Importancia de la microbiota
gastrointestinal en pediatría
Zamudio-Vázquez VP1, Ramírez-Mayans JA2, Toro-Monjaraz EM3, Cervantes-
Bustamante R4, Zárate-Mondragón F3, Montijo-Barrios E3, Cadena-León JF3,
Cázares-Méndez JM3
Resumen
Las enfermedades del tubo gastrointestinal forman parte importante
de la morbilidad y de la mortalidad mundiales; incluyen desde las
enfermedades infecciosas, alérgicas, inflamatorias crónicas (como
la enfermedad de Crohn y la colitis ulcerativa) hasta padecimientos
considerados como funcionales, como el síndrome de intestino irri-
table. En algunas de ellas el tratamiento puede ser difícil, ya que en
ocasiones pueden existir diferentes teorías en relación a las mismas
y en las que se han encontrado múltiples factores tanto psicosociales
como genéticos. En los últimos años ha cobrado gran importancia
el papel que desempeña la microbiota intestinal en la génesis de
algunas de ellas.
1
Residente, Gastroenterología.
2
Jefe del Departamento de Gastroenterología.
3
Adscrito al servicio de Gastroenterología.
Acta Pediatr Mex. 2017 Jan;38(1):49-62. 4
Jefe del Servicio Gastroenterología.
www.actapediatrica.org.mx 49
Acta Pediátrica de México 2017 enero;38(1)
50
Zamudio-Vázquez VP et al. Microbiota gastrointestinal en pediatría
51
Acta Pediátrica de México 2017 enero;38(1)
moco epitelial.11 También aumentan la resisten- de alimentación del recién nacido, la edad del
cia de la mucosa intestinal a la colonización con destete y el inicio de la alimentación no láctea
microorganismos patógenos. (Figura 2).
En los animales libres de gérmenes se ha visto Se ha demostrado que el recién nacido por
que con que sólo unas cuantas ingresen por vía parto vaginal tiene una microbiota mucho más
oral generan infecciones fatales.12 Otros meca- abundante en bifidobacterias, firmicutes y lacto-
nismos que protegen al huésped de infecciones bacilos debido al paso a través del canal vaginal
oportunistas, y que han sido motivo de estudio, y el contacto con la región perianal de la madre,
son la competencia por sitios de adhesión, lo que permite una colonización más temprana
competencia por nutrientes y la producción de de este tipo de bacterias en comparación con
condiciones ambientales adversas para el creci- los niños que nacen por cesárea.
miento de patógenos involucrando cambios en
el pH, producción de compuestos antimicrobia- Se ha observado un incremento en los nacimien-
nos como metabolitos tóxicos hasta sustancias tos por vía cesárea tanto en los países de primer
bactericidas y la generación de señales que mundo, como Estados Unidos en donde los
intervienen en la expresión génica.12 nacimientos por cesárea se estiman en 24.4%,14
como en nuestro país en donde en los últimos
En los estudios experimentales con animales con 20 años casi se han triplicado los nacimientos
intestino estéril se ha demostrado que el sistema por cesárea, pasando de 12.5% a 46.2%, según
inmunitario mucoso está poco desarrollado, lo se reporta en la última encuesta realizada en los
que muestra la importancia de la microbiota últimos 5 años por ENSANUT (Figuras 3 y 4).
para estimular el desarrollo y la maduración de
las poblaciones linfoides del intestino.13 Respecto a especies de bacterias, la microbiota
intestinal de los recién nacidos por cesárea
Se ha demostrado que la microbiota intestinal parece ser menos diversa y más escasa que la
es clave para la función adecuada de los linfo- de los niños nacidos por vía vaginal,15 espe-
citos T reguladores inmunosupresores. Múltiples cialmente en especies de Bifidobacterias. Esto
estudios transversales demuestran que en los influye, de acuerdo con diferentes estudios, en
niños con eccema atópico, comparados con el desarrollo del sistema inmune,16,17 ya que esta
niños sanos, existe una composición diferente microbiota intestinal podría modular la respuesta
de microbiota intestinal.13 En la mayoría de los y el desarrollo de los mecanismos de alergia y
estudios de seguimiento prospectivos publica- tolerancia alimentaria a largo plazo. Además, se
dos en la actualidad también se ha encontrado ha demostrado que el tiempo para establecerse
que las alteraciones en la microbiota intestinal la microbiota normal puede representar una
preceden a la aparición de alergia.13 ventana de riesgo y factor predisponente para la
colonización de Clostridium y otros microorga-
DIFERENCIAS DE ACUERDO A LA VÍA DE nismos, a los que se les ha relacionado como un
NACIMIENTO Y OTROS FACTORES QUE factor contribuyente al desarrollo de enterocolitis
ALTERAN LA MICROBIOTA necrotizante.15,18,19
52
Zamudio-Vázquez VP et al. Microbiota gastrointestinal en pediatría
80% 80%
70%
60%
60%
40%
50%
20% 40%
30%
0%
ENSA ENSANUT ENSANUT 20%
2000 2006 2012
Cesárea Parto 10%
53
Acta Pediátrica de México 2017 enero;38(1)
9 7.8*
8 lactantes alimentados al pecho está compuesta
7 casi en forma predominante por Bifidobacterias
6
5 y lactobaccillus, mientras que en aquellos que
4
3 2.5 recibieron leche de fórmula éstas existen en
2 1 menor cantidad, además de la presencia también
1
0 de Bacteroides, Enterobacterias y Streptococ-
te es es cus.1,7,23
d en nal e nt al e nt ea
i d i n e sár
d
ce g e g
n te va t ec va t ec ce
a o n o n
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n rt a t
n par Una vez que el niño inicia con la alimentación
Si , pa ,p
o Co os, s
t er
n
e rn r no familiar, sobre todo después del primero o
a at e
m at
m m segundo año de vida, la microbiota cambia y
comienza a desarrollarse el esbozo de lo que va
* P < 0.01; Ajustado por covariables
a ser la del adulto24,25 donde las Bifidobacterias
Modificado de: Egges Bo M et al. J Allergy Clin
Immunol 2003;112:420 -426
representan sólo 5 a 15% del total de las bacte-
rias, superadas únicamente por las Bacteroides,
Eubacterias y Peptococcacea,7 cambio que se va
Figura 5. Riesgo de alergia según diferentes antece- dando a medida que pasan los años, siendo más
dentes de importancia. notorio en los ancianos, en quienes se reduce
la motilidad gastrointestinal por menor acidez
gástrica, disminución en la síntesis de prosta-
En un estudio en 1999 por Grönlund y sus glandinas, de la secreción mucosa de sodio y
colaboradores, mediante el cultivo de la mi- de bicarbonato, así como también alteraciones
crobiota de 30 lactantes sanos, que nacieron motoras secundarias a efectos discretos en los
por cesárea de madres que habían recibido patrones manométricos con menor frecuencia
profilaxis con antibióticos antes del parto, de contracciones posteriores a las ingestas,
se encontró un retraso en la colonización, reducción en la frecuencia del complejo motor
alcanzando una tasa de crecimiento de Bifi- migratorio interdigestivo; disminución de las
dobacterias y lactobacilos similar a la de los contracciones en salva, lo que llevan a su vez a
recién nacidos por parto hasta el mes y 10 días cambios en el metabolismo de los nutrimentos26
de vida respectivamente; también se encontró y ocasiona una alteración en la microbiota con
que fueron colonizados por Bacteroides fra- disminución de las especies de Bifidobacterias,
gilis en menor cantidad. Se ha visto en otros aumento de las Enterobacterias, Clostridium
estudios que dichas alteraciones duran hasta perfringes, Staphylococcus, Streptococcus y
los seis meses de edad.21 Además, los niños Candida albicans24 (Figura 6).
nacidos por cesárea desarrollan una flora pre-
dominante en Clostridium difficile.22 Otra situación que puede alterar los componen-
tes de la microbiota es el estrés, ya que cuando
Es importante señalar que la vía de nacimiento y se está expuesto a éste se libera noradrenalina
las variaciones que ocasionan en la microbiota en la luz intestinal, lo cual reduce el número de
generan diferencias en la prevalencia de enfer- bacterias comensales y hace que los microor-
medades atópicas que se prolongan por muchos ganismos con potencial patógeno aumenten su
años, incluso hasta en la edad adulta.5 virulencia.27 Estudios en animales han demostra-
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Zamudio-Vázquez VP et al. Microbiota gastrointestinal en pediatría
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Acta Pediátrica de México 2017 enero;38(1)
microbiota intestinal entre los dos grupos. Los una influencia positiva en la salud y en la
niños de Burkina Faso tuvieron mucho mayor fisiología del huésped.32 Éstos, al igual que la
contenido de Bacteroides y menor contenido microbiota normal del humano, cuentan con
de Firmicutes, con una abundancia única de funciones específicas y benéficas para el orga-
bacterias del grupo de Prevotella y Xylanibac- nismo como: funciones de protección mediante
term, conocidas por su contenido en grupo de el desplazamiento de patógenos, competencia
genes para celulosa e hidrólisis de xylan, lo cual por nutrimentos y receptores, así como la
es deficiente en los niños europeos. También se producción de factores antimicrobianos como
encontró una cantidad mucho mayor de ácidos bacteriosinas y ácido láctico. Existen otros que
grasos de cadena corta en los niños de Burkina van a actuar directamente sobre la estructura in-
Faso y una cantidad casi indetectable de entero- munológica fortaleciendo la barrera de epitelio,
bacterias (Shigella y E. coli)31 (Figura 7). estimulando la producción de IgA, fomentando
la compactación apical de las uniones cerradas
EVIDENCIA CIENTÍFICA DEL USO DE PRO- y, en general, al desarrollo del sistema inmune. Y
BIÓTICOS también funciones sobre el metabolismo de los
carcinógenos de la dieta, la síntesis de vitaminas
Los probióticos son microorganismos no pa- (vitamina K, biotina, folatos), la absorción de
tógenos que cuando son ingeridos ejercen iones (Mg, Ca, Fe), la fermentación de residuos
A B
4% 4%
4%
4% 15% 22%
23%
20%
9%
12%
5%
53% 25%
África Europa
Bacteroidetes Firmicutes Bacteroidetes Firmicutes
Prevotella Acetitomaculum Otros Alistipes Acetitomaculum Otros
Xylanibacter Faecalibacterium Bacteroides Faecalibacterium
Subdoligranulum Roseburia
Subdoligranulum
Figura 7. Diferencias en la microbiota en niños de Europa y África. De Filippo C, et al. Impact of diet in shaping
gut microbiota revealed by a comparative study in children from Europe and rural Africa. PNAS.2010;3-6.
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Zamudio-Vázquez VP et al. Microbiota gastrointestinal en pediatría
dietéticos no digeribles y la producción de Estudios recientes sugieren que tanto las Bi-
energía mediante la síntesis de ácidos grasos de fidobacterias, como los Bacteroides parecen
cadena corta.33 tener un efecto protector contra la obesidad,39
lo que se traduce en un mayor riesgo para los
Cáncer de colon niños nacidos por cesárea. Apoyando estas in-
vestigaciones, existen estudios en roedores y en
Se ha visto una participación de la microbiota humanos donde la obesidad se relaciona con
intestinal en el cáncer de colon mediante la alteraciones en la composición de la microbiota:
producción de carcinógenos y procarcinóge- una disminución de 50% en la población de
nos.34 Se ha descrito también que la dieta rica Bacteroides y un aumento proporcional en los
en grasas y carnes, con bajo contenido de fibra Firmicutes, comparada con la microbiota de per-
vegetal, aumenta la excreción de compuestos sonas sanas no obesas.40 Esto sustenta también la
nitrosos en las heces, conocidos como sustan- teoría de que una diferencia entre poblaciones
cias promotoras del cáncer de colon. También de microorganismos que componen la microbio-
se ha visto que las aminas aromáticas heterocí- ta, el metabolismo de los sustratos y también a
clicas, producto de carnes cocinadas, inducen la producción y uso de energía.35 Por lo tanto,
a cierto tipo de bacterias de la flora bacteriana también se ha relacionado la alteración en la
intestinal que alteran la metilación del ADN de microbiota como factor que puede contribuir a
los enterocitos, afectando el uso de butirato por la fisiopatología de enfermedades metabólicas.41
las células, que impiden la síntesis normal de la
película de moco epitelial intestinal.35,36 Los Bac- Cólico infantil
teroides y Clostridium aumentan la frecuencia de
crecimiento de tumores en el colon según lo que El cólico infantil afecta a 20% en los lactantes me-
se ha observado en animales de investigación, nores de tres meses,42 lo cual es uno de los mayores
mientras que géneros como Lactobacillus y Bi- factores de riesgo para propiciar abuso infantil.43
fidobacterias parecen tener efectos protectores. La etiología de esta alteración se desconoce; sin
Aún no hay evidencia concluyente que respalde embargo, se ha encontrado una fuerte asociación
esta información; sin embargo, se considera a la con la inflamación intestinal debida a la alergia a
microbiota intestinal como un factor importante la proteína de la leche de vaca.44 Estudios recientes
que puede influir en el desarrollo de cáncer de han mostrado una diferencia en la microbiota de
colon en humanos.36 lactantes con y sin cólico45-47 lo que podría explicar
los cambios que causa esta patología: inflamación,
Obesidad producción de gas, distensión y alteración en la
motilidad intestinal.48 En una revisión sistemática
A nivel mundial la obesidad presenta un com- realizada por Valerie Sung y sus colegas, en un
portamiento epidémico. En México, para el año meta-análisis de tres estudios, se encontró una
2012, se reportó una prevalencia de 21.7% en marcada reducción en el llanto en un tiempo de
niños de 5 a 11 años. 37 En el estudio del origen 21 días en pacientes alimentados al seno materno
de esta enfermedad, actualmente no sólo se con cólico infantil utilizando Lactobacillus reuteri;49
relaciona el factor genético como determinante sin embargo, se concluye que aún deben hacerse
de la obesidad, sino que la investigación está más estudios al respecto.
señalando a la microbiota intestinal como un
factor que influye en el desarrollo de esta pa- Hay estudios que hablan sobre los beneficios del
tología.38 uso de probióticos en múltiples patologías; sin
57
Acta Pediátrica de México 2017 enero;38(1)
embargo, existen dos patologías en las que su uso relacionado con la producción de gas, anorma-
ha sido ampliamente estudiado y demostrado: lidades en la motilidad y sensibilidad.
diarrea aguda e inducida por antibióticos.
Estudios realizados en países escandinavos en-
Diarrea aguda fatizan el papel que tienen los probióticos en la
modulación de la microbiota intestinal, como
Con base a la revisión sistemática de nueve consecuencia en la regulación de la motilidad e
estudios de Van Niel y sus colaboradores se hipersensibilidad del tracto digestivo. A pesar de
recomienda el tratamiento con probióticos en que existen limitantes en estos estudios, ya que
niños con diarrea aguda, ya que se demostró ha sido difícil su comparación por factores como
que se reduce la duración de la diarrea en 0.7 diferencias en las cepas estudiadas, las dosis y
días, además de una disminución en la frecuen- la duración del tratamiento, algunos de ellos si
cia de las evacuaciones en el segundo día del han mostrado mejoría en la sintomatología de
tratamiento, demostrando también que a mayor la enfermedad.
dosis de probióticos hay mayor reducción de la
duración de la diarrea.50 Lactobacillus plantarum es una de las especies
aisladas frecuentemente en la mucosa del huma-
Diarrea por antibióticos no, tiene la particularidad de que al ser ingerida
es capaz de sobrevivir al pH ácido del estómago
La diarrea aguda por antibióticos se analizó en y duodeno y al efecto de las sales biliares en el
una revisión de seis estudios, en 707 pacien- intestino superior, además de colonizar tempo-
tes; 408 fueron tratados con probióticos y 428 ralmente el tracto gastrointestinal adhiriéndose
recibieron placebo. Se observó que el uso de a la mucosa colónica. Dicha colonización dis-
probióticos redujo significativamente la inciden- minuye los grupos bacterianos productores de
cia de diarrea asociada a antibióticos.51 gas como Veillonella spp. y Clostridia spp. Existe
evidencia que sugiere la eficacia de ciertos pro-
Es posible que conforme se realicen más estudios bióticos, como Lactobacillus plantarum 299v
sobre el uso de probióticos en diferentes enfer- puede ser capaz de reducir significativamente
medades se descubra más sobre su función y de el dolor, la distensión y las flatulencias en el
manera indirecta la importancia y el papel que síndrome de intestino irritable.52
juega la microbiota intestinal en el ser humano.
Enfermedad inflamatoria intestinal
Síndrome de intestino irritable
En cuanto a la enfermedad de Crohn y colitis
El tratamiento en esta patología es difícil, prueba ulcerativa, se refiere que en la primera el uso de
de ellos son los múltiples manejos descritos, tan- probióticos no ha llenado las expectativas que
to farmacológicos y no farmacológicos, lo que se esperaban; sin embargo, en colitis ulcerativa
muestra lo poco que se sabe en cuanto a la causa moderada y severa se han descrito beneficios
del síndrome de intestino irritable; sin embargo, tanto en la inducción a la remisión como en el
recientemente se ha sugerido una anormalidad mantenimiento de la misma, específicamente
en la microbiota colónica, similar a lo encon- utilizando una combinación de especies de
trado en el sobrecrecimiento bacteriano en el Lactobacillus, Bifidobacterium, Streptococcus o
intestino, donde se ha visto una disminución Escherichia coli Nissle. También se ha descrito
en la cantidad de bifidobacteria o lactobacillos éxito en la utilización de probióticos en la pre-
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Acta Pediátrica de México 2017 enero;38(1)
microbiota intestinal, que puede llevar a resisten- tas, según la investigación en este campo vaya
cias hacia patógenos como Clostridum difficile. aumentando.
Existen diversos trabajos que sustentan que el
uso de probióticos previene la infección por En los pacientes hospitalizados se debe tener en
C. difficile asociado a antibióticos, uno de ellos cuenta el efecto que el uso indiscriminado de
es una revisión sistemática realizada por la or- antibióticos, las comorbilidades como la hipo-
ganización Cochrane de 23 estudios controlados perfusión o la desnutrición, causan al equilibrio
aleatorizados que incluyó a 4,213 pacientes, con de la flora bacteriana llevando a graves conse-
una calidad de evidencia moderada, que sugiere cuencias como: sepsis persistente secundaria a
que los probióticos son tanto seguros como efec- translocación bacteriana, disfunción orgánica
tivos en reducir el riesgo de Infección asociada a múltiple y la muerte. Por esto, y por muchas
diarrea por C. difficile en un 64%.65 Una revisión otras acciones que pudieran no haber sido
realizada por Na, Kelly y su grupo, concluye que descritas aún, el entendimiento y el estudio de
los lactobacillus, que contienen combinación de la microbiota gastrointestinal podrían cambiar
probióticos y S. boulardii podrían ser efectivos en el enfoque preventivo y terapéutico de muchas
la prevención de la infección por C. difficile en enfermedades.
pacientes en riesgo; sin embargo, comentan que
este hallazgo está basado en estudios pequeños y Finalmente, es importante fomentar la alimenta-
que se requieren más estudios bien controlados ción de los niños con leche materna, así como
para confirmarlo.66 limitar en lo posible los nacimientos vía cesárea.
60
Zamudio-Vázquez VP et al. Microbiota gastrointestinal en pediatría
10. Kim E. Barrett. Gastrointestinal Physiology. 2006;6:113-117. synbiotics. Gastroenterol Clin North Am. 2005;34(3):413-
11. Neish AS. The gut microbiota and intestinal epithelial cells: 36.
a continuing dialogue. Microbes Infect. 2002;4(3):309-17. 28. Caraborri M, Scirocco A. The gut-brain axis: Interactions
12. Gómez Duque M. Composición y funciones de la flora between enteric microbiota, central and enteric nervous
bacteriana intestinal Repertorio de Medicina y Cirugía. systems. Anals of Gastroenterology. 2015;28:1-7.
2011;20(2):74-82. 29. Bäckhed F, Ley RE, Sonnenburg JL, Peterson DA, Gordon JI
13. Marko K. El papel de la microbiota en la alergia. Ann Nestlé. Host-bacterial mutualism in the human intestine. Science.
2009;67:19-26. 2005;307:1915–20.
14. Lavender T, Hofmeyr GJ, Neilson JP, Kingdon C, Gyte 30. Cordain L, et al. Origins and evolution of the Western diet:
GML: Caesarean section for non-medical reasons at term. Health implications for the 21st century. Am J Clin Nutr.
Cochrane Database of Systematic Reviews. 2006;3. Art. 2005;81:341–354.
No.: CD004660. DOI:10.1002/14651858.CD004660.pub2. 31. De Filippo Ci, Cavalieri D, Di Paola M., et al. Impact of
15. Biasucci G, Benenati B, Morelli L, Bessi E, Boehm G. Cesa- diet in shaping gut microbiota revealed by a comparative
rean delivery may affect theearly biodiversity of intestinal study in children from Europe and rural Africa. PNAS.
bacteria. J Nutr. 2008;138:1796S–800S. 2010;107(33):14691–6.
16. Bjorksten B, Sepp E, Julge K, Voor T, Mikelsaar M. Allergy 32. Guidelines for the evaluation of probiotics in food. .Joint
development and the intestinal flora during the first year FAO/WHO Working group report on drafting guidelines
of life. J Allergy Clin Immunol. 2001;108:516–20. for the evaluation of probiotic in food. London, Ontario,
Canada. 2002;1:5-7.
17. Negele K, Heinrich J, Borte M, von Berg A, et al. LISA Study
Group.Mode of delivery and development of atopic disea- 33. Kligler B. Probiotics in Children. Pediatric Clinics of North
ses during the first 2 years of life. Pediatr Allergy Immunol. America. 2007;54(6): 949-67.
2004;15:48–54. 34. Ojetti V, Gigante G, et al. Microbiota imbalance and
18. Hällström M, Eerola E, Vuento R, Janas M, Tammela O. gastrointestinal diseases. Dig Liver Dis suppl. 2009;3(2):
Effects of mode of delivery and necrotising enterocolitis 35-9.
on the intestinal microbiota in preterm infants. Eur J Clin 35. Montalto M, D.Onofrio F, et al. Intestinal microbiota and
Microbiol Infect Dis. 2004;23:463-70. its functions. Dig Liver Dis suppl. 2009;3(2):30-4.
19. Adlerberth I. Factors influencing the establishment of 36. Guarner F, Malagelada JR. Gut flora in health and disease.
the intestinal microbiota in infancy. En Bier D, German J, Lancet. 2003;361(9356):512-9.
Lönnerdal B (eds): Personalized Nutrition for the Diverse 37. Encuesta Nacional de Salud y Nutrición 2012. Resultados
Needs of Infants and Children. Nestec Ltd., Vevey/S; Karger. nacionales. Pág. 106
Nestlé Nutr Workshop 2008;62:13-33.
38. Hill JO. Understanding and addressing the epidemic of
20. Szajewska H. Cesarean section delivery and gut microbiota: obesity: an energy balance per spective. Endocr Rev.
early colonization patterns and later outcomes. The Nest. 2006;27:750-76.
2009;26:2-3.
39. Reinhardt C, Reigstad CS, Bäckhed F.Intestinal microbiota
21. Grönland MM, Lehtonen OP, Eerola E, Kero P: Fecal mi- during infancy and its implications for obesity. J Pediatr
crobiota in healthy infants born by different methods of Gastroenterol Nutr. 2009;48:249-256.
delivery: permanent changes in intestinal flora after cesa-
40. Marchesi J, Shanahan F. The normal intestinal microbiota.
rean delivery. J Pediatr Gastroenterol Nutr. 1999;28:19-25.
Curr Opin Infect Dis. 2007;20(5):508-13
22. Saavedra J. Probióticos, inmunidad y salud en pediatría.
41. Cani PD, Delzenne NM. The role of the gut microbiota in
Gaceta Médica de México. 2001;147(S1):9-21.
energy metabolism and metabolic disease. Curr Pharm
23. Weng M, Walker W. Bacterial colonization, probiotics, and Des. 2009;15(13):1546-58.
clinical disease. J Pediatr. 2006;149(5): S107-S114.
42. Lucassen PL, Assendelft WJ, van Eijk JT, Gubbels JW, Douwes
24. O.Toole PW, Claesson MJ. Gut microbiota : changes throug- AC, van Geldrop WJ. Systematic review of the occurrence
hout the lifespanfrom infancy to elderly. Int Dairy J. 2010; of infantile colic in the community. Arch Dis Child. 2001;84
20(4): 281-91. (5):398’403.
25. Tiihonen K, Ouwehand AC, Rautonen N. Human intes- 43. Barr RG, Trent RB, Cross J. Age-related incidence curve
tinal microbiota andhealthy ageing. Ageing Res Rev. of hospitalized shaken baby syndrome cases: convergent
2010;9(2):107-16. evidence for crying as a trigger to shaking. Child Abuse
26. Firth M. "Trastornos de Motilidad Gastrointestinal en el Pa- Negl. 2006;30(1):7-16.
ciente Anciano." Gastrointestinal Motility Problems in the 44. Thompson-Chagoyan OC Fallani M, Maldonado J, et al.
Elderly Patient. Gastroenterology. 2002;122:1688-1700. Faecal microbiota and short-chain fatty acidlevels in faeces
27. Bengmark S. Bioecologic control of the gastrointestinal from infant with cow´s milk protein allergy. Int Arch Allergy
tract: the role of flora and supplemented probiotics and Immunol. 2001;156(3): 325-332.
61
Acta Pediátrica de México 2017 enero;38(1)
45. Lehtonen L, Korvenranta H, Eerola E. Intestinal microflora Controlled Trial Reserch Support, Non-U.S. Gov´t]
in colicky an noncoliky infants: bacterial cultures and 2009;7:1202-9, 9 e 1.
gas-liquid chromatography. J Pediatr Gastronterol Nutr. 56. Sanders ME, Guarner F, et al. An update on the use and
1994;19(3):310-314. investigation of probiotics in heath and disease. Gut
46. Savino F, Cresi F, Pautasso S, et al. Intestinal microflora 2013;62:787-796.
in brestfed colicky and non-colicky infants. Acta Paediatr. 57. Bjorksten B, Sepp E, Julge K, et al. Allergy development
2004;93(6):825-829. and the intestinal microflora during the first year of life. J
47. Pärtty AK, Kalliomäki M, Endo A. Salminen S, Isalauri E. Allergy Clin Immunol [Research Support, Non-U.S. Gov’t]
Compositional development of Bifidobacterium an Lac- 2001;108:516–20.
tobacillus microbiota is linked with crying and fussing in 58. Folster-Holst R. Probiotics in the treatment and prevention
early infancy. PLoS One. 2012;7(3):e32495. of atopic dermatitis. Ann Nutr Metab 2010;57:16-19.
48. Cohen-Silver J, Ratnapalan S. Management of Infantile 59. Neu J, Walker WA. Necrotizing enterocolitis. N Engl J Med
colic: a review. Clin Pediatr (Phila). 2009;48(1):14-17. 2011;364:255-64.
49. Sung V, Collett S. Probiotics to Prevent or Treat Excessive 60. Wang Y, Hoening JD, Malin KJ, et al. 16S rRNA gene-based
Infant Crying Systematic Review and Meta-analysis. JAMA analysis of fecal microbiota from preterm infants with and
Pediatrics. doi:10.1001 2013;E1-E8. without necrotizing enterocolitis. ISME J 2009;3:944-54.
50. Van Niel CW et al. Lactobacillus Therapy for Acute Infec- 61. Deshpande G, Rao S, Patole S, et al. Update meta-analysis
tious Diarrhea in Children : A Meta-analysis. Pediatrics. of probiotics for preventing necrotizing enterocolitis in
2002;109:678–84. preterm neonates. Pediatrics 20100;125:921-30.
51. Bradley CJ, et al. Probiotics for pediatric antibiotic-asso- 62. Awad H, Mokhtar H, Imam SS, et al. Comparison between
ciated diarrhea : a meta-analysis of randomized placebo killed and living probiotic usage versus placebo for de pre-
controlled trials. CMAJ. 2006;175:377-83. vention of necrotizing enterocolitis and sepsis in neonates.
52. Bixquert Jiménez M. Treatment of irritable bowel syndrome Pak J Biol Sci. 2010;13:253-62.
with probiotics. An etiopathogenic approach at last? Rev 63. Thomas DW, Greer FR. Probiotics and prebiotics in pedia-
Esp Enferm Dig. 2009;101:553-564. trics. Pediatrics 2010;126:1217-31.
53. Kruis W, Fric P, Pokrotnieks J, et al. Maintaining remission 64. Anabrees J, Bassler D, et al. Probiotics for prevention of
of ulcerative colitis with the probiotic Escherichia coli necrotizing enterocolitis in preterm infants. Cochrane
Nissle 1917 is as efectiva as with stardard mesalazine. Gut Database Sist Rev 2011(3):CD005496.
[Clinicial Trial Multicenter Study Randomized Contrrolled 65. Goldenberg JZ, Ma SSY, Saxton JD, Martzen MR, Vandvik PO,
Trial] 2004;53:1617-23. Thorlund K, Guyatt GH, Johnston BC. Probiotics for the pre-
54. Miele E, Pascarella F, Giannetti E, et al. Effect of a vention of Clostridium difficile-associated diarrhea in adults
probiotic preparation (VSL#3) on induction and main- and children. Cochrane Database of Systematic Reviews
tenance of remission in children with ulcerative colitis. 2013, Issue 5. Art. No.: CD006095. DOI: 10.1002/14651858.
Am J Gastroenterol [Randomized Controlled Trial]. CD006095.pub3.
2009;104:437-43. 66. Na X, Kelly C. Probiotics in clostridium difficile infection.
55. Sood A, Midha V, Makharia GK, et al. The probiotic JClin Gastroenterol. 2011 Nov;45 suppl:S1 54-8.
preparation, VSL #3 induces remission in patients 67. Aroniadis OC, Brandt LJ. Fecal microbiota transplanta-
with mild-to-moderately active ulcerative colitis. Clin tion: past, present and future. Curr Opin Gastroenterol
Gastrenterol Hepatol [Multicenter Study Randomized 2013;29:79-84.
62