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Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 11

C O M E N TA R I O

Comportamiento y comunicación animal:


¿Qué nos enseñan los lagartos?
Font, Enrique; Carazo, Pau; Pérez i de Lanuza, Guillem; Barbosa, Diana
Instituto Cavanilles de Biodiversidad y Biología Evolutiva, Universidad de Valencia, Apdo. 22085, 46071
Valencia, España. enrique.font@uv.es

INTRODUCCIÓN Pero los lagartos poseen además otras carac-


terísticas que, junto a la diversidad, los con-
Con más de 4400 especies reconocidas, vierte en sujetos ideales para estudios de
los lagartos (un grupo parafilético, ya que ecología y de comportamiento. Las dos más
no incluye a las serpientes) son los reptiles frecuentemente citadas suelen ser su crucial
más abundantes y uno de los grupos más posición filogenética y su accesibilidad al
numerosos de vertebrados terrestres. Los la- trabajo experimental. De hecho, durante las
gartos conjugan un elevado número de espe- últimas décadas varios autores han sugerido
cies con una tremenda diversidad morfológi- que los lagartos podrían reemplazar a las
ca, ecológica y de comportamiento. Algunos aves como organismos ‘modelo’ en estudios
lagartos son diminutos, de tan sólo 2-3 cm de la biología de los vertebrados (Greenberg
de longitud total como adultos (Hedges y et al., 1989; Vitt y Pianka, 1994; Pianka y
Thomas, 2001), mientras que otros pueden Vitt, 2003; Lovern et al., 2004).
llegar a medir más de 3 m. Hay lagartos
capaces de volar o correr sobre el agua y M ITOS Y LEYENDAS EN TORNO AL
otros que carecen de patas y parecen ser- COMPORTAMIENTO DE LOS LAGARTOS
pientes. Hay especies muy longevas, que vi- Peces, aves y mamíferos son, sin lugar a
ven más de 40 años, y otras que apenas vi- dudas, los vertebrados más estudiados desde
ven unos meses como adultos (Karsten et al., el punto de vista de su comportamiento.
2008). Excepto en las zonas de mayor lati- Aunque su número se ha duplicado de ma-
tud o altitud, donde están limitados por su nera consistente con cada década transcurri-
ectotermia, encontramos lagartos en casi da desde 1960, los artículos dedicados al
todos los hábitats conocidos. Algunos desier- comportamiento de los lagartos apenas su-
tos y selvas tropicales albergan comunidades ponen un 4% del total (Fig. 1). No obstante,
compuestas por más de una docena de espe- la información acumulada en este periodo
cies distintas (Pianka, 1986). Su comporta- ha puesto de manifiesto que los lagartos po-
miento social, de forrajeo y antidepredador seen un comportamiento tan complejo e in-
es muy variable. En algunas especies, ma- teresante como el de cualquier otro grupo de
chos y hembras se asocian apenas unos mi- vertebrados. Los lagartos no son animales
nutos cada año para reproducirse, mientras simples, insensibles y estúpidos, ni su com-
que en otras establecen vínculos duraderos portamiento es, como sostiene el mito, ins-
de pareja. La diversidad es sin duda una de tintivo, inflexible, o robótico. En contra de
las características más destacadas de los la- lo que sugerían las antiguas concepciones
gartos. Es responsable de su éxito evolutivo basadas en la idea errónea de la ‘scala natu-
y contribuye a la fascinación que ejercen los rae’, el cerebro de los lagartos no es primiti-
lagartos y a su utilización, desgraciadamen- vo, y contiene las mismas subdivisiones que
te cada vez más frecuente, como mascotas. los cerebros de otros vertebrados amniotas,
incluyendo áreas paliales de asociación e
Recibido: 18/05/10 – Aceptado: 03/08/10 integración multisensorial homólogas al
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neocortex de los mamíferos (Striedter, Varanus komodoensis, exhiben comporta-


2005). De hecho, los cerebros de los lagartos mientos que, si los realizase un mamífero,
son, en términos relativos, los más grandes no dudaríamos en calificar como juego
de todos los reptiles (van Dongen, 1998) y (Burghardt, 2005). Algunos autores atribu-
existe incluso evidencia de especialización yen a los lagartos la capacidad de sentir
funcional de los hemisferios cerebrales (i. e., emociones (Balasko y Cabanac, 1998; Caba-
lateralización), que en ocasiones se traduce nac, 1999), e incluso especulan seriamente
en asimetrías de comportamiento. Algunos sobre la posibilidad de que los lagartos po-
lagartos, por ejemplo, utilizan preferente- sean algún tipo de consciencia (Butler y Co-
mente el ojo derecho para examinar a sus tterill, 2006; Cabanac et al., 2009).
presas y el izquierdo para observar a sus ri- Aunque a menudo se los describe como
vales (Deckel y Jevitts, 1997; Hews y Wor- animales solitarios, cada vez son más nume-
thington, 2001; Robins et al., 2005). Por rosos los estudios que ponen de manifiesto la
otro lado, la plasticidad del comportamiento complejidad del comportamiento social de
de muchas especies de lagartos y su capaci- los lagartos. Como afirman los editores de
dad para el aprendizaje y el comportamiento un volumen reciente titulado precisamente
inteligente está ampliamente documentada ‘Lizard Social Behavior’ (un título que aún
(Desfilis y Font, 2002; Sweet y Pianka, 2003; resultará sorprendente para muchos no her-
Manrod et al., 2008; Paulissen, 2008). Algu- petólogos), los lagartos no sólo son sociales,
nos lagartos demuestran curiosidad y com- sino que proporcionan modelos ideales para
portamiento de exploración en presencia de el estudio de la evolución del comportamien-
objetos nuevos. Los dragones de Komodo, to social (Fox et al., 2003). Muchos lagartos

Figura 1. Número de estudios de comportamiento animal realizados en los distintos grupos


de vertebrados a lo largo de las últimas cinco décadas (1960-2010). Las barras represen-
tan el número total de estudios publicados en revistas científicas incluidas en la base de
datos multidisciplinar Scopus®. Se realizó una búsqueda combinada de los términos ‘Behav-
iour/Behavior’ y el grupo de vertebrados correspondiente en cada caso. La figura muestra
los resultados desglosados por décadas.
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poseen algún tipo de cuidados parentales ración para describir un sistema de aparea-
(e. g., Huang, 2006; Halloy et al., 2007), y miento que denominó ‘tipo lagarto’ en aves
en algunas especies se ha documentado la (Lorenz, 1981). En este sistema de aparea-
existencia de grupos familiares estables. Es- miento, únicamente los machos territoriales
tos están compuestos por una hembra y sus realizan exhibiciones, pero lo hacen en pre-
crías (e. g., Liolaemus huacahuasicus, Halloy sencia de cualquier individuo de su especie,
y Halloy, 1997; Xenosaurus newmanorum, tanto machos como hembras. Si el otro in-
Lemos-Espinal et al., 1997), o por varios dividuo huye, el macho lo persigue e intenta
adultos acompañados de descendientes per- aparearse con él; si el otro individuo realiza
tenecientes a varias cohortes (e. g., Cordylus una exhibición, entonces tiene lugar un com-
cataphractus, Mouton et al., 1999). Los bate. Niko Tinbergen se refirió también a los
ejemplos más espectaculares de comporta- trabajos de Noble (e. g., Tinbergen, 1953),
miento social complejo los proporcionan los al que conoció personalmente durante su pri-
eslizones vivíparos australianos del grupo mera visita a los EEUU en 1938. Noble in-
Egernia, que incluye, entre otros, a los géne- tentó contratar a Tinbergen en calidad de
ros Tiliqua y Egernia (Chapple, 2003). En naturalista, pero éste declinó la oferta (Bur-
muchas especies de este grupo se han descri- khardt, 2005). La historia de la etología
to fenómenos de monogamia genética, cui- habría sido probablemente muy distinta a la
dados parentales y reconocimiento del pa- que ahora conocemos si Tinbergen hubiese
rentesco, y al menos 23 de las aproximada- cedido a las presiones de Noble y se hubiese
mente 30 especies del grupo viven en grupos instalado definitivamente en EEUU. No obs-
familiares multigeneracionales (e. g., Main y tante, y a pesar de su insistencia en la nece-
Bull, 1996; Chapple, 2003; O’Connor y Shi- sidad de estudiar el comportamiento de un
ne, 2003; Chapple y Keogh, 2006). amplio rango de especies, los primeros etó-
logos apenas dedicaron atención a los la-
L OSLAGARTOS Y EL ESTUDIO DEL gartos (o a otros reptiles). Muchos sucumbie-
COMPORTAMIENTO ANIMAL ron a la tentación de trabajar con los mal
El estudio moderno del comportamiento llamados vertebrados ‘superiores’ y a las
de los lagartos tiene un precursor claro en el mejores oportunidades de financiación que
trabajo que desarrollaron durante la primera ofrece el trabajo con aves o con mamíferos
mitad del siglo XX un puñado de herpetólo- (una tendencia que, desgraciadamente, no
gos en Europa y en EEUU (Ferguson, 1977). ofrece visos de cambiar, al menos a corto
Gladwyn K. Noble, conservador del Ameri- plazo; e. g., Bonnet et al., 2002).
can Museum of Natural History, describió los
sistemas de apareamiento de los lagartos y COMUNICACIÓN Y ECOLOGÍA
llevó a cabo estudios pioneros sobre el com- SENSORIAL EN LAGARTOS
portamiento social de Anolis y de otras espe-
cies (Noble y Bradley, 1933; Greenberg y La comunicación es indispensable para
Noble, 1944), mientras que en Europa, Gus- entender muchos aspectos del comportamien-
tav Kramer (1937), Gertraud Kitzler (1941) to de los animales, como la defensa del te-
y Helmut Weber (1957) proporcionaron las rritorio, la elección de pareja, la resolución
primeras descripciones del comportamiento de conflictos, el forrajeo, o el comporta-
social de varias especies de lacértidos (fam. miento antidepredador. Debido a su crucial
Lacertidae). Konrad Lorenz (1981) citó los importancia en todo tipo de interacciones
trabajos de Kramer con Podarcis melisellensis sociales algunos consideran a la comunica-
para ilustrar la idea de que el comporta- ción el ‘santo grial’ del comportamiento ani-
miento de los animales en cautividad puede mal, y precisamente en este terreno encon-
diferir del que exhiben en estado salvaje. tramos algunas de las contribuciones más
Lorenz también estaba familiarizado con los importantes de los lagartos al estudio del
trabajos de Noble, que le sirvieron de inspi- comportamiento animal. De hecho, los tra-
14 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?

bajos con lagartos han contribuido de mane- es cierto que los lacértidos dependen, como
ra decisiva al desarrollo de teorías generales otros autarcoglosos, de la comunicación quí-
sobre la comunicación animal (e. g., Fleish- mica para muchos aspectos de su biología,
man, 1992; Ord et al., 2001, 2007; Stuart- también exhiben posturas y movimientos es-
Fox et al., 2003; Whiting et al., 2003; Mar- tereotipados en sus interacciones sociales y
tins et al., 2004, 2005; Stuart-Fox, 2006; presentan coloraciones llamativas que a
Ord, 2008; Ord y Stamps, 2008, 2009; Peters menudo varían entre los sexos, entre pobla-
et al., 2008; Stuart-Fox y Moussalli, 2009). ciones o estacionalmente. De hecho, la evi-
Sin embargo, los estudios disponibles pre- dencia disponible sugiere que el estereotipo
sentan importantes sesgos taxonómicos y del iguánido visual vs. el autarcogloso qui-
carecemos aún de información básica acerca miosensorial es inadecuado y posiblemente
de las señales comunicativas de muchas es- ha ralentizado y entorpecido el estudio de la
pecies (o incluso de grupos taxonómicos comunicación en los lacértidos y en otros
más amplios). grupos de lagartos.
Aunque es posible que acabemos descu- Se ha sugerido que la comunicación en
briendo que los lagartos utilizan señales en una modalidad sensorial puede afectar a la
casi todas las modalidades sensoriales, las comunicación en otras modalidades. En con-
más conocidas son sin duda las señales quí- creto, algunos autores han propuesto una
micas y las señales visuales. Los principales relación inversa entre la utilización de seña-
grupos de lagartos difieren en su dependen- les químicas y visuales en lagartos (Hews y
cia de distintas modalidades sensoriales para Benard, 2001). No obstante, la idea de un
la comunicación social. Los lagartos de la simple ‘trade-off’ entre comunicación quími-
superfamilia Iguania, que incluye a las fami- ca y visual es excesivamente simplista y no
lias Iguanidae, Agamidae y Chamaeleoni- hace justicia a la complejidad de los sistemas
dae, utilizan fundamentalmente señales vi- de comunicación de los lagartos (Martins et
suales y, en menor medida, señales químicas al., 2004). Otro enfoque, posiblemente más
y táctiles. Los gecónidos nocturnos utilizan fructífero, considera a las señales químicas y
vocalizaciones y señales visuales, mientras visuales no como opciones mutuamente ex-
que los diurnos dependen fundamentalmente cluyentes sino complementarias. Los dos ti-
de estas últimas. La mayoría de los lagartos pos de señales poseen propiedades distintas
restantes pertenecen a Autarchoglossa, un —en ocasiones contrapuestas— que las ha-
grupo que comprende a las familias Lacerti- cen idóneas en contextos comunicativos dis-
dae, Teidae, Scincidae y Varanidae, entre tintos o como vehículos de información de
otras. Los lagartos autarcoglosos utilizan distinto tipo (Bradbury y Vehrencamp, 1998).
principalmente señales químicas y, en menor Por ejemplo, la comunicación química per-
medida, señales visuales y táctiles (Pianka y mite la transferencia indirecta de informa-
Vitt, 2003; Vitt y Caldwell, 2009). Existen, ción entre emisor y receptor (por medio de
no obstante, importantes excepciones que marcas olorosas; véase más abajo), por lo
hacen dudar de la utilidad de estas generali- que constituye la principal modalidad co-
zaciones. Los lagartos del género Liolaemus, municativa en determinados contextos (e. g.,
por ejemplo, pertenecen al grupo Iguania, y comportamiento territorial). Las señales vi-
sin embargo son animales muy quimiosenso- suales, por otra parte, permiten una modu-
riales (e. g., Labra, 2008). Por otro lado, lación temporal más rápida que las señales
algunos cordílidos, incluidos dentro de Au- químicas, lo que las convierte en señales
tarchoglossa, poseen un rico repertorio de ideales para transmitir información acerca
señales visuales (e. g., Platysaurus, Whiting de aspectos más variables del emisor o del
et al., 2003). Una situación muy similar la ambiente (e. g., combates entre machos).
encontramos en los lacértidos, una familia Las características idiosincrásicas de las se-
con más de 250 especies distribuidas por ñales visuales y químicas las hacen particu-
Europa, África y gran parte de Asia. Si bien larmente proclives a interactuar a diferentes
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escalas, ya que con frecuencia se producen COMUNICACIÓN QUÍMICA: EL


en contextos similares pero desempeñan fun- LENGUAJE DE LAS FEROMONAS
ciones complementarias (Thompson et al.,
2008). Por ejemplo, la utilización de señales Los lagartos poseen tres sistemas quimio-
en modalidades diferentes permite a muchos sensoriales: el gustativo, el olfativo y el vo-
lagartos comunicarse con receptores situados meronasal. El órgano vomeronasal, un órga-
a distintas distancias del emisor (e. g., Head no par situado en el techo de la cavidad bu-
et al., 2005). cal, analiza los estímulos químicos que
Por otro lado, las señales comunicativas arrastra la lengua cada vez que el lagarto
de los lagartos a menudo incorporan varios realiza un lengüetazo quimiosensorial
componentes en una o en más modalidades (‘tongue-flick’). Durante su breve excursión
sensoriales (i. e., señales multicomponentes fuera de la cavidad bucal, la lengua se agita
y multisensoriales). Por ejemplo, las posturas en el aire o entra en contacto con el sustrato
y movimientos estereotipados que utilizan o con otros objetos, recogiendo así estímulos
los machos de muchas especies en sus inte- químicos del exterior para su posterior aná-
racciones sociales ponen de manifiesto pa- lisis por el órgano vomeronasal (Font,
trones de coloración llamativos que de otro 1996). Generalmente se admite que el siste-
modo apenas resultarían visibles. Los distin- ma lengua-órgano vomeronasal está especia-
tos componentes de una señal pueden ser re- lizado en la detección y análisis de estímu-
dundantes o pueden tener efectos distintos los químicos de escasa volatilidad, mientras
sobre los receptores (Kelso y Martins, 2008), que el sistema olfativo responde a estímulos
y pueden además interactuar entre sí, aña- químicos volátiles de bajo peso molecular
diendo un nuevo nivel de complejidad al es- que es capaz de detectar a distancia (Hal-
tudio de las señales comunicativas (Hebets y pern, 1992). Los botones gustativos, que son
Papaj, 2005). muy abundantes en la lengua y en el epitelio
En ocasiones, los resultados obtenidos en oral de muchos lagartos, podrían estar tam-
el laboratorio pueden favorecer, si no se in- bién implicados en el análisis de los estímu-
terpretan correctamente, una visión distor- los químicos que ingresan en la cavidad bu-
sionada del comportamiento de los anima- cal como resultado de los lengüetazos qui-
les. Los estudios sobre el papel de distintos miosensoriales (Schwenk, 1985).
estímulos en la detección y discriminación Los lagartos se cuentan entre los vertebra-
de presas en lagartos proporcionan algunos dos más quimiosensoriales y la quimiorre-
ejemplos ilustrativos. Los estudios de labora- cepción desempeña un papel fundamental en
torio demuestran que Podarcis muralis, como muchos aspectos de su biología. Numerosos
otros lacértidos, es capaz de discriminar en- trabajos han demostrado la importancia de
tre presas y no presas utilizando exclusiva- los estímulos químicos en la exploración,
mente estímulos químicos (Cooper, 1991). selección de hábitat, localización de refu-
Este resultado podría interpretarse como evi- gios, forrajeo, detección de depredadores y,
dencia de que los estímulos químicos contro- por supuesto, en la comunicación intraespe-
lan el comportamiento depredador de esta cífica (Halpern, 1992; Mason, 1992;
especie. Sin embargo, casi todos los ataques Schwenk, 1995; Font, 1996; Houck, 2009).
sobre presas que hemos observado en varios Los estímulos químicos también son impor-
cientos de horas de observación del compor- tantes para el reconocimiento específico y
tamiento de esta especie en el campo son pueden estar implicados en el aislamiento
dirigidos visualmente. De hecho, muchos reproductivo y en procesos de especiación
ataques van dirigidos a presas voladoras o (e. g., Barbosa et al., 2005, 2006). Los estí-
de movimientos rápidos, lo que hace invia- mulos químicos que intervienen en la comu-
ble un examen quimiosensorial de las mis- nicación intraespecífica se denominan fero-
mas previo al ataque. monas. Las principales fuentes de feromonas
y de otros compuestos semioquímicos (i. e.,
16 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?

productos naturales que actúan como señales olorosas no siempre repelen a otros lagartos.
químicas) en lagartos son la superficie cor- Al contrario, los datos disponibles sugieren
poral, la región cloacal y los poros femora- que cuando un macho intruso se encuentra
les o precloacales. Estos últimos son glándu- con un territorio marcado por otro macho,
las holocrinas de origen epidérmico presen- éste utiliza las marcas olorosas para valorar
tes en una hilera en la región femoral o pre- los costos (e. g., potencial competitivo del
cloacal de muchos lagartos (Mason, 1992). macho residente) y los beneficios (e. g., den-
La deposición de compuestos semioquímicos sidad de hembras en el territorio) asociados
puede ser activa o pasiva (e. g., como resul- a la invasión de dicho territorio, lo que le
tado de que el animal arrastra la superficie permite ajustar su comportamiento de forma
ventral por el sustrato al desplazarse). Existe óptima en función de las circunstancias (Ca-
evidencia de que las heces de algunos lagar- razo et al., 2007). Estos resultados apoyan
tos pueden actuar también, solas o en com- una concepción de las marcas olorosas
binación con secreciones cloacales, como como señales sociales mucho más complejas
fuentes de compuestos semioquímicos (e. g., de lo que se sospechaba hasta hace poco
Aragón et al., 2000). (Gosling y Roberts, 2001). Por ejemplo, los
Las glándulas femorales y precloacales machos de la lagartija ibérica, Podarcis his-
están especializadas en la producción de panica, utilizan las marcas olorosas para
marcas olorosas (‘scent-marks’). Las marcas reconocer individualmente a otros machos
olorosas son las señales comunicativas más de su zona, proporcionando el único caso
extendidas entre los vertebrados terrestres conocido de auténtico reconocimiento indivi-
(e. g., Wyatt, 2003), y su éxito evolutivo se dual (‘true individual recognition’) basado
debe en gran medida a que se trata de seña- en estímulos químicos en reptiles. Además,
les que pueden ser recibidas en ausencia del los machos son capaces de recordar la loca-
emisor, con frecuencia mucho después de lización espacial de las marcas que otros
haber sido emitidas. Esta característica las machos rivales depositan en su territorio y
convierte en señales idóneas en contextos en utilizan dicha información para ajustar de
los que no siempre es posible la comunica- manera adaptativa su comportamiento agre-
ción directa entre emisor y receptor, como sivo, comportándose de manera más agresi-
en la defensa del territorio. De hecho, las va frente a aquellos rivales que representan
marcas olorosas han sido tradicionalmente una mayor amenaza (Carazo et al., 2008).
consideradas como señales territoriales que En general, los resultados de estos y otros
funcionarían como una extensión del fenoti- trabajos recientes demuestran que las marcas
po del emisor, haciendo las veces de un repe- olorosas funcionan como señales sociales
lente o de una señal de alerta frente a posi- capaces de transmitir información compleja.
bles intrusos de un territorio (‘scent-fence Sin embargo, como ocurre con los estímulos
hypothesis’). Análisis recientes, sin embargo, que controlan la detección y captura de las
han demostrado que esta hipótesis no es co- presas (véase más arriba), los estudios de
rrecta (revisado en Gosling y Roberts, 2001). comunicación química basados exclusiva-
En concreto, los trabajos con lagartos han mente en las respuestas de los receptores
puesto de manifiesto que los machos de algu- frente a marcas olorosas (y no frente a sus
nas especies utilizan las marcas olorosas emisores) pueden conducir a conclusiones
para extraer información acerca del poten- equivocadas. Recientemente han aparecido
cial competitivo (i. e., tamaño) de un macho varios trabajos que demuestran que las hem-
rival (e. g., Liolaemus monticola, Labra, bras de algunas especies de lagartos son ca-
2006; Podarcis hispanica, Carazo et al., paces de llevar a cabo discriminaciones ex-
2007), así como de la calidad de su territo- tremadamente finas entre las marcas oloro-
rio (Carazo et al., 2007). Estos resultados sas de machos con distintas características.
indican además que, en contra de lo que su- Esta evidencia ha sido interpretada como
gería la hipótesis tradicional, las marcas prueba de que las hembras utilizan las mar-
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cas olorosas para escoger su pareja en fun- es relativamente frecuente en estudios de


ción de su estado de salud, asimetría fluc- quimiorrecepción y comunicación química
tuante, carga parasitaria, o la intensidad de (Williams, 1992).
su respuesta inmune (Martín y López, 2000,
2006; López et al., 2002, 2003; López y COMUNICACIÓN VISUAL: EL LENGUAJE
Martín, 2005). Sin embargo, la práctica to- DE LOS COLORES Y LOS MOVIMIENTOS
talidad de estos trabajos se basa en el estu-
dio de preferencias de las hembras por las Muchos lagartos, especialmente los diur-
marcas olorosas de los machos, no por los nos, poseen grandes ojos adecuados para la
machos en sí. El hecho de que las hembras visión fotópica y un sistema visual adaptado
sean capaces de llevar a cabo este tipo de para la detección de presas pequeñas y de
discriminaciones quimiosensoriales no im- movimientos rápidos que incluye la capaci-
plica que esa capacidad afecte a su elección dad de visión en color (Cooper y Greenberg,
de pareja en condiciones naturales. De he- 1992; Ord et al., 2002; Hall, 2008). Esto
cho, los datos disponibles parecen indicar permite sospechar que la comunicación vi-
que la elección de pareja es un fenómeno sual en este grupo posiblemente posea un
muy raro en los lagartos territoriales, en los nivel de complejidad y sofisticación similar
que las hembras tienden a escoger buenos al de otros grupos de vertebrados. Los lagar-
territorios, y no machos de alta calidad tos utilizan dos tipos de señales visuales: los
(Tokarz, 1995; Sullivan y Kwiatkowski, patrones de coloración y las posturas y mo-
2007). Es posible incluso que en algunos ca- vimientos estereotipados. Estos últimos
sos las hembras prefieran zonas marcadas constituyen señales visuales dinámicas (i. e.,
por determinados machos, pero no necesa- basadas en el movimiento). Las señales vi-
riamente a los machos que han depositado suales dinámicas más comunes en los lagar-
dichas marcas. Esto podría deberse a que las tos son los movimientos de cabeceo y los
hembras utilizan la calidad de los machos movimientos de pataleo.
(que evalúan a partir de la información que
proporcionan sus marcas olorosas) como un S EÑALESCROMÁTICAS Y PATRONES DE
índice de la calidad de sus territorios (e. g., COLORACIÓN EN EL ULTRAVIOLETA
Stuart-Fox et al., 2009). El estudio de la coloración animal ha
Tampoco es correcto referirse a las mar- experimentado una auténtica revolución en
cas olorosas de los machos como feromonas la última década, debido fundamentalmente
cuando éstas intervienen en interacciones al desarrollo de espectrofotómetros peque-
entre machos y hembras. Aunque las hem- ños, portátiles y relativamente baratos que
bras sean capaces de extraer información de permiten obtener datos objetivos sobre la
las marcas olorosas de los machos esto no coloración de todo tipo de animales, incluso
las convierte automáticamente en señales en condiciones de campo (Endler, 1990). La
comunicativas si, como sugiere la evidencia consiguiente avalancha de datos ha dado un
disponible, estos compuestos han evolucio- nuevo impulso al estudio de la coloración
nado fundamentalmente en el contexto de la animal y es responsable de que trabajos rela-
selección intrasexual (i. e., competencia en- tivamente recientes, como la excelente revi-
tre machos). Su utilización por parte de las sión de Cooper y Greenberg (1992) sobre la
hembras constituiría un ejemplo no de fero- coloración en los reptiles, hayan quedado
monas, que por definición son señales comu- totalmente desfasados.
nicativas, sino de pistas (‘cues’): característi- Uno de los avances más destacados en el
cas del medio animando o inanimado que estudio de la coloración ha sido el descubri-
permiten a un animal obtener información y miento de que muchos vertebrados son capa-
tomar decisiones, pero que no han evolucio- ces de percibir la radiación ultravioleta (UV;
nado a tal efecto (Bradbury y Vehrencamp, corresponde a longitudes de onda por debajo
1998). Esta confusión entre pistas y señales de 400 nm) y poseen patrones de coloración
18 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?

que únicamente son visibles para receptores fotopigmento sensible al UV ha sido confir-
que posean un sistema visual con sensibili- mada utilizando técnicas de microespectro-
dad en esa parte del espectro (e. g., Yokoya- fotometría en 13 especies de iguánidos, cinco
ma y Shi, 2000; Hunt et al., 2001). Hasta gecónidos y cuatro camaleones (Fleishman
hace poco tiempo, muchos investigadores et al., 1993, 1997; Loew, 1994; Ellingson et
asumían que la percepción del color en los al., 1995; Loew et al., 1996, 2002; Bow-
animales que estudiaban era similar a la de maker et al., 2005). Sin embargo, otros ti-
la especie humana. Sin embargo, estudios pos de evidencia sugieren que la capacidad
recientes han demostrado la existencia de de visión en el UV está muy extendida entre
importantes diferencias entre los sistemas los lagartos. En particular, la transmitancia
visuales de distintas especies de vertebrados. del medio ocular proporciona un medio al-
En particular, actualmente sabemos que la ternativo para evaluar la capacidad de vi-
capacidad de visión en el UV, tradicional- sión en el UV, ya que en aquellos vertebrados
mente considerada una característica casi que no poseen visión UV el medio ocular
exclusiva de algunas especies de invertebra- generalmente contiene pigmentos que filtran
dos, se encuentra muy extendida en todo este tipo de radiación (Losey et al., 1999;
tipo de vertebrados y constituye por tanto Siebeck y Marshall, 2001; Siebeck, 2004).
una ruta potencialmente importante para la En varias especies de lacértidos, el medio
comunicación tanto intraespecífica como ocular permite la llegada de longitudes de
interespecífica. De hecho, la evidencia dispo- onda UV a la retina, lo que sugiere que es-
nible pone de manifiesto que la visión en el tos lagartos poseen un sistema de visión en
UV es la condición plesiomórfica para los color que incluye la capacidad de visión en
vertebrados, condición que probablemente el UV. Por ejemplo, en el lagarto ocelado,
se ha conservado en muchos taxones (Yoko- Lacerta (Timon) lepida, la transmitancia del
hama y Shi, 2000; Ebrey y Koutalos, 2001). medio ocular (incluyendo el cristalino y la
Por tanto, nuestra falta de sensibilidad a la cornea) supera el 50 % para longitudes de
radiación UV es la excepción, no la regla, onda por encima de 362 nm, lo que indica
en lo que a los vertebrados se refiere. Nume- que el ojo carece de filtros que eliminen se-
rosos estudios han demostrado que las colo- lectivamente el UV cercano, y por tanto que
raciones UV son importantes en la competen- la radiación UV llega a los fotorreceptores
cia intrasexual y en la elección de pareja en de la retina con intensidad suficiente para
aves, peces e invertebrados (e. g., Cuthill et permitir la visión en esta parte del espectro
al., 2000; Losey, 2003), pero su posible fun- (Font et al., 2009).
ción comunicativa en los lagartos permane- Los conos de la retina poseen fotopig-
ce relativamente inexplorada. mentos que están compuestos por un cromó-
El que un animal posea algún tipo de foro y por una fracción proteica denominada
coloración UV no la convierte automática- opsina. Diversos estudios han demostrado
mente en una señal cromática. Algunos pe- que la visión en el UV está relacionada con
ces, por ejemplo, poseen coloraciones UV la presencia de determinados aminoácidos
pero carecen de visión en esa parte del es- en sitios clave de la opsina de los conos sen-
pectro, por lo que se asume que dichas colo- sibles a longitudes de onda corta (SWS1).
raciones no son adaptativas o adquieren sig- Esta relación permite determinar la capaci-
nificado funcional en contextos no comunica- dad de visión en el UV de una especie a par-
tivos (Siebeck et al., 2006). Al igual que tir del análisis de la composición en ami-
otros vertebrados, muchos lagartos poseen noácidos de su opsina SWS1, que puede re-
visión en el UV cercano. La percepción en el construirse secuenciando parte del gen que
UV se debe a la presencia en sus retinas de la codifica a partir de muestras de ADN to-
una clase de conos que contienen un fotopig- tal. Esta técnica ha sido aplicada con éxito
mento cuyo máximo de absorción se encuen- para el estudio de la capacidad de visión en
tra entre 359 y 385 nm. La presencia de un el UV de aves y mamíferos (e. g., Ödeen y
Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 19

Hastad, 2003; Wang et al., 2004; Ödeen et ciones llamativas (Endler, 1992; Houde,
al., 2010). Los escasos datos disponibles so- 1997). La coloración de distintas áreas cor-
bre la opsina SWS1 en reptiles confirman porales de un mismo animal puede haber
que al menos algunos lagartos poseen foto- sido moldeada por distintas presiones de se-
pigmentos sensibles a la radiación UV. En lección (e. g., LeBas y Marshall, 2000). Mu-
lacértidos, la secuenciación de los genes que chos lagartos presentan una coloración dor-
codifican la opsina SWS1 ha puesto de ma- sal apagada y/o disruptiva, que contrasta
nifiesto la presencia generalizada de fotopig- poco con el sustrato. Sin embargo, ventral y
mentos sensibles al UV, lo que apoya la idea ventrolateralmente poseen ocelos y manchas
de que la capacidad de visión en el UV está de colores llamativos que exhiben en el
muy extendida en este grupo de lagartos transcurso de las interacciones sociales. Ade-
(Font et al., 2007; Font y Pérez i de Lanuza, más de un número variable de ocelos, mu-
en preparación). chos lacértidos poseen manchas de color lla-
Muchos lagartos con visión en el UV po- mativo en la fila longitudinal de escamas
seen también patrones de coloración que re- que marca el límite entre las superficies ven-
flejan de manera selectiva en esta parte del tral y lateral del lagarto (i. e., escamas ven-
espectro. El abanico gular de algunos lagar- trales externas, OVS). Las manchas suelen
tos del género Anolis, por ejemplo, posee un ser de color azul y tienen su pico de máxi-
pico de reflectancia en el UV que se ha suge- ma reflectancia en el UV. Además es frecuen-
rido que podría funcionar como una señal te que entre las escamas azul/UV se sitúen
oculta en interacciones con otros lagartos escamas de otros colores que apenas reflejan
(Fleishman et al., 1993). El catálogo de la- en el UV y que tienen su máxima reflectan-
gartos que presentan reflectancia en el UV cia en longitudes de onda larga (amarillo,
en algún lugar de su superficie corporal se naranja), lo que proporciona un considera-
ha ampliado considerablemente durante ble contraste cromático (Fig. 2; Font y Moli-
esta última década (Tabla 1). En el lagarto na-Borja, 2004; Font et al., 2009).
tizón de Tenerife, Gallotia galloti, tanto los Aunque no se ha establecido definitiva-
machos como las hembras presentan man- mente su función comunicativa, la posición
chas azules en los costados y en la zona de de las escamas y de los ocelos que reflejan
la gola. Estas manchas azules tienen su en el UV los hace especialmente visibles du-
máximo de reflectancia en la región UV del rante interacciones en las que los lagartos,
espectro, en torno a 360 nm, y son por tanto erguidos sobre las cuatro patas, comprimen
manchas azul/UV (Thorpe y Richard, 2001; lateralmente el cuerpo exponiendo su super-
Molina-Borja et al., 2006). Algo parecido ficie lateral. De hecho, en muchas especies
ocurre con los llamativos ocelos laterales las manchas azul/UV de las escamas ventra-
que dan nombre al lagarto ocelado, Lacerta les externas presentan algún tipo de dimor-
(Timon) lepida, que también son de color fismo sexual, lo que sugiere un posible ori-
azul/UV (Font et al., 2009). En los dos casos gen relacionado con la selección sexual
citados, las manchas azul/UV son además (Stuart-Fox y Ord, 2004). En una población
sexualmente dicromáticas, por lo que po- de Podarcis muralis del Pirineo Oriental
drían estar implicadas en el reconocimiento francés, por ejemplo, casi todos los machos
del sexo. poseen escamas ventrales externas de color
La coloración de los animales es el resul- azul/UV, mientras que éstas están presentes
tado de una interacción entre presiones de únicamente en un 30% de las hembras y
selección distintas, a menudo de signo siempre en menor número que en los ma-
opuesto. Mientras que las interacciones con chos. Además, algunas características espec-
depredadores y presas favorecen las colora- trales de estas escamas azul/UV difieren en-
ciones crípticas que permiten a los animales tre los sexos, y en los machos están relacio-
pasar desapercibidos, la comunicación in- nadas con la condición física (Pérez i de
traespecífica favorece la aparición de colora- Lanuza y Font, 2006).
20 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?

Tabla 1. Estudios que documentan la presencia de reflectancia en el espectro UV en lagartos


(OVS = escamas ventrales externas).

Especie Manchas de color con reflectancia en el UV Referencias

Anolis spp. (Puerto Rico) El abanico gular de cinco especies refleja en el UV Fleishman et al., 1993;
(> 35 % a 360 nm en A. krugi y A. cristatellus). Fleishman y Persons,
2001

Anolis spp. (Jamaica El abanico gular de 11 especies y subspecies refleja Macedonia, 1999, 2001;
y Gran Caimán) en el UV. Macedonia et al., 2000

Anolis carolinensis Abanico gular con dos picos de reflectancia, uno de Stoehr y McGraw, 2001
ellos en el UV.

Anolis trinitatis En algunas poblaciones el abanico gular y otras partes Thorpe, 2002;
A. roquet del cuerpo reflejan en el UV. Thorpe y Stenson, 2003

Crotaphytus collaris Las comisuras de la boca, de color blanco, tienen su Lappin et al., 2006
pico de reflectancia en el UV, y su tamaño está
correlacionado con la condición física en los ma-
chos.

Bradypodion spp. Distintas coloraciones con picos secundarios en el UV Stuart-Fox et al., 2007
que incrementan la detectabilidad de la señal cromá-
tica.

Carlia pectoralis La región gular de los machos muestra un pico en el Blomberg et al., 2001
UV (338 nm).

Ctenophorus ornatus La gola de ambos sexos y el pecho de las hembras LeBas y Marshall, 2000,
reflejan en el UV; el dicromatismo sexual se hace 2001
extensivo al UV.

Platysaurus broadleyi Coloración UV en la gola usada como señal agonística Stapley y Withing, 2006;
en las primeras fases del combate entre machos. Whiting et al., 2006

Gallotia spp. G. galloti palmae y G. atlantica atlantica presentan Font y Molina-Borja,


ocelos y OVS azul/UV con el pico de reflectancia en 2004
el UV; los ocelos y OVS amarillos de G. simonyi y los
verdes de G. atlantica mahoratae presentan un pico
secundario de reflectancia en el UV.

Gallotia galloti Los machos de las dos subespecies presentes en la Thorpe y Richard, 2001;
isla de Tenerife (G. galloti galloti y G. galloti eisen- Molina-Borja et al., 2006
trauti) tienen manchas laterales y ventrolaterales con
el pico de reflectancia en el UV.

Acanthodactylus La cola de los juveniles refleja en el UV. Hawlena et al., 2006


beershebensis

Podarcis spp. Ocelos y OVS tienen su pico de reflectancia en el UV; Pérez i de Lanuza y Font,
algunas características espectrales correlacionan con 2006
la condición física de los machos.

Lacerta (Zootoca) vivipara La coloración ventral de los machos presenta un pico Vercken et al., 2007
de reflectancia secundario en el UV.

Lacerta agilis Coloración nupcial de los machos con un pico secun- Pérez i de Lanuza y Font,
dario en el UV. 2007

Lacerta schreiberi Coloración azul de la cabeza y coloración amarilla del Martín y López, 2009
pecho con sendos picos secundarios de reflectancia
en el UV.

Lacerta (Timon) lepida Coloración azul/UV en ocelos y OVS; los picos de Font et al., 2009
reflectancia son sexualmente dimórficos, situándose
el máximo en el espectro UV en machos y en el azul
en hembras.
Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 21

Figura 2. Espectros de reflectancia de las escamas ventrales externas (OVS) de los machos
de distintas especies de lacértidos. En la mayoría de las especies se trata de manchas azul/
UV con un único pico de reflectancia en el espectro UV. En otros casos, se trata de man-
chas con el pico principal en el espectro visible (que por ejemplo el ojo humano percibe como
amarillo en Acanthodactylus erythrurus o verde en Psammodromus hispanicus) y un pico
secundario en el UV. En la foto aparece un detalle de las OVS de un macho de Podarcis lilfordi
ssp. giglioli donde puede observarse como se intercalan las manchas azul/UV con otras OVS
que presentan el color ventral de fondo (los espectros de reflectancia respectivos se repre-
sentan en la gráfica con trazo discontinuo, foto de Guillem Pérez i de Lanuza).

A pesar de que cada vez tenemos más in- pigmentos a los lagartos o que utilizan mo-
dicios de que el espectro UV puede ser impor- delos coloreados. En este caso, la adecua-
tante para la comunicación en muchos la- ción de los colores utilizados debería deter-
gartos, sigue habiendo autores que ignoran minarse utilizando métodos objetivos como
este aspecto de la percepción visual de los la espectrofotometría y no supeditarse al cri-
animales que utilizan en sus investigaciones. terio de un humano que, como sabemos, per-
En concreto, algunos métodos colorimétricos cibe los colores de forma muy distinta a
(e. g., Munsell color system) están diseñados como lo hace un lagarto.
teniendo en cuenta el sistema visual humano
y no son por tanto adecuados para estudiar S EÑALES CROMÁTICAS Y HONESTIDAD
la percepción visual de un lagarto. Colores EN LA COMUNICACIÓN
que para un observador humano parecen si- La evolución y mantenimiento de siste-
milares pueden dar lugar a percepciones vi- mas estables de comunicación exige que las
suales radicalmente distintas en el lagarto, y señales sean honestas, es decir, que exista
viceversa. Un problema similar plantean los una relación consistente entre la variación en
experimentos que implican la aplicación de alguna característica de las señales (tamaño,
22 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?

frecuencia, intensidad) y algún atributo del UV podría proporcionar información acerca


emisor o del ambiente (Searcy y Nowicki, de la habilidad para el combate en el cordí-
2005). El color de los animales se debe bien lido Platysaurus broadleyi (Stapley y Whi-
a la presencia de pigmentos, como los caro- ting, 2006; Whiting et al., 2006), pero des-
tenoides y la melanina, o a la interacción conocemos los mecanismos que garantiza-
física de la luz con estructuras de escala na- rían la honestidad de las señales en el UV en
nométrica presentes en el integumento. Los ningún lagarto. Es posible que dichos meca-
colores producidos mediante este último nismos estén relacionados, como en aves,
mecanismo se denominan colores estructu- con los costos de producción y mantenimien-
rales, entre los que se incluyen las manchas to de las nanoestructuras responsables de la
azules (o azul/UV) de los lagartos. Numero- producción de los colores estructurales. Cla-
sos estudios han relacionado la variación en ramente son necesarios más estudios para
coloraciones debidas a pigmentos, especial- descubrir las complejas relaciones entre colo-
mente carotenoides, con la calidad fenotípi- ración, calidad y eficacia biológica en la-
ca del emisor (e. g., Blount y McGraw, gartos.
2008), pero la información acerca del posi-
ble papel de los colores estructurales como S EÑALES VISUALES DINÁMICAS : EL
señales honestas es mucho más escasa. No LENGUAJE CORPORAL DE LOS LAGARTOS
obstante, algunos estudios con aves sugieren Los lagartos se han convertido en impor-
que los colores estructurales podrían tam- tantes modelos para el estudio de las señales
bién funcionar como indicadores fiables de visuales dinámicas (Fleishman y Pallus,
la calidad del emisor (e. g., Siitari et al., 2010). Muchos identifican a Charles Carpen-
2007). ter, de la Universidad de Oklahoma, como
Varios estudios con lagartos han demos- el precursor más inmediato del moderno es-
trado que algunas señales cromáticas fun- tudio de las señales visuales dinámicas en
cionan como caracteres dependientes de la lagartos. Con ayuda de sus estudiantes, Car-
condición (‘condition-dependent traits’) que penter desarrolló un sencillo método que
proporcionan información sobre la calidad permitía representar gráficamente los movi-
del emisor ante rivales o posibles parejas mientos de cabeceo y de pataleo de los la-
sexuales (revisado en Whiting et al., 2003). gartos (Carpenter y Grubitz, 1961). De este
Por ejemplo, en machos de Lacerta agilis, el modo, los investigadores podían obtener un
tamaño y saturación de las manchas latera- registro permanente y objetivo de los movi-
les de color verde está estrechamente relacio- mientos estereotipados que forman parte del
nado con la masa y la condición corporal repertorio de señales comunicativas de mu-
del individuo, caracteres que suelen determi- chas especies de lagartos iguánidos y agámi-
nar el éxito en el combate (Olsson, 1994). dos. La introducción de esta metodología
En Gallotia galloti, el área cubierta por las proporcionó al estudio de las señales visua-
manchas azules es mayor en los machos les dinámicas un impulso similar al que reci-
más grandes, y tanto el tamaño corporal bió en su día el estudio de las vocalizaciones
como el área cubierta por las manchas azu- gracias al espectrógrafo de sonidos. Recien-
les son buenos predictores de la dominancia temente, el estudio de las señales visuales
y de la habilidad para el combate (Huyghe dinámicas de los lagartos se ha beneficiado
et al., 2005). Resulta interesante que, aun- del desarrollo de nuevas técnicas experimen-
que en ambos casos se trata de manchas de tales y analíticas. Entre las primeras desta-
color que reflejan en el UV, en ninguno de los can la técnica del video playback (Ord y
dos trabajos citados se analizó la variación Evans, 2002; Ord et al., 2002) y la utiliza-
en la reflectancia en esta parte del espectro ción de lagartos robóticos (Martins et al.,
(Molina-Borja et al., 2006; Pérez i de Lanu- 2005; Smith y Martins, 2006; Kelso y Mar-
za y Font, 2007). Recientemente se ha suge- tins, 2008; Thompson et al., 2008; Ord y
rido que la variación en la reflectancia en el Stamps, 2009).
Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 23

Para que una señal comunicativa sea efi- defensa del territorio, con la dominancia
caz debe existir una correspondencia entre social o con el cortejo (Carpenter y Ferguson,
las características de la señal y las propieda- 1977; Jenssen, 1977; Carpenter, 1978; Mar-
des de los sistemas sensoriales de los recepto- tins, 1991, 1993; Labra et al., 2007). En al-
res de la misma (e. g., Endler, 1993). En el gunos casos los cabeceos son señales dirigi-
caso de las señales visuales dinámicas, nu- das a depredadores potenciales con una fun-
merosos estudios han demostrado que las ción disuasoria (Leal, 1999). La forma o es-
características del movimiento incrementan tructura de los cabeceos posee una gran
la probabilidad de detección por parte de un plasticidad evolutiva y su variabilidad no
posible receptor. Por ejemplo, Fleishman parece estar relacionada con factores filoge-
(1988) demostró mediante un análisis de néticos o ecológicos (e. g., tipo de hábitat).
Fourier que los movimientos de cabeceo de Dado que su estructura es característica de
los machos de Anolis auratus presentan cam- cada especie y varía de unas especies a
bios bruscos de velocidad y aceleración que otras, se ha sugerido que los movimientos de
contrastan con el movimiento sinusoidal de cabeceo podrían estar implicados en la dis-
la vegetación. El desarrollo de nuevas técni- criminación específica y en el mantenimien-
cas para el estudio de las señales visuales to del aislamiento reproductivo (Martins et
dinámicas basadas en el análisis computa- al., 2004; Ord y Stamps, 2009). También se
cional del movimiento supone un avance ha descrito variación entre poblaciones de
considerable con respecto a la metodología una misma especie y entre individuos de una
que introdujo Carpenter, y permite poner a misma población, por lo que se ha sugerido
prueba un amplio abanico de hipótesis rela- que los movimientos de cabeceo podrían per-
tivas a la correspondencia entre el diseño de mitir el reconocimiento individual (Martins,
las señales y las características de los siste- 1991; Martins et al., 1998). Muchas especies
mas sensoriales de los receptores de las mis- poseen un repertorio que incluye varios tipos
mas (Peters et al., 2002; Peters y Evans, de cabeceo estructural y funcionalmente dis-
2003a, b; Ord et al., 2007; Pallus et al., tintos (e. g., Font y Kramer, 1989). La es-
2010). Por ejemplo, en el agámido, Amphi- tructura del movimiento de cabeceo puede
bolurus muricatus, las exhibiciones visuales variar en función del tipo de interacción
están precedidas de un movimiento de la (Decourcy y Jenssen, 1994), del estado fisio-
cola del animal que barre un área relativa- lógico del animal que realiza la exhibición
mente extensa del campo visual de los recep- (Brandt, 2003), o incluso de la posición que
tores, atrayendo su atención hacia el resto de ocupa el animal que cabecea en el campo
la exhibición (Peters y Evans, 2003a). visual del receptor (Hews et al., 2004). Ade-
más, trabajos recientes han puesto de mani-
L OS MOVIMIENTOS DE CABECEO fiesto que los lagartos son capaces de eva-
Los movimientos de cabeceo (‘head-bob’, luar las condiciones ambientales y modular
‘push-up’) consisten en un desplazamiento de la estructura de los movimientos de cabeceo
la cabeza y/o de la parte anterior del cuerpo para aumentar la eficacia en la comunica-
del lagarto siguiendo un patrón rítmico más ción. Los cabeceos de varias especies de Ano-
o menos estereotipado. Por lo general, el lis, por ejemplo, se hacen más rápidos e in-
desplazamiento tiene lugar en el plano verti- corporan movimientos de alerta que atraen
cal, hacia arriba y hacia abajo, pero algu- la atención de los receptores cuando el vien-
nos cabeceos incorporan un componente la- to intensifica el movimiento de la vegetación
teral o rotacional en el movimiento de la (Ord et al., 2007; Ord y Stamps, 2008).
cabeza. Aunque los movimientos de cabeceo
son más frecuentes en los machos, también L OS MOVIMIENTOS DE PATALEO :
se han observado en las hembras, juveniles o ¡ ATENCIÓN AL JUEGO DE PIERNAS !
neonatos de algunas especies. Su función Después de los cabeceos, los movimientos
está relacionada con el establecimiento y la de pataleo son las señales visuales dinámi-
24 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?

cas aparentemente más extendidas entre los información fiable acerca de la incidencia
lagartos. Durante el pataleo (‘foot-shake’, de este comportamiento en muchos grupos
‘hand-wave’), el lagarto mueve una o varias de lagartos. Es posible que esta falta de in-
patas arriba y abajo de forma rítmica. En formación se deba, al menos en parte, a que
ocasiones la pata se desplaza describiendo en muchos casos los movimientos son rápi-
una trayectoria elíptica o circular (‘cir- dos o de escasa amplitud, por lo que fácil-
cumduction’), y su movimiento recuerda al mente pueden pasar desapercibidos o con-
del brazo de un nadador de crawl (Carpen- fundirse con otros comportamientos.
ter et al., 1970). Se han descrito pataleos en Desde el punto de vista de su función co-
lagartos de las familias Agamidae, Iguani- municativa, se ha sugerido que los movi-
dae, Teidae, Liolaemidae y Lacertidae (Fig. mientos de pataleo podrían ser señales de
3). Al igual que ocurre con los cabeceos, los dominancia o agresión, de sumisión, e in-
pataleos parecen idealmente diseñados para cluso un comportamiento que permitiría a
desencadenar una respuesta por parte del las hembras rechazar el cortejo de los ma-
sistema visual de los lagartos, ya que se tra- chos (Ord et al., 2002; revisado en Halloy y
ta de movimientos que conjugan una gran Castillo, 2006). En Cnemidophorus murinus,
velocidad con cambios bruscos de acelera- un teiido de la isla de Bonaire, se ha demos-
ción (Fleishman, 1992). No obstante, en trado que el pataleo funciona como una se-
comparación con los estudios sobre cabe- ñal dirigida a los depredadores (‘pursuit-de-
ceos, los dedicados a los movimientos de terrent’; Cooper et al., 2004). Un problema
pataleo son mucho más escasos y a menudo adicional en el estudio de los pataleos es
se limitan a constatar su existencia o a su- que en muchos trabajos no se ha tenido en
gerir posibles funciones sin el necesario apo- cuenta la posibilidad de que varios tipos de
yo empírico. De hecho, no disponemos de pataleo, posiblemente con funciones distin-

Tabla 2. Lista de polimorfismos de coloración que han sido relacionados con la existencia de
estrategias reproductivas alternativas en lagartos.

Especie Sexo Polimorfismo Referencias

Urosaurus ornatus Machos Tres coloraciones en la región gular Hover, 1985; Thompson y
(i. e., azul, amarillo y naranja) Moore, 1991; Zucker, 1994;
Carpenter, 1995 a, b

Uta stansburiana Machos Tres coloraciones en la región gular Siner vo y Lively, 1996
(i. e., azul, amarillo y naranja)

Ctenophorus pictus Machos Dos coloraciones en la región cefáli- Healey et al., 2007; Olsson
ca (i. e., amarillo y rojo) et al., 2007

Podarcis melisellensis Machos Tres coloraciones en la región ven- Huyghe et al., 2007
tral y gola (i. e., blanco, amarillo y
naranja)

Podarcis muralis Machos Tres coloraciones en la región ven- Sacchi et al., 2007a, b;
tral y gola (i. e., blanco, amarillo y Calsbeek et al., 2010; Fig. 4
naranja)

Hembras Tres coloraciones en la región gular


(i. e., blanco, amarillo y naranja)

Anolis sagrei Hembras Tres patrones distintos de colora- Calsbeek et al., 2008
ción dorsal

Lacerta vivipara Hembras Variación en la coloración ventral y Sinervo et al., 2007;


de la gola (i. e., amarillo, naranja y Vercken et al., 2007, 2008,
coloraciones intermedias) 2010; Vercken y Clobert,
2008; pero véase Cote et
al., 2008
Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 25

Figura 3. Meroles ctenodactylus (Lacertidae) exhibiendo un movimiento de pataleo con sus


dos patas anteriores. Ejemplar fotografiado en un cordón dunar en la costa oeste de Sudá-
frica, cerca del parque nacional de Namaqua (foto de Pau Carazo).

tas, formen parte del repertorio de una mis- ción (Crews y Moore, 2005; Crews et al.,
ma especie. Así ocurre, por ejemplo, en va- 2009), la territorialidad (Stamps, 1994), o
rias especies de lacértidos que poseen un re- las consecuencias adaptativas del modo de
pertorio que incluye hasta tres tipos distintos forrajeo (Reilly et al., 2007). Los trabajos
de pataleo (Carazo y Font, 2006). Estos no con lagartos ocupan también un lugar muy
sólo difieren en su estructura (la forma, ca- destacado en el estudio de la evolución y la
dencia y duración del movimiento, así como función de las estrategias/tácticas reproduc-
las patas implicadas), sino que aparecen en tivas alternativas en los animales, y propor-
contextos distintos, por lo que es posible que cionan algunos de los casos mejor estudia-
constituyan señales comunicativas con fun- dos hasta la fecha (Calsbeek y Sinervo, 2008;
ciones distintas. Tabla 2, Fig. 4). La utilización de ejemplos
en los que intervienen lagartos es cada vez
CONCLUSIONES más frecuente en los libros de texto de com-
portamiento animal (e. g., Alcock, 2009) y
El estudio del comportamiento de los la- posiblemente no sea casual que las portadas
gartos ha experimentado importantes avan- de los dos textos más recientes de ecología
ces empíricos, teóricos y metodológicos en del comportamiento estén ocupadas por sen-
los últimos años. Este comentario se ha cen- das ilustraciones de lagartos (Danchin et al.,
trado en la comunicación, pero existen otras 2008; Westneat y Fox, 2010). Esta situación
parcelas del estudio del comportamiento hubiese resultado inimaginable hace apenas
donde la contribución de los trabajos con unas pocas décadas, cuando los estudios del
lagartos ha sido decisiva, como los mecanis- comportamiento de los lagartos eran toda-
mos neurales y endocrinos de la reproduc- vía una auténtica rareza.
26 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?

Figura 4. Aspecto de la coloración ventral de los tres morfotipos de color presentes en una
población de Podarcis muralis del Pirineo oriental (machos en las fotos superiores y hembras
en las inferiores). En los machos no blancos la coloración se extiende por toda la superficie
ventral, mientras que en las hembras sólo está presente en la región gular (fotos de Enrique
Font).

A pesar de los estereotipos que todavía un contexto explícitamente filogenético, y


persisten en torno a su comportamiento, hoy abre la puerta a aplicaciones cada vez más
sabemos que las señales comunicativas de sofisticadas del método comparativo (e. g.,
muchos lagartos rivalizan en riqueza y com- Ord et al., 2001; Ord y Blumstein, 2002;
plejidad con las de cualquier vertebrado. Ord y Martins, 2006; Ord y Stuart-Fox, 2006;
Además, cada vez disponemos de informa- Stuart-Fox et al., 2007). La secuenciación
ción más completa y precisa acerca de las del primer genoma completo de un lagarto
relaciones filogenéticas de muchos grupos (Anolis carolinensis) ofrece también intere-
de lagartos. Esto permite formular pregun- santes perspectivas para el estudio de los
tas y analizar la información disponible en cambios genéticos asociados a los procesos
Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 27

de radiación adaptativa, incluyendo aque- Balasko, M. y Cabanac, M. 1998. Behavior of juvenile


llos que afectan a la coloración o a las seña- lizards (Iguana iguana) in a conflict between tem-
perature regulation and palatable food. Brain,
les visuales dinámicas. Behavior and Evolution, 52: 257-262.
No obstante, es necesario recordar que Barbosa, D., Desfilis, E., Carretero, M. A. y Font, E.
no existe información sobre el comporta- 2005. Chemical stimuli mediate species recog-
miento de la mayoría de las especies de la- nition in Podarcis wall lizards. Amphibia-Reptilia,
gartos, y que un énfasis excesivo en unas 26: 257-263.
Barbosa, D., Font, E., Desfilis, E. y Carretero, M. A.
pocas especies ‘modelo’ puede llevarnos a 2006. Chemically mediated species recognition
ignorar la misma diversidad que hace inte- in closely related Podarcis wall lizards. Journal
resante el estudio de este grupo de vertebra- of Chemical Ecology, 32: 1587-1598.
dos. La diversidad es un arma de doble filo Blomberg, S. P., Owens, I. P. F. y Stuart-Fox, D. 2001.
ya que desconocemos hasta qué punto se Ultraviolet reflectance in the small skink Carlia
pectoralis. Herpetological Review, 32: 16-17.
puede generalizar a partir de resultados ob- Blount, J. D. y McGraw, K. J. 2008. Signal functions
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muy valioso para estudios del tipo de los que chauvinism. Trends in Ecology and Evolution, 17:
hemos revisado aquí. El estudio del compor- 1-3.
tamiento de una gran diversidad de especies Bowmaker, J. K., Loew, E. R. y Ott, M. 2005. The
resulta especialmente acuciante a la vista de cone photoreceptors and visual pigments of cha-
la creciente amenaza que factores como el meleons. Journal of Comparative Physiology A-
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ción a participar en este número del Acta Lorenz, Niko Tinbergen, and the Founding of
zoológica lilloana. A Antonieta Labra por Ethology. The University of Chicago Press, Chica-
sus comentarios que sin duda han contribui- go.
Butler, A. B. y Cotterill, R. M. J. 2006. Mammalian
do a mejorar el manuscrito. Parte del traba-
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