya
donde se encontraba el par de lbulos
la glndula tiroidea (Esqusia, 2).

6-8 lbulos

a ambos lados de la traquea,

nivel de la tercera vrtebra
dentro de la caja torcica,
ms caudal, a ambos lados de

1.1 Cpsula y trabculas

Cada uno de los lbulos tmicos estaba envuelto en una cpsula
de tejido conectivo (Fig. 57, 58) formada por varias capas de
fibroblastos, fibrocitos y fibras de colgeno y reticulares (Fig.
58). Entre el tejido conectivo de la cpsula y los eleientos
linfoides del parnquima tmico apareca una capa de clulas
epiteliales de las aqu denaninadas tipo 1 (clulas epitelioreticulares> cuyas prolongaciones estaban
separadas del tejido
conectivo capsular por una nnntrana basal, aparenterente continua
(Fig. 58).
Desde la cpsula partan trabculas conectivas que contenan
vasos sanguineos y nervios amielnicos, que dividan cada lbulo en
lobulillos tmicos (Fig. 57, 59, 60). Las mismas clulas epiteliales
tipo 1 que forman la capa de separacin entre el parnquima tmico y
la cpsula bordeaban las trabculas, observndose, tambin aqu, una
nsrbrana basal entre ambos elementos (Fig. 60). Esta capa de clulas
epitelio-reticulares
era casi continua pero,
ocasionakente,
presentaba pequeas aberturas a travs de las cuales claramente
podran migrar clulas tiniicas, incluidos linfocitos (Fig. 61>.

33

1.2 Vascularizacin
Los lbulos tmicos estaban irrigados mediante ramificaciones
de la arteria cartida interna, que entraban en la cpsula y se
diversificaban en el parnquima tmico a travs de las trabculas
que partan de ella (Fig. 62, 63>.
Las
arterias
trabeculares
mostraban la
organizacin
histolgica caracterstica de arterias nusculares, con el endatelio
rodeado de una fina elstica interna que se interrunpa en algunos
puntos, permitiendo uniones mioepiteliales. Una media de poco
grosor, formada por clulas nusculares lisas rodeadas de una capa de
sustancia annrfa sarejante a una basal, y una adventicia fibrosa que
se continuaba con las fibras del tejido conjuntivo de la trabcula,
ccx~letaban las paredes de las arterias trabeculares tmicas (Fig.
64).
A medida que disminua el grosor de las trabculas, las
arterias se hacan ms finas, disminuyendo el espesor de la elstica
interna y el de la tnica media, quedando las pequeas arterias
reducidas a una capa de clulas endoteliales que presentaban, en la
superficie luminal, algunas vesculas de pinocitosis y que estaban
rodeadas de una fina elstica interna, con sustancia an,r.fa que
recordaba a una basal,
prolongaciones muy aplanadas
formada por una fina capa
algunas zonas se continuaba

una
de
de
con

tnica italia reducida a algunas

clulas nusculares y una adventicia
sustancia anurfa y fibras que, en
las fibras de las trabculas y en

otras limitaba directamente con las clulas epiteliales del estrcea

tmico, de las que quedaba separada por una fina lmina basal
continua (Fig. 65).
Las arteriolas se distribuan en el parnquima tmico,
apareciendo capilares en la corteza y, sobre talo, en el borde
crtico-medular,
zona fuertalEnte vascularizada. los capilares
estaban formados por una nica capa de clulas endoteliales cuyo
nucleo sobresala a la luz vascular y las prolongaciones, ruy finas,

34

presentaban algunas vesculas de pinocitosis en la superficie

lumnal. Alrededor del endotelio aparece una n~nbrana basal caipleta
y, con frecuencia, algunos pericitos cuyas prolongaciones la
envuelven parciahiEnte (Fig. 66). En algunos capilares corticales se
mantena, alrededor del endotelio y los pericitos, una capa de
sustancia annrfa y algunas fibras, que parecen representar restos de
la adventicia arteriolar. Los capilares de la zona crtico-nedular
estaban rodeados directamente por clulas epiteliales de tipo 1
(epitelioreticulares) y sus prolongaciones, que mostraban siempre
una nntrana basal, aparentemente continua <Fig. 66). Los capilares
ms profundos se acercaban a los corpsculos de Hassall y a los
grandes quistes medulares, pero siaupre haba una nnvbrana basal
separando atas estructuras (Fig. 89).
Aunque no h~tns observado contactos entre capilares y venas,
probablemente confluyan en venas trabeculares que abandonan el
rgano a travs de la cpsula, desembocando en la vena yugular,
sobre la que descansan los lbulos ttnicos (Esquema>.
1.3 Inervacin
En
el timo de Sturnus unicolor
se distribuan fibras
nerviosas,,
principalmente amielnicas, en el interior de las
trabculas conectivas. En las trabculas ms gruesas aparecan, con
frecuencia, clulas de Schwann, cuyo citoplasma englobaba numerosos
axones (Fig. 67>. Estas fibras estaban rodeadas de una capa de
sustancia amorfa fundamental y fibras del tejido conjuntivo de la
trabcula., En nuchos casos estas fibras aparecan independientes de
los vasos sanguineos
trabeculares, pero tambin haba
fibras
nerviosas amielnicas relacionadas con las arterias
el tejido conjuntivo de la adventicia <Fig. 65).

e incluidas en

Ciertas imgenes sugeran la existencia de fibras amielnicas,

distribuidas por la corteza txnica, asociadas a clulas alargadas
con aspecto fibroblstico, aunque su naturaleza exacta est por
determinar (Fig. 68).
35

1.4 Organizaci&i c6rticoix~ular

En cada uno de

los lobulillos

se

podan diferenciar

dos

regiones, la corteza y laztdula

(Fig. 57), pudindose determinar
una zona de transicin entre atas regiones, el borde articomedular (Fig. 57).
Al microscopio ptico, la corteza del timo

de Sturnus unicolui

apareca cain una zona ms basfila y de alta densidad celular,

debido, fundanentaluente, a la presencia de gran cantidad de
linfocitos, en su mayora pequeos (Fig. 69>, aunque tambin estaban
presentes linfocitos medianos y grandes, sobre talo en la zona
subcortical.
La n~ula tmica se caracterizaba por una menor densidad
celular, sobre todo por la escasez de clulas linfoides y el
predardnio del ccuponente epitelial. Aden6s existan en ella una
serie de estructuras caractersticas, formadas a partir de elsientos
epiteliales, cain numerosos quistes epiteliales, tanto unicelulares
cain pluricelulares, y los denaninados corpsculos de Hassall (Fig.
70). Adems, dispersas entre las clulas epiteliales,
aunque no
originadas en ellas, aparecen otros elementos celulares, tambin
predaninantaient distribuidas en la medula, cain son las clulas
mioides.
El borde crtico-medular es una zona de transicin que, en
general, tena las caractersticas celulares de la ndula (menor
densidad celular, menos linfocitos que la corteza y presencia de
clulas caractersticas caw~ interdigitantes y mioides) pero sin la
presencia de quistes y corpsculos de Hassall. Una caracterstica
inportante de este borde cortico-iredular es la presencia de gran
cantidad de vasos sanguineos que se disponen en ella, sin llegar a
penetrar en la zona medular (Fig. 71, 72).
En esencia, el parnquima tmico de Sturnus unicoloj. estaba
constituido por un estrczua de elenentos epiteliales de soporte, que
36

formaban una

red en cuyos huecos se localizan,

predarinantex~nte,

linfocitos en la corteza y elementos de naturaleza epitelial en la

ntdula, adems de clulas de naturaleza fagoctica, clulas mioides,
clulas
neuroendocrinas,
granulocitos, clulas
plasmticas y
eritrocitos. Revisaremos a continuacin los aspectos citolgicos ms
relevantes de todas estas clulas, enfatizando, adems, los cambios
que sufren.
2 CXI4FO4EN~ CEUJ1AR~
2.1 Clulas epiteliales
Tradicionainente

se

han diferenciado,

can

ccnvonentes

principales del estrctna tmico de aves, dos tipos de clulas de

naturaleza epitelial,
que fueron
dencaninadas clulas
epitelio
reticulares claras y oscuras (Frazier, 1973; Kendall y Frazier,
1979; Kendall, 1980). Sin etargo,
el estudio detallado de sus
caractersticas morfolgicas y citolgicas y de su situacin dentro
del parnquima tnico demuestra una mayor heterogeneidad, lo que nos
ha inducido a clasificar el ccstponente epitelial tmico de Eturnus
unicolor en los siguientes tipos celulares (Tabla 1>.
2.1.1 Clulas epiteliales de tipo 1 (Fig. 58, 60, 61).
Eran clulas grandes, irregulares, con un nucleo igualmente
irregular, con cranatina condensada de disposicin perifrica y un
patente nucleolo (Fig. 58). El citoplasma, tambin denso a los
electrones y distribuido en una estrecha banda perinuclear y una
serie de prolongaciones irregulares,
contena algunas mitocondrias,
escasos perfiles de
retculo endoplsmico rugoso, numerosas
vesculas y vacuolas, a veces dilatadas, y,
con frecuencia,
conteniendo materiales de variable densidad electrnica (Fig. 58,
60). Tambin mostraban haces pequeos de tonofilanEntos, tanto en la
zona perinuclear caw en las prolongaciones, y desnoscnas que
servan para unir dichas prolongaciones. Estas
del tino aparecan en posicin subcapsular,
continua de clulas

que bordea a la
37

clulas epiteliales
formando la capa

cpsula conectiva <Fig. 58),

por debajo de las trabculas (Fig. 60) y en posicin perivascular,

rodeando a los vasos sanguineos de la corteza y del borde crtico
medular <Fig. 61). En todas estas localizaciones, una nntrana basal
separaba las clulas epiteliales
de tipo 1 de los elatentos
conectivos <Fig. 58, 60, 61).
2.1.2 Clulas epiteliales de tipo 2 (Fig. 73).
Se trataba de clulas ms electroclaras que las de tipo 1, que
mostraban ncleo alargado o triangular, adaptado a la forma celular,
con escasa cronatina condensada de localizacin perifrica y un
patente nucleolo (Fig. 73). Su abundante citoplasma se caracterizaba
por la existencia de densos haces de tonofilanentos. Cccn en las
clulas epiteliales de tipo 1, el citoplasma de este segundo tipo de
clulas epiteliales contena abundantes vacuolas llenas de material
electrodenso
que sugera una cierta
capacidad fagoctica y/o
secretora para estas clulas.
Las clulas epiteliales de tipo 2 constituan el principal
elemento de
soporte del estrcana de la corteza tmica ms
superficial,
en estrecha asociacin con los elatentos linfoides
corticales (Fig. 73).
2.1.3 Clulas epiteliales de tipo 3 (Fig. 74>
Clulas electrodensas, oscuras, de
ncleo irregular con
cranatina condensada perifrica y citoplasma denso a los electrones
que contena menos haces de tonofilanentos que las clulas de tipo 2
y, sobre todo, menor nmero de vesculas y vacuolas de contenido
electrodenso (Fig. 74).
Estas clulas se localizaban en la zona media y profunda de la
corteza tmica y sus prolongaciones se extendan entre las clulas
linfoides, de tal manera que stas quedaban englobadas en gnipos por
las prolongaciones epiteliales

(Fig. 74). Con frecuencia contactan

38

mediante
75).

desnosanas con clulas

ms electrolcidas

de tipo 5 (Fig.

2.1.4 Clulas epiteliales de tipo 4 (Fig. 76)

Se trataba igualmente de clulas densas a los electrones, con
un ncleo semejante al de las clulas de tipo 3 y un citoplasma
ramificado denso a los electrones que mostraba claramente aspecto
hipertrofiado, con gruesos haces de tonofilamentos en algunas
ocasiones y, sobre todo, una gran vacuolizacin. Estas clulas eran
frecuentes en la zona mAs profunda de la corteza, en el borde
crticonedular y, sobre todo, en la ndula.
2.1.5 Clulas epiteliales de tipo 5 (Fig. 77)
Clulas
claras
a
los
electrones,
de gran
tamallo,
caractersticas del borde crtico-medular y de la ndula del timo de
Sturnus unicolor.
Mostraban un
ncleo grande,
ms o menos
redondeado, nny
eucrantico y,
visible.
En
el citoplasma,

generalmente, un nucleolo bien

los
orgnulos
se disponan,

predaninantemente, alrededor del ncleo, dejando una banda desnuda

de ectoplasma perifrico (Fig. 77, 78>. Tales orgnulos consistan,
en especial, en un bien desarrollado retculo endoplsmico y aparato
de Golgi, numerosas vesculas, gotas lipidicas y mitocondrias <Fig.
77). Sin embargo, en general, el desarrollo de los filamentos
citoplsmicos y los desnnsanas, establecidos tanto con clulas
semejantes camn con clulas epiteliales electrodensas (Fig. 75), es
menor en estas clulas epiteliales que en las descritas en la
corteza tmica. Adems,
estas clulas epiteliales de tipo
5
mostraban digitaciones x~tranosas en la superficie celular y un
notable desarrollo de ttibulos del retculo endoplsmico liso <ng.
78).
Algunas clulas epiteliales de tipo 5 que mostraban ciertos
signos de degeneracin presentaban, en su ncleo, haces de
tonofilanentos (Fig. 79).
39

2.2 Quistes
Los quistes epiteliales representaban una de las estructuras
caractersticas de la ndula tmica estando formados por cavidades
limitadas por una (intracitoplsnicos o unicelulares) o por varias
clulas <pluri o nnlticelulares).
los quistes unicelulares eran cavidades intracitoplsmicas
semejantes a grandes vacuolas limitadas por una naxrana <Fig. 80)
que, con frecuencia, presentaba microvellosidades <Fig. 82) y cuya
luz poda aparecer vaca o repleta de materiales ms o menos
degradados (Fig. 80).
Aparecan cuin autnticas cavidades intracitoplsmicas (Fig.
80> que parecan iniciarse en cavidades mucho ms pequeflas que ya
mostraban las tpicas microvellosidades (Fig. 82).
los quistes unicelulares se desarrollaban, frecuentemente, en
el citoplasma de clulas epiteliales medulares de tipo 5 (Fig. 82> y
tambin en clulas hipertrficas de tipo 4 (Fig. 81).
Los quistes
Sturnus unicolor

pluricelulares aparecan en la ntdula tmica de

cain grandes cavidades delimitadas por distintos

tipos de clulas epiteliales

(Fig. 83, 84, 85). Aquellas clulas
epiteliales que limitaban la cavidad de los quistes acuanlaban
numerosos haces de tonofilamentos en su citoplasma <Fig. 83, 85) y
establecan estrechos contactos con las clulas adyacentes mediante
tortuosas interdigitaciones (Fig. 85> y numerosos desunsanas (Fig.
83, 85, 86). Mens estas clulas mostraban, frecuentemnte, cortas
microvellosidades (Fig. 83, 85, 86) y/o abundantes cilios <Fig. 85)
y, por lo general, mostraban elevada densidad electrnica (Fig. 83,
84). Otras clulas que, aun perteneciendo a las parales del quiste
no se hallaban limitando su cavidad, parecan clulas ms plidas,
posiblemente emparentadas con las antes denaninadas de tipo 5 (Fig.
85). Algunas clulas linfoides fonnaban parte de las paredes del
quiste o aparecan en su proximidad (Fig. 84, 90> y en algunos
40

quistes asociados a corpusculos de Hassall era frecuente

presencia de vasos sanguineos cerca de las paredes (Fig. 89).

la

La luz del quiste apareca casi vaca, con una cierta cantidad
de material electroclenso muy disperso o estaba ocupada por una masa
heterognea que inclua restos celulares y, en muchos casos, clulas
picnticas enteras (Fig. 83, 84).
Tos quistes aparecan

aislados

en muchas

zonas medulares,

pero, frecuentaxnnte, tambin estaban asociados con corpsculos de

Hassall (Fig. 89, 90). Es difidil de asegurar si la asociacin entre
corpsculos de Hassall y quistes epiteliales en la ntdula tmica de
Sturnus unicolor era una sixrple coincidencia, si luplicaba una
cierta relacin de origen entre ambas estructuras o si se debe a una
degeneracin final sufrida por corpsculos de Hassal grandes.
2.3 Corpisculos de nassaU
Son estructuras de la mtdula tmica que se observaban cato
grandes cuerpos fonnados por un apretado conglccerado de clulas
epiteliales. No obstante, se podan identificar corpsculos de
Hassall unicelulares y grandes cuerpos nalticelulares.
La

estructura ms simple

que se puede definir cato corpsculo

de Hassall estaba representada por una clula epitelial clara de

tipo 5, que acumulaba gran cantidad de haces de tonofilamentos
alraiedor del ncleo (Fig. 87). Esto es lo que podra denaninarse
corpsculos de Hassall unicelulares. Una estructura ms ccnpleja
ocurra cayo una agrupacin de clulas epiteliales de este misto
tipo que acunulaban gran cantidad de tonofilanentos, dispuestas de
manera concntrica y,
con
frecuencia,
ascciadas a quistes
intracelulares (Fig. 88). Este acnulo de clulas claras pareca
rodeado, al menos paxciakente, por algunas clulas epiteliales ms
densas, que contenan numerosos haces de tonofilamentos dispuestos
en paralelo a la superficie que rodea el acrrulo de clulas claras.

41

Dentro del acnulo de clulas

clulas linfoides (Fig. 88).

claras

aparecan

tambin

algunas

Esta estructura pareca ser el origen de otras ms carpejas

fonriadas por varias clulas epiteliales dispuestas ms o menos
concentricanente, que mostraban una fuerte queratinizacin, mayor
cuanto ms centrales se localizaban (Fig. 89, 90).
Con

frecuencia, las

clulas ms

o menos

queratinizadas que

formaban el
corpusculo
aparecan bordeadas,
a veces solo
parcialmente,
por clulas epiteliales
csticas
provistas de
microvellosidades en la superficie de contacto con las clulas
queratinizadas (Fig. 89, 90>. Estas clulas epiteliales se mantenan
unidas por desnusanas y podan llegar a envolver ccnpletanente al
corpusculo queratinizado, constituyendo grandes masas caw.
gigantes en la n~dula tmica (Fig. 92).
Se

podan formar

tambin

corpsculos ms

quistes

grandes por

agregacin de varios corpsculos, fonnndose una estructura cax~leja

con varios centros de queratinizacin y varias cavidades csticas
asociadas (Fig. 93).
Se encontraron clulas linfoides cerca de los corpsculos de
Hassall e, incluso, infiltradas entre las clulas epiteliales que
los forman, pero no se identificaron restos celulares de este tipo
entre los restos queratinizados ni en las cavidades csticas
asociadas a los corpusculos, al contrario de lo observado en quistes
no asociados a corpsculos (Fig. 90, 93).
2.4 Clulas endocrinas
Clulas

granulares,

estructuralmente

seinjantes a aquellas

presentes en los rganos endocrinos, ocurran, auique en bajo

nmero, en el tino de Sturnus unicolor. Respondan a varios tipos
celulares, cuyas rintuas relaciones son difciles de establecer.

42

En prijier
lugar aparecan
clulas con ncleo oval
o
redondeado, con escasa crcxnatina de disposicin perifrica (Fig.
94). En el citoplasma
existan algunas mitocondrias,
escasos
perfiles de retculo endoplsmico rugoso, ribosanas y poliscmnas
libres y grnulos pequeos de densidad electrnica variable y un
halo perifrico electrolcido <Fig. 94, 95). La existencia de
vesculas vacas junto a la superficie celular, la diversidad
electrnica del contenido celular y
grnulos a la membrana plasmtica

la aparente fusin de algunos

(Fig. ~s> sugeran que estas

clulas vertan el contenido de sus grnulos a su entorno y que

pedan aparecer en distintos grados de actividad. Este tipo celular
se localizaba aislado en la corteza tmica, rodeado de clulas
linfoides y contactando con clulas epiteliales, posiblemente de
tipo
3, aunque no se observaban desmosanas
ni ninguna otra
estructura de unin entre ellas (Fig. 94).
Aparecan, adems, otras clulas granulares parecidas a las
anteriores, quizs consecuencia del ciclo secretor nencionado, que
exhiban mayor densidad electrnica y mayor nmero de grnulos, en
general de elevada densidad electrnica (Fig. 96, 97>. los grnulos,
a diferencia del caso anterior, se localizaban concentrados y eran
mayores. Tambin

se encontraban aisladas en la corteza timica y,

cato en el caso anterior, rodeadas de linfocitos y contactando con

clulas epiteliales de tipo 3 (Fig. 96).
Otro tipo celular granular estaba representado por clulas de
ncleo irregular,
eucrcrntico y citoplasma electrolcido
que
contena mitocoridrias, perfiles de retculo endoplsmico rugoso y
una poblacin de grnulos electrodensos de forma irregular y tamao
variable (Fig. 98). Se localizaban tambin en la corteza, pero no
parecan contactar con clulas linfoides sino que estaban rodeadas
por las prolongaciones de clulas epiteliales de tipo 3 (Fig. 98).

43

2.5 clulas linfoides

Los elatentos linfoides estaban estrechamente agrupados en
corteza, distribuidos
entre
las
prolongaciones, mientras que en el

la

clulas epiteliales y sus

borde crtico-medular y en la

irdula mantenan una distribucin renos densa. la poblacin linfoide

estaba representada por linfocitos pequeos y medianos y por
linfoblastos (Fig. 69, ~~>
Los linfocitos pequeos eran elementos celulares ruy densos a
los electrones, con un nucleo que mostraba abundante craintina
condensada y un citoplasma con numerosos ribosanas (Fig. 99). Los
linfocitos indianos exhiban una menor densidad electrnica y un
ncleo con renos crcnatina condensada. Su citoplasma contena
algunas mitocondrias, riboscnas
libres y escasos perfiles
de
retculo endoplsinico rugoso <Fig. 99). Junto con la menor densidad
electrnica, una menor relacin ncleo-citoplasma caracterizaba los
linfocitos indianos frente a los pequenos.
Especialmente en la corteza sulrapsular aparecan grandes
linfoblastos caracterizados por su baja densidad electrnica, escasa
craiiatna condensada, patente nucleolo y abundantes ribosanas y
poliscanas libres (Fig. 100). Algunas mitocordrias, un paueo
aparato de Golgi y algunas cisternas de retculo endoplsmico rugoso
ccrrpletaban el contenido citoplsmico de estas clulas (Fig. 100).
Frecuentemente estas clulas aparecan en divisin, divisiones que,
a veces eran asintricas <Fig. 101).
2.6 Clulas piasticas
Clulas plasmticas, que mostraban el tpico desarrollo en
paralelo del retculo erzdoplsnuico rugoso que llenaba todo el
citoplasma, ocurran, con cierta frecuencia, en la corteza profunda
y el borde crtico medular del timo de Sturnus unicolt~ (Fig. 102).
Junto a esta poblacin madura aparecan clulas inmaduras, a veces

44

en divisin, con un menor desarrollo

rugoso y nenas crariatina condensada.

del retculo endoplsmico

2.7 Macn5fagoe
En el parenquina tmico de Sturnus unicoloL aparecan
macrfagos, principalmente por la corteza y, en menor medida, en la
regin crtico-nedular. Eran clulas grandes, irregulares, lcidas a
los electrones, con poca crcnatina condensada y un citoplasma que
contena numerosos cuerpos
fagocitados
de
variable densidad
electrnica, entre los que era fcil distinguir algunos restos
celulares (Fig. 103). Se localizaban entre las clulas linfoides,
emitiendo finas prolongaciones entre ellas (Fig. 103).
Adems de estos

macrfagos

tpicos,

en algunos de

los

ejemplares aparecan
grupos
de clulas
con caractersticas
fagocticas, cargadas de gotas lipdicas, ocupando gran parte de la
corteza tmica <Fig. 104).
2.8 Clulas interdigitantes
Clulas

interdigitantes,

aisladas

en

grupos,

fueron

identificadas en la corteza profunda y el borde crticonedular del

timo de Sturnus unicolor. Eran clulas irregulares, profusamente
ramificadas, con ncleo
condensada que forma un

oval o irregular y escasa crcnatina

estrecho anillo en la periferia nuclear

<ng. 105, 106>. El rasgo ms caracterstico de estas clulas era

que el citoplasma nnstraba dos areas claramente diferenciadas: una
regin perinuclear que contena la mayora de los
orgAnillos
membranosos y un rea perifrica clara a los electrones que estaba
vaca (Fig. 105, 108). Estos orgnulos membranosos incluan un
aparato de Golgi
bien desarrollado,
mitocondrias pequeas,
redondeadas y electrodensas dispersas por el citoplasma, cortas
cisternas de retculo endoplsinico rugoso y numerosas vesculas
pequenas, con frecuencia asociadas al aparato de Gogi (Fig. 105,
106). La superficie celular mostraba finas prolongaciones, numerosas
45

interdigitaciones meubranosas con clulas vecinas y frecuentes

invaginaciones que fonnaban repliegues nuy finos <?ig. 105, 106,
108). No establecan, sin embargo, uniones con clulas vecinas,
aunque estaban en contacto uy estrecho con diversas clulas timicas
cczni linfocitos <Fig. 105>, clulas plasmticas (Fig. 107) y clulas
mioides <Fig. 108).
Con frecuencia,

las

clulas

interdigitantes

del

tiiTn

de

Sturnus unicolor contenan

algunos grnulos densos y restos
celulares que sugerian que, al menos en algn intento de su ciclo
vital eran capaces de desarrollar una intensa actividad fagoctica.
Aparecian tambin en el tino de Sturnus unicolor algunas
clulas con numerosas inteixiigitaciones pero con escaso desarrollo
de los orgnulos membranosos y sin la mencionada regionalizacin
citoplsmica (Fig. 109). Probablarente dichas clulas representan
clulas interdigitantes inmaduras.

2.9 Clulas unltinucleadas

En la corteza profunda se observaron algunas clulas formando
grandes estructuras rultinucleadas en las que podan observarse
residuos de las primitivas membranas celulares e interdigitaciones
entre clulas vecinas
(Fig. 110) que, si bien podan parecer
consecuencia de la fusin de varias clulas interdigitantes entre
si, ms bien parecen originarse a partir de clulas macrofgicas.
2.10 Clulas mioides
ras clulas miodes constituan un tipo celular caracterstico
de la ntdula tmica, aunque tambin aparecan en menor cantidad en
el borde crtico-nalular y en la corteza profunda.
En su forma madura eran grandes clulas con caractersticas
senejantes a las de las fibras iusculaxes esquelticas pero sin la
46

organizacin fibrilar mostrada por stas (Fig. 111). Su ncleo

irregular contena escasa crcxnatina
condensada de distribucin
perifrica. En el citoplasma, adems de los miofilamentos dispuestos
formando tpicos saxc&xnros (Fig. 108), a veces sin una orientacin
bien determinada (Fig. 111), haba ti3bulos de retculo endoplsmico
y pequeos grnulos de mediana densidad electrnica.
Adems haba clulas con caractersticas de mioblastos que
mostraban un ncleo irregular, con poca cranatina condensada y un
pequeo nucleolo <Fig. 112). El citoplasma contena miofilanentos
distribuidos irregulanente, que a veces constituan sarcteros
incipientes, numerosos poliscanas libres, algunas vesculas y un
sistsra de tbulos lisos (Fig. 112>.
IYatin se encontraban algunas
sntanas de degeneracin, cato son una
tanto en ncleo cato en citoplasma,
sarcaznras y vacuolizacin citoplsmica

clulas mioides viejas, con

elevada densidad electrnica,
cierta degeneracin de las
ymitocondrial (Fig. 113>.

2.13. Otros tipos celulares

En la corteza tmica de Sturnus unicolor se podan encontrar,
ocasionalirente granulocitos y eritrocitos maduros (Fig. 114, 115).
En

el

caso de

estos ltimos

su proporcin

aumentaba

considerablennte en determinadas pocas del ciclo vital

(Fig. 114>. Este aspecto se describe a continuacin.

del animal

3. CAMBICE ~PMIWAIPS
El tino se Sturnus unicolor sufra una serie de cambios a lo
largo del ao que afectaban tanto a su tamao cato a su actividad
fisiolgica y su ccniposicin celular.
Despus del nacimiento y durante todo el periodo juvenil, el
tino apareca caro un rgano aninentenente linfopoitico, con las
47

caractersticas descritas anterionrente. Coincidiendo con la nnda

juvenil, la mayor parte
de los lbulos
tmicos sufran un
agrandamiento y grandes reas de su corteza aparecan pobladas de
eritrocitos y clulas eritroides inmaduras (Fig. 114, 115, 116). Una
evolucin similar sufran la mayora de los lbulos tmicos de
individuos adultos durante el periodo de marzo a junio en el que
tienen lugar los apareamientos, la puesta y la incubacin de los
huevos (Tabla 2>.
En estos lbulos tincos agrandados, las clulas eritroides
ocupaban reas corticales formando acmilos, a veces en contacto con
la cpsula, en relacin con masas de eritrocitos (Pig. 114) o
distribuidos alsiadanente entre las clulas linfoides <Fig. 115).
Muchos de estos acnulos contenan clulas eritroides inmaduras en
distintos estadios de diferenciacin <Fig. 116, 117, 118>. As era
posible encontrar proeritroblastos
que aparecian entre
los
eritrocitos maduros cato clulas grandes, redondeadas, con ncleo
encrantico, provisto de un pequeo anillo de crcnntina condensada y
citoplasma poco denso a los electrones, con algunas mitocondrias,
alguna cisterna aislada de retculo endoplsmico rugoso y numerosos
ribosaras <Fig. 117>.
Los eritroblastos basfilos eran algo ms pequeos, con mayor
cantidad de craintina condensada que se dispona en un anillo
perifrico ms grueso y algunos acnulos centrales. El nucleolo
continuaba siendo patente en estas clulas. El citoplasma, ms denso
a
los electrones,
contena renos mitazondrias y retculo
endoplsmico rugoso. Los ribosanas eran todava ny numerosos y se
apreciaba una incipiente aparicin de harglobina. En la periferia
celular las vesculas de rofeocitosis recubiertas eran frecuentes
(Fig. 118).
la morfologa de los eritrocitos induras intratmicos era
exactamente igual a la descrita en la ndula sea y a la exhibida en
la circulacin sanguinea (Fig. 116>.

48

Por otro lado, la eritropoiesis intratmica observada en

Sturnus unicolor era un proceso extravascular que ocurra en la zona
ms externa de la corteza, donde la vascularizacin era pobre. A
pesar de esta intensa actividad, en ningn nnento se observi5
migracin de formas eritroides maduras o inmaduras fuera del rgano.
Coincidiendo con la proliferacin de clulas eritroides, se
poda
observar una progresiva degeneracin de
las clulas
epiteliales que constituan el estrana tmico, que van perdiendo la
densidad electrnica y la mayora de los orgnulos reubranosos,
aunque mantenan los filamentos citoplsmicos y los desitosanas, lo
que aseguraba su naturaleza epitelial <Fig. 119, 120, 121). Ademas,
en algunas de estas clulas epiteliales en degeneracin aparecan
cuerpos densos nucleares de estructura anular, con una zona central
clara, que parecen adheridos a la lmina interna de la envuelta
nclear (Fig. 122).
Cain se indica en la tabla 2, los penados de intensa
actividad eritropoitica iban seguidos de una fase en la que se
produce una gran acunnlacin de clulas picnticas, fundairentalnente
en las mismas reas corticales en que tena lugar la acuirnacin de
eritrocitos
(Fig.
123).
Tales
clulas picnticas
parecan
corresponder tanto a linfocitos cato a clulas entroides ya que, a
veces, aparecan junto a nunerosos eritrocitos maduros. Las clulas
picnticas son redondeadas y bastante pequeas, con citoplasma uy
escaso y denso a los lectrones. Era dificil identificar restos de
orgnulos y, a veces,
presentaba habitualmente

nustraban numerosas vacuolas. El ncleo

una regin con material ny denso a los

electrones y otra regin algo ms clara <Fig. 123, 124>. Los

macrfagos corticales presentes en estas zonas instraban una activa
fagocitosis de estas clulas, apareciendo con numerosos restos
celulares
de aspecto
denso y
abundantes clulas picnticas,
perfectamente identificables en su citoplasma <Fig. 124).
Por
desarrollo

aquellos lbulos tmicos que riostraban un gran

de clulas picnticas en su corteza exhiban, al misto

ltirrn,

49

tieripo, un notable aumento en el desarrollo

de los quistes
epiteliales un y pluricelulares de la ntdula tmica (Fig. 125>.

50

nI. EISA lE l~flBRICIO

1. ~1WflhiRA<FNERAL
La bolsa de Fabricio de Sturnus uniculuz. era un rgano
cilndrico,
con fontia de saco, que constitua un divertculo dorsal
de la pared del proctcxieo cloacal. En el centro de este saco mis o
menos cilndrico exista un auplio canal, caxunicado con la luz
intestinal, que se ramificaba en canales secundarios <Fig. 126,
Esquana 4).
En la pared de

la bolsa

de Fabricio

se podan diferenciar,

desde la luz de los canales, una nucosa subepitelial, constituida

por tejido conjuntivo y que contena el tejido linfoide de los
folculos y una envoltura externa formada por una ruscularis y una
serosa (Fig. 126, Esquana 4).
2. EPI9ZLIO
2.1 Epitelio no asociado al folculo
El epitelio que recubra la luz del canal central y de los
secundarios era un epitelio cilndrico pseudoestratificado, formado
por clulas cbicas, que presentaban en su superficie coftas
vellosidades (Fig. 127). ?tstraban un ncleo irregular de disposicin
predaninantemente basal, y un citoplasma de densidad electrnica
variable que contena algunas mitocondrias, perfiles de retculo
endoplsmico, vesculas lisas y un aparato de Colgi constituido por
varios empaquetamientos dictiosainles <Fig. 128). la mayora de
estas clulas unstraban grnulos secretores de nucina, de densidad
electrnica variable, que tendan a concentrarse en el borde apical
y que, frecuentstente parecan haber vaciado su contenido (Fig.
127).
Estas clulas se unan entre si mediante interdigitaciones
sus caras

laterales y ralLante numerosas uniones estrechas

51

de

en el

borde apical. En la base del epitelio haba una lmina basal

separndolo del tejido conjuntivo subyacente (Fig. 127).
Con frecuencia, el
(131), macrfagos con

epitelio apareca infiltrado por linfocitos

numerosos cuerpos densos (Fig. 129)
y

granulocitos (Fig. 128, 130).

En ruchas zonas del canal central y al canienzo de los canales
secundarios aparecan bacterias adosadas a la superficie luminal del
epitelio
que, a veces,
parecian
penetrar en los espacios
intercelulares de este epitelio e incluso invadan el citoplasma de
algunas clulas (Fig. 131, 132>. Cerca de estas zonas abundaban los
granulocitos, principalmente heten5filos, que haban migrado dentro
del epitelio.
2.2 Epitelio asociado al foLculo
El epitelio que recubra los folculos linfoides, dencaninado
epitelio asociado al folculo, ostraba caractersticas notabletnnte
distintas de las que acabanos de describir (Fig. 133). Estaba
separado del tejido interfolicular por una depresin en forma de
surco y constitua una especie de penacho que se proyectaba hacia la
luz del canal de la bolsa (Fig. 133).
La superficie luminal del epitelio era relativamente unifonre,
riostrando escasas microvellosidades, generalaente ny cortas. Las
clulas que lo formaban eran colurinares y unstraban una porcin
apical pobre en orgnulos,
en la que solo aparecan algunas
vesculas y donde las clulas vecinas establecan entre si uniones
estrechase (Fiq. 133).
En posicin un poco ms basal se situaba en la mayora, pero
no en todos los casos, el ncleo alargado y de perfil irregular, con
un fino anillo de craratina condensada y uno o dos nucleolos y, a su
alrededor, algunas mitocondrias y vacuolas con material medianamente
denso a

los electrones.

En

la regin basal
52

aparecan

numerosas

mitocondrias y tbulos y vesculas lisas y aparato de Golgi (Fig.

134). entre los bordes laterales de las clulas exista un espacio
intercelular de espesor variable en el que, a veces, se proyectaban
finas prolongaciones celulares a nodo de microvellosidades. Adems,
existan desnoscsias uniendo laterabiente estas clulas (Fig. 135).
En la base

del epitelio aparecan algunas clulas

epiteliales

aplanadas, con el ncleo algo ms denso y el citoplasma rinstrando

perfiles de retculo endoplsmico, riboscmnas libres, un aparato de
Golgi, nunerosas vesculas lisas, algunos grnulos con material de
indiana densidad electrnica y algunos haces de tonofilanentos (Fig.
136). Estas clulas mantenan contactos desnns&nicos tanto con las
clulas cilndricas del epitelio asociado al folculo cato con las
clulas epiteliales de la ndula del folculo linfoide, que formaban
una capa discontinua debajo del epitelio (Fig. 133, 136>. No se
apreciaba lmina basal en la base del epitelio asociado al folculo,
ya que la lmina basal que bordea al epitelio interfolicular se
continuaba hacia el interior del folculo, asociada a las clulas
epiteliales que formaban el borde entre la corteza y la ndula del
folculo (Fig. 137>.
En la base del epitelio interfolicular,
y cerca del surco de
separacin con el epitelio asociado al folculo, existan clulas
aplanadas, con nucleo y citoplasma denso, con caractersticas
ssnjantes a las que fonnaban el borde crtico-nedular, que estaban
asociadas a la lmina basal subyacente del epitelio, manteniendo
uniones desios&nicas, tanto con las clulas del epitelio cato con
prolongaciones de las clulas del borde crticonedular (Fig. 137>.
En los bordes del epitelio asociado al folculo, junto al
surco de separacin
y en una zona donde ya no haba lmina basal,
existan algunas clulas con grnulos de ucina, semejantes a los
del epitelio interfolicular, formando as una zona de transicin
entre los dos epitelios (Fig. 138).
En el epitelio asociado al folculo aparecan, con frecuencia,
53

linfocitos
infiltrados,
generalmente
linfocitos na]ianos, algunos nnnocitos
fagocitado (Fig. 133, 134>.

con caractersticas
de
y macrfagos con material

3. WflEA
La nucosa subepitelial estaba ocupada por el tejido linfoide
organizado en folculos y por el tejido conjuntivo que bordeaba
dichos folculos y ocupba algunos espacios entre estos, el epitelio
y la ruscularis externa.
3.1 Fblculos
Los folculos de la bolsa de Fabricio de Sturnus unicoloj. eran
estructuras ms o menos ovoides que se disponan en la nucosa de la
bolsa estrechamente apretados
ramificaciones secundarias del

unos con otros, alrededor de las

canal. En cada folculo aparecan

claramente delimitadas dos zonas, una corteza y una indula (139),

separadas por una banda de clulas con ramificaciones, asociadas a
una serie de fibras que eran continuacin de las fibras que existan
en la base del epitelio interfolicular (Fig. 133, 140).

3.1.1 J4cIu]a
La ndula constitua la zona central del folculo. En general
su densidad celular era menor que la de la corteza, sobre todo en la
zona ms central y en la cercana al epitelio asociado al folculo,
aumentando en el borde de la rdula (Fig. 133).
El estrcna medular estaba fonnado por una red de clulas
densas a los electrones, que presentaban un ncleo irregular, a
veces con interdigitaciones, que contena acrrmilos centrales y un
anillo perifrico de heterocrr.xnatina, adquiriendo as una alta
densidad a los electrones (ng. 140). Uno o dos nucleolos se
observaban taxtin en el ncleo de estas clulas.

54

El citoplasma, tanbin de elevada densidad electrnica,

contena
algunas mitocondrias
grandes,
perfiles
de retculo
endoplsinico rugoso y algunos
riboscnas dispersos, siendo
su
caracterstica ms relevante la presencia de numerosos haces de
tonofilanentos dispuestos alrededor del ncleo y alineados en las
numerosas y largas prolongaciones que presentaban (Fig. 133, 140,
141). Estas prolongaciones contactaban con las clulas vecinas
estableciendo entre si uniones desnns&nicas (Fig. 142). Adems,
clulas de este tipo aparecan localizadas en la base del tejido
epitelial asociado al foliado,
formando un borde discontinuo y
manteniendo tairbin uniones desnusnicas con las clulas epiteliales
(Fig. 137, 138).
En los huecos de
esta trama aparecan
clulas libres,
fundamentalmente clulas linfoides y nacrfagos (Fig. 133, 141).
la
poblacin linfoide
estaba
representada
por algunos
linfocitos
pequeos y sobre
todo por
linfocitos milanos y
linfoblastos de gran tamao, con el ncleo claro bordeado por un
fino anillo perifrico de heterocranatina y un citoplasma con
algunas niltocondrias, algunos perfiles de retculo endoplsmico
rugoso y numerosos ritosanas
(Fig. 141, 143).
Estas clulas
linfoides aparecan formando grupos entre las prolongaciones de las
clulas epiteliales, ms apretadas en el borde de la rdula que en
la zona central (Bf. 133, 141, 143). Las clulas de estos grupos
presentaban entre ellas zonas de contacto que consistan en pequeas
prolongaciones digitifornes, ms desarrolladas en las zonas de menor
densidad celular, que se acercaban a la membrana de la clula
vecina, dejando un espacio intercelular nny estrecho (Fig. 142, 144,
145>. En algunos casos se poda apreciar, en la zona de contacto, la
fonnacin de una fina placa densa a los electrones debajo de la
nentrana celular (Fig. 144). Tambin eran frecuentes los contactos
de este tipo con macrfagos <Fig. 146, 148). Con frecuencia algunas
clulas de estos grupos aparecan en mitosis (Fig. 145, 146).

55

Distribuidos por toda la ntdula, y con frecuencia asociados a

las clulas linfoides, aparecan numerosos macrfagos y algunas
clulas que, por sus
caractersticas,
hsw=s considerado
cccn
cauponentes de la serie nnnoctica-macrofgica en distintos estadios
de diferenciacin.
Encontranns clulas con un ncleo irregular lobulado, con
cratatina condensada dispuesta en su periferia, que presentaban un
citoplasma rico en orgnulos que incluan mitccondrias de matriz
densa, perfiles de retculo endoplsmico rugoso, numerosos ribosanas
libres, un aparato de Golgi asociado a nimerosas vesculas y tbulos
lisos, algunos micrcti3bulos y vacuolas con un contenido granular de
mediana densidad electrnica, que parecia vaciarse al espacio
intercelular. Existan tambin algunas gatas
lipdicas y la
periferia celular
irostraba un citoplasma
libre de orgnulos
inibranosos (Fig. 147). Numerosas prolongaciones de estas clulas
establecan, frecuentemente, contactos con las clulas linfoides
vecinas, algunas de ellas en divisin (Fig. 147).
Tpicos macrfagos eran tambin frecuentes en la ndula de la
bolsa. Se trataba de clulas con ncleos redondeados u avales, con
escasa crariatina condensada dispuesta en la periferia, y prcxninente
nucleolo (Fig. 148,
149). El citoplasma, rico en orgnulos,
contena, adems de gotas lipdicas, gran nmero de grnulos,
vesculas y cuerpos densos, de contenido heterogneo que, en nuchos
casos, representaban clulas picnticas fagocitadas (Fig. 148, 149)
a veces contenidas dentro de grandes vacuolas digestivas (Fig. 150).
La mayora de estos nacrfagos tambin mantenan contactos con otras
clulas de la indula, generaThente linfoides (Fig. 148, 149, 150>.
Otra caracterstica observada en la irdula de la bolsa
Fabricio
de Sturnus
unicolor
era
la carencia
absoluta
vascularizacin, no habindose encontrado en ella ningn tipo
vaso sanguineo.

56

de
de
de

3.1.2 Borri~ crtinonndular

En el borde crtico medular, las clulas epiteliales de la
mdula formaban una capa continua (Fig. 151) cubierta por el lado
cortical por una lmina basal, continuacin de la lmina basal del
epitelio interfolicular (Fig. 133, 152). Las clulas del borde
crticoiredular tambin constituan una
continuacin de
este
epitelio, ya que contactaban mediante desncsauas con las clulas
aplanadas de la base del epitelio (Fig. 133).
cuerpo celular de estas clulas estaba situado hacia la
irdula y contena un ncleo irregular que presentaba, lo misnn que
el
citoplasma, caractersticas
semejantes al de
las clulas
reticulares de la mdula ya descritas (Fig. 152). Las prolongaciones
de estas clulas formaban una capa sostenida por la lmina basal y
presentaban nuy escasos tonofilanentos, al
contrario que las
prolongaciones de las clulas de la mdula (Fig. 152>. Adems
presentaban numerosas fenestraciones con el borde tapizado de finas
El

prolongaciones a indo de microvilli, a travs de las cuales se

observaban prolongaciones de clulas linfoides (Eig. 153>. Tambin
aparecan clulas linfoides entre la regin perinuclear y las
prolongaciones. Eran
linfocitos medianos
y linfoblastos
que,
ocasionalmente, aparecan en divisin (Fig. 154, 155>. Tambin se
encontraba algn macrfago junto a estos grupos de clulas linfoides
(Fig. 153). Con frecuencia existan contactos celulares entre los
caxponentes de estos grupos de linfocitos, sarej antes a los que
presentaban los linfocitos de la mdula (Fig. 154, 155).
Con frecuencia se poda observar la migracin de estas clulas
a travs de la zona crticonedular. La migracin se produca
separndose las prolongaciones de las clulas epiteliales vecinas y
apareciendo orificios en la lmina basal, que apareca, por lo
dems, continua, salvo en aquellas zonas donde se estaba produciendo
la migracin (Fig. 156).

57

3.1.3 Corteza
La corteza de la bolsa de Fabricio de Sturnus unicol..~
apareca cain una zona de elevada densidad celular situada alrededor
de la mdula, en la que se observaba fundannntabente clulas
linfoides y macn5fagos (Fig. 157>. Entre ellos existan algunas
fibras,
fundamentaluente asociadas
a la
trayectoria de
los
capilares,
cerca del borde
crtico-nedular, as cain en la
periferia.
El estrczna cortical estaba fonnado por clulas reticulares,

de
ncleo irregular, que nnstraba un anillo perifrico de cranatina
condensada, con algunos act5nnlos interiores y un patente nucleolo.
citoplasma irostraba varias prolongaciones xruy finas y largas que
se intercalaban entre el resto de las clulas, separando grupos de
clulas linfoides, a veces asociadas a macrfagos (Fig. 158).

El

De esta manera, las clulas libres se mantenan en los huecos

de la red de prolongaciones finas
y largas de las
clulas
reticulares, lo que haca que el nmero de stas en la corteza fuera
extremadamente bajo (Fig. 158).
La mayora de las clulas

presentes en
eran linfocitos, principalirente de tamao
158).
la
principal
diferencia
entre
evidentemente, del tamao, es
la mayor

la corteza de la bolsa
mediano y pequeo(Fig.
ambos tipos,
aparte,
cantidad de crcanatina

condensada y la mayor relacin ncleo-citoplasma

linfocitos pequeos (Fig. 158).
En

general, los linfocitos nedianos

aparecan fonnando grupos

nacrfagos (Fig. 160) pudindose

apreciar zonas de contacto producidas por proyecciones de la
superficie celular de las clulas in~,licadas, entre los linfocitos
(159) y tambin entre linfocitos y macrfagos (Fig. 160). Las
mitosis eran frecuentes entre los ela~ntos linfoides corticales,
(Fig.

159), asociados, a veces, a

exhibida por los

58

sobre todo
157).

en la

zona ms

cercana al

borde crtico-x~Iular

(Fig.

Los macrfagos de la corteza, tanto aquellos dispersos entre

las clulas linfoides
(Fig. 160)
cain los dispuestos
ms
perifricarrente, cerca del conectivo que rodea a la bolsa (Fig.
161), eran bastante parecidos, en general, a los descritos en la
rrdula, rrnstrando vesculas con material fagocitado, as
ccnn
clulas
picnticas ms o menos digeridas y, a veces, gotas
lipdicas.
tina caracterstica importante de la corteza de la bolsa de
Fabricio era la existencia, a diferencia de la situacin de la
mdula, de un alto grado de vascularizacin gracias a una .uxportante
red de capilares que aparecan distribuidos por el borde crticomedular y, en menor cantidad, por la base del folculo <Fig. 133).
Los capilares del borde crticonEdular corran paralelos a
las clulas epiteliales del misno. Estaban constituidos por clulas
endoteliales aplanadas, con el ncleo haciendo protusin hacia la
luz y
prolongaciones
uy finas
que contactaban
mediante
interdigitaciones.
En
el borde
luminal presentaban
finas
prolongaciones y abundantes vesculas. El endotelio estaba rodeado
por una lmina basal que estaba asociada estrechamente con la del
borde crtico-nedular (Fig. 162). A travs de las paredes de estos
vasos
se observaban
linfocitos migrando envueltos
por las
prolongaciones de las clulas endoteliales (Fig. 162).
3.2 !L~jido conjuntivo interfaflnular
El resto de la nucosa interfolicular estaba constituida por
tejido conjuntivo laxo que ocupaba las reas intertolicular y
subepitelial y contena numerosas fibras facilirente identificables
en las tinciones argnticas (Fig. 139). Lminas de tejido conjuntivo
constituidas por varias capas de fibrocitos con prolongaciones
largas y tinas asociadas a fibras, envuelven los folculos (Fig.
59

163). En la base del epitelio interfolicular exista una banda

subepitelial constituida por fibrocitos y fibroblastos separados del
epitelio por una lmina basal y asociados a fibras (Fig. 164).
Este tejido
conjuntivo rellenaba tambin los huecos que
existan entre los pliegues del epitelio y los folculos En estas
zonas se formaba una red de fibrocitos en cuyos huecos existan
clulas libres. Era frecuente la presencia de nacrfagos, nnnocitos,
clulas
plasmticas, algunas
clulas
con caractersticas de
interdigitantes y granulocitos (Fig. 165, 166).
Estas masas de tejido conjuntivo contenan numerosos capilares
sanguineos, con endotelio aplanado rodeado de una lmina basal (Fig.
165,
166) y
capilares
linfticos constituidos
por clulas
endoteliales uy aplanadas,
con prolongaciones uy finas
que
cenaban la luz superponindose en sus bordes. Alrededor de estos
vasos no exista lmina basal continua ni pericitos,
banda de fibras y algunos fibroblastos (Fig. 167).

pero si

una

Distribuidos por el tejido conjuntivo y, preferentemente,

cerca
de los capilares
sanguineos y junto a los fibrocitos
subepiteliales, existan numerosos nervios amielnicos (Fig. 166>.
3.3 ~i~jido
linfoide difuso
Cerca del

contacto del canal central

de la bolsa de Fabricio

con el proctodeo, bordeando la luz del canal, aparecan varios

acnulos de tejido linfoide infiltrado en el tejido conjuntivo <Fig.
168. Esquema 4>.
Al microscopio ptico este tejido no nustraba la estructura
caracterstica que heme descrito para los folculos de la bolsa
sino una organizacin difusa, pudindose observar en tinciones
argnticas una distribucin irregular de fibras que formaban una red
en el tejido. Adems se observaba la penetracin de vasos sanguineos
desde la zona ms profunda de la nucosa (Fig. 169>.
60

Al microscopio electrnico se observaba que el tejido estaba

formado por un
estrana constituido
por clulas
reticulares,
generalmente de aspecto claro,
aunque tambin se observaban,
ocasionabmente, clulas oscuras (Fig. 170, 171). Algunas clulas
reticulares de aspecto sennjante, pero que presentaban mayor
densidad a los electrones, tanto en su ncleo, que contena mayor
cantidad de heterocranatina, caro en su citoplasma (Fig. 170, 171).
Entre los elarentos
libres de estas reas se
hallaban
linfoblastos,
linfocitos grandes y
edianos y algn ]infocito
pequeo. Algunos linfoblastos aparecan en mitosis (Fig. 170).
Tambin se observaban nunerosas clulas plasmticas en distintos
grados de desarrollo, con
epitelio <Fig. 171).
Entre

frecuencia formando grupos por debajo del

las clulas libres

no linfoides

destacaba la presencia

de numerosas clulas interdigitantes <Fig. 170, 171) con las

caractersticas ya sobradamente descritas (Fig. 172). Dichas clulas
interdigitantes interaccionaban con las clulas pn5xixnas, tanto
linfoides caro clulas plasmticas u otras clulas interdigitantes.
Aparecan en proximidad a los capilares (173) y en la base del
tejido epitelial (Fig. 171>. Igualmente se observaban macrfagos,
aunque en menor nmero que en otras zonas de la bolsa (Fig. 171).
El tejido linfoide difuso estaba irrigado por una red de vasos
sanguineos con dos tipos diferentes de estructura. En las zonas ms
profundas, cerca del borde del tejido, junto a la miscularis,
riostraban clulas endoteliales planas, semejantes a las de los
capilares descritos en el resto del tejido conjuntivo de la nucosa.
Caro stos, estaban raleados de una lmina basal continua y una
vaina de fibras asociada a clulas reticulares (Fig. 170, 174). Sin
embargo, los vasos sanguineos situados en el interior del tejido
linfoide presentaban el aspecto de vnulas de endotelio alto,
constituidas por un endotelio de clulas cbicas que obliteraban la
luz del vaso, de ncleo irregular con numerosas identaciones y
nucleolo

bien visible.

El citoplasma
61

era

rico

en orgnulos

y su

borde presentaba

irregularidades que interdigitan con

el borde

de

las clulas vecinas (?ig. 174>.

Ccmn en el resto del tejido conjuntivo aparecan nervios
amielnicos, con frecuencia asociados a los vasos sanguineos <Fig.
166).
4. MJSCULARIS

La bolsa de Fabricio de Sturnus unicolor apareca rodeada de

una cpsula que contena una miscularis formada por varias capas de
msculo liso (Fig. 126>. La distribucin de las capas nuisculares se
observaba en dos direcciones distintas que se correspondan a la
distribucin longitudinal y circular de las fibras xmasculares que
forinan parte de la pared del tubo digestivo, aunque resulta dificil
concretar que fibras eran longitudinales y cuales circulares en un
rgano caro la bolsa de Fabricio, ms o nenos elipsoidal.
Raleando a las capas nusculares se poda apreciar un tejido
conjuntivo formado por fibrocitos y fibras que, por la cara interna
se continuaba con el tejido conjuntivo interfolicular
(Fig. 164) y
por la cara externa formaba una lmina conjuntiva, rica en fibras,
que, a su vez, quedaba cubierta por una serosa (Fig. 126>. La
cpsula contena gruesos vasos sanguineos que se ramificaban para
fontiar los vasos que penetraban en el rgano, distribuyndose por el
tejido interfolicular (Fig. 126).

62

IV. BAZO

1 ~!IRIXXURA(~ERAL
El bazo de Sturnus unicolor adulto era un rgano rojizo,
elipsoidal, de 8lO mu de largo por 1,1-2 mu de dimetro mxiun,
situado en el ngulo derecho del proventrculo. Estaba raleado de
una cpsula cuya superficie externa estaba cubierta de una capa de
tresotelio
peritoneal (Fig.
175,
177). Debajo de ella
se
diferenciaban
dos capas fibrosas, perfectamente identificables,
especiainente con tincin argntica (Fig. 176), una externa de
fibras gruesas, posiblemente de colgeno, junto a otras ms finas,
entre las que se interponan algunas clulas nusculares lisas (Fig.
176, 177) y otra capa interna formada principalmente por fibras
finas, entre las cuales aparecan fibroblastos, pero no existan
clulas nusculares lisas (Fig. 176, 177). Algunas fibras de la capa
interna se dirigan hacia el interior del rgano, continundose con
las fibras del retculo y con las que limitan los senos venosos
subcapsulares (Fig. 176).
El
parnquima esplnico estaba
ricamente
vascularizado
mediante arterias, senos venosos y venas, y en l se distinguan dos
zonas fundamentales, la pulpa blanca, organizada alrededor de las
arterias, capilares y venas, y la pulpa roja que cazprendia el
tejido dispuesto alrededor de los senos venosos.
2.

El rgano estaba irrigado por varias ramificaciones de la

arteria celiaca que se constituan en arterias esplnicas prinarias,
que alcanzaban el bazo a travs del hilio, rodeadas del tejido
conectivo
capsular <Fig.
178>.
Estas arterias
pnnarias se
ramificaban inuediatanente dando arterias secundarias que, a su vez,
dan arterias terciarias o centrales (Fig. 178, 119).
A la microscopia

electrnica todas
63

estas arterias

aparecan

cazo arterias nusculares tpicas, constituidas por una ntima de

clulas endoteliales ms o manos prismticas, que sobresalan en la
luz arterial (Fig, 180, 181). Por debajo del endotelio apareca una
elstica interna continua, rodeada de varias capas concntricas de
clulas irusculares lisas, separadas entre si por una capa fina
anloga a una lmina basal <Fig. 181). La elstica externa estaba
formada por una capa de fibras finas, probablaTnnte de elastina, con
la que contactaban haces de nervios amielnicos (Fig. 180). La
ti3nica adventicia estaba formada por fibroblastos y haces de fibras
colgenas que se continuaban en el tejido circundante <Fig. 208).
Esta organizacin estructural se observaba tanto en las
arterias primarias caro en las secundarias y en las centrales
aunque, a uncida que
se ramificaba, decreca gradualmente su
dimetro, disminuyendo entonces, progresivamente, el ni5nnro de capas
de clulas musculares lisas, hasta que, finalmente, en proximidad a
los elipsoides se convertan en arteriolas
(Fig. 182). En ellas
habla desaparecido la unitrana elstica interna y permanecan solo
una o dos capas de clulas musculares lisas, separadas del endcstelio
por una lmina basal. Las clulas musculares accuipaantes adquiran
una disposicin semilunar
y tenan
una ultraestructura
may
nudificada, con prolongaciones finas que raleaban
recordando a perictos (Fig. 182, 183).

al

endotelio,

Las arteriolas sufran un brusco cambio y se transformaban en

capilares penicilados, perdiendo la capa muscular. En este capilar
penicilado se podan ditinguir tres porciones. La primera,
o
proximal era ny corta. Se iniciaba en el punto donde la arteriola
perda las clulas nusculares y en toda su extensin se mantena una
fina capa de tejido fibroso alrededor del endotelio, que no sufra
ninguna odificacin con respecto a la de la arteriola (Fig. 184,
185). Esta porcin terminaba donde el endotelio se haca atico,
producindose, al misno tiewo, un gran engrosamiento de la capa de
tejido fibroso que le raleaba (Fig. 184, 185). En este punto
catenzaba la porcin media del capilar penicilado, que era la ms
externa y se poda bifurcar en el interior del elipsoide dando lugar
64

a varias ramificaciones (Fig. 184, 185).

La cubierta fibrosa de la porcin media estaba formada por una
serie de lminas de sustancia fundamental y numerosas fibras de
colgeno (Fig. 186, 187). Esta cubierta fibrosa no era continua sino
que estaba interruirpida por nuizerosas fenestraciones o estanas caro
se poda observar
tanto al microscopio ptico, en tinciones
argnticas (Fig. 185, 188>, cato al microscopio electrnico (Fig.
15). Alrededor de esta capa de material exitan varias capas de
clulas dispuestas concentricamerite. Estas clulas estaban envueltas
por una capa eterna de fibras que contactaban con el material que
raleaba al capilar mediante una serie de fibras radiales. Esta
estructura constitua el verdadero elipsoide (Fig. 188, 190, 191).
Por otra parte, la porcin media del capilar penicilado estaba
limitada por cuatro o
cinco clulas endoteliales cbicas que
sobresalan hacia la luz, con ncleo grande y vesiculado. Algunas
prolongaciones basales de las clulas endoteliales se extendan por
los estanas de la cubierta fibrosa. Adsns, en estos estanas, las
prolongaciones de las clulas endoteliales formaban pequeos canales
de apariencia laberntica debido a los numerosos microvilli de las
clulas endoteliales, lo que penialta un contacto directo entre la
luz del capilar y los huecos intercelulares del tejido circundante
<Fig. 189).
En la parte distal del elipsoide el endotelio se haca
gradualirente ms fino, lo misnn que la capa fibrosa que lo envuelve
y se diriga hacia la pulpa roja deseir~ocando, al menos algunos de
estos vasos, en estructuras globulares con aspecto de pequeos senos
venosos (Fig. 192). El endotelio del capilar se aplanaba y,
finaln~nte, adquira una estructura semejante a la del endotelio del
seno (Fig. 192>. Igualmente,
la capa fibrosa
se adelgazaba,
tenrunando por desaparecer. tas fibras se ramificaban, continundose
en el interior de la pulpa roja, adosadas a clulas reticulares
mientras que la sustancia annrfa fundamental se continuaba por
debajo de las clulas limitantes del seno, formando su lmina basal
65

(Fig. 192).
los senos venosos de la pulpa roja (Fig. 192, 193) estaban
fonuados por clulas limitantes alargadas, fusiformes, con largas y
finas prolongaciones que interdigitaban unas con otras y tenuinaban
unidas por carpejos de unin (Fig. 193, 194). El ncleo, en algunas
ocasiones, baca protusin hacia la luz del seno (Fig. 193, 195) y
el citoplasma contena
niitocondrias densas a los
electrones,
vesculas de pinocitosis en el borde apical
(194) y algunos
grnulos densos a los electrones (Fig. 195). Estas clulas estaba
raleadas de una lmina basal que presentaba discontinuidades que
coincidan con algunas de las zonas de contacto entre clulas
limitantes (Fig. 195). En estos puntos
en que la basal
se
interrunpa era posible la migracin de clulas a travs de la pared
del seno. Al nenos en algunos casos, las clulas parecian pasar
desde los cordones celulares de la pulpa al seno, atravesando la
discontinuidad de la basal y eupujando las finas prolongaciones de
la clula limitante (Fig. 196, 197>. Alrededor de la lmina basal
haba clulas reticulares
cuyas prolongaciones
fonnaban una
limitante incaxpleta entre las clulas endoteliales de los senos y
los cordones de la pulpa roja (Fig. 193, 194, 195).
La confluencia de varios senos determinaba la aparicin de las
venas de la pulpa. Las clulas endoteliales de estas venas eran ms
aplanadas y por debajo de su lmina basal se disponan clulas con
finas prolongaciones, senj antes a pericitos, que formaban una vaina
continua. a este limite continuo de pericitos se adosaban las
clulas reticulares de los cordones celulares de la pulpa roja (Fig.
198). Segn su localizacin, las venas de la pulpa confluan en
venas subcapsulares,
directamente dispuestas
bajo la cpsula
esplnica (Fig. 199) o en venas ms centrales que acaupafiaban a las
arterias (Fig. 180). Las venas subcapsulares se unan para formar
venas radiales (Fig. 200, 201, 202> que, a su vez, confluan en una
vena central (Fig. 201). Esta unica vena central sala del rgano
por el hilio central, acaupafiando a la arteria esplnica y formaba
la vena esplnica (Fig. 202).
66

3. PULPA RENCA

La pulpa blanca

esplnica

estaba constituida

por nasas

de

tejido linfoide que, de acuerdo con su localizacin en relacin a

los distintos tratos del sistema vascular del bazo denaninanns:
tejido linfoide periarterial,
tejido
linfoide perielipsoidal y
tejido linfoide perivenoso.
3.1 Tejido linfoide periarterial
Se extenda alrededor de las arterias centrales formado por un
estrana de clulas reticulares de soporte entre las que se disponan
clulas libres linfoides y no linfoides (Fig. 203). De acuerdo con
su densidad electrnica, en la pulpa blanca del bazo de ~g~ja
unicolor podan diferenciarse dos tipos de clulas reticulares,
claras y oscuras, aunque su significado fisiolgico no era claro, y
se podan identificar tipos celulares intermedios entre los dos.
3.1.1 Clulas reticulares claras. (Fig. 204).
Tenan

un

ncleo

redondeado

irregular,

con

poca

heterocranatina, generalmente asociada a la envuelta nuclear y un

citoplasma poco denso a los electrones que contena
escasas
mitocondrias, algunas vesculas de retculo endoplsmico liso y
rugoso y microfilanentos
y, con frecuencia, vacuolas con un
contenido annrf o poco denso a los electrones y algunos grnulos
densos pequeos. Estas clulas ramificaban sus prolongaciones entre
las clulas circundantes, pero no identificarrns uniones ni entre
clulas reticulares claras ni con ningn otro tipo celular linfoide
o no linfoide.
3.1.2 Clulas reticulares oscuras.

Eran elementos aun ms irregulares que las clulas claras, que

nustraban una elevada densidad electrnica, tanto en el ncleo caro
en el citoplasma. El primero, tantin irregular, nnstraba mayor
67

cantidad de heterocrcsatina dispuesta tanto en el borde del ncleo

cato formando acnulos dispersos por todo el nucleoplasma y un
nucleolo bien definido (Fig. 205, 206). El citoplasma contena menos
orgnulos y mayor cantidad de microfilannntos que las clulas
reticulares claras y, con frecuencia, contena vacuolas con un
material poco denso a los electrones similar al de las clulas
claras (Fig. 205). El citoplasma de algunas contena
grandes
acnulos de material denso que parecen productos de fagocitosis o
gotas lipdicas (Fig. 206).
Con

frecuencia, las

clulas

reticulares estaban asociadas a

fibras. Estas fibras eran continuacin de las que formaban la lmina

externa de las arterias
y se ramificaban formando una trama
desordenada en el interior del tejido linfoide periarterial
203), tal cain se pona de manifiesto en tinciones argnticas
184).

(ng.
(Fig.

3.1.3 Clulas linfoides

El tejido linfoide periarterial contena clulas linfoides de
diversos tamaos y densidades electrnicas, que incluan desde
grandes blastos, con ncleo redondeado eucrantico y citoplasma
claro, hasta linfocitos pequeos, densos a los electrones y elevada
relacin ncleo-citoplasma, que tendan a agruparse en la zona ms
externa del rea periarterial
(Fig. 203), mientras que en la zona
ms certana a la arteria haba una mayor acurnlacin de grandes
blastos (Fig. 203).
(Fig. 203>.

Algunas de estas clulas aparecan en mitosis

En este rea aparecan tantin

que se localizaban predaninantanente
arterias
(Fig. 207,
208). Tales
inmaduros,
algunos de ellos en
endoplsmico nigoso nK)deradaflflnte

acnulos de clulas plasmticas

alrededor de la pared de las
acnulos incluan elementos
divisin, con un
retculo
desarrollado, en disposicin

paralela (Fig. 207, 208). Adems aparecan clulas plasmticas

absolutamente
cargadas de retculo,
a veces
con cisternas
68

extremadamente dilatadas y con un contenido nnderadannnte denso

los electrones (Fig. 208).

3.1.4 Clulas rx~ linfoides libres

En

el tejido linfoide periarterial eran frecuentes clulas

libres caro granulocitos, eritrocitos y macrt5fagos (Eig. 203> y,

adems, se observaban tpicas clulas interdigitantes. Tales clulas
nostraban un ncleo eucrcrntico irregular, con un anillo perifrico
de
heterocrcznatina y
un citoplasma claro, con unas pocas
mitocondrias y algunos perfiles de retculo endoplsinico agrupados
en la periferia del ncleo, mientras que el citoplasma perifrico
careca de orgnulos y se proyectaba entre las fibras y clulas
reticulares y las clulas linfoides circundantes (Fig. 203, 209,
210). Algunas clulas nostraban nunerosas invaginaciones de su
lTsrbrana plasmtica, constituyendo las tpicas interdigitaciones con
las clulas vecinas (Fig. 211). Cbasionalmente, algunas clulas
interdigitantes presentaban cuerpos densos y material degradado en
el citoplasma, reflejando cierta capacidad fagocitica (Fig. 211).
Sin embargo, en ningn caso se han identificado grnulos de Birbeck
cczin los descritos
por
interdigitantes de mamferos.

algunos

autores

en

las

clulas

3.2 Centros germinales

Fonnando parte
de este tejido linfoide
periarteriolar,
generalmente en las zonas de ramificacin de las arterias, aparecan
centros germinales (Fig. 212) claramente separados del resto del
tejido periarterial por una especie de cpsula conectiva formada por
fibras y clulas reticulares que eran continuacin del tejido
fibroso que raleaba a la arteria <Fig. 181, 214, 216). En la cpsula
haba clulas reticulares claras
y oscuras salBj antes
a las
descritas en otras zonas del rea periarterial, y un tercer tipo de
clulas
fusifonies que
recuerdan a fibroblastos,
con ncleo
alargado, con poca heterocrcanatina, de disposicin predcaninantennte
perifrica y un citoplasma con escasos orgnulos (Fig. 215, 216).
69

Entre los haces de fibras y las clulas reticulares aparecan

diversas clulas, principalmente linfocitos, macrfagos y, a veces,
clulas interdigitantes, presumiblenente inmaduras que parecen estar
migrando a travs de la cpsula <Fig. 216, 218).
El interior del centro germinal estaba ocupado por clulas
reticulares, sainjantes a
las del resto del tejido
linfoide
periarterial
aunque, dada
la densidad
de clulas
linfoides
existentes en el centro germinal, no se observaban asociadas a
fibras extracelulares (Fig. 215, 216, 217). Entre estas clulas se
disponan linfocitos pequeos y medianos y grandes linfcblastcs
(Fig. 215, 216, 217). los linfocitos maduros eran ms frecuentes en
la zona perifrica del centro germinal que unstraba una mayor
densidad celular (Fig. 216, 217) mientras que los blastos aparecan
fundanentalirente en la zona central, donde la densidad celular era
menor
(Fig.
216,
217).
Autos
frecuentfiynnte en divisin <Fig. 217).
Tambin se observaban niacrfagos

tipos

celulares

aparecan

de cuerpo tingible

en

la

parte interna del centro germinal, similares a los descritos en los

centros germinales de mamferos <Fig. 215, 216, 217). Estas clulas
poco densas a los electrones, que contenan ncleos eucrcsticos, se
caracterizaban por la presencia, en su citoplasma, de abundante
material fagocitado que, en nichos casos, corresponda
clulas degeneradas.

claramente a

En los centros germinales de Sturnus unicolor exista otro

tipo celular no linfoide que, estnicturalunnte, recordaba a las
clulas foliculares dendrticas
de los centros genninales
de
mamferos (Fig. 220). Se trataba de clulas con contorno irregular,
cuyo
ncleo anstraba
crctnatina
condensada
dispersa por el
nucleoplasma y formando un delgado anillo perifrico. El citoplasma
contena algunas mitocondrias pequeas y redondeadas,
algunos
perfiles de retculo endoplsmico rugoso y ribosanas libres. Adans
vesculas o
tbulos lisos y
algunos grnulos de diferentes
densidades electrnicas,
de distintos tamao
(Fig. 220).
La
70

periferia celular unstraba prolongaciones que rodeaban a las clulas

linfoides cercanas, formando a veces algunas interdigitaciones con
las clulas vecinas (fig. 219, 220>.
3.3 Elipsoides y tejido linfoide jrWl ipnn4dal

Cain se ha descrito anteriormente, la vaina subendotelial de

la parte media de los capilares penicilados estaba rodeada por capas
de clulas asociadas a fibras que constituan una estructura de
forma elipsoidal que recibe el ncrrbre de elipsoide (Fig. 185, 188).
tos elipsoides derivados de
alrededor de ella formando una
estos
elipsoides
quedaban
perielipsoidal, que contactaba
por otros elipsoides y por la

una arteria central se

disponan
especie de racinn, de tal manera que
limitados por el
tejido linfoide
con el tejido linfoide periarterial,
pulpa roja, cuyos senos se introducan

parcialuente entre los elipsoides <Fig. 221).

Las paredes elipsoidales estaban constituidas por una vaina
de clulas reticulares de caractersticas semejantes a las clulas
reticulares claras del tejido linfoide periarterial (Fig. 222, 224),
que se disponan alrededor del capilar penicilado fonnando tres o
cuatro capas celulares, de tal manera que las clulas de la capa ms
interna y sus prolongaciones fonnaban una adventicia alredor del
capilar (Fig. 186). Esta adventicia no representaba en realidad una
vaina
continua puesto
que, al menos coincidiendo
con las
fenestraciones

de

la vaina

subendotelial,

se

podan apreciar

discontinuidades en ella (Fig. 186, 187). El resto de las capas

nnstraba una estructura lan y las prolongaciones de las clulas
reticulares aparecan asociadas a fibras, que podan corresponder a
fibras radiales, y
a una
sustancia fundamental
extracelular
semejante a la existente en la vaina pericapilar.
tos huecos de
esta trama estaban ocupados por clulas
fundanentalnente no linfoides. Entre ellas se identificaban clulas
poligonales con prolongaciones irregulares que unstraban un nucleo
redondeado o irregular con crcrnatina condensada de localizacin
71

predceinantensnte perifrica y un praninente nucleolo <Fig. 189,

223).
En
nchas
ocasiones
las
prolongaciones
celulares
interdigitaban unas con otras dejando entre ellas delgados canales
de contorno laberntico que parecan en cainnicacin con los canales
que dejaban las clulas endoteliales en las fenestraciones de la
vaina
fibrosa
(Fig. 223).
Algunas de estas
prolongaciones
penetraban, incluso, en las fenestraciones, estableciendo contactos
con las clulas endoteliales (Fig. 223). El citoplasma de estas
clulas contena algunas mitocondrias densas a los electrones,
numerosas cisternas de retculo endoplsmico rugoso y vesculas
lisas, un aparato de Golgi bien desarrollado, algunos ribosanas
libres y grnulos densos a los electrones (Fig. 223).
En este area esplnica existan adems macrfagos (Fig. 222,
224) que presentaban un nucleo irregular eucrantico y un citoplasma
cargado de vacuolas que contenan material hcncgneo, denso a los
electrones (Fig. 225). La cantidad de estas vacuolas variaba de
acuerdo con el desarrollo del elipsoide de tal manera que los bazos
con elipsoides ms pequeos presentaban en esta zona macrfagos con
pocas vesculas
(Fig. 224, 225),
mientras que aquellos con
elipsoides grandes contenan macn5fagos absolutamente repletos de
estas vesculas que, en este caso, se concentraban en estructuras
membranosas nicho mayores que aparecan repletas de grnulos densos
y que llenaban la mayora del citoplasma del macrfago (Fig. 226).
Adems era frecuente encontrar

macrfagos que contenan, junto con

este material en toxina de grnulos densos, otros materiales ms

heterogneos que podran representar restos eritrocitarios <ng,
227) as caro estructuras de aspecto cristalino en forma de barras
que se acunilaban en el citoplasma, aparenteente en asociacin con
el retculo endoplsmico (Fig. 228, 229).
Distribuidas por todo el elipsoide se encontraban clulas
interdigitantes maduras con las caractersticas ultraestructurales
previamente descritas y, a veces, aparecan cerca de la vaina
subendotelial, contactando con las clulas endoteliales a travs de
las fenestraciones (Fig. 230). Se observaban adans
inniaduros pro-interdigitantes
donde la cantidad de
72

eleentos
orgnulos

citoplsmicos era nuy baja y las interdigitaciones superficiales

se haban desarrollado profusamente (Fig. 231).

no

Por ltinn, en los huecos de la trama reticular que envolva

los vasos elipsoidales aparecan tambin linfocitos que, en algunos
casos, estaban nuevamente relacionados con las fenestraciones de la
pared elipsoidal (Fig. 232).
Alrededor de las paredes elipsoidales se disponan dos o tres
capas celulares que constituan el tejido linfoide perielipsoidal
(Fig. 234). Constaba de una trama de clulas reticulares dispuestas
concentricamente alrededor de
los elipsoides y que aparecan
asociadas a algunas fibras que, probablamnte, representaban las
fibras de la vaina externa que se observaba en las tinciones con
reticulina (Fig. 188). Esta capa de tejido linfoide perielipsoidal
no rodeaba caxpletanente el elipsoide, ya que una parte del misto
quedaba en contacto directo con la pulpa roja sin que existiera
vaina de tejido linfoide <Fig. 193), mientras que la parte del
elipsoide que contactaba con el tejido linfoide periarterial y con
los centros germinales
nustraba claramente esta banda de tejido
(Fig. 233). Ad~ns esta regin del tejido linfoide perielipsoidal
contactaba por uno de sus lmites con los pequeos senos de la pulpa
roja que penetraban hacia la pulpa blanca entre los elipsoides (Fig.
234>.

Entre

las

clulas

reticulares

aparecan

linfoblastos

linfocitos, generalmente de tamao mediano <Fig. 233), y clulas

plasmticas en distintos grados de desarrollo, desde plasnnblastos,
algunos de ellos en mitosis, hasta clulas plasmticas viejas, con
las cisternas del retculo endoplsmico dilatadas y en ocasiones
llenas de un material denso a los electrones <Fig. 233, 235).
Aparecan tambin algunos nacrfagos
que presentaban tpicos
fagosanas pero no las vesculas caractersticas de los macrfagos
perielipsoidales
(Fig. 233).
Finalmente,
el tejido linfoide
perielipsoidal contena clulas interdigitantes maduras e inmaduras,
semejantes a las descritas en los elipsoides (Fig. 233).

73

3.4 Tejido linfoide periveceo

Exista un tejido linfoide rodeando las venas principales con
las mismas caractersticas que el periarterial, con el que tena
continuidad, incluyendo la presencia de centros germinales (Fig.
236).
PULPA ifliA
La pulpa roja del bazo de Sturnus unicolor estaba constituida
por una serie de senos venosos separados por cordones celulares
(Fig. 193, 194>. lEa pared de los senos estaba fonnada por clulas
endoteliales ramificadas, con un ncleo irregular que sobresala
hacia la luz del vaso y un citoplasma con algunas mitaDondrias,
aparato de Golgi y algunos perfiles de retculo endoplsmico (Fig.
194, 195). Las clulas del endotelio se prolongaban en extensiones
extreriadaniente adelgazadas que contactaban entre si estableciendo
uniones celulares predaninantarente de tipo intermadio (Fig. 237).
La nentrana celular de la cara luminal presentaba algunas vesculas
que pueden representar pinocitosis (Fig. 194, 195>, mientras que la
cara abluminal se encontraba en contacto con una membrana basal
(Fig. 195, 237) que presentaba pequefias nterrupDiones, generalmente
coincidentes con las zonas de unin entre las prolongaciones de las
clulas endoteliales (Fig. 195).
El tejido entre los sinusoides formaba cordones celulares
sostenidos por una trama de clulas de ncleo irregular y mediana
densidad electrnica, con acrrulos de craMtina en la periferia y
dispersos por el nucleoplasnia. El citoplasma era denso a los
electrones y contena algunas mitocondrias, algunos perfiles de
retculo endoplsmico rugoso, a veces con un contenido de mediana
densidad a los electrones y algunos ribosanas
aislados o en
polisanas (Fig. 193, 194). Presentaba finas prolongaciones asociadas
la sustancia fundamental de los espacios extravasculares. Algunas de
estas prolongaciones envolvan a las clulas endoteliales
que
limitaban el seno (Fig. 194, 237). Las prolongaciones de clulas
74

vecinas presentaban contactos entre ellas,

ninguna estructura de unin <Fig. 194, 237).

pero no

se

identific

Algunas de estas clulas reticulares estaban asociadas a haces

de nervios amielnicos que se situaban generalmente en proximidad a
la pared de los senos, aunque sietpre se mantenan separadas de las
clulas endoteliales por las finas prolongaciones de las clulas
reticulares o, al menos por la nsrbrna basal (Fig. 238, 239).
los espacios que dejaban entre si las clulas reticulares
estaban ocupados por clulas de diversos tipos, que, en michos casos
parecian estar unvindose dentro y fuera de los senos (Fig. 240). Se
podan
encontrar linfocitos,
clulas plasmticas, eritrocitos,
granulocitos, unnocitos y nncrfagos <Fig. 193, 240, 241). Algunos
de estos macrfagos contenan masas de material denso y algunas
inclusiones cristalinas cato las descritas en los elipsoides, pero
en ningiin caso aparecan las vesculas cargadas de material denso a
los electrones caractersticas de
(Fig. 242)
Cato

los macrfagos

de los elipsoides

ya se ha mencionado anteriormente no haba un lmite

preciso entre los elipsoides y la pulpa roja, por lo que era posible
un
trnsito de clulas entre
ambas zonas,
bien de forma
intravascular, ya que algunos capilares penicilados
parecan
mantener una continuidad con pequeos senos <Fig. 192) o bien a
travs de los cordones extravasculares, en los que se observaban
claramente clulas en migracin.
Con frecuencia aparcan clulas migrando a travs de la pared
de los senos. Esta migracin se produca entre las prolongaciones de
las clulas reticulares que rodeaban al endotelio, atravesando la
lmina basal a travs de las discontinuidades que presentaba.
Finalmente, las clulas en migracin parecan enpujar a
las
prolongaciones de las clulas endoteliales hasta separarlas por las
zonas de unin, formando un poro por donde penetrar (Fig. 196, 197).
Linfocitos, macrfagos y clulas plasmticas eran los elementos ms
75

frecuentemnte observados en migracin.

La luz de los senos estaba ocupada por clulas sanguineas
maduras, principalmente eritrocitos,
granulocitos, trcatocitos y
linfocitos, pero tambin contenan clulas blsticas,
algunas en
divisin (Fig. 193, 243) y numerosas clulas plasmticas maduras,
algunas con el retculo endoplsmico rugoso cargado de material
electrodenso que recordaban a las clulas de Mott (Fig. 243).

76

y. a~nAS c~fl2MPS
1. CH~NIZNflfl4 HISJX1I1LflI~
tas tonsilas cecales son masas de tejido linfoide que ocupan
por carpeto la lmina propia de las bolsas cecales <Fig. 245).
Estas
bolsas cecales representan en Sturnus unicolor dos
divertculos ciegos de aproxa.madannnte 7-8 mu de longitud, situados
ventrolaterahrente en la unin del ileo con el colon (Esquana 1>. La
luz intestinal se prolongaba en la luz de las bolsas cecales y stas
rrnstraban una organizacin histolgica semejante a la del intestino,
con un epitelio, una lmina propia que contena, en toda su
longitud, las masas de tejido linfoide y una niscularis envuelta en
una r~trana serosa (Fig. 245).
La
superficie luminal
de las bolsas cecales formaba
vellosidades que se proyectaban en la luz intestinal por un lado y,
en profundidad, criptas de Lieberldihn que se ramificaban hasta casi
alcanzar la nuscularis nicosa (Fig. 245, 246).
Las criptas aparecan rodeadas de unsas de tejido linfoide en
las que la disposicin no haingenea de las fibras reticulares,
identificadas n~3iante in~regnacin argntica, sugera la existencia
de cierta regionalizacin. As, haba reas esfricas, ruy pobres en
fibras, rodeadas de una vaina de fibras paralelas <Fig. 247) en las
que se pala diferenciar una zona central de baja densidad celular y
una zona perifrica ms poblada. Sin duda, representaban centros
germinales que, cato en el bazo, carecan de la corona de pequeos
linfocitos tpica de los centros germinales de mamferos (ver ms
adelante) <Fig. 4).
2. EPIIELIO
El epitelio de las tonsilas cecales de Sturnus unicolor estaba
formado por clulas absorbentes coluninares, clulas calicifonms y
algunas clulas enteroendocrinas distribuidas no harugeneamente, de
77

manera

que las clulas calicif ornes predaninaban

las vellosidades,

mientras su n&rero

en las crestas de

era muy escaso

en las

zonas

epiteliales ms profundas y sobre todo en las criptas de Lieberkhun

(Fig. 248).
Al

microscopio

electrnico,

las

clulas

calicifonues

del

epitelio tonsilar nustraban la tpica polarizacin de todas estas

clulas secretoras de nucus, con un nucleo basal, ms o menos
ccarprimido por la acuirulacin de gotas mucosas que se acuirulaban del
lado luninal.

El citoplasma que raleaba

a las gotas de

nucleo era denso a los electrones y contena cisternas

nucus y al

de retculo

endoplsmico y nunerosas mitocondrias (Fig. 248>.

Las clulas colimnares, tanto en las vellosidades caro en las
criptas, eran clulas prismticas con la superficie luminal repleta
de microvellosidades paralelas, nuy apretadas (Fig. 249). Su nucleo
nustraba crcxuatina condensada , especialmente en la periferia, y un
patente nucleolo. El citoplasma contena mitocondrias, algunos
perfiles de retculo endoplsmico rugoso, riboscmnas libres, ttibulos
y vesculas lisas y algunos grnulos densos (Fig. 249, 250). Las
membranas
laterales
de estas
clulas
nustraban
abundantes
interdigitaciones con las de las clulas vecinas (Fig. 249). Adaus
mostraban numerosos carpejos de unin, siendo frecuentes las
uniones estrechas en la zona apical <Fig. 249) y desnoscnas en el
resto de las untranas laterales (Fig. 249). La nnrbrana basal
descansaba sobre una lmina basal continua que bordeaba al epitelio
(Fig. 249).
Entr~mzcladas
con caractersticas
vellosidades,

con las
similares

clulas columnares
a ellas,

ms cortas e irregulares,

aparecan clulas

pero que mostraban

Adems, en el

menos

borde apical,

dichas clulas acumulaban pequeos grnulos densos a los electrones,

no

observados en

las

clulas coluninares

absorbentes

(Fig. 251).

FrecuentaTente estas
clulas aparecan asociadas con
clulas
linfoides que infiltraban el epitelio (Fig. 251). Adems existan
algunas clulas que mostraban renor densidad a los electrones,
78

microvellosidades algo menos nuunrosas y regulares que las clulas

descritas anteriormante, pero que no alcanzaban las caractersticas
de las clulas absorbentes (Fig. 252, 253). Pcdran representar un
estadio intermedio entre las clulas coluimares y las clulas con
microvellosidades poco desarrolladas.
Inmediatamente por debajo de la nenbrana basal del epitelio
haba una o unas pocas capas de clulas de naturaleza fibroblstica
envueltas en haces de colgena y reticulina <Fig. 254, 255).
Aparte de los elementos epiteliales descritos, el epitelio que
recubre el tejido tonsilar apareca infiltrado por numerosas clulas
m5viles, especialnente linfocitos de distintos tamaos, pero tambin
iznarfagos
y,
notabl~,nnte,
clulas
interdigitantes
y
prointerdigitantes (Fig. 255, 256, 257). las clulas linfoides
infiltradas
parcialmente

que migraban
al interior del epitelio perdan
su densidad electrnica, apareciendo caro elementos

electrolcidos que destacaban junto a la fuerte densidad electrnica

de las clulas epiteliales (Fig. 255>. Frecuentemente, entre los
linfocitos intraepiteliales abundaban clulas de un tamao algo
mayor que un linfocito medio, que posean unos pocos grnulos
citoplsmicos

densos a

los

electrones

(Fig.

256>.

Las clulas

interdigitantes mostraban las mismas caractersticas que en otros

rganos linfoides y que luego revisaremos en detalle en el caso del
tejido linfoide de la tonsila (Fig. 257). La migracin en estas
reas debe ser muy intensa puesto que, frecuentarente, se observaban
clulas atravesando la lmina basal que separa epitelio y lmina
propia (Fiq. 257). Si estas clulas permanecen indefinidamente en el
interior del epitelio, vuelven a integrarse en el tejido linfoide
subepitelial o alcanzan la luz intestinal no lo resuelve estos datos
estructurales, si bien podemos decir que no se han observado clulas
en la luz de la tonsila cecal en ninguna condicin.
3. !ISJflX) Lfl~R)I1F DIHISO
Se denanina tejido linfoide difuso a quel que, por debajo del
.79

epitelio tonsilar ocupa la lmina propia envolviendo los centros

germinales (Fig. 246, 258, 259). Desde el punto de vista estructural
revisaremos sus elementos de soporte, la vascularizacin del rea y
los tipos celulares libres, linfoides y no linfoides, presentes.
3.1 Estrcua
El estrana de soporte del tejido linfoide difuso constaba,
fundamentalmente,
de
clulas
musculares
lisas,
clulas
fibroblsticas y clulas reticulares asociadas a fibras conectivas
que formaban una red densa e irregular <Fig. 247, 258, 259). Dichos
elatentos eran, evidentemente, los mismos que constituyen la lmina
propia

de cualquier

otro segmento del tubo

~tu~u~

digestivo de

unicolor
Las clulas

musculares

lisas eran elemntos

densos a los

electrones que tenan la mayor parte de su citoplasma ocupado por

haces paralelos de miofibrillas con algunas mitocondrias dispersas
entre ellas y un nucleo denso a los electrones,
celular elongada <Fig. 260).

adaptado a la forma

Adems aparecan fibroblastos medianamente densos a los

electrones, con poca cranatina
condensada,
predcminanteiente
dispuesta en la periferia nuclear y un citoplasma con escasos
orgnulos y cuyas prolongaciones estaban intinamente asociadas a las
fibras conectivas de la matriz extracelular (Fig. 254>. Estas
clulas se disponan preferentemente en la base del epitelio y en la
cara interna de la nnscularis, aunque tambin se podan observar
algunas dispersas en el tejido linfoide difuso (Fig. 261).
Distribuidas
clulas reticulares

irregular,

con

por

todo

densas a

algunos

el tejido

linfoide

los electrones,

filamentos

en su

difuso aparecan

con ncleo alargado

citoplasma

largas

prolongaciones que se disponan entre los elementos celulares libres

(Fig. 262, 263, 264). Algunas de estas prolongaciones aparecan
asociadas a fibras posiblemente musculares. Las prolongaciones de
80

estas clulas reticulares contactaban con las de clulas vecmnas,

pero no hains observado carpejos de unin entre ellas. Adems, los
capilares que atravesaban el tejido linfoide, lo misan que los que
aparecan fuera de l, en las crestas de las vellosidades, estaban
envueltos por prolongaciones de clulas de este tipo (Fig. 277,
283).
3.2 Clulas Linfoides

La poblacin linfoide del tejido linfoide difuso de ~

unicolor estaba representada por linfocitos pequeos y medianos y
grandes linfoblastos (Fig. 258, 259). La distribucin de estas
clulas no era absolutamente haxogenea ya que se observaba una mayor
concentracin de linfocitos pequeos en las zonas profundas (Fig.
258).
los linfocitos
pequeos
presentaban su morfologa
caracterstica,
con un ncleo rico en craiiatina condensada y un
patente nucleolo, as cato una alta relacin ncleo-citoplasma (Fig.
258>. Algunos contenan unos pocos grnulos densos a los electrones
en su citoplasma (Fig. 265).
I.os linfocitos medianos mostraban un ncleo algo ms lcido a
los electrones y mayor ni3xrero de orgnulos citoplsmicos, cato
mitocondrias y algunos perfiles de retculo endoplsmico rugoso
(Fig. 265). Existan tambin linfoblastos con ncleo eucrantico y
un citoplasma ms abundante con algunas mitocondrias y, sobre talo
numerosos ribosanas (Fig. 266). En este rea, las divisiones eran
frecuentes entre las clulas linfoides (Fig. 267>.
El tejido linfoide difuso contena adems numerosas clulas
plasmticas en distinto grado de desarrollo, generalmente formando
grupos <Fig. 268), con mayor frecuencia en la zona subepitelial
(Fig. 269). Se observaban plasniablastos y clulas plasmticas
inmaduras, algunas en divisin (Eig. 269>, con un incipiente
desarrollo
del retculo
endoplsmico rugoso,
poca crcznatina
condensada y praninentes nucleolos (Fig. 270), clulas plasmticas
maduras (Fig. 269) y clulas plasmticas viejas <Fig. 271, 272), con
81

las cisternas del retculo endoplsmico rugoso nny dilatadas,

cargadas de un material de italiana densidad a los electrones y que,
con frecuencia,
contenan grnulos de Russel
densos a los
electrones (Fig. 272).
3.3 Clulas libres ir linfoides

Entre

los elementos no

linfoides

presentes

en el

tejido

linfoide difuso de la tonsila cecal de Sturnus unicolor aparecan

clulas interdigitantes, grandes e irregulares, en distinto grado de
diferenciacin.
Estas clulas interdigitantes contenan un ncleo oval o
irregular, con un pequeo halo perifrico de craintina condensada y
un
nucleolo,
no siaipre
evidente.
El
citoplasma apareca
diferenciado en
dos zonas, una perinuclear,
en la que se
concentraban la mayora de los orgnulos naibranosos, incluyendo un
retculo endoplsmico rugoso constituido por abundantes cisternas
pequenas y un aparato de Gilgi asociado a numerosas vesculas lisas
que forman un sistema tibulo-vesicular xrny desarrollado <flg. 273,
274). Qasiona1n~nte aparecan lisoscznas y fagolisosanas, pero no
hemos observado ninguna estructura que podamos identificar caro
grnulos de Birbeck. La periferia apareca casi libre de orgnulos,
electrolcida,
con
numerosas
invaginaciones de
la mitrana
plasmtica, que a veces englobaban cierta cantidad de sustancia
intercelular y abundantes interdigitaciones con la superficie de las
clulas vecinas, tanto con linfocitos y clulas plasmticas caro con
otras clulas interdigitantes <Fig. 273, 274).
Adems de estas

clulas interdigitantes

maduras, aparecan

el~xnntos menos diferenciados que hemos considerado cato clulas

prointerdigitantes
(Fig. 33). Dichas clulas prointerdigitantes
mostraban un ncleo ms irregular, oval o arrionado, con escasa
cranatina condensada y un citoplasma con menor cantidad de orgnulos
mentranosos que, no obstante, mostraban la tpica disposicin
permnuclear (Fig. 275>. El contorno celular es ms hcnogneo que el
82

de

las clulas maduras, no mostrando invaginaciones y solo algunas

interdigitaciones poco desarrolladas (Fg. 275). Entre la condicin

madura y las clulas prointerdigitantes se observaban estadios
intermedios en los que el ncleo se haca paulatinamente ms
irregular
y
el
n<mero de orgnulos perinucleares
y
de
interdigitaciones e invaginaciones membranosas aunentaba en el
citoplasma. En ninguno de estos estadios se han identificado, no
obstante, grnulos de Birbeck.
Las clulas interdigitantes maduras se disponan, a veces,
cerca de los capilares sanguineos, tanto en el interior del tejido
linfoide difuso cair, fuera de l, contactando con la pared de los
vasos sanguineos que aparecen en las crestas de las
en el borde de la niscularis nucosa (Fig. 276).

vellosidades o

Adems de las clulas interdigitantes que exhiban capacidad

fagoctica, se distinguan, dispersos entre las clulas linfoides
del tejido linfoide difuso, elementos con
caractersticas de
nncrfagos tpicos almacenando en su citoplasma numerosos cuerpos
densos fagocitados, entre los que era fcil distinguir restos
celulares e incluso clulas picnticas (Fiq. 277, 278). Con nucha
frecuencia se acunulaban macrfagos cerca del epitelio (Fig. 277>,
aunque no se observaron migrando dentro de l ni en su interior.
Por ltimo, en algunas zonas de las reas profundas del tejido
linfoide difuso, generaThente cerca de la nuscularis, se observaban
aclinulos de granulccitos en distintos grados de maduracin que en su
mayora correspondan a eosinfios <Fig. 279) aunque tambin se
observaban algunos mielocitos heterfilos, a veces en divisin (Fig.
280).
3.4 Vascularizaci&
El tejido linfoide difuso apareca atravesado en distintas
direcciones por abundantes capilares (Fig. 281>. Atendiendo a la
morfologa de sus clulas endoteliales se podan diferenciar dos
83

tipos
de vasos sanguineos en este
tejido. Haba vasos que
presentaban clulas endoteliales aplanadas, generaluente asociadas a
clulas reticulares prximas <Fig. 281) y otros correspondientes a
vnulas postcapilares
que mostraban clulas endoteliales
ms
cbicas, con ncleo claro e irregular y un citoplasma conteniendo
algunas mitocondrias, algunos perfiles de retculo endoplsmico
rugoso y los bordes de la rrnrbrana plasmtica interdigitando con el
borde de las clulas vecinas A su alrededor apareca una fina capa
de sustancia amorfa, aunque no se distingua una trextrana basal
(Fig. 282). Este tipo de capilares era ms frecuente en las zonas
profundas del tejido linfoide difuso, apareciendo a veces
en contacto con las clulas
lanuscularis (Eig. 283).

fibroblsticas y fibras que bordean

4. CENIWE (ZRNINAIPS

Los

centros germinales se localizaban

fundanentalnnnte en la

zona profunda de la lmina propia de las bolsas cecales, cerca de la

nnscularis y aparecian separados del tejido linfoide difuso por una
cpsula fibrosa (Fig. 246, 247). Su interior estaba tornado por un
estrctna en cuyos huecos se alojaban clulas libres, linfoides y no
linfoides.
4.1 Estnxa.
La cpsula de los centros germinales estaba constituida por
varias capas de clulas alargadas y aplanadas de naturaleza
fibroblstica (Fig. 284, 285). Su citoplasma presentaba algunas
vacuolas lisas conteniendo un material denso a los electrones y
algunos
grnulos
tantin
densos <Fig.
284).
Los espacios
intercelulares mostraban un aspecto laberntico y contenan una
sustancia intercelular de mediana densidad a los electrones (Fig.
284). Entre estas clulas fibroblsticas podan apreciarse, a la
microscopia electrnica, nmTerosas fibras, algunas de ellas con
aspecto de fibras colgenas (Fig. 284) lo que coincida con los
84

datos histolgicos obtenidos tras tincin argntica (Eig. 246). En

los centros germinales mgs profundos, las clulas fibroblsticas de
la zona de la cpsula

las clulas
(Fig. 285).

adyacente a la truscularis

fibroblsticas

se confundan con

que bordean a las clulas nusculares

El estrcna del interior del centro genid.nal estaba fonnado por

una red de clulas reticulares de caractersticas saiej antes a las
clulas reticulares oscuras del tejido linfoide difuso (Fig. 285,
287), pero sus prolongaciones, que se distribuan entre las clulas
libres, no mostraban ninguna asociacin con ningn tipo de fibras,
lo que coincida con las observaciones realizadas tras tincin
argntica (Fig. 246).
4.2 Clulas linfoides.

Las clulas linfoides estaban representadas por linfocitos

pequeos y medianos y grandes blastos (Fig. 285, 286) y clulas
plasmticas (Fig. 47>.
tos
linfocitos
pequeos
y
medianos
aparecan,
fundamentalmente, en la periferia del centro germinal, aunque su
densidad no era tan alta cain para considerar la existencia de una
corona de linfocitos pequeos satejante a la existente en los
centros germinales de mamiferos <Fig. 285, 286). Algunas clulas de
este tipo aparecan entre las clulas fibroblsticas y las fibras de
la cpsula, aparentarEnte migrando a travs de ellas (Fig. 290).
Existan, tant,in, clulas linfoides en mitosis (Fig. 286, 288).
La zona central de los centros germinales nostraba una menor
densidad celular y en ella aparecan grandes blastos con un ncleo
electrolcido, con un fino anillo perifrico de cranatina condensada
y un citoplasma con algunas mitocondrias y perfiles de retculo
endoplsmico y abundantes ribososmas (Fig. 289).

85

En esta zona central eran taabin frecuentes las clulas

plasmticas que, en ocasiones, presentaban un retculo endoplsmico
rugoso miy desarrollado, de aspecto laberntico (Fig. 289).
4.3 Clulas libres no linfoides.

En los centros germinales de las tonsilas cecales de Sturnus

unicolor los principales elarentos no linfoides presentes eran
niacrfagos de cuerpo tingible y clulas foliculares dendrticas. Los
macrfagos mostraban un ncleo oval o arrionado eucrcmtico y un
citoplasma rico en orgnulos, con mitocondrias, algunos perfiles de
retculo endoplsmico, ritosanas libres, algunos tbulos y vesculas
lisas y nun~rosas inclusiones de aspecto heterogeneo, densas a los
electrones, que en algunos casos mostraban claramente su caracter de
restos celulares. Adems, presentaban grandes vacuolas que contenan
tanbin algunas masas ms o menos degradadas de materiales densos a
los electrones (Fig. 289>. Los macrfagos de cuerpo tingible
aparecan distribuidos por tedo el centro germinal observndose,
tanto en la periferia (Fig, 291) cain en zonas centrales (Fig. 289).
Las clulas foliculares dendrticas eran elsentos celulares
grandes e irregulares que mostraban un ncleo igualmente irregular,
con crcanatina
condensada perifrica
y nucleolo patente.
El
citoplasma era rico en orgnulos, ms abundantes en la zona
perinuclear, presentando niitocondrias, algunos perfiles de retculo
endoplsmico rugoso, ribosanas libres, un aparato de Golgi bien
desarrollado, numerosas vesculas, t&Dulos lisos y algunos grnulos
densos a los electrones (Fig. 292, 293). Presentaban taxtin
prolongaciones que se
extendan entre las clulas linfoides,
envolvindolas (Fig. 292, 293).
La presencia de
granulcritos, especialmente eosinfilos,
taxtin era frecuente en los centros germinales tonsilares <Fig.
289, 290).

86

5. MrECrJLARIS
La capa externa de las bolsas cecales de Sturnus unint,%sj~
estaba formada por una cpsula constituida por una ruscularis
bordeada por capas de tejido conectivo en la zona interna y una
membrana serosa en la parte externa (Fig. 245, 246).
La capa iruscular estaba formada por clulas nusculares lisas
que se disponan de manera circular y longitudinal, de fonna anloga
a carn aparecen en otras zonas intestinales (Fig. 246, 294, 295). En
la cara interna existan varias capas de clulas fibroblsticas
acanpafiadas de fibras (Fig. 295).
Entre las fibras

nusculares corran vasos

sanguineos que

se

ramificaban
hacia
el interior
del
rgano
(Fig.
246) y,
probabsiente, daban lugar a los capilares que existan en el tejido
linfoide difuso y a los vasos sanguineos que aparecen en las crestas
de las vellosidades (Fig. 298>.
6.

niERvMac>1.

En el tejido conjuntivo que bordeaba a la nuscularis aparecan

haces de nervios amilinicos <Fig. 296, 297, 298) que acaripaaban a
los vasos sanguineos. Estos haces de fibras nerviosas se distribuan
en el interior del tejido linfoide, apareciendo con frecuencia haces
de fibras nerviosas asociadas a las clulas nusculares (Fig. 296) y
a clulas fibroblsticas en todas las zonas donde stas aparecen:
subepiteliales
(Fig. 298>, asociadas a clulas reticulares del
tejido linfoide difuso <261) y asociadas a la cpsula de los centros
germinales (Fig. 284).

87

OTSCUST~X

nrscosra~
El anlisis histolgico

y ultraestnictural

de los

principales

rganos linfoides de Sturnus unicolor detinestra, a grandes rasgos,

las semejanzas estructurales que cada uno de ellos guarda con sus
hcnx5logos de otras aves y, en especial, del pollo. No obstante,
discutiraros a continuacin las caractersticas especficas de cada
uno de ellos, siguiendo el mismo orden utilizado en la presentacin
de los resultados.

A pesar de que la mayora de los estudios realizados sobre la

ndula sea de las aves se refieren exclusivamente a unas pocas
especies y, fundamentalitente al pollo, se la considera el principal
rgano
hatntopoitico de estos vertebrados
durante
la vida
posterrbrionaria, reconcrindose, adems, su actividad linfoide.
Aunque en el pollo aparecen cordones de m4dula sea entre las
espculas de los huesos esponjosos (Hodges, 1974>, es en los huesos
largos no pneumiticos donde se concentra fundamentalmente el tejido
linfo-henatopoitico (Hodges, 1974). En Sturnus unicolor taitin la
irdula sea
se desarrolla
principalmente en los huesos no
pneumticos,
por lo que
nuestros
resultados se obtuvieron
principalmente sobre el tejido linfo-hanatopoitico de la ntdula
sea femoral.
Ccnii en

otros tejidos

linfo-hernatopoiticos, la

organizacin

vascular de la r*Iula sea y, en especial, los senos venosos cain

constituyentes
de
los llamados
microarrbientes hematopoiticos
inductivos
(De Hniyn,
1981>,
es
un
elemento fundamental,
condicionante de la funcionalidad del rgano. En la ndula sea de
Sturnus los senos venosos estn atravesados por una red arterial
central
habitualmente acaipafiada
de venas. En general, esta
distribucin vascular coincide con la descrita para la ndula sea
de pollo y palcna (Canpbell, 1967; Hcdges, 1974), aunque algunos
88

autores han descrito capilares que, surgiendo de las arterias

centrales penetran en los senos (Denys, 1888; Bizzozero, 1890) y
otros no han encontrado una ccnunicacin directa entre arteriolas y
senos (Canpbell, 1967). En los espacios extravascuilares de la ndula
sea de Sturnus, arteriolas y capilares aparecen a veces ny
prximos a la pared de los senos, lo que pentate especular que cerca
de la seccin
observada se podra establecer contacto
entre
arteriola y seno caxn ha observado Yoffey
de cobaya.

(1962) en la ndula sea

Por otro lado, Doan y cols. (1925) describieron una prdida

temporal de ccmmnicacin entre algunos senos y la circulacin en la
ntdula sea de palana mientras se produca la maduracin de los
eritrocitos. Nuestros resultados no d~rnestran, sin entargo, esa
prdida de ccaxuanicacin y, al contrario, la presencia de clulas
eritroides en distintos estadios de diferenciacin dentro de un
misun seno, un hecho ya descrito por Campbell (1967),
evidencia en contra de esta oclusin de los senos.
tos
revestidos
largas y
mantienen

es una clara

senos de la irdula sea de Sturnus unicolor estn

por clulas endoteliales que contactan entre si mediante
delgadas prolongaciones celulares superpuestas que se
unidas mediante interdigitac iones y uniones intermedias

tipo niacula adherens. Esta mirfologa es similar a la descrita en la

ndula sea de otras aves, car pollo y palana (Canpbell, 1967), y
en la de otros
vertebrados, tanto mamferos (Campbell, 1972;
Tavassoli, 1977; Weiss, 1976 y 1981; De Bruyn, 1981; Lichtman, 1981)
caro ectoternos (Curtis y cols., 1979, en urodelos; Canipbell, 1970,
en anuros; Leceta y cols., 1981, en reptiles>.
Dos aspectos de la organizacin de las paredes de los senos
vasculares de
la ndula
sea continan siendo
motivo de
controversia: su continuidad/discontinuidad y la existencia o no de
cauplejos de unin entre sus carponentes. Estudios a microscopia
ptica sugirieron la existencia de discontinuidades (Venezlaff,
1911: Ringoen, 1929), que los primeros datos ultraestructurales
89

confirmaron en la ndula sea de mamferos (Zantoni y Pense, 1961;

Weiss, 1965). Otros autores (Denys, 1988; Bizzozero, 1890; Doan,
1922), por el contrario, consideraron que la pared vascular de los
senos
era continua y
que las
observaciones anteriores eran
consecuencia de artefactos de manipulacin y fijacin que anlisis
ultraestructurales posteriores confirmaran, tanto en la rrdula sea
de aves (Carpbell, 1967), cain de mamferos <De Bruyn y cols.,
1966). De acuerdo con estas observaciones, que nuestros datos en la
ndula sea deSturnus unicolor confirman, en la actualidad
se acepta en general que la pared de los senos es
continua, estando solamente interrumpida por las clulas
en migracin, no existiendo, por otro
lado, poros
preestablecidos
para esta migracin
(veanse revisiones
por De Bruyn, 1981; Lichtman, 1981; Weiss, 1981).
Mientras

que

algunos

autores

han

descrito

la

presencia
de complejos de unin entre las clulas
limitantes de la mdula sea, tanto en vertebrados
ectotermos (Campbell,
1970,
en rana; Zapata y cols.,
1981, en reptiles), como en mamferos (Simionescu, 1978;
Weiss, 1981), otros han negado su existencia <9Yavassoli y
Shaklai,
1979; Litchman,
1981). En
este sentido,
J2avassoli y Saklai <1979) sugieren que esta carencia de
uniones
estrechas
permitirla el desplazamiento
de los
extremos de las dos clulas limitantes contiguas y, con
ello, variaciones en el dimetro de la luz del seno
(Tavassoli y Shaklia, 1979>. Nuestros datos indican, por
el contrario, la existencia de uniones intercelulares de
tipo intermedio, aunque no de uniones estrechas, que
podran ensamblarse/desensamblarse segn las necesidades
fisiolgicas,
si bien, como ya hemos indicado, no parece
necesaria la separacin, a nivel de estas uniones, de las
clulas limitantes para la migracin de las sanguineas a
su travs.

90

Generalmente se han asignado dos papeles funcionales

fundamentales a las clulas endoteliales de los senos de
la mdula sea de mamferos: el control de la migracin
de
las
clulas
sanguineas
desde
los
espacios
extravasculares al seno o viceversa y cierta capacidad
endoctica (vease revisin por De Bruyn, 1981). Adems,
en las aves, las clulas endoteliales de los senos de la
mdula sea proporcionan el microambiente en el que tiene
lugar la diferenciacin de las clulas eritroides y
trombocticas. A este respecto, datos en embrin de pollo
demuestran importantes diferencias en cuanto a algunos
componentes superficiales sulfatados entre los endotelios
sinusoidales de la mdula sea y los de otros rganos
(Sorrel y cols.,
1967) y con respecto a las clulas
reticulares adventicias que constituyen el estroma de los
cordones medulares (Sorrel, 1986 a, b). Adems parece
haber una marcada diferencia en la cantidad de material
sulfatado presente en las regiones eritropoiticas y en
las granulopoiticas (Sorrel y cols., 1987).
En relacin con el mecanismo de migracin celular,
el fenmeno
se considera trans y
no intercelular
<Campbell,
1972; Tavassoli y cols.,
1979; Tavassoli,
1981> aconteciendo basicamente en aquellas zonas en las
que el grosor de las clulas endoteliales es mnimo, con
frecuencia ceroa de, pero no en, las zonas de unin entre
las mismas
(Campbell,
1972; Chamberlain y Lichtman,
1978>. Adems, Campbell <1982) describi, en la mdula
sea de ratn, contactos intercelulares entre las clulas
endoteliales y las clulas en migracin
que se inician,
aparentemente, antes
de formarse el poro y se mantienen
durante
toda la migracin.
Estas
zonas de contacto
podran representar algn tipo de especializacin celular
que podra servir para seleccionar clulas o como puntos
de apoyo durante la migracin, aunque ambas funciones
son excluyentes. En la mdula sea de Sturnus unicolor
91

no
la

migracin
siempre
tiene
lugar
en zonas
donde las
prolongaciones
de las
clulas
limitantes
son muy
delgadas, pero no se ha determinado una relacin de
cercana con las zonas de unin. Nuestros resultados, no
obstante, permiten suponer que la migracin de clulas a
traves de las paredes de los senos se produce de manera
similar a lo descrito en la mdula sea de mamferos y de
otras aves <Campbell,

1967).

Otro aspecto de inters no aclarado suficientemente

hasta el momento se refiere a la existencia o no de una
lmina basal bajo las clulas endoteliales de los senos
de la mdula sea. Numerosos autores han negado su
existencia,
tanto en mamferos (Tavassoli,
1977; De
Bruyn, 1981)
como en otros vertebrados (Campbell, 1967,
en

poo

y paloma;

Campbell,

1970,

en Rana

Dibiene

Leceta y cols.,
1981,
en Lacerta
hispanica>,
aunque
algunos la han descrito en varios mamferos
(Campbell,
1972; Weiss,
1965, 1981) y otros
sealan la existencia1
bajo el endotelio sinusoidal, de cierta cantidad de
fibras y sustancia conectiva
amorfa en algunos mamferos
<De Bruyn, 1981> y reptiles (Leceta y cols., 1981). Una
situacin

bastante

parecida

se da en

la mdula sea

Sturnus unicolor ya que entre las clulas

seno y las clulas
adventicias aparece

de

limitantes
del
una sustancia

amorfa discontinua,
de baja densidad
electrnica,
que
podra
representar una basal similar
a la descrita en
Lacerta (Leceta y cols.., 1981) y en algunos mamferos <De
Bruyn,

1981).

En la mdula
sea de mamferos,
las clulas
limitantes
de los
senos constituyen,
junto con los
macrfagos,
el principal
elemento implicado
en
la
eliminacin
de materiales de la circulacin,
presentando
los orgnulos necesarios para la captura y el transporte
intracelular
de dicho material (De Bruyn,
1981), aunque
92

hay

discrepancias

acerca

de su

destino

final.

Algunos

autores sugieren
que las propias clulas endoteliales
se
comportan
como macrfagos
(Weiss,
1910> mientras
que
otros
consideran
que
se
produce
un
transporte
intracelular
hacia
el espacio
adluminal,
donde las
partculas son recogidas
por macrfagos
(Baukston y De
Bruyn,
1974).
En la
superficie
luminal muestran
vesculas, algunas recubiertas (Fawcett, 1965) capaces de
endocitar diversas molculas como proteinas, ferritina,
carbn <De Hruyn y cols., 1975) y peroxidasa (Becker y De
Bruyn, 1976). Esta capacidad endoctica tambin ha sido
descrita en la mdula sea de poo y paloma (Campbell,
1967). En Sturnus
unicolor las clulas
limitantes
presentan algunas vesculas de pinocitosis y, en la zona
ms ensanchada de
su citoplasma, aparecen
algunos
orgnulos
que podran
estar relacionados con
esta
actividad. Es posible,
por tanto,
que estas
clulas
puedan desempear
un papel
en
la eliminacin
de
sustancias de la sangre, aunque, teniendo
en cuenta que
existen macrfagos
en el espacio extravascular,
no es
posible

discernir

entre

las dos

hiptesis

mencionadas.

Adems, como se discutir ms adelante, algunas de estas

vesculas
podran
participar
ms bien en procesos de
secrecin relacionados con la maduracin de eritrocitos y
trombocitos

(ver figura 4).

En su mayora, el endotelio
de los senos de la
mdula sea de Sturnus unicolor est cubierto por clulas
reticulares adventicias o sus prolongaciones,
en una
disposicin semejante a la descrita en la mdula sea de
mamferos
<Weiss, 1970; Campbell, 1972; Tavassoli, 1977;
Hoshi y Weiss, 1978) y otros vertebrados <Zapata y cols.,
1981>.
Estas clulas han sido consideradas
fibroblsticas
en origen debido a su morfologa
y estrecha relacin con
93

fibras
reticulares
<Hoshi y Weiss,
1978; Weiss, 1981;
Lichtman, 1981). No son fagociticas y sintetizan
fibras
reticulares que,
junto
al entramado
producido por sus
prolongaciones citoplsmicas,
proporcionan el estroma de
soporte
de las clulas hematopoiticas libres <Lichtman,
1981).
Con frecuencia,

las clulas

reticulares

adventicias

contienen en su citoplasma grandes inclusiones lipidicas,

un hecho tambin descrito en mamferos <Weiss y Chen,
1975). Algunos autores consideran, al respecto, que las
clulas adventicias son realmente
preadipocitos que
pueden cargarse de lpidos y convertirse en adipocitos
metabolicamente
activos
<Weiss
y Chan,
1975> con
capacidad para aromatizar andrgenos a estrgenos (Frisch
y cols., 1980> e inducir granulopoiesis
(Alen y Dexter,
1976>.
Adems de las clulas

adventicias,

el estroma de la

mdula sea de Sturnus unicolor est

formado por otras
clulas reticulares
cuyas largas prolongaciones contactan
con
las
de
las
adventicias,
formando
una
red
tridimensional
en el interior
de los cordones
celulares
de la mdula sea.
Las caractersticas
estructurales
y la distribucin
de estas clulas reticulares constituyentes del estroma
es bastante similar a las descritas en la mdula sea del
pollo (Sorrel y Weiss, 1980, 1982)
y otros vertebrados
(Campbell, 1970, 1972; Weiss, 1976, 1980, 1981; Zapata y
cols.,
1981; Lichtman,
1981). En general, han sido
consideradas, al igual que las clulas adventicias, de
origen
fibroblstico
<Weiss, 1916, 1981; Lichtman, 1981;
Weiss y Sakai,
1984),
aunque Sakai y cois.
<1981)
descubrieron, en la mdula sea de ratones infectados con
Ascaris
suun,
una clula
ramificada
muy densa a los
94

electrones,
cuyas
caractersticas
estructurales
la
identifican como un componente ms del estroma, si bien
no aparecan asociadas a fibras y eran capaces de formar
clulas gigantes multinucleadas,
sugiriendo un origen
monoctico.
No obstante, hay que considerar que estos
ratones, en los que la infectacin con helmintos provoca
una hiperproduccin de eosinfilos en la mdula sea, no
son realmente un modelo normal en cuanto a organizacin
del estroma medular. No obstante, hay que resaltar que en
la mdula sea de Sturnus no hemos identificado ningn
tipo celular que muestre caractersticas semejantes.
Aunque,
en
aves
especialmente,
existe
poca
informacin al respecto, datos indirectos sugieren que el
estroma reticular de la mdula sea juega un papel activo
en la hematopoiesis, no representando, por tanto, un mero
elemento de soporte mecnico. La ntima asociacin de las
clulas reticulares con los elementos sanguineos en
desarrollo (Sorrel, 1988a>, la posibilidad de que tales
clulas
secreten
factores
importantes
para
la
diferenciacin hexnatopoitica (Gualtieri y cols., 1984) y
el papel, cada vez mejor conocido, de los componentes de
la matriz extracelular, principalmente fibronectina, en
estos procesos (Sorrel,
1988b) avalan esta supuesta
funcionalidad del estroma de la mdula sea en la
regulacin de la hematopoiesis (Weiss y Chen, 1975;
Weiss, 1960, 1981; Zapata y cols., 1981; Sorrel y Weiss,
1980, 1982; Litchman,
1981) y de la migracin de las
clulas maduras a la circulacin (Sorrel, 1988b>. Aunque
nuestro trabajo, meramente estructural, no puede aportar
datos funcionales, numerosas imgenes ultraestructurales
demuestran
una relacin
fsica entre
las clulas
adventicias y reticulares y los elementos sanguineos que
se desarrollan en los espacios extravasculares, mientras
que las
series eritroide
y tromboctica,
que se
diferencian en el interior de los senos vasculares,
95

aparecen,
frecuentemente, asociadas con los elementos
limitantes
de
los
senos
sanguineos.
En
ambas
localizaciones,
estos contactos sugieren algo ms que la
mera relacin
topolgica entre elementos
del estroma y
clulas sanguineas en desarrollo. Por otro lado, esta
separacin
extra e intravascular
de granulopojesis y
eritropoiesis
observada en la mdula sea de Sturnus
confirmando
anteriores datos
sobre la hematopoiesis en
aves (Sabin, 1928; Campbell, 1967; Sorrel y Weiss, 1980,
1982) y en algunos
vertebrados
ectoternios
(Campbell,
1970; Curtis y cols., 1979; Zapata y cols., 1981>, apoya,
indirectamente,
la importancia del microambiente celular
y de sus distintos
componentes en la diferenciacin
de
Los precursores sanguineos en una u otra linea celular.
La

existencia

de

un

precursor

hematopoitico

pluripotente se ha demostrado repetidamente en la mdula

sea de mamferos, en ensayos tanto in vivo como in vitro
(Becker
y cols.,
1963>
si bien su identificacin
morfolgica
no ha sido posible
(van Bekkum y cols.,
1979). La clula de aspecto ms primitivo observada en la
mdula
sea
de
Sturnus
unicolor
mostraba
las
caractersticas
asumidas
para
los
precursores
hematopoiticos de mamferos <van BeJckum y cols.,
1979) y
se puede considerar, en ese sentido, semejante a las
clulas descritas anteriormente como precursoras en los
rganos linfohematopoiticos de aves por otros autores
(Le Douarin y cols., 1975; Houssaint
y cols., 1976; Le
Donarin, 1978). Estas clulas, en el caso de Sturnus, se
localizaban tanto
en el interior
de los
senos como
extravascularmente.
En este
sentido, el origen de las
clulas
observadas
en el primer lugar
es dificil
de
determinar

puesto

que

podran

deberse

poblaciones

madres circulantes, descritas al menos en mamferos

(Barr,
1988), que alcanzaran los senos directamente
desde la circulacin arterial que llega a la mdula sea,
96

a la migracin de las clulas

madre desde los cordones

celulares medulares a travs de las paredes del seno. No

obstante, se ha propuesto la posibilidad de que la mdula
osea de mamferos devuelva a la circulacin clulas madre
despus de haber alcanzado cierto grado de diferenciacin
<Zipori, 1988). En la mdula osea de Sturnus parece clara
la migracin de clulas ultraestructuralmente semejantes
a las clulas madre hematopoyticas
a travs de las
paredes de los senos
Sturnus unicolor,
un

vasculares de la mdula sea

hecho ya apuntado previamente

de
en

otras aves (Canxpbell., 1967). No obstante, no est claro

si se trata
de clulas pluripotentes
o de estadios
muy
primitivos de clulas ya determinadas a seguir una cierta
linea de diferenciacin.
El proceso
de diferenciacin
mdula sea de Sturnus unicolor

eritrocitaria
en la
es, morfologicamente,

semejante al descrito
por Campbell (1967>
sea de poo y paloma, distinguindose en
estadios
celulares:
proeritroblastos,
basfilos, eritroblastos policromatfilos,

en la mdula
l diferentes
eritroblastos
reticulocitos

y eritrocitos
maduros,
que conducen a la formacin de
clulas maduras mediante un progresivo incremento de la
concentracin de hemoglobina, tanto en el citoplasma como
en
los espacios
intercromatnicos del
ncleo, en
concomitancia con la progresiva disminucin del tamao
celular, la gradual condensacin de la cromatina nuclear
y

la

desaparicin

de

los

orgnulos

citoplsmicos.

Consecuencia de todos estos cambios es una paulatina

elevacin de la densidad electrnica celular. Estos
cambios, por otra parte, son el reflejo estructural de la
inactivacin gradual del genoma eritroide, tal como se ha
establecido para otros
vertebrados <Mac Rae y Meetz,
1970; Brasch y cols., 1974; Ringertz y Bolund, 1974>.
Aunque durante

el desarrollo de los
97

eritrocitos en

otros vertebrados se ha descrito un estadio intermedio

entre
los
eritroblastos
policromatfilos
y
los
reticulocitos,
correspondientes
a
los
denominados
eritroblastos ortocromatfilos (Sinclair y Brasch, 1975;
Zapata y cols., 1981), en el caso de Sturnus unicolor, lo
mismo que en otras aves <Campbell,
1967) no es posible
identificar claramente dicho estadio celular. De igual
manera, dado que no se produce extrusin de]. ncleo y que
la densidad electrnica es muy semejante, es dificil
distinguir entre el estadio de reticulocito y el de
eritrocito maduro, siendo la presencia o ausencia de
ribosomas en el citoplasma el principal criterio para
diferenciar estos estadios. De cualquier manera nuestros
resultados apoyan un patrn estructural comn para la
eritropoiesis de todos los vertebrados como han propuesto
otros autores (Sinclair y Brasch, 1975).
La distribucin de los distintos elementos de la
serie eritropoitica dentro de los senos vasculares de la
mdula sigue

un patrn

semejante al observado

en otras

aves (Campbell, 1967; Sorrel y Weiss, 1980, 1982). En

general, las clulas primitivas se encuentran muy cerca
de las clulas endoteliales de los senos, con las que
mantienen contactos a nivel superficial, mientras que, a
medida que avanza la diferenciacin, las clulas ocupan
posiciones ms centrales, perdiendo los contactos con las
clulas endoteliales, aunque los mantienen entre ellas y
con clulas ms inmaduras. La presencia de contactos
celulares entre las clulas eritroblstcas y las clulas
endoteliales ha sido descrita en otras aves <Campbell,
1967)
y en el embrin de poio (Sorrel y Weiss, 1980,
1982). Tales contactos se establecen con las clulas
endoteliales de los distintos lugares donde se localiza
eritropoiesis a lo largo del desarrollo, sto es: saco
embrionario, bazo y mdula sea (Romanoff, 1960; Metcalf
y Mocre,
1911; Small
y
Setterfield,
1978; Sorrel
98

Davies,
1972;
y Weiss,
1980,

Dardick y
1982). El

significado de estas interacciones no est claro, pero

podra
ser importante
tanto
en la
induccin de
diferenciacin de los precursores como para su retencin
en los senos hasta que se produzca dicha diferenciacin.
En
mamferos,
la
eritropoyesis
acontece
en
los
denominados islotes eritroblsticos
en los que
un
macrfago central interacciona
intimamente con
las
clulas
eritroides
en
distintos
estadios
de
diferenciacin. En la mdula sea de aves en general, y
en la
de Sturnus unicolor en
concreto, donde la
eritropoiesis
es
intravascular y
no
hay islotes
eritroblsticos,
el endotelio
vascular podra hacer
las
veces de macrfagos centrales, como ya apuntaron en poo
Sorrel y Weiss
(1982). Por otra parte, estos autores
<Sorrell y Weiss, 1980, 1982>
sugirieron tambin la
necesidad de algn mecanismo
de retencin de
los
precursores eritroides en los senos vasculares medulares.
En este proceso las clulas endoteliales podran jugar
claramente un papel. Al respecto, Skotelski y Farquhar
(1976)
demostraron cambios en la
durante la maduracin de las clulas

carga superficial
eritroides lo que,

junto a la adquisicin de la forma, ms rgida en las

clulas maduras que en los precursores, podra influir en
las interacciones con el endotelio. Curiosamente, en
codorniz las clulas eritroides pierden, al madurar, la
capacidad de reaccin con el anticuerpo monoclonal MB1,
comn a las clulas endoteliales y a otras estirpes
sanguineas (Peault y cols., 1987). Adems, en los islotes
eritroides de mamferos,
el macrfago central establece
contactos con los eritroblastos, pero nunca con los
reticulocitos (Weiss, 1981).

no

Un aspecto de la eritropoiesis en Sturnus unicolor

descrito en
otras aves es
la observacin
de

eritropoyesis extravascular en la mdula sea de algunos

ejemplares capturados en los meses de mayo. En esta poca

99

tambin haba eritropoiesis intratimica asociada, como

luego se discutir, con una mayor demanda de clulas
eritroides y, probablemente, mediada a travs de cambios
en los niveles
de esteroides
sexuales
que afectan,
aparentemente,
los
microaxubientes
celulares
linfo
hematopolticos.
En el caso de la mdula sea, esta
eritropoiesis
extravascular
est,
aparentemente,
obedeciendo a las mismas necesidades extraordinarias de
clulas
sanguineas que haran insuficiente
la habitual
produccin
intravascular.
No obstante,
el proceso
eritropoitico extravascular observado en la mdula sea
de Sturnus unicolor es morfolgicamente semejante al
intravascular y, consiguientemente,
las clulas
en
desarrollo no parecen tampoco intimamente asociadas a
macrfagos o elementos reticulares, como es el caso, ya
mencionado de la eritropoiesis en mamferos.
Con
independencia
de
esta
eritropoiesis
extravascular transitoria, los espacios extravasculares
de la mdula
sea de Sturnus unicolor
contienen,
principalmente, clulas linfoides, monocitos/macrfagos y
granulocitos en diferenciacin. Aunque no se ha realizado
un anlisis morfomtrico detallado, aparentemente la
granulopoiesis predomina en las zonas ms perifricas, en
proximidad a las arterias, donde el microanibiente celular
consta, bsicamente, de clulas reticulares adventicias,
con
tendencia a acumular lpidos. Una localizacin
perifrica similar fue descrita recientemente por Sorrel
(1988a> para la granulopoiesis de pollo y distintas
evidencias in vivo e in vitro asocian la granulopoyesis
de
mamferos
con un
microambiente
celular donde
predominan los denominados preadipocitos (Alen y Dexter,
1976; Nakamura y cols., 1985).
Los granulocitos
de

mamferos, son

heterfilos de las aves,

los equivalentes

loa

~1

funcionales

como los
de los

neutrfilos humanos, con capacidad para fagocitar y lisar

microorganismos
(MacRae y Powell, 1979). Sin embargo,
muestran ciertas diferencias morfolgicas
(Ilodges, 1979>
que reflejan el distinto
contenido enzimtico
de sus
grnulos
(MacRae y Powell,
1979), faltando en ellos
fosfatasa alcalina (Daimon y Caxton-Martins, 1977).
Los
heterf los son los leucocitos granulares ms abundantes
en la sangre circulante del polo (Hodges, 1974; Glick y
Rosse, 1916), presentan un tamao ligeramente mayor que
los eosinfilos
(Lucas y Jamroz, 1961)
y contienen tres
clases de grnulos citoplsmicos de posible naturaleza
lisosomal (Cune, 1975). Unos son cilndricos, muy densos
a los electrones, otros ms pequeos y menos densos y un
tercer
tipo corresponde
a grnulos
muy pequeos,
denominndoseles A, E y C (Dhingra y cois., 1969; MacRae
y Powell, 1979> o grnulos 1, II y II
<Daimon y CaxtonMartins, 1977), respectivamente.
En
concordancia con los
datos en poio, los
heterfilos de la mdula sea
de Sturnus unicolor
constituyen tambin la
poblacin ms numerosas
de
granulocitos y presentan un tamao ligeramente mayor que
el de los eosinf los. Su
establecida en polio y su

morfologa es similar a la
citoplasma tambin contiene

tres tipos de grnulos estructuralmente semejantes a los

del pollo, as como finas prolongaciones citoplsmicas,
sobre todo en las formas circulantes, que sugieren su
capacidad ameboide. Consiguientemente,
que
estas clulas son morfolgica

se puede afirmar
y, posiblemente,

funcionalmente equivalentes a los heterf los del pollo y

otras aves.
Los granulocitos eosinf los o acidf los de las
aves, son en general, clulas redondeadas, con un ncleo
arrionado, menos lobulado que el de los heterfilos y un
citoplasma que, en pollo, contiene aparentemente una sola
101

poblacin de grnulos redondeados, ovales o elongados,

densos a los electrones (Hodges,
1979), aunque se han
descrito algunos grnulos ms pequeos y menos homogeneos
<Hodges,
1979), mientras que en otras especies, como
codorniz, se han descrito dos tipos y, en paloma, hasta
tres (Maxwell y Siller, 1972). Maxwell (1978) clasifica
los grnulos de los eosinfilos de aves en tres grupos
atendiendo a su caracter ms o menos homogeneo y a su
naturaleza cristalina o no. En cuanto a su capacidad
funcional, en el polo presentan actividad peroxidasa y
fosfatasa
cida,
pero
no
fosfatasa
alcalina,
considerndose que representan, como en el caso de los
heterfilos, grnulos
Martins, 1977>.

lisosomales

(Daimon

Caxton

La funcin de los eosinfilos de las aves no se

conoce con claridad. En mamferos, estas clulas existen
en muchos tejidos e interaccionan con complejos inmunes,
frecuentemente activando fagocitosis, siendo abundantes
en reas de infiltracin crnica (Cline,
1975>. Sin
embargo, los intentos de Nair <1973) para provocar una
respuesta local
de los
eosinfilos en
el poLLo,
utilizando reactivos que provocan esta respuesta en
mamferos, han sido negativos, lo que sugiere que los
eosinfilos de las aves pueden tener ciertas propiedades
y/o funciones diferentes de los de los mamferos. No
obstante, parecen
contener sustancias que neutralizan
histamina, serotonina o bradiquinina (Broome y Archer,
1962; Archer y Broome, 1965)
lo que implicara su
participacin
en la
regulacin
de
los
procesos
inflamatorios
generados
en
las
reacciones
de
hipersensibilidad inmediata (Morilla y Ichikawa, 1979>.
En coincidencia con los datos conocidos en pollo
<Hodqes,
1979; Glick y Rosse,
1976) los granulocitos
eosinfilos
parecen
constituir
la
poblacin
de
102

granulocitos maduros menos abundante de la mdula sea de

Sturnus unicolor, aunque no se ha hecho la pertinente
determinacin morfomtrica. Su tamao es algo menor que
el establecido por Lucas y Jamroz
(1961> para estas
clulas en distintas especies de aves, aunque teniendo en
cuenta que estos autores establecen un rango de variacin
al respecto entre 4 pm y 11 pm, no parece ser un valor
muy a tener en cuenta. Como en el caso de otras aves
(Maxwell, 1978), la morfologa de los eosinfilos maduros
de la mdula sea de Sturnus unicolor es semejante a la
de los eosinfilos circulantes de las especies estudiadas
y la ultrastructura de sus grnulos
entre los de contenido homogneo.

permite incluirlos

Algunos autores han sealado la existencia, en la

sangre circulante de pollo y pato, de un tercer tipo de
granulocito similar a los basfilos de mamferos <Dhingra
y cols., 1969; Hodges,
1974; Daimon y CaxtonMartins,
1977) que, como stos, parecen actuar regularmente en
reacciones inflamatorias, contienen heparina
en sus
grnulos <Nair, 1973) y se asemejan a las clulas cebadas
del tejido conectivo (Hodges, 1979). Sin embargo, ni su
presencia,
ni la de sus posibles precursores, ha sido
descrita en la mdula sea de ninguna especie de aves.
Tampoco en la mdula sea de Sturnus unicolor hemos
encontrado clulas cuyas caractersticas morfolgicas nos
permitan incluirlas en la serie basfila. No obstante,
dada la escasa proporcin de basfilos descritos en la
sangre circulante de aves,
1,7
4,2 % del total de

leucocitos (Dhingra y cols., 1969;

Hodges, 1974> y la
relativamente baja actividad granulopoytica de la mdula
sea aviar (Glick y Rosse,
1976) no es de extraar la
dificultad para observar este tipo celular, lo que,
obviamente, no significa que no puedan existir,
incluso
en aquellas especies donde, hasta ahora, no ha sido
identificado.
103

En
vertebrados ectotermos la situacin es muy
similar. En anfibios el nmero de basfilos circulantes
es
bajo <Campbell,
1910; Curtis y
cols.,
1979),
habindose descrito clulas precursoras inmaduras en el
bazo, aunque algunos autores apuestan por una maduracin
en sangre circulante (Curtis y cols., 1979). En reptiles
tampoco est clara la
presencia de precursores de
basfilos en la mdula sea (Ef rati y cols., 1970; Zapata
y cols., 1981), aunque se han descrito en la circulacin
y han sido relacionados con las clulas cebadas (Ef rati y
cois., 1970).
Al igual que en pollo y otras aves (Campbell,
1967;
Hodges,
1974; Maxwell,
1978>, la formacin, tanto de
heterfilos como de eosinfilos, sucede en la mdula sea
de Sturnus unicolor en los espacios extravasculares. En
el
proceso se pueden identificar
tres
estadios
de
maduracin, al igual que en la granulopoiesis de otras
aves <Hodges, 1974; Maxwell, 1978) y de mamferos (Wetzel
y cols., 1967).
El primer tipo celular que puede identificarse en la
mdula sea de Sturnus como pertenecientes
a la estirpe
heterfila es un promielocito tardo que ya muestra en su
citoplasma dos tipos de grnulos, unos homogneos, densos
a los electrones
y otro tipo
de menor
densidad
electrnica
y contenido floculento. Algunas vesculas de
retculo
endoplsmico
liso
mostraban
un contenido
semejante. Los grnulos ms densos parecen precursores de
los grnulos A, ya que en las clulas ms maduras de este
estadio adquieren la tpica
forma de rodillo. Tambin en
polo, los grnulos A de los heterfilos son los primeros
en aparecer <Mac Rae y Powell,
1979>. En esta especie,
como en Sturnus, los primeros grnulo A presentan una
densidad electrnica semejante a la de los grnulos A
maduros, pero muestran ciertas diferencias histoquimicas,
1a4

como, por ejemplo, su falta de reactividad con la plata

amoniacal,
lo que indica que sufren algunos cambios
qumicos durante su
maduracin. En los
mielocitos
tempranos de polio los grnulos ya reaccionan con la
plata amoniacal
(Mac Rae y Powell,
1979) y nuestros
resultados demuestran que los grnulos de los mielocitos
tienen caractersticas estructurales semejantes a los
maduros,
aunque algunos
todava presentan un
halo
electrolcido alrededor del material central denso. No
obstante,
en el metamielocito de Sturnus prcticamente
todos
los
grnulos A
han alcanzado
la madurez,
confirmando los resultados de Campbell <1967) y MacRae y
Powell
(1979>. Por sus caracteristicas,
estos grnulos
parecen representar una
poblacin semejante a
los
denominados grnulos azurl los de los heterf los de
mamferos <Brooderoo y Daems, 1978) como ya propusiera
Campbell (1967) para los heterfilos de pollo y paloma.
Por otro lado, Campbell (1967) y MacRae y Powell (1979>
han implicado al aparato de Golgi en la formacin de los
grnulos
heterf los
de
aves.
Nuestros
datos
ultraestructurales
no son capaces de demostrar tal
relacin, por otro lado posiblemente cierta, al no
encontrar materiales de similar densidad electrnica a la
mostrada por los grnulos en el interior de las vesculas
golgianas.
La
segunda
poblacin de
grnulos heterf los
observada en Sturnus unicolor, con un contenido menos
denso a los electrones que el de los grnulos A y un
aspecto
floculento o
fibrilar,
aparecen
en
los
promielocitos tardos, hacindose ms evidentes en los
mielocitos, y se corresponden con los precursores de los
grnulos 8. Un patrn similar ha sido propuesto para los
grnulos 8 del pollo, aunque en este caso hay mayores
diferencias entre el tamao de los grnulos maduros y el
de los

inmaduros. Tanto

en poilo
105

como en

Sturnus

los

grnulos
B
parecen relacionados
con
el retculo
endoplsmico en el sentido de que su contenido parece
similar al observado en algunas vesculas de retculo
endoplsmico liso continuas con cisternas del retculo
endoplsmico rugoso. La maduracin de los grnulos B de
Sturnus unicolor es lenta, como ya se haba descrito en
pollo <MacRae y Powell, 1979>, apareciendo los primeros
grnulos realmente maduros en los metainielocitos. Por el
aspecto de
su contenido,
los grnulos B
de los
heterf los
de aves parecen corresponderse con los
denominados
grnulos
secundarios o
especficos de
mamferos (Brooderoo y Daems, 1978).
La
tercera poblacin
de grnulos,
que hemos
denominado
C,
no
aparece hasta
el
estadio
de
metamielocito. Se trata de grnulos de pequeo tamao,
tambin identificados en los heterf los maduros de poo
(Dhingra y cois., 1969; Daimon y CaxtonMartins, 1977),
pero no anteriormente en clulas presentes en la mdula
sea. Tambin en reptiles se ha mencionado la existencia
de un tercer grnulo en los heterfilos circulantes
(Taylor y cols.,
1963), aunque no ha sido observado en
los

de la

mdula sea

de

Lacerta hispanica

(Zapata y

cole., 1981). Quizs su tarda aparicin haya dificultado

su identificacin o, incluso, podra sufrir la maduracin
final en los heterfilos circulantes. Por otro lado, sus
caractersticas citoquimicas y capacidades fisiolgicas
son desconocidas (Daimon y Caxton-Martins, 1977> y por el
tamao y aspecto mostrado en Sturnus parecen equivalentes
a los grnulos terciarios descritos en los heterfilos de
cobaya (Brooderoo y Daems, 1978>.
Los promielocitos eosinfilos tempranos observados
en la mdula sea de Sturnus mostraban algunos grnulos
esfricos, densos a los electrones, que parecen formarse
en vesculas lisas asociadas al aparato de Golgi. Esta
106

asociacin entre grnulos eosinfilos y actividad del

Golgi ha sido tambin observada en el caso del polo y el
pato (Campbell,
1961; Maxwell,
1977) y la situacin
parece equivalente a la descrita en los mielocitos de
ratn (Baiton y Parquhar, 1910>.

el

En los promielocitos tardos, a medida que aumenta

nmero y
tamao de los grnulos densos a los

electrones, hacen su aparicin algunos grnulos de menor

densidad electrnica y contenido ligeramente floculento
que, en los mielocitos eosinfilos, aumentan de densidad
y se hacen ms homogeneos, al mismo tiempo que aparecen
los primeros grnulos semejantes a los de las clulas
maduras. En los mielocitos es posible, congruentemente,
observar una poblacin de grnulos pequeos y densos,
originados en el interior de vesculas golgianas, que
todava permanecen en los metamielocitos, aunque en estos
han desaparecido ya los grnulos floculentos.
Por otra parte, al igual que ocurre en otras
especies (Campbell, 1969; flodges, 1974; MacRae y Powell,
1979>,
a medida que se produce la maduracin de ambas
lineas granulocticas, hay una disminucin de su tamao
celular y una progresiva condensacin de la cromatina
nuclear. En cuanto a la capacidad de divisin, tanto la
incorporacin de timidina tritiada en poo <Glick y
Rosse, 1976> como las imgenes ultraestructuales en
Sturnus indican que los prornielocitos y, sobre todo los
mielocitos,
son las etapas en las que se produce la
amplificacin de la poblacin granuloctica.
Los trombocitos estn
presentes en todos
los
vertebrados no mamferos y son considerados equivalentes
funcionales de las plaquetas de mamferos
<Daimon y
Uchida,
maduros

1976>. La ultraestructura de los trombocitos

observados en los senos medulares de Sturnus
107

unicolor es similar, en trminos generales, a la descrita

en poLlo por Daimon y Uchida (1976), aunque los primeros
son ligeramente ms pequeos. En las clulas de ambas
especies se detecta un sistema de tbulos y vesculas
electrolcidas que constituyen un sistema canalicular
superficial que Daimon y Uchida (1976>
equivalente al existente en las plaquetas

consideraron
de mamferos

(Behnke,
1967>. Por el contrario, en los trombocitos
maduros de Sturnus no hemos observado un sistema tubular
denso,
aparentemente
relacionado
con el
retculo
endoplsmico rugoso y
el espacio perinuclear,
con
actividad peroxidasa, descrito en las clulas de pollo
(Daimon y Uchida, 1976> y que tambin
plaquetas de mamferos (Behnke, 1967).

existe

en las

Las vesculas claras con pequeas masas de material

electrodenso en la periferia que hemos descrito en los
trombocitos de $turma~. pueden representar una forma de
almacenamiento
de
monoamidas
como la
serotonina.
Depsitos semejantes han sido observados en pollo (Daimon
y Uchida, 1982), paloma (Lewis, 1979> y pato (Wessemann y
cols.,
1979> y en culebras (Daimon y Mizuhira, 198a>,
pero no en rana <Daimon y cols.,
1979a> ni en peces
(Daimon y cois., 1979b>, aunque en elasmobranquios existe
una poblacin de clulas trombocticas que presentan
vesculas con un contenido
que recuerda a
cuerpos
Carrato, 1980>. En general
los cuerpos densos de

poco denso a los electrones

multivesiculares
(Zapata
y
se consideran equivalentes a
las plaquetas de mamferos

(Daimon y Uchida, 1982>.

Finalmente, una banda marginal de microtbulos es un
hecho constante en los trombocitos maduros de todos los
vertebrados que contribuye al mantenimiento de la forma
elptica de la clula (Behnke, 1970;
Kenney y Linck,
1985; Daimon y cols., 1987>.

108

La implicacin de los trombocitos de aves en el

proceso
de coagulacin
de
la
sangre
ha
sido,
generalmente, aceptada <Lucas y Jamroz,
1961; Hodges,
1974) pero, aunque durante la hemorragia colaboran en la
formacin de agregados,
lo hacen en menor medida que las
plaquetas (Stalsberg y Prydz,
1963> y
participar poco en la iniciacin del

tambin parecen
proceso <Archer,

1911>.
Adems de
su
papel en
la coagulacin,
los
trombocitos circulantes de aves tienen una importante
capacidad fagocitica, hasta el punto de que algunos
autores <Yorbrough y cols., 1970; Chang y Hamilton, 1978)
han considerado el trombocito como la clula fagoctica
circulante en esos vertebrados. Tambin los trombocitos
de anfibios y reptiles tienen capacidad fagocitica (Chang
y Hamilton,
1978>
y un fenmeno semejante ha sido
descrito, ocasionalmente, en las plaquetas de mamferos
(Mustard y Packham,
1968>. La presencia de vacuolas
digestivas con material degradado en el citoplasma de los
trombocitos
de Sturnus unicolor apoya tambin esta
condicin fagocitica de los trombocitos de aves y otros
vertebrados.
Mientras que el desarrollo de las plaquetas a partir
de clulas gigantes (megacariocitos> en los espacios
extravasculares de la mdula sea de mamferos est bien
establecido (Bloom y Fawcett, 1988),
apenas hay datos
acerca del origen de los trombocitos, tanto en aves como
en otros vertebrados no mamferos. En estos grupos no
existen megacariocitos y los trombocitos surgen a partir
de precursores mononucleados no gigantes (Lucas y Jamx-oz,
1961; Hodges,
1974; Daimon y Uchida, 1978; Daimon y
cols..,
1987> que, en el caso de aves se diferencian en
los senos vasculares de la mdula sea <Lucas y Janroz,
1961>. La naturaleza de este precursor, sin embargo, no

109

ha sido establecida definitivamente.

Algunos autores
incluyeron a los trombocitos dentro de la linea eritroide
(Blount, 1939> mientras otros han postulado su estrecha
relacin o, incluso,
su identidad con las
clulas
linfoides sobre la base de semejanzas estructurales y/o
antignicas <Janzarik y Morgenstern,
1979; Janzarik y
cois.,
1980; Janzarik,
1981>. Los datos proporcionados
por estos autores, sin embargo, ms bien parecen debidos
a reactividad cruzada que a verdaderas relaciones entre
trombocitos y linfocitos, lo cual ha sido confirmado
recientemente
por
la
existencia de
determinantes
tronibocticos especficos no expresados en las clulas
linfoides <Ries
y cols., 1984> y
la ausencia de
reactividad
de los
trombocitos con
el anticuerpo
monoclonal al, especfico de clulas B (Domingo, 1982). A
pesar
de las
dificultades
para
identificar
sus
componentes, hoy puede asegurarse que los trombocitos de
aves constituyen una linea celular independiente de
cualquier otra linea sanguinea.

que

En los vertebrados ectotrmicos tambin se considera

la trombocitopoiesis es un fenmeno intravascular

<Jordan, 1938; Andrew, 1965; Zapata, 1980> separado de la

granulopoiesis.
Los
estudios
sobre
trombopoiesis
utilizando microscopia
electrnica son prcticamente
inexistentes, aunque Zapata <1980> en elasmobranquias ha
descrito precursores de trombocitos que presentan algunas
caractersticas
ultrastructurales
semejantes a
las
clulas tromboblsticas observadas
mdula sea de Sturnus unicolor

en los

senos

de la

Mientras que en la mdula sea de mamferos los

macrfagos son elementos profusamente descritos, que han
sido implicados en numerosas funciones, tanto en relacin
con la entro
<Weis,
granulopoiesis
<Marshall

1980; Lichtman,
y cols., 1987>,

:tio

1981) y
como en

la
la

produccin de factores

estimulantes de la

hematopoiesis

(Lichtman, 1981>
y en la regulacin del trfico celular
dentro y a travs de las paredes de los senos vasculares
(Tavassoli, 1977>, los datos acerca de la estructura y
funcin
de macrfagos medulares
de las
aves son
escassimos (Glick y cols., 1964; Fujita y cols., 1982>.
En la mdula sea de Sturnus
macrfagos tanto en la luz de los
espacios extravasculares. Los

unicolor aparecen
senos como en los

primeros muestran

intensa

capacidad fagocitica, especialmente en

relacin con
clulas
eritroides. Puesto que la eritropoyesis es
intravascular, es posible que estos macrfagos desempeen
un papel equivalente al del macrfago central de los
islotes eritroblsticos de los mamferos en cuanto a la
eliminacin de eritroblastos defectuosos, o bien podran
participar en la eliminacin de eritrocitos circulantes
viejos (Hudson y Shortland, 1982). Adems, en mamferos,
los macrfagos de los islotes eritroblsticos captan los
nucleos de eritrocitos maduros, interviniendo en la
recuperacin de Fe para los eritroblastos
(Hudson y
Shortland, 1982), proceso que evidentemente no se puede
dar en aves aunque, como se discutir despus, es posible
que algunos macrfagos de la mdula sea de Sturnus
intervengan de alguna manera en la recuperacin del Fe.
Obviamente, ambas funciones no son excluyentes. Por otro
lado, podra especularse que, al igual que en mamferos
(Hudson y Shortland, 1982>, los macrfagos de la mdula
sea de aves, tanto intra como extravasculares, podran
secretar factores
reguladores de
la entro y
la
granulopoyesis. Si bien no parece necesario el contacto
clula
a
clula
entre
macrfagos
y
clulas
hematopoyticas en desarrollo para que los primeros
ejerzan este supuesto control, resultan notables los
numerosos contactos observados a nivel superficial entre
los macrfagos extravasculares de
1~11

1~

Sturnus y linfocitos y

granulocitos en desarrollo. Por el contraro, tales

contactos
no se
han
observado
entre
macrfagos
intravasculares y clulas eritroides.
La
presencia
de
macrfagos
con
inclusiones
cristalinas es frecuente en la mdula sea de mamferos.
El
origen, eritroide
o
granuloctico,
de
tales
inclusiones no ha sido claramente dilucidado aunque,
frecuentemente estn asociadas con grnulos de ferritina
o masas densas de hemosiderina (Hertzberg y Orlio, 1980;
Hudson y Shortland,
1962; Marshall y cois.,
1987>. El
hecho de que en la mdula sea de Sturnus unicolor estas
estructuras
solo
aparezcan
en
los
macrfagos
extravasculares parece apoyar la ltima posibilidad,
aunque la observacin, en la mdula sea de otras aves,
de
la
migracin
de
macrfagos
que
capturan
experimentalmente hierro desde los senos a
extravasculares
(Fujita y
cols., 1982>

los espacios
no
permite

descartar totalmente la primera. De esta forma, si el

contenido de estos macrfagos es semejante al de los
mamferos, podra
recuperacin de Fe.

llevarse

cabo

algn

tipo

de

Mientras que el origen de los macrfagos est

claramente establecido en mamferos (Van Furth y cols.,
1972>, no se tienen datos acerca de su origen en las
aves. Si bien nuestros resultados, como los de
autores (Glick y Rosse, 1916;
Fujita y cols.,

otros
1982>

demuestran la presencia de monocitos en la mdula sea de

aves, unas veces en los senos vasculares y otras en los
cordones celulares, no hay evidencias directas de su
participacin en la maduracin de los macrfagos, ni tan
siquiera
confirmacin de que
se trate de clulas
medulares y no
mdula sea.

de monocitos circulantes

112

en paso por

la

Las clulas linfoides son un componente constante de

la mdula sea, tanto de mamferos (Osmond y Hatten,
1984> como de las aves (Hodges, 1974; Glick y Rosse,
1981> y vertebrados ectotermos
(Zapata y cols., 1981;
Campbell,
1972>. En
los primeros
est claramente
establecida su actividad linfopoytica (Osmond,
1915;
Osmond y Batten,
1984)
produciendo, principalmente,
linfocitos B que, posteriormente,
son exportados a los
rganos linfoides perifricos (Osmond y Batten, 1984).
Aunque las clulas linfoides en la mdula sea de
mamferos aparecen distribuidas por todo el parnquima
medular,
frecuentemente
se agrupan
en
las zonas
periarteriolares, predominando entonces los linfocitos
medianos y
grandes
<Weiss y Chen,
1975>. Por el
contrario,
los
linfocitos
pequeos
aparecen,
predominantemente en los senos, en donde migran como
clulas recin formadas <Osmond y Batten, 1984).
La distribucin del tejido linfoide observado en la
mdula sea de Sturnus unicolor es bastante semejante y,
adems, coincide con la descrita en poo por Hodges
(1974). La presencia de linfocitos grandes y linfoblastos
en las zonas periarteriolares, ya observada en otras aves
<Campbell, 1967; Hodges,
1974> sugiere la existencia de
una activa linfopoyesis en la mdula sea de aves. Por su
parte,
la acumulacin de linfocitos pequeos en algunos
senos, cerca de
los cuales aparecen
acumulaciones
extravasculares, podra suponer una migracin semejante a
la descrita en mamferos, aunque tal posibilidad no est
documentada.
En relacin con las clulas linfoides presentes en
la
mdula
sea
de
aves,
los datos,
referidos
exclusivamente a poo son muy escasos y, naturalmente,
nuestro estudio en Sturnus, exclusivamente morfolgico,
no permite apuntar nuevas evidencias. Se ha sealado

113

que

tanto clulas de la bolsa como linfocitos T migran a la

mdula sea (Brand y cols., 1983> pero otros autores han
postulado una produccin local de linfocitos que no
expresaban marcadores tpicos de clulas T ni de E
(Fleischer, 1981; Glick y Rosee, 1981>
y que podran
jugar un papel importante en la exportacin de linfocitos
B a otros rganos linfoides perifricos despus de la
degeneracin de la bolsa de Fabricio (Glick y Rosse,
1981> o ser fuente de clulas T funcionalmente activas
(Sato,
1977>. Datos ms recientes utilizando anticuerpos
monoclonales especficos han demostrado que, en cualquier
caso, el nmero de linfocitos B (Boyd y Ward, 1984;
Jeurissen y cols., 1988 a) y T maduros <Vainio y cols.,
1981> presentes en la mdula sea es muy limitada.
Por otra parte, la presencia de clulas plasmticas,
tambin observada en poo y en vertebrados inferiores
(Hodges, 1914; Curtis y cols., 1979; Zapata y cols.,
1981), en distintos grados de maduracin, parece sugerir
una
capacidad
plasmacitopoytica
y una
capacidad
inmunolgica humoral como la descrita en poo (Lawrence
y cols., 1981>.
Junto con las clulas linfoides y plasmticas que,
de forma ms o menos difusa, aparecen en la mdula sea
de aves se observan numerosos acmulos linfoides, que
presentan algunas semejanzas ultraestructurales con los
centros germinales de los rganos linfoides perifricos.
En polos normales son un hecho habitual (Jordan, 1935,
1936; Taliaferro y Taliaferro,
1955; Campbell, 1967>,
aunque
algunos autores
los han
considerado focos
linfoides ectpicos <Lucas y Janroz, 1961>. En la mdula
sea humana tambin se han descrito acmulos linfoides
con centros germinales en situaciones normales, aunque su
presencia
es ms
frecuente en
ciertas patologas
linfocitarias (Raylin y cols., 1974>.

114

Sin embargo,

a pesar

de la constante

presencia de

estos ndulos linfticos en la mdula sea de las aves,

hasta nuestro conocimiento,
nuestros resultados
en
Sturnus unicolor constituyen la
primera descripcin
detallada de su ultrastructura y, de acuerdo con ellos,
se puede afirmar con ms precisin su carcter de centros
germinales, aunque Fujita y cols. (1982> distinguen entre
ndulos linfoides y centros germinales en la mdula sea
de polo. En este sentido, es preciso resaltar que
presentan numerosas semejanzas estructurales con los
ndulos observados en el bazo y en las tonsilas cecales
de Sturnus unicolor que, como se discutir en su momento,
son verdaderos centros germinales. Es de destacar la
presencia de una vaina
de clulas reticulares, la
ausencia de vasos sanguineos
en su interior y la
existencia de macrfagos semejantes a los macrfagos de
cuerpos
tingibles,
caractersticos de
los centros
germinales de mamferos (Nieuwenhuis y Opstelten, 1984>.
Adems hemos descrito la presencia de clulas que,
ultrastructuralmente, pueden considerarse semejantes a
las clulas foliculares dendrticas, como las existentes
en los centros germinales de los mamferos <Nieuwenhuis y
Opstelten, 1984)
que tambin han sido descritas en los
centros germinales del bazo de polo
(Eikelemboon y
cols., 1983). La presencia de clulas B en los ndulos de
la mdula sea de pollo ha sido demostrada utilizando
anticuerpos monoclonales especficos (Jeurissen y cols.,
1988 a). Sin embargo, Sugimura y Hashimoto (1980> no
encontraron modificaciones en estos ndulos linfoides de
la mdula sea en polos bursectomizados o tratados con
ciclofosfamida, en los que, sin embargo desaparecen los
centros germinales y todas las reas
del bazo. Por otro lado, en Sturnus

bursadependientes
unicolor no hemos

podido observar clulas morfolgicamente similares a las

que en bazo han sido implicadas en la captacin y el
transporte de antgenos (White y cols., 1970; Eikelenboom

115

cols.,

1983>,

aunque

quizs

macrfagos

podran

encargarse de este proceso, como han sugerido Fujita y

cols. (1982>, quienes observaron que en la mdula sea de
pollo,
macrfagos cargados de carbn o hierro migraban
desde los senos vasculares a la periferia de estos
ndulos linfoides, donde se acumulaban. La utilizacin de
anticuerpos monoclonales especficos contra numerosos
marcadores de
clulas T,
clulas B
y macrfagos
disponibles en la actualidad en el caso de polio,
permitira
realizar un
mejor
anlisis
de
estas
estructuras que clarificara definitivamente su origen y
posible significado funcional.
Consecuentemente
se
puede
considerar que
la
estructura general de la mdula sea de Sturnus unicolor
es bastante similar a la descrita en poo y
en
mamferos, confirmndose la existencia de verdaderos
senos limitados por clulas endoteliales semejantes a las
existentes en el poo y mamferos. Es de resaltar que
nuestras observaciones apoyan un proceso transcelular de
migracin de clulas a travs de las paredes de los
senos, tal como se ha propuesto en poo y algunos
mamferos y la participacin, junto con macrfagos, de
las clulas limitantes en la eliminacin de materiales
circulantes.
La organizacin de los cordones extravasculares, con
un estroma formado por clulas adventicias y clulas
reticulares, tambin es similar al que ocurre en la
mdula sea de otras aves y otros vertebrados. Adems,
las numerosas relaciones observadas entre estas clulas y
las clulas sanguineas que se desarrollan en los cordones
permite
suponer una intervencin importante de las
clulas del estroma en la regulacin de la heniatopoiesis,
como se ha propuesto en embrin de pollo y mamferos.

116

Como en el caso de otras aves, en la mdula sea de

Sturnus
unicolor
existen
dos
compartimentos
hematopoiticos distintos, los senos, donde se produce
eritropoiesis y trombopoiesis y los cordones, donde
ocurre la granulopoiesis y la linfopoiesis.
El proceso

de eritropoiesis que tiene

lugar en los

senos es semejante al descrito en pollo y paloma, siendo

de resaltar
la posible
actuacin de las
clulas
endoteliales en este proceso, algo ya sugerido en embrin
de pollo, y de algunos macrfagos.
Es importante resaltar la observacin de eritropoiesis
extravascular en algunos momentos del ciclo anual de
Sturnus unicolor, que podra estar relacionada con la
demanda extra de sangre que tambin produce cambios
importantes en el timo.
Los granulocitos heterfilos y
los eosinfilos
muestran caractersticas similares a los del pollo y
otras aves y su desarrollo presenta, en general, la misma
secuencia, aunque es de destacar la observacin de los
grnulos c en metamielocitos hetertilos, que hasta el
momento
solo se
haban
descrito
en
heterfilos
circulantes de aves. Por otra parte, no hemos observado
en la
mdula sea de
Sturnus ningn
granulocito
equivalente al basfilo de mamferos, descritos en nmero
muy bajo en sangre de pollo y pato y en algunos anfibios
y reptiles.
La presencia de macrfagos, tanto en los senos como
en los cordones, coincide con su presencia en la mdula
sea de
pollo y
de mamferos
y, adems de
su
participacin
en
la
eliminacin
de
materiales
circulantes, parecen intervenir en el control de la
actividad hematopoitica y en la recuperacin del hierro
durante la eritropoiesis, como ocurre en mamferos.
117

La linfopoiesis no muestra diferencias con respecto

a la descrita en la mdula sea de mamferos y en poo
y, como en esta ltima especie, los linfocitos tienden a
acumularse en areas periarteriales. La mdula sea de
Sturnus contiene tambin clulas plasmticas y acmulos
linfoides estructuralmente semejantes a
los centros
germinales, apoyando la idea de que, como en mamferos,
la mdula sea de las aves actua tambin como un rgano
linfoide secundario.

118

II. TIIC
La localizacin anatnica del tino de Sturnus
unic4us
coincide, en trminos generales, con la descrita en otras especies
de aves (Frazier, 1973; Rose, 1979; Rendal, 1980>. Est formado por
6-8 lbulos pares encapsulados, distribuidos a atoe lados de la
trquea que, ccmn en las especies previanente estudiadas, nuestran
una clara delimitacin cortico-nedular.
La

presencia

de

una

cpsula

conectiva,

constituida

fundanentalixente por fibrocitos y fibroblastos incluidos en una nasa

de fibras colgenas y reticulares, que penetran en septos en los
lbulos tmicos, dividindolos en lobulil los, es un hecho descrito
en todas las aves estudiadas <Rose, 1979> y, en general, en el tino
de todos los vertebrados <Zapata y Cooper, 1990>, aunque la
condicin podra ser diferente en peces telesteos (Tatner y
Manning, 1982; Castillo y cols., 1991).
El tejido conectivo
se mantiene separado de
presencia de una capa
prolongaciones unidas por
elenentos linfoides y los

de la cpsula tnuica de Sturnus unicolor

los linfocitos del parnquima por la
de clulas epiteliales
que, con sus
desnnscnas, forman una capa entre los
conectivos. Entre arr&ios elerentos aparece

una netrana basal aparenterrente continua. Esta estructura y otras

senej antes que rodean los vasos sanguineos fueron consideradas en
mamferos catu la representacin
estructural de una
barrera
hematotmica que proteje los tinucitos corticales de la posible
llegada de antgenos
perifricos <Raviola y Karnovsky, 1972;
Duijvestijn y Hoefsmit, 1981>. En varias especies de aves Kendall y
Frazier (1979> han descrito una estructura similar con una capa casi
carpeta de clulas epiteliales subcapsulares y subtrabeculares. No
obstante, recienteiente Garca Herradn <1987> observ la presencia
de interrupoiones en la nentrana basal del thxo del pollo, al manos
durante algn nninnto del desarrollo embrionario. De acuerdo con
nuestros resultados, tambin las clulas epiteliales que fonnan la
barrera subcapsular en el tinn de Sturnus unicolor presentan
119

discontinuidades y
las imgenes permiten
suponer que podra
representar una via de migracin de clulas linfoides (ver 1ig. 62>.
El hecho de que en la zona subzapsular aparezcan clulas blsticas,
cain ya se haba descrito en otras aves <Rendal y Frazier, 1979>,
podra sugerir que llegan all
a travs de la cpsula ccmn ya
propusiera SaintMarie (1973) para el tino adulto de mamferos. No
obstante, la mayora de los estudios en mamferos apuntan que la
llegada de precursores linfoides al tinn se realiza a travs de los
vasos sanguineos del borde cortico-nndular (Boyd y Hugo, 1991).
Es importante, por otro lado, esta evidencia estnactural de
discontinuidades en la cpsula tmica de Sturnus unicoloL y otras
aves porque recientflTflnte varios autores han apuntado la existencia
de una ruta transcapsular para la llegada de antgenos al tino.
Previannnte ya se haba puesto de manifiesto la posibilidad de que
distintos productos, cain por ejenplo ESA (SainteMarie, 1963),
timidina mareada (Weissman, 1973) o 1luoresceina <Kyewski y Kaplan,
1982> alcanzasen la corteza tmica a travs de la cpsula conectiva
y Stet y cols. (1987> dsrnstraron que anticuerpos nnncclonales
inyectados intraperitoneabrente entraban en la corteza timica a
travs, igualnnnte, de la cpsula por extravasacin desde los
linfticos de los tejidos mediastinales. Recientemente, Martn
itreno
(1992>
obtuvo
similares
resultados
inyectando
intravenosannnte los inisnns anticuerpos ironoclonales que estos
autores. La conclusin global de estos resultados es que el
parenquima tmico es accesible a pequeas partculas que atraviesan
la cpsula con el flujo del lquido intersticial de manera que esta
barrera transcapsular parece manos eficaz que la vascular (Eggli y
cols., 1986; Nieu~cnhuis y
cols., 1988). No obstante, otros
resultados no son tan claros y ponen en duda la existencia de tal
barrera transcapsular (Hoffman-Fezer y cols., 1989>. Realiiente
nichos parmetros pueden afectar la llegada de nolculas al tino y,
concretanente en este tipo de experimentos son nuy ixportantes la
ruta de inyeccin seguida y el tipo de anticuerpo utilizado, dado
que unos son catabolizados por el huesped nicho antes que otros y
algunos pueden alterar los endotelios vasculares.
120

La vascularizacin del tino en Sturnus unicolor proviene de la

arteria cartida, cuyas ramificaciones penetran en los lbulos
tmicos, alcanzando el parnquima a travs de las trabculas. tos
vasos se hacen cada vez irs delgados hasta formar capilares que se
distribuyen por la corteza y, en especial, por el borde crtico
medular <Esqusna, 3>. No hay estudios detallados sobre el patrn de
vascularizacin del tino de aves, salvo en el caso del pollo
(Hodges, 1974> donde ciertos rasgos parecen coincidir con la
condicin descrita en mamferos. En stos, las arterias penetran en
el rgano
a travs de las
trabculas <SainteMarie, 1974>,
alcanzando la trdula, donde existen arteriolas y algunos capilares
(Smith y cols.,
1952>, mientras
que a la corteza
llegan
principalmente capilares (Smith y cols., 1952; Raviola y Karnowsky,
1912> que se considera proceden de las arteriolas medulares <Smith y
cols., 1952), descritas en algunos casos cato venulas de endotelio
alto. Aunque se han encontrado algunos capilares que surgen de las
arteriolas trabeculares o capsulares (Olson y Poste, 1973>. los
capilares corticales retornan a la ndula para forinar arteriolas,
formando un arco en la periferia de la corteza (Smith y cols.,
1952), aunque, en algunas especies cato en cc6aya, los capilares
corticales pueden drenar tambin en las venas capsulares <Olson y
Poste, 1973>. A pesar de que nuestras observaciones no permiten
asegurar la existencia de una organizacin en arcada, en ningn
caso se ha encontrado continuidad entre los capilares corticales y
las arteriolas trabeculares o capsulares, lo que sugiere que la
organizacin debe ser nny parecida, sino igual, a la descrita para
el tirio de la mayora de los mamferos.
En el parnquima de cada uno de los lbulos tmicos de Sturnus
unicolor se puede diferenciar una corteza y una xrdula separadas por
una zona crticomedular con caractersticas semejantes a las
descritas en el tino de otras aves (Hodges, 1974; Kendall, 1980) y,
en general, de la mayora de los vertebrados, con la excepcin de
los peces telesteos (Zapata y Cooper, 1991>. El parnquima de los
lbulos est constituido por un estrara de el~tnntos epiteliales de
soporte, en cuyos huecos se localizan linfocitos y otros elarentos
121

celulares libres.
Tradicionalmente se haba utilizado el natre de clulas
epitelio-reticulares para denaninar al conjunto de clulas fijas que
forman el estrana tmico. Sin embargo, considerando que el trmino
reticular introduce una restriccin al no considerar ciertas clulas
epiteliales del estrczna medular cuya contribucin al soporte
mecnico del rgano no es clara, henos optado por el trmino ms
general de clulas epiteliales ya asumido por otros autores
(Kendall,
1980; van de Wijngaert y
cols., 1984; Nabarra y
Andrianarison, 1987; Barrutia y cols., 1969).
Se han realizado nl.mErosos estudios ultrastructurales
de las
clulas epiteliales
tmicas, en especial en mamferos (ver
revisiones por: Olah y cols., 1975; van de Wijngaert y cois., 1984;
Nabarra y Andrianarison, 1987; Kendall, 1988>, pero tambin en aves
(Frazier, 1973; HoffrianFezer, 1973; Reridal y Frazier, 1979;
Sugnuto y cols., 1977b) y en vertebrados inferiores <Kapa y cols.,
1968; Bcckrnan,

1970; Curtis y cols.,

1972, 1979; Gorgollon,

1983;

Bigaj y Plytycz, 1984; Barrutia y cols., 1989; Zapata y Cooper,

1990; Castillo y cola., 1991>, lo que ms que clarificar su origen y
significado ha dado lugar a una confusa naxEnclatura que hace
dificil correlacionar,
salvo en algunos casos, las
clulas
observadas en una especie con las descritas en otras.
En general,
la heterogeneidad
derrostrada a
nivel
ultrastructural
por todos estos estudios ha sido corroborada en
mamferos mediante la definicin de distintas subpoblaciones dentro
del carponente epitelial tmico, utilizando anticuerpos nonoclonales
que reconocen epitopos especficos (Haynes y cols., 1984; van Vliet
y cols., 1984; de Maagd y cols., 1985; Kampinja y cols., 1987; Colic
y cola., 1988; Farr y cola., 1991), lectinas (Far-r y cola. 1985>,
antisueros que reconocen citokeratinas de distinto peso nolecular
<Nicolas y cols., 1985, 1986; Savino y Dardenne, 1988; Farr y
Braddy, 1989; Colic y cols., 1989> o mediante la localizacin de
distintas horrinnas tmicas en diferentes poblaciones epiteliales
122

(Schuurman y cols., 1985>. Tambin en pollo la utilizacin de

anticuerpos runoclonales especficos ha permitido caracterizar la
heterogeneidad del ccnponente epitelial tmico (Boyd y cols., 1987>.
Sin atargo,
estos trabajos no han resuelto las relaciones
filogenticas
y
ontogenticas
que
ligan
estas
distintas
subpoblaciones epiteliales entre si,
en parte porque clulas
conocidas por tener distinto origen embriolgico se tien con los
nasnus reactivos, reactivos que, por otra parte, en la mayora de
los casos se desconoce que nolcula (5> reconoce especficamente
(Haynes, 1990).
Tambin las clulas epiteliales del tino de Sturnus unic~.Ln
presentan una gran heterogeneidad pudiendose establecer hasta cirro
tipos diferentes de clulas epiteliales teniendo en cuenta sus
caractersticas ultraestructurales
y la posicin que ocupan en el
rgano (ver tabla 1>.
En los escasas descrixiiones ultraestructurales de las clulas
epiteliales del tino de aves solo se ha considerado una poblacin de
clulas corticales, tradicionalmente denaninadeas clulas epitelio
reticulares oscuras (Frazier,
1973; Kendall y Frazier, 1979;
Kendall, 1980), sin etargo, Boyd y cois. (1987>, utilizando
anticuerpos unnoclonales especficos para distintos cccponentes no
linfoides del tino de pollo, encuentra diferencias inportantes entre
las clulas epiteliales subcapsulares y subtrabeculares y el resto
de las clulas epiteliales de la corteza, identificando tambin una
poblacin especfica en la corteza externa .klaris, otro anticuerpo
ronoclonal reacciona con las clulas epiteliales de la regin
subcapsular ,medular y corticomedular. A pesar de sto, encuentra
claras diferencias antignicas entre la corteza y la ndula,
identificando posibles clulas indiferenciadas y otras clulas
aisladas o en grupos, algunas de ellas de posible naturaleza
secretora.
En mamferos la situacin no es nuy diferente. En general,
todos los autores distinguen dos poblaciones de clulas epiteliales
tlnuicas, una en la corteza y otra en la trdula (van Haelst, 1975;
123

van de Wijngaert y cols., 1984; Brelinska y cols., 1985; Nabarra y

Andranarison, 1987; Vicente y Zapata, 1991>, aunque
algunos
consideran una subpoblacin cortical constituida por las clulas
epiteliales subcapsulares (van de Wijngaert y cols., 1984; Kendall y
cols., 1985; Nabarra y Andrianarison, 1987; Vicente y Zapata, 1991>
que otros consideran semejantes a las restantes corticales <van
Haelst, 19867; Brelinska y cols., 1985). El arpeo de anticuerpos
ironoclonales ha puesto de manifiesto tambin la heterogeneidad de
las clulas epiteliales txnicas, tanto en caso humano (Haynes y
cols., 1984; Mac Farland y cols., 1984; Rouse y cols., 1988; Izon y
Boyd, 1990) caro en ratn (van Vliet y cois., 1984; Rouse y cols.,
1988> y rata (Kanpinga y cols., 1987; Colic y cols., 1988, 1989;
Vicente y Zapata, 1991), pudindose
distinguir al menos tres
catipartmentos epiteliales diferentes, uno constituido por clulas
sulrapsulares y medulares, otro constituido por clulas epiteliales
del estrcsa cortical y un terrero constituido por las clulas
epiteliales medulares asociadas a los corpsculos de Hassall. En
vertebrados inferiores la rrnyora de los estudios realizados tambin
diferencian
entre
clulas corticales
y clulas
medulares,
generalmente utilizando la ncmnclatura de claras u oscuras, de
acuerdo con sus caractersticas ultraestructurales,
sin apenas
referencia a otras formas de heterogeneidad (<apa y cols., 1968;
Bockmn, 1970; Curtis y cols., 1972, 1979; Gorgollon, 1983; Bigaj y
Plytycz, 1984; Barrutia y cols., 1989; Zapata y Coaper, 1990> aunque
en trucha se han identificado hasta
seis tipos de clulas
epiteliales tmicas utilizando anlisis histoenzimtico (Castillo y
cols., 1991).
De acuerdo con todos estos datos, las clulas epiteliales que
denaninanns de tipo 1, que ocupan posiciones subeapaulares y
perivasculares,
presentan
suficientes
caractersticas
ultraestructurales diferentes al resto de las clulas epiteliales ce
la corteza, lo que permite considerarlas, al menos, caro una
subpoblacin diferente, equivalente a la poblacin suhzapsular
identificada por Boyd y cols. <1987> y con las clulas epiteliales
subcapsulares descritas en el tino de mamferos <van de Wijngaert y
124

cols., 1984; Rendal y cois., 1985;

Vicente y Zapata, 1991>.

Nabarra y Andrianarison, 1987;

En el resto de la corteza del tirin de Sturnus unic4ta, heina

diferenci.ado dos subpoblaciones de clulas epiteliales, que hatos
denardnado tipo 2 y tipo 3, y que presentan algunas caractersticas
ultraestructurales
diferentes.
Cato ya
se ha nexcionado,
generalmente se considera a las clulas epiteliales corticales ccmn
una sola poblacin, tanto en aves (Frazier, 1973; KendaJ.l y Frazier,
1979; <endal, 1980) cato en mamferos (Nabarra y Andrianarison,
1987)
aunque
en
ultraestructuralnente
<endal y cols.,
relacionado con la

el
tinn
dos tipos

humano
se han
<van de Wijngaert y

diferenciado
cols., 1984;

1985>,
con diferentes actividades, un tipo
secrecin de factores tmicos y otro que podra

representar, in situ, las dencnnadas clulas nurse de los

estudios iLyit~. Tairbin en el tino de pollo se han establecido
algunas diferencias entre el estrcna epitelial de la corteza externa
y el de la profunda, con el ~rpleo de anticuerpos nonoclonales (Boyd
y cols., 1987). Estos resultados, sin firbargo, son poco repetitivos
y necesitan informacin y, cato antes trencionabanos, un mejor
conocimiento de la naturaleza nolecular de los prc.ductos reconocidos
por estos anticuerpos. Aunque nuestros datos meramente estructurales
no pueden ser concluyentes en este sentido , la presencia de
numerosas vesculas con material electrodenso en las
clulas
epiteliales de tipo 2, sugiere que podran tener tantin cierta
actividad secretora.
En relacin con las clulas epiteliales de tipo 3, el concepto
de clulas nurse fue establecido por Welcerle y cois. (1980) para
designar a un tipo de clulas epiteliales timbas que formaban
ociriplejos linfoepiteliales
ti vitro a partir de suspensiones
celulares. Estos carpejos estn constituidos por
una clula
epitelial que engloba con sus prolongaciones citoplsmicas numerosos
linfocitos. Posiblarente actuan proportionando un microarbiente para
la diferenciacin de las clulas T y se han propuesto algunas
clulas
epiteliales
cuyas
numerosas
prolongaciones
rodean
125

linfocitos ocun representantes in~ifli de estas clulas

en ratn
(Nabarra y Andrianarison, 1987> y en hcrbre (van de Wijngaert y
cols.,, 1984). Taitin en pollo se ha descrito su presencia (Boyd y
cols.,
1984>, aunque no se han identificado ultraestructuralnente.
En este sentido, y puesto que las clulas epiteliales de la corteza
txrica de Sturnus unicolor que presentan mayor
cantidad
de
prolongaciones entre los linfocitos son las de tipo 3, podran
representar clulas
nurse 1~L~itu, aunque la cantidad de
linfocitos con que estas clulas se relacionan parece menor que en
mamferos.
No obstante, a pesar de las diferencias cccentadas, es posible
que estos dos tipos celulares representen distintos estadios de
diferenciacin o de actividad fisiolgica de un misno tipo celular,
de manera similar a lo que se ha propuesto en tino humano <van de
Wijngaert y cols., 1984). En este sentido, las clulas que hexns
denaninado tipo 4, presentes en la corteza profunda y el borde
cortico-riedular, es posible que solo constituyan un tipo ms
diferenciado de las clulas epiteliales de la corteza de tipo 2 y 3.
En la ndula del tino de pollo se han descrito clulas
epiteliales con citoplasma eleotroclaro y sin apenas prolongaciones,
dencartinadas tradicionalmente clulas claras, adens de algunas
clulas indiferenciadas que se han considerado caxo precursores
epiteliales, y las clulas epiteliales asociadas a los quistes y a
los corpsculos de Hassall <Frazier, 1973; <endal y Frazier, 1979;
Rendal, 1980>. En mamferos la situacin es bastante similar. As,
en el tino humano (van de Wijngaert y cols., 1984; <endal y cois.,
1985> se han descrito dos tipos de clulas epiteliales en la ntdula
tmica, aunque el segundo de ellos podra representar un estadio ms
tardo de un misuri tipo celular.
Nabarra y ?ndrianarison (1987)
medulares, unas xrny vacuolizadas
unicelulares. En rata (Brelinska

En la n~ula del tino de ratn

observan dos tipos de clulas
y otras relacionadas con quistes
y cois., 1985) se han descrito

tantin dos poblaciones medulares, con diferente localizacin.

126

Indudabsiente, las clulas epiteliales de la ntdula del tino

de Stuxnus unicolo. consideradas cauri tipo 5 corresponden a las
clulas claras tradicionales, mientras que algunas clulas de este
tipo que nnestran un aspecto menos diferenciado pueden corresponder
a las clulas indiferenciadas aunque, de acuerdo con nuestras
observaciones, no se pueden considerar cauri un tipo diferente.
la presencia de quistes epiteliales es un hecho constante en
la n~dula tixnica de todos los vertebrados (Zapata y Cooper, 1990> y
en el tino de aves se han descrito quistes tanto unicelulares cauri
pluricelulares
(E~kanson y cols., 1974; Isler, 1976; Rendal y
Frazier, 1979> que en general presentan una estructura s~mjante a
la observada en el tino de Sturnus unicolor
Rs
quistes
unicelulares
aparecen
cato cavidades
intracitoplsmicas desarrolladas en las clulas epiteliales de tipo
5 que, con frecuencia, presentan microvellosidades. Se
puede
observar un aumento progresivo del tamao de estas cavidades y la
luz puede aparecer vaca o cargada de materiales ms o menos
degradados. Representan el tipo 3 descrito por Isler <1976) en el
tino de pollo y constituyen un tipo de quiste nuy frecuente en el
tino de mamferos <Mandel, 1968). Aunque su funcin no est
claramente establecida, algunos autores les han asignado un papel en
la produccin de factores tmicos (flainin, 1974) mientras otros
sealaron que sus cavidades representaban centros de almacenamiento
(Nabarra y Andrianarison, 1987). Recientemente se ha observado en
Xenoous laevis la secrecin de un carbohidrato y su almacenamiento
en la luz de quistes de este tipo (Clothier y Bals, 1985). Teniendo
en cuenta el material que presentan en sus cavidades, no pcxlenns
asignar a los quistes unicelulares del tino de Sturnus unicolot
ninguna de las funciones antes ccmnntadas. Por el contrario, la
presencia de restos celulares degenerados sugiere que podran estar
implicados en la eliminacin de clulas, aunque los irecanisnos y el
significado de este proceso nos son desconocidos.
Tos

quistes pluricelulares

aparecen en la ndula
127

tiniica de

Sturnus unic&lsa caro grandes cavidades delimitadas por distintos

tipos de clulas epiteliales, generalmente electrodensas, algunas
con numerosos haces de tonofilamentos, que establecen estrechos
contactos entre si. En anchos casos estas clulas presentan cortas
microvellosidades y/o abundantes cilios. Estas clulas aparecen con
frecuencia rodeadas de otras clulas epiteliales, posiblemente de
tipo 5, entre las que pueden observarse algunas clulas linfoides.
Las cavidades de estos quistes estn paxniahrente ocupadas por un
niaterial elecztrodenso nny disperso o por una masa ms heterogenea
que incluye restos celulares.
Estas estructuras se corresponden con los quistes de tipo 1
descritos por Isler (1976> en el pollo, aunque en ellos, este autor,
coincidiendo con Frazier (1973> y Garca Herradn (1987>, no ha
observado la presencia de cilios, lo que, sin ent,argo, ha sido
descrito en otras especies de aves <<endail y Frazier, 1919).
Tanbin aparecen quistes ciliados en el tino de mamiferos <Cordier,
1974) y de reptiles (Zapata, 1973)
Una caracterstica ccsu5n en los quistes pluricelulares de
todos los vertebrados estudiados, incluido el pollo, es la presencia
de clulas arcosas formando parte de su pared, as cain clulas
granulares de posible naturaleza secretora (Cordier, 1974; Prazier,
1973; Curtis y cols. 1919; Zapata, 1973; Zapata y Ceoper, 1990> por
lo
que algunos
autores han considerado que podran estar
relacionados,
entre ellos
pluricelulares
aunque si hay

al menos en parte, con la secrecin de productos,

horxxcnas tmicas.
Sin ertargo, en
los quistes
de Sturnus unicolor no aparecen clulas de este tipo,
clulas granulares libres en el parrquixna tmico.

No obstante, otros autores han cuestionado esta relacin entre

hornnnas timicas y quistes en base a la presencia de quistes en
ratones mide y atmicos viejos, en los que se sabe que la produccin
de honronas es escasa (Nabarra y Andrianarison, 1987>. Algunos
autores han sugerido al respecto que los quistes tmicos son restos
de los ttibulos endodrmicos, a partir de los cuales se desarrolla el
128

tino durante la atriognesis (Shier, 1963; Kendall, 1988>. No

obstante, numerosas evidencias estructurales, incluyendo nuestros
propios resultados, dexuestran, tanto en aves cauri en mamferos
(SainteMarie y Peng, 1971; Nabarra y Andrianarison, 1987) restos
celulares en la luz de los quistes, aunque en nmero tan pequeo que
su importancia funcional cauri fuente de eliminacin de tiurocitos
resulta dificil de asegurar.
En este sentido, Khosla y Ovalle (1986> basndose precisamente
en la presencia de tinucitos en la luz de los quistes y en la
estrecha relacin que guardan a veces sus paredes con vasos
sanginneos, han especulado que las cavidades csticas del tino de
ratn jugaran un ixportante papel en el transporte de linfocitos y
secreciones hasta la circulacin sanguinea. En el caso de ~tu~uB
unicolor, aunque henos podido apreciar vasos sanguineos cerca de los
quistes, no parece que establezcan conexiones entre si y, en
cualquier caso, la propuesta de Khosla y Ovalle (1986> resulta
excesivamente especulativa.
Otra estructura caracterstica de la ndula tmica de los
mamferos (Mandel 1968; Chapuan y Alen, 1971; Olah y col., 1975> y
de las aves <Hacchus y Kendall, 1975; Rendal y Frazier, 1979) son
los dencininados corpsculos de Hassal. Estas estructuras aparecen
restringidas a estos
dos grupos de vertebrados,
ya que en
vertebrados inferiores su ausencia ha sido repetidamente establecida
<Zapata y Ocoper, 1990>, a pesar de que trabajos clsicos realizados
a microscopia ptica insistan en su existencia.
En la ndula tmica de Sturnus unicolor, los corpsculos de
Hassal aparecen cauri estructuras epiteliales que van desde
siniplexrnnte clulas epiteliales,
fuertarente queratinizadas, hasta
grandes acnulos de clulas epiteliales, sisrpre nostrando un alto
grado de queratinizacin, que frecuentetente estn, parcial o
totaThente rodeados con clulas con microvellosidades o cilios cauri
los que se observan en la luz de los quistes. En general, esta
organizacin

histolgica

coincide
129

con

la descrita

para

los

corpsculos de Hassal del tino de otras aves (Bacchus y Kerdail,

1975; Kendal y Frazier, 1979) y mamferos (Mandel, 1968; Charran y
Men, 1971; Olah y cois., 1975>. A veces, los grandes corpsculos
eran el resultado de la fusin de varios ms pequeos, a los que,
frecuentemente, se asocian quistes. Es dificil asegurar si esta
asociacin , que tambin se ha descrito en mamferos (Kohnen y
Weiss, 1964; Chapnan y Alen, 1971> es una nera coincidencia
topolgica o implica una cierta relacin de origen y/o funcin entre
ambas estructuras. Otros autores, tanto en aves (Frazier, 1913> caxo
en mamferos (Dung, 1973>, han propuesto que los corpsculos de
Hassal se
originan reainente
a partir de grandes quistes
queratinizados, idea que nuestros resultados en Sturnus unicolor
tambin avalan en cierta manera. El significado funcional de los
corpsculos de Hassali, a pesar de
las nunerosas hiptesis
planteadas, permanece oscuro, al igual que el de los quistes
epiteliales.
Aunque ambos han sido propuestos caro sitios de lisis
de tinucitos, aportndose incluso su papel en la eliminacin de
clonos autoreactivos <Blau, 1967; van Gaudecker y cols., 1974>. El
bajo nt~nnro de clulas
unertas observadas dentro
de estas
estructuras, tanto en Sturnus unicolo~ caro en el tino de la nayora
de las especies estudiadas, hace dificil la viabilidad de esta
hiptesis. En nuestra opinin, ms
bien parecen estructuras
residuales finales, con poca o nula actividad metablica, aunque en
ratn se ha descrito su capacidad clstica (Kotani y cois., 1981> y
en el tino del equidna, Tectoglossus aculeatus, Diener y Balen
(1965>
dairistraron que los
corpsculos de Hassal captaban
selectivamente antgenos flagelares marcados con 1 radiactivo, 24
horas despus de su inyeccin aunque otros datos sugieren que el
proceso podra ser inespecfico. Otra idea, nny defendida tiapo
atrs, aunque se basa exclusivamente en la semejanza estructural de
los corpsculos con la epidermis, especialmente en mamferos
(Mandel, 1968) y la reactividad cruzada de ambas estructuras con
ciertos anticuerpos (Viac y cois., 1980>, es que estn implicados en
los procesos de reconocimiento intratmico de autoantigenos de
origen epitelial o ectodrmico (Beletskaya y Gnesditskava, 1980;
Viac y

cols.,

1980>.

Reaihrente tanto
130

la

funcionalidadde

los

corpsculos de Hassal caro la de los quistes epiteliales y sus

nutuas relaciones, si es que las hay, continan siendo un misterio.
las

clulas granulares,

no asociadas

a las

perales de los

quistes medulares, que aparecen, en escaso nmero, libres en el

parnquima tmico de Sturnus unicolor, podran tener naturaleza
endocrina a tenor de la norfologa de sus granulos, aunque no se ha
determinado cual podra ser su contenido. Atendiendo a la norfologa
celular en general y a la poblacin granular citoplsmica, se
distinguieron tres tipos celulares, si bien dos de ellos riostraban
suficientes sei~janzas entre si caro para suponer que se trataba de
dos estadios funcionales del misno tipo celular. Estos dos tipos
celulares, que aparecan en la corteza tmica asociados a
epiteliales de tipo 3, contenan grnulos redondeados
contenido central de densidad electrnica variable y
perifrico electrolcido, que algunas imgenes sugieren

clulas
con un
un halo
podran

liberar
al
parnquina
tmico.
Se
han descrito
clulas
estructurainEnte seinj antes en el tino de pollo (H~kanson y cols.,
1974; Sundler y cois., 2978; Kendall y Frazier, 1979) y en varias
especies de reptiles (Zapata, 1973>, donde aparecen prximas a vasos
sanguineos, aunque no se han observado ingenes de secrecin
intravascular. En el
caso del pollo
estas clulas
parecen
corresponder a dos poblaciones celulares distintas, secretoras de
neurotensina y sariatostatina, respectivamente (Sunder y cois.,
1978>.
El otro tipo celular es ms elecztrolcido y contiene grnulos
irregulares de taniaflo variable. Anrque no tenenus constancia de que
clulas similares hayan sido descritas en el tino de aves u otra
especie estudiada, elementos estructuraThente serej antes, posibles
secretores de pptidos, se han observado en el colon de mmniferos
(Cristina, 1978).
En el tino de mamferos se ha descrito la presencia de varios
neuropptidos cauri argirnavasopresina, oxitocina, neurofisina
(Geenen y cols., 1987; Mol y cois., 1988>, nEt-encefafl.na (von
131

Gaudecker y cols., 1986), crarogranina (Nolan y cols., 1985; Hogue

Pnqeletti y Hickey, 1987) y sarutostatina (Hbkfelt y cola., 1975;
Gamriz y cois., 1990), lo que sugiere que ciertos caupartimentos
epiteliales del tino pueden funcionar cauri un rgano neuroendocrino
desempeando un papel innuinarudulador durante la proliferacin y
diferenciacin de los linfocitos T, quizs ejerciendo algdn control
sobre la produccin de factores hornrinales timicos (Mol y cols.,
1988>. Otros autores han ido ms lejos especulando que la expresin
de estas honirinas dentro del tino refleja el
para eliminar clonos autoreactivos de clulas

potencial del rgano

T con capacidad para

reconocer estas hornonas <Geenen y cols., 1989>. Aunque con nuestros

resultados no se puede determinar el contenido de los grnulos
presentes en estas clulas epiteliales,
su ultraestnictura es
compatible con la posibilidad de que los grnulos represente algt5n
tipo de neuropptidos y por lo tanto es posible la existencia, en el
tino de Stuxnus unicolor, de un ca~artinento con actividad
neuroendccrina sflrejante.
Cato en el resto de los vertebrados, las clulas linfoides
constituyen la poblacin celular ms abundante en el tino de Sturnus
unicolor. Se observa una alta concentracin de estas clulas en la
corteza tmica, mientras que en la zona crticomedular y en la
ndula, donde predaninan las clulas
libres, aparecan ms dispersas.

epiteliales y

otras clulas

Aunque la reciente produccin de anticuerpos nonoclonales

contra marcadores de distintas subpoblaciones de clulas T (Cooper y
cols., 1989> de pollo permite en la actualidad conocer nichos
aspectos de la diferenciacin intratxnica de los linfocitos T con
una precisin casi similar a la conocida en ratn y hatre, no ha
lugar a una discusin con nuestros datos neranente nurfolgicos,
pues sera nera especulacin. Baste nencionar que, caro en otros
vertebrados,
incluidos los
mamferos, la
poblacin linfoide
intratmica mayoritaria corresponde a los linfocitos pequeos,
aunque tambin abundan los linfocitos medios y los blastos, stos
con la caracterstica localizacin subcapsular.
132

Algunos de estos linfoblastos, cuando aparecen en mitosis,

miestran una distribucin desigual del citoplasma entre las clulas
hijas. Divisiones
asintricas semejantes han sido
descritas,
utilizndose diferentes ncubres, en linfctlastos de aves <Yasuda y
cola., 1981>, rata <Kalakav y Grachova, 1970) y urodelos <Henry y
Charlemagne, 1980>. Podran representar una tonta de diferenciacin
en la que las clulas hijas, adems de diferente taniao, adquiriran
diferentes funciones. En este sentido, es niy interesante que se
hayan observado, con relativa frecuencia, dichas mitosis asx&ricas
en nnrentos crticos del desarrollo del tino de aves en los que las
clulas linfoides sufren una serie de transformaciones que implican
cambios en forma y nobilidad y
la aparicin
de actividad
desoxinucleotidil-transferasa
terminal y de antgenos T especficos
(Schanenstein y Wick, 1977; Suginoto y Bollum, 1979>.

tino

La presencia de clulas plasmticas se ha dainstrado en el

de truchos vertebrados (Zapata, 1971, en elasnribranquios y

telesteos; Kapa y cois., 1968; fi Pasquier y Horton., 1982, en

anfibios; Zapata, 1973, en reptiles; Kendall y Frazier, 1979;
Fonfra y cois., 1983, en aves; Duijvestijn y Hoefsmit, 1981, en
mamferos), presentando en aves (Kendall y Frazier, 1979) y en rata
<Duijvestijn y Hoefsmit, 1981> preferentarente una localizacin
perivascular.
En nuestros resultados, las clulas plasmticas
aparecan con mayor frecuencia en la corteza profunda del tinxi y,
aunque no hatos podido definir una estrecha relacin entre los vasos
sanguineos y las clulas plasmticas, cato se ha descrito en tino de
otras aves (Kendall y Frazier, 1979>, hay que considerar el hecho de
que en el borde corticomedular del tino de Sturnus unicolor existe
una importante vascularizacin. Caro en el caso de otras aves
(Kendall y Frazier, 1979> se presentan, con frecuencia, en grupos.
la presencia de clulas inmaduras, a veces en divisin, que
parecen indicar una actividad plasnacitopoytica,
ha sido observada
tambin en otras aves (Kendall y Frazier, 1979> y se ha daiostrado
que el nmero de clulas plasmticas se incrarenta en el tino a
medida que la bolsa de Fabricio madura <HoffmanFezer, 1973>. la
133

presencia de

estas clulas plasmticas llev

a postular a algunos

autores que el tino de las aves podra tener adanis de su funcin en

la produccin de clulas T otras cato rgano linfoide perifrico
(Jankovc y cols.,
1972 a, b>. Sin embargo, clulas B intratmicas
han sido denostradas repetidamente en el tino de mamferos <ver para
revisin Martn Moreno, 1992) y su presencia parece consecuencia
principabrente de la circulacin de clulas maduras al interior del
rgano debido a cambios en la pernEabilidad vascular del propio tino
<Hart y ZaaBar, 1991>.
los inacrtagos son un ccaponente tmido constante, descrito en
todos los vertebrados <Zapata y Cooper, 1990>. Desde un punto de
vista norfolgico, los macrfagos son facilnente identificables en
la corteza tmica por los numerosos restos celulares que contienen
en su citoplasma. Sin
atargo, en mamferos numerosos datos
innanohistoqumicos y funcionales darnestran que los nacrfagos
txnicos
representan
una poblacin heterognea
no implicada
exclusivamente en la eliminacin de restos celulares, entre ellos
tinocitos no seleccionados positivamente, sino con otras nuchas
capacidades entre las que se incluye la participacin en la
maduracin de las clulas T <Beller y Unanue, 1980; Fournier y
Potqorowski, 1919; Papiernik y HatoDelante, 1983; Milicevic y
cois., 1987; Nabarra y Andrianarison, 1991>. Aunque en aves no
existen datos tan concluyentes, la evidencia presentada por algunos
autores de que solo una pequea parte de los macrfagos tmicos
expresan nolculas Ia-like (Peck y cois., 1982; Oliver y Le
Douarin, 1984), un hecho, por otro lado, tambin descrito en
mamferos (Beller y Unanue, 1980; Pelletier y cois., 1986> ya
derruestra la
existencia de
macrfagos del tino de aves.

heterogeneidad

tambin entre

los

Por otra parte, en Sturnus unicolor se observaron cambios

cuantitativos y
cualitativos en las poblaciones
macrofgicas
trracas. En cuanto a los primeros, relacionados con la regresin
tnica que sucede en estos animales en ciertos intentos de ciclo
vital, han sido

descritos en otras ocasiones

134

(Bacchus y

Rendal,

1975;

Kendall y

Frazier,

1979;

Fonfra y

cois., 1983)

sern

discutidos con posteridad, los cambios cualitativos corresponden a

imgenes de niacrfagos tmidos repletos de gotas lipdicas,
observados ocasionalmente en la corteza de ~tx~rnu~,
que corresporden
a las dencmninadas lipid-leaden celis descritas en el tino de
ciertos ratones nutantes <Dung, 1973> y en el tino de ratn en
involucin <Loewenthal y Smith, 1952> aunque no si la involucin es
provocada por honinnas esteroides <Hoelst, 1967; Abe e Ito, 1970; La
Pushin y De Harven, 1971>. Su significado permanece sin resolver.
Adans de los macrfaqos, el tino de Sturnus unic~y~, contena
otro tipo de clula accesoria, predauinantemente distribuida por el
borde cortico-medular, cuya ultraestructura recuerda la de las
clulas interdigitantes del tino de mamferos. Desde que
se
describieron dichas clulas en los rganos linfoides de mamferos
<yeRman, 1970; Veidman y Keuning, 1978; Veidman y cols., 1978 a, b)
su presencia ha sido confirmada por numerosos autores, no solo en
rganos linfoides perifricos (Velditian y Kaiserling, 1980; Villena y
cois. 1983> sino tambin en el tino (Kaiserling y cols., 1974; von
Gaudecker y Z4illerHermelink, 1980; Duijvestijn y Hoefsmit, 1981;
Higley y Rowden, 1984; Milicevic y cols., 1987). Igualitente se
conocen algunos datos acerca de las caractersticas fenotipicas,
cato su fuerte expresin superficial de nolculas de clase II del
MHC yde actividad AEIPsica <Pelletiery cois., 1986; Haztliny
Edgacrth, 1988> y funcionales, cato su capacidad para producir 11-1
(Papiernik y Hcmo-Delaxche, 1983> y para captar y presentar
antgenos a titrucitos <Kyewski y cois., 1984, 1986>. En otros
vertebrados, su presencia est menos docunnntada, limitndose a
evidencias ultraestructurales en el tino de Rana taworaria <Bigaj y
Plytycz, 1984> y Rana perezi (Alvarez, 1990>, en el bazo de But~
calamita (Barnitia y cols., 1985) y en el tino y bazo de jrg~
caspica <Lecetaycols., 1984).
la presencia de clulas interdigitantes en el tino de aves fue
previamente mencionada por Keidall y Frazier (1979) en Sturnus
vulgaris y puesta indirectamente de manifiesto por estudios que
135

detuestran la
presencia de clulas
dendriticas que expresan
fuertemente antgenos de clase II del MHO de pollo (Ewert y Cooper,
1978; Peck y cois., 1982; Guilletnt y cois., 1984; Olivia y Le
Douarin, 1984>. Distintos estudios en mamferos han confirmado la
equivalencia entre las clulas interdigitantes observadas in sitr~ en
los rganos linfoides y las clulas dendrticas aisladas de ellos
denristradas in vitro <Austyn, 1968>.

Tanto la funcionalidad de las clulas interdigitantes cato su

origen y lineage han sido, y continan siendo nntivo de discusin.
Dentro del tfrn de mamferos se les ha relacionado con
la
diferenciacin de las clulas T colaboradoras (Kruisbeek y cois.,
1985> y, con mayor nfasis, con los procesos de seleccin negativa
intratmica (Hamblin y
Edgeworth, 1988>, una funcin tambin
propuesta, pero no definitivamente datustrada, para las clulas
dendrticas del tino de pollo (Guillenot y cois., 1984; Olivia y Le
Douarin, 1984>.
Con respecto a su origen, aunque algunos autores apuntaron en
un principio su naturaleza reticular (Veldman, 1970; Kaiserling y
Lennert, 1974; Rausch y cois., 1977>, en la actualidad se les
considera derivadas de clulas nonocticas (Veerman, 1974; Veenrian y
van Ewijk, 1975; Kanpexdijk y cois., 1978; Duijvestijn y cols.,
1982; Milicevic y cols., 1987; Nabarra y Andrianarison, 1991). En
este sentido, aunque en un trabajo preliminar <Fonfra y cols.,
1982>
nosotros apostanos
tambin, sobre
la base
de datos
ultraestructurales,
por un origen
reticular para las clulas
interdigitantes tmicas de Sturnus unicolor, su samjanza a las
clulas Ta-like positivas dainstradas con posterioridad en el tino
de pollo <Olivia y Le Douarin, 1984> nos hacen ahora inclinarnos
por su vinculacin con la linea nonocito-niacrfago. Esta misma idea
ha sido defendida en el caso de reptiles
(Leceta y cols., 1984>
donde, cato en Sturnus unicolor, algunas clulas interdigitantes
ttiicas nuestran cierta capacidad fagoctica, un hecho ya mencionado
en el tino de ratas irradiadas (Duijvestijn y cols., 1982>, lo que
tambin apoyara su relacin con la linea fagocitica.
136

Aunque en un principio las numerosas

intenligitaciones
nostradas en su superficie y en su satsjanza nnrfolgica con los
grupos de clulas interdigitantes observadas en los
ganglios
linfticos de pacientes con linfoadenitis dermatoptica (Kaiserling
y Lenner, 1974; Rausch y cols, 1977; Lenner y cols., 1978)
sugirieron
una posible
relacin
de
las
clulas gigantes
itultinucleadas ctservadas ocasionalmente en el tiun de Sturnus
unicoloL, un anlisis ms detallado permite concluir que dichas
clulas parecen ms bien representar macrfagos tndnos asociados
formando clusters gigantes. En este misun sentido se han expresado
Barrutia y cols.,
(1989>, quienes observaron estos misnos grupos
celulares en
el tino de
Bufo calamita.
Clulas
gigantes
nultinucleadas aparecen frecuentarente en zonas de inflamacin
crnica,
especialmente en
aquellas que presentan reacciones
granulariatosas (Langer y Thoenes, 1981; Kraus, 1982; Kreipe y cols.,
1988; Papadimitriou y Van Bruggen, 1986) y todas son consecuencia de
la fusin de nonocitos activados. Su funcin, sin etbargo, no ha
sido claraitente establecida. Algunos consideran
que se trata
siuplemente de un sistema de eliminacin de macrfagos inactivos
(Mariano y Spector, 1974>, mientras otros sugieren que son una forma
especializada de diferenciacin de la linea nonocito-macrofgica
(Papadintitrion y Van Bruggen, 1986>, probablatnnte un estadio final
de su maduracin <Kreipe y cois., 1988>.

la

En la ndula tmica de Sturnus unicolor y, en menor medida en

zona cortico-medular, era frecuente la presencia de clulas

mioides que se observaban cato elarentos grandes que presentaban en

su citoplasma numerosos miofilamentos dispuestos en sanmros, sin
una orientacin determinada. Se podan observar clulas mioides en
diferentes
estadios
de
diferenciacin, desde elementos con
caractersticas de mioblastos hasta clulas viejas, con claras
nuestras de degeneracion.
La presencia de clulas mioides en el tiiro es un hecho carn
en todos los vertebrados, tanto mamferos <Kendall, 1988> cato aves
(Kendall, 1980) y vertebrados ectotnnicos (Bockman y Winborn, 1967;
137

Curtis y cole., 1972; Zapata y Ocoper, 1990> que confirma nuestros

resultados en Sturnus unicolor. Sin embargo su origen y significado
funcional pentianecen oscuros. En los puteros estudios acerca de
estas clulas, la observacin de posibles uniones desnnstticas entre
clulas mioides inmaduras y clulas epiteliales tfriicas <Raviola y
Raviola, 1967; Tbro y cois., 1969; Henry, 1978), y la evidencia de
que cultivos de estrava tmico tenan capacidad miognica (Ketelson
y Wekwerle, 1976>

apuntaron un origen epitelial para ellas. Sin

embargo, estudios con anticuerpos frente a miosina han darostrado

que las clulas mioides y las clulas epiteliales del tiro son
entidades diferentes, no relacionadas en origen (Drenckhain y cols.,
1978>.
Datos ms recientes utilizando quimeras pollo-codorniz
apuntan para estas clulas un origen extratmico, ms concretartente
en el mesnquiiria de las crestas neurales (Nakanura y Ayer-Le Lievre,
1986>.
Independientemente
de su origen
atrionario,
la
presencia
de clulas mioides inniaduras y viejas degeneradas,
observadas tanto en Sturnus unicolor cato en otros vertebrados,
sugiere la existencia de un recambio en el tino adulto, siendo, en
este sentido, los precursores desconocidos.
La funcin de las clulas mioides tmicas es igualmente
oscura. A pesar de que estruaturaThnnte tienen todos los elaxentos
que las capacitan para la contraccin y, de hecho, in vitro forman
miotbulos (Retelson y Wekerle, 1976> que se contraen, tanto
expontaneanente cato en respuesta a estfrnilos elctricos <Kan y
Drachnnn, 1977>, la falta de inervacin hace dificil entender czo
podran funcionar dentro del tino, aunque algunos autores han
hablado de sustancias difusoras estinulantes <Taxi, 1965> o de
capacidad de autocontraccin, similar a las fibras de Purkinje del
corazn (Raviola y Raviola, 1967). No obstante, ello tampoco explica
la funcin jugada por estas clulas en relacin con el papel
innunolgico asignado al tino. No parece, a priori, descabellado
asunir que los precursores mioides atibrionarios lleguen al tiro sin
una funcin especfica, siniplatente acarpaando a otros elementos de
la cresta neural que diferenciaran en fibroblastos de la regin
interlobular y de la ntdula tntica.
138

Tampoco sus relaciones con procesos autoinirunes, concretamente

con la miastenia gravis que cursa asociada a tintinas, son claras. En
el suero de estos pacientes hay anticuerpos que reaccionan con
antgenos xtnsculares esquelticos y clulas mioides (Strauss y Kaxp,
1967> por lo que algunos autores apuntaron que las clulas mioides
intratmicas
eran una
fuente
de
estinulacin
de tales
autoanticuerpos antimusculares (Bockman y Winborn, 1967>.
Una de las
observaciones ms interesantes de
nuestros
resultados es la presencia de numerosas clulas eritroides en
proceso de maduracin en la corteza y en el borde corticormdular de
algunos lbulos tmicos agrandados. La presencia de eritrocitos en
el tino es un hecho frecuente en todos los vertebrados y se han
deirostrado procesos de eritropoyesis en numerosas aves (Rendal,
1980>, en algunos mamferos, incluido el haribre (Albert y cols.,
1965a, b, 1966; Taylor y Skinner, 1976; Rendal, 1980; Kerdall y
Sing, 1980> y, recientemente en peces teleosteos (ZAPATA y cois.,
1992>. Ultraestructuralnente esta eritropoyesis intratmica coincide
con la observada en Sturnus unicolor, sin embargo, los necanisnns
fisiolgicos responsables de la misma y su significado funcional son
escasaltEnte ccuprendidos, habindose apuntado que obedecen a la
demanda de sangre, por ejemplo durante la mida, o son consecuencia
de stress fisiolgico (Wan y Kendall, 1975>.
En el anlisis de los mecanisnos reguladores de este fenreno
dos de los hechos observados en Sturnus unicolor revisten especial
relevancia. Por un lado la eritropoyesis intrat.nica es un fenreno
cclico
relacionado
con procesos en los
que, directa
o
indirectamente, se ha dearostrado la participacin de las hornonas
sexuales. Por otro lado, la aparicin de clulas eritroides en la
corteza txnica de Sturnus unicolor lleva atparejado, adems del
aumento de la picnosis linfoide y de la actividad fagoctica, la
degeneracin o, al menos, profunda n~ificacin de las clulas
epiteliales corticales y el aumento del nmero y tamao de los
quistes epiteliales de la ndula tmica.
El carcter cclico de la eritropoyesis
139

intratmica ha sido

denostrado en otras especies de aves <ver revisin por Kendali,

1980) y, recientenente en Sano trutta fario (Alvarez, 1991). Tal
cato nuestra la tabla 2, los periodos de eritropoyesis intratmica
coinciden, en Sturnus unicolor, con estados en los que la demanda de
sangre es alta, cato la mida y el periodo de cra. Por otra parte,
ambos periodos son dependientes del ciclo sexual de las aves. En
este sentido, nuestra hiptesis asume que las variaciones en los
niveles de horannas sexuales circulantes que suceden durante estos
periodos del ciclo de vida del estornino son los responsables de la
degeneracin del microaitiente epitelial tmico, favoreciendo, al
misiro tiempo, la eritropoyesis frente a la linfopoyesis. Una
correlacin similar entre altos niveles de hornonas sexuales y
irudificacines estacionales en el camponente epitelial txnico ha
sido denostrada en el tino de la tortuga Mauranys casn~ na <Ia~eta y
cols., 1984, 1989; Leceta y Zapata, 1985>, si bien en este caso el
proceso no iba acarpafiado de eritropoyesis intratmica. Por el
contrario, en ratas, en el narento del nacimiento cuando se producen
importantes nodificaciones endocrinolgicas, se ha observado una
eritropoyesis transitoria intratmica <Vicente y Zapata, 1991) y la
inyeccin
de estradiol
en ratas
adultas provoca
tanto la
degeneracin de las clulas epiteliales corticales cato la aparicin
de eritropoyesis en la corteza timica (itreno y Zapata, 1991). Es
importante referir al respecto que, aunque algunos datos han
apuntado a los linfoblastos sulrapsulares ta.micos (Gulino y cols.,
1985> y a las clulas T citotxicas (Cohen y cois., 1983; SU.mson,
1988> cato blanco para la accin de los esteroides sexuales sobre el
sistema innane, la mayora de los autores ha propuesto que su accin
est mediada a travs del caxponente epitelial tmico y de los
factores solubles por l producidos (Scan y cols., 1980; Paavonen y
cois., 1981; Grossman y cois, 1979 a, b; Kelland y Forsberg, 1980>.
Igualmente, datos
en mamferos tratados con
estrgenos
sintticos, especiatrente dietilestilbestrol,
datuestran un aumento
notable del nmero y tamao de los quistes epiteliales tmicos
(Glucksman y Cherry, 1968; Kirkman y KtrkmanLiff, 1985>, pudiendo
tratarse,

consiguientemente,

de un
140

fenmno paralelo,

sin mayor

relacin, a la eritropoyesis de la corteza txnica.

Aunque son escasos los datos en aves, ha sido descrita una
relacin entre peso del tino y peso gonadal (ver revisin por
Kendall, 1980>, y la testosterona,
que tiene importantes efectos
sobre el desarrollo de la
bolsa de Fabrizio, parece actuar
basicanente sobre el ocarponente epitelial del rgano (Sullivan y
Wira, 1979; Le Douarin, 1980>. Si bien no hatos estudiado las
variaciones estacionales en los niveles de hontonas sexuales en
nuestros ejetplares, los datos sobre desarrollo testicular, que han
sido considerados cato una forma indirecta de evaluacin de la
actividad gonadal (Temple, 1974; Dawson y Goldsmith, 1982; Dawson,
1983; Silverin, 1984>, en Sturnus unicolor (Peris, 1978> daujestran
que el mxia, tamao de los testculos se produce en abril, cuando,
de acuenio con nuestro resultados, la degeneracin tmica catiienza,
producindose, a continuacin, eritropoyesis intratmica en mayo y
junio (periodo de incubacin) o julio (mida postjuvenil>.
Solo a nodo de mencin o para un ms detallado anlisis
futuro, resulta importante saber cato se produce, por un lado la
regeneracin del epitelio cortical y, por otro, si la eritropoyesis
intratnica es consecuencia de la colonizacin del rgano por
clulas pluripotentes o canprcnntidas con la linea eritroide o si,
por el contrario, los precursores tmicos tienen en si capacidad de
diferenciacin a
otras lineas de clulas sanguineas.
Datos
preliminares en el tino de Maureirws aasr~t- (Varas y cols.,
ccnmicacin

personal>

sugieren

que,

realmente,

las

clulas

epiteliales no son sustituidas por una nueva poblacin sino que

reorganizan
su condicin estructural previa,
observndose
ingenes intenindias entre clulas de aspecto degenerado y clulas
nontnles. En cuanto al segundo punto, datos en mamferos (Papiernik
y cols., 1988>; Izon y cois., 1989> sugieren que en el tino hay
precursores hanatopoyticos con capacidad de diferenciacin en
eritrocitos o granulocitos sieitpre que se suministren los factores
de crecimiento adecuados en cada caso. En este sentido, Mizutani y
cols.,

(1987> han denostrado, mediante ensayos

141

biolgicos, que el

epitelio tmico

transformado es capaz de producir M-CSF y clulas

epiteliales de tiro humano expresan ARNm para G-CSF y M-CSF y son

capaces de
inducir proliferacin de precursores
CM <FU-CM>,
pluripotentes mixtos (HJ-a21M) y BFU-E (Le y cois., 1988). No est
claro, no
obstante,
si
dichos
precursores
con
capacidad
hematopoitica y no solo
para diferenciar clulas linfoides,
colonizan el tino en condiciones fisiolgicas o si,
por el
contrario, caro consecuencia de ciertos cambios, por ejatiplo los que
pueden suceder en la permeabilidad vascular, son puntualmente
atraidos al interior del rgano donde, con la ayuda de los factores
de crecimiento antes mencionados, diferencian a otras estirpes
sanginneas no linfoides. Si bien en el presente trabajo no tenernos
evidencias de cambios en la permeabilidad vascular txuica en estos
lbulos agrandados, en otros itixielos antes mencionados, donde la
inyeccin de estradiol provocaba cano aqu alteraciones del
microambiente txuico en correlacin con eritropoiesis intratmica,
si se ha derrostrado una profunda nodificacin de la penreabilidad
vascular (Martn treno, 1992>.
De acuerdo con lo discutido anterionrente se puede deducir que
el tino de Sturnus unicolor es anat&nicamente sertejante al del pollo
y otras aves. Tambin la estructura general de los lbulos tniicos,
con una clara delimitacin entre la corteza y la nMula, se puede
considerar similar a la de otras aves y, en general a la que
presentan los mamferos y la mayora de los vertebrados. El estrana
del rgano esta constituido por una serie de clulas epiteliales,
cuya caracterstica ms

notable es

su heterogeneidad

estructural,

mayor que la descrita hasta ahora en el tino de otras aves pero

confirmada mediante anticuerpos nonoclonales que permiten distinguir
subpoblaciones de clulas epiteliales en el tino del pollo.
Tanto la presencia de quistes uni y pluricelulares y de
corpsculos de Hassal coincide con la situacin en pollo y otras
aves y en mamiferos, siendo de resaltar la presencia de quistes
ciliados, aparenterente ausentes en pollo, pero presentes tambin en
algunas

otras

aves y

en mamferos.
142

Aunque no podernos

aclarar

demasiado acerua de la funcin de estas estructuras, nuestros

resultados apoyan
la idea de que, adems de otras posibles
funciones, tienen gran importancia en la elindnacin de restos
celulares y otros productos.
Un dato interesante es la existencia de al menos dos tipos
celulares con aparente actividad neuroendocrina, mientras que en
pollo y otras aves solo se ha descrito un tipo, lo que permite
suponer una heterogeneidad en
relacin con la produccin de
neuropptidos parecida a la situacin en mamferos.
En relacin con las caractersticas de las clulas linfoides y
su distribucin, el tino de Sturnus unicolor es sarejante al del
pollo y otras aves y, en general al de mamferos y otros vertebrados
y lo misno se puede considerar para los macrfagos y las clulas
interdigitantes presentes en l, apoyando nuestras observaciones
ultraestmcturales

un origen nonoctico para estas ltimas.

Tambin la presencia de clulas ztnioides es una caracterstica

ccctin al tino de todos los vertebrados. La presencia de elaxentos
jvenes y viejos degenerados en el tino de Sturnus unicolor, sugiere
que cierto grado de recambios deba de existir para estas poblaciones
en el interior del tino.
Finahtente,
destaca
la
existencia de un
proceso de
eritropoiesis intratmica, ya descrito en algunas aves, y algunos
mamferos, aunque no en el poo, que se produce de manera cclica
en determinados intentos de la vida del aninal, acca~afiada de una
serie de cambios estructurales en el rgano y que, de acuerdo con
nuestra hiptesis, estaran
regulados por las variaciones
honnnas sexuales circulantes que ocurren durante dicho ciclo.

143

de

III. OISA DE FABRICIO.

La bolsa, de Fabricio es un rgano linfoepitelial exiusivo de
las aves, situado en la zona dorsal de la cloaca y cuya relacin con
el sistema innine se estableci a partir de los trabajos de Glick y
cois. en 1956.
En Sturnus unicolor

aparece

cano un rgano cilndrico, con

forma de saco, que se desarrolla en la pared dorsal del proctodeo.

En el centro de este rgano existe un canal que catunica con la luz
intestinal que, a su vez, se ramifica en otros canales. Esta
situacin es general en talas las aves, aunque existen ligeras
variaciones de forma en distintos grupos, siendo ms o menos
esfrica en pollo (Hodges, 1974; Gick, 1982) y cilndrica en pato
(Glick, 1982> y Sturnus vulgaris <Glick y Olah, 1982>. Por otra
parte, en avestruz aparece ms bien cato un rgano de la pared del
prcctcdeo que cato un apndice (Von Rautenfeld y Budras, 1982).
La norfologa y estructura de la bolsa de Fabricio ha sido
ampliamente estudiada en ~llu~
(Ackerman y Knouff, 1959; Fraer,
1974; Eodges, 1974; Rose, 1979; Glick, 1982) y en ~
(Glick, 1960;
Ward y Middleton, 1971> y, it~s recientemente, en algunas especies de
Struthionifornes
(Von Rautenfeld y Budras, 1982> y en Sturnus
vulgaris (Gick y Olah, 1982). Cano en Sturnus unicolor en todas
estas especies la pared de la bolsa consta de un epitelio que
recubre la luz de los canales, una nucosa que contiene numerosos
folculos linfticos y una fina serosa (Rose, 1979; Glick, 1982; Von
Rautenfeld y Budras, 1982>. Mientras que en la mayora de las
especies estudiadas el canal
protusiones de la nucosa,

central de la bolsa est ocupado por

las plicas bursales, que contienen

numerosos folculos linfoides, nuestros resultados dennestran una

ausencia de tales plicae en la bolsa de Sturnus unicolor, nostrando
el canal central con una superficie luminal lisa en la que no
existen folculos, que solo estn presentes en la nucosa de los
canales secundarios, cato se ha descrito
en Sturnus vuicraris (Glick
y Olah 1982).
144

En Sturnus unicolor los folculos bursales aparecen cano

invaginaciones en la itncosa, de manera semejante a lo que ocurre en
la mayora de las especies, aunque en Struthionifornns se presentan
cano proyecciones de la itucosa en la luz de los canales, lo que
puede representar una condicin primitiva, ya que, durante la
ontogenia de la bolsa en Gallus (Halbrook y col., 1974; Glick y
cois., ~
y Anas (Mark, 1944), se observa una situacin semejante
que desaparece durante las iiltinas fases del desarrollo embrionario.
En concordancia con lo observado en pollo (Eockman y Coaper,
1973; Glick, 1982; Naukkarinen, 1982> y en Sturnus vulgaris, en el
epitelio que recubre los canales de la bolsa de Fabricio de Sturnnj
unicolor se diferencian dos regiones histolgicamente distintas, un
epitelio intertolicular y un epitelio asociado al folculo.
El epitelio interfolicular de la bolsa de Sturnus unicolor es
un epitelio cilndrico pseudoestratificad.o, cuyas clulas contienen
grnulos de micina, pero que, a diferencia del pollo, y al igual que
se ha descrito en Sturnus vulgaris (Glick y Olah, 1982) presenta
pocas vellosidades. En todos los casos, una lmina basal separa al
epitelio
interfolicular
del tejido
conjuntivo
interfolicular
subyacente. Es notable la presencia de bacterias adosadas a la
superficie luininal de las clulas epiteliales que, a veces, parecen
penetrar en los espacios intercelulares e, incluso, invaden el
citoplasma de algunas clulas,
y la presencia de clulas de
distintos tipos (linfocitos, macn5fagos, granulocitos) infiltradas
entre las

clulas epiteliales

granulocitas heterfilos,
presencia de bacterias.

y que,

parecen

al menos en el

tener

caso de los

alguna relacin

con la

Se han observado bacterias en la luz de los canales de la

bolsa de Fabricio de Rhea anericana (Von Rautenfeid y Budras, 1982>
y pollo, donde se ha derrostrado que pueden penetrar, desde la
cloaca, xmdiante novimientos de bateo, que se producen cato
consecuencia de contracciones rtmicas de la bolsa, que parecen
estar encaminadas a mantener un intercambio constante de material
145

entre la bolsa y la cloaca (Schaffner y cois., 1974>. La existencia

de esta contaminacin bacteriana podra ser niportante para la
aparicin y desarrollo de algunas funciones de la bolsa ya que, en
pollos
bursectcrnizados
quirurgicannnte,
se puede restaurar,
parcialmente, la respuesta innine hunoral nediante implantacin de
fragnnntos de bolsa o intestinales que contienen microorganisnos,
pero no con fraguentos bursales estriles (Schaffner y cols., 1974;
Sorvari y Sorvari, 1977>. Sin aubargo, en el caso de la bolsa de
pollo, los microorganisttos parecen ser degradados por la actividad
enzimtica lisoscxnal de las
clulas del epitelio asociado al
folculo y no se han descrito asociados al epitelio interfolicular.
Una asociacin tan estrecha entre epitelio interfolicular y
bacterias cato la observada por nosotros ha sido descrita en las
tonsilas cecales de pollo (Glick y cols., 1978) donde se fijan a la
superficie pero raramente invaden el epitelio, lo que ha sido
considerado cazo una forma de supervivencia de estas bacterias que
encontraran en su capacidad de adhesin a la superficie de la
itucosa un sistexn de fijacin al huesped. Sin atargo, la presencia
de granulocitos heterfilos, que son capaces de fagocitar bacterias
(Hodges, 1979), parece indicar algn tipo de actividad frente a la
invasin del epitelio por algunas bacterias patgenas.
La presencia
de linfocitos
infiltrados en
el epitelio
interfolicular de la bolsa de Fabricio no ha sido descrita en
ninguna de las especies estudiadas, sin atbargo es un hecho en
nunerosas localizaciones del epitelio intestinal de mamferos y del
pollo, incluido el epitelio cloacal (Lawn y cols., 1988>, as cato
aquel que recubre diferentes acnalos de tejido linfoide presentes a
lo largo del tubo digestivo, cato las placas de Peyer o las tonsilas
cecales <Befusycols., 1980; Glicky cois., 1981; Burnsy Maxwell,
1986>, aunque en estos rganos aparecen, con frecuencia, asociados a
clulas epiteliales
especializadas, que parecen corresponder a las
clulas M descritas por Owen y Jones (1974> en mamferos. los
linfocitos infiltrados en el epitelio intertolicular de la bolsa de
Sturnus unicolor no parecen asociados a ningn tipo especial de
146

clula epitelial,
pero tampoco se pueden considerar totaiii~nte
sanejantes a los que existen en el epitelio intestinal del pollo ya
que,
en este
caso, la mayora presentan
algunos
grnulos
electrodensos en su citoplasma (Lawn y cols., 1988>.
En
cuanto a la presencia de macrfagos en el epitelio
interfolicular, Naukkarinen (1982> considera que, al menos parte de
ellos, participan
en el
transporte de antgenos y pairan
representar una forma de eliminacin, a travs de la luz de los
canales, de antgenos y otras partculas capturadas en el epitelio
interfolicular,
migrando desde la ndula de los folculos. La
presencia de nt.mnrosos cuerpos densos a los electrones en estos
nncrfagos nalulares es carpatible con esta funcin, sin embargo, el
hecho de que en nuestros resultados no hayamos observado macrfagos
migrando hacia el epitelio ni macrfagos en la luz de la bolsa,
nos pentiite asignarles, con seguridad, una funcin semnnjante.

no

Glick y Olah (1982> han sugerido que la falta de plicae en

Sturnus vulcaris pueda hacer jugar un papel especial del epitelio
interfolicular en el transporte, desde la luz, de sustancias que
deban alcanzar el epitelio asociado a los folculos de los canales
secundarios. Teniendo en cuenta las semejanzas de la bolsa de
Fabricio de Sturnus unicolor
con la de Sturnus vuicraris no es
gratuito pensar que el epitelio interfolicular realizara una funcin
semejante,
niaxime si
se considera la descrita infiltracin
intraepitelial de linfocitos, macrfagos y granulocitos y la ntima
asociacin del epitelio con bacterias.
El epitelio

asociado a los folculos

de la bolsa de Fabricio

de Sturnus unicolor aparece separado del epitelio interfolicular por

una depresin en forma de surco y constituye una especie de penacho
que se proyecta hacia el canal de la bolsa. Esta disposicin, as
cato
la
presencia
de clulas
epiteliales
columnares
con
microvellosidades
y
algunas vesculas
en la regin apical,
claramente diferenciables
del epitelio
interfolicular por
la
ausencia

de grnulos

de mnucina,
147

coincide,

en general

con

la

estructura descrita en Sturnus vuicraris (Glick y Olah, 1982> y pollo

(Bocknian y Cooper, 1973; Naukkarinen, 1982). lo misto que en estas
especies, las clulas del epitelio asociado al folculo mantienen
uniones,
mediante desnoscitias,
con
las clulas
del epitelio
interfolicular circundante. Tambin es general la ausencia de una
tinnibrana basal, lo que permite que las clulas epiteliales ms
profundas mantengan contactos, tambin mediante desinrisatias, con las
clulas que fonnan el estrcna epitelial de la mdula de los
folculos linfoides. En el epitelio asociado al folculo de Sturnus
unicolor existen infiltrados linfoides y, a diferencia de lo que
ocurre en poo, nunerosos macrfagos con evidencias de material
fagocitado en su citoplasma. Esta situacin ha sido tambin descrita
en la bolsa de Sturnus vulcaris <Glick y Olah, 1982>.
Tradicionainnnte se ha considerado que las clulas
del
epitelio asociado al folculo tenan un origen epitelial (Bockman y
Cooper, 1973; Naukkarinen y cois., 1978; Naukkarinen, 1982) aunque
representaban
elatentos mrcdificados
cano consecuencia
de su
interaccin con las clulas linfoides subyacentes (Beezhold y cols.,
1983>. Se ha descrito, as, su diferenciacin a partir del epitelio
que recubre la mucosa de la bolsa entre los das 12 y 15 del
desarrollo

atibrionario del

pollo

(Naukkarinen y

cols.,

1978),

considerndolas, en algunos aspectos semejantes a las denaininadas

clulas MM (Owen y Jones, 1974>, presentes en el epitelio folicular
del tejido linfoide asociado al tubo digestivo (GALT> de mamferos
(CX.zen, 1977; Owen y Nenamic, 1978> y en las placas de Peyer de pollo
(Befus y cois., 1980>. Dichas clulas parecen especializadas en la
captura de
antgenos
y
otras
partculas. Algunas de las
caractersticas estructurales de las clulas M, caro el escaso
desarrollo de sus microvellosidades y la presencia de vesculas en
la zona apical se observan tambin en las clulas epiteliales
asociadas al folculo de la bolsa de Fabricio de Sturnus unicoloL
Datos ms recientes, sin

entargo, han cuestionado

este origen

epitelial de las clulas asociadas a los folculos de la bolsa.

flipetti y cols. (1983; 1990) sugieren que se trata de clulas
148

nesenquimticas con caractersticas epiteloides, besndose en su

mayor seminjanza con las clulas mesenquimticas y los macrfagos que
con clulas de naturaleza epitelial.
Por ejemplo, no muestran
membrana basal pero si intensa actividad pinocittica (Bockman y
Cooper, 1973; Schaffer y ocs., 1974; Naujdcarinen y cois., 1978;
Inpetti y Doifi, 1980; Naukkarinen, 1982> y esterasa inespecfica
(Schaffuer y cols., 1924; Ruuskanen y cols., 1977>. Aclens, caxo los
xtncrfagos, son sensibles a carragenina (Dolfi y cois., 1981> y a
slice (lnpetti y cols., 1983).
Algunos

resultados

obtenidos

utilizando

anticuerpos

nonoclonales apoyan indirectamente esta hiptesis. As, las clulas

del FAE son positivas para los anticuerpos tronoclonales MDI 51 y MDI
73, que no reaccionan, sin embargo con otras regiones epiteliales de
la bolsa, mientras el MDI 60, que si reacciona con ellas, no lo hace
con las clulas del FAB (Boyd y cois.,

1987). Tampoco reaccionan con

anticuerpos antiqueratinas, uno de los principales marcadores de

clulas epiteliales (Dolfi y cois., 1989> y Shunde y cois. (1988>
han descrito un tipo de clula hematopoytica, torfolgicamente
distinta de los precursores linfoides, cato precursora de las
clulas del FAB. No obstante, los resultados obtenidos utilizando
otros anticuerpos nonoclonales no son tan claros. Daningo y cois.
(1986> han descrito un anticuerpo itonoclonal B.2 que es positivo
tanto
para las
clulas
del FAB cato para
las
clulas
epitelioreticulares
de la ndula y del borde cortico-medular de la
bolsa que, cano se discutir ms adelante, parecen ser atas de
origen epitelial.
La funcin del epitelio asociado al folculo est relacionada
con su actividad de pinocitosis. En la bolsa del pollo se ha
denostrado que este epitelio captura, entre otras sustancias, tinta
china, carbn coloidal (Bcrkman y Ceoper, 1973; Schaffer y cols.,
1974; Sorvari y cois., 1975; Naukkarinen y cols., 1982; Beezhold y
cols., 1983), ferritina (Bockman y Ceoper, 1973; Gflnore y Bridges,
1977), partculas de latex (Schaffer y cols., 1974) y peroxidasa
(Ecckuian y Stevens, 1977>.
149

En
condiciones
fisiolgicas, diversas
sustancias pueden
alcanzar el epitelio que cubre el folculo procedentes de la luz
intestinal nediante unvimientos de succin que se realizan en la
cloaca y
se
inician
al
final del
desarrollo
embrionario
(Naukkarinen, 1982). Las partculas captadas por el epitelio son
transportadas
con posterioridad al
interior de los folculos
linfoides, Esta capacidad del epitelio para realizar endocitosis se
inicia poco antes del final del desarrollo strionario (Bockman y
Cooper, 1973> y alcanza su mxirto a las diez sananas de edad
(Sorvari y Sorvari, 1977). Despus de la invc,lucin de la bolsa, los
movimientos de succin dirigen el material intracloacal a las
tonsilas cecales, aunque algunos autores han sugerido que la bolsa
de Fabricio tiene capacidad para funcionar cano rgano linfoide
secundario despus de desaparecer su capacidad formadora de clulas
B (Schaffner y cols., 1974; Sorvari y cois., 1975; Naukkarinen,
1982). Aunque sera necesario el ezrpleo de trazadores para darostrar
fidedignamente la existencia de actividad pinocittica en el
epitelio
folicular de la
bolsa de Sturnus unicolor cato la
encontrada en el del pollo, la presencia de nutrerosas vesiculas en
el borde apical de estas clulas apoya una actividad de este tipo.
Adems, la presencia, en el caso de Sturnus unicolor de nunnrosos
macrfagos infiltrados en el
epitelio, podra jugar un papel
suplerentario en la captura y transporte de antgenos y otras
sustancias hasta el tejido linfoide folicular caro se ha descrito en
el GALT de mamferos (Iefevre y Joel, 1984>.
Por otra parte, es controvertido el significado de este
transporte y, en especial, si es necesario un transporte antignico
a travs del epitelio asociado a los folculos de la bolsa para
pennitir su funcionamiento cato rgano linfoide primario. Beezhold y
cols. <1983) han propuesto que el transporte de contenido luminal
durante el desarrollo atibrionario, en catinacin con los uncrfagos
de la mdula que capturan material antignico y no antignico
procedente del epitelio (Sorvari y Sorvari, 1977; Naukkarinen, 1982;
NauJckarinen y Sorvari, 1982 a> podra influir en la diferenciacin
de las clulas B. Por el contrario, Inpetti y Dolfi (1980) han
denustrado que puede existir linfopoyesis en la bolsa sin necesidad
150

de ningn factor de la luz intestinal.

Resultados ms recientes
sugieren
que la estimulacin antignica
estiunlara, ms que
inducira, el desarrollo de las clulas B (Boyd y Waixl, 1984; ERina
y cois., 1985> lo que sera de inters para una rpida adaptacin
del sisteua inmune del animal a su medio atiente.
La mucosa subepitelial de la bolsa de Fabricio de ~turnuu
unicolor est ocupada por nunerosos folculos linfoides formados por
una corteza y una mdula separadas
por una capa de clulas
epiteliales limitadas
por una itembrana basal
bien definida.
Satejante organizacin ha sido descrita en la bolsa de pollo
(Fraer, 1974> y de Sturnus vulgaris (Glick y Olah, 1982).
La mdula de los folculos de la bolsa de Fabricio de Stnznu~
unicolor presenta poca densidad celular, sobre todo en la zona ms
central y en la cercana al epitelio asociado al folculo, y nuestra
una organizacin histolgica que coincide, en general, con la
descrita por otros autores, fundanentainente en pollo (Ackernian,
1962; Frazier, 1914; Hodges, 1974; Nauk]carinen y Sorvari, 1982),
presentando
un
estrcana formado por clulas
con numerosas
prolongaciones,
en cuyos
huecos
aparecen
clulas
libres,
fundamentahtente linfocitos y macrfagos.
En Sturnus unicolor este estrana medular est formado por una
red de clulas densas a los electrones con numerosos haces de
tonofilanentos
alrededor
del
ncleo y
en
sus
abundantes
prolongaciones siendo frecuentes los contactos, mediante desuosatias,
de estas prolongaciones con las de clulas vecinas y con clulas de
la zona basal del epitelio asociado al folculo. No presentan
diferencias importantes que permitan establecer ms de un tipo de
clula formando parte de
este estrcxrna. Estas
caractersticas
concuerdan, en general con las observaciones realizadas por otros
autores en pollo (Ackerman, 1962; Frazier, 1974; Naukkarinen y
Sorvari, 1982 b> aunque en esta especie las clulas que constituyen
el estrcmna de la itdula boreal se han descrito con diferentes
naubres.
Ackennan
(1962>
las
denanin clulas
epiteliales
151

4.

endodrmicas mientras flzazier (1974) describe dos tipos de clulas

epitelio-reticulares medulares, claras y oscuras, que posiblaiente
representan dos fontnas del misto tipo celular con diferente grado de
desarrollo o distinto estadio de actividad celular. Naukkarinen y
Sorvari (1982 b> las describen cano clulas reticulares dendriticas
y consideran, en base a que parecen retener partculas de carbn en
sus prolongaciones y presentan contactos con linfocitos que, adens
de estructuras de soporte, pueden constituir una superficie sobre la
que antgenos, linfocitos y nacrfagos
puedan desarrollar las
interacciones necesarias para llevar a cabo respuestas innunes
hunurales.
Algunos datos
recientes parecen
apoyar un origen
epitelial para estas clulas ya que, caro las que forman el borde
cortico-nalular,
adans de presentar tonofilamentos y desnosanas,
son positivas para citoqueratina y antgenos BL (Hoshi y cois.,
1988>.
Ha sido apuntado que las clulas epiteliales de la ndula
bursal podran jugar algn papel en la diferenciacin de los
linfocitos B al igual que sucede con el epitelio tmico y las
clulas T (Lupetti y cols.,
se describi
nolculas,cain

la
la

1990>. En este

sentido hace ya aos que

capacidad de dichas
clulas para
secretar
dencaninada bursapoitina, que eran capaces de

inducir expresin de antgenos especficos de clulas B en clulas

de la bolsa y de la ndula sea de pollo (Berola y cois., 1982>. En
el caso de la ndula bursal de Sturnus unicolor, la disposicin de
las clulas linfoides en grupos rodeados por prolongaciones de las
clulas epitelio-reticulares, de manera parecida a cano se disponen
en la corteza

del tino,

apoyan la

posibilidad de que ocurra

un

fenreno de este tipo. Sin embargo, no henos observado ninguna

caracterstica ultraestructural que apoye una actividad secretora
por parte de estas clulas.
En Sturnus unicolor la poblacin linfoide de la ndula de la
bolsa de Fabricio est constituida, fundamentalmente, por linfocitos
medianos y grandes y algunos linfocitos pequeos, que se acuntnlan,
preferentarente, en la periferia de la mdula. Generalmente se ha
considerado que los folculos bursales contienen, exclusivamente,
152

clulas B (Eoyd y Ward, 1978>, sin embargo, aunque la mayora son

ANAE-negativos y, por tanto, posibles clulas E (Naukkarinen, 1982)
y ms del 90 % son positivos para el anticuerpo non<rlonal IIISOl,
especfico de clulas E (Jeuriasen y cols., 1988 a>, algunos
linfocitos medulares muestran actividad citcplsmica de ANAE, lo que
indica que son clulas r (Naukkarinen, 1982), aunque no est clara
la funcin que pueden desempear.
Lt5gicannnte, con nuestros
resultados,
exclusivamente
ultraestructurales,
es
in!iosible
establecer las caractersticas de los linfocitos presentes en la
mdula bursal de Sturnus unicoloL
La existencia de contactos entre clulas linfoides medulares
no ha sido descrita hasta el intento, pero se han observado
contactos similares entre linfocitos corticales (Holbrook y cois.,
1977>
que podran
desempear algn papel funcional
en
la
transferencia de informacin clula a clula.
Entre las clulas libres de la xntdula de los folculos
bursales de Sturnus unicolor aparecan algunas clulas de aspecto
dendritico, cuyas prolongaciones contactaban con clulas linfoides
vecinas. Dichas clulas mostraban grnulos citoplsmicos de italiana
densidad electrnica que parecan vaciar su contenido al espacio
extracelular, lo que sugiere que poseen cierta actividad secretora.
Estas clulas
presentan ciertas
semejanzas con las
clulas
secretoras descritas por Olah y Glick (1979, 1981, 1987) en la
mdula bursal del pollo, cerca del borde crtico-medular. En un
principio, la morfologa de estas clulas sugiri a Olah y Glick
(1981) que sus precursores podan tener naturaleza linfoide. Ms
recientemente, estos misitos autores apuntaron que los precursores de
estas clulas podan ser las clulas mesenquimticas oscuras que
aparecen en la bolsa durante el desarrollo etrionario (Olah y
Glick, 1987>. Adems, han propuesto una relacin entre ellas y las
dencaninadas clulas asociadas
luego> que parecen implicadas

a los elipsoides esplnicos (ver

en la captura y procesamiento de

antgenos (Glick y Olah, 1984).

153

La presencia de nncr5fagos en la mdula de la bolsa de

Fabricio de Sturnus unicxJ.~n. es un hecho descrito ya por otros
autores, a pesar de que su significado funcional no es claro (Duxcan
y M~Arthur, 1979; Naukkarinen y Sorvari, 1982 a>. Tales clulas
seran capaces de capturar materiales que alcanzan la mdula a
travs del epitelio asociado al folculo (Naukkarinen y Sorvari,
1982 a), migrando despus al epitelio interfolicular,
pero nunca al
epitelio asociada al folculo (Naukkarinen, 1982). Otros autores,
por el contrario, han observado que, en entriones y pollos jvenes,
migran macrfagos desde la corteza a la mdula y alcanzan la luz
bursal a travs del epitelio asociado al folculo (Niedorf y
Wolters, 1974>. la morfologa de los macrfagos observados en la
mdula de la bolsa de Sturnus unicolor tatin sugiere su sflrejanza
con los inacrfagos tingbles de los centros
germinales y su
observacin infiltrando el epitelio folicular apoya los resultados
de Niedorf y Wolters (1974>, si bien no se identificaron en la luz.
la ausencia absoluta de vascularizacin en la mdula de la
bolsa de Fabricio de Sturnus unicolaL, es una caracterstica catn a
todas las especies estudiadas hasta la fecha (Frazier, 1974; Hodges,
1974). Este fenteno ha sido relacionado con la necesidad de un
atiente libre de antgenos para la diferenciacin E <Schoenwolf,
1981>, si bien, a tenor de lo anteriormente discutido respecto a
captacin antignica a travs del epitelio folicular, el hecho
parece realnente relevante. De todas maneras, en la bolsa
Fabricio se ha descrito una barrera bolsa-sangre ms restrictiva
paso de las niacratnl&ulas circulantes que
(Davenport y Alen, 1985>.

la existente

la
no
de
al

en el tino

La mdula y la corteza de la bolsa de Sturnus estn separadas

por una capa continua de clulas epiteliales poco diferenciadas, a
tenor de su densidad electrnica y de la cantidad de tonofilaitnntos,
que presentan, del lado cortical, una lmina basal. Tanto la lmina
basal cano las clulas epiteliales del borde crtico-ax~dular son
continuacin
de la
basal
y de
las
clulas
del epitelio
interfolicular,
lo que peninte
suponer un origen ccztn. Esta
154

disposicin se corresponde con la observada en la bolsa del pollo

(Frazier, 1974; Rose, 1979;
Naukkarinen y Sorvari,
1982 b).
Realnnnte, la naturaleza epitelial de estas clulas parece clara, a
tenor de la presencia de desnnscsnas y tonofilannntos (Inpetti y
cols.,
1990> y, cano nosotros apuntanos, un
cierto grado de
indiferenciacin ha sido descrito para ellas en la bolsa del pollo
(Frazier, 1974>.
Adenis, expresan nnrcadores reconocidos
por
anticuerpos inonoclonales cano B.2 (flaningo y cols., 1986) y MDI 60
(Boyd y cois., 1987>, especficos de clulas epiteliales. Por otro
lado, Boyd y cols. (1983> han aportado que las clulas del borde
crtico-InEdular dan lugar, durante la sitriognesis, al camonente
epitelial de la mdula. Sin eitargo, mientras en dicho epitelio
medular se expresan antgenos B-L <NauJckarinen y Sorvari b, 1982;
Hoshi y cols., 1988> las clulas crticonedulares son negativas
para este marcador, lo que sugiere una cierta diferenciacin del
epitelio
nalular,
reflejo,
posiblemente,
de
la
distinta
funcionalidad de los dos tipos epiteliales.
La corteza folicular se desarrolla, al menos en pollo, ins
tarde que la ndula y, posiblarEnte, no
alcanza su carpeto
desarrollo hasta un poco despus de la eclosin (Bayd y Ward, 1984;
Garca Herradn, 1987). Por

otro lado, no es claro el origen de las

clulas que forman el estrcmn cortical. Annque algunos autores

consideran que se forman a partir de clulas epiteliales de la
mdula (Ackenuan, 1962) y, por lo tanto, tendran un origen ocatn,
otros les
asignan un
origen iresenquimtico (Frazier,
1974).
Recientainnte se ha denostrado que las clulas del estrana cortical
de la bolsa de pollo no reaccionan con el nunoclonal B.2 especfico
de epitelio y que, cato antes indicbamos, si tiene el epitelio
medular (Dcmango y cols., 1986). Por otra parte, Boyd y cois.
(1976), utilizando un suero especfico, han demostrado la existencia
de una red de fibras de reticulina relacionada con la lmina basal
del borde crtico-iredular y con los capilares presentes en esta
zona, lo que puede ser un argumento para apoyar la presencia de
clulas reticulares de origen nesenquimtico. En la corteza de los
folculos de Sturnus unicolor se pueden taxttin apreciar algunas
155

fibras asociadas a los capilares del lmite crticonainilar, pero no

se puede establecer
clulas del estrana.

una clara

relacin de estas fibras

con las

La presencia de niacrfagos en la corteza de los folculos de

la bolsa de ~turnu~ es tairbin un hecho ccinn observado en numerosos
trabajos (IRrazier, 1974; Hodges, 1974>. Estos macrfagos presentan
caractersticas nuy similares a los medulares. Aunque es posible que
tengan alguna relacin con la diferenciacin de las clulas E,
apenas hay datos acerca de su funcin. De acuerdo con la hiptesis
de Naukkarinen (1982) podran ser parte del sistema del transporte
de antgenos, aunque nuestros datos no pennitieron evidenciar su
migracin desde la mdula.
En nuestros resultados,
los
linfocitos corticales
se
presentan, generalmente, en grupos, manteniendo estrechos contactos
entre ellos y, a veces, con algunos ztiacrfagos, de manera nuy
similar a lo que ocurra en la zona perifrica de la mdula. Una
situacin similar, caxo ya henos discutido ms arriba, ha sido
descrito por Eolbrook y cols. ~
aunque, al contrario de lo
descrito por estos autores, estos contactos, en el caso de Sti~rnij~,
parecen menos desarrollados que los observados en la mdula, ya que
no presentan ningn tipo de diferenciacin especial en las zonas de
contacto. Cato ya mencionanos antes, es posible que estos contactos
sean expresin de algn tipo de cooperacin entre las clulas
linfoides y entre las clulas linfoides y los macrfagos.
relaciones de los linfocitos corticales con los medulares
todava, una cuestin sin resolver caTpletalrente.
Algunos
Las

es,

autores, basndose en evidencias ontognicas, consideran que los

linfocitos corticales son ms maduros que los medulares (Houssaint y
cols., 1979>, mientras otros, sobre la base de la expresin de
ciertos antgenos (Boyd y Wani, 1978>, incluyendo la de Igs, que es
negativa en linfocitos corticales (Grossi y cois., 1977; Kinkade y
Cooper, 1971>, consideran lo contrario. Por otra parte, aunque los
dos tipos de linfocitos son positivos frente a antgenos HL, el
156

hecho de que, durante el desarrollo etrionario, la expresin de

estos antgenos preceda a la expresin de Ig sugiere que los
linfocitos medulares son tuis maduros que los corticales (Hoshi y
cols., 1988>. Por otro lado, es frecuente la migracin de linfocitos
a travs del borde crticonndular (Olah y cols., 1975>, algo
taxtin observado en el caso de Stiirnu~, pero realmente hay nuchas
controversias acerca de la direccin del movimiento.
tina anrortante diferencia entre la corteza

y la mdula de los

folculos de la bolsa de Fabricio de Sturnus unicoloL es la

existencia de una inrortante red de capilares en la corteza y su
total ausencia, cano antes
mencionabanos, en la mdula. los
capilares corticales estan situados, fundamentalmente, junto al
borde
crticonedular, corriendo en paralelo a las clulas
epiteliales, de tal manera que la lmina basal que bordea el
endotelio de los vasos sanguineos est estrechamente asociada a la
lmina basal del epitelio. Esta distribucin de los capilares
coincide con lo observado en otras especies (Frazier, 1974; Eodges,
1974>. A travs del endotelio de estos capilares corticales henos
observado la migracin de linfocitos. Dicha migracin ha sido
observada tartin por otros autores siendo considerada cano una via
de migracin a los rganos linfoides perifricos
de linfocitos
bursales (Clawson y cois., 1967; Holbrook y cols., 1974> aunque
otros han propuesto cano vta de salida de la bolsa los capilares
presentes en el tejido interfolicular (Ekino y cois., 1979>.
El resto de la itucosa de la bolsa de Fabricio de ~tunxu
unicolor est ocupado por un tejido conjuntivo interfolicular que,
cano en el caso del pollo (Hodges, 1974> est constituido por una
red de fibras de reticulina asociada a fibrocitos.
Aparte del mantenimiento de los folculos linfoides, hay pocos
datos
convincentes
acerca
de la
funcin de
las
reas
interfoliculares, aunque a tenor de su caxposicin celular se han
fornilado varias hiptesis.
As, para Naukkarinen (1982>,
la
existencia de clulas nonocticas y de itiacrfagos sugiere un papel
157

en el transporte antignico. Por otro lado, los numerosos linfocitos

patrian representar clulas en migracin hasta los linftioos que
solo existen en esa zona si, cato proponen Ekino y cols. <1979) sta
es la ruta de salida de los linfocitos de la bolsa, o hacia los
nuxtnrosos capilares sanguineos. La presencia de plasmticas en esta
zona
ha sugerido a Dolfi y cols. (1988>
que este tejido
interfolicular colaborara con el tejido linfoide difuso en la
neutralizacin de antgenos presentes en la luz
intestinal,
seleccionando los que pueden alcanzar los folculos de la bolsa.
Realirnnte es dificil abecribir una funcin concreta a este tejido
puesto que, en realidad, sus ccatponentes son
los tpicos de
cualquier lmina propria intestinal y, en este sentid, es arriesgado
asegurar que tenga un significado especial y especfico debido a su
relacin topolgica con los folculos de la bolsa. Por otra parte,
aunque se observan granulocitos en el tejido interfolicular de la
bolsa de Sturnus, son clulas maduras y en ningn caso hatos
encontrado signos de la granulopoyesis descrita en la bolsa de pollo
(Le flouarin y Houssaint, 1974; Quesada y Agulleiro, 1984>.
La existencia de un tejido linfoide difuso no organizado en
folculos, que ocupa parte de la pared dorsal del canal central de
la bolsa de Fabricio, en el borde de sta con el proctodeo, ha sido
descrita en pollo (Cdenhal y Brazile, 1979 a, b; 1960; Nauickarinen,
1982> y en pato (Ward y Middleton, 1971). En el caso de
Lfl3~
unicolor los acxtulos de este tipo son varios, tanto en posicin
dorsal caro ventral, aunque siaripre cerca de la cloaca y su
histologa es similar a la descrita en las especies mencionadas. Se
trata de un estrana de clulas reticulares entre las que se observan
clulas libres de naturaleza diversa: clulas linfoides de distintos
tamaos, plasmticas en distintos grados de desarrollo, as cato
macrfagos y clulas interdigitantes que establecen contactos con
las clulas vecinas.
En

Sturnus

unicolot

est

irrigado

por

una

red

de vasos

sanguineos, que responden principalmente a dos nxxlelos: por un lado

hay capilares de endotelio aplanado, preferentainnte situados cerca
158

de la ituscularis, semejantes a los presentes en el tejido conjuntivo

interfolicular, y por otro vnulas de endctelio alto cano las de las
reas T-dependientes de los rganos linfoides perifricos de
mamferos, que se localizaban entre la masa de tejido linfoide.
Este rea, que en el pollo no aparece hasta despus de la
eclosin (Odendhal y Brazile, 1980) ha sido considerada cano una
regin T-dependiente de la bolsa de Fabricio. Las caractersticas
morfolgicas de esta regin en Sturnus unicolor apoyan taitin esta
hiptesis,
en especial
la mencionada presencia de vnulas
postcapilares de endotelio alto y de clulas interdigitantes y el
patrn de distribucin de fibras reticulares observadas con las
tinciones argnticas. En pollo tairbin se han denostrado vnulas
postcapilares en esta zona de la bolsa (CXlendhal y Brazile, 1979 a,
b; 1980; Syrjanen y Naukkarinen, 1982) y Syrjanen y Naukkarinen
<1982> encontraron un aumento de la migracin de linfocitos a travs
de tales vnulas tras inninizacin anal con eritrocitos de carnero,
un tpico antgeno Tdependiente. En mamferos, por otro lado, es
bien conocida la localizacin de clulas interdigitantes en el tfrn
y en las reas T-dependientes de los rganos linfoides secundarios
<Veldman y Kaiserling, 1980; Duijvestijn y Hoefsmit, 1981>. En aves,
cato ya hfltos discutido, la presencia de clulas interdigitantes ha
sido mencionada en el tino de Sturnus vulciaris, una especie muy afn
a la aqu utilizada (Rendal y Frazier, 1979). Mens, Cldendhal y
Player (1979> han derostrado en pollo la presencia de clulas T en
esta regin nndiante tincin con ANAE y analizando el hczning
especfico de tinocitos autlogos marcados radiactivamnente, si bien
hay linfocitos B que, aparentennntennnte, aumentan con la edad
(Dolfi y cols., 1988 b>.

y,

Resulta realmente notable la distinta organizacin estructural

posiblanente, funcional de estos agregados linfoides respecto a

los folculos de la bolsa. En este sentido, Dolf1 y cois. (1988> han

enfatizado, sobre la base de analogas morfolgicas, la idea de un
origen ectodrmico canin para la cloaca, en cuyas paredes dorsales
han observado acxtulos linfoides, y el cuello de la bolsa de
159

Fabricio, donde se localiza el tejido linfoide difuso, mientras el

resto de la bolsa seria de naturaleza endodrmica. Ello podra
explicar, segn estos autores, las diferencias murto-funcionales
encontradas entre los dos tipos de tejidos linfoides presentes en la
bolsa de Fabricio. As, el tejido linfoide difuso de la bolsa y los
acliminlos de la cloaca, participaran conjuntarmnte en la produccin
de anticuerpos frente a antgenos locales inpidiendo la llegada de
antgenos al tejido folicular de la bolsa (Dolfi y cols., 1988). Si
bien nuestro estudio no incluye un anlisis de la ontogenia de la
bolsa de Sturnus que pudiera contribuir a la conf innacin de esa
hiptesis, llama la atencin las numerosas satejanzas morfolgicas
entre el tejido linfoide difuso y las tonsilas cecales, conocidas
cato los principales rganos productores de anticuerpos del tracto
distal en aves despus de la eclosin.
La existencia de una mascularis rodeando a la bolsa de
Fabricio ha sido bien establecida en pollo (Jolly, 1915; Hodges,
1974>, aunque existe controversia respecto a la direccin que siguen
las capas de fibras misculares que la fontian. En Sturnus unt~t~
truestran dos direcciones distintas para estas fibras que parecen
corre sponderse con las fibras longitudinales y circulares que forman
la ituscularis de otras regiones intestinales. Esta distribucin se
corresponde con la inicial descripcin de Retterer (1985>. De todas
maneras, y de acuerdo con Hodges (1974), aunque est claro que
existen capas itusculares dispuestas en varias direcciones en la
ituscularis de la bolsa, es dificil establecer que es circular y que
es longitudinal en un rgano que no es caipletaxtente cilndrico. La
ruscularis de Sturnus, cano en pollo (Hodges, 1974> est cubierta
por una lmina serosa, atravesada por gruesos vasos sanguineos que
se ramifican para penetrar en el rgano y distribuirse por el tejido
interfolicular, constituyendo un plexo vascular niy desarrollado.
En pollo est bien establecido el proceso de regresin natural
que sufre la bolsa de Fabricio entre las 1<) y las 23 sananas de vida
(Wolfe y cols., 1962; HoffmanFezar y Lade, 1972; Yaxnada y cols.,
1913;

Glick,

1977; Naukkarinen y Sorvari,

160

-.

1984). En resumen, los

cambios morfolgicos que sufre la bolsa durante su involucin

afectan, en primer lugar, al epitelio interfolicular que sufre un
proceso de plegamiento al tietro que el tejido linfoide degenera,
accmipaado de un notable incretento del nnnro de zrncr6fagos. Cuando
los ndulos han involucionado, los restos de la zona medular se
transforman en quistes rodeados de clulas epiteliales planas que
descansan sobre una lmina basal alrededor de la cual aparecen
varias capas de fibroblastos (Quesada y cols., 1981).
En el caso de Sturnus unicolor, por el contrario, no henos
apreciado signos de involucin, aunque en algunos ejeiplares adultos
ciertos folculos nostraban una mdula con tenor densidad linfoide y
mayor nmero de xtncrfagos. Teniendo en cuenta que no hatos podido
establecer exactamente la edad de nuestros ejaiplares pero que, al
menos una gran parte de ellos, eran adultos de ms de un ao, es
indudable que la regresin de la bolsa de Fabricio de Sturnus
unicolor, si se produce, es un proceso que tiene lugar nncho mis
tarde que en el pollo. Taxtroco se han encontrado diferencias
estacionales en la organizacin histolgica o en la actividad
celular de la bolsa, a diferencia de lo apreciado en el tino.
Consecuentemente,
en trminos
generales, la organizacin
histolgica de la bolsa de Fabricio de Sturnus unicoloL se puede
considerar similar a la descrita en otras especies, en especial en
pollo. Sin embargo es necesario destacar algunas cuestiones de
inters: en primer lugar, la identificacin, en Sturnus vulciaris
de clulas dendrticas similares a las de la mdula de los folculos
de pollo, aunque nuestra
interpretacin del origen y posible
relacin con la dems clulas es diferente de la apuntada por Olah y
colaboradores y, en segundo lugar, la demostracin de un rea difusa
en el cuello del canal que camunica a la bolsa con la cloaca, con
un clara significacin de zona T-dependiente, a tenor de la
presencia de vnulas de endotelio alto y clulas interdigitantes y,
por ltimo, la presencia de macrfagos en el epitelio asociado al
folculo y su continuidad, cato caracterstica distintiva respecto a
la bolsa de pollo.
161

IV BAZO

Incluso en mayor nedda que para otros rganos linfoides, los

trabajos
publicados sobre distintos
aspectos morfolgicos y
funcionales del bazo de aves estn, practicanente, restringidos al
pollo y solo excepcionalmente han aparecido algunos datos sobre
otras especies.
El bazo de Sturnus unicolor se localiza en el lado derecho del
proventrculo, al igual que en el pollo (Hodges, 1974) y en otras
especies estudiadas cato !tlothrus ater (Ewart y btiMilian, 1910>. En
todos los casos, est rodeado por una cpsula cczpiesta de dos capas
de fibras cubierta de clulas tesoteliales. La capa ms externa
presenta fibras gruesas, aparentenente de colgeno, y contiene
algunas clulas rusculares lisas, mientras la ms interna presenta
fibras ms finas, posiblemente de reticulina, y fibrctlastos. las
fibras de esta ltimtn capa se continuan con las que forman el
estrana del rgano. Aunque en nuestros resultados no hatos apreciado
variaciones iwportantes en el volumen del bazo, algunos autores han
resaltado la importancia de la elasticidad de la cpsula esplnica
en los cambios de volumen experiimntados por el bazo de aves <Fange
y Nilsson, 1985; Garca Herradn, 1987>.
En el bazo de niantiferos, numerosas trabculas que llevan los
principales vasos sanguineos parten de la cpsula, penetrando y
distribuyndose por todo el rgano. En aves se considera que no
existen verdaderas trabculas (Ewart y !4zMillan, 1970; Hodges, 1974>
aunque la identificacin de grandes vasos con pequenas cantidades de
tejido conjuntivo asociado ha conducido a hablar de trabculas
dispersas (Bradley y Grahane, 1960>. La condicin en el bazo de
Sturnus unicolor responde a este ltimo modelo, con los grandes
vasos que penetran en el rgano asociados con tejido conjuntivo, en
continuidad con el de la cpsula, pero
realidad, de verdaderas trabculas.

162

sin que se pueda hablar,

en

El esquenn general de la vascularizacin esplnica de Sturnus

unicolor, que parece determinante en la distribucin histolgica del
tejido linfoide y peninite, en prinEr lugar, la diferenciacin de una
pulpa blanca organizada alrededor de las arterias, capilares y
venas, y una roja, dispuesta alrededor de los senos venosos, nuestra
numerosas
semejanzas con el descrito en otras aves (Ewart y
ttMillan, 1970; Hodges, 1914; Miyaxroto y cols., 1980; Olah y Glick,
1982).
Las arterias esplnicas primarias,
ramificaciones de las
arterias celiacas, que ganan el rgano a travs del hilio, se
ramifican en arterias secundarias y estas, a su vez, en terciarias o
centrales, cuyo dimetro ya permite habla de arteriolas. Dichas
arteriolas pierden
su condicin nuscular, formando capilares
penicilados en los que se puede distinguir una regin proxiitnal nuy
corta,
una porcin inedia con
epitelio cbico, generalmente
ramificada, y una zona final elipsoidal, con una gruesa vaina
fibrosa con fenestraciones, similar a la descrita en el pollo por
Miyanntoycols. (1980> yolahyclick (1982>.
El trmino elipsoide fu introducido por Maller (1970) para
dencatninar a los ndulos celulares que rodean a las ramas terminales
de las arteriolas del bazo de algunas especies, pero no todas, de
vertebrados (Biue y Weiss, 1981 a>. No obstante, se han srpleado
otros ncnbres para definir estas estructuras, cato el de vainas de
Schweigger-Seidel (Solnitzky, 1937>. Adatis de su presencia/ausencia
en distintos vertebrados, su posicin dentro del rgano tambin
miestra diferencias especieespecificas. En iniaxnferos, donde las
arteriolas penetran en la pulpa roja incluyendo las denatiinadas
arterias de la pulpa roja, los elipsoides aparecen cano estructuras
separadas de la pulpa blanca (Blue y Weiss, 1981 a, b; Buyssens y
cols., 1984>, mientras que en las aves, incluyendo Sturnus unicoloL
aparecen colocadas alrededor de la arteria central, de la cual se
derivan (Hoshi, 1972; Miyanoto y cois., 1980; Olah y Giick, 1982;
rnge y Silverin, 1985>. Una localizacin semejante ha sido descrita
en algunas especies de reptiles (Hussein y cols., 1978 a, b, 1919;
163

Zapata y cols., 1981> aunque en otras

(Mnrata, 1959; Tischendorf, 1967).

parecen

estar

ausentes

Las
caractersticas
ultraestructurales
de las
clulas
endoteliales de los elipsoides han sido estudiadas en aves (Olah y
Glick,
1982) y en numerosas especies
de otros vertebrados,
especiaixmnte en niaitiferos y peces telesteos (Weiss, 1964; Hayes,
1970; Chen y Weiss, 1972, Graf y Schfins, 1979; Blue y Weiss, 1981 a)
y presentan caractersticas bastante uniformes y, en general,
similares a las observadas en el bazo de Sturnus unicolo~, aunque
nosotros
no
hemos
observado
la
abundancia
de filamentos
citoplsmicos descrita
en el citoplasma endotelial en algunas
especies.
Un
capilares

aspecto del endotelio de la porcin central de los

penicilados de Sturnus unicoluL es la existencia de

Lenestraciones en la vaina fibrosa que las rodea, a travs de las

cuales se extienden prolongaciones de las clulas endoteliales
organizndose canales labernticos debido a los numerosos microvilli
que presentan estas clulas y que permiten un contacto directo entre
la luz del capilar y los espacios intercelulares del tejido
circundante. Ea presencia de fenestraciones y canales labernticos
en la vaina periendotelial ha sido tambin observada en los
elipsoides esplnicos de pollo (Miyazrnto y cols., 1980; Olah y
Glick,
1982>, mientras
en mamferos se han descrito
las
fenestraciones (Blue y Weiss, 1981 a> y sugerido repetidamente, pero
no probado, la existencia de canales (Schhnigger-Seidel, 1863;
Weiss, 1962, 1964; Blue y Weiss, 1981 a>, a pesar de su observacin
con microscopia electrnica de barrido (Ohta y cois., 1977). Por
otra
parte, el
hecho de que colorantes,
carbn, diversos
microorganismos y protozoos alcancen rapidamente la pulpa roja
esplnica en animales que presentan elipsoides, mientras que en
aquellos que no los tienen solo pequeas cantidades de los mismos
sean capaces de llegar a ella, es un importante argumento a favor de
la existencia de canales (Blue y Weiss, 1981 a>.

164

La parte distal del capilar penicilado que, al menos en

algunas ocasiones, terminaba en Sturnus unicolot en estructuras
globulares
similares a pequefios
senos venosos, conesponden
probablemente a los capilares terminales de los mamferos. Una
situacin semejante ha sido descrita en el bazo de pollo (Olab y
Glick, 1982), aunque flikuta y cols. (1976> consideraron que se
trataba de capilares modificados, equivalentes a los denaninadas
arrtolias de Thania (1895, 1924> y Mal <1900, 1902>.
Si bien en la mayora de los casos necesitan confinnacin,

se

han propuesto michas funciones para los elipsoides esplnicos, desde

su participacin en la regulacin del flujo sanguneo esplnico y en
procesos de filtracin, hasta un papel inninolgico relacionado con
la captacin de antgenos. Schrseigger-Seidel (1863> propuso que el
elipsoide esplnico era fundamentalmente un aparato de filtracin, a
tenor de su capacidad para retener sustancias que haban sido
inyectadas en la arteria esplnica, lo que apoyara, posteriormente,
la
identificacin
de
numerosos niacrfagos
en las
paredes
elipsoidales del bazo de mamferos <Miyanoto y cois., 1980; Blue y
Weiss, 1981 a; Olah y Glick, 1982).
Por otra parte, la dificultad de conseguir un flujo desde la
arteria hasta la vena esplnica despus de perfusin, ha sido
atribuida a la capacidad de los elipsoides de actuar cano una
vlvula <vease Blue y Weiss, 1981 a>. Adems, la presencia de
numerosos filamentos
en las clulas endoteliales de algunas
especies, aunque no
en Sturnus, sugiere cierta capacidad
de
contraccin caro respuesta activa a cambios en la presin sangunea
arterial (Blue y Weiss, 1981 a) y, con ello, cierta funcionalidad en
la regulacin del flujo sanguneo (Weiss, 1964>. En este sentido,
Miyanoto y cois. <1980)
han demostrado la capacidad de los
elipsoides de pollo para contraerse y Olah y Glick (1982> han
apuntado que la inervacin de la vaina fibrosa periendotelial de los
elipsoides, un fen&neno tambin observado en Sturnus, pero no en
mamferos, donde solo se han observado terminaciones nerviosas en la
adventicia

de las arterias

centrales (Reilly y cois., 1979>, podra

165

contribuir taitin a la regulacin del flujo sanguineo esplnico. En

cualquier caso, un papel regulador del flujo sanguineo no excluye
otras funciones, cato las nencionadas de filtracin y/o captacin de
antigeinca.
La naturaleza abierta o cerrada de la circulacin esplnica es
un motivo de controversia en todos los vertebrados. En mamferos,
los
prnEros trabajos a la microscopia ptica,
y algunos a
microscopia electrnica de transmisin, sugirieron que la sangre
alcanzaba los senos venosos de la pulpa roja a travs de canales
linitados por endotelio. Por el contrario, trabajos mis recientes,
tanto a microscopia electrnica de transmisin cato de barrido
indican que la sangre no llega a la pulpa roja via vasos sanguineos,
sino que fluye a travs de una red abierta de clulas reticulares
que finalmente alcanza la pared endotelial de los senos (Itcuskey y
!tcuskey,
1985>. Incluso algunos autores
han evidenciado una
condicin mixta, en parte cenada y en parte abierta (Chen, 1978>.
Recientemente, !tcuskey y MCuskey (1985> y Weiss y cols. (1985)
sugeran que los capilares arteriolares se aproximaban a los senos
de la pulpa roja rodeados de prolongaciones de clulas reticulares
que se mantenan formando un canal cuando el endotelio arteriolar
haba desaparecido, aunque numerosos huecos en las paredes de la
vaina reticular pennitan el flujo de clulas sanguneas. As, estos
autores apuestan por una circulacin anattiicamente abierta pero
funcionalnnnte mixta, tanto abierta cato cenada (Blue y Weiss, 1981
b; Weiss y cois., 1985).
En aves,
Fukuta y cols.
(1916> ruestran terminaciones
artpulares cenadas en los capilares penicilados, rodeadas de una red
de clulas reticulares y fibras que son continuas con la lmina
basal del epitelio y con las fibras de los cordones de la pulpa
roja. No obstante, esta red presenta suficientes huecos cato para
permitir el paso de clulas y por lo tanto permitira una
circulacin abierta. Sin embargo, estos misuos autores (EUmta y
cols., 1969> y,
posteriormente, Miyanoto y cois. (1980>
han
sugerido, observando a la microscopia electrnica de transmisin y
166

de barrido, continuidad entre el endotelio de los capilares y el de

los senos venosos, y por tanto circulacin cerrada, aunque no
descartan
que pueda existir flujo sanguineo a travs de las
fenestraciones de los elipsoides. Una continuidad semejante han
observado Olah y Glick (1982) mediante perfusin. Junto a estas
observaciones, nuestros resultados suponen un ir~ortante arguxtento
de que la circulacin en el bazo de las aves es histolgicanente
cenada, aunque los capilares penicilados poseen fenestraciones y
canales que pueden pentnitir el flujo de elenentos sanguneos entre
las clulas reticulares del elipsoide.
Por lo que se refiere a la circulacin en la pulpa roja,
aunque EUaita y cols. (1976> niegan la existencia de verdaderos
senos venosos en la pulpa roja del pollo, apuntando la existencia de
venas prnurdiales, su presencia ha sido demostrada por otros
autores, tanto a la microscopia ptica (Taliaferro y Taliaferro,

1955; Incas y Jamroz, 1961> cano a la microscopia electrnica

y Glick,

1982).

En general,

la estructura y disposicin

(Olah
de las

clulas endoteliales que forman las paredes de los senos venosos de

Sturnus unicolor coincide con la descrita en estos trabajos y con la
que se ha observado en la pulpa roja de mamferos (Blue y Weiss,
1981 b). Tambin se ha demostrado en mamferos migracin celular a
travs de
zonas de
donde las
endotelio

las paredes de los senos venosos, probablemente en las

contacto de las prolongaciones de las clulas endoteliales,
clulas reticulares y la membrana basal que rodea al
presentan discontinuidades. En estos puntos las clulas

sanguneas
presionan
sobre el
endotelio y
separan
prolongaciones de las clulas endoteliales, penetrando en el

las
seno

(Blue y Weiss, 1981 b). Una migracin semejante se puede asumir en

la pulpa roja esplnica de Sturnus unicolor a partir de nuestros
resultados. De acuerdo con su localizacin, los senos venosos del
bazo de Sturnus confluyen en venas subcapsulares o en venas ms
centrales que acarpafian a las arterias. Finalmente, las venas
sulrapsulares forman venas radiales que terminan, junto a las ma
centrales, en una vena central nica que abandona el bazo por la
zona biliar. Este xtrxielo de vascularizacin venosa es semejante al
167

descrito en otras especies de aves (Ewart y PtMtllan, 1970;

1974; Miyaztnto y cols., 1980: Olah y Glick, 1982).
Aunque en algunos

vertehrados inferiores

Hodges,

la organizacin del

tejido linfoide alrededor de las arterias es escasa, presentando

unicamente acmalos linfoides periarteriolares poco definidos, cato
en teleosteos (Secantes y Manning, 1980; Zapata, 1982), anfibios
urodelos <Ardavin, 1980>, anfibios

ceclidos (Welsch y Stoxvh, 1982;

Zapata y cols., 1982)y algunos anfibios anuros (Cooper, 1976>, en el

resto de los vertebrados existe una marcada tendencia a organizar el
tejido
linfoide
de
una manera ms definida,
alrededor,
exclusivanente,
de los vasos arteriales, cano es el caso de
elasnobranquios (Zapata 1980 a), algunos anuros cano Xenopus laevie
(Baldwin y Cohen, 1981; Baldwin y Sminia, 1982>, BuLQQa1~mL.ta
(Barrutia y cois., 1983 b> y Bufo bufo (Olazabal y cols., 1983> que
se generaliza en los reptiles, con excepzin de los ofidios (trata,
1959; Zapata y cole., 1981; Kroese y van Rooijen, 1982; Leceta y
Zapata 1992), en las aves (Hodges, 1974; Olah y Glick, 1982> y en
los maxniferos (Blue y Weiss, 1981 c; Eikelenboan y cols., 1965).
En
Sturnus unicolor, al igual que en pollo (Olah y Glick,
1982; Eikelenboan y cois., 1983> y en el bazo de algunos reptiles
(Zapata y cols., 1981; Kroese y van Rooijen, 1983) se pueden
distinguir dos cccpartiuentos principales
en la pulpa blanca
esplnica, el tejido linfoide periarterial y el tejido linfoide
perielipsoidal. En mamferos existe un tejido linfoide periarterial
rodeado por una zona marginal funcionaisrente diferente, pero los
elipsoides no presentan un tejido linfoide especfico organizado a
su alrededor (Blue y Weiss, 1983; Eikelenboan y cols., 1985).
La organizacin histolgica
tejido linfoide periarteriolar del

y la carposicin celular del

bazo de Sturnus unicolor parece

senejante a la descrita en mamferos (Blue

Eikelenbocxn y cois., 1985> y en la tortuga Maureriys
y cols., 1981; receta y Zapata, 1991>. Su estrcana
constituido por dos tipos de clulas reticulares
168

-v

y Weiss, 1983;
caspica (Zapata
de soporte est
a tenor de su

densidad
electrnica y frecuencia de asociacin con
fibras
reticulares, si bien puede tratarse de dos estadios funcionales de
un nico tipo celular (Galindo e Imaeda, 1962>. En general, la
naturaleza fibroblstica de
estas clulas reticulares ha sido
asumida por la mayora de los autores, si bien Salto (1977) aport
para ellas un origen fitro-miscular a tenor de la presencia de
abundantes filamentos en su citoplasma y de su capacidad para
organizar hsnidesnosauas. Aunque en Stuxnus unicolot las clulas
reticulares
presentan
numerosos
filamentos
citoplsmicos,
especia.ix~nte las de mayor
densidad electrnica, nunca
henos
observado hanidesnosanas y,
en nuestra opinin, su naturaleza
fibroblstica est fuera de dudas, si bien la presencia de algunos
eletentos fibro-nisculares en el estrana esplnico puede estar
perfectanente justificada por la notable capacidad de contraccin
que exhibe el bazo.
En los huecos de este estrana se localizan las clulas libres,
tanto linfoides
cato no
linfoides, siguiendo un patrn de
distribucin posiblentente bien definido, aunque renos conocido que
en el caso de mamferos, donde la inminoiccalizacin de marcadores
especficos, especialuente para
las subpoblaciones T y E ha
permitido diseccionar nuy precisamente la citoarguitectura del
tejido linfoide esplnico (Eikelenboan y cols., 1985>. De acuerdo a
estos datos, el tejido linfoide periarteriolar del bazo de mamferos
parece ser predatninantennente T-dependiente. Tairbin en pollo, la
utilizacin de antisueros (HoffmannFezer y cols., 1977> y, ms
recienterente, de anticuerpos itoncrionales (Boyd y cols., 1988;
Vainio, 1987> ha demostrado un predcxninio de clulas T en esta
regin esplnica, si bien tambin se identifican linfocitos E
(HoffnannFezer y cols., 1917; knpannen y Sorvari, 1981>. Aunque en
el caso de Sturnus no existen reactivos que permiten realizar
estudios
similares, el patrn
de distribicin
de fibras de
reticulina, un parmetro que, cato ya henros mencionado, ha sido
tambin utilizado en la definicin de reas T y B en
linfoides
perifricos de mamferos,
sugiere que
perarteriolar

del

bazo

de

Sturnus
169

los rganos
la regin

unicolor es un

rea T

dependiente, algo ya apuntado en algunos reptiles (Zapata y cols.,

1981; Kroese y van Rooijen, 1983; taceta, 1984; taceta y Zapata,
1991>.
En cuanto a la presencia de linfocitos E y clulas plasmticas
en esta regin, un hecho que en reptiles fue considerado caro un
rasgo pr5iriitivo (taceta y Zapata, 1991), tambin ha sido puesta de
manifiesto en la regin periarteriolar del bazo de mamferos
(Veenrian, 1975; van EWikj y cois., 1977; Eikelenbocrn y cols., 1982,
1985>. La zona externa de esta regin es conocida por presentar
clulas formadoras de anticuerpos tras annanizacin primaria con
antgenos T-dependientes (por ejemplo, eritrocitos de carnero> o T
independientes (LPS> (Eikelenbocn y cois., 1982; Sminia y Jeuse,
1982>, si bien posiblennnte representa una poblacin en trnsito
desde la zona marginal, una regin B-dependiente por donde llegan
los antgenos al tejido linfoide del bazo de mamferos (Nie~nhuis,
1971; Veennan y van Ewijk, 1975; 1976>.
La poblacin
bazo de
Sturnus

libre no linfoide del tejido perielipsoidal

unicoloL,
constituido
fundanentaluente

del
por

macrfagos y clulas interdigitantes,

tambin ayuda, indirectamente,
a definir dicha regin cano T-dependiente.
La presencia de macrfagos en el tejido linfoide periarterial
de mamferos es un hecho perfectamente establecido. Aunque su nmero
es mayor
en la vaina ms externa,
algunos macrfagos
son
perfectamente identificables tambin en la zona interna de este
tejido (Veenrnn y van EWijk, 1975; Eikeletoan y cois., 1985).
Tambin Olah y Glick (1982> han descrito nacrfagos en el tejido
linfoide periarterial del pollo.
Cano ya henos

mencionado,

las

clulas intadigitantes

son

eleznntos constantes del tino y de las reas T-dependientes de los

rganos linfoides
perifricos de mamferos (Veentiann,
1974>,
relacionados en origen con la linea nunoctica y que probablenente
participen en la presentacin de antgenos
170

a las clulas T prxinas

<Veldman, 1970; van Ewijk y cois., 1977; Janossy y cols., 1980;

Eflcelenboan y cois., 1985>, con las que establecen distintos tipos
de contactos a nivel superficial (Veenuan y van Ewijk, 1975;
Brelinska y Filgrim, 1983).
En el bazo de vertebrados no mamferos se han descrito, aparte
de en Sturnus, en el sapo ~ufo calaxnt~ (Barrutia y cois., 1985) y
en Mauremys casnj~ (receta y Zapata, 1991>. En pollo, Olah y Glick
(1982) consideran que existe una clula equivalente proveniente de
un precursor procedente del tejido linfoide perielipsoidal (ver
luego>, mientras Eikelenboan y cois. (1983> sealan nicannnnte la
existencia de clulas con capacidad fagocitica. En este sentido,
nuestros resultados denuestran una mayor capacidad fagoctica de las
clulas interdigitantes de ~fl~niuaque la descrita en la mayora de
los mamferos, excepto en rata, donde solo en condiciones de
recuperacin, tras intensa degeneracin del tejido linfoide, se han
descrito clulas interdigitantes fagocticas (Duijvestijn y cois.,
1982>. Tambin las clulas interdigitantes de reptiles parecen
nostrar mayor capacidad fagoctica que las de mamferos (Leceta y
cois., 1984; Ieceta y Zapata, 1991).
Podenos concluir, a tenor

de estos resultados, que el tejido

linfoide periarteriolar del bazo de Sturnus unicolor es estructural

y, posiblemente, funcionahmnte equivalente del tejido linfoide
periaiteriolar descrito en algunos reptiles y en la zona ms interna
de la vaina linfoide periarteriolar de los mamferos.
Formando
parte del tejido
linfoide periarterial, pero
claramente separados del resto del tejido por una cpsula conectiva,
el bazo de Sturnus unicolor nuestra centros germinales que se
disponen predaninntennnte cerca de las ramificaciones arteriales.
En similar posicin se han descrito centros germinales en el bazo de
pollo (White y cois., 1910; Hosbi, 1972; Bodges, 1974; Olah y Glick,
1982> y de otras aves <Ewart y tMillan, 1970; Fange y Silverin,
1985). A tenor de nuestros resultados, la norfologa de estos
centros germinales encapsulados es similar en talas las especies de
171

aves estudiadas, si bien en pollo (Hoshi, 1972; Oit y Glick, 1982),

cano en ~
no se han observado capilares en su interior, a
diferencia de lo que ocurre en mamferos, mientras Fange y Silverin
(1985>
los describen en
los centros
gentiinales de i~~ul~

bypQku~a.
El estrcana de los centros germinales del bazo de $~nznu~
unicolor
est formado por clulas
reticulares oscuras cuya
ultraestiuctura es sainjante a las que forman el estinria de soporte
del resto del tejido linfoide periarteriolar,
aunque su asociacin
con fibras es ms infrecuente. En los huecos de este estrana
linfocitos
pequeos,
n~ianos
y
grandes,
estos
i3ltinos
frecuentetnnte en divisin, eran las clulas ins abundantes. aunque
los linfocitos pequeos aparecen en mayor proporcin en la zona
perifrica del centro germinal, no se puede identificar una corona
de clulas pequeas similar a la descrita en los centros germinales
de mamferos (Nieuwenhuis y Opstelten, 1984>. Esta organizacin de
las clulas linfoides en los centros germinales de qj- mus .ini nol nr
es similar a la observada en pollo (Hoshi, 1972; Oit y Glick, 1982>
y
representa otra diferencia
norfolgica con respecto a la
organizacin estructural de los centros germinales de mamferos.
En mamferos,
centros germinales

la mayora de los linfocitos presentes en los

son clulas B, aunque se ha demostrado la

presencia de una pequelia proporcin de linfocitos T (Nieuv~enhuis y

Opstelten, 1984>. En aves, y ms concretamente
en pollo, la
incapacidad de formar centros germinales tras bursectana, sugiri
que estas estructuras eran bsicamente reas E-dependientes (Ocoper
y cois., 1967>, si bien estudios ms recientes han demostrado,
siti4, mediante heterosueros especficos la presencia de clulas

Th
T

(Boyd y Ward, 1978>.

Al igual que en mamferos, tanto nuestros resultados en
Sturnus cato los de otros autores (Eikelenboan y cois., 1983>
identifican
macrfagos de cuerpos tingibles
en los
centros
germinales

esplnicos.

Adems,

los
172

restos

de clulas

linfoides

observadas en su citoplasma sugieren que, al igual que en los

centros germinales de mamferos (Nieuwenhuis y Opstelten, 1984>
estas clulas funcionan en la eliminacin de clulas E que acontece
en las respuestas secundarias durante el proceso de maduracin de la
afinidad de los receptores antignicos.
La situacin es menos clara en el caso de las clulas
foliculares dendriticas, especialzmnte en lo que hace referencia a
su origen y a su papel en la captacin de canplejos innines. En
mamferos, las clulas foliculares dendrticas son elaxentos con
largas prolongaciones que organizan una canpleja red en la zona ins
clara de los centros germinales, donde interaccionan con clulas
linfoides, no tienen actividad fosfatasa cida (Eikelenboan, 1978 a,
no son fagociticas (Nieuwenhis y Opstelten, 1984> y su principal
capacidad es la de retener carpejos antgeno-anticuerpo (Szakel y
cois., 1989; Tewy cols., 1990>. Su origen no est claramente
establecido, habindose apuntado que podran originarse a partir de
clulas del estrana de los folculos primarios (Hoefsmit, 1975;
Heuserman y cois.,
1980> a partir de clulas
dendriticas
relacionadas con clulas interdigitantes (Chen y cois., 1978) y a
partir de clulas ronociticas circulantes en la linfa aferente, que
alcanzan los ganglios linfticos
cois., 1989; Tewy cois., 1990>.

via el

seno subcapsular (Szakel y

La presencia de clulas con capacidad para retener antgenos

fue denostrada en prirrer lugar por White (White y cois., 1970; Itite
y cois.,
1975) utilizando albmina de suero humano, confinitxiose
despus y describindose sus caractersticas ultraestructurales
que
demuestran que, a diferencia de mamferos poseen actividad fosfatasa
cida y prolongaciones ms cortas y anchas (Olah y Glick, 1982;
Glick y Olt, 1984; Ei.kelenboan y cols., 1983>. Tambin en el
proceso de captacin de antgenos, y en el papel jugado en dicho
proceso por las clulas foliculares dendrticas, se han descrito
importantes diferencias entre aves y mamferos. En el pollo,
aparenten~nte la captacin de caiplejos inmunes y de material inerte
(carbn> sigue idntico patrn, a diferencia de lo que sucede en
173

mamferos, ininediataitente despus de ser inyectados, observndose,

algunos
das
despus, un patrn
de distribucin distinto.
Eikelenboan y cols. (1983> consideran que, tanto ccnplejos inmunes
cano partculas no antignicas, son segregados inespecficainerate en
la periferia de las vainas elipsoidales, desde donde se distribuyen
por simple difusin a otros ccspartThentos esplencos. Por el
contrario, White y cois. (1970), sugiri que clulas no linfoides
captaban los carpejos inirunes en la periferia de las vainas
elipsoidales, migrando, a continuacin a los folculos primarios,
donde se convertiran en clulas foliculares dendrticas. En este
sentido, Olah y cois. (1984) identificaron estos precursores en las
vainas elipsoidales cano las denaninadas clulas asociadas a los
elipsoides, que no pueden discriminar entre sustancias inertes e
inmungenos, pero que entran a la circulacin sistnica y actan
cato transportadores de antgenos. Segn estos autores, las clulas
asociadas con los elipsoides abandonan rpidamente stos tras
esta.nnlacin con antgenos (Olt y cols., 1984) o materiales no
antignicos cano carraginina (alt y cois., 1981> o carbn (Olah y
Glick, 1982>, migrando a la pulpa roja y de ah a la circulacin,
donde ultraestructuralinente recuerdan a monocitos, y al tejido
linfoide periarteriolar, bien
directamente o tras abandonar
nuevamente la circulacin y, desde ah, finalmente, a los centros
genninales. Estos mismos autores propusieron con posterioridad que
en el nesnquima de la bolsa de Fabricio de embriones de 11-14 das
habra precursores para
estas clulas (Glick y Oit,
1987>.
Previamente haban resaltado que la bursectana hTpeda a estas
clulas la captacin de carbn en el bazo y restringa su capacidad
de migracin, sugiriendo adems que el descenso en el nmero de
centros germinales tras bursectana se deba, retiente a una
alteracin
en el funcionamiento de estas clulas dendrticas
asociadas a los elipsoides (Olah y cois., 1982>. ~.os estos
resultados, y las relaciones entre clulas de la bolsa y de los
distintos ccnpartThnntos del bazo de pollo han sido, sin aubargo
fuertemente criticados por Jeurissen y cols. (1989 a>, quienes
utilizan una batera de anticuerpos nonoclonales contra clulas de
la

estirpe monocito/macrfago

para analizar las reacciones

174

entre

distintas clulas no linfoides de los rganos linfoides perifricos

de pollo.
las clulas foliculares dendrticas de los centros germinales
del bazo de Sturnus unicolor son ultraestructuralitente semejantes a
las descritas en pollo, por lo que, supuestamente, deben participar
tambin en la retencin de cauplejos inmines, si bien nuestro
estudio no aporta informacin acerca de su origen. Aunque en las
reas perielipsoidales heros observado clulas ultraestructuralinente
semejantes a las descritas por alt y Glick (ver luego> nada en
nuestro estudio hace suponer su relacin con las
foliculares
dendrticas de los centros germinales. Por otro lado, las imgenes
de las clulas interdigitantes inmaduras en aparente migracin a
travs de la cpsula de los centros germinales de Sturnus sugieren,
indirectamente, su participacin en el transporte de antgenos, pero
tambin es dificil asegurar
su relacin con las foliculares
dendrticas. Consecuentemente, son necesarios nuevos estudios para
aclarar el papel jugado por las distintas clulas linfoides y no
linfoides en la captacin y en ej. procesamiento de antgenos durante
las respuestas inmunes primarias y secundarias que acontecen en el
bazo de aves.
El tercer catipartiirento de la pulpa blanca esplnica de
Sturnus unicolor est constituido por el tejido linfoide que rodea a
los elipsoides o tejido linfoide perielipsoidal. Aunque, en general,
los estudios referidos a esta zona del bazo, la mayora realizados
al microscopio ptico (Hoshi, 1972; Fange y Silvern, 1985>, se han
centrado en el tejido que envuelve a los elipsoides, recientes
estudios ultraestructurales
han puesto de relieve el importante
papel initunolgico que parecen desempear algunas clulas presentes
en los misnos elipsoides (Olah y Glick, 1982; Eikelenboan y cols.,
1983; Glick y Olah, 1984).
Con respecto a los elipsoides propiamente dichos, en Sturnus
3~flgQl~~, sus elsientos caractersticos eran una laxa red de clulas
reticulares electrolcidas, sus fibras asociadas, dispuestas en dos
175

vainas fibrosas, y clulas

libres, prmncipalnente iniacrfagos,
clulas interdigitantes maduras e inunduras, y clulas de aspecto
dendrtico con cortas prolongaciones citoplsinticas.
La presencia de macrfagos en las vainas elipsoidales ha sido
considerada un hecho distintivo de los elipsoides del bazo de
mamferos, hasta el punto de proponerse para estas estructuras el
ncnbre de vainas de racrfagos periarteriolares (Bne y Weiss, 1981
a>. Ya henos mencionado distintas evidencias, desde Schweiger-Seidel
(1863> que demostraban la capacidad de los elipsoides para eliminar
distintas partculas,
cain clulas
sanguineas,
en especial
eritrocitos y plaquetas, dixido de tono, etc. <Elue y Weiss, 1981
a). En cuanto al origen de estas clulas, Elue y Weiss (1981 a) han
considerado que se trata de una poblacin de macrfagos residentes
en el bazo, mientras Schltiuns y Graf (1976> sealan para ellos
distintas capacidades enzimticas respecto de los macrfagos de la
pulpa roja en el bazo de los teleosteos.
Curiosamente, aunque varios autores han sugerido que los
elipsoides esplnicos de aves tambin podan deseTlpefiar un papel en
la filtracin de la sangre (Olah y Glick, 1982> y, de hecho, se ha
confirmado su capacidad para retener carbn (Fkuta y cols., 1969> y
algunos microorganisztos (Talialerro y Taliaferro, 1955>, no se han
descrito macrfagos en las paredes elipsoidales, algo claramente
puesto de manifiesto en Sturnus. Recientarente, Jeuriseen y cois.
(1989 a>, utilizando el anticuerpo nonoclonal ChNL-68, que reconoce
clulas de la linea monocitomacrfago de pollo, identificaron
clulas penielipsoidales que reaccionaban con esta molcula y
mostraban capacidad para pinocitar tinta china y fijar Ficoll-FTIC.
Parece obvio que se trata o bien de clulas macrofgicas similares a
las observadas a la microscopia electrnica en Sturnus unicolor o de
clulas dendniticas implicadas tambin en el procesamiento de
antgenos (ver luego>. Por otro lado, un aspecto
interesante
observado en el citoplasma de estos macrfagos es la presencia de
restos de eritrocitos y de barras y glbulos cristalinos, cuya
cantidad y tamao correlacionan con el tamao de los elipsoides,
176

reflejando, posiblarente,
la vaina elipsoidal.

la actividad

fagoctica desarrollada

por

La ultraestructura de estas inclusiones recordaba a la ya

descrita en nacrfagos de la mdula osea y que de nuevo veraine en
la pulpa roja esplnica. En tcdos los casos, estas estructuras
parecen relacionarse
con la actividad eritroltica de
estos
inacrfagos y, posiblemente,
representen acdnilos de hierro o
henosiderina.
Llama
la atencin
que estas
estructuras tan
caractersticas no hayan sido descritas en el bazo de otras aves,
incluso en mamferos, donde la capacidad de ingerir eritrocitos

e
y

plaquetas por clulas macrofgicas de las vainas perielipsoidales ha

sido repetidamente reconocida, sin embargo, no se han encontrado
depsitos de hanosidermna (Blue y Weiss, 1981 a>. Parece oportuno
sugerir que esta fuerte actividad eritrofgica de los macrfagos
perielipsoidales de Sturnus unicolor podra estar relacionada con el
ciclo de vida del anhnal que, cato ya henos mencionado en el caso
del tino, le lleva a necesitar fuertes demandas de eritrocitos, cuyo
destino

final no es claramente conocido.

No obstante, a diferencia

de lo mostrado en tino, no henos podido establecer una correlacin

directa entre actividad de los macrfagos perielipsoidales, marcada
por el grado de desarrollo de los glbulos y agujas cristalinas, y
el ciclo de vida del animal. Ello puede explicarse, no obstante, por
dos hechos no exoluyentes entre si. En prirter lugar los eritrocitos
producidos en el tino no podanns saber cuando salan del rgano a
la circulacin y ni tan siquiera si lo hacan, consiguientannte no
conocemos cual es la vida inedia de estos eritrocitos y cuando sern
fagocitados y eliminados. Por otro lado, habra qie pensar que, en
cualquier caso, el aumento de la demnda de sangre que conduce a la
aparicin de eritropoiesis intratmica no habr de producir un
aumento de los macn5fagos repletos de henosiderina en bazo y mdula
sea hasta un cierto tiempo despus, no precisable por desconocer la
vida inedia de estas clulas en Sturnus, cuando estos eritrocitos
sean eliminados.

177

1~

La presencia de clulas interdigitantes en los elipsoides no

ha sido observada en el bazo de aves, pero ha sido descrita en los
del bazo de caballo (Tablin y Weiss, 1983>, asignandosele entonces
una funcin de cooperacin con los nncrfagos en la presentacin
antignica. Por otro lado, la observacin de clulas interdigitantes
inniaduras en esta regin esplnica, con caractersticas cercanas a
las de los monocitos, sugiere que los elipsoides podran ser un
punto de llegada de clulas circulantes que, al abandonar el flujo
sanguineo, diferenciarn en clulas de esta linea. En la zona
marginal, una regin del bazo de mamferos que guarda cierta
relacin filogentica, caTo luego se discutir, con el tejido
perielipsoidal,
de Crdenas
(1981>
encontr tambin clulas
prointerdigitantes migrando a zonas ms profundas de la pulpa blanca
del bazo de hanster.
Cano ya se ha mencionado, V~hite y cols. (1975> sugirieron la
presencia de clulas captadoras de antgenos en los elipsoides del
bazo de pollo. Posteriormente, dichas clulas con capacidad de
captacin
de
cauplejos
inmunes
fueron
caracterizadas
ultraestructuraluEnte
por Oit y Glick (1982> y Eikelenboan y cois.
(1983>, dndoles los primeros el natre de clulas asocidas al
elipsoide.
Dichas clulas
parecan constituir una poblacin
heterognea desde el punto de vista ultraestructural, en el sentido
de que las ms prximas al endotelio del capilar eran redondeadas y
las ms externas
fusiformes, ms irregulares y con
grnulos
citoplsmicos mayores.
La tercera poblacin de clulas no linfoides observada en las
paredes elipsoidales de Sturnus unicolor nuestra caractersticas
ultraestructurales similares, si bien nosotros no sanos capaces de
distinguir dos poblaciones estructuraluente distintas, y ocupan una
posicin topolgica ideal para la captacin de antgenos. En este
sentido,
los
autores
antes
mencionados
consideraron,
con
independencia del origen y posibles vias de diferenciacin, que
algunos les adjudicaron y que ya henos discutido, que estas clulas
eran equivalentes de los untalfilos marginales (Dijkstra y cols.,
178

1985; Eikelenboan y cols.,

1985; Matsuno, 1986>, un tipo de
macrfago que se localiza especficamente en la zona marginal del
bazo de mamferos y participa en la captacin de antgenos,
prncipalltEnte Tindependientes tipo 2 (Hunphrey, 1981; van Ewijk y
Nieuvjewnhuis, 1985>. En
pollo, algunas clulas de la
regin
perielipsoidal
positivas para el
nunoclonal ChNL-68 han sido
consideradas taxtin equivalentes a los metalfilos marginales de
mamferos (Jeurissen y cois., 1989>. Es dificil asegurar, cano antes
apuntbanus, si estas
clulas corresponden
a los
macrfagos
perielipsoidales con fuerte capacidad eritrofgica o a estas clulas
dendrticas, que ms bien parecen procesadoras de antgenos o de
ccnplejos innanes, a tenor de que este unnoclonal permite solamente
distinguir clulas pertenecientes a la serie minocito/macrfago, a
la
cual
probablemente
pertenecen
tanto
los xtncrfagos
perielipsoidales cano
las
clulas
dendrticas
asociadas
al
elipsoide. No obstante, otras caractersticas de las clulas ChNL-68
positivas, cain una escasa capacidad de fagocitosis y la posibilidad
de captar FIOT-Ficol, apoyan, irs bien, una relacin con las
clulas dendrticas.
Por lo que se refiere al tejido linfoide perielipsoidal, que
en Sturnus se dispona formando dos o tres capas de clulas, ha sido
repetidamente descrito en pollo (Nagy, 1970; Hoshi, 1972; Hodges,
1974; Oit y glick, 1982> y otras especies de aves (Fange y
Silverin, 1985) y taxtien en el bazo de algunos reptiles (Zapata y
cols., 1981; Kroese y van Rooijen, 1982; taceta y Zapata, 1991).
Dada la localizacin de los elipsoides en el bazo de ~kgnu~, gran
parte del tejido linfoide perielipsoidal contacta con el tejido
linfoide
periarteriolar,
alcanzando
entonces
un nnnportante
desarrollo. Por otra parte, las zonas de contacto con la pulpa roja
anstraban un escaso o nulo desarrollo, si bien cuando algunos
pequeos senos de la pulpa roja penetraban entre elipsoides y tejido
pertarterial, el desarrollo del tejido linfoide perielipsoidal era
nuevamente considerable.
Tanto

los datos

obtenidos
179

en

anThiales bursectanizados

(Suginura y Hashinuto, 1980> cano el anlisis in~itu de las

poblaciones linfoides existentes (Hoffman-.Fezer y cols., 1977; Boyd
y WanI, 1978; 1984) dannestran que el tejido linfoide perielipsoi.dal
es un rea 3-dependiente
del bazo. En
Sturnus, el anlisis
ultraestructural permite la identificacin de una poblacin celular
harugnea de tamao mediano, similar a la descrita en pollo por
Hoshi (1972> y que Jeurissen y cols. (1988 a) identificaron cano una
poblacin de clulas B jvenes, IgM superficial positivas. Tantin
en esta zona nuestros resultados demuestran una inportante actividad
plasmacelular coincidiendo con la descrita en pollo <Hoshi, 1972;
Olah y Glick, 1982> y con la identificacin a microscopia ptica de
numerosas clulas pironinfilas en el tejido perielipsoidal de
Ficedula hvnoleuc,a (Fange y Silverin, 1985>. En este sentido, Hoshi
<1982> apunt la existencia de una actividad generadora de clulas
plasmticas independiente de los centros germinales en la zona
perielipsoidal del bazo de pollo.
A tenor de todos estos resultados, tanto la organizacin
histolgica cano la localizacin dentro del rgano y los carponentes
celulares linfoides y no linfoides nos llevan a apuntar una relacin
entre el rea perielipsoidal del bazo de aves y la zona marginal del
bazo de mamferos. En este sentido, recordsnos que, en mamferos, la
zona marginal es el tejido limitante entre pulpa blanca y pulpa roja
que ha sido inplicado en la captacin, procesamiento y distribucin
de antgenos que alcanzan el bazo a travs del seno marginal. Aunque
presenta algunas variaciones especie especficas, en general est
formado por un estrain reticular donde residen macrfagos marginales
y untalfilos, clulas linfoides, principalmente linfocitos E y
otras clulas sanguineas en migracin (Blue y Weiss, 1981 a>.
Cerrando el captulo de la pulpa blanca, el tejido linfoide
perivenoso de Sturnus unicolor, al igual que se ha descrito en el
bazo de pollo (Hoshi, 1972), nuestra una organizacin histolgica
semejante a la ya discutida en el tejido linfoide periarteriolar,
por lo que no merece nueva atencion.

180

La organizacin histolgica de la pulpa roja de aves sigue el

inudelo clsico de senos venosos separados por cordones celulares.
Tanto nuestros resultados cano los de Olah y Glick (1982) en bazos
de pollo perfundidos confirman la existencia de dichos senos, si
bien F~ikuta y cols. (1976> apuntaron que realnente no existen senos
venosos en bazo de pollo sino venas prinnrdiales. Tatin la
ultraestructura de las paredes de los senos de ~fl~rnu, sobre la
base de clulas
endoteliales aplanadas, que muestran uniones
celulares y una lmina basal, coincide con anteriores descripciones
de la pulpa roja de pollo <Olah y Glick, 1982> y mamferos (Blue y
Weiss, 1981 c). ms cordones celulares estn formados por una
estructura reticular
con elementos muy ramificados y
fibras
asociadas, en una organizacin satej ante a la descrita en mamiferos,
si bien en algunos de stos se describen espordicas clulas
nusculares lisas (Blue y Weiss, 1981 o> que nosotros no henos
observado. Taxtin se han descrito fibras amielnicas que podran
contribuir a la contraccin de
(Blue y Weiss, 1981 c>.

la red reticular de la pulpa

roja

Entre los huecos de la red estrantica de la pulpa roja de

Sturnus unLcolaL aparecen linfocitos, macrfagos, granulocitas y
nunerosas clulas plasmticas que podran representar un flujo
celular desde los capilares penicilados a los senos venosos y
posterior extravasacin. En el citoplasma de los macrfagos abundan
los restos celulares densos a los electrones y las inclusiones
cristalinas,
similares
a las
descritas en
los macrfagos
perielipsoidales y en aquellos de la mdula sea. Macrfagos con
inclusiones cristalinas se han descrito en el bazo de ratn <Sasaki
y cols., 1983; Marshall, 1987> y de rata y conejo (Sinnn, 1980> y,
en general, se consideran consecuencia de la eliminacin de todo
tipo de clulas sanguineas, en especial eritrocitos y granulocitos
filtrados en la pulpa roja esplnica <Sinun, 1980>.
Las clulas linfoides presentes en la pulpa roja se han
identificado cano clulas T, aunque tant,in existen linfocitos B
(HoffnnnFezer y cols.,
1977>. Datos recientes confinmn que la
181

mayora de estas clulas T corresponden a linfocitos

positivos
(clulas ICR 1~> a diferencia
de los presentes en
la zona
periarteriolar de la pulpa blanca que corresponden a clulas ~t
<Hu~r y cois., 1988>. Adsns, cano en Sturnus unin,4ut, las clulas
plasmticas, tanto
maduras cano inmaduras,
son un caniponente
habitual de los cordones de la pulpa roja de pollo (Warner y
Szenberg, 1964>
que
aumentan considerablemEnte en animales
infectados experinentalrrnnte (Taliaferro y Taliaferro, 1955; Incas y
Jamroz, 1961>. En algunas ocasiones se observaron imgenes de
clulas plasmticas cargadas de cuerpos de Russel que representan
clulas de bttt que aparecen en mamferos en distintas condiciones
patolgicas, en los que las inminoglobulinas se acunilan en las
cisternas dilatadas del retculo endoplsmico rugoso (Manen y
cols., 1985>. No conocernos si en Sturnus la presencia de estas
clulas representa una condicin patolgica, pero si pcdetos sealar
que estas clulas son frecuentes en rganos linfoides con una fuerte
actividad
plasntcitopoytica
en vertebrados
no mamferos
aparentemente normales.
Finalmente, Fange y Silverin (1985> han descrito inrortantes
variaciones en el tamao y la estructura histolgica del bazo de
Fidecula hvnoleuca en relacin con el ciclo reproductor de estas
aves, pero sin analizar la posible existencia de variaciones
honnonales. Estas ncdificaciones, que sugieren un aumento de la
actividad esplnica durante la reproduccin, afectan tanto a la
pulpa blanca (nnnro de centros germinales, tamao de los elipsoides
y caractersticas del tejido linfoide perielipsoidal> caro a la
pulpa
roja. En nuestros resultados,
aunque hatos
observado
variaciones en algunas caractersticas del bazo, cano las
ya
discutidas en el caso de los elipsoides, henos de confinar todava
su verdadera relacin con el ciclo de vida de Sturnus unicolor
De todo lo anterior se puede concluir que la organizacin del
bazo de Stuxnus unicolor es similar a la del bazo de las denis aves
estudiadas, presentando algunas diferencias ixportantes con el bazo
de los mamferos cato

la presencia de un tejido linfoide asociado a

182

los elipsoides. En este sentido nuestra mayores saiejanzas con la

mayora de los reptiles. Asimisno, la existencia de una circulacin
histolgicamente
cerrada,
aunque
funcionaluente
abierta
que
confinmnn nuestros resultados, ha sido descrita en polio y en
algunos mamferos.
Tambin el carcter de

zona T dependiente del tejido linfoide

perarteriolar del bazo de Sturnus unicolor, confirmado por sus

caractersticas ultraestructurales, as cano la presencia de centros
germinales y las caractersticas
descrito en otras aves.
En general,

la

de stos, son semejantes

estructura

de

los

elipsoides

de

lo

Sturnus

~ni~~kr

es semejante al de los del bazo de pollo, llamando la

atencin la existencia de macrfagos, en alg<in miento con fuerte
actividad eritrolitica, y de clulas interdigitantes, que no han
sido observadas en el bazo de pollo aunque si en el de mamferos.
Adems est presente otro tipo celular de aspecto dendritico similar
al ya descrito por Olah y Glick (1982> en pollo. Ias estas
caractersticas apoyan el inrortante papel que se ha atribuido a
estas reas en la captacin de antgenos.
El tejido linfoide perielipsoidal del bazo de Sturnus

unicolos

es bastante similar al descrito en pollo y en reptiles, siendo

inuortante resaltar que, de acuerdo con su organizacin histolgica,
se puede apuntar una relacin entre este rea y la zona marginal del
bazo de mamferos, algo ya insinuado
en pollo.

por Jeurissen

y cola., (1988>

En la pulpa roja del bazo de Sturnus unicolor se confluna la

existencia de verdaderos senos venosos, con una estructura similar a
la descrita en pollo y en mamferos,
resaltando, adems, la
actividad filtradora de los macrfagos presentes en los senos as
cato la existencia de clulas linfoides y una posible actividad
plasnncitopoytica.

183

_____________

y !IQEILAS cXAIJ~

La

mucosa intestinal,

can cualquier limitante entre

el

interior y el exterior corporal, recibe una abundante y constante

estinulacin antignica. En este sentido, ademis de actuar cano una
barrera mecnica inespecifica, la nucosa contiene acnulos linfoides
que responden especficamente a los antgenos. En toamiferos este
tejido linfoide constituye actmulos linfoides dispersos a todo lo
largo del tracto digestivo o se estructura en rganos concretos cano
las placas de Peyer, el apndice y las tonsilas. El conjunto
representa el denaninado tejido linfoide asociado al tubo digestivo
(CALT).
La situacin

en aves

es

serej ante. A lo largo

del

tracto

digestivo se identifican agregados linfoides difusos y se han

descrito rganos especficos can el divertculo de Merkel (Oit y
Glick, 1984; Jeurissen y cols, 1989 b>, las placas de Peyer (Befus y
cols., 1980), las tonsilas cecales (Olt y cols., 1984), y los
agregados linfoides del coprodeo (Eryant y cois., 1973).
Ademis el epitelio intestinal de aves, caro el de mamferos,
est fuertamnnte infiltrado de clulas que, de acuerdo con Jeurissen
y cois. (1989 b>, ccrprenden tanto linfocitos T caro clulas B, a
diferencia de la situacin en mamferos, donde el predcaninio
corresponde, mayoritariamente a linfocitos T. Taxrbin se han
descrito clulas granulares cuya actividad funcional las asocia con
clulas MC (Chal y Lillehohi, 1988).
Centrndonos en el caso de las tonsilas cecales, las bolsas
cecales de las aves constituyen dos apndices ciegos situados en la
zona de unin del intestino con el recto, cuya longitud
y
organizacin vara considerablemente entre unas y otras especies.
Mientras en el pollo son excepcionalnnnte largas, huecas y en su
mayor parte caxparables estructuraluente al resto del intestino, en
184

_________

otras especies, cano, por ejemplo, en palcna, son ruy cortas,

angostas y de aspecto glandular (Maguan, 1911). Adas, algunas
especies pueden carecer de una (samonnujo y garza> o de amibas
(papagayos y algunas especies carnvoras> (King y !t Lelland, 1975>.
Posiblarente las bolsas cecales tuvieran una funcin digestiva
ya que en pollo se prcduce en ellas absorcin de agua y proteinas,
adems de existir una flora bacteriana capaz de digerir celulosa
(Looper y Inoper, 1929>, que han regresado, en especial, en especies
carnvoras. No obstante su actividad inminolgica es clara en todas
las especies estudiadas e inclusive, en aquellas con bolsas cecales
pequeas, posiblemente sea la nica. En pollo, las paredes de las
bolsas contienen numerosos agregados linfoides localizados en la
unin de cada bolsa cecal con el recto, ocupando los primeros 6-7 mm
de la zona proximal de stas, que constituyen las tonsilas cecales
(mnoper y Icoper, 1929; Payne, 1971; Glick y cols., 1978>.
En Sturnus unicolor existen dos bolsas cecales de reducido
tanno que constituyen un par de importantes rganos linfoides con
sus paredes repetas de acnulos linfoides en toda su extensin.
Cain en otras especies (Ring y It Lelland, 1975), la anatcnnia
general de
estas bolsas es semejante a la del
intestino,
diferencindose en sus paredes un epitelio con veUosidades y
criptas de LieberkUhn, una lmina propia y una nuscularis. En las
tonsilas de Sturnus unicoloL, la lmina propia aparece infiltrada
por gran cantidad de acnulos linfoides organizados, dispuestos
alrededor de las criptas de LieberkUhn y sus ramificaciones. Esta
distribucin permite establecer en ellos una unidad bsica similar a
la descrita por Glick y cois. (1981> en las tonsilas del pollo. Cada
unidad bsica de la tonsila
cecal de Sturnus unicolor est
constituida por el epitelio que reviste una
cripta y
sus
ramificaciones y el tejido linfoide que las roclea ocupando gran
parte de la lmina propia y en el que se distinguen centros
germinales separados por un tejido linfoide interfolicular nenos
organizado histolgicamente. El limite entre estas unidades bsicas
est marcado por las crestas de las vellosidades que separan unas
185

criptas de otras.
El epitelio que recubre la luz de las tonsilas cecales de
Sturnus unicolor est constituido fundannntalxnente por clulas
calicif orines secretoras de nicus, que son las predandnantes en las
crestas, y por clulas columnares absorbentes, que predcauinan en la
zona internedia, entre las crestas y el fondo de las criptas. Tanto
unas cato otras muestran unas caractersticas similares a las del
resto del tito digestivo, siendo similares a las de otras especies,
tanto de aves cano de mamferos. Sin embargo, entremezcladas con las
clulas
columnares
aparecen
algunas
clulas
con escasas
microvellosides, cortas e irregulares, que contienen vesculas lisas
y pequeos grnulos densos acumilados cerca del borde apical. Estas
clulas parecen corresponder a las clulas M o clulas epiteliales
asociadas al folculo (FAE>, descritas en placas de Peyer y otros
rganos linfoides asociados al tubo digestivo de mamferos (Bockznian
y Cooper, 1973; Bcckman y cols., 1983; Lepevre y Joel, 1984; Owen y
Jones, 1974> y en placas de Peyer de aves (Burns y Maxi~ell, 1986).
Han sido tambin consideradas semejantes a las clulas del epitelio
asociado al folculo de la bolsa de
1973>.

Fabricio (Bockmnian y Ocoper,

Las clulas M fueron descritas inicialuente en el intestino de

mamferos, en asociacin con el epitelio que recubre los folculos
linfoides (Bc>ckman y Cooper, 1973, 1983). Su natre, debido a Owen y
Jones (1974>, hace alusin los micropliegues presentes en su borde
apical y a su capacidad selectiva para el paso de materiales a su
travs, que recuerda la selectividad en la nnnrbrana plasmtica de
las clulas. Se reserv el trmino epitelio asociado al folculo
(FAB) para talo el epitelio que recubre a los acnilos linfoides,
del que las clulas M son solo un carponente <Owen y Neminac, 1978>.

En todos los rganos y especies donde se han identificado, las

clulas M tienen caractersticas similares, incluyendo la presencia
de microvellosidades

micropliegues
186

irregulares,

de

numerosas

vesculas apicales y una estrecha asociacin, adanes de con las

clulas
epiteliales
adyacentes
con
las
que establecen
interdigitaciones y cariplejos de unin, con clulas linfoides y
macrfagos intraepiteliales (Lefevre y roel, 1984; Suma y Maxwell,
1986>.
Desde
el punto de vista
funcional,
la principal
caracterstica de las clulas M consiste en su capacidad de
transporte de muy distintas sustancias, cain carbn (Bocknian y
Cooper, 1973; roel y cois., 1978), ferritina (Bcrkman y Cooper,
1973>, peroxidasa (O~n y Nemanic, 1978>, reovimus (Wolf y cola.,
1981),
bacterias (Boclauan y Boydston, 1983>, innminoglobulinas
<Bockiran y cols. 1983), etc.
Dadas las caractersticas estructurales de algunas de las
clulas observadas en el epitelio tonsilar de Sturnus, parece obvia
la existencia, en l, de clulas M y su estrecha asociacin con los
numrnrosos elementos linfoides que migran al interior del epitelio.
Si bien la existencia de clulas M no ha sido descrita en las
tonsilas de aves, tales clulas han sido descritas en las placas de
Peyer de pavo y polio (Berna y Maxwell, 1986> y, curiosamente ccii
elementos de baja densidad, lo misan que observanns en el caso de
las clulas M de las tonsilas de Stumnus, un hecho no nuy frecuente,
aunque tambin descrito para las clulas M de cobaya (Rosner y
Reren, 1984>. Su presencia sugiere, consecuentemente, un intenso
trasiego de materiales entre la luz cecal y el tejido linfoide
subyacente al epitelio.
El origen de las clulas M es incierto. Inicialaente, cuando
se descubrieron y caracterizaron, se sugiri que tanto ellas caro
las clulas absorbentes se derivaban, directa e independientemente,
de clulas epiteliales indiferenciadas de la cripta intestinal (0~en
y Janes, 1974>. En posteriores estudios, que consideran algunas
similitudes, cano
la capacidad endoctica,
con las clulas
absorbentes de animales neonatos, se propuso que las clulas M
podran representar un estadio temprano en el ciclo de vida de las
clulas absorbentes (0~en, 1977>, mientras que, a partir de estudios
sobre la distribucin de las clulas M en las placas de Peyer de

187

ratn, que maestran una mayor concentracin en la porcin apical de

las cpulas de las placas, asociadas a las clulas linfoides
infiltradas en el epitelio folicular, Smith y Peacock (1980 a, b)
consideraron que derivaban de clulas absorbentes de las cpulas de
las placas
que se traneforiniaran inducidas
por las clulas
linfoides.
Sin embargo, trabajos ms recientes, en los que se carpara la
ultrastructura, la funcin, la proliferacin y la distribucin de
las clulas M y las absorbentes, han puesto de manifiesto la
existencia de un espectro estructural desde clulas epiteliales
indiferenciadas de las criptas hasta clulas 14 maduras pasando por
clulas con caractersticas intenredias que se pueden considerar
cano clulas 14 innaduras y que son frecuentes en la base de las
cpulas de las placas (Bye y cols., 1984>. Tendran as un origen
semejante al de otras clulas del epitelio intestinal cano las
clulas de Paneth,
las clulas calicifonres
o las
clulas
enteroendocrinas que surgen de clulas indiferenciadas pasando por
fonnas de transicin que son distintas a las clulas absorbentes
(Cheng, 1974 a, b; Cheng y Leblond, 1974 a, b, c>.
El estnulo que provoca la diferenciacin de clulas hacia
clulas 14 no es bien conocido pero se ha propuesto una inplicacin
de las clulas linfoides infiltradas en el epitelio (Bye y cois.,
1984>. En relacin con la influencia de las clulas linfoides,
estudios recientes niestran que la diferenciacin nnrfolgica y
funcional de las clulas del FAE durante el periodo perinatal de
terneros est estrechamente asociada con el desarrollo de acitulos
linfoides en la suhiucosa (Asan y cols., 1989>.
En las tonsilas cecales de Sturnus unicolot aparecen clulas
con microvellosidades ms

regulares que las clulas 14, pero

menos

numerosas que las clulas absorbentes, que parecen representar

precursores de las clulas 14, aunque no es posible determinar a
partir de que tipo celular se originan. No obstante, el hecho de que
su distribucin en las tonsilas cecales de Sturnus unicolor sea
bastante irregular y aparezcan tanto en las zonas intermedias de las
criptas cano en su base, puede suponer un apoyo a la hiptesis de
que constituyan un tipo celular de transicin entre una clula
188

indiferenciada y una clula 14.

La
epitelio

presencia de linfocitos infiltrados dispersos por el

del intestino delgado y en el epitelio que recubre los

acrrulos linfoides organizados que existen a lo largo del tubo

digestivo es un hecho caxi3n en aves, cano el pollo y el pavo
(Bjerregaaxd, 1975; Burns y Maxwell, 1986; Lawn y cois., 1988>,en
mamferos (Ferguson, 1977; Befus y Bienenstock, 1982> y tambin se
han observado en algunos reptiles (Solas y zapata, 1980>.
La existencia de dos poblaciones de linfocitos infiltrados en
el epitelio ya ha sido observada en algunas aves. Parece un hecho
frecuente la presencia

de linfocitos de baja densidad

electrnica

infiltrados en el epitelio del intestino delgado y de las cecas en

aves caro pollo y pavo (Bjerregaard, 1975; Burns y Maxwell, 1986;
Lawn y cols., 1988).
En pollo, la mayora de los linfocitos infiltrados en el
epitelio intestinal presentan un receptor de clulas T, equivalente
al Y
de mamferos (Pat-Bioy y cols., 1988> aunque se ha descrito
tambin la presencia de una poblacin de clulas B que no parecen
producir inninoglobulinas (Jeuriasen y cola., 1989 a>.
Tambin en ratn (Guy-Grand y cois.,
1983> y en el hanibre (Selby y cols.,

1978; Schrader y cols.,

1981> los
linfocitos

infiltrados en las vellosidades de las placas de Peyer parecen

representar principalnente una poblacin de clulas T, gran parte de
ellos conteniendo

el receptor~ ti (Borst y

cois.,

1987;

Brenner y

cols., 1987> que parece corresponder a linfocitos que median en

procesos de citotoxicidad por lo que podran jugar un lirportante
papel en la respuesta inirune celular local. Sin embargo, en las
cpulas existe tambin una nportante proporcin de clulas B que,
en colaboracin con algunas clulas T pueden desempear un papel en
el procesamiento de antgenos (Ermak y Owen, 1986>.

189

se
han
descrito
linfocitos
granulares
intraepiteliales, semejantes a los observados en el epitelio de las
tonsilas cecales de Sturnus unicoLa, en el intestino delgado de
pollo (Bierregaard, 1975; Lawn y cois., 1988>. Su origen, naturaleza
y significado funcional no han sido bien establecidos. Existen datos
contradictorios acerca de su tino dependencia. Mientras que B~ck
<1970 a, b) considera que son thmn independientes, al contrario que
Tambin

los linfocitos no granulares, Kitagawa y cols. (1979> los consideran

dependientes del tinn. Lawn y cols. (1988) son incapaces de
discernir esta caracteristica ya que, en las condiciones en las que
llevan a cabo las pruebas de inminofluorescencia con suero anti T y
suero anti E, no pueden distinguir entre clulas granulares y no
granulares.
Las evidencias

acerca de la

granulares intraepiteliales
sido considerados clulas

funcin de estos

linfocitos

en mamferos son contradictorias. Han

cebadas intraepiteliales por algunos

autores (Ernst y cols., 1985), han sido relacionados con parasitosis

en rata y camero (Dobson, 1966; Murray y cois., 1968> y se ha
danostrado en varias especies su actividad citotxica expontnea,
inducida por mitgenos y dependiente de anticuerpos (Burnet, 1977;
Befus y Bienenstock, 1982>. En ratn parecen estar especa.alnente
relacionados con citotoxicidad expontnea por lo que se ha sugerido
que representan clulas con actividad NR que cunplen una funcin
similar a la de los grandes linfocitos granulares de otros tejidos
(Tagliabue y cols., 1982).
En las aves se han descrito linfocitos intraepiteliales
granulares en el epitelio de las placas de Peyer de pollo y pavo
(Burns y Maxwell, 1986> y dispersos por el epitelio (Daiinnn y
Caxton-Martins, 1977), pero no en tonsilas. Su papel es micho manos
conocido. En las placas de Peyer se les ha considerado derivados de
las clulas cebadas (Burns y Maxwell, 1986), pero esta relacin ha
sido puesta en duda en el caso de aquellos dispersos por el
intestino (Dairnon y Caxton-Martins, 1977>. Por una parte, muestran
poca relacin con las clulas cebadas ya que los grnulos de las
190

algunas clulas de origen monocitico infiltradas en el

epitelio
pueden
tener
un
importante papel en
la
captacin
de antgenos,
mientras que la eliminacin de
elementos
patgenos puede llevarse a cabo,
al menos en
parte, por los numerosos nnacrfagos presentes en la zona
subepitelial.
Otra caracterstica del epitelio de las tonsilas
cecales de Sturnus unicolor, que no ha sido descrita en
poo,
ni en ninguna otra especie
de aves,
es la
presencia de clulas interdigitantes
infiltradas
en el
epitelio. Como ya hemos mencionado, el epitelio no se
marca con el monoclonal ChNL68.1.
En mamferos se han
descrito grandes
clulas mononucleares
la positivas
en
las placas de Peyer de rata, cobaya y cerdo, que
muestran
una localizacin
preferentemente
subepitelial
aunque tambin se observan ocasionalmente infiltradas en
el epitelio
(Wilders y cois., 1983a, b>. Estas clulas,
que han sido denominadas clulas veiled muestran un
aspecto dendrtico y representan clulas interdigitantes
o sus precursores (Sminia y cols.,
1983>. La funcin que
pueden desempear en el epitelio no es muy clara pero
podran estar relacionadas con la captacin de antgenos
procedentes del intestino,
bien directamente
o bien a
travs de las clulas
14, para transportarlos
hasta
la
zona subepitelial para presentarlos a clulas T. En este
sentido,
la
existencia
de
migracin
de
clulas
interdigitantes desde la zona subepitelial y el epitelio
parece bastante clara en las tonsilas cecales de Sturnus
unicolor, por lo que es posible que, al menos en esta
especie, el epitelio de las tonsilas puede desempear un
papel semejante al
mamferos.
La
lmina

propuesto para las placas de Peyer de

distribucin del
propia

de

las

tejido linfoide
tonsilas

cecales

192

que llena
de

la

Sturnus

unicolor en una serie de centros germinales

rodeados de
un tejido difuso es un hecho comn en rganos linfoides
asociados al tubo digestivo, tanto en aves como en
mamferos y ha sido descrita en las tonsilas cecales del
pollo
(Jankovic y Mitrovic,
1967a,
b; Hoshi y Mori,
1973b;
Giick y cols., 1981> y en las placas de Peyer de
pollo y pavo (Befus y cois., 1980; Hurns y Maxwell,
1986> as
como en las placas de Peyer de varias especies
(Waskman, 1973; Wilders y cois.,
1982>, en el apndice
de conejo (Gorgolln,
1978) y humano (Bockman, 1983> y
en las tonsilas humanas
(Curran y rones,
Rossinsky, 1985; Brandtzaeg, 1987>.
El estroma del tejido
tonsilas cecales de Sturnus

linfoide
unicolor

1978; Nair

difuso
de las
est constituido

por elementos
celulares
de
tres
tipos,
clulas
musculares lisas,
fibrocitos y fibroblastos y clulas
reticulares, que en general forman parte de la lmina
propia de cualquier tramo intestinal. No se han descrito
clulas musculares lisas formando parte del estroma de
ningun acmulo
en aves ni en

linfoide asociado
mamferos, aunque

al tubo
hay que

digestivo, ni
considerar la

escasez de descripciones detalladas del estroma en estos

rganos.
Teniendo
en cuenta
que son frecuentes
en la
lmina propia, formando parte de la muscularis y ms o
menos dispersas (Rhodin,
1974), es un hecho lgico que
formen parte de este estroma. La presencia de clulas
fibroblsticas
y clulas reticulares
ramificadas ha sido
observada en otros rganos
linfoides asociados
al tubo
digestivo,
tanto en aves (Olh y Glick,
1984; Burns y
Maxwell,
1986>, como en mamferos (Gorgolln, 1978; Nair
y Rossinsky, 1985> e incluso en el caso de mamferos es
frecuente

que aparezcan asociadas

En relacin
el

tejido

difuso

con la
de

las

a fibras.

poblacin
tonsilas
193

linfoide
cecales

presente
de

en

Sturnus

unicolor el hecho ms caracterstico

es la distribucin
no homogenea que presenta. Mientras que en las zonas
profundas del tejido y entre
las vellosidades
existen
fundamentalmente
linfocitos
pequeos,
en la
zona
subepitelial
son ms frecuentes los linfocitos
medianos
y los blastos, adems de clulas plasmticas en distinto
grado de desarrollo.
En tonsilas cecales
de pollo hay
una distribucin
semejante
<Hoshi y Mori,
1973 b),
adems de un gran nmero de clulas plasmticas maduras
e inmaduras en las invaginaciones de la mucosa (Jankovic
y Mitrovic,
1967a, b>. En mamferos no se ha descrito
una distribucin semejante de las clulas linfoides del
tejido difuso de los rganos
linfoides asociados al tubo
digestivo, pero en el apndice humano existe una alta
concentracin
de
clulas
plasmticas
en
la zona
subepitelial
(Gorgolln,
1978), por lo que en lo que se
refiere a la distribucin
de las clulas
linfoides, las
tonsilas cecales
de Sturnus unicolor son, aparentemente,
ms parecidas al apndice que a las placas de Peyer.
Hoshi y Mori
(1973 b>, utilizando
tcnicas
que
incluyen
bursectoma
y timectoma
mediante irradiacin
observaron que la zona subepitelial
del tejido
linfoide
difuso
de las tonsilas
cecales
del poo
es un rea
bursadependiente mientras que el resto del tejido difuso
es un rea timodependiente.
Una distribucin
semejante
ha sido observada tambin
en las placas
de Peyer de
pollo (Befus y cols., 1980>.
La presencia
de un area Edependiente en la zona
subepitelial
de los rganos
linfoides asociados al tubo
digestivo de mamferos ha sido descrita en el apndice
humano <Gorgolln, 1978> y Ermak y Owen (1986> observan
en las placas
de Peyer de ratn una zona subepitelial
con gran nmero de clulas E y clulas 1 colaboradoras,
que tambin
contiene macrfagos
y clulas dendrticas
Ia+. Esta localizacin estratgica sugier un papel en el
194

procesamiento
de antgenos
intestinales.
Adems. las
placas de Peyer son una importante fuente de clulas B
determinadas para producir IgA, que posiblemente maduran
en el ganglio linftico mesentrico como precursores de
clulas plasmticas que migran a la lmina propia del
intestino donde secretan IgA (Roux y cois., 1981>. Boyd
y Ward (1978) han sugerido
una colaboracin semejante en
las
tonsilas
cecales del poo y el hecho de que en
nuestros resultados aparezcan
linfoblastos junto
a
clulas
plsmaticas
en distintos
estadios permite
suponer que puede existir
algn tipo
de
semejante
diferenciacin

en esa zona.

La existencia de
grnulos de Russell

clulas plasmticas con numerosos

en
las cisternas del retculo

endoplsmico en zonas donde parece haber una importante

actividad de estas clulas
ya ha sido observada en el
bazo y discutida en ese rgano.
El caracter timodependiente del tejido linfoide
difuso que rodea a los centros germinales parece un
hecho general en los rganos linfoides asociados al tubo
digestivo. Se ha observado
en placas de Peyer <Pabst,
1987>,
apndice
humano <Gorgolln,
1978) y tonsila
palatina y
este
caso,
linfocitos

nasofarngea (Brandtzaeg,
1987>. Adems, en
el 70% de los linfocitos
T presentes son
T
colaboradores
y
el
30%
restante
T

citotxicos/supresores.
Aunque a partir

de nuestros

resultados

no

se puede

conocer
la naturaleza de los
linfocitos presentes
en
cada una de estas
dos reas, existen
numerosos datos
estructurales
y ultraestructurales
que permiten
suponer
una distribucin
semejante.
En relacin con la zona
subepitelial,
la presencia
de linfoblastos
y clulas
plasmticas
en
distintos
grados
de diferenciacin
195

permite asumir que constituye

un area
la que estas
clulas
se diferencian
capacidad funcional.

Bdependiente en
y alcanzan
su

Con respecto al resto del tejido difuso, tres datos

estructurales
permiten
asignarle
un
carcter
T
dependiente: La existencia de una red difusa
de fibras
reticulares,
la
presencia
de
numerosas
clulas
interdigitantes,
con frecuencia asociadas
a linfocitos
pequeos y la presencia de vnulas de endotelio alto.
La distribucin de

las fibras reticulares

presente

en el tejido linfoide difuso de las tonsilas cecales de

Sturnus
unicolor
es semejante
a la que existe
en el
tejido periarteriolar
del bazo y en el tejido linfoide
difuso de la bolsa de Fabricio y ya hemos discutido el
carcter de zonas T dependientes que muestran estas
reas. Tambin es semejante a la distribucin de fibras
observada
en
rganos
linfoides
asociados
al
tubo
digestivo

de mamferos

Como ya

(Gorgolln,

se ha discutido

1978; Bockman, 1983>.

repetidamente,

las clulas

interdigitantes constituyen una poblacin especfica del

microambiente de las zonas T-dependientes, interviniendo
en
las
reacciones
inmunes
como
presentadoras de
antgenos a linfocitos T. Aunque no han sido descritas
en las
tonsilas cecales
ni en las placas
de Peyer de
ninguna especie
de las
aves,
pero su presencia en el
tejido
difuso
interfolicular
de
algunos
rganos
linfoides
asociados
al tubo digestivo
de mamferos
parece
confirmada, habiendo sido observadas en placas de
Peyer
(Wilders y cols., 1983a,
(Klug, 1984; Hrandtzaeg, 1987>.

b, c> y tonsilas humanas

Las clulas
interdigitantes
de las tonsilas cecales
de Sturnus unicolor son ultrastructuralmente semejantes
196

a las
presentes
en los dems rganos linfoides
de
Sturnus unicolor
en los que se han observado. Como en
los
restantes
casos tampoco aqu se han observado
grnulos
de
Birbeck.
Junto
a
estas
clulas
interdigitantes claramente identificables se observan
clulas que se
pueden considerar como clulas
de
transicin entre monocitos y clulas maduras, lo que
estara
de acuerdo con su origen monoctico discutido ya
anteriormente.
Adems clulas
con estas caractersticas
se han descrito en placas de Peyer de rata, cobaya y
cerdo
(Wilders
y
cois.,
1983a, b,
c> y han sido
consideradas como precursoras de clulas interdigitantes
(Sminia y cols., 1983).
Tambin existen
en el tejido
linfoide
difuso
de las tonsilas
cecales
clulas
con
caractersticas
de
interdigitantes
que
muestran
actividad fagoctica
que, como en el caso del bazo y del
tejido
linfoide
Fabricio parecen

difuso
del cuello
de la bolsa
representar un estadio
avanzado de

de
su

actividad fisiolgica.
Aunque hay poca informacin acerca de la actividad
de estas
clulas en los
rganos linfoides
asociados al
tubo digestivo
de mamferos,
Sminia y cois,
<1983>
consideran que
llegaran al tejido linfoide
difuso de
las placas de Peyer, como monocitos, procedentes del
torrente
circulatorio,
migrando al
epitelio
donde
captaran
antgenos
y alcanzaran
la capacidad
para
diferenciarse como clulas interdigitantes.
Regresaran
de nuevo al tejido linfoide donde podran diferenciarse
como clulas
interdigitantes
o
migrar al
ganglio
linftico mesentrico para hacerlo
alli. De acuerdo con
nuestros resultados
es posible una via de captacin de
antgenos procedentes
del tubo digestivo
semejante a la
propuesta ya que, como hemos mencionado,
se observan
clulas
prointerdigitantes
migrando a travs
de la
lmina basal del epitelio e infiltradas
en ste y aunque
no hemos observado
clulas
de este
tipo
migrando a
197

-v

travs del endotelio de los capilares,

algunas clulas cerca de stos podra
con esta hiptesis.

la presencia de
estar de acuerdo

Como ya hemos discutido en el caso del tejido

linfoide difuso presente en la bolsa de Fabricio, la
presencia de vnulas
postcapilares
de endotelio
alto
constituye
una caracterstica morfolgica importante a
tener
en cuenta
para considerar
a un tejido
linfoide
como T dependiente y, en mamferos constituye el lugar
por donde se produce la recirculacin de los linfocitos
en los
organos linfoides
secundarios
como placas
de
Peyer
<Pabst,
1987> y tonsilas (Brandtzaeg, 1987>.
Adems, en mamferos
existe un poo de linfocitos que
muestran
una
migracin
preferente
entre
el tubo
digestivo y otras mucosas,
como el tracto
respiratorio,
via ganglios linfticos mesentricos, lo que llev a la
consideracin de la existencia de un sistema linfoide
asociado
a las mucosas
diferenciable del sistema inmune
sistmico <Bienenstock y
Befus, 1980;
Bienenstock,
1982>.
La posibilidad de tal
recirculacin en las tonsilas
cecales de pollo a travs de las vnulas posteapilares
de endotelio alto, ha sido sugerida por Hoshi y Mori
<1973> que observan una disminucin de los linfocitos
pequeos
en las tonsilas cecales en poos sometidos a
irradiacin en la cabeza,
lo que consideran un signo de
reduccin del poo
de linfocitos recirculantes
debido
a la irradiacin parcial del cuerpo. Esta posibilidad ha
sido mantenida tambin por Durkin y cois.
(1972) en
experimentos

con clulas tmicas marcadas y sugerida por

Bel y Lafferty (1972> en pato, aunque ha sido negada

por Miller (1969> y Warner (1972> que no encuentran
clulas tmicas ni bursales marcadas
en el tejido
linfoide
intestinal
ni
en
el
tejido
linfoide
periarterial
del bazo
60 minutos
despus de
su
198

inyeccin. Sin embargo, como ya hemos mencionado en el

caso del tejido
linfoide difuso de la bolsa de Fabricio,
datos ms recientes
apoyan la migracin de linfocitos a
travs
de estos vasos (Syrjanen y Naukkarinen, 1982>. No
obstante,no existen datos que permitan relacionar la
migracin
de linfocitos en los rganos asociados al tubo
digestivo con otros rganos recubiertos por mucosas ya
que, a pesar de que las aves presentan un extenso tejido
linfoide asociado a mucosas (Payne, 1971;
Eerola y
cois.,
1987)
existen pocos
datos
acerca de
las
diferencias y semejanzas entre dichos rganos.
El hecho de

no haber observado linfocitos

a travs de las paredes

endotelio
alto
impide

migrando

de las vnulas postcapilares

que
podamos
confirmar

de
la

recirculacin,
pero teniendo en cuenta que existe muchas
semejanzas morfolgicas
y ultraestructurales
entre
el
tejido
linfoide
difuso
de las
tonsilas
cecales
de
Sturnus
unicolor y el tejido linfoide interfolicular
de
los rganos asociados al tubo digestivo de mamferos, es
muy posible que ello suceda realmente.
Adems de clulas interdigitantes,
en este tejido
linfoide difuso aparecen algunos macrfagos dispersos, a
veces con muestras de una gran actividad fagoctica. Con
frecuencia se observa una acumulacin de macrfagos en
la zona subepitelial.
Aunque no
se han
descrito
macrfagos
en las tonsilas cecales de aves, la presencia
de estos
linfoide

elementos es
interfolicular

un hecho comn en el tejido

de rganos linfoides asociados

al tubo digestivo de mamferos y se han relacionado con

la alta
tasa
de muerte celular
que resulta
de la
actividad linfoide,
lo que trae como consecuencia que
gran nmero de linfocitos
y clulas
plasmticas sean
fagocitados
(Bockman,
1983;
Sniinia y cols.,
1983;
Brandtzaeg,
1987). No obstante, aunque la mayor parte de
199

estos
macrfagos
parecen
tener
una
actividad
exclusivamente fagocitica ya que no muestran antgenos
la, alguno de ellos podran colaborar en la presentacin
de
antgenos.
En
mamferos,
algunos
macrfagos
subepiteliales que presentan prolongaciones que penetran
en el epitelio parecen complementar la actividad de las
clulas
14 en cuanto a la captacin de antgenos
se
refiere,
sobre todo degradando macromolculas
(Pabst,
1987>. Un dato importante a tener en cuenta en las
tonsilas cecales de Sturnus unicolor es la acumulacin
de macrfagos
en la zona subepitelial que no muestran
ningn signo de infiltracin
en el epitelio,
ni siquiera
parcialmente.
Este dato estara
de acuerdo con los
resultados de Jeurissen y cols. (1988 b) que muestran
una acumulacin
de clulas
ChNL68.1 positivas
en esta
zona. Aunque no es posible definir
si desempean algn
papel fisiolgico
adems de fagocitar clulas
muertas,
es posible que por su situacin puedan desempear alguna
funcin equivalente a la de los macrfagos infiltrados
en el
epitelio
de mamferos
o actuar
degradando
macromolculas.
No existen muchos datos acerca de la presencia de
granulocitos en los organos linfoides asociados
al tubo
digestivo de las aves, aunque como ya hemos mencionado
existen
tambin en la bolsa
de Fabricio
de Sturnus
unicolor. En el caso del tejido
linfoide difuso de las
tonsilas parece
que aparecen
diferenciacin.
el tejido
que

existir algn tipo de granulopoiesis,

granulocitos
en
distinto
grado
Se ha definido tambien granulopoiesis
rodea a los folculos
de la bolsa

ya
de
en
de

Fabricio
de poilo (Le Douarin y Houssaint, 1974; Quesada
y Agulleiro, 1984>, aunque su significado
fisiolgico es
incierto.
En este
sentido
hay que resaltar
que este
tejido representa
un inicroambiente
muy parecido
al del
estroma de las tonsilas. En embriones de poo se ha
200

descrito
diferenciacin
de granulocitos en bolsa de
Fabricio, bazo y timo
(Maxwell, 1985> y migracin hacia
estos
rganos
<Moriya
y
Ichikawa,
1982)
como
consecuencia
de
la
actividad
de
linfocitos
sensibilizados
con antgenos, pero no existen datos que
permitan suponer una actividad
semejante
en animales
eclosionados.
En la zona profunda
del tejido
linfoide
que
constituye
las
tonsilas
cecales
de Sturnus
unicolor
aparecen centros germinales que presentan una estructura
semejante
a la observada en el tejido
bazo. Como en este tejido, los centros
tonsila estn perfectamente
delimitados

periarterial
del
germinales de la
con respecto
al

tejido
linfoide
difuso
por
una cpsula
de clulas
fibroblsticas
y
fibras
reticulares.
En general
su
situacin y estructura es semejante a la descrita en las
tonsilas cecales de pollo (Jankovic y Mitrovic, 1967a,
b; Hoshi y Mori, 1973a,
b; Olah y Glick, 1979>, aunque
algunas
caractersticas
descritas
por
estos
autores
deben ser discutidas.
Hoshi y Mori (1973> observan que
los centros germinales
de las tonsilas cecales
de poo
son bastante
ms grandes
que los del bazo.
Adems
algunos
mientras

de ellos estn invadidos por vasos sanguineos,

que nuestros resultados no muestran diferencias

de tamao entre los centros germinales de las tonsilas

cecales y los del bazo y en ningn caso hemos observado
asociacin de
vasos
sanguineos
con
los
centros
germinales.
Olah y Glick
(1979> describen
en las
tonsilas
cecales
de
pollo
dos tipos
de centros
genninales:
encapsulados, con una cpsula continua como la observada
en nuestro
resultados y parcialmente
encapsulados, en
los que la cpsula se abre hacia el tejido linfoide
difuso.

Aunque

los

constituyentes
201

celulares

de

ambos

tipos no difieren, consideran que pueden desempear

diferentes
funciones.
Los
centros
germinales
parcialmente encapsulados podran corresponder a los
denominados
Kleimzentren
por Flemming
<1885>, que
originaran los precursores linfoides de las clulas
plasmticas
que,
de acuerdo con sus resultados,
se
acumulan en la zona profunda del tejido difuso, mientras
los centros
germinales encapsulados
representaran
los
Reaktion
Zentren
<Helman,
1921,
1925>,
cuyo
desarrollo
es
dependiente
de antgenos.
Nuestros
resultados
son incompatibles con la existencia de dos
tipos morfolgicamente distintos de centros germinales,
de manera semejante a lo que ocurre en el bazo. Teniendo
en cuenta que no muestran ninguna diferencia en el resto
de su estructura
ni en sus componentes celulares es
posible que la diferencia entre la imagen de los centros
germinales parcialmente encapsulados
y los
encapsulados
sea consecuencia del plano en que se haya realizado la
seccin. En este sentido
hay que tener en cuenta
que se
han descrito centros germinales en los rganos linfoides
asociados al tubo digestivo de mamferos, como placas de
Peyer
<Good
y cols.,
1969;
Labs,
1987>
apndice
(Gorgollon,
1978; Bockman, 1983) y tonsilas
(Curran y
Jones,
1978; Nair y Rossinsky, 1985; Brandtzaeg, 1987) y
en ningn caso se han podido diferenciar
dos tipos
estructurales.
Como

en las

tonsilas

cecales

del pollo

(Olah

Glick, 1979) y en el tejido linfoide

perarteriolar
del
bazo, los centros germinales de las tonsilas cecales de
Sturnus
unicolor presentan una zona perifrica con mayor
densidad
celular,
formada
fundamentalmente
por
linfocitos
pequeos y
medianos,
con frecuencia
en
mitosis,
y una zona central,
de menor densidad donde
predominan los
grandes linfoblastos.
Como ocurre en el
pollo
(Olah y Glick, 1979> y en el tejido
linfoide
202

periarterial del
bazo, estos centros germinales no
muestran la corona de linfocitos pequeos caracterstica
de los centros germinales de mamferos ni presentan
clulas plasmticas en la zona central.
Junto a estas
clulas linfoides,
los
centros
germinales de las tonsilas cecales de Sturnus unicolor
presentan macrfagos de cuerpos tingibles, semejantes a
los discutidos en los centros germinales del tejido
periartetiolar del bazo y a los observados en las
tonsilas cecales del pollo (Olah y Glick, 1979> y en
rganos linfoides
asociados
mamferos
(Gorgolln,
1978;

al
tubo digestivo
Bockman, 1983; Nair

de
y

Rossinsky, 1985). Adems, Olah y Glick

(1979> describen
en los centros germinales de las tonsilas cecales del
pollo una clula secretora que consideran que muestra
algunas
analogas
con
las
clulas
foliculares
dendrticas de los centros germinales de mamferos,
aunque no han demostrado que retengan antgenos. Como ya
se ha discutido, estos autores han encontrado clulas
semejantes en la mdula de los folculos de la bolsa de
Fabricio y en los centros germinales del bazo y, al
menos en este ltimo caso, las han relacionado con la
captacin y retencin de antgenos (Olah y Glick, 1977;
1982). Los centros germinales de las tonsilas cecales de
Sturnus unicolor
contienen clulas
que se
pueden
considerar foliculares dendrticas
que no
muestran
ningn signo de secrecin y que son semejantes a las que
se observaban en los centros germinales del tejido
linfoide periarterial del bazo, tambin observadas en
los centros germinales del bazo de pollo (Eikelemboon,
1983> y como se ha discutido en ese caso, no parecen
tener ninguna relacin
con las clulas
secertoras
propuestas
por
Olah
y
Glick
<1979),
pudiendo
considerarse semejantes a las presentes en los centros
germinales de mamferos, tanto del bazo como de rganos
203

linfoides asociados al tubo digestivo (Gorgolln,

1978;
Hockman,
1983; Heinen y cois., 1984; Nair y Rossinsky,
1985). Como ya se ha discutido, la funcin de estas
clulas en los centros germinales de las aves no est
completamente establecida, aunque existen datos para
considerar que desempean la misma funcin que en los
mamferos,
importante

donde se considera que desempean un papel

en la presentacin de antgenos a las clulas

B de los centros germinales

(Nieuwenhuis y Opstelten,
1984). En relacin con un posible origen a partir de
clulas del retculo como han supuesto algunos autores
en mamferos (Hoefsmit, 1975;
Hauserman y cois., 1980)
es interesante el hecho de que Jeurissen y cols.
(1989a>
no encuentran clulas positivas frente al anticuerpo
inonoclonal ChNL68.1 especfico de la linea monoctica 1
macrofgica
que si
parece marcar
a
las clulas
interdigitantes.
La cpsula externa de las tonsilas cecales de
Sturnus unicolor est constituida por una muscularis que
no presenta ninguna caracterstica que la diferencie del
resto del tubo digestivo sirviendo adems de soporte a
los vasos que se ramifican para irrigar el tejido
linfoide y presentando un importante plexo nervioso
cuyos componentes
se ramifican
trabculas
y penetrando en
el

acompaando a
las
estroma del tejido

linfoide, posiblemente
junto a los capilares. Esta
situacin parece bastante similar a lo observado en el
bazo, aunque no existen datos que permitan asignar un
papel determinado a esta inervacin.
Aunque su actividad inmunolgica no est muy clara,
de acuerdo con nuestros resultados, las tonsilas cecales
de
sturnus
unicolor constituyen
rganos linfoides
secundarios que contienen todos los elementos celulares
para poder llevar

a cabo respuestas inmunes

204

similares a

las que tienen lugar en los rganos linfoides asociados

al tubo digestivo de mamferos. En este sentido, Olah y
Glick, <1979> consideran dos rutas para la llegada de
antgenos a las tonsilas, el epitelio, por donde podran
llegar antgenos por via oral y cloacal, y el sistema
vascular. Como en las placas de Peyer de pollo, despus
de administracin intraoral
de carbn los
centros
germinales contienen depsitos, al contrario de lo que
ocurre con la administracin intraanal (Befus y cols.,
1980>. En relacin con esta cuestin, Sorvari y cols.,
(1977)
sugieren que
la
bolsa de
Fabricio puede
desempear un papel importante en la respuesta frente a
antgenos que alcanzan el tracto gastrointestinal via
anal, que podra ser desempeado por las tonsilas tras
la involucin de la bolsa. Aunque Olah y Glick (1979)
consideran que las tonsilas cecales del poo muestran
ms semejanzas con las tonsilas palatina y lingual de
mamferos que con otros rganos linfoides asociados al
tubo digestivo de mamferos como las placas de Peyer o
el apndice, de acuerdo con los datos disponibles no
parece
haber
realmente
demasiadas
diferencias
funcionales entre estos rganos, mientras que en aves,
al menos considerando los escasos estudios realizados,
parece haber una importante diferencia en la capacidad
fisiolgica de las tonsilas cecales y otros rganos
linfoides
secundarios
relacionados
con
el
tubo
digestivo, como las placas de Peyer, el divertculo de
Merkel y el tejido linfoide difuso de la bolsa de
Fabricio. En este sentido, el gran desarrollo de las
tonsilas cecales
de Sturnus
unicolor puede
tener
relacin con su mayor importancia inmunolgica respecto
de los
otros rganos linfoides
asociados al tubo
digestivo.

205

corcUSJSJXflES

xa~xEs

A tenor de los resultados obtenidos y de su confrontacin con

los datos existentes en la bitliografia pcrlernis concluir acerca de
los rganos linfoides de Sturnus unicolor estudiados:

1.-

La ndula sea de Sturnus unicoloz allrrga clulas sanguineas

en maduracin de todas
las
estirpes conocidas,
salvo
nulocitos
basfilos, en un
estrana
constituido por
sinusoides y clulas reticulares.

2.-

la eritropojesis es un feninno intravascular en el que las

clulas
primitivas
asociadas
al
endotelio
vascular
diferenciana formas maduras acunniando heinglobina al tienro
que desaparecen los orgnulos citoplsmicos y se reduce el
tamao celular.

3.-

La granulopoiesis sucede en los cordones celulares en ntima

asociacin con clulas reticulares
cargadas de lpidos.
Durante
la maduracin de los
hetarfilos
se
tonian
secuenciahmnte los grnulos A, B y O, mientras que el <inico
tipo granular observado en los eosinfilos
y en los pranielocitos tempranos.

4.-.

se puede apreciar

La ndula sea de Sturnus unicolor contiene linf <ritos

pequeos en los senos vasculares, y blastos y grupos de
clulas plasm4ticas en las reas periarteriolares. AdaDs se
identifican
centros germinales
oye
junto
a linfocitos
contienen nncri5fagos de cuerpo tingible y clulas foliculares
dendriticas.

206

5.-

El
tAn> de
Sturnus unicoloL
es un
rgano
lobulado,
vascularizado por derivaciones de la arteria cartida que
desde las trabculas conectivas que parten de la cpsula se
distribuyen en arcade por el borde crtico-xxeclular.

6.-

El estrana

del

rgano

est

constituido

por cinco tipos

ultraestructurluente
diferentes,
pero
probabsiente
relacionados entre s, de clulas epiteliales que constituyen
adems quistes y corpsculos de Hassall de cczplejidad y
tamaos variables.
7.-

Entre los elenentos libres no linfoides observados en el

tinose encuentran macrfagos, algunos de ellos cargados de
gotas
lipidicas,
y otros
formando clulas
gigantes
niltinucleadas,
clulas
neuroendsxirnas,
clulas
interdigitantes
y clulas mioides en distinto grado de
maduracin.

8.-

La bolsa de Fabrizio consta de nimerosos folculos linfoides

organizados en una corteza y una ntdula de estrana epitelial y
cubiertos por un epitelio transformado con capacidad de
transporte y carente de nstrana basal.

9.-

En la nklula, carente
de vascularizacin,
hay clulas
linfoides de diferentes tamaos en maduracin junto a clulas
de aspecto
dendrtico y macrfagos con restos celulares
dispuestos entre los procesos de las clulas epiteliales.

10.- La corteza,

fuertaxente

vascularizada,

contiene linfocitos

pequeos y nedianos estrechanente erpaquetados

una red epitelial laxa.
11.-

y niacrfagos en

En el canienzo del canal central praxino de la bolsa, el

tejido linfoide se organiza en un tejido difuso T-dependiente,
que contiene clulas interdigitantes
de endotelio alto.
207

y vnulas postcapilares

12.- El tejido linfoide esplnico constituye una pulpa blanca

organizada
en
tres
cctTpartliTentos,
periarteriolar,
perielipsoidal y perivenoso, en ntima asociacin con la
vascularizacin del rgano, de tipo cenado al finalizar los
capilares penicilados,
que contienen en
su parte zindin
elipsoides en pequeos senos con, no obstante, abundantes
fenestraciones.
13.-

De acuerdo con el

patrn de distribucin de las

fibras

reticulares y con su ccnposicin celular, el tejido linfoide

periarteriolar y pervenoso parecen
representar reas Tdependientes que contienen centros germinales, mientras que el
tejido linfoide perielipsoidal, que fonta dos tres capas
celulares inccrpletas alrededor del elipsoide y que contiene
macrfagos, clulas interdigitantes y clulas dendrticas,
equivale aparenterrente a
mamferos.

la

zona marginal del

bazo de

14.- En Sturnus unicoloL, las tonsilas cecales son dos bolsas

infiltradas por acnflos linfoides recubiertos de un epitelio
nrdificado infiltrado de linfocitos y clulas interdigitantes.
15.

tos actinulos linfoides de la tonsila

se organizan en un tejido

linfoide
difuso y
centros
germinales.
El
prinnro,
presumiblemante de naturaleza T-dependiente, contiene, adats
de
linfocitos,
nunErosas
clulas
plasmticas,
clulas
interdigitantes,
macrfagos
y vnulas
postcapilares
de
endotelio alto. Los centros
germinales encapsulados, sin
vascularizacin ni corona linfocitaria, se organizan en una
zona perifrica con linfocitos pequeos y nalianos fuertemente
empaquetados y otra central donde predaninan los blastos, los
nacrfagos de cuerpo tingible y las clulas foliculares
dendrticas.

208

16.- la actividad eritropoitica de Sturnus uniclc. sufre

profundos cairbios cclicos que afecta la actividad de algunos
rganos linfoides:
Hay

eritropoiesis

extravascular,

intravascular imencionada,
en
ejerpares sacrificados en Mayo.

la

adems
nMula

de
sea

la
de

Eritopoiesis intratmica, que podra estar relacionada

con caubios en los niveles de esteroides sexuales, va
accnpaada de agrandamiento de los lbulos tmicos,
degeneracin del epitelio cortical y aunento de la
picnosis linfoide y de los quistes tredulares.
Por el contrario, hay un marcado incremento del ndrrero
de mcrfagos en bazo que nuestran agujas y glbulos
cristalinos
intracitoplsmicos, consecuencia
auxtento de la eritrofagocitosis esplnica.

209

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un

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strcrnal
cels
frcn
Ile
nne
marra~ alters
hemnpoietio
ditferentiation but not nndify stem ceil renewal.. Blocd, 71: 586
596.

259

TAmAl
OELUIAS EPITELIALES DEL TIZID

Caracter latinas nnrfoldgicas

LocaJizacidn

Tipo 3

Ncleo heterccrcsitico

Sitoapeulares,
subtraveculares y
perivasculares

Tipo 2

146s claras
Ncleo adaptado a la forma
celular
Densos haces de tonofilanieritos
Vacuolas eleatrodensas
flesirosanas

Corteza externa.
Asociadas a
linfocitos

Tipo 3

Ncleo irregular
Citoplasma electrcdenso
Menor cantidad de tonofilanuntos
y de vacuolas
Sus prolongaciones se extienden
entre las clulas linfoides que
quedan englobadas tonando
clustera

Corteza nedia y
profunda

Tipo 4

Elecztrcdensas
Citoplasma ramificado, de
aspecto hipertrofiado
Algunos haces gruesos de
tonofilarmntos
Gran vacuolizacida

Corteza profunda
Borde cdrtico-nudular

Tipo 6

Eleotroclaras
Degrantareao
Orgdnulos concentrados cezca
del rxiicleo
Digitaciones en la nuxtrana

Borde cdrtioo-uedular
Mdula

Citoplasma eleotrodonso
Nwrnrosae prolongaciones
Nurmroeas ves kulas
Haces de tortofilan~ntos
Desnnsanas
Asociadas a una nentrana basal

celular

Desirosanas

TABLA 2

Caitios histolgicos en el tino de Stunium unicolor a lo largo de su ciclo de

vida.
Periodo del ciclo

Estacin

Nacimiento
periodo juvenil

Abril

.Amio

Tini nonual.
Linfopolesis activa

ltda postjuvenfl.

Julio

Agosto

Lbulos agrandados
Eritropoiesis intrat tDica

Periodo subadulto

Agosto
<prixmr ao>

Lbulos en involucin
Incrarento de clulas
picndticas corticales y
quistes epiteliales

Apareamiento
(para sub&Iultos y
adultos de aflos
sucesivos)

Marzo

Lbulos agrandados
Eritropoiesis intrat frica

ltda de adulto

Agosto

Apareaxm~ento
<adultos de segundo
ao>

Marzo Junio
<segundo ao>

Histolog la del tino

Junio

Lbulos involucionados
Inarsunto de clulas pionticas
corticales y quistes epiteliales
-

Lbulos agrandados
Eritxopoiesis intrat Inica

ESQflEMAS

ESQUEMA

1.

Localizacin
de
los
principales
rganos
linfoides
del
estornino
negro,
Sturnus
unicolor..
T, timo;
BF, bolsa
de
Fabricio;
B, bazo; TO,
tonsilas
cecales;
MO, mdula sea..

ESQUEMA 2.

Relacin
entre
los
distintos
componentes vasculares
de la mdula
sea
de
Sturnns
unicolor.
A,
arteria;
S ,
senos venosos;
9, vena..

ESQUEMA

3.

Vascularizacin
en
arcada
de la
corteza
del
trino
de
Sturnns
unicolor.
Las
arterias
(A) penetran
con
las
trabculas
(T>
distribuyndose
por la
mdula (M)..
De ellas se ramifican capilares
(cp)
que recorren
la
corteza.
(C >
para
confluir
en las venas (Si> medulares..

ESQUEMA 4.

Distribucin
de
los
distintos
componentes
que
incluye
la lmina
propia
de la
bolsa de
Fabricio
de
Eturnus unicolor.
E, folculos;
TIF,
tejido
interfolicular;
ILLD,
tejido
linfoide
difaso.
CC, canal central..

ESQUEMA 5.

Cnponentes
de La pulpa blanca
del
bazo
de
Sturnus
unicolor..
A,
arteria;
ac,
arteria
centra;
cp,
capilar
penicilado;
E,
elipsoide;
PALT,
tejido
linfoide
priarterial;
CG,
centro
germinal;
PELT, tejido
linfoide
perielipsoidal;
PR,
pulpa
roja; V, vena.

ABRIR TOMO II