L Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 215

(1997)

35–48 Pemrosesan sampah daun oleh siput Terebralia palustris (Linnaeus) dan
kepiting sesarmid di hutan bakau Afrika Timur (Gazi Bay, Kenya)
aa, ba * FJ Slim, MA Hemminga, C. Ochieng, NT Jannink, E. Cocheret de ac `la Moriniere, G. van
der Velde
aNetherlands Institute of Ecology, Pusat Estuari dan Ekologi Pesisir, Korringaweg 7, 4401 NT Yerseke, Belanda bKenya
Institut Penelitian Kelautan dan Perikanan , PO Box 81651, Mombasa, Kenya cUniversity of Nijmegen, Departemen
Ekologi, Toernooiveld, 6525 ED Nijmegen, Belanda
Mendapat 12 April 1996; direvisi 23 Desember 1996; diterima 8 Januari 1997
Abstrak
Data kuantitatif pada aktivitas penghapusan daun sampah organisme makrozoobenthik di hutan mangrove Afrika Timur
hampir tidak ada. Dalam penelitian ini, aktivitas pembuangan sampah ditentukan dalam dua jenis tegakan mangrove yang
berbeda di Teluk Gazi (Kenya). Dalam vegetasi tagal Ceriops yang relatif tinggi, yang hanya dibanjiri saat pasang purnama,
siput deterivator Terebralia palustris (Linnaeus) adalah organisme makrobenthik utama yang bertanggung jawab atas
pemindahan litter 13. Analisis nilai d C jaringan kaki siput menunjukkan segregasi dalam makanan yang dikonsumsi oleh
individu di bawah dan di atas ukuran 50 mm, sesuai dengan pengamatan bahwa hanya individu yang lebih besar yang makan
pada daun serasah. Pada tegakan Rhizophora mucronata yang rendah, yang dibanjiri oleh air pasang, kepiting Sesarma
guttatum (H. Milne Edwards) bertanggung jawab atas sebagian besar pembuangan sampah (konsumsi dan penguburan).
Ketersediaan air di tegakan C. tagal, yang disebabkan oleh genangan air pasang atau oleh curah hujan, merupakan faktor
penentu jumlah sampah yang dibuang. Ketika tegakan tetap kering di sekitar air, pembuangan sampah rata-rata, sebagai
persentase dari sampah jatuh, hanya 0,8%. Dalam kondisi basah di sekitar musim semi, persentase ini jauh lebih tinggi:
masing-masing 41,6% di malam hari dan 25,2% per hari. Angka-angka ini mencerminkan perilaku T. palustris, yang tidak
aktif dalam kondisi kering untuk menghindari kekeringan. Penghapusan serasah median di vegetasi R. mucronata,
dinyatakan sebagai persentase dari litter fall, adalah 40,3% pada siang hari dan 21,7% pada malam hari. Tidak ada hubungan
yang diamati antara siklus bulan dan aktivitas kepiting pengolahan serasah. Dengan mempertimbangkan perbedaan dalam
frekuensi dan durasi penggenangan, dan dalam aktivitas pembuangan sampah oleh hewan benthik terkait dengan tinggi
pasang surut dan siklus siang / malam, kami memperkirakan bahwa di mangrove Afrika Timur ini, pada
*
Penulis yang sesuai.
0022-0981 / 97 / $ 17.00 © 1997 Elsevier Science BV Semua hak dilindungi undang-undang PII S0022-0981 (97) 00029-4
36 FJ Slim et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35-48
rata-rata, 11,2% dan 18,6% dari sampah yang jatuh diproses oleh hewan makrobenthic di C. tagal dan di R. mucronata
vegetasi, masing-masing. Hasil kami menunjukkan bahwa pemindahan sampah daun yang gugur di hutan bakau tidak
dipengaruhi oleh komunitas benthik yang didominasi oleh kepiting saja, tetapi aktivitas memakan siput juga mungkin
signifikan. © 1997 Elsevier Science BV
Kata kunci: Mangrove; Serasah daun; Pengolahan sampah; Kepiting Sesarmid; Siput; Terebralia palustris
1. Pendahuluan
Mangrove adalah sistem terbuka, terkait dengan perairan pesisir oleh arus pasang surut. Sejauh mana bahan
organik yang dihasilkan diekspor ke ekosistem yang berdekatan ditentukan oleh faktor fisik dan biologis
(Robertson et al., 1992; Woodroffe, 1992). Di antara faktor-faktor terakhir adalah fauna bentik. Proporsi besar
dari serasah daun yang disimpan di lantai hutan dapat dikonsumsi atau dikubur oleh kepiting (Sasekumar dan
Loi, 1983; Robertson, 1986, 1991; Lee, 1989; Micheli et al., 1991; Robertson dan Daniel, 1989). Para penulis
yang terakhir, misalnya, menunjukkan bahwa kepiting dihapus antara 24 dan 79% dari serasah tahunan jatuh di
berbagai jenis hutan bakau di Australia timur laut. Jelas, konsumsi dan penguburan serasah di hutan bakau oleh
hewan bentik mungkin memiliki efek mendalam pada jalur energi dan aliran materi di dalam hutan dan
pertukaran bahan organik dengan sistem di dekatnya. Khususnya aktivitas pemindahan kotoran kepiting dari
keluarga Sesarmidae telah dipelajari secara ekstensif (misalnya, Robertson, 1986; Giddins et al., 1986; Lee,
1989; Robertson dan Daniel, 1989; Camilleri, 1992; Emmerson dan McGwynne, 1991; Micheli et al., 1991).
Jauh lebih sedikit yang diketahui tentang dampak invertebrata makrobenthic lainnya, terutama siput, pada
pengolahan serasah bakau (Soemodihardjo dan Kastoro, 1977; Nishihira, 1983; Camilleri, 1992; Proffitt et al.,
1993).
Peran fauna bentik dalam pengolahan sampah mungkin berbeda di berbagai belahan dunia. Perbandingan
terakhir antara fauna kepiting dari daerah bakau di Florida dan di Australia timur laut mendukung paradigma
yang ada bahwa kepiting adalah prosesor sampah yang relatif lebih penting di Indo-Pasifik Barat daripada di
dunia biogeografi Karibia (McIvor dan Smith III, 1995). Data lapangan kuantitatif pada pembuangan sampah
oleh hewan bentik di Afrika Timur hampir tidak ada, dengan hanya perkiraan kasar yang telah dilaporkan
(Micheli et al., 1991). Dalam penelitian ini, tingkat pemindahan serasah daun oleh hewan makrobenthic di
monospesifik berdiri Rhizophora mucronata dan Ceriops tagal di hutan bakau Afrika Timur diselidiki. Studi ini
adalah bagian dari proyek yang lebih luas tentang berfungsinya hutan mangrove ini dan keterkaitan antara hutan
bakau dan padang lamun yang berbatasan dan terumbu karang (Hemminga et al., 1994, 1995; Middelburg dkk.,
1996; Slim dkk. ., 1996a, b). Di tegakan R. mucronata yang rendah, kepiting sesarmid adalah unsur utama
dalam makrozoobentos. Pada tegakan C. cirinya yang lebih tinggi, gastropoda Terebralia palustris dan kepiting
fiddler mendominasi makrozoobentos. Tingkat pembuangan sampah ditentukan dikombinasikan dengan data
pada litter fall dan frekuensi penggenangan untuk memperkirakan eflux tide-mediated dari serasah daun dari
kedua jenis tegakan mangrove.
FJ Slim dkk. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35–48 37
2. Bahan dan metode
2.1. Lokasi studi
Hutan bakau di Gazi Bay terletak sekitar 50 km selatan Mombasa (Kenya, Afrika Timur). Teluk (48259 S,
398309 E) terlindung dari Samudra Hindia oleh semenanjung ke timur dan terumbu karang tepi ke selatan. Total
pembayaran 2 menempati area seluas 18 km. Vegetasi mangrove di teluk mencakup area seluas 2 6,61 km.
Sebanyak delapan spesies bakau ditemukan di hutan (Hemminga et al., 1994). Spesies ini sebagian besar
terjadi dalam pola zonasi yang jelas, berjalan kira-kira sejajar dengan garis air rendah. Eksperimen ini pada
pengusiran serasah daun oleh hewan makrobenthic dilakukan dalam dua plot tunggal 20 m320 m di stan
monospesifik R. mucronata dan C. tagal. Plot R. mucronata terletak paling dekat dengan garis air rendah, dan
banjir pada setiap pasang, sedangkan plot C. tagal terletak di ketinggian yang lebih tinggi, dan hanya banjir
sebentar (0,5-2 jam) selama periode pasang musim semi. Biomassa dan serasah jatuh di plot ini telah dijelaskan
dalam studi sebelumnya (Slim et al., 1996a). Karakteristik situs yang relevan dengan penelitian ini ditunjukkan
pada Tabel 1.
2.2. Eksperimen penghapusan daun
Untuk menilai tingkat penghilangan daun oleh makrobenthos, daun senjung dari C. tagal dan R. mucronata
yang telah ditandai diletakkan pada sedimen dari masing-masing berdiri selama pasang surut. Daun yang
digunakan dalam percobaan ini berwarna kuning, daun senescent, dipetik dari pohon kurang dari 24 jam
sebelum dimulainya percobaan. Garis besar setiap daun individu ditelusuri pada transparansi, memungkinkan
penggunaan kamera video dan perangkat lunak penganalisa gambar digital untuk memperkirakan luas
permukaannya. Garis nilon tipis (f 50,3 mm) dengan panjang sekitar 1,5 m terhubung ke tangkai daun. Garis ini
memiliki label untuk identifikasi daun. Pada awal surut, garis-garis dengan daun 2 dilekatkan pada batang atau
akar pancang pohon. Empat situs, masing-masing ca. Ukuran 15 m dan pada jarak 10 m dari satu sama lain,
digunakan di setiap tegakan vegetasi, untuk memperhitungkan variasi spasial. Di setiap situs, sepuluh daun
berlabel ditata. Jumlah tethered daun diperkenalkan di plot percobaan kecil dibandingkan dengan jumlah daun
Tabel 1 Karakteristik C. tagal dan situs studi R. mucronata (data dari Slim et al., 1996a)
Unit Ceriops Rhizophora
22 Stem density No. 100 m 164664 198667 22 Biomass DW kg m 4.0160.34 24.964.01 22 21 Sampah jatuh DW gm hari
1.0560.49 2.5161.15 22 21 Sampah jatuh Tidak. Daun m hari 2.9261.37 1.9760.98 22 Sampah stok No. daun m 5.361.9
2.761.1 21 Waktu banjir min. 116 575 Waktu banjir% 8.1 39.9 Frekuensi banjir% dari banjir pasang 35 100
38 FJ Slim et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35–48
secara alami ada dalam plot, dan oleh karena itu, tidak secara substansial mengubah kepadatan serasah daun di
plot. Pada akhir pasang surut, daun-daun ditemukan dan garis besarnya dilacak pada gambar awal pada
transparansi untuk mengukur luas daun yang dibuang. Kami mempelajari hanya surut periode, seperti kepiting
sesarmid hanya aktif sehubungan dengan penghapusan daun sampah selama pembentukan pasang surut sedimen
bakau, dan genangan pasang surut dari situs Ceriops terjadi hanya sebentar (0,5-2 jam) selama musim semi
pasang (yaitu, 8,1% dari total waktu; Tabel 1). Terebralia palustris, spesies yang tampak sebagai hewan
macobenthic yang mendominasi proses daun di stupa C. tagal, sering diamati makan selama periode non-
inundasi. Kami tidak tahu apakah makan terus selama penggenangan situs (daun sebagian besar hanyut dari
situs Ceriops pada peristiwa ini), tetapi mengingat periode pendek dan jarang dari genangan, kami menganggap
periode ini tidak relevan untuk pengolahan sampah daun total oleh siput.
Eksperimen berulang dilakukan selama musim semi, periode pasang surut dan pertengahan, dengan pasang
surut terjadi baik pada siang dan malam hari. Waktu pemaparan daun dicatat. Eksperimen dibentuk sedemikian
rupa sehingga setiap eksperimen berlangsung baik sepenuhnya dalam periode gelap (yaitu, malam, antara 1830–
0500) atau dalam periode cahaya (yaitu, hari, antara 0500–1830).
2.3. Pengamatan pada Terebralia palustris
T. palustris dipelajari secara lebih rinci. Kepadatan siput pada sedimen bakau dinilai dengan menghitung
semua siput yang ada di 13 petak 2,5 m32,5 m. Kandungan air T. palustris dinilai, sekali dalam kondisi basah,
setelah plot dibanjiri oleh delapan pasang tinggi berturut-turut, dan sekali dalam kondisi kering, setelah empat
pasang naik berturut-turut gagal mencapai tegakan. Bobot segar (FW) dari siput diukur setelah membilas hewan
untuk menghilangkan puing-puing yang menempel dan mengeringkan hewan dengan kertas tisu. Berat kering
(DW) diukur setelah pengeringan sampai berat konstan pada 708C. Kedua pengukuran termasuk shell.
Distribusi ukuran dinilai dengan mengukur panjang cangkang semua siput yang ada dalam tiga kotak berukuran
2,5 m32,5 m. Untuk mengkonfirmasi kesan visual bahwa siput berkumpul di dekat batang-batang pohon ketika
plot tidak banjir selama gelombang tinggi berturut-turut, jumlah siput dihitung dalam lingkaran konsentris
sekitar lima pohon yang berbeda pada saat air dan air pasang.
Ketergantungan dari siput pada daun Jatuh dari C. tagal sebagai sumber makanan diselidiki dengan
menganalisis rasio isotop karbon stabil jaringan otot (kaki) dari siput dari berbagai kelas ukuran. Siput yang
digunakan untuk analisis isotop dikumpulkan dari tegakan C. tagal setelah periode kering di mana sembilan kali
ombak tinggi berturut-turut tidak membanjiri tegakan. Bekicot kelaparan selama dua hari, untuk memastikan
pengosongan saluran pencernaan. Untuk memfasilitasi pemisahan jaringan lunak dan cangkang, hewan dimasak
dalam air mendidih selama lima menit, setelah itu dikeringkan pada 708C dan disimpan. Sampel yang
dikumpulkan dari jaringan kaki siput dibentuk untuk setiap kelas panjang 5 mm berturut-turut, setiap sampel
yang mengandung jaringan dari setidaknya tiga spesimen yang berbeda. Sampel dihancurkan (Retsch, Vibratory
Ball Mill) dan komposisi isotop karbon ditentukan menggunakan spektrometer massa Finnigan Delta S setelah
pembakaran on-line dari bahan organik dalam Carlo Erba (NA1500) Elemen
FJ Slim et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35–48 39
Analyzer. Data isotop dilaporkan dalam notasi, dengan PDB batu kapur sebagai standar.
2.4. Prosedur statistik
Untuk setiap situs, area daun yang ditata dan diambil dihitung dengan menjumlahkan luas daun dari sepuluh
daun yang ditata. Persentase pembuangan sampah jatuh dihitung dari luas daun fraksi diambil per situs dibagi
dengan luas daun ditetapkan per situs.
Sebelum analisis statistik, persentase penghapusan sampah berubah secara bersudut. Perbedaan dalam
pembuangan sampah sebagai hasil dari tingkat air di plot (yaitu, ketinggian air saat air pasang) sebelum periode
eksperimen atau sebagai hasil dari waktu hari percobaan dianalisis menggunakan analisis kovarian dengan
model linier umum. Variabel dependen adalah persentase sampah yang berubah bersudut-sudut. Variabel kelas
independen adalah waktu hari dengan dua tingkat (yaitu, siang dan malam) sedangkan tingkat air pasang tinggi
sebelum percobaan digunakan sebagai variabel kontinu independen. Perbedaan dalam sarana diuji menggunakan
metode kuadrat terkecil. Median dan interval kepercayaan 95% yang disajikan di bawah ini dihitung dari
transformasi belakang persentase rata-rata perubahan sudut serasah sampah, menggunakan pendekatan
terdistribusi normal.
3. Hasil
3.1. Pemindahan kotoran pada tegakan C.
Secara keseluruhan analisis kovarian menunjukkan bahwa hubungan antara siang dan malam sangat berbeda
untuk kondisi basah dan kering (yaitu, tergantung pada apakah air pasang sebelum percobaan membanjiri
tegakan atau tidak). Oleh karena itu diputuskan untuk secara terpisah menganalisis penghapusan sampah di
bawah kondisi ini. Gambar. 1 menunjukkan hasil percobaan individu, yang jelas menunjukkan bahwa persentase
pembuangan sampah umumnya jauh lebih tinggi selama kondisi basah daripada saat kondisi kering. Data juga
menunjukkan bahwa dua dari eksperimen individu memberikan hasil yang jelas menyimpang. Dalam satu
percobaan, persentase pembuangan sampah yang tinggi diamati, meskipun plot belum dibanjiri sebelum
percobaan. Penjelasan yang paling mungkin dari temuan ini adalah bahwa curah hujan telah menyebabkan
kondisi lembab di stand. Percobaan lain menghasilkan persentase penyisihan yang luar biasa rendah, mungkin
karena kelembaban dalam dudukannya minimal, karena waktu banjir yang relatif singkat dan periode kering
sebelumnya yang berlangsung selama 20 jam; Selain itu, eksperimen ini berlangsung selama waktu terpanas hari
itu. Hasil dari kedua eksperimen ini tidak termasuk dalam analisis statistik (Tabel 2). Jika plot tidak dibanjiri
oleh air yang tinggi sebelum percobaan (yaitu, kondisi kering pada Tabel 2), persentase sampah yang dibuang
kurang dari 2% dalam semua kasus, dan tidak ada perbedaan signifikan yang ditemukan antara siang dan
malam. Namun, jika plot telah dibanjiri oleh air yang tinggi sebelum percobaan (yaitu, kondisi basah), banyak
lagi bahan daun telah dihilangkan. Dalam kondisi terakhir, pemindahan serasah juga
40 FJ Slim et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35–48
Gambar 1. Persentase sampah daun yang dibuang oleh T. palustris dari tegakan C. tagal. Pengamatan (d, hari; n, malam)
dilakukan setelah perairan tinggi (HW) dengan tingkat pasang surut yang berbeda. Data yang dilingkari dikeluarkan dari
analisis statistik (lihat teks). Panah menunjukkan elevasi pasang dari tegakan C. tagal.
secara signifikan berbeda antara siang dan malam (P, 0,01). Setelah tingkat air yang tinggi 330 cm di atas datum
(yaitu, sekitar 50 cm di atas tingkat sedimen di tegakan C. tagal), persentase rata-rata pembuangan sampah
adalah sekitar 1,6 kali lebih tinggi pada malam hari daripada siang hari: 41,6% (95% CI : 35,3-48,1%) dan
25,2% (95% CI: 19,8–31,1%), masing-masing.
3.2. Pengamatan pada Paludri Terebralia
Kerapatan T. palustris di C. tagal berdiri adalah 33.0610.2 (n 513) individu 22 m. Panjang rata-rata siput
adalah 44.9615,5 mm (n 5828). Siput dengan cangkang lebih kecil dari 20 mm atau lebih besar dari 85 mm
hanya ditemukan dalam jumlah kecil; perbedaan spasial yang besar dalam pola kepadatan antar lokasi juga
dapat diamati (Gambar 2). Serasah di C. tagal berdiri tampaknya hanya dikonsumsi oleh lebih besar (50.000 mm
panjang shell) individu. Siput ini diamati untuk memakan daun serasah, tetapi juga pada propagul dan kadang-
kadang daun hijau hadir di lantai hutan. Selanjutnya,
Tabel 2 Median dan 95% interval kepercayaan dari persentase sampah daun dikeluarkan dari tegakan C.
Kondisi periode Median CI P n
Dry Day 0.81 0.37– 1.42 3 Malam 0.71 0.30– 1.28 0.777 3 Hari Basah 25.22 19.78–31.08 8 Malam 41.60 35.26–48.08, 0,01
6
P nilai pada tes untuk perbedaan antara siang dan malam; ANCOVA; n, jumlah percobaan.
FJ Slim dkk. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35–48 41
Gambar 2. Distribusi ukuran dari siput T. palustris pada tiga lokasi berbeda (A, B, C) pada tegakan C. tagal.
Ditemukan bahwa selama perburukan, siput tidak aktif dan bergerombol di lantai hutan di sekitar batang dan
akar lutut pohon (Tabel 3). Tempat-tempat ini diarsir dari sinar matahari langsung dan karenanya lebih lembab.
Orang-orang kecil sering sebagian membenamkan diri ke tanah. Pada saat musim semi, siput bergerak aktif,
meninggalkan jejak yang jelas pada sedimen basah dan memakan sampah. Kandungan air siput, terutama dari
spesimen yang lebih besar yang dikumpulkan selama periode kering di sekitar air pasang, jauh lebih rendah
daripada siput yang dikumpulkan selama periode basah (Gambar 3). Kandungan air rata-rata dari siput yang
dikumpulkan selama periode basah adalah 18,162,4% dari berat segar (termasuk kerang; n 540). Angka ini
secara signifikan lebih rendah untuk mereka yang dikumpulkan selama periode kering (15,564,7%; n 552; t-test;
P, 0,01).
13 Nilai d C (Gbr. 4) dari otot kaki siput menunjukkan penurunan yang cukup besar untuk individu yang
lebih besar dari 50 mm, yaitu hewan yang diamati untuk memakan C. tagal litter. Siput yang lebih kecil, dengan
panjang cangkang mulai dari 20,1 hingga 49,0 mm, memiliki rata-rata 13 d C nilai 218,1 ‰ (SD 560,24; n 55),
sedangkan siput lebih besar dari 60 mm memiliki
Tabel 3 Densitas T. palustris di lingkaran konsentris (dengan jari-jari 20, 40 dan 60 cm) di sekitar pohon C. tagal dalam
kondisi kering dan basah
Lingkaran Kering Basah
0–20 47,8635,9 17,8615,2
(380) (28) 20–40 15,4617,1 16,2616,1
(41) (26) 40–60 6.465.0 28.069.4
(10) (45) 0–60 69.6648.9 62.0637.3
(61) (55)
2 Mean6S.D. (n 55). Dihitung kepadatan per m di dalam kurung.
42 FJ Slim dkk. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35–48
Gambar. 3. Hubungan antara panjang cangkang dan kandungan air T. palustris selama periode basah (□) dan kering (■) pada
tegakan C. tagal. Garis regresi ditampilkan: Y 5 2 0,4X 120,9 (periode basah); Y 5 21.2X 120.8 (periode kering). Untuk
keterangan lebih lanjut, lihat teks.
13 13 rata-rata nilai C iklan 221,3 ‰ (SD560.34; n 56). Sebagai perbandingan, d C dari C. tagal daun di Gazi
bay adalah 224,1 ‰ (Hemminga et al., 1994).
3.3. Pemindahandi R. mucronata berdiri
kotoranKepiting Sesarma guttatum sering dapat diamati makan dan mengubur jatuhdC
13 Gambar. 4. PerubahanT. palustris otot kaki dengan peningkatan panjang cangkang. Hewan dikumpulkan dari tegakan C.
tagal.
FJ Slim dkk. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35–48 43
Tabel 4 Median dan 95% interval kepercayaan persentase sampah daun dikeluarkan dari R. mucronata berdiri
Periode Median CI P
Hari 40.3 33.147.7 Malam 21.7 15.6-28.6, 0,01 11
P nilai pada menguji perbedaan antara siang dan malam; ANCOVA; n, jumlah percobaan.
Daun-daun. Dalam percobaan, daun dikubur dianggap 100% dihilangkan, yaitu, tidak tersedia untuk transportasi
pasang surut. Persentase rata-rata sampah yang dibuang di R. mucronata berdiri selama siang hari secara
signifikan lebih tinggi daripada pada waktu malam: 40,3% (95% CI: 33,1–47,7%) dan 21,7% (95% CI: 15,6-
28,6 %), masing-masing (Tabel 4). Berbeda dengan pola pemindahan sampah pada tegakan C. tagal, tidak ada
perbedaan signifikan yang ditemukan antara tingkat banjir dan persentase sampah yang dibuang.
4. Diskusi
4.1. Penghapusan serasah daun di stand C. tagal.
Pengguna makrobenthik eksklusif dari serasah daun di dahan mangrove ini tampaknya siput T. palustris.
Kepiting sesarmid tidak pernah diamati di lokasi, meskipun kita tidak dapat mengesampingkan kemungkinan
bahwa mereka mungkin sesekali mengunjunginya, sedangkan kepiting fiddler yang ada di tempat (Uca lactea
dan U. inversa) tidak secara langsung memakan daun yang jatuh. Oleh karena itu, T. palustris tidak diragukan
lagi akan memainkan peran utama dalam pengolahan daun di situs tagal C.
Jelas bahwa kelembaban lingkungan merupakan faktor penentu dalam jumlah sampah daun yang dibuang dari
C. vegetasi tagal. Banjir karena air laut yang tinggi atau hujan dan kondisi malam (suhu yang lebih rendah,
penguapan yang berkurang) bertepatan dengan persentase sampah yang lebih tinggi. Hubungan antara
kelembaban dan pembuangan sampah adalah konsekuensi langsung dari perilaku T. palustris. Ketidakaktifan
siput selama periode air pasang, ketika banjir tidak mencapai tegakan, membantu mereka menghemat air karena
jejak lendir yang dihasilkan oleh siput aktif menyebabkan hilangnya air. Siput juga menghindari paparan
jaringan tubuh lunak ke sinar matahari langsung. Pengelompokan siput di sekitar pohon dan akar lutut, yaitu di
daerah yang teduh, dan kecenderungan siput kecil untuk bersembunyi di tanah yang relatif sejuk dan basah
adalah ilustrasi perilaku yang diadopsi oleh spesies yang tinggal di lingkungan intertidal untuk menghindari
bahaya pengeringan dan stres termal (McMahon dan Britton, 1983 dan referensi di dalamnya). Namun, bahkan
tanggapan perilaku T. palustris rupanya tidak dapat mencegah pengeringan parsial selama periode kering,
karena kandungan air hewan di stan C. tagal selama periode ini secara signifikan lebih rendah daripada selama
periode basah (Gambar 3).
Distribusi ukuran T. palustris (Gambar 2) menunjukkan imigrasi siput dengan panjang cangkang lebih besar
dari 20 mm ke dalam tegakan C. tagal. Menurut Rao (1938), individu dengan panjang cangkang 20 mm milik
kelas dua tahun. Individu yang lebih kecil hadir dalam jumlah besar pada sedimen gambut telanjang dekat garis
pantai
44 FJ Slim et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35-48
(FJ Slim, pers. Obs.), Pemisahan spasial antara individu muda dan tua juga diamati oleh Soemodihardjo dan
Kastoro (1977) dan disebutkan oleh Budiman (1988) dan Houbrick (1991). Wells (1980) menggambarkan
populasi T. palustris di mana individu dewasa yang lebih besar dari 50 mm dibatasi ke daerah 1,9 m di atas
datum, sementara individu yang lebih kecil yang lebih kecil hadir di lokasi yang lebih rendah di kisaran pasang
surut.
Distribusi T. palustris telah dibahas dalam kaitannya dengan karakteristik substratum (Wells, 1980; Rambabu
et al., 1987), tetapi perbedaan dalam sumber makanan yang digunakan oleh individu muda dan yang lebih tua
sebagian besar telah diabaikan. Analisis isotop karbon stabil dari jaringan kaki siput dari kelas ukuran yang
berbeda jelas menunjukkan transisi dalam sumber makanan ketika hewan mencapai ukuran sekitar 50 mm.
Individu yang lebih kecil dari 50 mm mungkin memakan lapisan tipis hitam dari bahan organik halus, yang
diendapkan selama setiap pasang tinggi. Sesuai dengan laporan oleh penulis lain (Nishihira, 1983; Houbrick,
1991), kami mengamati hanya individu yang lebih besar dari 50 mm makan pada daun serasah. 13 Penurunan
tajam dalam nilai-nilai d C pada siput yang lebih besar dari 50 mm konsisten dengan pergeseran menuju pola
makan didominasi daun. Dimorfisme trofik antara remaja dan dewasa telah dikaitkan dengan perbedaan
morfologi radikal antara dua kelompok usia 13 (Sewell, 1924; Annandale, 1924; Houbrick, 1991). Nilai d C
daun C. tagal adalah 224,1 ‰ (Hemminga et al., 1994), sehingga T. individu palustris lebih besar dari 60 13
mm, dengan nilai C ad 221,3 ‰, masih 2,8 ‰ diperkaya dibandingkan dengan sumber makanan mereka. .
Fraksi isotop karbon selama asimilasi atau respirasi sering berarti bahwa 13 nilai d C meningkat sekitar 1 ‰
ketika karbon berpindah ke tingkat trofik berikutnya (Peterson dan Fry, 1987). Ini mungkin menjelaskan
sebagian dari perbedaan. Akan tetapi, 13 seharusnya juga disadari bahwa nilai d C dari hewan tidak hanya
merupakan cerminan dari sumber makanan mereka pada saat pengambilan sampel tertentu tetapi juga pada
tingkat tertentu dari makanan mereka pada usia yang lebih muda, tergantung pada tingkat pembaruan jaringan.
Jika kita berasumsi bahwa daun jatuh dari pohon selama penggenangan stan C. tagal, yaitu 8,1% dari waktu
(Tabel 1), diekspor dari tegakan oleh air pasang, maka hampir 92% dari sampah jatuh di stan C. tagal tersedia,
setidaknya untuk beberapa waktu, agar siput dapat memberi makan. Kondisi basah yang menguntungkan untuk
pembuangan sampah hanya disebabkan oleh 35% dari pasang tinggi, yang terdistribusi merata selama 24 jam.
Menggabungkan data pada pembuangan sampah di bawah kondisi yang berbeda, adalah mungkin untuk sampai
pada perkiraan umum dari fraksi total daun sampah yang dibuang oleh siput dengan menghitung: [fraksi daun
seras yang jatuh tersedia]? [(fraksi dihapus dalam kondisi kering) 1 (fraksi dihapus dalam kondisi basah pada
siang hari) 1 (fraksi dihapus dalam kondisi basah pada malam hari)]. Jumlah ini: [(100? 0,92)]? [(0,65? 0,008) 1
(0,35? 0,5? 0,252) 1 (0,35? 0,5? 0,416)] 50,112. Jadi sekitar 11% dari total sampah daun jatuh diperkirakan
dikonsumsi oleh T. palustris di stand C. tagal. Angka ini rendah dibandingkan dengan penelitian lain pada
pemindahan sampah di hutan bakau. Robertson (1986) menemukan bahwa hingga 28% dari sampah yang
dihasilkan telah dihapus oleh kepiting sesarmid di tengah hutan intertidal. Dalam vegetasi intertidal tinggi,
sebanding dengan C. tagal berdiri di Gazi Bay, proporsi yang lebih tinggi dari daun jatuh dapat dihilangkan oleh
kepiting (Robertson dan Daniel, 1989; Micheli et al., 1991; Emmerson dan McGwynne, 1991; Steinke et al.,
1993). Perbedaan dalam persentase penyisihan sampah antara penelitian kami dan referensi ini mungkin
setidaknya sebagian terkait dengan fakta bahwa siput, dan bukan kepiting, mendominasi pengolahan sampah di
stik tag C. Kenya. Siput rentan terhadap
FJ Slim et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35–48 45
desiccation selama neap tides (Gbr. 3), dan tidak aktif selama periode ini untuk menghindari dehidrasi sebanyak
mungkin. Kepiting, di sisi lain, dapat mencari makan di musim panas dan musim semi, berkat kemampuan
mereka menggali lubang yang mencapai ke bawah permukaan air tanah, memungkinkan mereka untuk mengisi
kembali persediaan air mereka (MacNae, 1968).
Rendahnya persentase serasah daun yang dibuang pada periode air tanah dari tegakan C. tagal memungkinkan
penumpukan serasah secara bertahap di lantai hutan. Air pasang pertama yang mencapai plot mengalir keluar
dari tumpukan sampah ini. Hasil keseluruhan diduga adalah penghabisan limbah litter dari vegetasi tagal C.,
dengan transport serasah tertinggi pada awal periode pasang musim semi. Aktivitas penghilangan sampah yang
tinggi yang kami amati selama hari hujan menunjukkan bahwa berkurangnya aktivitas T. palustris selama
periode pasang surut yang ditemukan dalam penelitian ini mungkin tidak begitu terasa selama hujan musiman.
Namun, serasah jatuh berkurang di musim yang sama (Slim et al., 1996a), yang sebagian dapat membatalkan
efek dari peningkatan aktivitas.
4.2. Penghapusan serasah daun di R. mucronata berdiri
The R. mucronata berdiri bertempat beberapa spesies kepiting makan daun. Sesarma guttatum adalah spesies
yang paling umum (J. Schrijvers, pers. Comm.) Dan diamati makan dari sampah yang ada di lantai hutan.
Spesies lain yang hadir adalah Neosarmatium smithii (H. Milne Edwards) (sebelumnya disebut Sesarma smithii)
dan S. leptosoma Hilgendorf (J. Schrijvers, pers. Comm.). S. leptosoma diketahui memakan daun segar, yang
diperoleh dengan memanjat ke pohon (Vannini dan Ruwa, 1994). Menurut penulis terakhir, S. leptosoma tidak
bertanggung jawab atas pengusiran sampah daun yang gugur karena spesies ini tidak menjelajah ke permukaan
lumpur terbuka pada saat air surut. Pengamatan di Australia timur laut menunjukkan bahwa N. smithii,
sebaliknya, tidak memakan sampah yang jatuh. Giddins dkk. (1986) menemukan spesies ini secara aktif
mengubur serasah daun; Sampah yang dikubur dikonsumsi di lain waktu. Data pembuangan sampah kami
menunjukkan aktivitas yang lebih tinggi pada siang hari daripada malam hari di tegakan R. mucronata,
menunjukkan bahwa S. guttatum lebih penting untuk proses pengusiran serasah daun daripada N. smithii
nokturnal.
Mengikuti garis perhitungan yang sama seperti pada tegakan C. tagal, perkiraan pembuangan seras rata-rata
dari waktu ke waktu, sebagai pecahan dari litter total yang jatuh pada tegakan R. mucronata, adalah: [(100?
0,60)]? [(0,5? 0,403) 1 (0,5? 0,217)] 50,186. Dibandingkan dengan data dari penulis lain (Robertson dan Daniel,
1989; Micheli et al., 1991; Emmerson dan McGwynne, 1991; Steinke et al., 1993) penghapusan 18,6% dari
sampah daun adalah angka yang rendah. Robertson (1986) menyajikan 22% sebagai nilai musiman terendah
untuk hutan campuran Rhizophora di Australia. Namun, dalam angka absolut, perkiraan jumlah sampah yang
dibuang dari vegetasi R. mucronata di Gazi bay lebih besar daripada angka 22 21 22 21 yang diberikan oleh
Robertson (170 g DW saya vs 154 g DW saya, masing-masing).
Micheli dkk. (1991) menawarkan sampah berlebihan untuk kepiting (Neosarmatium meinerti dan Cardisoma
canifex) di stand Avicennia intertidal tinggi di Kenya. Mereka menghitung 22 21 pembuangan sampah harian
teoritis 14 g DW md. Di tegakan R. mucronata kami, dengan 22 21 sampah rata-rata jatuh 2,51 g DW md (Slim
et al., 1996a), pembuangan sampah rata-rata 22 21 hanya 0,47 g DW md. Nilai yang dilaporkan untuk
pembuangan sampah oleh Micheli et al. (1991) dengan demikian sangat tinggi dibandingkan dengan hasil kami
dan data yang dipublikasikan pada sampah jatuh di
46 FJ Slim et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35–48
tegakan bakau (Saenger and Snedaker, 1993). Ini mungkin menunjukkan bahwa sampah adalah sumber daya
yang membatasi untuk pengumpan sampah di hutan bakau (Camilleri, 1989).
4.3. Catatan Akhir
Data saat ini dengan jelas menunjukkan bahwa pengolahan sampah di hutan bakau bukanlah fitur unik dari
komunitas bentik yang didominasi oleh kepiting, tetapi bahwa aktivitas bekicot makan serasah seperti T.
palustris mungkin juga penting. Akan menarik untuk mengetahui apakah pentingnya T. palustris yang teramati
dalam pemindahan sampah daun tersebar luas di hutan bakau Afrika Timur. Pengolahan kotoran oleh bekicot ini
berbeda dari yang oleh kepiting sesarmid. Konsumsi dan penguburan sampah oleh kepiting akan menyebabkan
retensi nutrisi di dalam hutan (Robertson, 1986; Robertson dan Daniel, 1989; Micheli et al., 1991; Emmerson
dan McGwynne, 1991; Steinke et al., 1993). Dalam C. tagal hanya berlaku konsumsi, tetapi tidak ada
penguburan serasah yang terjadi. Nutrisi dalam kotoran yang dikonsumsi oleh T. palustris terutama akan
kembali ke sistem di faeces siput. As T. palustris is a mud dweller, its faeces are deposited on top of the
sediment. The faeces are thus available for deposit feeders, ie, young individuals of T. palustris, fiddler crabs
and other small benthic animals. Tidal flushing, however, inevitably causes a partial loss of the faeces and their
nutrient contents from the C. tagal stand. It may be hypothesized, therefore, that retention of nutrients in the
mangrove caused by litter processing T. palustris is less pronounced than nutrient retention caused by litter
processing crabs.
Acknowledgments
The present study was carried out in the framework of the projects 'Dynamics and assessment of Kenyan
mangrove ecosystems' and 'Interlinkages between Eastern- African ecosystems', both funded by the Commission
of the European Communities under the Science and Technology for Development programme (contract no.
TS2-0240- C-GDF and no. TS3-CT92-0114). Fieldwork was carried out in Kenya. The authors are indebted to
the director, Dr. E. Okemwa and his staff at the Kenya Marine and Fisheries Research Institute and the people of
the village of Gazi for positive cooperation. We thank John Didderen for his assistance in the field, PJ Slim and
P. Erftemeijer for helpful comments on earlier drafts of this paper, and J. Hendriks for statistical support. This is
NIOO-CEMO publication No. 2237.
References
Annandale, N., 1924. Note on the radula of Pyrazus palustris. Records of the Indian Museum, Vol. 26, pp.
549–551. ́ Budiman, A., 1988. Some aspects on the ecology of mangrove whelk Telescopium telescopium (Linne, 1758)
(Mollusca, Gastropoda: Potamidae). Treubia Vol 29(4), pp. 237–276. Camilleri, JC, 1989. Leaf choice by crustaceans in a
mangrove forest in Queensland. Mar Biol.,Vol. 102, pp.
453–459.
FJ Slim et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35–48 47
Camilleri, JC, 1992. Leaf-litter processing by invertebrates in a mangrove forest in Queensland. Mar. Biol.,
Vol. 114, pp. 139–145. Emmerson, WD and LE McGwynne, 1991. Feeding and assimilation of mangrove leaves by the
crab Sesarma meinerti de Man in relation to leaf-litter production in Mgazana, a warm-temperate southern African mangrove
swamp. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., Vol. 157, pp. 41–53. Giddins, RL, MJ Lucas, JS Neilson and GN Richards, 1986. Feeding
ecology of the mangrove crab Neosarmatium smithi (Crustacea: Decapoda, Sesarmidae). Mar. Ecol. Prog. Ser., Vol.33, pp.
147–155. Hemminga, MA, FJ Slim, J. Kazungu, GM Ganssen, J. Nieuwenhuize and NM Kruyt, 1994. Carbon outwelling
from a mangrove forest with adjacent seagrass beds and coral reefs (Gazi Bay, Kenya). Mar. Ecol. Prog. Ser., Vol. 106, pp.
291–301. Hemminga, MA, P. Gwada, FJ Slim, P. de Koeyer and J. Kazungu, 1995. Leaf production and nutrient contents of
the seagrass Thalassodendron ciliatum in the proximity of a mangrove forest (Gazi Bay, Kenya). Aquat. Bot., Vol. 50, pp.
159–170. Houbrick, RS, 1991. Systematic review and functional morphology of the mangrove snails Terebralia and
Telescopium (Potamididae: Prosobranchia). Malacologia, Vol. 33(1–2), pp. 289–338. Lee, SY, 1989. The importance of
sesarminae crabs Chiromanthes spp. and inundation frequency on the decomposition of mangrove (Kandelia candel (L.)
Druce) leaf litter in a Hong Kong tidal shrimp pond. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., Vol. 131, pp. 23–43. McMahon, RF and JC
Britton, 1983. The relationship between vertical distribution, thermal tolerance, evaporative water loss rate, and behaviour
on emergence in six species of mangrove gastropods from Hong Kong. In, Proceedings of the Second International
Workshop on the Malacofauna of Hong Kong and Southern China, Hong Kong, 1983, edited by B. Morton and D. Dudgeon,
Hong Kong University Press, Hong Kong, pp. 563–582. MacNae, W., 1968. A general account of the fauna and flora of
mangrove swamps and forests in the
 Indo-West-Pacific region. Adv. Mar. Biol., Vol. 6, pp. 73–270. Micheli, F., F. Gherardi and M.Vannini, 1991. Feeding
and burrowing ecology of two East African mangrove
crabs. Mar. Biol., Vol. 111, pp. 247–254. McIvor, CC and TJ Smith III, 1995. Differences in the crab fauna of mangrove
areas at a Southwest Florida and a Northeast Australia location: implications for leaf litter processing. Estuaries, Vol. 18(4),
pp. 591–597. Middelburg, JJ, J. Nieuwenhuize, FJ Slim and B. Ohowa, 1996. Sediment biogeochemistry in an East
African mangrove forest (Gazi Bay, Kenya). Biogeochemistry, Vol. 34, pp. 133–155. Nishihira, M., 1983. Grazing of the
mangrove litters by T. palustris (Gastropoda: Potamididae) in the
Okinawan mangal: a preliminary report. Galaxea, Vol. 2, pp. 45–58. Peterson, BJ and B. Fry, 1987. Stable isotopes in
ecosystem studies. Ann. Pdt. Ecol. Syst., Vol. 18, pp.
293–320. Proffitt, CE, KM Johns, CB Cochrane, DJ Devlin, TA Reynolds, DL Payne, S. Jeppesen, DW Peel and DD
Linden, 1993. Field and laboratory experiments on the consumption of mangrove leaf litter by the macrodetritivore
Melampus coffeus L. (Gastropoda: Pulmonata). Florida Scientist, Vol. 56, pp. 211–222. Rambabu, AVS, BV Prasad and RM
Balaparameswara, 1987. Response of the mangrove mudsnail Terebralia palustris (Linnaeus) (Prosobranchia: Potamididae)
to different substrata. J. Mar. Biol. Pantat. India, Vol. 29(1–2), pp. 140–143. ́ Rao, HS, 1938. Observations on the growth
and habits of the gastropod mollusc, Pyrazus palustris (Linne), in
the Andamans. Records of the Indian Museum, Vol. 40, pp. 193–206. Robertson, AI, 1986. Leaf-burying crabs: their
influence on energy flow and export from mixed mangrove
forests (Rhizophora sp.) in northeast Australia. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., Vol. 102, pp. 237–248. Robertson, AI, 1991.
Plant-animal interactions and the structure and function of mangrove forest ecosystems.
Aust. J. Ecol., Vol. 16, pp. 433–443. Robertson, AI and PA Daniel, 1989. The influence of crabs on litter processing in
high intertidal mangrove
forests in tropical Australia. Oecologia, Vol. 78, pp. 191–198. Robertson, AI, DM Alongi and KG Boto, 1992. Food
chains and carbon fluxes. In, Tropical mangrove ecosystems, edited by AI Robertson and DM Alongi, American
Geophysical Union, Washington DC, pp. 293–326.
48 FJ Slim et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 215 (1997) 35–48
Saenger, P. and SC Snedaker, 1993. Pantropical trends in mangrove above-ground biomass and annual
litterfall. Oecologia, Vol. 96, pp. 292–299. Sasekumar, A. and JJ Loi, 1983. Litter production in three mangrove forest
zones in the Malay Peninsula.
Aquat. Bot., Vol. 17, pp. 283–290. Sewell, RB Seymour, 1924. Observations on growth in certain molluscs and on
changes with growth in the
radula of Pyrazus palustris. Records of the Indian Museum, Vol. 24, pp. 529–548. Slim, FJ, PM Gwada, M. Kodjo and
MA Hemminga 1996a. Biomass and litterfall of Ceriops tagal and Rhizophora mucronata in the mangrove forest of Gazi
Bay, Kenya. Mar. Freshwater Res., Vol. 47, pp. 999–1007. ` Slim, FJ, MA Hemminga, E. Cocheret de la Moriniere and G.
van der Velde, 1996b. Tidal exchange of macrolitter between a mangrove forest and adjacent seagrass beds (Gazi Bay,
Kenya). Neth. J. Aquat. Ecol., Vol. 30(2/3), pp. 119–128 Soemodihardjo, S. and W. Kastoro, 1977. Notes on the Terebralia
palustris (Gastropoda) from the coral
islands in the Jakarta bay area. Mar. Res. Indonesia, Vol. 18, pp. 131–148. Steinke, TD, A. Rajh and AJ Holland, 1993.
The feeding behaviour of the red mangrove crab Sesarma meinerti de Man, 1887 (Crustacea: Decapoda: Grapsidae) and its
effect on the degradation of mangrove leaf litter. S. Afr. J. Mar. Sci., Vol. 13, pp. 151–160. Vannini, M. and RK Ruwa,
1994. Vertical migrations of the tree crab Sesarma leptosoma (Decapoda,
Grapsidae). Mar. Biol., Vol. 118, pp. 271–278. Wells, FE, 1980. A comparative study of distributions of the mudwhelks
Terebralia sulcata and T. palustris
in a mangrove swamp in Northwestern Australia. Malacol. Pdt., Vol. 13, pp. 1–5. Woodroffe, CD, 1992. Mangrove
sediments and geomorphology. In, Tropical mangrove ecosystems, edited
by AI Robertson and DM Alongi, American Geophysical Union, Washington DC, pp. 7–41.