Hymenoascomycetes: Helotiales (inoperculate discomycetes)

15.1 Introducción
En contraste con los Pezizales que producen apotecia con asci que descarga sus esporas a través de una tapa
desmontable en su ápice, los asci de discomycetes inoperculate liberan sus esporas ya sea a través de una válvula o
una hendidura. En el inoperculate, así como operculate discomycetes, el asci puede contener dos o más capas, es
decir, a menudo se describen como bitunicate. Sin embargo, estas capas no se separan durante la descarga de ascus,
es decir, son no fissitunicantes. Los detalles estructurales finos de los asci de Helotiales han sido descritos por Verkley
(1993, 1994, 1996). Se distinguen dos grandes grupos ecológicos de discomicetes inoperacables: las especies
liquenizadas y no liquenizadas. Esta característica se correlaciona aproximadamente con la taxonomía a nivel de
órdenes, y aquí discutiremos los Helotiales (a veces llamados alternativamente Leotiales) que contienen
principalmente hongos no liquenizados. Los Lecanorales y otras órdenes con principalmente o exclusivamente hongos
formadores de líquenes se describen en el capítulo 16. Los relativamente pocos estudios filogenéticos que hasta ahora
se han realizado en los Helotiales carecen del poder necesario de resolución para delimitar grupos naturales. Por lo
tanto, no está claro en la actualidad si este orden es monofilético o no, y varios esquemas de clasificación diferentes
están en uso (Gernandt et al., 2001; Kirk et al., 2001; Pfister & Kimbrough, 2001). Las familias asociadas actualmente
con los Helotiales se enumeran en la Tabla 15.1. Así circunscrita, la orden Helotiales contiene unas 2300 especies. Las
Orbiliaceae, anteriormente incluidas aquí (Pfister, 1997), se consideran ahora más estrechamente relacionadas con
los Pezizales. Dado que las formas conidiales de algunos de ellos son de interés como nematode trapping y hongos
acuáticos, serán consideradas en el Capítulo 25. Los hongos pertenecientes a los Helotiales se han adaptado a varias
situaciones ecológicas diferentes. Los patógenos de las plantas de la manerespecie son arenecrotróficos,
hemibiótricos o biotróficos, y algunos pueden causar daños considerables en cultivos económicamente importantes.
Otras especies son saprotróficas, colonizando hojas muertas y brotes de plantas herbáceas y leñosas. Las especies
endofíticas también son conocidas, y no sería demasiado sorprendente si muchos de los discomycetes inoperculate
conocidos como saprotrophs se encontraban ya presentes en la planta viviente como endófitos. Algunas especies de
frutas en los desechos de las plantas sumergidas en corrientes de agua dulce y se han adaptado a este hábitat
mediante la producción de conidios de formas inusuales (capítulo 25). Otras especies forman asociaciones ericóides
micorrícicas con las raíces de Ericaceae (pág 442). Las Thelebolaceae son un grupo de especies coprófilas.

15.2 Sclerotiniaceae

Las Sclerotiniaceae y Rutstroemiaceae están estrechamente relacionadas, pero pueden

Table15.1. The families currently placed in or near the Helotiales. Data from Gernandt et al. (2001), Kirk et al.
(2001) and Pfister and Kimbrough (2001). Three families printed in bold are considered in more detail in this
chapter.
Family No. ofspecies Examples
Ascocorticiaceae 3
Bulgariaceae 1 Bulgariainquinans
Cudoniaceae 10
Cyttariaceae 11 Cyttaria
Dermateaceae(p. 439) 385 Mollisia,Pyrenopeziza,Rhynchosporium,Tapesia
Geoglossaceae 48 Geoglossum,Trichoglossum
Helotiaceae 623 Ascocoryne,Hymenoscyphus,Neobulgaria
Hemiphacidiaceae 12
Hyaloscyphaceae 541 Hyaloscypha,Lachnum (¼Dasyscyphus)
Leotiaceae 13
Leotia
Loramycetaceae 2
Phacidiaceae 3 Phacidium
Rhytismataceae(p. 440) 219 Rhytisma
Rutstroemiaceae 100 Rutstroemia
Sclerotiniaceae(p. 429) 124 Sclerotinia
Thelebolaceae 15 Thelebolus
Vibrisseaceae 14 Análisis
filogenéticos basados en ADN (Holst-Jensen et al., 1997). Los miembros de ambas familias producen apotecia con
pedúnculos que crecen a partir de estromas localizados dentro del tejido de la planta hospedadora colonizada. La
apotecia suele desarrollarse en primavera a partir de estromatos hibernados. El estroma es un órgano de
almacenamiento de alimentos y suele diferenciarse en dos partes, una corteza (corteza) de células oscuras de paredes
gruesas y una médula de células hialinas. Se han distinguido dos tipos generalizados de estroma. Para citar a Whetzel
(1945), El estroma esclerocial (comúnmente llamado esclerotio) tiene una forma más o menos característica y una
estructura estrictamente hifal en las condiciones naturales de su desarrollo. Mientras que los elementos del sustrato
pueden estar incrustados en su médula, se producen sólo de manera incidental y no constituyen parte del suministro
de alimentos de reserva. El estroma substrato es de forma difusa o indefinida, estando su médula compuesta por una
trama o red de hifas sueltas permeando y preservando como alimento una porción del sustrato u otro sustrato (por
ejemplo, medio de cultivo).

Ahora está claro que el estroma esclerocial es típico de la Sclerotiniaceae donde es a menudo Conspicuo (placas 7a,
b). Los hongos pertenecientes a las Rutstroemiaceae (placa 7c) producen el estroma substrato menos evidente. Las
Rutstroemiaceae crecen principalmente como saprotrophs, pero las Sclerotiniaceae incluyen algunas especies
importantes de plantas patógenas. Sólo consideraremos esta última familia porque se sabe mucho más sobre ella. En
el género Sclerotinia, en su sentido más amplio, se forman variedades de macroconidios con o sin microconidios de
acompañamiento, y muchos micólogos consideran que especies con diferentes tipos de conidios pertenecen a géneros
distintos. Debido a que estos son muy estrechamente relacionados, Sclerotinia es un buen ejemplo para ilustrar la
flexibilidad de la reproducción asexual en hongos (Weber & Webster, 2003). Por ejemplo, Sclerotinia fuckeliana tiene
Botrytis cinerea con conidios polyblastic como su estado asexual (Figuras 15.5a, b) y es por lo tanto actualmente
llamado Botryotiniafuckeliana.Italsoproducesmicroconidia de phialides agrupados (Fig. 15.5c). Sclerotinia (Monilinia)
fructigena produce Moniliatype blastoconidia en cadenas (Figura 15.3b) y carece de un estado microconidial, mientras
que S. (Myriosclerotinia) curreyana produce solamente microconidios de tipo Myrioconium (Fig. 15.1d f) pero no tiene
macroconidios estado. Todas estas especies pueden producir apotecia. Esto también es cierto para Sclerotinia
sclerotiorum, que se considera que representa Sclerotinia sensu stricto (Kohn, 1979). Sclerotium cepivorum no
produce ni conidios funcionales ni apotecia, y los esclerocios funcionan puramente como propágulos vegetativos,
germinando por el crecimiento de hifas. Las microconidias a veces son producidas por esclerocios germinantes, pero
éstos no parecen tener ninguna función. La relación de S. cepivorum con las Sclerotiniaceae se ha deducido de estudios
basados en ADN (Carbone & Kohn, 1993). Mientras que los macroconidios generalmente germinan fácilmente y
desempeñan un papel importante en la diseminación de enfermedades, las microconidias pueden o no germinar y se
considera que funcionan principalmente como espermatia, es decir, agentes de fertilización en la reproducción sexual.

Fig 15.1 Sclerotinia

. (a) T.S.
curreyana
sclerotium.Note the
stellatepith cells of
Juncuseffusus.
thehost,
b) T.S. sclerotium
(
showing
an ascogonium.
(c) Ascus and
ascospores.
d) Microconidia in
( culture. (e) T.S.

Juncuseffusus
spermodochidium on
.Note
phialides.
the cavitylinedby
(
fromhost.
f) Microconidia

15.2.1 Sclerotiniacurreyana y S.tuberosa

La apotecia de Sclerotinia (Myriosclerotinia) curreyana, un patógeno de la fiebre Juncus effusus, es común en mayo.
Surgen de esclerocios negros en la médula en la base del tallo de Juncus (placas 7a, b). Los tallos infectados parecen
más pálidos que los tallos sanos y, al sentirse hasta la base de un tallo infectado, el sclerotium se puede sentir como
una hinchazón entre el dedo y el pulgar. El esclerocio tiene una capa externa de células oscuras

Y un interior rosado que incluye algunas de las células de la médula estelar del huésped (figura 15.1a; placa 7a). Una
o varias apotecias pueden crecer a partir de un único esclerocio. Las ascosporas se liberan a finales de la primavera e
infectan los tallos de la nueva estación. En el cultivo, las ascosporas germinadas forman un micelio que produce
microconidios a partir de pequeños phialides (Fig. 15.1d). Pueden encontrarse grupos de microconidios similares en
el Juncus infectado más tarde en la estación (Fig. 15.1f), donde encajan cavidades debajo de la epidermis en la parte
superior de los culos infectados. Whetzel (1946) ha utilizado el término spermodochidium para estas fructificaciones
microconidiales (Fig. 15.1e). Es probable que los microconidios jueguen un papel en la fertilización.

La apotecia de S. (Dumontinia) tuberosa (Fig. 15.2) tiene alrededor de 2 cm de diámetro y proviene de esclerocios
dentro de los rizomas de Anemone nemorosa (Pepin, 1980). También pueden ocurrir en la anémona del jardín donde
se asocian con la enfermedad de la pudrición negra. Los microconidios se forman en cultivo. Estudios de microscopía
electrónica de la pared de ascus muestran que tiene una pared de dos capas, pero las dos capas no se separan entre
sí, es decir, el ascus es no fissitunicato. El ápice del ascus contiene una cúpula espesa del material de la pared con un
canal central. A medida que el ascus explota, el aparato apical se invierte (Verkley, 1993).

Fig 15.2 Apothecia of Sclerotiniatuberosa rising from

subterranean sclerotia formed onrhizomes of
Anemone
nemorosa .

15.2.2 Moniliniafructigena yM.laxa

Monilinia fructigena es la causa de una pudrición de manzanas, peras, ciruelas y otras frutas de hueso (Byrde &
Willetts, 1977). Aunque el estado apotecial sólo se forma rara vez, la enfermedad es común y se transmite por medio
de conidios. Las manzanas y las peras que muestran la pudrición parda manchan las pústulas de conídios a menudo
en zonas concéntricas (Fig. 15.3a). La esporulación es estimulada por la luz, y las zonas adyacentes corresponden a los
períodos diarios de iluminación. Los conidios son blastoconidios formados en cadenas que se extienden en longitud
en sus ápices por brotación del conidio terminal. Ocasionalmente se forma más de un brote, y esto resulta en cadenas
ramificadas (Fig. 15.3b). La conidiogénesis de este tipo es característica del género anamórfico Monilia. La infección
de la fruta es comúnmente a través de heridas causadas mecánicamente o por insectos como la polilla de la manzana,
las avispas o las tijeretas (Croxall et al., 1951; Xu & Robinson, 2000). Las frutas dejadas en el suelo son la fuente de
infección en la temporada siguiente. Durante el invierno, las frutas infectadas se momifican, y la fruta arrugada
completamente colonizada por el micelio se interpreta como el esclerocio. En el año siguiente el esclerocio puede
producir otras pústulas conidiales. Las infecciones pueden desarrollarse como una enfermedad posterior a la cosecha
en las manzanas almacenadas y, en algunas variedades, también puede ocurrir una infección de la rama.

Un grupo similar de enfermedades de la manzana y el ciruelo es causado por Monilinia laxa que también tiene un
estado conidial de Monilia. Además de la podredumbre de la fruta, esta especie provoca la floración y el tizón de los
brotes, en los que los brotes infectados se marchitan y se recubren con pústulas conidiales. Monilinia fructicola
provoca el desprendimiento especial de cepas e nectarinas en América del Norte y del Sur, Sudáfrica, Australia y el
Lejano Oriente, pero no ha sido reportado desde Europa. Produce el estado apotecial más fácilmente que las otras
especies (Holtz et al., 1998), y las ascosporas liberadas de los frutos momificados hibernados pueden ser una fuente
de inóculo en el campo (Tate & Wood, 2000). Estas y una cuarta especie del complejo de pudrición de la fruta parda,
M. polystroma, se pueden distinguir por medio de características morfológicas y secuencias de ADN (van Leeuwen et
al., 2002).

15.2.3 Esclerotiniasclerotiorum
Esta especie causa una serie de enfermedades (Sclerotinia putrefacción, moho blanco, rotura de tallo) en más de 400
especies de plantas cultivadas y silvestres pertenecientes a unas 75 familias diferentes (Boland & Hall, 1994). Las
plantas de cultivos más importantes afectadas son el girasol, la soja y la colza, con pérdidas de cultivos que se
aproximan al 100% de las condiciones favorables a la enfermedad. Los esclerocios se forman en desechos de cultivos
en descomposición y permanecen viables en estado latente en el suelo durante muchos años, especialmente si se
labran profundamente. Los esclerocios localizados dentro de los 3cm superiores del suelo germinan para producir
hifas o apotecia en primavera. Las plantas pueden ser infectadas o bien de micelio o de las cosmosporas, no hay estado
macroconidial. Se forman microconidios filialides y probablemente sirven como espermátides. La infección por S.
sclerotiorum es a menudo iniciada por una fase saprotrófica en hojas o pétalos muertos durante los cuales se genera
biomasa micelial, antes del ataque al tejido vegetal vivo. Los brotes sobre el suelo y, en menor grado, las raíces pueden
ser infectados, y las infecciones de los tejidos vivos son fuertemente necrotróficas. Esta fase necrotrófica es seguida
por un crecimiento saprotrópico adicional y la formación de esclerocios. Por lo tanto, el ciclo de infección en S.
sclerotiorum es trifásico. Las revisiones de la biología general y patología de S. sclerotiorum han sido escritas por Purdy
(1979), Hegedus y Rimmer (2005) y Bolton et al. (2006). Sclerotinia sclerotiorum puede infectar los granos de polen
de las plantas de cultivo, pero también puede llegar a ser genuinamente semilla, sobrevivir sistemáticamente en el
embrión durante varios años y reemplazar los tejidos podridos con micelio y esclerocios. Tales infecciones transmitidas
por semillas son fácilmente eliminadas por aderezos fungicidas, pero las infecciones de los cultivos en crecimiento son
menos fáciles de controlar. Por lo tanto, se ha intentado el control biológico de S. sclerotiorum. Un agente prometedor
del biocontrol es el hongo piñonario Coniothyrium minitans que infecta y parasita hifas y esclerocios de S. sclerotiorum
en el suelo y en el tejido vegetal (Tribe, 1957; de Vrije et al., 2001). Es particularmente interesante la capacidad de C.
minitans para destruir los escleróticos latentes de S. sclerotiorum en el suelo, ya que ofrece la oportunidad de
descontaminar el suelo infectado en el que las plantas de cultivo susceptibles no podrían cultivarse durante varios
años. Gerlagh et al. (2003) han demostrado que uno o dos conidios de C. minitans son suficientes para iniciar la
infección de un esclerotio. Los conidios de C. minitans pueden propagarse rápidamente por la actividad de los
invertebrados del suelo, incluidos los ácaros (Williams et al., 1998). Estas propiedades han llevado al registro de C.
minitans como un agente de control biológico comercial contra S. sclerotiorum. Dado que los C. minitans que colonizan
el suelo pueden tolerar muchos fungicidas usados contra S. sclerotiorum,El control de la podredumbre de Sclerotinia
también es posible en algunos cultivos (Budge & Whipps, 2001).

Fig 15.3 Moniliniafructigena. (a) Apple showingbrownrotcausedby this fungus, andbearingconidialpustules.Thewound serving as
entrypointisindicatedby an arrow. (b) Blastoconidia of the Monilia type.

Ácido oxálico y regulación del pH

Como otros hongos como Botrytis cinerea (ver página 435) y basidiomicetos de la pudrición parda (P. 527), S.
sclerotiorum libera grandes cantidades de ácido oxálico en el tejido vegetal infectado, y esta es una importante
patogenicidad (Godoy et al., 1990). El ácido oxálico puede quelar los iones Ca2 + liberados de la degradación de la
pared celular, y también suprime la respuesta hipersensible del huésped (Cessna et al., 2000). Lo más importante, sin
embargo, acidifica el tejido vegetal infectado. Hay buena evidencia de que S. sclerotiorum puede percibir el pH de su
ambiente, y que puede ajustar la tasa de producción de ácido oxálico en consecuencia. De esta manera, se crean
condiciones óptimas para la actividad de sus enzimas degradantes de pectina, especialmente las
endopoligalacturonasas, que maceran tejidos hospedadores colonizados (Rollins & Dickman, 2001). Un factor de
transcripción codificado por el gen pac1 parece estar involucrado en la regulación de la expresión de genes
controlados por pH externo (Rollins, 2003). Plantas transgénicas de girasol o soja que contienen un gen de oxalato
oxidasa de cereales muestran buena resistencia a la infección por S. sclerotiorum. Esta parece ser una estrategia de
control prometedora para el futuro, pero en la actualidad sigue siendo lenta en la aceptación pública (Lu, 2003).
También es posible la cría de resistencia convencional, Aunque la resistencia no suele ser debido a genes importantes
y es sólo parcial. El principio subyacente en el frijol corredor (Phaseolus vulgaris) parece ser una tolerancia mejorada
del ácido oxálico o una restricción de su difusión a través del tejido infectado (Tu, 1985).

Los esclerocios

esclerosos de S. sclerotiorum se forman fácilmente en el cultivo y han sido objeto de investigaciones sobre la fisiología
de su desarrollo (Willetts y Wong, 1980; Willetts y Bullock, 1992). Son de tipo terminal. Los aspectos generales del
desarrollo esclerótico se han resumido en las páginas 18 y 21. La regulación de la formación de esclerotio es
interesante porque también es estimulada por el pH ácido, y el factor de transcripción Pac1 está involucrado (Rollins,
2003). Otra señal conocida como un desencadenante del desarrollo del esclerocio es el estrés oxidativo, p.
Peroxidación de lípidos o irradiación con luz. Se inhibe la oxidación excesiva mediante la síntesis de antioxidantes
como el bcaroteno o el ácido ascórbico (vitamina C), y si se añaden altas concentraciones a cultivos de S. sclerotiorum,
se inhibe la formación de esclerocio (Georgiou y Petropoulou, 2001; Georgiou et al. , 2001).

15.2.4 Sclerotiumcepivorum

Este hongo causa la pudrición blanca, la enfermedad más grave, de Allium spp., Especialmente las cebollas y el ajo.
Los esclerocios germinan emitiendo hifas que crecen hacia las raíces de la planta huésped y causan infecciones
necrotróficas con maceración de la raíz y tejido base de bulbo. Se secretan grandes cantidades de diversas enzimas
pectinolíticas (Metcalf y Wilson, 1999). Los nuevos esclerocios se forman sobre y en los tejidos en descomposición del
bulbo. Los esclerocios de S. cepivorum pueden sobrevivir en el suelo durante muchos años o incluso décadas (Coley-
Smith, 1959), y tan poco como un esclerocio por kg de suelo puede causar graves pérdidas de enfermedades (Crowe
et al., 1980). Aparte de la fumigación del suelo, no se dispone de tratamiento efectivo de infecciones o de suelos
contaminados (véase más abajo), y es necesario abandonar los campos para el cultivo de Allium una vez que se haya
establecido S. cepivorum.

Los exudados radiculares de Allium spp. Se sabe desde hace mucho tiempo que desencadenan la germinación de los
esclerocios de S. cepivorum. Las sustancias tales como sulfóxidos de alquil-cisteína son ellas mismas inactivas, pero
probablemente son metabolizadas por microbios del suelo para liberar compuestos volátiles que actúan como
estimulantes (Coley-Smith y King, 1969; Una sustancia de este tipo, que también es producida directamente por Allium
spp., Es el disulfuro de dialilo (Storsberg et al., 2003). Si se pulveriza sobre un campo infestado, provocará la
germinación de los esclerocios, que es seguido por su muerte si no hay plantas hospederas presentes. Esta idea parece
tener potencial para el control de S. cepivorum (Coley Smith, 1986, Coley-Smith & Parfitt, 1986). El polvo de ajo
trabajado en el suelo parece tener efectos similares, muy probablemente debido a la liberación de sustancias volátiles
a partir de los sulfonatos alquil cisteína no volátiles solubles en agua, catalizada por bacterias del suelo (Fig. 15.4).
También puede ser posible el control biológico con Trichoderma spp., Que secretan quitinasas capaces de lisar las
hifas de S. cepivorum (Metcalf & Wilson, 2001).

15.2.5 Thelifecycleof Botryotinia (Sclerotinia)fuckeliana,anamorph Botrytiscinerea

Debido a que la apotecia de B. fuckeliana no se ven comúnmente, el hongo es mejor conocido por su estado
macroconidial, Botrytis cinerea. Esto es omnipresente en todo tipo de material vegetal moribundo y también se
asocia con una amplia gama de enfermedades a menudo denominado molde gris. El nombre Botrytis cinerea se
conoce ahora como un nombre colectivo que se utiliza para describir una serie de cepas muy similares, pero
genéticamente distintas (Giraud et al., 1999, Beever & Weeds, 2004). Por esta razón algunos autores prefieren
escribir de una Botrytis del tipo cinerea. Los tratamientos a fondo de la biología de Botrytis cinerea han sido
compilados por Coley-Smith et al. (1980) y Elad et al. (2004). Además de B. cinerea, hay otras 20 especies de
Botrytis spp. Causando enfermedades en una amplia gama de plantas huésped (Staats et al., 2005). Los
macroconidios de B. cinerea se forman en el tejido huésped infectado a partir de conidióforos ramificados de
color oscuro. Las puntas de las ramas son De paredes delgadas y brotar para formar numerosos conidios elípticos
multinucleados que son blastosporas (Hughes, 1953). Éstos se separan fácilmente por el viento, o se lanzan
apagado mientras que los conidióforos giran higroscópicamente (figuras 15.5a, b). Las conidias también pueden
ser dispersadas por la mosca de la fruta Drosophila melanogaster (Louis et al., 1996) y otros insectos vectores.
Las microconidias uninucleadas están formadas por grupos de phialides que surgen directamente del micelio
(Weber & Webster, 2003) o de macroconidios en germinación (Fig. 15.5c). Se ha afirmado que los microconidios
son capaces de germinar (Brierley, 1918), pero no lo hacen en nuestra experiencia. Probablemente están
implicados principalmente en la reproducción sexual, es decir, funcionan como espermátides. Los esclerocios se
forman en la superficie de los tejidos infectados y el hongo pasa el invierno en esta forma. En primavera los
 esclerocios pueden desarrollarse para dar lugar a mechones de macroconidios o, mucho menos comúnmente, a
la apotecia. Una o varias apotecias acechadas pueden Surgen de un esclerocio, con el tallo de 1 cm o más de
longitud y el disco apotecial de unos pocos milímetros de diámetro. Botryotinia fuckeliana es heterotálica con un
sistema de apareamiento bipolar. En un solo cultivo de ascosporas, macroconidios, microconidios y esclerocios
pueden formarse en la misma placa de agar (Weber & Webster, 2003), pero la apotecia nunca se desarrolla. Sin
embargo, se formará una apotecia si se aplican microconidios de un tipo de apareamiento a esclerocios del tipo
de apareamiento opuesto (Faretra et al., 1988). Al igual que la gran mayoría de ascomicetos (Bistis, 1998), B.
fuckeliana muestra por lo tanto heterotalismo fisiológico. El ciclo de vida de este hongo se resume en la figura
15.6.

Fig 15.4 Non-volatilewater-soluble

metabolites (left) and their
Allium
volatilebreakdownproducts (right).
-L-cysteine sulphoxide
S-Methyl
(methiin) is commoninmanyplants,
andits sulphidebreakdownproducts do
not trigger sclerotiumgerminationin
Sclerotiumcepivorum. Alliin propenyl-L-
(S-2- cysteine sulphoxide
¼ S-allyl -L-cysteine sulphoxide), isoalliin
andpropiin are typicalofmembers of
Allium.Their volatilebreak-
thegenus
downproducts,
especiallymercaptans, sulphides
anddisulphides, arepotent triggers of
sclerotiumgermination.
Diallyldisulphideis themajor flavour
componentofgarlic.

15.2.6 Otros ciclos de esclerotina

En Sclerotinia (Stromatinia) narcissi (Drayton & Groves, 1952) se encuentra una desviación del ciclo de vida típico de
los ascomicetos de B. cinerea (Figura 15.6). De las ocho esporas formadas en los ascos de este hongo, cuatro germinan
para producir micelios Mientras que los otros cuatro producen micelios con estromatos esclerosos. La apotecia se
desarrolla sobre las cepas formando esclerocios si se les transfiere microconidios. Así, el comportamiento de
apareamiento de S. narcissi difiere del de B. fuckeliana y podemos decir que S. narcissi es sexualmente dimórfico. Este
tipo de comportamiento no es común en ascomicetos y es posible que tal sistema de incompatibilidad se haya
derivado del sistema más usual ejemplificado por B. fuckeliana por aberraciones que impiden la secuencia normal de
desarrollo de órganos sexuales en formas básicamente hermafroditas (Raper, 1959). Un fenómeno un tanto
relacionado se encuentra en Sclerotinia trifoliorum, en el que cada ascus contiene ascosporas de dos tamaños
diferentes. Las cuatro grandes ascosporas germinan para dar lugar a micelios homotálicos (auto-fértiles), mientras
que las Cuatro ascosporas más pequeñas producen micelios auto-estériles (Uhm & Fujii, 1983a, b). Como se ha
discutido anteriormente en detalle para Saccharomyces cerevisiae (ver Fig. 10.5), los dos alelos de tipo de
apareamiento de ascomicetos difieren fuertemente en los genes que codifican y se denominan así idiomorfos. Aunque
no se han llevado a cabo estudios detallados sobre las Esclerotiniaceae, en otros ascomicetos filamentosos como
Pyrenopeziza brassicae (véase página 439), las cepas heterotálicas llevan uno u otro de los dos idiomorfos, mientras
que en las especies homotálicas ambas se fusionan y Expresado simultáneamente. En Sclerotinia trifoliorum, la
formación de pequeñas ascosporas puede estar precedida por un cambio unidireccional de homotálico a heterotálico,
es decir, la deleción de uno de los dos tipos de apareamiento durante la meiosis (Harrington & McNew, 1997). Sin
embargo, otro tipo de comportamiento de apareamiento se observa en Sclerotinia sclerotiorum, que es homothallic.
Un solo cultivo de ascospore produce microconidios y esclerocios que llevan bobinas ascogonales debajo de la corteza.
La transferencia de microconidios a los esclerocios en el mismo micelio da lugar a la formación de apotecia (Drayton
y Groves, 1952). Un proceso similar de autofertilización también ocurre en Sclerotinia (Botryotinia) porri.

Fig 15.5 Botrytiscinerea.(a)Conidiophoresdeveloping froma

sclerotium. (b) Apexofconidiophore showingorigin ofconidia
asblastospores.(c)Conidiumgerminating toproducephialides
andmicroconidia (after Brierley,1918).

15.2.7 Patogenicidad de Botrytiscinerea

Botrytis cinerea es patógena en más de 200 especies de plantas. Las enfermedades graves de los cultivos son el moho
gris de la lechuga, el tomate, la fresa y la frambuesa, la morfología de la grosella espinosa y el amortiguamiento de las
plántulas de coníferas. Un caso especial es la putrefacción del racimo de las uvas. En circunstancias normales, las uvas
infectadas se marchitan y finalmente caen al suelo, formando momias en las que el hongo puede sobrevivir el invierno.
Las momias dan lugar a macroconidios infecciosos en la primavera siguiente. Este tipo de podredumbre del manojo
causa pérdidas serias del cultivo en las uvas blancas y rojas. Bajo ciertas circunstancias y con ciertas variedades de uva,
sin embargo, Botrytis causa la "putrefacción noble" en la cual las infecciones toman un curso más suave y permiten
que la uva se seque suavemente, concentrando su azúcar y sabores en el proceso. El vino resultante es mucho más
dulce y más rico que el vino de mesa normal y se consume Como un vino de postre. Probablemente el ejemplo más
famoso se produce en la región de Sauternes de Francia, utilizando la uva de Semalillon de piel delgada que es
particularmente susceptible a B. cinerea. Botrytis cinerea puede matar el tejido de su huésped rápidamente y luego
sigue creciendo en los restos muertos. Es por lo tanto un patógeno necrotrófico clásico. Varios grupos de investigación
han examinado factores que pueden estar implicados en la patogenicidad de B. cinerea, pero es aún imposible decir
cuáles son los más importantes. Posiblemente B. cinerea emplea diferentes estrategias para la colonización y matanza
de diferentes huéspedes. Este tema ha sido revisado por Prins et al. (2000) y Kars y van Kan (2004) y se resume a
continuación.

Fig 15.6 Life cycle of Botryotiniafuckeliana (anamorph Botrytiscinerea).In nature, this fungus overwintersbymeans of sclerotia
whichmaygerminateineitherof twoways.Conidiogenicgerminationgivesriseto themacroconidialstatewhichcanbeformedalso
frommycelium.Theblastic macroconidia aremultinucleate, as aremycelial segments.Phialidic microconidia are formedfrom
vegetativemyceliumor frommacroconidia.Theyareuninucleate,servingmainlyasfertilizingagentsfor sclerotiaofoppositemating
type.Fertilizationleads to carpogenic germination of a sclerotium, i.e. to the formation of apothecia, resultingin eightuninucleate
ascosporesofeitherof twomating types.The diploidstateis confinedto the tip of the ascogenoushypha (not shown; see Fig.8.10). Open
andclosedcirclesrepresenthaploidnucleiof oppositemating type.Keyeventsin thelife cycle areplasmogamy (P), karyogamy (K) andmeiosis (M).
Adjunto

Macroconidios de B. cinerea tienen una superficie hidrófoba, pero esto no es aparentemente debido a la presencia de
proteínas de tipo hidrofobina (Doss et al., 1997). La fijación inicial del macroconidio a la superficie del huésped es por
interacciones hidrofóbicas débiles. Cuando el tubo germinal emerge, secreta una matriz basada en polisacáridos que
actúa como un pegamento mucho más fuerte (Doss et al., 1995). Este polisacárido puede ser el mismo que cinereano,
un b- (1,3) -glucano con frecuentes enlaces cruzados b- (1,6) que es producido por B. cinerea a partir del exceso de
glucosa en cultivo líquido y en uvas infectadas (Dubourdieu Et al., 1978b, Monschau et al., 1997). Cuando la glucosa
libre se vuelve escasa, el cinereano es hidrolizado nuevamente por glucanasas extracelulares (Stahmann et al., 1993).
En la superficie de la planta, la matriz de glucano puede servir así de unión, como un depósito de hidratos de carbono
externo, y como matriz para enzimas hidrolíticas (Doss, 1999).

Enzimas líticas

Después de un corto período de crecimiento, el tubo germinal termina en una estructura de infección ligeramente
hinchada que puede considerarse un rudimentario appressorium. Esto no es melanizado y, por lo tanto, la penetración
de la cutícula probablemente está mediada principalmente por enzimas líticas en lugar de por la presión de
turgescencia (véanse las páginas 381 y 395). Las enzimas que degradan la cutina son segregadas por B. cinerea durante
las etapas iniciales de la infección (Comme 'et al., 1998), y las proteasas también pueden desempeñar un papel en la
patogénesis (Movahedi y Heale,

1990). Más tarde, se produce una batería de enzimas que degradan las paredes celulares (especialmente enzimas
pectinolíticas) durante la colonización del tejido huésped más allá de la lesión necrótica inicial. La pectina parece ser
una fuente importante de carbohidratos para B. cinerea (Prins et al., 2000). La degradación de la pectina de la lámina
central también puede ser un factor que contribuye a la muerte celular del hospedador (Tribe, 1955) y provoca
maceración rápida y generalizada del tejido huésped (Kapat et al., 1998; Típico de la aparición necrotrófica de
infecciones por B. cinerea. El ácido oxálico es secretado por B. cinerea como lo es por muchos otros hongos, y su
presencia también está correlacionada con la necrosis de los tejidos. Sin embargo, en lugar de actuar directamente
como una toxina, es más probable que mejore la actividad de las enzimas pectinolíticas que tienen un pH ácido óptimo
y que quelate Ca2 (Prins et al., 2000). Pueden liberarse cantidades sustanciales de iones Ca2 + durante la degradación
de la pectina a partir de los grupos ácido carboxílico de los monómeros, ácido galacturónico, que a menudo forman
sales de calcio.

Respuesta hipersensible

Los patógenos biotróficos, como hongos suaves o polvorientos o hongos de óxido, no infectan plantas huésped
incompatibles porque reconocen su presencia. Un importante mecanismo de defensa es la respuesta hipersensible
(ver págs. 115 y 397) en la cual las células epidérmicas en la vecindad del sitio de la infección sufren muerte celular
programada (Mayer et al., 2001). La respuesta hipersensible va acompañada de una "explosión oxidativa" seguida de
la síntesis de fitoalexinas. Con patógenos biotróficos que requieren células huésped vivas para su nutrición, la
respuesta hipersensible es a menudo suficiente para matar la unidad de infección. Si la necrotrófica B. cinerea intenta
infectar una planta huésped, también tiene lugar la respuesta hipersensible, pero no controla la infección porque B.
cinerea puede explotar las células muertas para nutrición y crecimiento inicial (Govrin & Levine, 2000). Los intermedios
reactivos de oxígeno (especialmente superóxido y H2O2) liberados durante la explosión oxidativa pueden ser
desintoxicados por las enzimas superóxido dismutasa y catalasa, respectivamente, segregadas por B. cinerea y
probablemente localizadas en la matriz de glucano que rodea la infección hifa (Gil- Ad et al., 2001). Además, se sabe
que B. cinerea produce lacascas y otras enzimas que pueden degradar o desintoxicar las fitoalexinas (Prins et al., 2000).
Los transportadores ABC capaces de excluir las fitoalexinas del citoplasma de las hifas también han sido reportados
por B. cinerea (Schoonbeek et al., 2001, véase también la página 278). Por lo tanto, Govrin y Levine (2000) han sugerido
que la respuesta hipersensible lanzada por el anfitrión realmente facilita, en lugar de reprimir, la infección por B.
cinerea.

Resistencia a los fungicidas

Aunque se están intentando estrategias de control biológico contra B. cinerea, especialmente en el invernadero y en
el almacenamiento posterior a la cosecha de determinados cultivos frutales, el control en las situaciones agrícolas se
basa principalmente en la aplicación de fungicidas. Este es especialmente el caso para el control de moho gris en las
vides. Botrytis cinerea ha desarrollado resistencia contra casi todos los fungicidas en uso corriente, y esto puede
deberse a varios factores, p. La aparición de la reproducción sexual en el campo, la existencia de al menos dos especies
genéticamente distintas y la presencia y propagación de elementos genéticos transponibles en uno de ellos (Giraud
et al., 1999). Todos estos factores aumentan la diversidad genética de las poblaciones del patógeno y, por tanto, las
posibilidades de desarrollo de resistencia a los fungicidas. Los mecanismos de resistencia de B. cinerea a los fungicidas
han sido discutidos por Leroux et al. (2002) y parecen involucrar estrategias también descritas de otros hongos, es
decir, la reducción de la penetración de fungicidas en las exportaciones de las hifas por medio de transportadores
ABC, desintoxicación mediada por enzimas y degradación de fungicidas y mutaciones que conducen a una ligadura
reducida del fungicida A su proteína diana modificada.

15.3 Dermateaceae

Esta familia (385 especies) es casi seguramente polifilética y llevará algún tiempo y numerosos cambios de nombre
antes de que los géneros estén circunscritos a la satisfacción de los filogenéticos. Las especies aquí incluidas producen
su apotecia directamente sobre el sustrato. Estromáticos están ausentes. La apotecia es pequeña(Menos de 1mm de
diámetro) y bastante discreto, siendo coloreado en tonos grises, marrones o negros. El desarrollo de la apotecia ha
sido descrito por Gilles et al. (2001) para Pyrenopeziza brassicae (Fig. 15.7). Las apotecias se forman a partir de hifas
que se agrupan en pequeñas estructuras globulares parecidas a esclerocios o cleistothecia. Posteriormente se
desarrolla un poro en el ápice (Fig. 15.7a), y éste aumenta en diámetro por expansión lateral del disco basal (Fig. 15.7b)
Mientras tanto los ascos maduran en el himenio. En última instancia, se forma un apotecio plano que posee un margen
claramente definido típico de las Dermateaceae (Fig. 15.7c). Este patrón de desarrollo ha sido denominado
hemiangiocarpico por Corner (1929). Los anamorfos de Dermateaceae son variables. Una forma muy común
(Cadophora) es Phalophora-like, es decir, los phialides llevan una collarette apical (Harrington & McNew, 2003). Otras
formas no tienen phialides, y en su lugar los conidios septados largos y transversalmente se producen más o menos
directamente a partir de hifas vegetativas.

Un género grande (Mollisia) es principalmente saprotrophic y forma la apotecia en las hojas muertas y las ramitas
caídas, según lo ejemplificado por el Mollisia cinerea omnipresente que fructifica en la madera muerta (placa 7d).
Otros miembros de la familia son patógenos hemibiotróficos que causan lesiones limitadas en cultivos agrícolas.
Pyrenopeziza brassicae (anamorfo Cylindrosporium concentricum) causa mancha ligera en la colza de invierno (Figura
15.7), mientras que Tapesia yallundae (anamorfo Pseudocercospora herpotrichoides) es la causa de la mancha ocular
en la base de los tallos de cereales, especialmente el trigo de invierno Acuformis, causa una enfermedad similar
especialmente en el centeno. El conidio Rhynchosporium secalis es el agente de la mancha foliar en una gama de
cereales. Todas estas especies patógenas están filogenéticamente estrechamente relacionadas (Goodwin, 2002).

15.3.1 Tapesiayallundae y T.acuformis

Apothecia han sido encontradas recientemente para ambas especies de Tapesia (ver Lucas et al., 2000) y Pyrenopeziza
brassicae (ver Gilles et al., 2001). Todavía no se han encontrado para Rhynchosporium secalis, aunque la alta
diversidad genética de los aislados de campo de esta especie indica que la reproducción sexual debe ocurrir en la
naturaleza (Salamati et al., 2000). Los idiomorfos del tipo de apareamiento se han caracterizado para todas las
especies, excepto Tapesia acuformis (Foster & Fitt, 2004), y son del tipo heterotálico / bipolar usual. La biología de las
dos especies hermanas Tapesia yallundae sobre el trigo y T. acuformis sobre el centeno (anteriormente denominada
T. yallundae W y R pathotypes, respectivamente) es muy similar y ha sido revisada por Fitt et al. (1988) y Lucas et al.
(2000). Eyespot es una enfermedad importante en cereales de invierno que crecen en climas fríos. La infección es
probablemente principalmente por los conidios en forma de aguja que se forman sobre hojarasca invernada y se
propagan por el chapoteo de la lluvia. Sin embargo, las ascosporas liberadas de la apotecia (Figura 15.8a) a principios
de la primavera también son infecciosas. Si una espora cae sobre el coleóptilo de una planta huésped, ésta germina y
produce un agregado de hifas denominado placa de infección (figura 15.8b). Se forman numerosas appressoria
melanizadas en la interfase de esta estructura con la epidermis huésped, de modo que la infección de los huéspedes
susceptibles se produce en varios puntos (Fig. 15.8c). La penetración está probablemente mediada por una
combinación de presión de turgencia y enzimas hidrolíticas. La mancha típica (Fig. 15.8d) se desarrolla como una lesión
grisácea alrededor de los grupos de placas de infección que pueden ser visibles como la "pupila" de la mancha ocular.
Detallado

Estudios de mecanismos de infección han sido publicados por Daniels et al. (1991, 1995). La presencia de manchas de
ojos en las bases de lana hace que los brotes de cereal sean propensos al colapso. Otras infecciones pueden afectar el
sistema vascular, lo que resulta en "cabezas blancas" mal desarrolladas que contienen grano inferior. La crianza de la
resistencia parece ser una estrategia prometedora para el control de los ojos en los cereales (Lucas et al., 2000).
También se practica el control químico, pero Tapesia spp. Han desarrollado resistencia contra varios tipos de fungicida
(Leroux y Gredt, 1997).

Fig 15.7 Developmentof Pyrenopezizabrassicae ascocarps. (a) Immature apothecium,10days old on oilseedrape.The apical
porehasjustformed. (b) 14-day-old apothecium on oilseedrape.The openingis wideningdue to the expansion of thebasaldisc.
c) Mature apothecium 46days after inoculation onto agar.Reprintedfrom Gillesetal. (2001), withpermission from Elsevier.
(
Imageskindlyprovidedby N.Evans.

15.4 Rhytismataceae
La taxonomía de esta familia todavía está en un estado de flujo (Gernandt et al., 2001). A veces se le da status ordinal
(Rhytismatales o Phacidiales). La apotecia está sumergida en el tejido del huésped o incrustada en un estroma plano.
La apotecia individual se hace evidente cuando la superficie superior se abre para revelar el himenio. Actualmente hay
219 especies en este grupo (Kirk et al., 2001). La mayoría de ellos están asociados con árboles frondosos o coníferas
(Cannon y Minter, 1986; Johnston, 1997). Géneros particularmente difíciles En términos taxonómicos son
Lophodermium y Lophodermiella que causan enfermedades de needlecast de Pinus spp. Como con muchos otros
hongos, hay un gradiente de interacciones dentro de las Rhytismataceae, que van desde el modo de vida puramente
endofítico (Deckert et al., 2001) a través de la saprotrofia a especies severamente patógenas. Ortiz-Garcı'a et al. (2003)
han sugerido que al menos algunos

Las especies patógenas han evolucionado a partir de los antepasados endofíticos.

Fig 15.8 InfectionbiologyofTapesiayallundae (a,c,d) and T.acuformis (b). (a)

Production of apothecia on overwinteredwheat
stubble. (b) SEM ofinfectionplaques on a ryeleaf.Runner hyphae (arrows) extend
from establishedplaques onto the surrounding leaf surface. (c) SEM viewof
awheatleaf afterremovalof aninfectionplaque.Penetrationhas
occurredatnumerouspoints.
d) Eyespotlesions at the stembases of wheatplants.(a)kindlyprovidedby
P.S.Dyer. (b) and (c)reprintedfrom Danielsetal. (1991) withpermission from
( Elsevier; originalimages of (bd) kindlyprovidedby J.A.Lucas.

15.4.1 Rhytismaacerinum

Rhytisma acerinum es común en las hojas de sicómoro, Acer pseudoplatanus, formando lesiones negras brillantes
(manchas de alquitrán) de aproximadamente 1 cm de ancho (Fig. 15.9). Las lesiones surgen de infecciones por
Ascosporas liberadas de la apotecia en hojas hibernadas. Las lesiones son visibles a simple vista en junio o julio, unos
2 meses después de la infección, como manchas amarillentas que eventualmente se vuelven negras. Secciones de la
hoja en esta etapa muestran un micelio extenso que llena las células del mesófilo, y especialmente las células de la
epidermis superior. Entre las células epidérmicas, se desarrolla un estado conidial llamado Melasmia acerina. Se trata
de cavidades en forma de matraces (espermogonias) que dan lugar a conidios (espermátides) en forma de disco
curvados uninucleados que miden aproximadamente 6 1 mm (Figuras 15.10a, b). Los espermátides se exudan desde
la superficie superior del centro de la lesión a través de ostioles en la pared espermogonial. La espermacia no germina,
ni siquiera en hojas de sicómoro, y se cree que desempeñan un papel sexual (Jones, 1925), aunque esto aún no ha
sido probado. La apotecia comienza el desarrollo en la porción previamente ocupada por la espermogonía, y el
himenio está cubierto por varias capas de células oscuras formadas dentro de la epidermis superior. Los asci
completan su desarrollo en las hojas caídas y están maduros de marzo a abril cuando se desarrollan las hojas de
sicómoro de la nueva temporada. El himenio se expone por medio de grietas en la capa superficial del estroma fúngico
(Fig. 15.9b) y los ascias liberan sus esporas, a veces por el soplido. Dado que las ascosporas son muy grandes, su
descarga puede ser

Visto con un microscopio de disección. Aunque las ascospores sólo se proyectan a una altura de aproximadamente 1
mm por encima de la superficie del estroma, son transportadas por corrientes de aire a hojas de varios metros por
encima del suelo. Las ascosporas tienen forma de aguja y tienen un epispore mucilaginoso especialmente desarrollado
en el extremo superior (Fig. 15.10d). Esto probablemente ayuda a unirlos a las hojas. La infección se produce por
penetración de los tubos de germen a través de estomas en la epidermis inferior. Rhytisma acerinum está ausente de
las zonas densamente pobladas, probablemente debido a que la germinación de las ascosporas es inhibida por el
dióxido de azufre. Greenhalgh y Bevan (1978) han sugerido que la incidencia y frecuencia de la colonización de las
hojas de sicómoro por el hongo de la mancha de alquitrán puede utilizarse como un índice visual exacto de la
contaminación del aire, aunque son posibles otras interpretaciones, Parques o el microclima más seco en los centros
urbanos (Leith & Fowler, 1988).
 Fig 15.9 Rhytismaacerinum. (a) Leaf of sycamore
(Acerpseudoplatanus) with developing tar spotlesions. (b)
Tarspotfrom an
overwinteredleafshowingcrackingof thesurfacetorevealthehymeniaof
theapothecia.Theflatcentralzonesindicateareaswhere spermogonia
hadbeen formedduring theprevious summer.

15.5 Otherrepresentativesof the Helotiales

Muchos miembros de los Helotiales se encuentran durante las incursiones de hongos porque producen Cuerpos de
frutas de color inusualmente formados o de colores brillantes. Las buenas imágenes y las llaves se dan en Dennis
(1981), Breitenbach y Kra'nzlin (1984) y Hansen y Knudsen (2000). Se sabe muy poco sobre Helotiales con apotecia
pequeña o discreta, como las Hyaloscyphaceae (lámina 7e).

Fig 15.10 Rhytismaacerinum. (a)T.S.

livingleaf of Acerpseudoplatanus in
June showing spermogonium. (b)
Details ofcells forming
spermatia.(c)T.S.overwinteredleafofAcer
showing the openingoflips of
thestromatalsurface
torevealtheapothecialhymenium.
d) Asci, paraphyses and ascospores.Note
themucilaginous appendage at theupperend
( of the ascospore.
15.5.1 Geoglossaceae

Trichoglossum es un representante de las Geoglossaceae (lenguas terrestres) que forman la apotecia en forma de
palo. Los miembros de esta familia crecen saprotrophically en la tierra, pero a veces también en hojas muertas o entre
Sphagnum (por ejemplo Mitrula). Un relato de la familia ha sido dado por Nannfeldt (1942). Trichoglossum hirsutum

Tiene cuerpos de fruta negros, algo aplanados de hasta 8 cm de altura, y crece en pastos y céspedes. Las ascosporas
son largas, oscuras y septadas, y los asci se entremezclan con setas himeniales negras, de paredes gruesas y
puntiagudas cuya función no se conoce (Fig. 15.11b). La presencia de setas hymenial separa Trichoglossum de
Geoglossum que crece en hábitats similares. Las ascosporas alargadas de Geoglossum y Trichoglossum se descargan
individualmente a través de un minuto poro en la punta del ascus. Cuando el ascus está maduro, las ráfagas de poros
y una ascospora se aprieta en ella, bloqueándola. La presión de la savia ascus detrás de la espora hace que la espora
sobresalga, al principio lentamente. Cuando la mitad de la espora se proyecta, la espora recoge la velocidad y es
Rápidamente descargado. Otra ascospora ocupa inmediatamente el lugar de la primera espora y el proceso de
descarga continúa hasta que las ocho ascosporas se han liberado en un solo archivo (Ingold, 1953).

Fig 15.11 Trichoglossumhirsutum. (a)Apothecia. (b) Asci,

ascospores, paraphyses and a hymenial seta.
15.5.2 Leotiaceae

Después de la separación de las Helotiaceae (ver más adelante), las Leotiaceae representan ahora sólo un pequeño
grupo (13 especies) de hongos saprotróficos. Se distinguen de las Geoglossaceae por sus coloridos ascocarpos y
ascosporas hialinas (Lizon et al., 1998). Un ejemplo bien conocido es Leotia lubrica (Placa 7f), una especie que coloniza
el humus del bosque y que se conoce coloquialmente como "bebés gelatinosos".

15.5.3 Helotiaceae

Incluso después de la separación de las Leotiaceae, sigue siendo un grupo muy grande (4600 spp.) Y probablemente
polifilético. Los géneros saprotróficos bien conocidos y ampliamente distribuidos son Ascocoryne y Neobulgaria que
producen una apotecia rosácea gelatinosa en madera muerta relativamente fresca, o Chlorociboria con su apotecia
verde brillante (Lámina 7g). Chlorociboria spp. Manchan la madera colonizada, y ésta se utiliza a veces en mobiliario
que hace para los inlays ornamental. Bisporella citrina (Placa 7h) es otra especie comúnmente encontrada en ramitas
relativamente recién caídas. Algunos miembros de las Helotiaceae, especialmente Hymenoscyphus ericae, así como
algunos otros ascomycetes pertenecientes a Plectomycetes (por ejemplo, Pseudogymnoascus, Myxotrichum,
Oidiodendron, véase página 295), pueden formar asociaciones micorrícicas con plantas ericáceas tales como Erica y
Vaccinium. Esta asociación se denomina micorriza ericoide y tiene propiedades fundamentalmente diferentes de los
tipos micorrízicos vesiculares arbusculares (p.202), ectomicorrízicos (pág. 525 y 581) y orquídeas (p. Las plantas
Ericaceous forman numerosas pequeñas raíces laterales llamadas raíces del pelo que consisten en un haz vascular
estrecho rodeado por una corteza fina y una monocapa epidérmica gruesa. Cuando H. ericae infecta células
epidérmicas individuales de las raíces del cabello de su huésped, invagina el plasmalemma y forma bobinas de hifas
que se asemejan superficialmente a las observadas en las micorrizas de orquídeas (ver Fig. 21.2). Hymenoscyphus
ericae se acredita con la fabricación Nitrógeno y fósforo disponibles para sus plantas huésped que típicamente crecen
en situaciones caracterizadas por suelos pobres con pH ácido. Lee (1996), Smith y Read (1997), Berch et al., Han dado
buenas descripciones de las micorrizas ericoides. (2002) y Peterson et al. (2004).

15.5.4 Bulgariaceae

Bulgaria inquinans forma una apotecia negra gelatinosa en la corteza de los árboles recientemente talados (lámina
7i), especialmente el roble (Quercus), la castaña (Castanea) y la haya (Fagus). Lo más inusualmente, el ascus maduro
siempre parece contener esporas melanizadas, así como hialinas (Verkley, 1992). Esta especie es cosmopolita, y es
posible que precolonice la corteza del árbol vivo como endófito.

15.5.5 Cyttariaceae

Esta familia contiene algunos de los miembros más inusuales y llamativos de los Helotiales. Cyttaria spp. Viven
biotróficamente en la haya meridional (Nothofagus). Los estromatos apotejados de color naranja que pueden alcanzar
el tamaño de las pelotas de golf se levantan solos o en racimos de las agallas en las ramas vivas del árbol (lámina 7j).
Cada uno de los hoyuelos en la superficie del estroma representa un único apothecium. Las ascosporas son de color
gris oscuro a negro y continúan siendo descargadas en gran número incluso después de varios días de almacenamiento
de estra- tos aislados en condiciones secas. Cyttaria spp. Ocurren donde crece Nothofagus, especialmente en
Sudamérica, Australia y Nueva Zelanda. Los cuerpos frutales de algunas especies son comestibles (Minter et al., 1987).
Una revisión de esta enigmática familia de hongos ha sido dada por Gamundı '(1991).