Rev. Bras. Cir. Cardiovasc.

7(4):293-298, 1992.

Uso de fsforo 31 ressonncia nuclear

magntica para avaliao da proteo
do miocrdio utilizando cardioplegia
sangnea contnua e normotrmica
Carlos A. M. BARROZO *, Imtiaz S. ALI *, Anthony L. PANOS *, Owaid AL-NOWAISER *, Keith W.
BUTLER -, Nicholas HAAS -, Toms A. SALERNO *, Roxanne DESLAURIERS **

RBCCV 44205-193

BARROZO, C. A. M.; ALI, I. S.; PANOS, A . L.; NOWAISER, O.; BUTLER, K. w. ; HAAS, N.; SALERNO , T. A .;
DESLAURIERS, R. - Uso do fsforo 31 ressonncia nuclear magntica para avaliao da proteo do
miocrdio utilizando cardioplegia sangnea contnua e normotrmica. Rev. Bras . Cir. Cardiovasc.,
7(4).293-298, 1992.

RESUMO: Um modelo isolado de corao de porco perfundido com sangue foi adaptado para o uso de
fsforo 31 ressonncia nuclear magntica (31 pRNM) em estudos de espectroscopia do metabolismo cardaco
durante cardioplegia sangnea contnua e normotrmica (CSCN) . O experimento foi dividido em dois grupos :
Grupo I (n=5) : os coraes foram submetidos a 1 hora de CSCN. Grupo II (n=5) : um perodo de 20 minutos
de isquemia normotrmica durante o perodo de 1 hora de CSCN 17. A funo do ventrculo esquerdo (VE)
foi avaliada, com o corao batendo, utilizando um balo intraventricular, antes do perodo de parada
cardioplgica e a seguir, quando o corao foi novamente perfundido com sangue normokalmico. Durante
todo o protocolo, anlise espectroscpica do metabolismo cardaco foi obtida utilizando-se 4.7 T/30cm Bruker
TM Biospec 31 p RNM com uma resoluo de 2 minutos para cada resultado. Ao final dos experimentos
biopsias miocrdicas foram obtidas para anlise de ATP e fosfocreatina (PCr) utilizando cromatografia liqda
de alta performance" (HPLC) . No houve perda significante de ATP e PCr durante o perodo de parada
cardioplg ica com CSCN (Grupo I) . Contudo, no Grupo II , a anlise espectroscpica demonstrou perda
completa de PCr aps 14:!: 2 minutos durante a isquemia normotrmica acompanhada de aumento de fosfato
inorgnico (Pi) e diminuio do pH intracelular. Quando reperfundido com CSCN, PCr, pH e Pi retornaram aos
valores normais em 3 minutos. A funo do VE avaliada atravs da elastncia sistlica final foi mantida em
100 :!: 10% dos valores obtidos antes da parada cardioplgica no Grupo I. No Grupo II, a funo do VE foi de
88 :!: 7% (p<O,05) dos valores precedentes parada cardioplgica. Os resultados das biopsias do miocrdio
demonstraram manuteno dos nveis normais de ATP (24:!: 3llmol/g dry weigh~ e PCr (55:!: 141lmol!g dry
weigh~ no Grupo I, porm no Grupo II, apesar dos nveis normais de PCr aps a reperfuso , os nveis de ATP
diminuram para 21 :!: 3 Ilmol/g dry weight ao final do experimento . Este experimento demonstrou que o
metabolismo cardaco deteriorou aps 14 minutos de isquemia normotrmica com conseqente diminuio
da funo do VE (Grupo II) . Porm, quando a cardioplegia sangnea contnua e normotrmica foi utilizada
sem interrupes (Grupo I) o metabolismo cardaco e a funo de VE foram preservadas, sugerindo que essa
a maneira ideal para se proteger o corao durante cirurgia cardaca.

DESCRITORES : ressonncia nuclear magntica; cardioplegia.

Trabalho realizado no SI. Michael's Hospital, Oivision of Cardiovascular Surgery , University of Toronto , Toronto-Canada e no Institute for
Biodiagnostics , National Research Council of Canada. Otawa-Canada.
Apresentado ao 190 Congresso Nacional de Cirurgia Cardfaca . So Paulo , SP, 7 a 9 de maio , 1992 .
* Do SI. Michaels Hospital.
** Do Institute for Biodiagnostics.
Endereo para separatas : Toms A. Salerno. St. Michael's Hospital. Oivision of Cardiovascular Surgery. 30 Bond SI. Toronto-Ontrio-Canada, M5B
lW8

293
BARROZO C. A M. ALI I. S .. PANOS, A. L. ; NOWAISER, O.; BUTLER, K. W.; HAAS, N. ; SALERNO, T. A ; DESLAURIERS, R.
_ Uso do fsforo'31 r~sson'ncia nuclear magntica para avaliao da proteo do miocrdio utilizando cardioplegia sangnea
contnua e normotrmica. Rev. Bras. Cir. Cardiovasc., 7(4) :293 -298, 1992.
INTRODUO
O uso de imagem gerada por ressonncia nu-
clear magntica nos ltimos 10 anos tornou-se ro-
tineiro na prtica mdica como um importante exa-
me complementar 2 . 10. Espectroscopia gerada por
ressonncia nuclear magntica uma tcnica mais
antiga e vem sendo utilizada amplamente em Qu-
mica, e, desde os anos 70, em Biocincias. Tradi-
cionalmente, a espectroscopia tem sido utilizada em
trabalhos experimentais e, recentemente, para diag-
nstico e terapia 7 .
Cardioplegia sangnea contnua e no rmot r-
mica (CSCN) uma nova tcnica de proteo ao
miocrdio durante cirurgia cardaca 8. 21 . 22 . 26; diver-
sos grupos demonstraram resultados experimentais
4 . 5 . 17 e clnicos 11 . 12. 14. 16. A necessidade de melhor
avaliao metablica durante CSCN interessou o
nosso grupo em buscar uma tcnica capaz de
analisar a funo cardaca e o metabolismo de uma
forma simultnea e com grande preciso.
Espectroscopia utilizando 31 P RNM avalia me-
tabolitos como : fosfocreatina (PCr) , ATP e fosfato
inorgnico (Pi) no miocrdio . O sinal do fosfato
inorgnico utilizado freqentemente para medir o
pH intracelular 13. 20 ; 31 P RNM gera spectrum de
maneira sucessiva e contnua, apresentando um
perfil metablico completo de forma no invasiva,
assim no interferindo com a funo cardaca.
CAsuSTICA E MTODOS
Animais
Dez porcos "yorkshire " (28-35 kg), foram forne-
cidos pela Fazenda Experimental do Ministrio da
Agricultura do Canad. Os animais foram manu-
seados e tratados de acordo com as normas ticas
do Comit de Pesquisa Animal da Universidade de
Toronto e Comit de Tratamento Animal do Conse-
lho Nacional de Pesquisa do Canad.
Sistema de Perfuso
Um modelo isolado de corao de porco foi
desenvolvido 17 e adaptado especialmente para ser
utilizado em 31 P RNM espectroscopia 18. Utilizamos
dois reservatrios oxigenados separadamente
(Maxima Oxigenator, Meditronic, Irvine, Cal, USA),
porm interconectados atravs de um Y invertido,
que pode drenar sangue de uma ou outra linha de
recirculao arterial. Essa linha de drenagem pas-
sada atravs de uma bomba de perfuso previa-
mente calibrada e um filtro catabolhas e trocador de
294
calor (BCD plus TM , Shilley, Irvine, Cal, USA)
colocado em linha. Assim, asseguramos completo
controle sobre o fluxo administrado ao corao. O
sistema recebeu um mnimo volume de soluo de
Krebs-Henseleit * mantida a 37 0 C. Uma mistura de
oxignio, ar comprimido e gs carbnico foi utilizada
no oxigenador.
Procedimento Cirrgico
Os animais receberam, como pr-anestsico
intramuscular, ketamina (20mg/kg), maleato de
acepromazina (2,2mg/kg) e atropina (0,3mg/kg) . O
acesso venoso foi atravs de puno em uma das
orelhas e, durante a cirurgia, a anestesia geral foi
mantida com infuso venosa de tiamolal sdico
(2,5%) e ketamina (5-15mg/kg) . O porco foi entubado
e ventilado mecanicamente com uma mistura de
oxignio e xido nitroso . Esternotomia mediana, he-
parinizao sistmica ~guida de isolamento e
ligadura da veia cava superior (VCS) e suas veias
tributrias, para exposio do tronco arterial. Ca-
nulao de ambas as artrias cartidas, sendo uma
linha para perfuso e outra para a medida de presso.
O trio direito foi canulado e aproximadamente 500cc
de sangue drenado para os reservatrios . A seguir,
a aorta foi pinada distal s cnulas arteriais e a
perfuso iniciada simultaneamente com ampla dre-
nagem venosa para os reservatrios . A traquia foi
transeccionada e o corao retirado em bloco com
os pulmes, de forma a prevenir embolia gasosa
durante o processo de extrao. Todo o sangue
restante na caixa torcica foi aspirado para os reser-
vatrios . O corao foi montado em uma estante
sobre um funil que proporciona o retorno venoso
para os reservatrios. Os pulmes foram, ento,
retirados e ambos os ventrculos drenados, de forma
que o corao ficasse batendo vazio .
Um balo de ltex foi colocado atravs do trio
esquerdo (AE) na cavidade ventricular esquerda, e
a valva mitral suturada sobre este balo, de forma
a mant-lo intraventricular. O balo foi utilizado para
gerar curvas de volume/presso que nos propor-
cionaram anlise da funo cardaca .
Em um dos reservatrios, um nvel mnimo de
sangue foi mantido (450cc) ao qual foi adicionado
KCI at atingir 15 mEq/1 e o outro manteve o mximo
de sangue normokalmico (em torno de 1400cc), de
maneira que, ao final do experimento, pudssemos
"lavar" o potssio para que o corao voltasse a
bater novamente e a funo cardaca pudesse ser
analisada.
* Soluo de Krebs-Henseleit = NaGI 118mM. KGI- 3.5mM , MgSO.
7H.o -1.2mM, KH 2 PO.- 1.2mM , Na.oTA- O.5mM, Glucose- 11 mM ,
NaHG0 3- 25mM , GaGL2 .2H 20- 1.75mM e Albumina- 0.625% wfv.
BARROZO, C. A. M.; ALI, I. S .; PANOS, A . L.; NOWAISER, O.; BUTLER, K. W.; HAAS, N.; SALERNO, T. A.; DESLAURIERS, R.
- Uso do fsforo 31 ressonncia nuclear magntica para avaliao da proteo do miocrdio utilizando cardioplegia sangnea
contnua e normotrmica. Rev. Bras. Cir. Cardiovasc., 7(4) :293-298, 1992.
Instrumentao
Um cateter foi colocado no seio coronrio (Nor-
moplegia TM, Research Medical Inc., Midvale, Utah,
USA), para acesso direto ao retorno venoso . A pres-
so arterial e a presso do balo intraventricular
foram registradas. A temperatura cardaca foi moni-
torisada atravs de um termistor posicionado no
ventrculo direito (VD) . Uma esfera de vidro, contendo
referncia, cido fenil-fosfnico (PPA) , para 31 p
RNM espectroscopia, foi colocada na cavidade ven-
tricular direta. O fluxo coronrio foi ajustado para
1 ml/g/min, e o peso do corao obtido atravs de
uma balana de suspenso.
Avaliao Metablica e Funcional
A funo do VE foi avaliada atravs da elastncia
sistlica final obtida atravs da anlise das pres-
ses de pico de sstole geradas pelo balo
intraventricular, obtidas nos diversos volumes (5cc,
10cc, 15cc, 20cc, 25cc, 30cc). Contrao e
performance card aca foram avaliadas utilizando
relao de volume/presso 19. 23. Os valores obtidos
foram expressos em variao percentual e os dados
apresentados em mdia standard deviation (SD) .
Ao final dos experimentos com o corao ainda
sendo perfundido e batendo, biopsias foram reali-
zadas, coletando-se miocrdio (VD e VE) e con-
gelando-se em nitrognio Iqido. Utilizando cro-
matografia Iqida de alta performance" (HPLC),
ATP e PCr tissulares foram analisados.
31 P RNM Espectroscopia
A anlise espectroscpica durante todo o expe-
rimento foi obtida atravs de um instrumento Bruker
Biospec utilizando 4.7 Telsa sobre um campo
magntico horizontal de 30cm operando em uma
freqncia de 81.03MHz. O corao foi colocado
dentro de uma espiral solenide de 10 centmetros
de dimetro, de forma que todo ele pudesse ser
sintonizado na freqncia do fsforo .
Cada spectrum representa a mdia sobre um
perodo de dois minutos de coleta . O pico da rea
de cido fenil-fosfnico (PPA) foi utilizado como
padro .
A rea do pico de I3-ATP foi usado para quan-
tificar o ATP . Todos os dados recolhidos em spectra
so apresentados em forma de percentual de
mudana em relao aos valores iniciais de ATP . A
medida da integral da rea de pico foi feita utilizando
o programa bsico Bruker ou o programa (ALLFIT)
desenvolvido pelo prprio grupo do Conselho
Nacional de Pesquisa do Canad 24.
Protocolo
Grupo I (n=5) - Aps 20 minutos de perfuso
para obteno de resultados controles em termos
de funo cardaca e 31 P RNM espectroscopia, os
coraes foram submetidos a 60 minutos de parada
normotrmica utilizando sangue hiperkalmico
(CSCN) com um fluxo coronrio de 0,5 ml/min./g
(metade do fluxo utilizado como controle) . Durante
todo o tempo de cardioplegia, 31 P RNM espec-
troscopia foi obtida de forma contnua, com um
perodo de resoluo de dois minutos . Aps 60
minutos, sangue normokalmico foi perfundido com
o fluxo de controle e os coraes retornaram ao
ritmo sinusal espontaneamente. Novamente a funo
foi avaliada e, a seguir, biopsias miocrdicas foram
obtidas .
Grupo II (n=5) - O mesmo protocolo foi utiliza-
do, porm a CSCN foi interrompida por 20 minutos
(isquemia normotrmica , durante o perodo de
parada cardioplgica .
. RESULTADOS
Os coraes que foram submetidos a 60 minutos
de CSCN (Grupo I) no apresentaram perda
significante de ATP e PCr e os spectra obtidos
durante o perodo de cardioplegia no apresentaram
diferenas em relao aos perodos de controle ,
assim como os valores tissulares (HPLC) de ATP
(243!lmol!g dry weigh~ e PCr (5514!lmol/g dry
weigh~ ao final dos experimentos que se mantive-
ram em nveis normais (ATP = 222!lmol/g e PCr=
366!lmol!g 1. Os valores aumentados de PCr nesse
grupo provavelmente devem natureza do modelo
de corao batendo vazio. A funo cardaca ava-
liada atravs da eslastncia sistlica final foi man -
tida, 10010%.
O Grupo II , ao qual um perodo de 20 minutos
de isquemia normotrmica foi institudo no meio do
perodo de cardioplegia, apresentou, durante esse
perodo, perda completa de PCr aps 142 minutos
com aumento proporcional de fosfato inorgnico e
diminuio do pH intracelular. Apesar dos nve is
tissulares (HPLC) normais de PCr ao final do expe-
rimento , discreta, porm no significativa perda de
ATP (21 3!lmol/g) foi observada. A funo card aca
resultou em 887% de retorno em relao aos
valores iniciais sendo significativamente inferior em
relao ao Grupo I (p<0,05) .
COMENTRIOS
O uso de 31 P RNM espectroscopia tem sido
eficiente e extremamente interessante 9 , e nos tornou
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BARROZO, C. A . M.; ALI, I. S .; PANOS, A. L. ; NOWAISER, O.; BUTLER, K. W.; HAAS, N.;, S~LE~.NO , T. A.; I?ES~URIER_~, R.
_ Uso do fsforo 31 ressonncia nuclear magntica para avaliao da proteo do miocardlo utilizando cardloplegla sangulnea
contnua e normotrmica. Rev. Bras. Cir. Cardiovasc., 7(4) :293-298,1992.

capazes de traar um perfil metablico contnuo do
miocrdio durante todo o protocolo dos experimen-
tos . A anlise dos spectra foi compatvel com os
resultados das biopsias miocrdicas utilizando HPLC,
tornando, assim, o uso de 31 P RNM espectroscopia
extremamente confivel.
A necessidade de monitorizarmos o corao
quando do uso clnico de CSCN nos levou ao de-
senvolvimento de um probe para medir o P02 intra-
miocrdico 4(TOPS Tt.4, InnerSpace, Irvine, Cal, USA),
que nos permite verificar se , durante cardioplegia,
estamos realmente criando um estado de aerobiose.
O resultado inicial do uso experimental desse probe
em conjunto com 31 P RNM espectroscopia 3 nos
levou a observar uma relao entre o nvel de P02
intramiocrdico e o nvel de PCr, o que, no futuro,
poder ser um bom indicador do estado metablico
do corao durante cirurgia cardaca .
Os nossos objetivos atuais incluem o estudo de
um modelo de corao isqumico e outro de corao
hipertrofiado, na investigao para o uso de 31 P
RNM espectroscopia como ferramenta de anlise
metablica durante a CSCN .
Os resultados do presente trabalho experimen-
tai reforam o nosso conceito da necessidade de
evitar perodos de isquemia durante os procedimen-
tos cirrgicos cardacos 8 . 21 . 22.
Sabemos que a diferena entre o consumo de
energia pelo miocrdio em hipotermia e normotermia
pequena, quando o corao est parado 6; no
entanto, em longos perodos essa diferena torna-
se significante e pode levar a danos celulares nos
coraes submetidos a isquemia normotrmica. Com
isso, acreditamos que a maneira ideal de proteger
o corao durante cirurgia cardaca a utilizao
de cardioplegia sangnea contnua e normotrmi-
ca. O uso de tcnicas simples 15. 25 para lidar com
o sangue no campo operatrio, durante cirurgia de
revascularizao do miocrdio, torna o uso da car-
dioplegia contnua possvel durante qualquer tipo de
procedimento cirrgico cardaco .

RBCCV 44205-193

BARROZO, C. A. M.; ALI, I. S.; PANOS, A . L. ; NOWAISER, O.; BUTLER, K. W. ; HAAS, N.; SALERNO, T.
A; DESLAURIERS, R. - Evaluation of continuous normothermic blood cardioplegia using Phosphorus
31 nuclear magnetic ressonance . Rev. Bras. Cir. Cardiovasc., 7(4):293-298, 1992.

ABSTRACT: An isolated , blood perfused pig heart model was adapted for metabolic studies using 31 P
NMR spectroscopy during continuous normothermic blood cardioplegia (CNBC) . The experiment comprised
two groups: ln Group I (n =5) the hearts were subjected to 1 hour of CNBC. ln Group II (n=5) a 20 min period
of ischemia was introduced in the middle of the period of CNBC. Left ventricular 1unction was assessed, in the
beating heart, prior to the period 01 CNBC and after 60 min of cardioplegia, using an intra-ventricular balloon .
During the entire period 01 the experiment, spectra were obtained using a 4.7 T/30 cm bore Bruker Biospec
31 P NMR spectrometer with 2 min of resolution . At the end of the experiments myocardial biopsies were taken
for ATP and phosphocreatine (PCr) analyses using high performance liquid chromatography (HPLC) . ATP and
PCr were maintained after the period of cardioplegic arrest (Group I). However the Group II , complete loss of
PCr was shown after 142 min of normothermic ischemia, followed by an increase of inorganic phophate (Pi)
and decrease of intracellular pH. Following reperfusion after CNBC , PCr, pH and Pi returned normal values
in 3 min o Left ventricular function, assessed by end-systolic elastance , was maintained at 1001 0% 01
control in Group I. ln the Group II , left ventricular function was 887% (p<0.05) 01 the control. HPLC
analyses 01 the myocardial biopsies showed normal values for Group I, ATP (243flmol/g dry weight) and
PCr (55 14flmol/g dry weight), but in Group II, despite normal leveis 01 PCr after reperfusion, the ATP
leveis decreased to 21 3flmol/g dry weight at the end 01 the experiments. These results showed that cardiac
metabolism was seriously compromised after 14 min of normothermic ischemia and left ventricular function
had decreased (Group II) . However in Group I, in which CNBC was used without interruptions, 1unction and
metabolism were preserved , suggesting this is the ideal technique to protect the heart during cardiac surgery.
DESCRIPTORS : nuclear magnetic ressonance ; card ioplegia.

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BARROZO, C. A. M.; ALI , I. S.; PANOS , A. L.; NOWAISER, O.; BUTLER, K. W.; HAAS, N.; SALERNO, T. A; DESLAURIERS , R.
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Discusso
PROF. E. J. ZERBINI
So Paulo, SP
A espectroscopia por ressonncia magntica
um mtodo que possibilita, de maneira no invasiva,
a medida de uma srie de metablitos do organis-
mo. A espectroscopia do fsforo 31 (31 P) possibilita
conhecer as concentraes teciduais dos fosfatos
de alta energia (ATP e fosfacreatina), fosfato
inorgnico e pH intracelular. A espectroscopia uti-
lizando o carbono 13 (13C) nos possibilita conhecer
concentraes teciduais de glicognio, lactato, gli-
cose, e at nos possibilita conhecer a velocidade do
ciclo de Krebs . Em relao aplicabilidade do
mtodo na clnica, existe uma srie de limitaes
tcnicas . Um dos poucos trabalhos clnicos foi rea-
lizado no Hospital Johns Hopkins, Baltimore USA,
pelo Dr. Robert Weiss, com pacientes coronarianos
submetidos a teste de esforo dentro do aparelho
de ressonncia magnica (hangrip), onde foram
detectadas alteraes metablicas da isquemia de
uma forma completamente no invasiva. Esse tra-
balho foi publicado no New England Journal of
Medicine, em dezembro de 1990. O trabalho reali-
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zado pelo Dr. Barrozo e colaboradores estuda o
efeito da cardioplegia contnua e normotrmica em
um grupo controle e em um grupo que foi submetido
a isquemia. O modelo usado foi o corao isolado
de porco. Os autores usam a espectroscopia do
fsforo 31 fazendo medidas de ATP, fosfocreatina
e pH intracelular em situaes de normofluxo no
grupo controle e isquemia no outro grupo, e utili-
zam, tambm, no final do experimento, biopsia para
a realizao de medidas bioqumicas. Os autores
mostram que o corao submetido a processo
isqumico tem um consumo de ATP e fosfocreatina
(comprovado por biopsia durante a fase final do
experimento) com uma piora do pH intracelular, em
relao perfuso em normofluxo, onde no houve
alteraes de concentraes teciduais de fosfatos
de alta energia durante o experimento . Os autores
observaram, atravs da espectroscopia, o compor-
tamento dos fosfatos de alta energia, porm no
quantificaram estas alteraes. O estudo visa vali-
dar a tcnica de cardioplegia, mostrando que tal
procedimento no leva a alteraes metablicas que
indiquem sofrimento tecidual. Dois mtodos foram
utilizados na avaliao do metabolismo; um mtodo
mais convencional, que a biopsia, ao final do
experimento, um mtodo no invasivo que a
espectroscopia do P31 . Embora a espectroscopia
permita resultados fidedignos , os autores limitaram-
se apenas a mencionar o que observaram, sendo
interessante, talvez, reanalisar os espectros e quan-
tificar os metablitos. Outra sugesto seria compa-
rar a ausncia de alteraes metablicas na tcnica
de card ioplegia empregada pelos autores, com
outras tcnicas empregadas em outros grupos .