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CONTAMINACIN DE MANGLARES POR

HIDROCARBUROS Y ESTRATEGIAS DE
BIORREMEDIACIN, FITORREMEDIACIN Y
RESTAURACIN

Eugenia J. OLGUN*, Mara Elizabeth HERNNDEZ y Gloria SNCHEZGALVN

Unidad de Biotecnologa Ambiental. Instituto de Ecologa, A.C. (INECOL), Km 2.5


carretera antigua a Coatepec No. 351, Congregacin El Haya. Xalapa, Veracruz.,
91070. Mxico.

(Recibido enero 2007, aceptado agosto 2007)

RESUMEN

Los bosques de manglar son ecosistemas muy complejos con mltiples funciones
ecolgicas y alto valor econmico. Son tambin ecosistemas que estn sujetos a
diversos impactos negativos, lo que est ocasionando su desaparicin a una tasa anual
que oscila entre el 1 y el 5 %. Uno de los impactos ms negativos lo genera el derrame
de petrleo con su consecuente efecto daino en varios de sus subsistemas: rboles,
fauna asociada, microorganismos (aerobios y anaerobios), suelo y agua. La presente
revisin ofrece una discusin de la informacin ms actualizada sobre la contaminacin
de manglares por derrames de petrleo a nivel mundial y en Mxico. Asimismo, revisa
y discute las diversas estrategias de biorremediacin, fitorremediacin y restauracin
que permiten dar una respuesta a corto y mediano plazo. La mayora de los suelos
contaminados con hidrocarburos, contienen microorganismos capaces de degradarlos
observndose que la atenuacin natural ocurre en la mayora de los casos. Con el
objeto de acelerar este proceso, se han investigado las estrategias de bioestimulacin
(adicin de nutrientes o compuestos estimuladores de la degradacin) y de
bioaumentacin (adicin de cepas microbianas con atributos especiales para degradar
los contaminantes). Otro factor limitante para que ocurra la degradacin de
hidrocarburos en los sedimentos de manglares, es la falta de oxgeno. La informacin
ms actual indica que la estrategia de bioestimulacin, complementada con aireacin,
es una de las mejores opciones de tratamiento. Finalmente, se seala la necesidad de
realizar estudios integrales de biorremediacin, fitorremediacin y restauracin de
manglares impactados por hidrocarburos que incluyan los diferentes subsistemas de
dichos ecosistemas.

Palabras clave: hidrocarburos, bioestimulacin, bioaumentacin, atenuacin natural,


biodegradacin, derrames de petrleo, manglares
INTRODUCCIN

El manglar es un ecosistema complejo formado principalmente por vegetacin arbrea,


la fauna y la flora interrelacionadas, as como el medio fsico sobre el cual se establece.
Se denomina mangle a las especies de rboles y arbustos que han evolucionado para
adaptarse al ambiente de las zonas intermareales de las costas tropicales y
subtropicales del planeta, para lo cual han desarrollado tolerancia a suelos anegados y
con alta salinidad. Este ecosistema se encuentra en reas aledaas a los litorales,
lagunas costeras, desembocaduras de ros, esteros y humedales. Su importancia
ecolgica reside en las funciones que desempea en la estabilizacin y proteccin de
las lneas costeras, proporcionando un rea de cra y alimentacin de numerosas
especies de peces y crustceos y hbitat para cangrejos y moluscos y lugares de
anidamiento de aves costeras.

En el transcurso del tiempo y por diversas razones, el rea de manglares ha sido


impactada negativamente con una concomitante reduccin de su superficie. A nivel
mundial, en el perodo de 1980 a 1990, dicha rea disminuy de 198,000 km 2 a
157,630 km2.

En Mxico, se estima que se han perdido aproximadamente 65 % de los manglares,


segn el World Resources Institute (WRI 2000). Tambin se estima que la tasa de
deforestacin es del 5 % anual. Las especies de mangle ms caractersticas en Mxico
son Rhizophora mangle L. (mangle rojo, Rhizophoraceae), Avicennia germinans L.
(mangle negro, madre de sal), Laguncularia racemosa (L.) Gaertn. (mangle blanco,
Combretaceae) y Conocarpus erectus L. (mangle botoncillo, Combretaceae).

CARACTERISTICAS BIOGEOQUMICAS DE LOS SUELOS DE MANGLARES

Los suelos de manglar se caracterizan por un alto contenido de agua, de sal y sulfuro
de hidrgeno, un bajo contenido de oxgeno y una elevada proporcin de materia
orgnica .Los manglares se desarrollan sobre todo en terrenos fangosos y aluviales
que por lo general se forman mediante la sedimentacin de partculas de suelo
transportadas por el agua. A continuacin se describen algunas de las principales
caractersticas de los suelos de manglares.

Salinidad

La salinidad en los sedimentos (salinidad intersticial) de los bosques de manglar


depende del tipo de hidrologa que prevalezca en ellos. Los manglares en las orillas
costeras, reciben constantemente agua de mar. Por otro lado, los manglares ribereos
son influenciados por agua salobre ya que reciben agua de los ros y canales, al igual
que agua de mar. La salinidad vara estacionalmente y depende de la altura y amplitud
de la marea, de la precipitacin pluvial y de las variaciones estacionales en el volumen
de agua que les aportan los ros, canales y escurrimientos de tierras arriba. La
salinidad en los suelos de bosques de manglar que se encuentran adyacentes a ros es
menor que la salinidad en el agua de mar. Por otro lado, en los manglares localizados
en las orillas de la costa, la salinidad es ms alta que la del agua de mar, debido al
proceso de evaporacin. En general la salinidad aumenta cuando el intercambio con la
marea se interrumpe.
Oxigenacin

La penetracin de oxgeno y consecuentemente la descomposicin aerbica en los


suelos de ecosistemas costeros estn limitados a unos cuantos milmetros de
profundidad. Ms abajo, los suelos de bosques de manglar presentan condiciones
reducidas con potenciales de oxidoreduccin, sto como consecuencia de las
condiciones de inundacin que prevalecen en ellos. En las zonas anaerbicas, la
respiracin bacteriana utiliza NO3, MnO2, FeOH, SO4= y CO2como aceptores finales de
electrones. El grado de reduccin depende de la duracin de la inundacin y de la
apertura del ecosistema a flujos de agua dulce y salada. El oxgeno puede ser
transportado a la zona de la rizosfera a travs del tejido aerenquimal que poseen los
rboles de mangle, creando micrositios aerbicos en esa zona. Asimismo, los flujos
superficiales de agua en los suelos de manglares, ayudan a disminuir las condiciones
reducidas en ellos, porque dichas aguas contienen oxgeno disuelto que es difundido
hacia los suelos.

Acidez

Los suelos de los bosques de manglares son generalmente cidos. Las altas
condiciones reducidas de los suelos y la consecuente acumulacin de sulfitos causan
condiciones de acidez extrema. Si los suelos de manglares son drenados, removidos o
dragados, los depsitos de azufre (en forma de pirita) son liberados y por tanto,
oxidados a cido sulfrico, causando ms acidez.

Materia orgnica

La alta productividad primaria neta y la baja tasa de respiracin del ecosistema de


manglar, lo hace un sistema muy eficiente para la secuestracin de carbono
Adicionalmente, los sedimentos marinos o los de ros tambin son fuente de materia
orgnica para los suelos de bosques de manglar. La acumulacin de materia orgnica
en esta clase de suelos est influenciada por el tipo de hidrologa, por las condiciones
climticas y de inundacin, as como por las especies de vegetacin que lo constituyen.

En los manglares que se encuentran en cuencas bajo condiciones de inundacin


permanente, la materia orgnica puede exportarse en forma disuelta. En contraste, si
los manglares se encuentran en zonas de flujo constante de agua, como en las orillas,
la materia orgnica se exporta en forma de partculas suspendidas.
CARACTERSTICAS FSICOQUMICAS DE LOS HIDROCARBUROS

Los hidrocarburos son compuestos orgnicos que contienen carbono e hidrgeno. El


nmero de carbonos y su estructura qumica determina su clasificacin. Los
hidrocarburos alifticos son de cadena lineal o ramificada y pueden ser saturados
(alanos) o insaturados (alquenos y alquinos). Los hidrocarburos de cadenas cclicas,
pueden ser saturados (cicloalcanos) o con uno o ms anillos bencnicos (aromticos).
Los hidrocarburos constituyen del 5098 % de la composicin total del petrleo, estn
formados por alcanos, cicloalcanos y compuestos aromticos (Fig.1), con al menos un
anillo bencnico en su estructura. La gasolina est constituida aproximadamente por
70 % de compuestos alifticos saturados y 30 % de hidrocarburos aromticos como el
benceno, tolueno e ismeros del xileno (conocidos en su conjunto como BTX).
Los alcanos son casi totalmente insolubles en agua debido a su baja polaridad y a su
incapacidad para formar enlaces con el hidrgeno. Los alcanos lquidos son miscibles
entre s y generalmente se disuelven en disolventes de baja polaridad como el
benceno, tetracloruro de carbono, cloroformo y otros alcanos. Su densidad incrementa
con el tamao de la molcula, siendo en todos los casos menos densos que el agua

Los cicloalcanos presentan puntos de ebullicin y de fusin mayores a los que se


observan en los alcanos y tambin poseen densidades mayores, lo cual probablemente
se deba a que sus molculas son ms rgidas y simtricas, lo que les permite tener
fuerzas de atraccin intramolecular muy efectivas.

Los hidrocarburos aromticos son lquidos o slidos a temperatura ambiente y sus


puntos de ebullicin estn cercanos a los de los cicloalcanos correspondientes. Al igual
que los hidrocarburos descritos anteriormente, los compuestos aromticos son poco
polares o no polares y por lo mismo, no se disuelven en agua. Los electrones de los
anillos aromticos pueden tener una dbil atraccin con enlaces polares de otras
molculas, lo cual los hace excelentes solventes orgnicos. La unin de dos anillos
bencnicos produce hidrocarburos poliaromticos (HPA). Dichos compuestos son de
inters ambiental y de salud pblica en relacin con sus propiedades carcinognicas

CONTAMINACIN DE MANGLARES POR HIDROCARBUROS

Los derrames de petrleo representan un grave problema de contaminacin en


diversas partes del mundo. Estos accidentes han contribuido en gran manera al
aumento en la contaminacin por hidrocarburos en zonas costeras, afectando
negativamente reas de manglar, la flora, la fauna y la salud humana. Los
hidrocarburos del petrleo se adhieren a las branquias de los peces, afectando su
respiracin. Tambin se adhieren y destruyen las algas y el fitoplancton y afectan la
alimentacin y reproduccin de la vida acutica en general (plantas, insectos y peces).
Causan la muerte o inducen mutaciones de los mangles como se describe en detalle
ms adelante.

Los hidrocarburos se pueden encontrar en el agua flotando libremente, en emulsin,


disueltos o adsorbidos a slidos suspendidos. Los hidrocarburos con mayor nmero de
carbonos tienden a flotar y estn en forma libre. Por el contrario, las molculas ms
pequeas tienden a formar emulsiones con el agua y son ms difciles de remover

Diversos procesos relacionados con el clima contribuyen a la atenuacin natural de


descargas de petrleo en agua de mar, tales como evaporacin, fotooxidacin,
emulsin, dispersin y biodegradacin. Sin embargo, en la mayora de los derrames de
petrleo, dicha capacidad de autodepuracin no es suficiente para remediar los sitios
contaminados e incluso los productos de la fotooxidacin son compuestos cidos y
fenlicos, los cuales en alguno de los casos, son ms txicos que los hidrocarburos
originales. Adems, a medida que transcurre el tiempo, los hidrocarburos derramados
en ambientes marinos o acuticos se adhieren fuertemente a los sedimentos o debido
a su baja solubilidad en agua y a su carcter hidrofbico.
En el caso de los manglares, su alta productividad y su abundante detritus orgnico,
los hacen un sitio preferencial para la acumulacin de hidrocarburo. Se ha reportado
que la concentracin de HPA en suelos de manglar en China, mostr una fuerte
correlacin con el contenido de carbono orgnico. En Queensland, Australia, se
investig la contaminacin por hidrocarburos en suelos de manglar, en cuyas zonas
aledaas fueron depositados desechos de aceite. Se encontr una zona contaminada
de 1530 m de ancho y 200 m de largo, conteniendo concentraciones de hidrocarburos
hasta en un 17 % del peso seco de los suelos superficiales. Los hidrocarburos tambin
fueron detectados en los sedimentos de un arroyo aledao como consecuencia del
lavado peridico de los sedimentos contaminados de los bosques del manglar. El
anlisis del perfil de los sedimentos indic que los hidrocarburos penetraron a una
profundidad de 40 cm (Burns et al. 1998).

En relacin con Mxico, se ha estimado que el estado de Veracruz cuenta con 460.47
km2 de manglar, lo que representa un 14 % de los manglares del Golfo de Mxico .Sin
embargo, dada su ubicacin geogrfica, una de las mayores amenazas sobre este
ecosistema, son los accidentes relacionados a la industria petrolera que se desarrolla a
lo largo de la zona costera. Segn datos del Instituto Nacional de Estadstica,
Geografa e Informtica existen ms de 3,000 km de ductos que transportan
diariamente, a diversos puntos de la Repblica Mexicana, ms de 1,073 millones de
barriles de petrleo y 2,622 millones de pies cbicos de gas. Los accidentes ms
comunes son la ruptura de ductos, los derrames de plataformas y accidentes de
buques tanque. Sin embargo, aunque hace algunas dcadas se realizaron estudios
sobre la contaminacin por metales pesados y por hidrocarburos en algunos sistemas
costeros del Golfo de Mxico y se determinaron algunos sitios de contaminacin con
hidrocarburos por rupturas de ductos principalmente en el occidente del estado de
Tabasco se requiere actualizar el conocimiento sobre el nivel de impacto que causan
actualmente los derrames de petrleo sobre los manglares ms importantes de la
costa de Veracruz y en general, del Golfo de Mxico.

EFECTOS DE LA CONTAMINACIN POR HIDROCARBUROS EN MANGLARES

Es importante mencionar que en un estudio donde se investigue el impacto de


hidrocarburos en un ecosistema tan complejo como lo es un bosque de manglar, se
debe considerar por lo menos seis subsistemas: 1) rboles de mangle, 2)
microorganismos diversos del suelo (aerobios y anaerobios), 3) suelo (sedimentos
orgnicos), 4) agua (hidrologa y calidad del agua), 5) fauna y 6) condiciones
climticas.

La investigacin de los efectos de la contaminacin por hidrocarburos en manglares se


ha intensificado en los ltimos 15 aos. Sin embargo, la mayora de las investigaciones
se han enfocado al efecto de los hidrocarburos en los subsistemas de rboles y fauna
de manglar y an no existen suficientes datos para poder elaborar conclusiones
generales sobre los efectos en todo el ecosistema. Los efectos de corto plazo sobre
plntulas y rboles de mangle estn relacionados a la asfixia y muerte cuando el
petrleo pesado o viscoso cubre los pneumatforos, sistema de races areas mediante
las cuales se realiza el intercambio de gases con la atmsfera circundante al sustrato
del manglar. Asimismo, la vegetacin de manglar puede morir por intoxicacin directa
con los compuestos aromticos de bajo peso molecular cuando estos daan las
membranas celulares de las races y se impide el proceso normal de exclusin de la
sal. Hasta ahora, los efectos de largo plazo parecen ser particulares para las diferentes
especies de plantas y animales asociadas al ecosistema de manglar, dependiendo de la
concentracin y el tipo de hidrocarburo, as como de la intensidad de la contaminacin.

En la costa de Paran, Brasil, donde ocurrieron derrames graves de petrleo hace ms


de 20 aos y en donde la contaminacin menor por hidrocarburos ha sido crnica, se
ha observado una alta proporcin de races muertas de los rboles de Rhizophora spp.
(Burnas et al. 1994).

Suprayogi y Murray (1999), investigaron el efecto de cinco concentraciones de dos


tipos de petrleo (crudo de y condensado) sobre algunas caractersticas fisicoqumicas
de los sedimentos y en el crecimiento de cuatro especies de plntulas de
mangle (Rhizophora stylosa, Rhizophora mucronata, Ceriops tagal y Avicennia
marina).El tipo crudo fue ms persistente en los sedimentos de manglar que el
condensado, lo cual probablemente se debi a una mayor velocidad de evaporacin del
ltimo. Ambos tipos de petrleo ocasionaron condiciones anaerbicas en los suelos del
manglar, ya que se formaron pelculas oleosas. La concentracin de hidrocarburos en
las hojas aument conforme se increment la concentracin de hidrocarburos en el
suelo. A. marina fue la especie que ms altas concentraciones de hidrocarburos
acumul y consecuentemente su crecimiento fue inhibido ms que el de las otras
especies. Los autores discutieron que la razn de las diferentes respuestas de las
especies de mangle a los hidrocarburos no es clara y que pudiera deberse a diversos
factores tales como diferentes rutas bioqumicas de degradacin de los hidrocarburos,
as como diferencias en la tolerancia a condiciones anaerbicas en las races cuando los
sedimentos y los pneumatforos estn cubiertos por las capas grasosas del petrleo.

Estudios ms recientes realizados en Queensland, Australia, indicaron una fuerte


correlacin entre la concentracin de hidrocarburos en los sedimentos de manglar con
predominancia del gnero Avicennia y la aparicin de imitantes deficientes en clorofila
a, las cuales fueron llamadas mutantes albinas. Dichas mutantes presentaron color
rojo o amarillo y murieron a los pocos meses de haber germinado. Asimismo, las
mutantes albinas han sido observadas en manglares con predominancia del
gnero Rhizophora en la zona costera del mar Caribe y su presencia tambin fue
correlacionada con la concentracin de hidrocarburos en los sedimentos .

La discusin anterior, pone de manifiesto que el tema de las respuestas de los mangles
al contacto con hidrocarburos es complejo y controversial, dado que depende de
mltiples factores, tales como la especie de mangle, del sustrato en el que sta se
encuentre, de las corrientes, direccin del viento y patrones de las mareas, de la
temperatura ambiental, de la geomorfologa y de las caractersticas fsicoqumicas de
los hidrocarburos involucrados (relacionadas a toxicidad, bioacumulacin y
persistencia). La discusin a profundidad de esta temtica est fuera del alcance de la
presente revisin, dado que se enfoca principalmente a discutir las diversas estrategias
de biorremediacin.
ESTRATEGIAS DE BIORREMEDIACIN DE MANGLARES CONTAMINADOS CON
HIDROCARBUROS

Los derrames por petrleo a nivel global han ocurrido desde hace muchas dcadas, lo
que ha generado una diversidad de tecnologas para la contencin y limpieza de los
suelos impactados. En el caso del agua, se pueden utilizar procesos fsicos, qumicos y
biolgicos para recuperar y remover petrleo. La National Oceanic and Atmospheric
Administration (NOAA) de Estados Unidos, ha discutido el uso de la mayor parte de las
tecnologas no biolgicas . Sin embargo, existen evidencias de que algunas de estas
tecnologas pueden causar daos a la biota e impedir la recuperacin de ciertos
habitats. Por lo anterior, los nuevos esfuerzos se han enfocado hacia el uso de
tecnologas que promuevan los procesos naturales de remocin de contaminantes. La
biorremediacin y la fitorremediacin son dos de estas tecnologas emergentes y
ambientalmente pertinentes (Fig. 2).

La biorremediacin es un proceso biolgico en donde diversos microorganismos (m.o.)


degradan diversos contaminantes hasta compuestos no txicos presentes en suelo,
agua o aire, trabajando de manera individual o coordinadamente (mediante sinergias),
dentro de un consorcio microbiano.

La mayora de los suelos contaminados con hidrocarburos, contienen microorganismos


capaces de degradarlos. Sin embargo, el crecimiento de dichos m.o. est limitado en el
ambiente natural por diversos factores, tales como la baja solubilidad en agua de los
HPA, su baja biodisponibilidad, la limitacin de algunos nutrientes, especialmente
nitrgeno (N), la presencia de otros contaminantes que pueden inhibir la degradacin
de los HPA . Por lo anterior, se han utilizado dos estrategias para contrarrestar dichas
limitaciones y fomentar la actividad degradadora de la flora microbiana nativa: a) la
bioestimulacin (adicin de nutrientes o compuestos estimuladores de la degradacin)
y b) la bioaumentacin (adicin de cepas microbianas con atributos especiales para
degradar los contaminantes).
Por otro lado, existe la remediacin intrnseca en donde slo la flora microbiana nativa
es la responsable de la degradacin o transformacin de los contaminantes.
Actualmente se realiza un gran nmero de investigaciones sobre la estrategia llamada
"monitoreo de la atenuacin natural", que consiste en tener un seguimiento analtico
de la degradacin y transformacin de los contaminantes por parte de la flora
microbiana autctona. En Mxico, estudios preliminares a nivel de laboratorio,
mostraron un aumento en la respiracin de la flora microbiana nativa de suelos de
manglar fuertemente contaminados con petrleo crudo o con lodos de perforacin en
el estado de Tabasco. Otros estudios tambin realizados en Tabasco, indicaron que la
destoxificacin de suelos contaminados con residuos de petrleo, ocurri por
atenuacin natural o biodegradacin.

En relacin a la biorremediacin de suelos impactados con hidrocarburos, se han


realizado diversas investigaciones, aunque un mnimo de ellas se refieren a suelos de
manglar (Burns et al. 1999). En este ltimo caso, diversos estudios sugirieron que
siendo los sedimentos de manglar predominantemente anaerbicos, la velocidad de
degradacin de los hidrocarburos estaba muy probablemente limitada por las
concentraciones de oxgeno y de nutrientes. En virtud de lo anterior, se realizaron
estudios de campo en manglares con comunidades maduras de Rhizophora stylosa en
Gladstone, Australia, en donde la estrategia de biorremediacin de parcelas
contaminadas con petrleo crudo fue tanto la aireacin de los sedimentos como la
adicin de un fertilizante de liberacin lenta (Ramsay et al. 2000). Se encontr que la
aireacin activa y la adicin de nutrientes estimularon significativamente (en tres
rdenes de magnitud) el crecimiento de los m.o. degradadores de alcanos y en menor
proporcin la poblacin de los m.o. degradadores de hidrocarburos aromticos. Estos
resultados son similares a los encontrados en un estudio de simulacin a nivel
mesocosmos, en el cual se realiz un tratamiento factorial de cinco vas en donde las
variables fueron: dos substratos (orgnico e inorgnico), dos tipos de regmenes de
nutrientes (fertilizado y no fertilizado), dos niveles de aireacin (aireado y no aireado),
tres concentraciones de petrleo (0, 5 y 10 litros de petrleo/m 2) y cuatro especies de
plantas vasculares (Alternanthera philoxeroides, Panicum hemitomon, Phragmites
australis, Sagitaria lancifolia y un tratamiento sin plantas). Se encontr que la
concentracin de petrleo despus de 18 meses, fue menor en los mesocosmos
aireados y fertilizados conteniendo P. hemitomon o S. lancifolia y substratos o matrices
con baja concentracin de materia orgnica (Dowty et al. 2001).

En otro estudio de campo realizado en manglares de Nigeria donde se encontraban


presentes especies de los gneros Rhizopora, Laguncularia y Avicennia y los suelos
estaban contaminados con petrleo crudo, se evalu el uso combinado de tres
estrategias de biorremediacin: a) bioestimulacin con fertilizante, b) bioaumentacin
con inoculacin de 100 kg (base hmeda) ha1 de cultivos de una poblacin autctona
mixta de bacterias degradadoras de hidrocarburos aislada y producida localmente y c)
prcticas de labranza (Odokuma y Dickson 2003). Se encontr que la mejor
combinacin para la degradacin de los hidrocarburos totales fue la adicin de
nutrientes (bioestimulacin), junto con prcticas de labranza manual para estimular la
aireacin y la adecuada distribucin de nutrientes. En otros estudios a nivel de
microcosmos, suelos contaminados con HPA, fueron bioestimulados (con adicin de
cascarilla de arroz y de sangre seca como fuente de liberacin lenta de N) y
bioaumentados (con adicin de Pseudomonas aeruginosa cepa 64, un productor de
biosurfactantes). El mejor resultado se obtuvo en el microcosmos que recibi ambos
tratamientos, en comparacin al que recibi slo bioestimulacin. Cuando los
experimentos se realizaron a mayor escala, se logr una remocin del 87 % de los HPA
en las parcelas que recibieron ambos tratamientos y una de 86 % en las parcelas que
slo recibieron bioestimulacin, despus de 16 meses (Straube et al. 2003). Puesto
que el m.o. utilizado no es degradador de HPA, se concluy que la bioestimulacin de
la flora microbiana autctona fue la mejor opcin. Esta importante conclusin ha sido
confirmada en otros estudios a nivel de laboratorio (Araujo et al. 2006), en donde se
trataron suelos contaminados con gasoil y se logr la mayor remocin de
hidrocarburos en 150 das (90 %), cuando se utiliz una mezcla conteniendo cepas
microbianas autctonas (15 %) y lodos estabilizados (ricos en materia orgnica y
nutrientes), en comparacin con otros tratamientos.

Ms recientemente, se realizaron estudios en dos suelos contaminados con diesel


(colectados en California y Hong Kong) en donde se compararon los tres tipos de
tecnologas de biorremediacin: monitoreo de la atenuacin natural, bioestimulacin y
bioaumentacin. Adems, se cuantific el nmero de m.o. degradadores de diesel y la
actividad microbiana medida como actividad de deshidrogenasa presente (Bento et
al. 2005). Se encontr que la atenuacin natural fue ms efectiva que la
bioestimulacin especialmente en el caso de suelos colectados en Hong Kong. La
mayor actividad microbiana (medida como actividad de deshidrogenasa) se observ
con bioaumentacin en los suelos de California (3.3 veces ms) y en suelos de Hong
Kong donde slo se realiz monitoreo de la atenuacin natural (4.0 veces ms). El
nmero de m.o. hetertrofos degradadores de diesel no fue afectado por el tipo de
tratamiento. Se concluy que las propiedades del suelo y el tipo de microflora
autctona afectan el grado de degradacin, por lo que se recomend realizar una
caracterizacin detallada de los suelos del sitio de trabajo, antes de decidir el tipo de
tratamiento.

De la revisin de los estudios anteriormente citados, se puede concluir que en general,


la estrategia de bioestimulacin, mediante la adicin de nutrientes y de aireacin,
favorece la degradacin de los hidrocarburos del petrleo por parte de la flora
microbiana autctona, lo que indica que esta estrategia y el monitoreo de la
atenuacin natural, son las mejores opciones para remediar suelos de manglar y
suelos en general, impactados por hidrocarburos del petrleo. Sin embargo, no se
descarta la posibilidad de que ciertas cepas aisladas de suelos de manglar o suelos
tropicales puedan coadyuvar a que la flora microbiana autctona degrade los
hidrocarburos presentes. Ms an, es importante mencionar que adems de los
procesos de degradacin microbiana de los hidrocarburos contaminantes de ambientes
de manglar y otros habitats salinos, se ha demostrado que los procesos fsicoqumicos
tales como la evaporacin y disolucin de los hidrocarburos, juegan un papel
importante (Burns et al. 2000)

Por otro lado, an no existen estudios que especifiquen claramente las ventajas de las
diversas opciones de biorremediacin en trminos de costos. Sin embargo, es posible
prever que la opcin de aireacin a gran escala puede ser muy costosa y que
prcticamente es preferible la opcin de labranza manual para favorecer la aireacin
de capas poco profundas del suelo de manglar.
ESTRATEGIAS DE FITORREMEDIACIN DE MANGLARES IMPACTADOS POR
HIDROCARBUROS

La fitorremediacin se define como el uso de plantas verdes para remover


contaminantes del ambiente o transformarlos en compuestos menos txicos. En el
caso de los contaminantes orgnicos, la fitorremediacin tiene la ventaja de que las
plantas llevan a cabo reacciones qumicas, utilizando luz solar, para metabolizar o
mineralizar las molculas orgnicas. Las plantas y microorganismos asociados a su
rizosfera pueden degradar estos contaminantes o al menos limitar su distribucin en el
medio.

Sin embargo, en el caso de derrames con hidrocarburos, no es fcil aplicar tecnologas


de fitorremediacin utilizando plantas vivas, dado que las plantas tambin son
sensibles a estos compuestos txicos. Por ejemplo, se ha demostrado que ciertas
plantas costeras de pantano son sensibles al petrleo crudo. Especies tales
comoPanicum hemitomon y Spartina alterniflora presentaron efectos adversos en su
crecimiento, aunque stos fueron ms severos en Spartina patens, cuya muerte
ocurri despus de un mes de iniciado el tratamiento. Sin embargo, al utilizar la
biomasa seca, dichos efectos txicos fueron eliminados. Por lo anterior, la
fitorremediacin dirigida a la adsorcin de hidrocarburos disueltos en la columna de
agua o adheridos a partculas suspendidas en el agua de ambientes de manglar, utiliza
biomasa muerta no sensible a los efectos txicos de estos compuestos.

Siguiendo esta estrategia, se han estudiado ciertas propiedades de la biomasa seca


que pueden utilizarse como bioadsorbentes de hidrocarburos. Se ha descrito que la
hidrofobicidad, la superficie especfica y la capilaridad de los adsorbentes son los
factores determinantes involucrados en la remocin de petrleo y otros hidrocarburos
(Ribeiro et al. 2003). Sin embargo, algunos materiales usualmente hidroflicos y por lo
tanto con baja capacidad de adsorcin de hidrocarburos han sido utilizados
sometindolos a un tratamiento previo para mejorar su capacidad de adsorcin.
Mysore et al. (2005) adicionaron cera a la vermiculita para volverla hidrofbica y as
incrementar la adsorcin de hidrocarburos flotantes en agua. Otros materiales como la
fibra de algodn y corteza de rbol fueron sometidos a tratamientos qumicos tales
como la acilacin de la celulosa y la saturacin con iones metlicos de transicin,
respectivamente, para lograr mayor hidrofobicidad (Haussard et al. 2003,
Deschamps et al. 2003).

La biomasa de algunas plantas acuticas representa una buena opcin como


adsorbente, dado que sus caractersticas fisicoqumicas la hacen un excelente
adsorbente no slo de hidrocarburos sino tambin de iones metlicos. Algunas de las
que se han utilizado son Salvinia sp., Salvinia molesta, Salvinia cucullata, Typha
dominguensis y Pistia stratiotes.

Las caractersticas fisicoqumicas de Salvinia minima tales como su gran superficie


especfica (264 m2 g1) y contenido de grupos carboxilo (0.95 mmol H + g1 biomasa) le
confieren excelentes propiedades como bioadsorbente de iones metlicos (Snchez
Galvn et al. 2005). Esta planta ha demostrado ser muy eficiente en la remocin de
iones metlicos y ser capaz de acumular grandes cantidades en su tejido, por lo que se
le ha descrito como hiperacumuladora de plomo y cadmio (Olgun et al. 2002).
Estudios ms recientes, mostraron que la adsorcin a su superficie es el principal
mecanismo de remocin de plomo en sistemas por lote, mediante un anlisis de
compartimentos que utiliza lavados con EDTA (Olgun et al. 2005). Tambin se ha
descrito que S. minima es capaz de adsorber la mayor cantidad de Pb en tan slo 30
minutos, cuando es expuesta a un medio con concentraciones iniciales del metal desde
1 hasta 30 mg Pb L1 (SnchezGalvn et al. 2006). En relacin a su uso como
biomasa seca, se ha demostrado su gran capacidad de adsorber Pb en sistemas por
lote y en continuo al trabajar con concentraciones del metal tan altas como 250 mg L
1
(GonzlezPortela et al. 2005a, b).

Por otro lado, se ha reportado que el gnero Salvinia tiene una alta hidrofobicidad (96
%) y excelentes caractersticas capilares que la hacen un muy eficiente bioadsorbente
de compuestos no polares. Cuando la biomasa seca de Salvinia fue comparada con una
turba comercial para evaluar su capacidad de adsorcin de petrleo crudo, se
demostr que esta biomasa vegetal tiene una mayor capacidad de adsorcin (4.8 g vs
2.7 g de petrleo g1 biomasa) (Ribeiro et al. 2000).

Salvinia sp. tambin ha sido probada como un filtro para la adsorcin de emulsiones
acuosas de petrleo crudo y otros hidrocarburos como vaselina. Los resultados
mostraron que la biomasa de Salvinia adsorbi de 2 a 3 veces ms petrleo y vaselina
en comparacin con una turba comercial (peat sorb) (11.8 vs 4.8 g de petrleo g 1 de
biomasa y 7.3 vs 3.0 g de vaselina g1 de biomasa). Esta superioridad de Salvinia sp.,
parece deberse principalmente a su hidrofobicidad y a los filamentos presentes en su
superficie (Ribeiro et al. 2003).

La biomasa de Typha dominguensis y de Salvinia sp. tambin ha sido probada y


comparada en relacin con su capacidad de remocin de gasolina respecto a un
adsorbente sinttico comercial como fibra de polister y otros adsorbentes tales como
madera, cscara de arroz, de coco y bagazo. Se encontr que ms del 70 % de la
gasolina presente fue removida por todos los adsorbentes, excepto por la cscara de
coco y el bagazo (32 y 20 %, respectivamente) . La cantidad de gasolina adsorbida fue
relativamente semejante con biomasa de T. dominguensis, de Salvinia sp. y con fibra
sinttica (1107, 944 y 1108 mg g1, respectivamente). Sin embargo, en las pruebas de
desorcin, se observ que una mayor cantidad del hidrocarburo fue liberado en el
adsorbente comercial en relacin a los dems adsorbentes (4 vs <1.5 %) (Khan et
al. 2004).

Finalmente, se sabe que el lirio acutico (Eicchornia crassipes) contiene una gran
cantidad de fibra (55 % b.s.) (Ly et al. 2002) y existen algunas empresas que ya lo
utilizan para remover compuestos orgnicos no polares, tales como los hidrocarburos.

En resumen, el uso de biomasa seca de ciertas plantas acuticas con capacidad


adsorbente de hidrocarburos, es una opcin que an debe explorarse a nivel piloto en
manglares impactados por derrames de petrleo. De hecho, nuestro grupo de trabajo
tiene un proyecto en marcha en donde se incluye la evaluacin de biomasa seca de S.
minima para este propsito.

ESTRATEGIAS DE RESTAURACIN DE REAS DE MANGLAR IMPACTADAS POR


HIDROCARBUROS

La restauracin ecolgica es el proceso de coadyuvar a la recuperacin de un


ecosistema que ha sido dragado, daado o destruido (SER 2004). Este tipo de accin
es recomendable cuando los ecosistemas han sido alterados hasta el grado que no
pueden recuperarse o renovarse por s mismos. Bajo dichas circunstancias, la
homeostasis y el proceso de sucesin secundaria de los ecosistemas se ha
interrumpido permanentemente o la recuperacin del ecosistema es inhibida en alguna
forma (Lewis 2005).

La meta final de la restauracin es crear un ecosistema autosuficiente que sea de


alguna manera capaz de recuperarse de perturbaciones futuras sin la necesidad de
ayuda. La evaluacin del xito de un proyecto de restauracin es complicada y en
muchas ocasiones no existen consensos para su medicin. La Sociedad Internacional
de Restauracin Ecolgica ha propuesto una lista de nueve atributos como gua para
medir el xito de un proceso de restauracin. Sin embargo, en la prctica, la mayora
de las evaluaciones del xito de un proyecto de restauracin miden atributos que se
pueden agrupar bajo tres principales condiciones: 1) diversidad, 2) estructura de la
vegetacin y 3) procesos ecolgicos.

Puesto que la recuperacin natural de la vegetacin de manglar toma entre 20 y 30


aos despus de un impacto severo por derrame de petrleo, los proyectos de
restauracin de esta vegetacin tienen el objetivo de acelerar dicho proceso. Por
consiguiente, las acciones a realizar son a corto, mediano y largo plazo. Los puntos
clave a incluir en dichos proyectos de restauracin son:

a) Restauracin y manejo de las caractersticas del hbitat fsico. En esta etapa se


debe evaluar y reestablecer la topografa del rea, la hidrologa (intercambio de agua
con la marea, drenado, aportaciones de agua dulce, etc.) y las condiciones
fisicoqumicas y biolgicas de los suelos (acidez, exceso de azufre, eliminacin de
contaminantes, etc.).

b) Restablecimiento de la estructura del manglar. Esta etapa consiste en la


reforestacin del bosque y en ella se deben considerar las especies de mangle que se
van a restablecer, si es necesario asistir la restauracin mediante la plantacin de las
especies nativas o si la colonizacin natural puede llevarse a cabo. Existen algunas
tcnicas para ayudar a la supervivencia de las plntulas de mangle en los procesos de
restauracin .

La evaluacin de reas de manglar restauradas es difcil porque este tipo de


ecosistemas puede requerir de varios aos para alcanzar la madurez estructural y
porque la evaluacin de sus funciones podra requerir aun ms tiempo. De hecho, es
muy raro encontrar estudios de seguimiento a largo plazo de la recuperacin de
manglares ms all de uno o dos aos despus de que el derrame de petrleo ocurri.
En consideracin a lo anterior, la evaluacin del xito de un proceso de restauracin de
reas de manglar, generalmente se enfoca a la supervivencia de las especies utilizadas
o al restablecimiento de la estructura del manglar. Sin embargo, la produccin de
materia orgnica, establecimiento de cadenas trficas y movimiento de carbono y
energa, as como el ciclaje de los nutrientes son todos aspectos funcionales
importantes de los manglares. Para que un manglar pueda considerarse como
restaurado, debe cumplir al menos dos requisitos: a) tener una estructura semejante
al manglar previo al disturbio, b) debe proveer funciones.

La restauracin de reas de manglar empez aproximadamente hace tres dcadas, por


lo que es ms reciente que la restauracin de ecosistemas terrestres. Dicha situacin
posiblemente obedezca a la distribucin geogrfica de los manglares, los cuales en su
mayora ocurren en pases en vas de desarrollo, por lo tanto los esfuerzos de
restauracin no han contado con suficiente atencin, fondos econmicos ni
investigacin. Los primeros proyectos de restauracin se realizaron en el Caribe y en
Florida, posteriormente en el sureste asitico y ms recientemente en Australia, frica
y Latinoamrica.Es importante mencionar que existen algunas evaluaciones cientficas
sobre el xito de los proyectos de restauracin de manglares que han sido sobre
explotados o impactados por industrias camaroneras. Sin embargo, en el caso de los
manglares que han sido impactados por hidrocarburos, existen pocos datos disponibles
en la literatura sobre la evaluacin del proceso de restauracin. Esto pudiera obedecer
a la complejidad del impacto que causan los hidrocarburos en estos ecosistemas y al
tiempo necesario que requieren los manglares para alcanzar la madurez. Como ya se
mencion anteriormente, los hidrocarburos se acumulan en los sedimentos y no son
fcilmente degradables. Por lo anterior, el proceso de restauracin de manglares
impactados por hidrocarburos debe incluir dos fases principales: 1) destoxificacin de
los sedimentos mediante estrategias de biorremediacin o fitorremediacin y 2)
restablecimiento de la vegetacin. Es importante destacar que mucha de la
investigacin se ha enfocado al estudio de la primera fase, experimentado diferentes
estrategias de biorremediacin. En esos casos, el xito se mide en funcin de la
disminucin de la concentracin de hidrocarburos en los sedimentos. Sin embargo,
poco se conoce sobre el desarrollo de los mangles en los suelos que han sido
remediados y existe an menos informacin sobre las dems funciones biogeoqumicas
de los sedimentos remediados.

Entre los pocos estudios disponibles, destaca uno realizado en el Delta de Mahakam en
Indonesia, en el cual se evalu el desarrollo de mangles en los sedimentos de
manglares contaminados por petrleo. Los sedimentos fueron tratados con fertilizantes
o con dispersantes y se sembraron con Sonneratia casiolaris. Se observ que el
petrleo afect negativamente el crecimiento de los rboles plantados y que el
dispersante caus incluso ms dao a los mismos. Por lo tanto los autores no
recomiendan usar dispersantes en los manglares contaminados y sugieren esperar un
tiempo para que ocurra una atenuacin natural del petrleo antes de plantar rboles.

Otro proyecto de restauracin se llev a cabo en manglares que haban estado


crnicamente contaminados con efluentes de una refinera petrolera al norte de la
ciudad de Balikpapan en la isla de Borneo. En el sitio contaminado, originalmente
existan especies de mangle del gnero Avicennia, las cuales murieron despus de la
contaminacin crnica por hidrocarburos. El trabajo de restauracin consisti en
eliminar las fuentes de contaminacin y manejar la hidrologa de tal manera que el
sitio recibiera agua limpia para ayudar al proceso natural de detoxification. Con esas
medidas, se observ una rpida propagacin natural de Aviccenia despus de tres
meses de haber iniciado los trabajos de restauracin. El crecimiento de las plantas
pareci estar ms influenciado por el tipo de substrato, que por la concentracin de
hidrocarburos. Los resultados de este proyecto indicaron que fue el petrleo recin
derramado el que caus mortandad de plantas juveniles, ms que el petrleo aejado
en los sedimentos.
CONSIDERACIONES FINALES

Los estudios ya reportados y discutidos anteriormente, se enfocan principalmente a la


investigacin de uno o cuando ms dos de los subsistemas de los bosques de manglar,
destacando los dirigidos al conocimiento de la flora microbiana de los sedimentos y al
efecto de diversas estrategias de biorremediacin sobre ellos. Debido a la complejidad
del ecosistema de manglar, existe la necesidad de realizar proyectos integrales que
contemplen las interacciones entre los distintos subsistemas que lo constituyen.

Asimismo, es importante destacar que la mayora de los estudios de biorremediacin


de suelos o de fitorremediacin de agua de manglares impactados por hidrocarburos,
se han llevado a cabo en el laboratorio o en microcosmos. En consecuencia a lo
anterior, poco conocimiento se tiene sobre la eficiencia de este tipo de tecnologas a
nivel de ecosistema. Por lo tanto, existe la necesidad de realizar estudios que
contemplen la implementacin de estas tecnologas en parcelas experimentales de
manglares impactados por hidrocarburos, para definir si el tratamiento in situ es viable
o si es necesario llevar a cabo tratamientos ex situ.Paralelamente, se debe realizar un
estudio de viabilidad tcnica y econmica que permita duplicar las experiencias que
ofrezcan mayor beneficio al menor costo.

Finalmente, es esencial realizar estudios de seguimiento a largo plazo despus de


haber implementado un proyecto de biorremediacin y restauracin de manglares
impactados por hidrocarburos. En Mxico, an no se documenta ninguna experiencia
de este tipo.

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