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BOLETN

DE MALARIOLOGA
Y SALUD AMBIENTAL
Agosto-Diciembre 2013, Vol. LIII (2): 165-182

Determinacin de reas de endemismo en mosquitos (Diptera: Culicidae) en


Venezuela, mediante criterios explcitos de optimizacin
Determination of areas of endemism in mosquitoes (Diptera: Culicidae) in Venezuela,
through explicit optimization criteria
Fabiola Del Ventura1, Jonathan Liria2 & Juan-Carlos Navarro*1

RESUMEN SUMMARY

La Familia Culicidae ha sido estudiada The Family Culicidae has been studied extensively
ampliamente debido a su importancia en la salud pblica y because of its importance in veterinary and public health.
veterinaria. Varias especies de esta Familia son vectores de Several species of this family are vectors of pathogens
mltiples patgenos que causan enfermedades que generan causing multiple diseases which to generate high rates of
altas tasas de morbilidad y mortalidad, as como numerosas morbidity and mortality and numerous economic losses.
prdidas econmicas. El conocimiento de la distribucin
Studies of the geographical distribution of Culicidae and
geogrfica de este grupo y el anlisis de su biogeografa
its historical biogeography analysis will allow us to obtain
histrica nos permitirn obtener ms conocimientos
acerca de su historia natural, de las razones geolgicas more knowledge about the natural history and explanations
y ecolgicas de su distribucin, as como de patrones of geological and ecological reasons of the distribution and
epidemiolgicos de las enfermedades de las cuales son also the epidemiological patterns of diseases which are
vectores. La delimitacin de reas de Endemismo (AE) es involved. The delimitation of areas of endemism (AE) is a
un paso inicial y fundamental para la realizacin de anlisis crucial initial step for the analysis of historical biogeography
de biogeografa histrica, para ello se elabor una base de and for this we developed a database of 9,610 records in
datos de 9.610 registros, 435 localidades, 20 gneros y 261 435 localities, 20 genera and 261 species from Venezuela,
especies de Venezuela, a partir del cual se realizaron mapas map distribution, and explicit analyzes of areas of endemism
de distribucin, anlisis explcitos de reas de endemismos (AE) and parsimonious of endemicity (PAE) software NDM
(AE) y parsimonioso de endemicidad (PAE) en los programas / VNDM. The records compiled of Culicidae are mainly
(software) NDM/VNDM. Los registros compilados de la distributed in the north of the country, with particular
Familia Culicidae se distribuyen principalmente al Norte
distributions to mountainous or Guayana Shield region,
del pas, con distribuciones particulares hacia zonas
among others. The results suggest the proposal of three
montaosas o la regin del Macizo Guayans, entre otras.
Se proponen tres reas de endemismo para mosquitos: endemism areas for mosquitoes: Guayana Shield-Pantepui,
Macizo Guayans-Pantepui, Regin Norte-central y North-Central Region and Andean mountains cordillera,
Cordillera Andina, las cuales son concordantes con las which are concordant with recent and ancestral areas of
zonas ancestrales y recientes de la historia geolgica del the geological history of the country.
territorio.
Key words: endemism, Guayana Shield, Historic
Palabras clave: reas de endemismo, biogeografa Biogeography, mosquitoes, Pantepui, vector diseases.
histrica, Macizo Guayans, mosquitos, PAE, Pantepui,
vectores de enfermedades.

INTRODUCCIN nemtodos) que causan enfermedades de inters


en salud pblica y veterinaria con altas tasas de
La familia Culicidae (Diptera: Nematocera) morbilidad y mortalidad. Adicionalmente, es un grupo
en Venezuela ha sido estudiada ampliamente debido a de insectos que presenta una bionoma muy variada
que muchas especies de este grupo son transmisoras con fases inmaduras acuticas que ocupan diversos
de diversos patgenos (arbovirus, protozoos, sitios de cras (entre naturales y antropognicos) as
1
Instituto de Zoologa y Ecologa Tropical, Laboratorio Biologa de Vectores, Universidad Central de Venezuela, Apdo. 47058, Caracas
1041-A, Venezuela.
2
Departamento de Biologa, Facyt. Universidad de Carabobo, Valencia, edo. Carabobo. Venezuela.

*Autor de correspondencia: juan.navarro@ciens.ucv.ve / jcnavac@gmail.com

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reas de Endemismo de Mosquitos en Venezuela

como un amplio patrn de distribucin latitudinal y los ms problemticos en los anlisis biogeogrficos,
altitudinal que proporcionan un modelo interesante (Crisci et al., 2000). Existen dos mtodos principales
para estudios de historia natural y biogeografa. para la delimitacin de reas de endemismo: Anlisis
de Endemismo (AE) y el Anlisis Parsimonioso
Se conocen 3.378 especies en el mundo de Endemicidad (PAE), este ltimo propuesto por
(WRBU 2013) de las cuales 316 se encuentran Morrone (1994), basado en estudios previos hechos
en Venezuela (Sutil, 1980; Navarro et al., 2007), por Rosen (1988).
agrupadas en 23 gneros. Las fases inmaduras (huevo,
larva y pupa) transcurren en cuerpos de aguas tanto Se conoce como reas de endemismo
estacionales como permanentes, tales como charcos, cuando dos o ms especies estn restringidas a reas
huecos de troncos, plantas que poseen estructuras que individuales y extensas con diferentes biotas. Tambin
almacenan agua como las Phytothelmata (del griego pueden ser definidas como reas delimitadas por
Phyto= plantas y Thelmos= recipiente), en espaol barreras, por lo que las especies estn restringidas a
Fitotelma (singular) Fitotelmata (plural): (Maguire, las mismas (Hausdorf 2002).
1971; Fish, 1983; Frank, 1983, Navarro et al., 2007),
lagos, estanques, arroyos, manantiales, huellas de En bsqueda de un mayor conocimiento
vehculos o animales, recipientes de almacenamiento de la historia natural de la familia Culicidae en
de agua y otros envases de origen antropognico. Venezuela, se han realizado mltiples estudios
La fase adulta es area y los tipos de hbitat son taxonmicos y eco-epidemiolgicos con vectores de
esencialmente bosques, sabanas y reas cultivadas, malaria y algunos arbovirus, sin embargo, han sido
zonas pobladas y cuevas. pocos estudios de distribucin geogrfica desde las
contribuciones clsicas de Cova-Garca (1951) y
Las caractersticas ecolgicas de estos Cova-Garca et al. (1966), Sutil (1980) y Heinemann
insectos son factores determinantes en los patrones & Belkin (1978), las cuales no incluyeron variables
de distribucin espacio-temporales, y pueden ecolgicas y/o biogeogrficas. Estudios recientes
ser analizados mediante el empleo de mtodos con enfoques biogeogrficos se muestran en Rubio-
biogeogrficos, los cuales permiten proponer Palis & Zimmermann (1997) con vectores de malaria
hiptesis acerca de los procesos que originaron dicha (Anophelinae) y su distribucin por eco-regiones
distribucin, as como tambin proporcionar un sistema del Neotrpico y Osborn et al. (2004) en Venezuela,
de regionalizacin bitica del planeta (Morrone, y la de Navarro et al. (2007, 2010) con mosquitos
2004), y adicionalmente establecer hiptesis sobre el asociados a fitotelmata en reas protegidas mediante
origen y distribucin de enfermedades endmicas y anlisis explcitos (cladsticos) identificando reas de
re-emergentes (Navarro et al., 2007). endemismo.

Los cinco mtodos bsicos de anlisis de la En este trabajo se define la distribucin y


biogeografa histrica: Dispersalismo, Biogeografa las reas de endemismo identificadas por mtodos
Filogentica, Panbiogeografa, Biogeografa Cladstica explcitos de todos los registros disponibles de la
y Anlisis Parsimonioso de Endemicidad no son mosquito-fauna de Venezuela como parte fundamental
alternativas mutuamente excluyentes, y algunos de para el estudio de su historia natural, bionoma,
ellos pueden ser integrados en una aproximacin ecologa, gentica y evolucin, as como tambin para
biogeogrfica, con la capacidad de resolver problemas deducir factores biogeogrficos e histricos de las
diferentes, como el reconocimiento de homologa diferentes enfermedades como es sealado por Navarro
espacial (Panbiogeografa), la identificacin de las et al. (2010).
reas de endemismo por parsimonia (PAE), y la
formulacin de hiptesis sobre relaciones de rea MATERIALES Y MTODOS
(Biogeografa Cladstica) (Morrone & Crisci, 1995).
rea de estudio
En varios de los mtodos arriba sealados,
est implcito el conocimiento previo de las reas de Venezuela est localizada entre los meridianos
endemismo (AE). Es por ello que la delimitacin de 5947 50 y el 732338 W. latitudinalmente, al norte
stas reas es uno de los pasos fundamentales, y uno de del Ecuador, entre los paralelos 03853 y 121200

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Del Ventura F. et al.

N, con una superficie de 916.455 Km2 cubierta en el Se construy una base de datos en Excel
presente anlisis. Los datos incluyen material obtenido (Microsoft Office), con las coordenadas geogrficas
de las diferentes reas y regiones naturales del pas: de los sitios de colecta (expresadas en el sistema
continental e insular, as como las altitudes y diferentes sexagesimal), nombre de la localidad, nombre del
regiones biogeogrficas. estado y nombre de las especies, denotando presencia
o ausencia de las mismas en dichas localidades.
Datos Esta estructura de base de datos es compatible con
los programas de edicin de mapas y anlisis de
Se analizaron un total de 9.610 registros, endemismo, y adicionalmente permite la posibilidad
de 435 localidades, con 20 gneros y 261 especies de modificar y/o agregar nueva informacin.
(especies totales se muestran en el Apndice). Para
Venezuela, se han sealado alrededor de 316 especies La geo-referenciacin se realiz mediante
agrupadas en 23 gneros (Sutil 1980; Guimares 1997; Gacetillas Geogrficas de Venezuela del Instituto
Navarro et al. 2007; WRBU 2013). La diferencia entre Geogrfico de Venezuela Simn Bolvar, localizaciones
nuestros registros y los considerados vlidos para el por GPS (obtenidas en campo por los colectores) y
pas es explicada por la existencia de registros cuya el Portal de Global Biodiversity Information Facility
localidad especfica no es indicada o no est disponible, (http://data.gbif.org./), mientras que los mapas de
por lo que estos datos no fueron considerados para distribucin se realizaron con el software ArcGisTM
los anlisis realizados; por ejemplo algunos reportes 9.2 de ESRI.
referidos en Guimares (1997), cuyas localidades
especficas no se sealan. Anlisis de Endemismo

Los registros fueron tomados de la revisin La bsqueda de reas de endemismo fue


de las colecciones de Museos y de la literatura: realizada siguiendo el anlisis de endemicidad (AE)
Coleccin de mosquitos del Museo Entomolgico propuesto por Szumik et al. (2002) y Szumik &
"Dr. Pablo Cova-Garca", Servicio Autnomo Goloboff (2004). El procedimiento consiste en evaluar
Instituto de Altos Estudios "Dr. Arnoldo Gabaldn", la concordancia en la distribucin de las especies
Maracay (DERM en Knight & Stone 1977, Guimaraes de un rea predefinida (o un conjunto de celdas) y
1997) y el Laboratorio de Biologa de Vectores, es implementado por los programas NDM/VNDM
Museo de Biologa-UCV LBV-UCV (Guimaraes, (Goloboff, 2004). Se utilizaron tres tamaos de celda:
1997), las dos colecciones institucionales de 1 X 1 (lat/long), 0,5 X 0,5 (lat/long), y 0,25 X 0,25
Culicidae ms importantes del pas. La informacin (lat/long), con el fin de describir el efecto causado por
de la literatura fue obtenida de: Mosquitos de Meso- esta variable (escala espacial) en la identificacin de
Amrica Heinemann & Belkin (1978), Enumeracin reas de endemismo; con valores de presencia asumida
histrica y geogrfica de las especies de Culicidae y observada, de 20 (entre 0 - 100) para la observada y
de Venezuela (Sutil 1980), Distribucin geogrfica 50 (entre 0 - 100) para la asumida.
y datos bionmicos de los Anofelinos de Venezuela
(Cova-Garca 1951), Mosquitos de Venezuela (Cova- El procedimiento analtico consisti en
Garcia et al., 1966), Systematic Database of Diptera bsquedas heursticas con permutacin (adicin/
of the Americas South of the United States (Family eliminacin) simultnea de dos celdas, almacenando
CULICIDAE) (Guimaraes, 1997), Contributions of reas con ms de dos taxa, descartando sub-ptimos
the American Entomological Institute Vol. 2, 3, 4, 7, y reas superfluas, y finalmente se realizaron anlisis
13, 17 y 27 y los datos de la pgina electrnica de de consenso (a partir del 50% de similitud).
WRBU (2013) http://www.mosquitocatalog.org/, y
literatura diversa con la finalidad de agrupar la mayor El anlisis de endemismos de Szumik, et al.
cantidad de datos existentes en Venezuela, entre las (2002) calcula el grado de endemicidad a partir de la
cuales se citan los recientes reportes de Rejmnkov proporcin de celdas del rea donde una especie est
et al. (1999), Rubio-Palis & Moreno (2003), Moreno presente y la proporcin de celdas fuera del rea y
& Rubio-Palis (2003), Moreno et al. (2004), Liria & celdas adyacentes donde est presente. Los parmetros
Navarro (2009), Rubio-Palis et al. (2005; 2010) y de bsqueda (i.e., nmero mnimo de especies
Berti et al. (2011). endmicas, valor mnimo de ndice de Endemicidad

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reas de Endemismo de Mosquitos en Venezuela

(IE)) se mantuvieron constantes en todos los anlisis. patrn coincide con los de las tribus y gneros debido
En trminos generales, registros de una especie a que stos estn presentes en casi todos los puntos
distribuidos homogneamente dentro del rea evaluada de registro. Los patrones diferenciales de distribucin
aumentarn el IE de tal especie (IEe), mientras que la se encontraron a nivel de subgneros y especies, por
presencia de registros fuera del rea disminuir su IEe. ejemplo Deinocerites de Culex y Anopheles aquasalis,
El ndice de endemicidad de un rea (IEA) es igual a la los cuales se encuentran en manglares y restringidos a
suma de los IEe de las especies endmicas en sta, de la costa (Fig.2A), as como Kerteszia de Anopheles y
manera que cuanto ms especies endmicas presente Aedes (Howardina) en la coordillera andina, oriental
un rea, y cuanto mayor sea su grado de endemicidad, de la Costa y Guayana, restringidos a bromelias
el grupo de celdas estar mejor apoyado como rea como sitios de cria (Fig. 2B). Otros patrones como
de endemismo (Szumik & Goloboff, 2004). especies de los subgneros Ochlerotatus de Aedes y
Melanoconion de Culex, que estn restringidos a zonas
Las reas de consenso, anlogamente a los bajas del pas. (Fig.2C).
consensos de rboles en filogenia (Nixon & Carpenter,
1996), resumen la informacin comn contenida El estado con mayor nmero de registros
en aquellas reas individuales que comparten un es Aragua con un total 2.190, seguido de Carabobo
porcentaje dado de especies endmicas, facilitndonos
en gran medida la comparacin y evaluacin de los
Fig. 1. A) Registros de mosquitos en Venezuela
resultados (Szumik, et al. 2006). En este trabajo con relacin al gradiente altitudinal (puntos). En
se realizaron consensos estrictos, agrupando reas nmeros se sealan las reas biogeogrficas
individuales que compartan como mnimo 50 % de normalmente reconocidas: Macizo Guayans: 1.
sus especies endmicas. Pantepui y 2. Amazona; 3. Ro Orinoco; 4. Delta del
Orinoco; 5. Cordillera de los Andes; 6. Cordillera de
Adicionalmente, se realizaron anlisis la Costa central; 7. Cordillera de la Costa oriental;
parsimoniosos de endemicidad, PAE por sus siglas en 8. Sierra de Perij; 9. Llanos. B) rea consenso
ingls (Morrone, 1994; Morrone & Crisci, 1995) con de los anlisis endemismo con NDM a partir de
tamao de cuadrcula 0,25 x 0,25.
WinClada (Nixon, 2000) a partir de cada matriz de
presencia/ausencia (denotadas con 0 para ausencia
y 1 para presencia) obtenida a partir de NDM/
VNDM. Todos los caracteres fueron codificados con
el sistema binario, con igual peso o no repesados para
obtener el cladograma ms parsimonioso (MPC) por
enumeracin implcita, es decir la solucin exacta. Se
realizaron tambin consensos estrictos para cada uno
de los anlisis.

RESULTADOS

Patrn de distribucin geogrfica de los registros

Los registros de la Familia Culicidae en los


916.455 Km2 de Venezuela se encuentran distribuidos
principalmente hacia la Regin Norte-central del pas,
abarcando la Cordillera Central y Cordillera Oriental.
Una segunda zona de concentracin de registros
lo representa la Cordillera Andina en el sur-oeste
del pas, siendo las zonas de menor concentracin
de registros las regiones de los llanos y el Macizo
Guayans, es decir, la zona central y sur del pas.
(Fig.1A), la primera posiblemente por tener una menor
diversidad y la segunda por falta de muestreo. Este

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Del Ventura F. et al.

Fig. 1. C) reas consenso de los anlisis Fig. 2. B) Patrn de distribucin de los subgneros
endemismo con NDM a partir de tamao de Howardina de Aedes (arriba) y Kerteszia de
cuadrcula 0,50 x 0,50. D) reas consenso de los Anopheles (abajo).
anlisis endemismo con NDM a partir de tamao
de cuadrcula 1,00 x 1,00.

con 1.294 y Tchira con 1.110, el estado Amazonas


con 28, representa el de menor nmero de registros.
Fig. 2A. Patrn de distribucin de algunos Adicionalmente, los estados con mayor diversidad
subgneros. A) subgnero Deinocerites de Culex de gneros, son Aragua y Miranda con un total de
y Anopheles aquasalis. 16 gneros cada uno, y Amazonas posee la menor
diversidad de gneros referenciados con un total de
11. Los estados con mayor diversidad de especies son:
Aragua con 164 especies, Carabobo con 160 especies
registradas, Tchira con 118 y Cojedes con 97 especies.
El estado Amazonas con 22 especies, el estado Vargas
con seis especies y las Dependencias Federales con
cuatro presentan la menor diversidad de especies
registradas.

Anlisis de Endemismo (NDM y PAE)

Los consensos realizados con las reas


arrojadas por los anlisis de NDM/VNDM muestran
la delimitacin de tres reas de endemismo para

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reas de Endemismo de Mosquitos en Venezuela

Fig. 2. C) Patrn de distribucin de los subgneros insolitus), 20 (Aedes podographicus), 53 (Anopheles


Melanoconion de Culex (arriba) y Ochlerotatus de evansae),126 (Culex dureti), 150 (Culex hedys),
Aedes (abajo). 153 (Culex stonei), 172 (Wyeomyia jocosa), 182
(Wyeomyia melanopus), 188 (Wyeomyia guasipati), 191
(Wyeomyia trinidadensis), 195 (Wyeomyia confusa),
203 (Wyeomyia pampithes), 216 (Haemagogus
nebulosus), 246 (Limatus asulleptus), 248 (Limatus
flavisetosus), 249 (Trichoprosopon pallidiventer), 250
(Trichoprosopon evansae), (Tabla I).

En el rbol consenso (Fig. 3) del anlisis


PAE realizado a partir de la matriz generada por
el NDM de tamao de cuadrcula 0.25 x 0.25, se
pueden diferenciar cinco clados que corresponden
a: Clado A, el rea del Macizo Guayans, soportado
por los caracteres apomrficos 243, 154 y 190 que
corresponden a las especies Runchomyia frontosa,
Culex kukenan y Wyeomyia zinzala, respectivamente;
Clado B, D y E, correspondientes a la Regin Norte-
central del pas, cuyo resultado es apoyado por las
mismas especies obtenidas con el NDM y seis especies
adicionales que son: 178 (Wyeomyia caracula), 180
(Wyeomyia gaudians), 204 (Wyeomyia moerbista),
231 (Mansonia amazonensis), 253 (Trichoprosopon
compressum) y 260 (Sabethes conditus); finalmente, el
Clado C, que relacionamos con la Cordillera Oriental y
las especies que la definen son: 26 (Anopheles guarao),
112 (Culex creole), 116 (Culex ernsti), 134 (Culex
pifanoi) y 244 (Jonhbelkinia longipes).

Tamao de cuadrcula 0,5 X 0,5


mosquitos en Venezuela, las cuales denominamos:
1) Macizo Guayans-Pantepui, en el Sur del estado En la Fig. 1C. se pueden observar dos reas
Bolvar en la regin de Pantepui; 2) Regin Norte- de endemismo, resultantes del anlisis de NDM, las
central que abarca los estados Aragua, Carabobo y cuales son: la Regin Norte-central, apoyada por las
Falcn principalmente; 3) Cordillera Andina, entre mismas especies para el tamao de cuadrcula de 0,25
los estados Tchira, Mrida y Trujillo. Los resultados x 0,25 y unas adicionales, debido al tamao mayor
del anlisis de PAE, nos indican un rea adicional, de la cuadrcula, que son: 69 (Culex guerreroi), 118
correspondiente a la Cordillera Oriental (en los estados (Culex elephans), 122 (Culex idottus), 192 (Wyeomyia
Sucre y Monagas), con los tamaos de cuadrcula pertinans), 183 (Wyeomyia simmsi), 209 (Coquillettidia
0,25 x 0,25 y 0,5 x 0,5 (Figs. 1B, 1C, 1D, especies venezuelaensis), 221 (Psorophora champerico) y 239
y nmeros asociados en el anlisis se muestran en el (Toxorhynchites theobaldi); y el rea correspondiente
Apndice). al Macizo Guayans apoyada por las especies, 65
(Anopheles albitarsis s.l.), 66 (Anopheles costai),
Tamao de cuadrcula 0,25 x 0,25 68 (Chagasia bonneae), 69 (Chagasia ablusa),79
(Culex mathesoni), 243 (Runchomyia frontosa) y 255
Con el anlisis NDM/VNDM para este (Sabethes paraitepuyensis).
tamao de cuadrcula se obtuvo un rea de endemismo,
(Fig.1B) correspondiente a la Regin Norte-central En el rbol consenso, resultado del PAE (Fig.
y las especies que determinan est rea son: 10 4), se observan seis clados, Clado A, que representa el
(Aedes euplocampus), 18 (Aedes berlini), 19 (Aedes rea del Macizo Guayans, soportado por las especies

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Del Ventura F. et al.

65 (Anopheles albitarsis s.l.), 66 (Anopheles costai), champerico) y 249 (Limatus flavisetosus), y existe
68 (Chagasia bonneae), 69 (Chagasia ablusa), 79 una especie adicional, 217 (Haemagogus nebulosus);
(Culex mathesoni) y 255 (Sabethes paraitepuyensis), Clados C y E, correspondientes al rea de la Cordillera
al igual que los resultados con NDM; Clados B y Andina, la cual no se observa en el anlisis con NDM
F, correspondientes a la Regin Norcentral y cuyas y que es definida por las especies: 49 (Anopheles
especies que apoyan los resultados son similares a pholidotus), 82 (Culex wannoni), 149 (Culex davisi),
las obtenidas con el NDM, difiriendo en que no se 160 (Culex johni) y 193 (Wyeomyia circumflava) y
observan las especies: 77 (Culex guerreroi), 118 el Clado D, Cordillera Oriental cuyas especies que
(Culex elephans), 122 (Culex idottus), 150 (Culex definen el rea son: 34 (Anopheles bellator) y 40
hedys), 181 (Wyeomyia pertinans), 222 (Psorophora (Anopheles neivai).

Fig. 3.- Consenso estricto de las AE resultantes Fig. 4.- Consenso estricto de las AE resultantes
del PAE con tamao de cuadrcula 0,25 x 0,25. del PAE con tamao de cuadrcula 0,50 x 0,50.
A= Macizo Guayans, B= Regin Norcentral, C= A= Macizo Guayans, B= Regin Norcentral,
Cordillera Oriental, D= Regin Norcentral y E= C= Cordillera Andina, D= Cordillera Oriental, E=
Regin Norcentral. Cordillera Andina y F= Regin Norcentral.

Vol. LIII, N 2, Agosto-Diciembre, 2013 171


reas de Endemismo de Mosquitos en Venezuela

Tabla I. Especies que sustentan las reas de endemismo con NDM.


Localidades o reas de
Tamao de cuadrcula Especies
endemismo (Clados)

Macizo Guayans 65, 66, 68, 69, 71, 182, 235, 247

69,110,112,114,123,125,142,145,158,164,171,173,174,175, 180,
1 x 1 Regin Norcentral 183, 194, 195, 201, 207, 209, 214, 231, 239, 241, 242, 243, 245,
246, 252

1, 41, 42, 44, 50, 56, 65, 73, 79, 124, 128, 134, 137, 141, 152,
Regin Andina
185, 186, 237, 250

Macizo Guayans 65, 66, 68, 69, 71, 235, 247

0.5 x 0.5 10, 18, 19, 20, 53, 69, 110, 114, 118, 142, 145, 164, 170, 172, 173,
Regin Norcentral 174, 175, 180, 183, 194, 195, 201, 214, 223, 231, 239, 241, 242,
243, 245, 252

10, 18, 19, 20, 53, 118, 142, 145, 164, 174, 180, 183, 187, 195,
0.25 x 0.25 Regin Norcentral
209, 239, 241, 242, 243

Tabla II. Especies que sustentan las reas de endemismo con PAE.
Localidades o reas de
Tamao de cuadrcula Especies
endemismo (Clados)

Macizo Guayans 65, 66, 68, 69, 71, 235, 247


1 x 1 19, 69, 110, 112, 114, 142, 145, 158, 164, 171, 173, 174, 175, 180, 183,
Regin Norcentral
194, 195, 201, 209, 214, 231, 239, 241, 242, 243, 245, 246, 252

Macizo Guayans 65, 66, 68, 69, 71, 247

10, 19, 20, 53, 118, 145, 164, 170, 172, 174, 175, 180, 183, 194, 195,
Regin Norcentral
0.5 x 0.5 201, 209, 223, 231, 239, 242, 243, 245, 252

Regin Andina 41, 73, 141, 152, 185

Cordillera Oriental 34, 40

Macizo Guayans 65, 66, 68, 69, 146, 182, 235

10, 18, 19, 20, 118, 142, 145, 164, 170, 172, 174, 180, 183, 187, 194,
0.25 x 0.25 Regin Norcentral
195, 209, 223, 239, 241, 242, 243, 245, 252

Cordillera Oriental 26, 104, 108, 126, 236

Tamao de cuadrcula 1 x 1 120 (Culex ferreri), 122 (Culex idottus), 131 (Culex
nigrescens), 133 (Culex pedroi), 150 (Culex hedys), 166
En la Fig. 1D. se reflejan las dos reas de (Culex cancer), 172 (Wyeomyia jocosa), 179 (Wyeomyia
endemismo obtenidas con NDM y el tamao de celaenocephala), 181 (Wyeomyia pertinans), 182
cuadrcula 1 x 1, una al sur del estado Bolvar, rea (Wyeomyia melanopus), 183 (Wyeomyia simmsi), 189
denominada como Macizo Guayans-Pantepui y cuyas (Wyeomyia guasipati), 191 (Wyeomyia trinidadensis),
especies que determinan sta rea: 65 (Anopheles 202 (Wyeomyia moerbista), 203 (Wyeomyia pampithes),
albitarsis s.l.), 66 (Anopheles costai), 68 (Chagasia 209 (Coquillettidia venezuelensis), 215 (Haemagogus
bonneae), 69 (Chagasia ablusa), 79 (Culex mathesoni), lucifer), 217 (Haemagogus nebulosus), 222 (Psorophora
190 (Wyeomyia zinzala), 242 (Runchomyia frontosa) y champerico), 239 (Toxorhynchites teobaldi), 247
254 (Sabethes paraitepuyensis), la otra correspondiente (Limatus asulleptus), 249 (Limatus flavisetosus), 250
a la Regin Norte-central, que est definida por las (Trichoprosopon pallidiventer), 251 (Trichoprosopon
especies: 78 (Culex guerreroi), 119 (Culex elephans), evansae), 253 (Trichoprosopon compressum), 254

172 Bol. Mal. Salud Amb.


Del Ventura F. et al.

Tabla III. Especies que sustentan las reas de Endemismo (AE) comunes (consenso) para ambos anlisis.
Localidades o reas de
Tamao de cuadrcula Especies
endemismo (Clados)

Macizo Guayans 65, 66, 68, 69, 71, 235, 247

1 x 1 69,110,112,114,142,145,158,164,171,173, 174, 175, 180,183,194,19


Regin Norcentral, 5,201,209,214,231,239,241,242,
243, 245,246,252

Macizo Guayans 65, 66, 68, 69, 71, 247

0.5 x 0.5 10,19,20,53,118,145,164,170,172,173,174,175,180,


Regin Norcentral
183,194,195,201,209,223,231,239,242,245,252

10, 18, 19, 20, 118,142,145,164,174,180,183,187,195,209,239,241,


0.25 x 0.25 Regin Norcentral
242,243

(Sabethes aurescens) y 260 (Sabethes conditus). Los


resultados del anlisis PAE con el tamao de cuadrcula Fig. 5. Consenso estricto de las AE resultantes
1 X 1, son similares a los obtenidos con NDM, y se del PAE con tamao de cuadrcula 1,00 x 1,00.
observan tres clados, los Clados A y C, representando A= Regin Norcentral, B= Macizo Guayans y C=
la Regin Norte-central, cuyas especies que la apoyan Regin Norcentral.
son las mismas que en el anlisis NDM, a excepcin
de las especies: 131 (Culex nigrescens), 133 (Culex
pedroi) y 215 (Haemagogus lucifer) y se observa una
nueva especie 19 (Aedes insoliotus) y el Clado B,
correspondiente a el rea del Macizo Guayans, definida
por las mismas especies que en el anlisis de NDM, a
excepcin de la 190 (Wyeomyia zinzala) (Fig 5).

Sobre la comparacin de resultados entre


PAE y NDM, las reas endmicas determinadas con
las distintas cuadriculas, coincidieron parcialmente
en ambos mtodos Recientemente, Casagrande et
al. (2012) realizaron comparaciones entre PAE,
NDM y Biotic Elements (BE) a partir de matrices
con distribuciones hipotticas En estos anlisis,
NDM fue mas eficiente en la determinacin de
las reas endmicas bajo todas las situaciones; sin
embargo, cuando se utilizan distribuciones claramente
simptricas (= distribuciones perfectas) PAE mostr
resultados similares a los de NDM. Finalmente, BE
fall en la determinacin de las reas endmicas bajo
todas las distribuciones hipotticas.

Nuestros resultados mostraron que algunas


de las reas endmicas encontradas con PAE incluyen
aquellas con nicamente dos especies y un valor de IEA
menor a 2,000 (valor de IE del rea mnimo por default
que utiliza NDM para determinar reas endmicas); por
ello, estas reas de PAE forma parte de subptimos bajo

Vol. LIII, N 2, Agosto-Diciembre, 2013 173


reas de Endemismo de Mosquitos en Venezuela

el criterio de NDM donde se maximiza el IEA a partir Los patrones de distribucin geogrfica por
de los factores asociados al clculo de endemicidad tribu y por gnero concuerdan, en general, con los de
(Szumik, et al. 2002), as el IEA de endemicidad de un los registros totales de la familia. Dentro de algunos
rea se obtiene a partir de la suma de las contribuciones gneros los patrones difieren como consecuencia
de cada especie endmica, de manera que cuanto ms de las caractersticas de la bionoma particular del
especies endmicas se encuentran en un rea, y cuanto grupo, ejemplo de ello es el subgnero Kerteszia del
mayor sea su grado de endemicidad, el grupo de celdas gnero Anopheles; las especies de este subgnero han
estar mejor apoyado como rea endmica (Szumik sido colectadas en bromelias de zonas de cordilleras
& Goloboff, 2004; Casagrande, et al. 2009). Otro altas y bosques nublados, exceptuando las especies
aspecto interesante en las comparaciones entre ambos An. (Kerteszia) neivai y An. (Kerteszia) bellator de
mtodos, consiste en que cuando se utiliz NDM, fue las cuales hay pocos registros en zonas bajas. Se
considerado el llenado especial de cuadriculas, con conoce que este subgnero se cra casi exclusivamente
lo cual se asume la presencia en celdas aledaas a las en bromelias (An. bambusicolus es la excepcin
observadas. Tal y como lo sealan Casagrande, et al. [Zavortink, 1973]), con registros en los estados
(2009), su implementacin proporciona una alternativa Amazonas, Anzategui, Bolvar, Mrida, Sucre,
sencilla para aproximar presencias potenciales de Tchira y Monagas (Sutil 1980, Navarro 1996a, Osborn
especies (a partir de la distancia geogrficas) usando et al., 2004). Un patrn similar se encuentra en otros
solo los datos de distribucin observados. Debido a esto subgneros bromelcolas como Aedes (Howardina) y
cuando se utiliza el llenado, distribuciones que pueden Culex (Microculex) (Fig 2B).
verse fragmentadas, son completadas, resolviendo
parcialmente la discontinuidad espacial. Otro ejemplo de patrones subgenricos, se
observa en Deinocerites de Culex, cuya distribucin
DISCUSIN est asociada a las zonas costeras haca el norte del
pas, tambin relacionado con el criadero exclusivo
Distribucin geogrfica de los registros de estas especies en huecos de cangrejo en costas y
manglares (Adames, 1971) (Fig 2A).
Los patrones de distribucin de la familia
Culicidae en Venezuela, sugieren tres sesgos Otro patrn observado corresponde con las
principales; uno con las reas de mayor densidad, tierras bajas (por debajo de los 400 m) en los cuales se
concentracin de poblacin humana y carreteras encuentran grupos como los subgneros Ochlerotatus
nacionales principales, otro, asociado a las reas de Aedes (ejem. Ae. serratus, Ae scapularis),
de mayor intensidad y esfuerzo de muestreo por Melanoconion de Culex, Nyssorhynchus de Anopheles
parte de las autoridades sanitarias desde los aos del y la mayoria de las especies de los gneros Psorophora
programa de erradicacin de la malaria en pas, y un y Mansonia, lo cual tiene evidentes implicaciones
tercero con recientes trabajos de inventario faunstico en el patrn altitudinal y geogrfico de emergencia
asociado con parques nacionales. En este mismo y re-emergencia de dos enfermedades importantes
anlisis de asociacin se observa una concentracin en el pas como son las encefalitis equinas y malaria
de registros en los estados Aragua (sede por muchos cuyos vectores se encuentran en estos grupos. Estas
aos de la Divisin de Malariologa), y el estado especies tiene como criaderos larvales cuerpos de agua
vecino Carabobo con quien comparte un rea de temporales y permanentes en el suelo (ejem: charcas,
muestreo y diversidad como lo es la cuenca del huellas de neumticos, pequeas y grandes lagunas),
Lago de Valencia. De esta forma, los tres estados que por razones de escorrentia no se producen en zonas
con mayor nmero de registros (Aragua, Carabobo y montaosas con pendientes pronunciadas (Fig 2C).
Tchira), estn comprendidos en el eje de cordillera
con la concentracin de mas del 70% de la poblacin Debido al origen de los datos, obtenidos en
humana y de lneas de comunicaciones terrestres del su mayora de museo y de literatura, fue difcil contar
pas, mientras que la regin de escudo Guayans con informacin ms especfica sobre las condiciones
(Bolvar y Amazonas) presentan un nmero bajo en que se realizaron dichos muestreos, sin embargo se
de registros, no obstante la suposicin de la alta puede inferir que fueron muy variables, generalmente
diversidad animal presente en la misma, revelando asociados a investigaciones sobre enfermedades
el sesgo por esfuerzo de muestreo. transmitidas por los mosquitos, adems de detectar

174 Bol. Mal. Salud Amb.


Del Ventura F. et al.

una deficiencia de registros en el Sur del Pas (estados de la hiptesis biogeogrfica, cuya explicacin hace
Amazonas y, Bolvar); Apure, Trujillo, y hacia la regin ms compleja las interpretaciones sobre los patrones
Oriental (estados Anzotegui y, Sucre). de distribucin y posibles reas de endemismo. Las
posibles explicaciones a las especies homoplsicas
Si bien las colecciones biolgicas son la son: 1) disyuncin producto de extincin entre reas
fuente de informacin ms importante disponible para adyacentes lo que indicara posible conexin ancestral
la realizacin de estudios de biodiversidad, muchas de las reas, 2) ausencia por efecto de muestreo, lo que
veces, los datos obtenidos suelen presentar sesgos de implicara no tener evidencia de una conexin actual
muestreo que producen diversos grados de error en la (Navarro et al. 2007), o 3) es el simple caso operacional
determinacin de patrones biogeogrficos (Escalante de que se est utilizando un mtodo pensado para
2005, Hortal et al. 2007; en Casagranda et al. 2009). reconstruir relaciones de taxones y se est asumiendo
Histricamente, el comportamiento de los registros que los taxones van a comportarse como "caracteres",
de Culicidae pueden ser asociados a esfuerzos de es decir que se transmiten verticalmente y que las reas
muestreo intensivos y extensivos por dos razones deben comportarse como "taxones" teniendo lmites
principales, los cuales no son excluyentes: estudios de definidos y relacionadas jerrquicamente (Szumik com.
vectores de malaria desde las campaas lideradas por personal).
Gabaldn en los aos 40s e investigaciones especficas
asociadas con malaria, dengue y encefalitis equinas Los anlisis realizados con NDM/VNDM
para los aos 90s y dcada actual; y adicionalmente arrojaron reas de endemismo similares entre s, sin
estudios de biodiversidad organizados por el Instituto embargo la cantidad de especies por rea aumentan al
Smithsoniano de Washington, bajo la direccin de John incrementar el tamao de la cuadrcula, ya que sta
Belkin (Proyecto Mosquitos de Meso-Amrica en los determina el rea muestreada.
aos 70s y 80s; recientemente se cuenta con registros
de los aos 90s y 2000s con estudios relacionados No existe un valor ptimo de tamao de
con Culicidae en Fitotelmata y arbovirosis (Alfonso cuadrcula a priori, por lo tanto el conocimiento previo
et al. 2001, Barrera & Villalba 1994, Harbach & de la distribucin y bionoma del grupo, que los datos
Navarro 1996, Machado-Allison et al. 1986; 1983, posean la mayor homogeneidad posible (cantidad y
Mndez et al. 2001 , Navarro 1996 a y b, Navarro et al. calidad) y la escala de trabajo (continental, regional
1994, 1995, 2005, 2007, 2010, Navarro y Liria 2000, o local) son algunos de los parmetros que permiten
2007, Salas et al. 2001, entre otros) que alimentaron establecer cul es el tamao ptimo de cuadrcula
la coleccin LBV-UCV en las ltimas dos dcadas, a usar, sin embargo es necesario evaluar diferentes
s como los registros recientes de nuevos anofelinos tamaos de celdas y observar cual se ajusta a las
de Rubio-Palis & Moreno (2003), Moreno & Rubio- hiptesis y objetivos planteados.
Palis (2003), Moreno et al. (2004) y Rubio-Palis et
al. (2005; 2010). El uso de celdas pequeas resulta
especialmente inadecuado al analizar poca cantidad
reas de endemismo de datos, o bien cuando los mismos se encuentran
muy dispersos espacialmente. Por el contrario, el
Los resultados mostrados por NDM y PAE uso de celdas grandes produce diversos grados de
son concordantes en la delimitacin de las reas de aglutinamiento en los datos, lo que dificulta el
endemismo, no obstante el anlisis de NDM es flexible y reconocimiento de reas de endemismo de extensin
exploratorio y los resultados muestran una contribucin reducida. Este tipo de celda puede representar sin
cualitativa, el PAE es estricto y deductivo, mostrando embargo una ventaja en el reconocimiento de unidades
resultados ms explcitos y cuantitativos. El anlisis por continuas de gran extensin que bajo escalas menores
PAE incluye adicionalmente a las especies que definen aparecen fragmentadas o bien no son reconocidas
reas como sinapomorfas (caracteres derivados (Casagranda et al., 2009).
compartidos) o autapomorfas (carracteres derivados
de un estado ancestral, compartidos nicamente por Los anlisis de PAE definen reas o cuadrculas
un taxn) reas con especies homoplsicas (especies mediante el agrupamiento por la presencia de especies
que ocurren independientemente en dos o mas compartidas, en los resultados, los clados formados
clados), es decir, se encuentran en dos o mas reas representan conexiones histricas de la fauna entre

Vol. LIII, N 2, Agosto-Diciembre, 2013 175


reas de Endemismo de Mosquitos en Venezuela

reas. Las sinapomorfas definen clados monofilticos, AGRADECIMIENTOS


que representan reas de endemismo, as el conjunto
de las cuadrculas endmicas pueden definir un rea A Jess Berti y Hortensia Frontado, Director
de endemismo. y encargada respectivamente, del Museo Pablo Cova-
Garca del IAE (anteriormente DERM) por permitir
La mayor parte de los clados y regiones el acceso a los datos de registros de la Coleccin de
biogeogrficas obtenidos concordaron con las reas Culicidae.
propuestas por Morrone (2006) basadas en varios taxa
entomolgicos en Amrica Latina e islas caribeas Conflicto de intereses
que usan panbiogeografa y anlisis cladsticos, y
las propuestas por Navarro et al. (2007) basado en Los autores declaramos que no se present
PAE, y contemplando asociaciones entre estadios ningn conflicto de intereses.
inmaduros de mosquitos y hbitats acuticos como
las fitotelmatas en Parques Nacionales de Venezuela, REFERENCIAS
estudio que representa el nico anlisis geogrfico de
mayor extensin, con un mtodo explcito y en reas Adames A. J. (1971). Mosquito Studies (Diptera:
con muy poca o ninguna intervencin humana. Culicidae). XXIV. A revision of the crabhole
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Previamente, se haban propuesto reas Amer. Inst. Entomol. 7: 1-158.
biogeogrficas para Venezuela, con diversos grupos
animales. Racenis, (en Vila et al. 1965) propuso Alfonso D., Grillet M. E., Liria J., Navarro J.C.,
reas usando tetrpodos, Roze (1966) con reptiles; Weaver S.C. & Barrera R. (2005). Ecological
Mago-Leccia (1970) con peces; Eisenberg & Redford Characterization of the Aquatic Habitats of
(1979) y Linares (1998) con mamferos; Rudran & Mosquitoes (Diptera: Culicidae) in Enzootic Foci
Eisengberg (1982) y Bodini y Prez-Hernndez (1985) of Venezuelan Equine Encephalitis Virus in Western
trabajaron con monos; Prez-Hernndez (1989) con Venezuela. J. Med. Entomol. 42: 278-284.
Marsupiales: Didelphidae y Lasso et al. (1989) con
peces. Estos autores propusieron sus hiptesis de reas Barrera, R. & Villalba, S. (1994). Sucesin de especies
biogeogrficas que usan nombres diferentes basados en de mosquitos (Diptera: Culicidae) en espatas de
endemismos, sin embargo, no usaron ningn mtodo palma (Euterpe sp.) en un bosque nublado tropical.
explcito biogeogrfico (cladstica, panbiogeografa, Acta Biol. Venez , 15: 2537.
etc.) para deducir estas clasificaciones, lo cual es
realizado por Navarro et al. (2007) para una parte de Belkin J. N. (1962). The Mosquitoes of the South
la familia Culicidae (especies en fitotelmatas). Pacific (Diptera: Culicidae) Vol.1. University of
California Press, Los Angeles. 608pp.
No obstante los anlisis de NDM y PAE por
cuadrculas mostrados en las Tablas I y II sealan Berti J., Guzmn H., Liria J., Gonzlez J., Estrada Y.
un gran nmero de especies que definen las reas & Prez E. (2011). Nuevos registros de mosquitos
de endemismo, la Tabla III muestra las especies que (Diptera Culicidae) para el estado Bolvar,
sustentan el consenso de las reas descritas, lo cual Venezuela: Dos de ellos nuevos para el pas. Bol
facilitan mas an el anlisis de definicin de las especies Mal. Salud Amb. 51: 59-69.
que apoyan la delimitacin de dichas reas, con fines
de establecer hiptesis evolutivas del desarrollo de las Bodini R. & Perez-Hernandez R. (1985). Proposicin
reas naturales, asi como establecer posibles estrategias de regiones biogeogrficas para Venezuela en base
de conservacin de reas y especies, mediante este tipo a la distribucin de los Cebidos. In: Anais 2do
de anlisis explcitos. Una parte importante de estas Congresso Brasileiro de Primatologia, de Mello
especies, coinciden como especies sinapomorficas en M. T. (Ed.). Sociedade Brasileira de Primatologia,
el anlisis desarrollado por Navarro et al. 2007, con Campinas, pp. 323333.
solo las especies colectadas en plantas fitotelmata y en
reas protegidas, lo que sugiere que estos mtodos son Casagranda M. D., Roig-Juent S. & Szumik C.
de gran utilidad. (2009). Endemismo a diferentes escalas espaciales:

176 Bol. Mal. Salud Amb.


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Vol. LIII, N 2, Agosto-Diciembre, 2013 179


reas de Endemismo de Mosquitos en Venezuela

APNDICE
Lista de nmeros de identificacin asignado a cada especie de Culicidae
Nmero Nombre de la Especie Nmero Nombre de la Especie
0 Aedes mediovittatus 44 Anopheles squamifemur
1 Aedes argyrites 45 Anopheles vargasi
2 Aedes ioliota 46 Anopheles albimanus
3 Aedes fulvithorax 47 Anopheles albitarsis
4 Aedes quadravittatus 48 Anopheles aquasalis
5 Aedes sexlineatus 49 Anopheles argyritarsis
6 Aedes whitmorei 50 Anopheles benarrochi
7 Aedes angustivitatus 51 Anopheles braziliensis
8 Aedes euris 52 Anopheles darlingi
9 Aedes hortator 53 Anopheles evansae
10 Aedes euplocampus 54 Anopheles nuneztovari
11 Aedes scapularis 55 Anopheles oswaldoi
12 Aedes serratus 56 Anopheles parvus
13 Aedes upatensis 57 Anopheles rangeli
14 Aedes fulvus 58 Anopheles strodei
15 Aedes hastatus 59 Anopheles triannulatus
16 Aedes fluviatilis 60 Anopheles kompi
17 Aedes taeniorhynchus 61 Anopheles nimbus
18 Aedes berlini 62 Anopheles thomasi
19 Aedes insoliotus 63 Anopheles calderoni
20 Aedes podographicus 64 Anopheles forattini
21 Aedes terrens 65 Anopheles albitarsis s.l.
22 Aedes aegypti 66 Anopheles costai
23 Aedes crinifer 67 Anopheles neivai
24 Anopheles apicimacula 68 Chagasia bonneae
25 Anopheles eiseni 69 Chagasia ablusa
26 Anopheles guarao 70 Chagasia bathana
27 Anopheles mattogrosensis 71 Culex amazonensis
28 Anopheles mediopunctatus 72 Culex restrictor
29 Anopheles neomaculipennis 73 Culex secundus
30 Anopheles peryassui 74 Culex conservator
31 Anopheles pseudopunctipennis 75 Culex bihaicola
32 Anopheles punctimacula 76 Culex bonnei
33 Anopheles auyantepuiensis 77 Culex guerreroi
34 Anopheles bellator 78 Culex iridescens
35 Anopheles bambusicolus 79 Culex mathesoni
36 Anopheles boliviensis 80 Culex rausseoi
37 Anopheles cruzii 81 Culex wannoni
38 Anopheles gonzalesrinconesi 82 Culex urichii
39 Anopheles homunculus 83 Culex camposi
40 Anopheles neivai 84 Culex peus
41 Anopheles pholidotus 85 Culex childestri
42 Anopheles lepidotus 86 Culex coronator
43 Anopheles rollai 87 Culex covagarciai

180 Bol. Mal. Salud Amb.


Del Ventura F. et al.

APNDICE (Continuacin)

Nmero Nombre de la Especie Nmero Nombre de la Especie


88 Culex declarator 131 Culex nigrescens
89 Culex dolosus 132 Culex ocossa
90 Culex inflictus 133 Culex pedroi
91 Culex levicastilloi 134 Culex pifanoi
92 Culex secutor 135 Culex pilosus
93 Culex maracayensis 136 Culex portesi
94 Culex mollis 137 Culex rooti
95 Culex nigripalpus 138 Culex serratimarge
96 Culex alogistus 139 Culex spissipes
97 Culex ousquamis 140 Culex sursumptor
98 Culex pinarocampa 141 Culex simulator
99 Culex quinquesfasciatus 142 Culex taeniopus
100 Culex saltanensis 143 Culex theobaldi
101 Culex thriambus 144 Culex unicornis
102 Culex usquatissimus 145 Culex zeteki
103 Culex usquatus 146 Culex albipes
104 Culex allostigma 147 Culex chryselatus
105 Culex bigoti 148 Culex elongatus
106 Culex albinensis 149 Culex davisi
107 Culex amitis 150 Culex hedys
108 Culex bastagarius 151 Culex imitator
109 Culex caudelli 152 Culex inimitabilis
110 Culex conspirator 153 Culex stonei
111 Culex coppenamensis 154 Culex kukenan
112 Culex creole 155 Culex neglectus
113 Culex dunni 156 Culex pleuristriatus
114 Cules distinguendus 157 Culex pulidoi
115 Culex educator 158 Culex xenophobus
116 Culex ernsti 159 Culex sutili
117 Culex elevator 160 Culex johni
118 Culex elephas 161 Culex derivator
119 Culex erraticus 162 Culex corniger
120 Culex ferreri 163 Culex atlanticus
121 Culex fairchildi 164 Culex magnus
122 Culex idottus 165 Culex melanophylum
123 Culex inadmirabilis 166 Culex cncer
124 Culex inhibitator 167 Wyeomyia trujilloi
125 Culex intrincatus 168 Wyeomyia fernandezi
126 Culex dureti 169 Wyeomyia complo
127 Culex flabelli 170 Wyeomyia luteoventralis
128 Culex iolambdis 171 Wyeomyia ypsipola
129 Culex jubifer 172 Wyeomyia jocosa
130 Culex lucifugus 173 Wyeomyia carrilloi

Vol. LIII, N 2, Agosto-Diciembre, 2013 181


reas de Endemismo de Mosquitos en Venezuela

APNDICE (Continuacin)

Nmero Nombre de la especie Nmero Nombre de la especie


174 Wyeomyia bicornis 218 Psorophora cingulata
175 Wyeomyia artthrostigma 219 Psorophora confinnis
176 Wyeomyia abebela 220 Psorophora albipes
177 Wyeomyia nigritubus 221 Psorophora champerico
178 Wyeomyia caracula 222 Psorophora cyanescens
179 Wyeomyia celaenocephala 223 Psorophora discrucians
180 Wyeomyia gaudians 224 Psorophora ferox
181 Wyeomyia pertinans 225 Psorophora albigenu
182 Wyeomyia melanopus 226 Psorophora lutzii
183 Wyeomyia simmsi 227 Psorophora ciliata
184 Wyeomyia aphobena 228 Psorophora lineata
185 Wyeomyia scotinomus 229 Psoropohra saeva
186 Wyeomyia medioalbipes 230 Mansonia amazonensis
187 Wyeomyia mitchelli 231 Mansonia indubitans
188 Wyeomyia guasipati 232 Mansonia humeralis
189 Wyeomyia fishi 233 Mansonia pseudititillans
190 Wyeomyia zinzala 234 Mansonia suarezi
191 Wyeomyia trinidadensis 235 Mansonia titillans
192 Wyeomyia autocratica 236 Toxorhynchites guadeloupensis
193 Wyeomyia circumflava 237 Toxorhynchites haemorrhoidalis
194 Wyeomyia lopezii 238 Toxorhynchites theobaldi
195 Wyeomyia confusa 239 Toxorhynchites solstitis
196 Wyeomyia felicia 240 Runchomyia magna
197 Wyeomyia pseudopecten 241 Runchomyia lunata
198 Wyeomyia ulocoma 242 Runchomyia frontosa
199 Wyeomyia aporonoma 243 Jonhbelkinia longipes
200 Wyeomyia covagarciai 244 Jonhbelkinia ulopus
201 Wyeomyia melanocephala 245 Runchomyia lunata
202 Wyeomyia moerbista 246 Limatus asulleptus
203 Wyeomyia pampithes 247 Limatus durhami
204 Wyeomyia roucouyana 248 Limatus flavisetosus
205 Wyeomyia serratoria 249 Trichoprosopon pallidiventer
206 Wyeomyia fernandezyepezii 250 Trichoprosopon evansae
207 Coquillettidia juxtamansonia 251 Trichoprosopon digitatum
208 Coquillettidia venezuelensis 252 Trichoprosopon compressum
209 Aedomyia squamipennis 253 Sabethes aurescens
210 Haemagogus anastasionis 254 Sabethes paraitepuyensis
211 Haemagogus celeste 255 Sabethes quasicyaneus
212 Haemagogus equinus 256 Sabethes carrilloi
213 Haemagogus splendens 257 Sabethes tarsopus
214 Haemagogus lucifer 258 Sabethes chloropterus
215 Haemagogus janthinomys 259 Sabethes conditus
216 Haemagogus nebulosus 260 Sabethes undosus
217 Haemagogus leucocelaenus

182 Bol. Mal. Salud Amb.