Resumen Abstrac
El género Azospirillum pertenece al grupo de rizobacterias promotoras The genus Azospirillum belongs to group of plant growth promoting
del crecimiento vegetal. Esta capacidad ha sido atribuida principalmente rhizobacteria (PGPR). These capacities have been attributed to the
a la fijación del nitrógeno y producción de fitohormonas. Estas bacterias nitrogen fixation and production of phytohormones. These bacteria
producen ácido indol-3-acético (AIA), un tipo de auxinas que inducen produce indole-3-acetic acid (AIA), an auxin that induces morphologic
cambios morfológicos en el sistema radical de las plantas, y además changes in plants root system and besides can act as signaling molecule
pueden actuar como moléculas de señalización en la interacción planta- in bacterium-plant interaction. Their effects on plant growth allowed
bacteria. Sus efectos sobre el crecimiento vegetal han permitido que the formulation of biofertilizers as an alternative in the agriculture.
se utilicen en la formulación de biofertilizantes como una alternativa However many biochemical aspects about interaction of these bacterium
en la agricultura. Sin embargo, muchos aspectos bioquímicos sobre la with plant are still unknown. Here summarized some pathways whereby
interacción de esta bacteria con las plantas son aún desconocidos. Aquí this bacterium promotes plant growth as well as their relevance in the
se resumen algunas vías por el cual esta bacteria promueve el crecimiento agriculture.
vegetal así como su importancia en la agricultura.
Key words: Azospirillum, rhizobacteria, phytohormones, stress,
Palabras clave: Azospirillum, rizobacterias, fitohormonas, estrés, biofertilizers.
biofertilizante.
Revista de la DES Ciencias Biológico Agropecuarias, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo
Manuel Méndez Gómez et al.
Garcia et al., 1980). Por ejemplo, A. brasilense Sp245 coloniza el Fijación de nitrógeno
interior de los pelos radicales de plantas de trigo, mientras que la El nitrógeno es un elemento esencial en el desarrollo de las plantas
cepa Sp7 se ubica principalmente en la superficie de la raíz (Van y un factor limitante para su crecimiento. No obstante, las plantas
de Broek et al., 1993). no pueden asimilar directamente el gas nitrógeno, por lo tanto las
La secuenciación reciente del genoma de Azospirillum plantas absorben el nitrógeno disponible en el suelo a través de
demuestra que este género codifica un número sustancial de sus raíces en forma de amonio y nitratos. Solo algunas procariotas
glicosil hidrolasas, enzimas que son esenciales para descomponer son capaces de usar el N2 a través de un proceso llamado fijación
la pared celular de la planta. El número de celulasas y hemicelulasas biológica de nitrógeno, que es la conversión del N2 atmosférico,
de este género es comparable al encontrado en bacterias que a una forma que puedan usar las plantas.
tienen la capacidad de degradar la pared celular, y muchas de El género Azospirillum posee la capacidad de fijar el
estas se cree que fueron adquiridas horizontalmente (Wisniewski- nitrógeno atmosférico tanto como bacteria de vida libre como en
Dye et al., 2011), sugiriendo que Azospirillum puede colonizar el asociación con la planta. Sin embargo Azospirillum fija nitrógeno
interior de la raíz a través de la degradación de componentes de solo bajo condiciones microaeróbicas de 0.2 kPa de oxigeno
la pared celular de la raíz. aproximadamente, aunque esta concentración varía entre cepas y
especies (Hartmann y Baldani, 2006). Por lo tanto, en la mayoría
Efectos de Azospirillum sobre las plantas de los cultivos bajo diferentes condiciones, la contribución en la
La inoculación de plantas con Azospirillum induce cambios fijación del nitrógeno por Azospirillum se ha estimado en no más
significativos en varios paramentros de crecimiento, tales como de 10 kg de N2 por hectárea por año, mientras que la fertilización
la aceleración de la germinación, aumento de la biomasa aérea de del maíz en la agricultura moderna está en el orden de 200-
la planta (Canto et al., 2004; Saubidet, 2002) (Fig. 2), aumento 300 kg de N2 por hectárea. De acuerdo con este dato, parece
del peso seco de raíz, incremento en la velocidad de respiración que la contribución de la fijación biológica de nitrógeno por A.
de la raíz, desarrollo del sistema radical como las raíces laterales, brasilense es baja para los cultivos y que no juega un papel muy
pelos radicales y diámetro de la raíz (Hadas y Okon, 1987; Jain y importante en la promoción del crecimiento vegetal (Helman et
Patriquin, 1984) (Fig. 3). al., 2011).
Estos efectos observados en las plantas son dependientes de
la concentración del inoculo, ya que plantas inoculadas con altas Producción de fitohormonas
concentraciones (1x109 UFC) causan una inhibición significativa Los cambios morfológicos ocurridos en la planta después de la
en la longitud del sistema radical sin afectar el desarrollo de raíces inoculación con Azospirillum se le atribuyen a la producción de
laterales y pelos radicales (Kapulnik et al., 1985; Hadas y Okon, sustancias que estimulan el crecimiento vegetal, tales como las
1987). Los efectos descritos en el crecimiento de la raíz resultan auxinas, citoquininas o citocinas, giberelinas, ácido absísico y
en un incremento del consumo de agua y nutrientes del suelo. etileno.
Estos correlacionan con un mejor rendimiento de las partes El AIA es la principal auxina en las plantas y controla
aéreas de la planta. Así mismo estos resultados se han observado procesos fisiológicos que incluyen, alargamiento, división celular
bajo condiciones de laboratorio y de campo en varios cultivos de y diferenciación de tejidos, modificando así diferentes órganos
importancia como el maíz y el trigo. Además de inducir cambios de las plantas, como el sistema radical (Taiz y Zeiger, 2002;
en la morfología de la planta, estas bacterias también afectan el Overvoorde et al., 2010). El papel central del AIA que produce
contenido de proteínas, metabolitos secundarios y la inducción Azospirillum se ha demostrado usando una cepa mutante que
de resistencia a patógenos (Cangahuala-Inocente et al., 2013;
Chamam et al., 2013).
produce solo el 10% del AIA comparado con la cepa silvestre, fitohormonas, la fijación de nitrógeno, entre otros.
y que reduce el efecto estimulatorio en el crecimiento vegetal Muchas cepas de Azospirillum tienen la capacidad de producir
(Dobbelaere et al., 1999). otros reguladores de crecimiento (giberelinas, citocinas, ácido
Análisis bioquímicos y genéticos en A. brasilense revelaron absísico y etileno) a una concentración suficiente para provocar
múltiples vías para la biosíntesis del AIA (Prinsen et al., 1993; cambios morfológicos y fisiológicos en las plantas. Las giberelinas
Spaepen et al., 2007). La vía indol-3-piruvato dependiente (GA, gibberellic acid) son hormonas que controlan el crecimiento
del triptófano se ha descrito en numerosas bacterias tales como y una gran variedad de procesos de desarrollo similares a las
la fitopatógena P. agglomerans, las benéficas Bradyrhizobium, auxinas. Estos reguladores de crecimiento promueven la división,
Azospirillum, Rhizobium y Enterobacter cloacae, y cianobacterias la elongación celular y germinación y son además sintetizadas
(Spaepen et al., 2007). La enzima clave de esta vía es la indol- por las plantas, hongos y otras bacterias. El efecto de promoción
3-piruvato descarboxilasa (codificada por el gen ipdC) (Van de de crecimiento vegetal por Azospirillum parece ser parcialmente
Broek et al., 1999). En A. brasilense también se ha descrito una vía debido a la producción de giberelinas, como ocurre con otras
independiente de triptófano, esta vía es predominante cuando no PGPR (Bottini et al., 2004).
se adiciona triptófano al medio de cultivo (Prinsen et al., 1993), En este sentido se ha demostrado la producción de los
sin embargo no se han identificado las enzimas involucradas en precursores inmediatos GA9 y GA19 en A. lipoferum (Piccoli y
esta vía (Fig. 4). Bottini, 1996). Cuando una cepa de A. lipoferum que produce
Si bien la producción de AIA en Azospirillum es la más GA fue cultivada en presencia de glucosil ester o glucósido
documentada de todas las hormonas que promueven el de GA A20, ambos conjugados fueron hidrolizados. Estos
crecimiento vegetal, no existe una evidencia directa de la resultados in vitro apoyan la hipótesis de que la promoción del
participación de esta hormona como el principal mecanismo por crecimiento vegetal inducido por Azospirillum podría deberse a
el que la bacteria promueve el crecimiento de las plantas. Por lo una producción combinada de GA tanto por la bacteria como
tanto, la promoción del crecimiento puede ser el resultado de por la planta (Piccoli et al., 1997). Aunque con estos resultados
múltiples interacciones de mecanismos como la producción de se demuestra la capacidad del genero Azospirillum de producir
Figura 4. Diferentes vías para la síntesis de AIA en bacterias. TMO, Triptófano oxigenasa; NH, Nitrilo hidratasa; IAMH, Indol-3-acetamida hidrolasa; AT, Amino transferasa;
OCLT, Oxidasa de la cadena lateral del triptófano AO, Amino oxidasa; IPDC, Indol-3-piruvato descarboxilasa; IAAldD, Indol-3-acetaldehído deshidrogenasa; TD, Triptófano
descarboxilasa; NL, Nitrilasa. Las flechas rojas y verdes señalan las vías encontrados en Azospirillum. Modificado de Spaepen et al., 2007.
GA, aún falta por conocer el efecto que tiene esta hormona en Por otro lado, se ha reportado la producción del óxido
la promoción del crecimiento vegetal y su relación con las demás nítrico (ON) por A. brasilense Sp245 (Creus et al., 2005). El
hormonas. ON es un radical libre lipofílico y volátil que participa en varios
Otra de las hormonas de interés es el ácido absísico (ABA), procesos, como en vías metabólicas, de señalización, de defensa
esta molécula juega un papel muy importante en las plantas; y de desarrollo en plantas. En bacterias, esta molécula puede ser
los niveles de ABA se incrementan cuando las plantas están en producida por varias vías bajo condiciones aeróbicas (Molina-
estrés abiótico, como el estrés hídrico, por luz, por salinidad, Favero et al., 2007). La desnitrificación aeróbica catalizada por la
o por herida. Esta molécula es considerada una molécula de enzima nitrato reductasa periplasmica y la actividad de la enzima
estrés y también es importante en condiciones de desarrollo óxido nítrico sintasa son algunas de las vías por las que se produce
normal de las plantas. En estudios previos se ha reportado que el ON (Steenhoudt et al., 2001; Pothier et al., 2007).
la inoculación con A. lipoferum revierte el efecto de fluoridona La evidencia actual indica que existe una importante conexión
que afecta la síntesis del ABA en plántulas de maíz, sugiriendo entre el ON y las hormonas vegetales clásicas, particularmente las
que esta bacteria puede producir este tipo de hormona (Cohen auxinas, durante el desarrollo del sistema radical. Recientemente
et al., 2001). se demostró la participación del ON en la formación de raíces
Más recientemente se demostró que A. brasilense Sp245 laterales en tomate inducidas por A. brasilense Sp245, utilizando
produce ABA en medio de cultivo y que esta producción se un secuestrador específico de ON, cuya aplicación resulto en la
incrementa cuando el NaCl (100 mM) es incorporado al medio inhibición de la formación de raíces laterales (Creus et al., 2005;
de cultivo (Cohen et al., 2007). en este mismo trabajo, la Molina-Favero et al., 2007).
inoculación de A. thaliana con A. brasilense Sp245 incrementa Otra evidencia que apoya esta hipótesis es la utilización de
dos veces la cantidad de ABA en la planta (Cohen et al., 2007). una mutante de A. brasilense Sp245, Faj164, que solo produce el
Estos resultados evidencian que este género poseen la maquinaria 5% del ON comparado con la cepa silvestre, y que fue incapaz de
para la síntesis de ABA y también pueden explicar los efectos inducir la formación de raíces laterales (Molina-Favero, 2008).
benéficos de Azospirillum en plantas bajo condiciones de estrés. Estos resultados muestran que el ON es un componente clave en
Las citocininas son una clase de fitohormonas tipo purina la promoción del crecimiento inducido por Azospirillum, si bien
que promueven la división celular y la morfogénesis de la raíz. resta por confirmar si el ON es producido por la bacteria, por la
La mayoría de los microorganismos rizosféricos son capaces planta o por ambas durante la interacción.
de sintetizar citocininas en cultivos. Sin embargo, son escasos
los estudios sobre la síntesis de esta molécula en Azospirillum. Inducción de resistencia a patógenos y estrés abiótico
Esto abre un nuevo campo de investigación para conocer como Otro de los mecanismos para favorecer el crecimiento vegetal,
estas bacterias pueden producir moléculas tipo citocininas y es la inducción de resistencia sistémica en plantas en contra de
como estas moléculas pueden afectar la arquitectura del sistema patógenos. Este mecanismo se ha observado en plantas de tomate
radical de las plantas. Igualmente sería de gran interés conocer inoculadas con A. brasilense en contra de la bacteria patógena
cómo interactúan con las demás fitohormonas para promover el Pseudomonas syringea pv. tomato (Bashan y de-Bashan, 2002).
crecimiento vegetal. Plantas de Oryza sativa cv. Nipponbare inoculadas con Azospirillum
El etileno es una fitohormona que regula varios procesos B510 exhiben un incremento en la resistencia en contra del hongo
fisiológicos como la senescencia y la latencia de semillas; es Magnaporthe oryzae y de la bacteria Xanthomonas oryzae, a través
producido por plantas superiores y algunos microorganismos. de la activación de un mecanismo de defensa independiente de
La enzima clave para la síntesis de esta molécula es la la señalización por ácido salicílico (Yasuda et. al., 2009). Esto
1-aminociclopropano-1-ácido carboxílico desaminasa (ACC- sugiere que la interacción biológica entre células de la planta y
deaminasa), encontrada en plantas y rizobacterias con capacidad células bacterianas activan el sistema de inmunidad innata de las
de degradar ACC. A pesar de que Azospirillum promueve el plantas hospedantes.
crecimiento vegetal, no poseen ACC-desaminasa, por lo que no Aunque Azospirillum no es bien conocido como un agente de
podría producir etileno. En un reporte de Strzelczyk et al. (1994), biocontrol típico, se han descrito algunos posibles mecanismos
donde analizaron la capacidad de este género para producir esta usados por este género para reducir el daño por patógenos,
molécula, y encontraron que si puede sintetizar etileno bajo como la competencia a medioambientes, el desplazamiento de
diferentes fuentes de carbono y en presencia de metionina en el patógenos, y la posible inhibición del crecimiento de hongos vía
medio. producción de sustancias toxicas (Bashan y de-Bashan, 2010).
En otro estudio, el efecto de la aplicación exógena de etileno Algunos aislados de Azospirillum producen bactericidas que
a la planta fue similar al efecto de la inoculación, y la aplicación inhiben el crecimiento de varias bacterias (Tapia-Hernández et
de inhibidores de la actividad o síntesis del etileno bloquea al., 1990). El ácido fenilacético es una molécula con actividad
completamente la promoción del crecimiento vegetal inducido antibacteriana y antifúngica aislada de un cultivo de A. brasilense
por A. brasilense (Ribaudo et al., 2006). Aunque no haya un (Somers et. al., 2005). La producción de sideróforos por
estudio concreto sobre la síntesis de etileno por Azospirillum, no Azospirillum también es un mecanismo de biocontrol que se ha
se descarta la posibilidad de que la promoción de crecimiento venido estudiando por mucho tiempo (Shah et al., 1992). Bajo
vegetal sea también por etileno, junto con las demás fitohormonas. condiciones limitadas de hierro, A. brasilense tiene la capacidad
No obstante, puede ser que la contribución de esta molécula en la de producir sideróforos tipo catecol, los cuales tienen actividad
planta sea mucho menor que las demás hormonas. antifúngica in vitro en contra de Colletotrichum acutatum M11,
Cohen A, Travaglia C, Reinoso H, Piccoli P, Bottini R. 2001. Hungria M, Campo RJ, Souza EM, Pedrosa FA. 2010. Inoculation
Azospirillum inoculation and inhibition of gibberellins and ABA with selected strains of Azospirillum brasilense and A. lipoferum
synthesis in maize seedlings under drought. Proc. Plant Growth improves yields of maize and wheat in Brazil. Plant and Soil. 331:
Regul. Soc. Am. 28: 88-93. 413-425.
Creus CM, Graziano M, Casanovas EM, Pereyra MA, Simontacchi Jain DK, Patriquin DG. 1984. Root hair deformation, bacterial
M, Puntarulo S, Barassi CA, Lamattina L. 2005. Nitric oxide is attachment, and plant growth in wheat-Azospirillum associations.
involved in the Azospirillum brasilense-induced lateral root formation Appl. Environ. Microbiol. 48: 1208-13.
in tomato. Planta. 221: 297-303.
Kapulnik Y, Okon Y, Henis Y. 1985. Changes in root morphology of
Creus CM, Sueldo RJ, Barassi CA. 2004. Water relations and yield in wheat caused by Azospirillum inoculation. Can. J. Microbiol. 31:
Azospirillum-inoculated wheat exposed to drought in the field. Can. 881-887.
J. Bot. 82: 273-281.
Khammas KM, Ageron E, Grimont PAD, Kaiser, P. 1989. Azospirillum
Dardanelli MS, Fernandez de Cordoba FJ, Rosario Espuny M, irakense sp. nov., a nitrogen fixing bacterium associated with rice
Rodrıguez Carvajal MA, Soria Dıaz ME, Gil Serrano AM, Okon roots and rhizosphere soil. Res. Microbiol. 140: 679–693.
Y, Megıas M. 2008. Effect of Azospirillum brasilense coinoculated
Magalhães FM, Baldani JI, Souto M, Kuykendall JR, Dobereiner
with Rhizobium on Phaseolus vulgaris flavonoids and Nod factor
J. 1983. A new acid tolerant Azospirillum species. Ann. Acad. Bras.
production under salt stress. Soil Biology & Biochemistry. 40: 2713–
Cienc. 55: 417–430.
2721.
Manoharachary C, Mukerji KG. 2006. Rhizosphere Biology–an
de Zelicourt A, Al-Yousif M, Hirt H. 2013. Rhizosphere Microbes as
Overview. In Mukerji KG, Manoharachary C, Singh J (eds.),
Essential Partners for Plant Stress Tolerance. Mol. Plant 6:242-45.
Microbial Activity in the Rhizosphere. pp. Springer, German.
Diaz-Zorita M, Fernandez-Canigia MV. 2009 Field performance of
Mehnaz S, Weselowski B, Lazarovits G. 2007. Azospirillum zeae sp.
a liquid formulation of Azospirillum brasilense on dryland wheat
nov., a diazotrophic bacterium isolated from rhizosphere soil of Zea
productivity. Eur. J. Soil Biol. 45: 3–11
mays. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 57:2805-2809.
Dobbelaere S, Croonenborghs A, Thys A, Ptacek D, Vanderleyden J,
Molina-Favero C, Creus CM, Lanteri ML, Correa-Aragunde N,
Dutto P, Labandera- Gonzalez C, Caballero-Mellado J, Francisco
Lombardo MC, Barassi CA, Lamattina L. 2007. Nitric oxide
Aguirre J, Kapulnik Y, Brener S, Burdman S, Kadouri D, Sarig
and plant growth promoting rhizobacteria: Common features
S, Okon Y. 2001. Responses of agronomicall y important crops to
influencing root growth and development. Adv. Bot. Res. 46:1-33.
inoculation with Azospirillum. Aust J Plant Physiol. 28: 871–879
Molina-Favero C, Creus CM, Simontacchi M, Puntarulo S,
Dobbelaere S, Croonenborghs A, Thys A, van de Broek A,
Lamattina L. 2008. Aerobic nitric oxide production by Azospirillum
Vanderleyden J. 1999. Phytostimulatory effect of Azospirillum
brasilense Sp245 and its influence on root architecture in tomato.
brasilense wild type and mutant strains altered in IAA production on
Mol. Plant-Microbe Interact. 21: 1001-9.
wheat. Plant Soil. 212: 155-164.
Overvoorde P, Fukaki H, Beeckman T. 2010. Auxin Control of Root
Eckert B, Weber OB, Kirchhof G, Halbritter A, Stoffels M,
Development. Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2:a001537.
Hartmann, A. 2001. Azospirillum doebereinerae sp. nov., a nitrogen
fixing bacterium associated with the C4-grass Miscanthus. Int. J. Patil GB, Lakshman HC, Mirdhe RM y Agadi BS. 2013. Effect of
Syst. Evol. Microbiol 51: 17-26. co-inoculation of AM fungi and two beneficial microorganisms on
growth and nutrient uptake of Eleusine coracana Gaertn. (Finger
El-Komy HM, Hamdia MA, El-Baki GKA. 2003. Nitrate reductase
millet). Asian Journal of Plant Science and Research. 3(1):26-30.
in wheat plants grown under water stress and inoculated with
Azospirillum spp. Biol. Plantarum. 46: 281–87. Patriquin DG, Döbereiner J, Jain DK. 1983. Sites and processes of
association between diazotrophs and grasses. Can. J. Microbiol. 29:
Gunarto I, Adachi K, Senboku T. 1999. Isolation and selection of
900-15.
indigenous Azospirillum spp. from a subtropical island and effect
of inoculation on growth of lowland rice under several levels of N Peng G, Wang H, Zhang G, Hou W, Liu Y, Wang, ET, Tan Z. 2006.
application. Biol. Fertil. Soils 28: 129-135. Azospirillum melinis sp. nov., a group of diazotrophs isolated from
tropical molasses grass. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 56: 1263-1271.
Hadas R, Okon Y. 1987. Effect of Azospirillum brasilense inoculation on
root morphology and respiration in tomato seedlings. Biol. Fertil. Pereyra MA, Zalazar CA, Barassi CA. 2006. Root phospholipids in
Soils. 5: 241-247. Azospirillum inoculated wheat seedlings exposed to water stress.
Plant Physiol. Biochem. 44: 873-9.
Hartmann A, Baldani JI. 2006. The Genus Azospirillum. In Dworkin
M (ed.), The Prokaryotes A Handbook on the Biology of Bacteria. pp. Piccoli P, Lucangeli C, Schneider G, Bottini R. 1997. Hydrolisis of
115–140. Springer Science Business Media, LLC. New York, USA. 17,17-[2H2]-gibberellin A20-glucoside and 17,17-[2H2]-gibberellin
A20-glucosyl esther by Azospirillum lipoferum cultured in nitrogen-
Helman Y, Burdman S, Okon Y. 2011. Plant growth promotion by
free biotin-based chemically defined medium. Plant Growth Regul.
rhizosphere bacteria through direct effects. In Rosenberg E, Gophna
23: 179–182.
U (eds.), Beneficial Microorganisms in Multicellular Life Form. pp.
89-103. Heidelberg: Springer. Piccoli P, Bottini R. 1996. Light enhancement of gibberellin production
by Azospirillum lipoferum cultures. Biocell. 20: 200-207.
Holguin G, Bashan Y. 1996. Nitrogen-fixation by Azospirillum brasilense
Cd is promoted when co-cultured with a mangrove rhizosphere Pothier JF, Wisniewski-Dyé F, Weiss-Gayet M, Moënne-Loccoz
bacterium (Staphylococcus sp.). Soil Biol. Biochem. 28:1651-60. Y, Prigent-Combaret C. 2007. Promoter-trap identification of
wheat seed extract-induced genes in the plant-growth-promoting
rhizobacterium Azospirillum brasilense Sp245. Microbiology. 153: sources. Microbiol. Res. 149:55-60.
3608-22.
Taiz L, Zeiger E, 2002. Auxin: the growth hormone. In Plant Physiology,
Prinsen E, Costacurta A, Michiels K, Vanderleyden J, Van Onckelen pp. 423–460, Sinauer Associates, Sunderland, Mass, USA.
H. 1993. Azospirillum brasilense indole-3-acetic acid biosynthesis:
Tapia-Hernández A, Mascarua-Esparza MA, Caballero-Mellado J.
evidence for a non-tryptophan dependent pathway. Mol. Plant–
1990. Production of bacteriocins and siderophore-like activity in
Microbe Interact. 6: 609–15.
Azospirillum brasilense. Microbios. 64: 73–83.
Reinhold B, Hurek T, Fendrik I, Pot B, Gillis M, Kersters K,
Tarrand JJ, Krieg NR, Döbereiner J. 1978. A taxonomic study of
Thielemans S, De Ley J. 1987. Azospirillum halopraeferens sp.
the Spirillum lipoferum group with descriptions of a new genus
nov., a nitrogen-fixing organism associated with roots of Kallar grass
Azospirillum gen. nov. and two species Azospirillum lipoferum
(Leptochloa fusca (L.) Kunth). Int. J. Syst. Bacteriol. 37:43-51.
(Beijerinck) comb. nov. and Azospirillum brasilense sp. nov. Can.
Reis V, Lee S, Kennedy C. 2007. Biological nitrogen fixation in sugar J.Microbiol. 24: 967-80.
cane. In: Elmerich C, Newton WE (eds) Associative and endophytic
Tien TM, Gaskins MH, Hubbell DH. 1979. Plant growth substances
nitrogen-fixing bacteria and cyanobacterial associations. Springer,
produced by Azospirillum brasilense and their effect on the growth of
Heidelberg, pp 213–232.
pearl millet (Pennisetum americanum L.). Appl. Environ. Microbiol.
Ribaudo CM, Krumpholz EM, Cassan FD, Bottini R, Cantore ML, 37: 1016-24.
Cura JA. 2006. Azospirillum sp. promotes root hair development in
Tortora ML, Diaz-Ricci JC. Pedraza RO. 2011. Azospirillum brasilense
tomato plants through a mechanism that involves ethylene. J. Plant
siderophores with antifungal activity against Colletotrichum
Growth Regul. 25: 175-85.
acutatum. Arch. Microbiol. 193:275-86.
Rosas SB, Avanzini G, Carlier E, Pasluosta C, Pastor N, Rovera M.
Umali-Garcia M, Hubbel DH, Gaskins H, Dazzo FB. 1980.
2009. Root colonization and growth promotion of wheat and maize
Association of Azospirillum with grass roots. Appl. Environ.
by Pseudomonas aurantiaca SR1. Soil Biol Biochem. 41:1802–1806.
Microbiol. 39: 219–26.
Rothballer M, Schmid M, Hartmann A. 2009. Diazotrophic bacterial
Van de Broek A, Michiels J, Van Gool A, Vanderleyden J. 1993.
endophytes in Gramineae and other plants. In: Pawlowski K (ed)
Spatial-temporal colonization patterns of Azospirillum brasilense on
Prokaryotic symbionts in plants. Springer, Berlin, pp 273–302.
the wheat root surface and expression of the bacterial nifH-gene
Ruíz-Sánchez M, Armada E, Muñoz Y, García de Salamone IE, Aroca during association. Mol. Plant-Microbe Interact. 6: 592-600.
R, Ruíz-Lozano JM, Azcón R. 2011. Azospirillum and arbuscular
Van de Broek A, Lambrecht M, Eggermont K, Vanderleyden J. 1999.
mycorrhizal colonization enhance rice growth and physiological
Auxins upregulate expression of the indole-3-pyruvate decarboxylase
traits under well-watered and drought conditions. Journal of Plant
gene in Azospirillum brasilense. J. Bacteriol. 181: 1338-1342.
Physiology.168: 1031–1037.
Van Loon L.C. 2007. Plant responses to plant growth-promoting
Saubidet MI, Fatta N, Barneix AJ. 2002. The effect of inoculation with
rhizobacteria. Eur. J. Plant Pathol. 119: 243-54.
Azospirillum brasilense on growth and nitrogen utilization by wheat
plants. Plant Soil. 245:215–22. Veresoglou SD, Menexes G. 2010. Impact of inoculation with
Azospirillum spp. on growth properties and seed yield of wheat: a
Shah S, Karkhanis V, Desai A. 1992. Isolation and characterization of
meta-analysis of studies in the ISI Web of Science from 1981 to
siderophore with antimicrobial activity from Azospirillum lipoferum.
2008. Plant Soil. 337: 469-80.
M. Curr. Microbiol. 25:34–35.
Weller DM. 2007. Pseudomonas bíocontrol agents of soilborne
Somers E, Ptacek D, Gysegom P, Srinivasan M, y Vanderleyden J.
pathogens: looking back over 30 years. Phytopathology. 97: 250-56.
2005. Azospirillum brasilense produces the auxin-like phenylacetic
acid by using the key enzyme for indole-3-acetic acid biosynthesis. Wisniewski-Dyé F, Borziak K, Khalsa-Moyers G, Alexandre G,
Appl. Environ. Microbiol. 71:1803-10. Sukharnikov LO et al. 2011. Azospirillum Genomes Reveal
Transition of Bacteria from Aquatic to Terrestrial Environments.
Spaepen S, Van Derleyden J, Okon Y. 2009. Plant growth-promoting
PLoS Genet 7(12): e1002430.
actions of rhizobacteria. Adv. Bot. Res. 51:283–320.
Xie C-H, Yokota A. 2005. Azospirillum oryzae sp. nov., a nitrogen-fixing
Spaepen S, Van derleyden J, Remans R. 2007. Indole-3-acetic acid in
bacterium isolated from the roots of the rice plant Oryza sativa. Int.
microbial and microorganism-plant signaling. FEMS Microbiol. Rev.
J. Syst. Evol. Microbiol. 55: 1435-1438.
31:425–48.
Yashuda M, Isawa T, Shinozaki S, Minamisawa K, Nakashita H.
Spaepen S, Dobbelaere S, Croonenborghs A, Vanderleyden J. 2008.
2009. Effects of colonization of a bacterial endophyte Azospirillum
Effects of Azospirillum brasilense indole-3-acetic acid production on
sp. B510 on disease resistance in rice. Biosci. Biotechnol. Biochem.
inoculated wheat plants. Plant Soil. 312:15-23.
73:2595-99.
Steenhoudt O, Keijers V, Okon Y, Vanderleyden J. 2001. Identification
Young CC, Hupfer H, Siering C, Ho M-J, Arun AB, Lai W-A,
and characterization of a periplasmic nitrate reductase in Azospirillum
Rekha PD, Shen F-T, Hung M-H, Chen W-M, Yassin AF. 2008.
brasilense Sp245. Arch. Microbiol. 175:344-52.
Azospirillum rugosum sp. nov., isolated from oil-contaminated soil. Int.
Strzelczyk E, Kamper M, Li C. 1994. Cytocinin-like-substances and J. Syst. Evol. Microbiol. 58: 959-963.
ethylene production by Azospirillum in media with different carbon