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Rodríguez Vivas, R.I., Ojeda-Chi, M.M., Quintero-Martínez, M.T., Vergara-


Pineda, S. (2015). Capítulo 11: Ácaros de importancia veterinaria. En:
Técnicas para el diagnóstico de pará...

Chapter · May 2015

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1 author:

Roger Ivan Rodriguez Vivas


Universidad Autónoma de Yucatán
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AMPAVE

TÉCNICAS PARA EL
DIAGNÓSTICO DE
PARÁSITOS CON
IMPORTANCIA EN SALUD
PÚBLICA Y VETERINARIA

Roger Iván Rodríguez Vivas


Editor
2015
TÉCNICAS PARA EL DIAGNÓSTICO DE
PARÁSITOS CON IMPORTANCIA EN SALUD
PÚBLICA Y VETERINARIA

Roger Iván Rodríguez Vivas MVZ, MSc, PhD.


Editor de la edición
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Campus de Ciencias
Biológicas y Agropecuarias, Universidad Autónoma de Yucatán,
Laboratorio de Parasitología

~I~
Técnicas para el
diagnóstico de parásitos con
importancia en salud pública
y veterinaria
Primera edición electrónica, Vol. Único.
20 de mayo del 2015
Inscrito en el Registro Público del Derecho de Autor.
CD-ROM Certificado: 03-2015-052012064400-01

“Prohibida la reproducción total o parcial por cualquier medio sin la autorización


escrita del titular de los derechos patrimoniales”

Impreso y hecho en México.

Diseño de portada y diseño editoral: Dr. Roger Iván Rodríguez Vivas

Integración electrónica: Dr. Carlos Agustín Vega y Murguía

Editor: Dr. Roger Iván Rodríguez Vivas. Profesor titular de tiempo completo de la
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Campus de Ciencias Biológicas y
Agropecuarias, Universidad Autónoma de Yucatán. Miembro del Sistema Nacional
de Investigadores de México, nivel III.

El contenido de cada capítulo es responsabilidad de


sus autores

~ II ~
AUTORES DE LOS CAPÍTULOS

AUTOR INSTITUCIÓN DE AFILIACIÓN


Dr. Armando Aguilar Caballero Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Campus de Ciencias Biológicas y
Agropecuarias. Universidad Autónoma de
Yucatán.

Dra. Yazmín Alcalá Canto Departamento de Parasitología. Facultad de


Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad
Nacional Autónoma de México.

Dr. Miguel Ángel Alonso Díaz Centro de Enseñanza, Investigación y


Extensión en Ganadería Tropical. Facultad de
Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad
Nacional Autónoma de México.

Dr. Jesús Antonio Álvarez Martínez Centro Nacional de Investigación Disciplinaria


en Parasitología Veterinaria. Instituto Nacional
de Investigaciones Forestales, Agrícolas y
Pecuarias.

Dr. Manuel Emilio Bolio González Departamento de Salud Animal y Medicina


Preventiva. Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia. Campus de Ciencias Biológicas y
Agropecuarias. Universidad Autónoma de
Yucatán.

M. en C. José Israel Chan Pérez Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.


Campus de Ciencias Biológicas y
Agropecuarias. Universidad Autónoma de
Yucatán.

QFB. María Teresa Corona Souza Laboratorio de Inmunoparasitología,


Coordinación de Investigaciones
Inmunológicas. Instituto de Diagnóstico y
Referencia Epidemiológicos, Secretaría de
Salud.

~ III ~
Dra. Irene Cruz Mendoza Departamento de Parasitología. Facultad de
Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad
Nacional Autónoma de México.

Dr. Carlos Cruz Vázquez División de Estudios de Posgrado e


Investigación. Instituto Tecnológico El Llano
Aguascalientes /DGEST-SEP.

Dr. Jorge Luis de la Rosa Arana Laboratorio de Inmunoparasitología,


Coordinación de Investigaciones
Inmunológicas. Instituto de Diagnóstico y
Referencia Epidemiológicos, Secretaría de
Salud.

M. en C. Lisandro Encalada Mena Escuela Superior de Ciencias Agropecuarias.


Universidad Autónoma de Campeche.

M. en C. Ismael Escutia Sánchez Dirección General de Inocuidad


Agroalimentaria, Acuícola y Pesquera
SENASICA. SAGARPA.

Dr. Juan Antonio Figueroa Castillo Departamento de Parasitología. Facultad de


Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad
Nacional Autónoma de México.

Dr. Julio Vicente Figueroa Millán Centro Nacional de Investigación Disciplinaria


en Parasitología Veterinaria. Instituto Nacional
de Investigaciones Forestales, Agrícolas y
Pecuarias.

MesSV. Cristina Guerrero Molina Departamento de Parasitología. Facultad de


Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad
Nacional Autónoma de México.

M. en C. Carlos Jasso Villazul Centro Nacional de Servicios de Constatación


en Salud Animal. SENASICA, SAGARPA.

M. en C. Enrique Liébano Hernández† Centro Nacional de Investigación Disciplinaria


en Parasitología Veterinaria. Instituto Nacional
de Investigaciones Forestales, Agrícolas y
Pecuarias.

Dra. María Eugenia López Arellano Centro Nacional de Investigaciones


Disciplinarias en Parasitología Veterinaria.
Instituto Nacional de Investigaciones
Forestales, Agrícolas y Pecuarias.

~ IV ~
M. en C. Martín López Rojas Corazón del Camino Blanco, A.C.

M. en C. Francisco Martínez Ibáñez Centro Nacional de Servicios de Constatación


en Salud Animal. SENASICA, SAGARPA.
Departamento de Ectoparásitos y Dípteros.

Dr. Pablo Martínez Labat Facultad de Estudios Superiores, Cuautitlán.


Universidad Nacional Autónoma de México.

QFB. Ana Rosa Méndez Cruz Laboratorio de Inmunoparasitología,


Coordinación de Investigaciones
Inmunológicas. Instituto de Diagnóstico y
Referencia Epidemiológicos, Secretaría de
Salud.

MVZ. Salvador Neri Orantes Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y


Calidad Agroalimentaria. SENASICA,
SAGARPA.

M. en C. Melina Maribel Ojeda Chi Laboratorio de Parasitología. Facultad de


Medicina Veterinaria y Zootecnia. Campus de
Ciencias Biológicas y Agropecuarias.
Universidad Autónoma de Yucatán.

Dra. Nadia Florencia Ojeda Robertos División Académica de Ciencias. Universidad


Juarez Autónoma de Tabasco.

Biol. Jorge Osorio Miranda Centro Nacional de Servicios de Constatación


en Salud Animal. SENASICA, SAGARPA.

Dr. Adalberto A. Pérez de León Knipling-Bushland U.S. Livestock Insects


Research Laboratory. ARS, USDA. Kerrville,
Texas, USA.

Dra. María Teresa Quintero Martínez Laboratorio de Entomología del Departamento


de Parasitología. Facultad de Medicina
Veterinaria y Zootecnia de la Universidad
Nacional Autónoma de México.

Biól. Gabriel Ramírez Vargas Centro Nacional de Investigaciones


Disciplinarias en Parasitología Veterinaria.
Instituto Nacional de Investigaciones
Forestales, Agrícolas y Pecuarias.

~V~
MVZ. Alberto Ramírez Guadarrama Departamento de Parasitología. Facultad de
Medicina Veterinaria y Zootecnia de la
Universidad Nacional Autónoma de México.

Dr. Roger Iván Rodríguez Vivas Laboratorio de Parasitología. Facultad de


Medicina Veterinaria y Zootecnia. Campus de
Ciencias Biológicas y Agropecuarias.
Universidad Autónoma de Yucatán

M. en C. Carmen Rojas Martínez Centro Nacional de Investigaciones


Disciplinarias en Parasitología Veterinaria.
Instituto Nacional de Investigaciones
Forestales, Agrícolas y Pecuarias.

Dra. Evangelina Romero Callejas Departamento de Parasitología. Facultad de


Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad
Nacional Autónoma de México.

Dr. José Alberto Rosado Aguilar Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.


Campus de Ciencias Biológicas y
Agropecuarias. Universidad Autónoma de
Yucatán.

M. en C. Noé Soberanes Céspedes Lapisa Salud Animal.

Dr. Juan Felipe de Jesús Torres Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.


Acosta Campus de Ciencias Biológicas y
Agropecuarias. Universidad Autónoma de
Yucatán.

Dr. Juan José Vargas Magaña Escuela Superior de Ciencias Agropecuarias.


Universidad Autónoma de Campeche.

Dr. Carlos A. Vega y Murguía Centro Nacional de Investigación Disciplinaria


en Parasitología Veterinaria. Instituto Nacional
de Investigaciones Forestales, Agrícolas y
Pecuarias.

Dr. Santiago Vergara Pineda Facultad de Ciencias Naturales de la


Universidad Autónoma de Querétaro.

Dr. Juan José Zárate Ramos Departamento de Parasitología Facultad de


Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad
Autónoma de Nuevo León.

~ VI ~
PREFACIO

El Comité de Parasitología y Parasiticidas (CPP) del Consejo Técnico Consultivo


Nacional de Sanidad Animal (CONASA) y la Asociación Mexicana de Parasitólogos
Veterinarios A.C. (AMPAVE), han tenido a bien publicar el libro "Técnicas para el
diagnóstico de parásitos con importancia en la salud pública y veterinaria". Este libro
incluye los procedimientos y la metodología empleados para la identificación de
parásitos: protozoarios, helmintos y artrópodos de importancia en la salud animal y
pública. Durante los dos últimos años el CPP del CONASA acordó los temas a incluir e
invitó a parasitólogos de todo el país, miembros de la AMPAVE a colaborar. A todos
ellos una felicitación por su esfuerzo que ha concluido con la publicación de este libro
que estamos seguros será de gran beneficio para la parasitología veterinaria y la salud
pública del país.

Dra. Consuelo Almazán García, presidenta de la AMPAVE 2010-2014

Dr. Juan Joel Mosqueda, presidente actual de la AMPAVE

~ VII ~
PRÓLOGO

La Parasitología es una rama de la Biología que trata el estudio integral del fenómeno
del parasitismo, las relaciones existentes entre el parásito y el hospedero, así como los
factores ambientales que influyen sobre esta comunidad.
El reconocimiento de los parásitos y las enfermedades parasitarias depende en gran
parte de los procedimientos diagnósticos de laboratorio y de campo que sirven para
establecer, confirmar o descartar los diagnósticos presuntivos realizados durante el
examen clínico. El diagnóstico de las enfermedades parasitarias depende
principalmente del examen de las heces, orina, sangre, esputo y tejidos. Este
diagnóstico de laboratorio será un elemento para que los profesionistas de la
Parasitología, junto con los antecedentes y el estudio clínico-epidemiológico del caso,
establezcan el diagnóstico definitivo que orientará al establecimiento de los programas
de prevención y control del parasitismo.
Existen en la literatura Mexicana y a nivel mundial, muchos textos sobre técnicas
Parasitológicas para el diagnóstico de enfermedades en los animales y en el ser
humano; sin embargo, muchos de ellos carecen de información actualizada, diagramas,
ilustraciones, taxonomía, nomenclatura, etc. Por estas razones, en el seno de la
Comisión de Parasitología y Parasiticidas del Consejo Técnico Consultivo Nacional de
Sanidad Animal (CONASA), así como de la Asociación Mexicana de Parasitólogos
Veterinarios, A.C., se gestó la idea de elaborar el presente libro denominado "
TÉCNICAS PARA EL DIAGNÓSTICO DE PARÁSITOS CON IMPORTANCIA EN
SALUD PÚBLICA Y VETERINARIA". Este libro tiene como propósito proveer al lector
una guía estandarizada sobre las técnicas de laboratorio y de campo para el
diagnóstico de los parásitos internos y externos que afectan a los animales domésticos
y silvestres.
En esta edición se cuenta con la aportación de 39 expertos mexicanos de 12
reconocidas Instituciones. Los autores colaboradores de este libro cuentan con una
amplia experiencia en el campo de la Parasitología Veterinaria y tienen un destacado
reconocimiento a nivel nacional e internacional por sus investigaciones y en la
formación de recursos humanos de alto nivel. Muchas de las técnicas diagnósticas
presentadas en este libro están basadas en los protocolos establecidos de las
campañas de control de enfermedades parasitarias en México.
Mérida, Yucatán, México a Julio de 2014
Atentamente
Dr. Roger Iván Rodríguez Vivas
Coordinador de la edición

~ VIII ~
TESTIMONIO DE GRATITUD

Un profundo agradecimiento a los autores de los capítulos de este libro, quienes


vertieron su gran experiencia en cada una de las técnicas diagnósticas presentadas.
Quisera también agradecer a las Instituciones, revistas científicas y personas que
proporcionaron esquemas, imágenes y cuadros.

Extiendo mi agradecimiento a los integrantes de la Comisión de Parasitología y


Parasiticidas del Consejo Técnico Consultivo Nacional de Sanidad Animal (CONASA),
así como a la Asociación Mexicana de Parasitólogos Veterinarios, A.C., por ser el grupo
que gestó la idea de este libro y por darme la oportunidad y confianza para ser el
coordinador general de esta edición.

De igual modo a los colegas, Dr. Rodrigo Rosario Cruz, Dr. Rubén Hernández Ortiz, Dr.
Alberto Rosado Aguilar, M. en C. Melina Ojeda Chi y M. en C. Luis Carlos Pérez
Cogollo, quienes me apoyaron en la revisión exhaustiva de los capítulos y en la edición
final del libro. Al M. en C. Franklin Quiñones Avila por el diseño de los animales en la
portada.

Quisiera manifestar mi profundo agradecimiento a mi esposa Rossana y a mis hijos


Lizette e Iván, por el amor y cariño que les tengo, así como por tener la suficiente
paciencia y comprensión a mi persona y a mi profesión, especialmente cuando me ven
trabajando en la casa, rebándoles tiempo a la convivencia familiar. Por último, al
Campus de Ciencias Biológica y Agropecuarias de la Universidad Autónoma de
Yucatán por darme la oportunidad de trabajar en esta prestigiada Institución y
proporcionarme las facilidades para la edición de este libro.

~ IX ~
CONTENIDO

Página
CAPÍTULO 1. MICROSCOPÍA 1
1.1. Introducción 3
1.2. Breve reseña histórica 3
1.3. Consideraciones especiales 5
1.3.1. Enfoque interpupilar 5
1.3.2. Enfoque ocular 6
1.4. Partes del microscopio compuesto moderno 6
1.4.1. Sistema mecánico del microscopio 6
1.4.2. Sistema óptico del microscopio 9
1.4.3. Óptica finita y óptica infinita 11
1.4.3.1. Estructura de los objetivos 12
1.4.3.2. Nomenclatura de los objetivos 12
1.4.4. El ocular 14
1.4.5. Sistema de iluminación 18
1.4.5.1. Fuentes de luz 19
1.4.6. Condensador 20
1.4.7. Diafragma o iris 22
1.5. Normas básicas para el cuidado del microscopio 22
1.5.1. Frecuencias en el cuidado del microscopio 24
1.5.1.1. Cuidados de frecuencia diaria 24
1.5.1.2. Cuidados de frecuencia mensual 24
1.5.1.3. Cuidados de frecuencia semestral 24
1.5.2. Procedimientos de limpieza. 25
1.6. Identificación y solución de los problemas más comunes 25
1.6.1. Sistema de iluminación 26
1.6.2. Sistema mecánico 27
1.6.3. Sistema óptico 28
1.6.4. Sistema operativo 30
1.7. Técnicas de microscopia. 31
1.7.1. Iluminación de Köhler 31
1.7.2. Iluminación de campo oscuro 33
1.7.3. Iluminación parcial de Rheinberg 34
1.7.4. Observación con luz polarizada 35
1.7.5. Observación con fluorescencia 36
1.7.6. Observación mediante contraste de fases 37
1.7.7. Fotomicrografía 38
1.7.8. Micrometría 38

~X~
CAPÍTULO 2. MUESTRAS BIOLÓGICAS Y MUESTREOS 44
2.1. Introducción 45
2.2. Técnica de colección de pasto 46
2.3. Colecta de muestras de heces compuestas en rumiantes y equinos 48
2.4. Colecta de muestras para Tritrichomonas foetus y Trichomonas 50
gallinae
2.5. Colecta de ectoparásitos: ácaros, garrapatas, moscas, piojos y 57
pulgas

CAPÍTULO 3. EXAMEN COPROPARASITOSCÓPICO 78


3.1. Introducción 79
3.2. Examen macroscópico 80
3.3. Examen microscópico 81
3.3.1. Técnica directa 81
3.3.2. Técnica de flotación 83
3.3.3. Técnica de Faust 90
3.3.4. Técnica de sedimentación (sedimentación múltiple, cualitativa) 95
3.3.5. Técnica de Graham 99
3.3.6. Técnica de McMaster 101
3.3.7. Técnica coproparasitoscópica en cama de pollo 106
3.3.8. Técnica de Kinyoun 109
3.3.9. Técnica de migración larvaria o Baermann 112
3.3.10. Técnica de cultivo larvario 115
3.4. Técnicas para el diagnóstico de larvas infectantes de nematodos 117
gastrointestinales
3.4.1. Técnica para la limpieza de larvas infectantes de nematodos 117
gastrointestinales por gradientes de densidad con sacarosa
3.4.2. Identificación de larvas infectantes de estrongilidos de rumiantes 118
3.4.3. Características morfológicas de las larvas infectantes de 120
rumiantes

CAPÍTULO 4. EXAMEN DE LABORATORIO PARA PARÁSITOS


129
DE LA SANGRE
4.1. Introducción 130
4.2. Diagnóstico de hemoparásitos: microfilarias y amastigotes del 130
género Leishmania
4.3. Diagnóstico de microfilarias 131
4.3.1. Examen en fresco 131
4.3.2. Capa leucoplaquetaria o capa flogística (“Buffy coat”) 132
4.3.3. Técnica modificada de Knott (método de sedimentación) 132
4.3.4. Técnica de filtración sanguínea 134
4.3.5. Identificación e interpretación de microfilarias 135
4.4. Diagnóstico del género Leishmania 135
4.4.1. Diagnóstico de amastigotes de Leishmania spp. 135
4.4.1.1. Improntas de tejido 136

~ XI ~
4.4.1.2. Punción de ganglios y médula 136
4.4.1.3. Biopsias de piel 137
4.4.1.4. Frotis de material subyacente de úlceras 137
4.4.1.5. Frotis de líquido abdominal 138
4.4.1.6. Identificación e interpretación de amastigotes de 138
Leishmania spp.
4.5. Diagnóstico de hemoparásitos: protozoarios y rickettsias 139
4.6. Interpretación del examen microscópico de frotis sanguíneo 140

CAPÍTULO 5. RECUPERACIÓN DE HELMINTOS A LA


158
NECROPSIA
5.1. Introducción 160
5.2. Técnica para la recuperación de helmintos a la necropsia 161
5.2.1. Técnica para recuperar helmintos adultos (nematodos 161
gastrointestinales, nematodos pulmonares y trematodos) a la
necropsia
5.2.2. Obtención de nematodos del tracto gastrointestinal 162
5.2.3. Obtención de nematodos adultos del sistema respiratorio 163
5.2.4. Obtención de trematodos del hígado 165
5.2.5. Recuperación de nematodos inmaduros del tracto digestivo 166
5.3. Técnica para contar nematodos del tracto digestivo, del sistema 167
pulmonar y complejo hepático
5.3.1. Técnica para contar nematodos del lumen del tracto 168
gastrointestinal
5.3.2. Conteo de larvas de nematodos tisulares en el tracto 169
gastrointestinal
5.3.3 Conteo de nematodos del sistema pulmonar y el complejo 170
hepático
5.4. Identificación de nematodos adultos de los rumiantes 170
5.4.1. Aspectos generales en la identificación 171
5.4.2. Preparación de especímenes 174
5.4.3. Claves para determinar el género de los principales nematodos 175
gastrointestinales
5.4.4. Claves para identificar géneros importantes de la familia 175
Trichostrongylidae
5.4.5. Claves para identificar géneros importantes de la familia 184
Strongylididae
5.4.6. Claves para identificar géneros importantes de la familia 185
Trichuridae
5.4.7. Claves para identificar géneros importantes de la familia 186
Chabertiidae
5.4.8. Claves para identificar géneros importantes de la familia 190
Oxyuridae
5.4.9. Claves para identificar géneros importantes de la familia 190
Ascarididae

~ XII ~
5.4.10. Claves para identificar géneros importantes de la familia 191
Ancylostomatidae
5.4.11. Claves para identificar géneros importantes de la familia 193
Dictyocaulidae
5.4.12. Claves para identificar géneros importantes de la familia 194
Protostrongylidae
5.5. Técnica para medir la longitud y contabilizar el número de huevos 197
in utero de hembras de nematodos gastrointestinales

CAPÍTULO 6. TÉCNICAS PARA LA FIJACIÓN, PREPARACIÓN Y


200
PRESERVACIÓN DE PARÁSITOS
6.1. Introducción 201
6.2. Recolección de parásitos al examen post mortem 201
6.3. Fijación y conservación de parásitos 202
6.3.1. Fijación de trematodos y cestodos para montaje 202
6.3.2. Conservación de parásitos 204
6.3.3. Aclarantes 205
6.3.4. Montaje de parásitos 206
6.3.5. Tinciones de parásitos 208

CAPÍTULO 7. PIOJOS DE IMPORTANCIA VETERINARIA 213


7.1. Introducción 214
7.2. Clasificación taxonómica de piojos 214
7.3. Morfología y ciclo biológico de piojos 214
7.4. Claves para subórdenes de piojos 217
7.5. Morfología de las diferentes familias de cada suborden 217
7.6. Esquemas de piojos de importancia médica veterinaria 218
7.7. Imágenes fotográficas de algunos piojos 226
7.8. Clave para la determinación de piojos de interés médico y 231
veterinario
7.9. Recomendaciones finales 234

CAPÍTULO 8. PULGAS DE IMPORTANCIA VETERINARIA 237


8.1. Introducción 238
8.2. Clasificación taxonómica de las pulgas 238
8.3. Morfología general de las pulgas 239
8.4. Descripción de las principales pulgas que afectan a los animales 241
domésticos
8.4.1. Familia Pulicidae 242
8.4.1.1. Género Ctenocephalides 243
8.4.1.2. Género Spilopsyllus 245
8.4.1.3. Género Echidnophaga 246
8.4.1.4. Género Pulex 247
8.4.1.5. Género Xenopsylla 248
8.4.1.6. Género Tunga 250

~ XIII ~
8.4.2. Familia Ceratophyllidae 251
8.4.2.1. Género Ceratophyllus 251
8.4.2.2. Género Nosopsyllus 252

CAPÍTULO 9. GARRAPATAS DE IMPORTANCIA VETERINARIA 258


9.1. Introducción 259
9.2. Metodología para la identificación de garrapatas 260
9.3. Definiciones taxonómicas 261
9.4. Clave para la identificación de la familia Ixodidae 265
9.4.1. Taxonomía del género Boophilus spp. 273
9.4.2. Taxonomía del género Amblyomma spp. 279
9.4.3. Taxonomía del género Dermacentor spp. 287
9.4.4. Taxonomía del género Anocentor nitens 292
9.4.5. Taxonomía del género Haemaphysalis leporispalustris 295
9.4.6. Taxonomía del género Ixodes scapularis 296
9.4.7. Taxonomía del género Rhipicephalus sanguineus 298
9.5. Clave para la identificación de la familia Argasidae 300
9.5.1. Taxonomía del género Argas 301
9.5.2. Taxonomía del género Ornithodoros 302
9.5.3. Taxonomía del género Otobius 303

CAPÍTULO 10. ÁCAROS DE IMPORTANCIA VETERINARIA 306


10.1. Introducción 307
10.2. Clasificación taxonómica de los ácaros 307
10.3. Morfología general de los ácaros 309
10.3.1. Orden Mesostigmata 309
10.3.2. Orden Trombidiformes 309
10.3.3. Orden Sarcoptiformes 310
10.4. Descripción de los principales ácaros que afectan a los animales 311
10.4.1. Orden Mesostigmata 311
10.4.1.1. Familia Macronyssidae 311
10.4.1.2. Familia Dermanyssidae 312
10.4.2.3. Familia Halarachnidae 313
10.4.2. Orden Trombidiformes 313
10.4.2.1. Familia Demodicidae 313
10.3.2.2. Familia Cheyletidae 316
10.4.2.3. Familia Trombiculidae 317
10.4.3. Orden Sarcoptiformes 318
10.4.3.1. Familia Sarcoptidae 318
10.4.3.2. Familia Psoroptidae 322
10.4.3.3. Familia Epidermoptidae 326

CAPÍTULO 11. MOSCAS DE IMPORTANCIA VETERINARIA 333


11.1. Introducción 334
11.2. Clasificación taxonómica de las moscas 334

~ XIV ~
11.3. Morfología general de las moscas 334
11.4. Descripción de las principales moscas que afectan a los animales 335
11.4.1. Moscas del suborden Nematocera 335
11.4.1.1. Familia Psychodidae 335
11.4.1.2. Familia Ceratopogonidae 336
11.4.1.3. Familia Culicidae 337
11.4.1.4. Familia Simuliidae 339
11.4.2. Moscas del suborden Brachicera 340
11.4.2.1. Familia Tabanidae 340
11.4.2.2. Familia Calliphoridae 342
11.4.2.3. Familia Hippoboscidae 344
11.4.2.4. Familia Muscidae 345
11.4.2.5. Familia Oestridae 347
11.4.2.6. Familia Sarcophagidae 350

CAPÍTULO 12. DIAGNÓSTICO DE RESISTENCIA A LOS


355
ANTIPARASITARIOS EN RUMIANTES
12.1. Introducción 356
12.2. Pruebas para determinar la resistencia antihelmíntica 358
12.2.1. Diagnóstico de campo para determinar la resistencia de los 358
nematodos gastrointestinales a los antihelmínticos (prueba
de reducción en el conteo de huevos en heces)
12.2.2. Pruebas in vitro para el diagnóstico de la resistencia hacia los 364
antihelmínticos
12.2.2.1. Prueba de inhibición de la eclosión de huevos 364
12.2.2.2. Prueba de inhibición de la migración larval 371
12.3. Diagnóstico de laboratorio para determinar la resistencia de las 379
garrapatas a los ixodicidas
12.3.1. Prueba de paquete de larvas 380
12.3.2. Prueba de inmersión de larvas 384
12.3.3. Prueba de inmersión de larvas modificada (ivermectina) 387
12.3.4. Prueba de inmersión de adultas 390
12.4. Diagnóstico de resistencia a los insecticidas en las moscas 392
Haematobia irritans

CAPÍTULO 13. CULTIVO Y MANTENIMIENTO DE PARÁSITOS


404
VIVOS
13.1. Introducción 405
13.2. Protozoarios 405
13.2.1. Cultivo de Eimeria ninakohlyakimovae en células epiteliales 405
intestinales caprinas
13.2.2. Cultivo de Babesia spp 410
13.2.3. Cultivo del Trypanosoma theileri 416
13.2.4. Cultivo y mantenimiento de Tritrichomonas foetus 421

~ XV ~
13.3. Helmintos 428
13.3.1. Cultivos de nematodos gastrointestinales v.gr. Haemonchus 428
13.3.2. Coprocultivos del nematodo pulmonar Dictyocaulus viviparus 438
13.4. Artrópodos 440
13.4.1. Colonias de garrapatas 440
13.4.2. Colonias de dípteros (moscas) 446

CAPÍTULO 14. TRIQUINOSCOPÍA Y DIGESTIÓN ARTIFICIAL


461
EN TEJIDO PARA EL DIAGNÓSTICO DE TRICHINELLA
14.1. Introducción 462
14.2. Triquinoscopía 462
14.2.1. Fundamento de la triquinoscopía 463
14.2.2. Materiales y equipo 463
14.2.3. Procedimiento 464
14.2.4. Interpretación de los resultados 465
14.2.5. Consideraciones 465
14.3. Digestión artificial 466
14.3.1. Fundamento de la digestión artificial 466
14.3.2. Materiales y equipo 467
14.3.3. Procedimiento 468
14.3.4. Interpretación de los resultados 470
14.3.5. Consideraciones 470

APÉNDICE - PREPARACIÓN DE SOLUCIONES PARA


473
ESTUDIOS PARASITOLÓGICOS
15.1. Introducción 475
15.2. Conservadores y fijadores 475
15.2.1. Alcohol etílico al 70% 475
15.2.2. Alcohol etílico glicerinado 476
15.2.3. Dicromato de potasio al 2% 476
15.2.4. Alcohol metílico absoluto 476
15.2.5. Bouin 476
15.2.6. Bouin alcohólico 477
15.2.7. Formol o formalina 477
15.2.8. Formol-aceto-alcohol (F.A.A.) 477
15.2.9. Formol amortiguado al 10% 477
15.2.10. Formol neutro al 4% 478
15.2.11. Schaudinn 478
15.2.12. Solución de mentol 479
15.3. Aclarantes 479
15.3.1. Cloral lactofenol de Amann 479
15.3.2. Lactofenol 479
15.3.3. Xilol fenicado 480
15.3.4. Xilol fenicado creosotado 480

~ XVI ~
15.4. Colorantes 480
15.4.1. Azul de lactofenol 480
15.4.2. Azul de metileno 481
15.4.3. Carmín acético 481
15.4.4. Carmín acético según Rausch 481
15.4.5. Carmín–bórax 482
15.4.6. Carmín de Semichon 482
15.4.7. Carmín propiónico 483
15.4.8. Fucsina ácida de Gag 483
15.4.9. Fucsina básica 483
15.4.10. Giemsa 484
15.4.11. Hematoxilina de Delafield 484
15.4.12. Hemalumbre de Mayer 485
15.4.13. Horen 485
15.4.14. Paracarmín de Mayer 486
15.4.15. Rojo neutro 486
15.4.16. Tricrómica de Gomori 486
15.4.17. Verde brillante 487
15.4.18. Wright 487
15.4.19. Ziehl-Neelsen modificada 487
15.5. Medios de montaje 488
15.5.1. Bálsamo de Canadá 488
15.5.2. Gelatina glicerinada 488
15.5.3. Líquido de Hoyer 489
15.6. Otras soluciones 489
15.6.1. Alcohol etílico ácido 489
15.6.2. Alcohol etílico alcalino 489
15.6.3. Dilución de bilis con solución salina fisiológica 489
15.6.4. Jugo gástrico artificial 490
15.6.5. Solución de ácido sulfúrico al 0.1 normal 490
15.6.6. Solución de ácido sulfúrico al 10% 490
15.6.7. Solución de flotación con sacarosa 491
15.6.8. Solución de flotación con cloruro de sodio saturado 491
15.6.9. Solución de flotación con nitrato de sodio 491
15.6.10. Solución de flotación con sulfato de magnesio 491
15.6.11. Solución de flotación con sulfato de zinc 492
15.6.12. Solución de hidróxido de potasio al 10% 492
15.6.13. Solución de hidróxido de sodio al 5% 492
15.6.14. Solución de lugol (solución madre) 493
15.6.15. Solución salina fisiológica al 0.85% 493

~ XVII ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

 
Capítulo 10
 

  ÁCAROS DE IMPORTANCIA VETERINARIA


 

 
Dr. Roger Iván Rodríguez Vivas1
1
  M. en C. Melina Maribel Ojeda Chi
Dra. María Teresa Quintero Martínez2
Dr. Santiago Vergara Pineda3

1
Laboratorio de Parasitología. Campus de Ciencias Biológicas y
Agropecuarias. Universidad Autónoma de Yucatán. 2Facultad de Medicina
Veterinaria y Zootecnia de la UNAM. 3Facultad de Ciencias Naturales de la
Universidad Autónoma de Querétaro.

CONTENIDO
10.1. Introducción
10.2. Clasificación taxonómica de los ácaros
10.3. Morfología general de los ácaros
10.3.1. Orden Mesostigmata
10.3.2. Orden Trombidiformes
10.3.3. Orden Sarcoptiformes
10.4. Descripción de los principales ácaros que afectan a los animales
10.4.1. Orden Mesostigmata
10.4.1.1. Familia Macronyssidae
10.4.1.2. Familia Dermanyssidae
10.4.2.3. Familia Halarachnidae
10.4.2. Orden Trombidiformes
10.4.2.1. Familia Demodicidae
10.3.2.2. Familia Cheyletidae
10.4.2.3. Familia Trombiculidae
10.4.3. Orden Sarcoptiformes
10.4.3.1. Familia Sarcoptidae
10.4.3.2. Familia Psoroptidae
10.4.3.3. Familia Epidermoptidae

~ 306 ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

10.1. INTRODUCCIÓN
Los ácaros son ectoparásitos que se encuentran en mamíferos, aves, reptiles y peces.
Algunas especies se reconocen como causantes de problemas de salud en animales y
humanos. Su relevancia médica y veterinaria se debe al daño que producen a sus
hospederos (producen dermatitis con eritema y prurito), además de la transmisión de
ciertos agentes patógenos (Bowman, 2011). Las acariosis se diagnostican mediante la
observación de los signos clínicos, así como mediante un raspado de piel profundo del
área afectada y la observación del ácaro con ayuda de un microscopio óptico
(Rodríguez-Vivas y Cob-Galera, 2005). Para poder hacer un diagnóstico preciso es
necesario conocer las características morfológicas de las diferentes especies de ácaros.
En este capítulo se presentará la clasificación taxonómica y morfología general de los
ácaros de importancia veterinaria de los órdenes Mesostigmata, Trombidiformes y
Sarcoptiformes.

10.2. CLASIFICACIÓN TAXONÓMICA DE LOS ÁCAROS

Existen más de 30,000 especies de ácaros que infestan a animales y algunos de ellos
afectan al hombre. Los ácaros pertenecen al phylum Arthropoda, clase Arachnida y
subclase Acari. Se dividen en diversos órdenes, Ixodida, Mesostigmata, Trombidiformes
y Sarcoptiformes (Lindquist et al., 2009, Cuadro 10.1) y en cada orden se encuentran
varias subórdenes, familias, géneros y especies (Cuadro 10.2). En general se
considera que son de tamaño pequeño (excepto Ixodida, o sea, las llamadas
comúnmente garrapatas que miden desde 200 µm hasta tres centímetros en algunos
casos), el tamaño promedio de los otros órdenes oscila de 0.2 a 0.4 mm, todos los
ácaros de los diferentes órdenes poseen tres pares de patas en su fase larval y cuatro
en los estadios de ninfas y adulto macho y hembra.

Cuadro 10.1. Principales órdenes, subórdenes y familias de ácaros de importancia


veterinaria.

ORDEN SUBORDEN FAMILIAS


IXODIDA IXODIDAE
ARGASIDAE
MESOSTIGMATA MONOGYNASPIDA HALARACHNIDAE
DERMANYSSIDAE
MACRONYSSIDAE
TROMBIDIFORMES PROSTIGMATA DEMODICIDAE
TROMBICULIDAE
CHEYLETIDAE
SARCOPTIFORMES ORIBATIDA *SARCOPTIDAE
*PSOROPTIDAE
*EPIDERMOPTIDAE
*Cohort Astigmatina

~ 307 ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

Cuadro 10.2. Principales familias y especies de ácaros de importancia veterinaria.

Familia Especie de ácaro Hospederos


Mesostigmata
Macronyssidae Ornithonyssus bacoti Ratas y ratones
Ornithonyssus bursa Aves
Ophionyssus natricis Reptiles
Ornithonyssus sylviarum Aves y ratas
Dermanyssidae Dermanyssus gallinae Aves
Halarachnidae Raillietia auris Bovinos
Raillietia caprae Cabras, ovejas

Trombidiformes Demodicidae
Demodex canis Perros
Demodex cati Gatos
Demodex aurati Hámsteres
Demodex criceti Hámsteres
Demodex bovis Bovinos
Demodex caprae Cabras
Demodex ovis Ovejas
Demodex phylloides Cerdos
Demodex equi Caballos, burros y sus cruzas
Cheyletidae Cheyletiella blakei Gatos
Cheyletiella parasitovorax Conejos
Cheyletiella yasguri Perros

Trombiculidae Trombicula autumnalis Perros, gatos, caballos,


conejos, aves

Sarcoptiformes
Sarcoptidae Sarcoptes scabiei var bovis Bovinos
Sarcoptes scabiei var canis Perros
Sarcoptes scabiei var equi Caballos
Sarcoptes scabiei var ovis Ovejas, cabras
Sarcoptes scabiei var suis Cerdos
Sarcoptes scabiei var felis Gatos
Notoedres cati Gatos, felinos, perros, conejos
Notoedres muris Roedores
Trixicarus caviae Roedores

Otodectes cynotis Conejos, gatos, hurones,


Psoroptidae perros, ratas, zorros, glotones,
venados
Psoroptes cuniculi Conejos
Psoroptes cervinus Venados, ciervos
Psoroptes natalensis Bovinos, caballos, búfalos
Psoroptes equi Caballos, burros y sus cruzas
Psoroptes ovis Ovinos
Chorioptes bovis Caballos, bovinos, cabras,
ovejas, llamas
Chorioptes texanus Caballos, bovinos, cabras,
ovejas, llamas
Epidermoptidae Knemidocoptes pilae Periquitos australianos
Knemidocoptes mutans Aves
Knemidocoptes jamaicensis Aves

~ 308 ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

10.3. MORFOLOGÍA GENERAL DE LOS ÁCAROS

10.3.1. Orden Mesostigmata

Los ácaros mesostigmátidos poseen orificios respiratorios (estigma) en la zona media


del cuerpo, situados entre las coxas III y IV y conectado por un peritrema sinuoso. Las
coxas se encuentran uniformemente espaciadas y apiladas en la mitad anterior del
idiosoma (Bowman, 2011). Las principales familias del suborden Monogynaspida son
Macronyssidae, Dermanyssidae y Halarachnidae.

Los miembros de la familia Macronyssidae parasitan a las aves de corral; aunque


también pueden encontrarse en nidos o gallineros. Las especies que se agrupan en
esta familia son hematófagas y se alimentan intermitentemente de aves, produciendo
irritación, pérdida de peso, anemia, disminución de la producción de huevos e incluso la
muerte.

Los miembros de la familia Dermanyssidae raramente se encuentran en las aves ya que


durante el día se ocultan en sus nidos; tienen un comportamiento de alimentación
nocturna. Pueden completar su ciclo en una semana y los adultos pueden sobrevivir sin
alimentarse por meses.

La familia Halarachnidae incluye a un pequeño número de ácaros que parasitan a los


animales domésticos. Raillietia auris parasitan el conducto auditivo de los bovinos y R.
caprae de los ovinos y caprinos.

10.3.2. Orden Trombidiformes

Este grupo de ácaros parásitos puede provocar problemas dermatológicos en varias


especies de animales domésticos. Estos ácaros poseen orificios respiratorios situados
por delante del primer par de patas tanto en especies de vida libre como parásitos
obligados. Las principales familias que conforman el suborden prostigmata son
Demodicidae, Cheyletidae (Cheyletiellinae) y Trombiculidae.

Los integrantes de la familia Demodicidae, en el caso de la especie que parasita a los


perros, tiene un ciclo biológico que se completa en 20 a 35 días. El parásito se localiza
en los folículos pilosos de la mayoría de los perros y, ocasionalmente, en las glándulas
sebáceas y sudoríparas, donde se alimenta del sebo y del contenido de las células
epiteliales del folículo piloso. Existen cuatro estadios, de los huevos (fusiformes o
alimonados, de 70-80 x 19-25 m) emerge una larva hexápoda que muda y pasa a
ninfa octópoda. Finalmente, ésta se transforma en adulto, que también tiene ocho patas
(Rodríguez-Vivas y Cob-Galera, 2005).

Los miembros de la familia Cheyletidae completan todo su ciclo de vida sobre el


hospedero. Son específicos; sin embargo, pueden afectar a los seres humanos. Se

~ 309 ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

localizan sobre la superficie de la piel y se alimentan de células del epitelio y fluidos


celulares del hospedero (Arther, 2009).
En el caso de los ácaros de la familia Trombiculidae, únicamente las larvas son
parásitas y normalmente se encuentran en la piel o en las orejas de gatos y perros, la
cara o patas de ovejas y otros ungulados y bajo las alas o alrededor de las narinas de
pollos y otras aves (Bowman, 2011).

10.3.3. Orden Sarcoptiformes

Los ácaros sarcotiformes carecen de estigmas y su respiración es tegumentaria; la


primera y segunda coxa están ampliamente separadas de la tercera y la cuarta. El
idiosoma está desprovisto de placas; algunos tarsos se encuentran equipados con
ventosas que descansan sobre un delgado pedúnculo terminal, el pedicelo. En este
orden se incluye el suborden Oribatida compuesto por las familias Sarcoptidae,
Psoroptidae y Epidermoptidae.

Los miembros de la familia Sarcoptidae excavan túneles dentro de la epidermis del


hospedero definitivo. Las cuatro etapas del ciclo del ácaro tienen lugar dentro del
hospedero. Hembra y macho copulan en la superficie cutánea. La hembra penetra en
las capas queratinizadas de la piel y excava túneles a lo largo de la dermis. Durante un
período de 10 a 15 días, depositan entre 40 y 50 huevos dentro del túnel y mueren.
Entre los 3 y 10 días, los huevos eclosionan y emergen las larvas con seis patas,
mismas que salen del túnel para deambular por la superficie cutánea. Estas larvas
mudan a la fase de ninfa, las cuales presentan ocho patas y se alojan en pequeñas
bolsas que forman en la epidermis. Las ninfas se convierten en adultos sexualmente
activos entre los 12 y 17 días y el ciclo vital se inicia nuevamente. La familia
Sarcoptidae incluye: S. scabiei, Notoedres cati (ácaro del gato) y Trixicarus (sinónimo
Trixascarus) caviae (ácaro del cobayo) (Kettle, 1984; Rodríguez-Vivas y Cob-Galera,
2005).

Los miembros de la familia Psoroptidae residen en la superficie cutánea o dentro del


conducto auditivo externo de los animales. El ciclo de vida ocurre totalmente en el
hospedero. El macho y la hembra adultos copulan en la superficie cutánea. La hembra
produce entre 14 y 24 huevos de color blanco brillante y aspecto elíptico, que
eclosionan entre uno y tres días. Las larvas están provistas de seis patas y son
pequeñas, ovales, blandas y de color gris-marrón. Las ninfas tienen ocho patas y son
ligeramente mayores que las larvas. Las fases de larva y ninfa duran entre 7 y 10 días.
El ciclo de vida se completa en aproximadamente 10 a 18 días. En condiciones
favorables, los ácaros pueden vivir fuera del hospedero durante 2 ó 3 semanas, o
incluso más tiempo. Bajo condiciones óptimas, los huevos del ácaro son viables durante
2-4 semanas (Wall y Shearer, 2001).

Los miembros de la familia Epidermoptidae excavan surcos en la epidermis de las patas


de las aves que parasitan, haciendo que las escamas se levanten y se desprendan,
ocasionando engrosamiento y deformidad de las patas (Bowman, 2011). En algunas

~ 310 ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

aves, se alojan también en la narina y párpados, dejando surcos en el pico conforme


crece.

10.4. DESCRIPCIÓN DE LOS PRINCIPALES ÁCAROS QUE AFECTAN A


LOS ANIMALES

10.4.1. Orden Mesostigmata

10.4.1.1. Familia Macronyssidae

Género Ornithonyssus

Ornithonyssus sylviarum (Canestrini y Fanzago, 1877) es un ácaro alargado u oval, de 1


mm de longitud; generalmente se encuentra en las aves de corral. O. sylviarum y
Dermanissus gallinae (De Geer, 1778) son difíciles de diferenciar, ya que su morfología
es similar. O. sylviarum, generalmente, se encuentra en el ave hospedera, mientras que
D. gallinae es un parásito periódico, presente, por lo general en el entorno del
hospedero. O. (Liponyssus) bacoti (Hisrt, 1913) es un ácaro hematófago que puede
provocar serios problemas en ratas, ratones, hámsteres y cobayos (Rodríguez-Vivas y
Cob-Galera, 2005; Di Palma et al., 2012) (Figura 10.1).

Morfológicamente las hembras de O. sylviarum tienen quelíceros alargados,


desarrollados y móviles; tienen forma de látigo. La placa genitoventral es tenue y esta
redondeada en la parte posterior. La placa dorsal esta bruscamente reducida en la
parte posterior y tiene varias setas cortas (Di Palma et al., 2012).

Figura 10.1. Estado adulto del género Ornithonyssus. A) Vista dorsal y B) vista ventral.

~ 311 ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

10.4.1.2. Familia Dermanyssidae

Género Dermanyssus
Dermanyssus gallinae (De Geer, 1778) o ácaro rojo de las aves de corral es un
ectoparásito hematófago de aves silvestres, domésticas y sinantrópicas. También
parasita mamíferos. D. gallinae afecta a las aves de corral en todo el mundo en especial
de gallinas ponedoras. Estos ácaros provocan estrés en las aves reduciendo la
producción y calidad del huevo. Asimismo, es vector de varios agentes infecciosos
(Rodríguez-Vivas y Cob-Galera, 2005). Este ácaro también es responsable de los
problemas dermatológicos en los seres humanos, tanto en los trabajadores avícolas
(técnicos, agricultores, veterinarios) como residentes urbanos (Di Palma et al., 2012).

La especie D. gallinae tiene una longitud aproximada de 1 mm; su aspecto es alargado


u oval, es de color blanco, gris o negro y se alimenta de la sangre de las aves, una vez
que ha ingerido fluido hemático, adquiere un color rojo. Pone sus huevos en las grietas
de los gallineros. Las fases de ninfa y adulto constituyen parásitos periódicos, que se
esconden en las grietas de las paredes y visitan frecuentemente al hospedero para
alimentarse. Estos ácaros pueden existir en los nidos de las aves o en los aparatos de
aire acondicionado en las casas. Emigran al interior de los hogares y pueden atacar al
hombre. La larva no se alimenta (Di Palma et al., 2012).

Morfológicamente poseen quelíceros largos, con forma de estilete y se extienden


longitudinalmente en un segmento basal. Presenta una placa dorsal simple; la placa
esternal (ubicada entre las patas II y III) está claramente estrecha y es más ancha que
larga; tiene dos setas esternales. La placa genitoventral es posterior y posee un par de
setas y la placa anal tiene tres setas (Figura 10.2) (Di Palma et al., 2012).

Figura 10.2. Estado adulto de Dermanyssus gallinae. A) vista dorsal y B) vista ventral.

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Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

10.4.2.3. Familia Halarachnidae

Género Raillietia

Raillietia auris

Los ácaros de género Raillietia son las únicas especies mesostigmátidas que habitan
en los canales auditivos de los animales domésticos, produciendo úlceras y bloqueo del
canal auditivo. R. auris (Leidy, 1872) es la especie más importante del género Raillietia
y afecta a bovinos de producción de carne y leche del Norte y Sur de América, Europa,
Oeste de Asia y Australia (Mullen y Durden, 2009). Morfológicamente, los ácaros de
género Raillietia son ovalados y miden 1 mm de largo y su dorso es aplanado, son más
largos que los del género Psoroptes y las patas largas se originan en la porción media
anterior del cuerpo. Se alimenta de células epidérmicas y cerumen. Posiblemente estos
ácaros están involucrados en la trasmisión de Mycoplasma (Smith y Sherman, 2009;
Bates, 2012).

Raillietia caprae (Quintero et al., 1980, 1987) infesta el canal auditivo de caprinos de
Australia, Brasil, México y Venezuela, y ovinos de Brasil. Las hembras miden 900 µm
de longitud (Bates, 2012).

10.4.2. Orden Trombidiformes

10.4.2.1. Familia Demodicidae

Género Demodex

Estos ácaros poseen un cuerpo alargado, miden de 100-300 µm (Figura 10.3).


Morfológicamente los ácaros del género Demodex son pequeños y elongados; tiene
cuatro pares de patas cortas, que terminan en tres uñas; los quelíceros tienen forma de
estilete y se encuentran bordeados por unos palpos tri-segmentados cuyo artejo final
termina en una pequeña uña. El cuerpo del género Demodex está conformado por el
gnatosoma e idiosoma. El gnatosoma está conformado por partes bucales y tiene forma
rectangular o trapezoide. El idiosoma se divide en dos secciones: el podosoma que está
conformado por los cuatro pares de patas y el opistosoma que es la parte alargada del
cuerpo y que posee estriaciones cuticulares. La hembra tiene la vulva en forma de
hendidura longitudinal, situada en la cara ventral de idiosoma; entre las coxas del IV par
de patas; el macho se distingue por la presencia de un aedeago situado en la cara
dorsal y lisa del podosoma (Izdebska y Fryderyk, 2011).

~ 313 ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

Figura 10.3. Estado adulto del género Demodex (vista ventral; hembras).

La piel de los perros con demodicosis es un hábitat favorable para la reproducción y


crecimiento de ácaros Demodex. Los ácaros aprovechan esta oportunidad para
colonizar los folículos pilosos y poblar la piel por millares resultando en alopecia y
eritema (Rodríguez-Vivas et al., 2003). Todo el ciclo biológico del ácaro transcurre
sobre la piel. El parásito reside dentro de los folículos pilosos y rara vez en las
glándulas sebáceas, donde subsiste alimentándose de células, sebo y restos
epidérmicos (Rodríguez-Vivas et al., 2009).

De todos los animales domésticos infectados por especies de Demodex, el perro es el


más frecuente y seriamente afectado por D. canis (Leydig, 1859). Los signos clínicos
patológicos son la demodicosis localizada y la generalizada (Figuras 10.4 y 10.5). Los
ácaros son específicos de hospedero y no se transmiten de una especie a otra. Pueden
afectar a los gatos (D. cati Hirst, 1919), bovinos (D. bovis Stiles, 1892), cabras (D.
caprae Railliet, 1893), ovejas (D. ovis Railliet, 1895), cerdos (D. phylloides Csokor,
1879), caballos (D. equi Railliet, 1893) y hámsteres (D. aurati Nutting, 1961 y D. criceti
Nutting y Rauch, 1958) (Quintero, 1977; Rodríguez-Vivas y Cob-Galera, 2005).

~ 314 ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

Figura 10.4. Perro con dermatitis producido por Demodex canis (Donado por M. en C.
Carlos Sauri Arceo).

Figura 10.5. Demodex canis obtenido de un raspado de piel de un perro y aclarado con
hidróxido de potasio al 20%.

~ 315 ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

10.3.2.2. Familia Cheyletidae

Género Cheyletiella

Los ácaros del género Cheyletiella miden de 400-500 µm, siendo visibles con la simple
inspección visual. Existen tres especies: C. blakei (Smiley, 1970) es más común en
gatos y tiene forma cónica; C. yasguri (Smiley, 1965), más común en perros y tiene
forma ovalada; y C. parasitivorax (Megnin, 1878), más común en conejos y tiene forma
de corazón (Quintero, 1979). En los machos el aedeago se extiende entre el III y IV par
de patas (Bowman et al., 2002) (Figura 10.6). Tiene un aparato bucal con ganchos
(palpos) en el extremo anterior. Los palpos ayudan al ácaro a sujetarse al hospedero
cuando se alimenta de los líquidos tisulares. Asimismo, presenta unas uñas en forma
de peine en el extremo de cada una de las patas (Calum et al., 2013). Este género tiene
su hábitat en la superficie (no excava) y viven en la capa de queratina de la piel y el
pelaje de varios hospederos definitivos, que pueden ser perros, gatos o conejos. Estos
ácaros ingieren residuos queratínicos y líquidos tisulares; a menudo se denomina caspa
andante, porque parecen grandes escamas de caspa moviéndose.

La característica principal de la infección activa por el género Cheyletiella es la


presencia de partículas de caspa que se mueven a lo largo de la línea media dorsal y
por la cabeza del hospedero.

Figura 10.6. Hembra del género Cheyletiella con quelíceros fusionados y palpo
provistos de una uña apical y una seta simple opuesta a ella.

~ 316 ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

10.4.2.3. Familia Trombiculidae

Género Trombicula

Trombicula sp, es de color amarillo a rojo. Las larvas tienen seis patas y miden entre
200 y 400 m, tienen cuerpo oval y carecen de la constricción de las fases adultas. Los
quelíceros están provistos de un artejo apical curvados y los palpos terminan formando
una pinza apical. Esta es la única fase del ciclo de vida que parasita al hombre y a los
animales domésticos y silvestres. Las fases de ninfa y adulto no son parasitarias y son
de vida libre. La fase adulta posee quelíceros bien desarrollados en forma de lanceta y
con palpos que forman una pinza robusta con el V y IV artejo. Esta etapa presenta el
idiosoma en forma de 8 y está revestida de pelos que le dan aspecto arteciopelado
(Gallego, 2006) (Figura 10.7).

La larva de la nigua se alimenta de los componentes serosos de los tejidos de sus


hospederos. Las niguas se enganchan firmemente al hospedero (normalmente se
encuentran en oídos, ojos, nariz u otras áreas de la piel delgada, incluyendo el
abdomen y las regiones entre los dedos de los pies) e inyectan un líquido enzimático
que produce la licuefacción de las células del hospedero. Cuando el ácaro termina de
comer, suelta su sujeción y cae al suelo. El ácaro nigua más frecuente en los animales
y el hombre es T. alfreddugesi (Arther, 2009).

A B

Figura 10.7. A) Fase adulta del género Trombicula, con idiosoma en forma de 8; B)
larva hexápoda de Trombicula.

~ 317 ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

10.4.3. Orden Sarcoptiformes

10.4.3.1. Familia Sarcoptidae

Género Sarcoptes

Sarcoptes scabiei (De Geer, 1778) posee un tegumento esclerozado y carece de


estigmas. Son parásitos obligados y parasitan la piel de los mamíferos. S. scabiei causa
dermatitis en animales de compañía y de producción; es responsable de epizootias en
las poblaciones salvajes de cánidos, felinos, ungulados, jabalíes, murciélagos, koalas,
grandes simios y bovinos (Pence y Ueckermann, 2002). La dermatitis sarcóptica es
considerada una de las principales causas de mortalidad entre los zorros rojos salvajes
(Vulpes vulpes L.) (Morner, 1992; Bates, 2003), las poblaciones de coyotes (Canis
latrans Say) (Pence et al., 1983) y del marsupial conocido como demonio de Tasmania
(Vombatus ursinus Shaw) (Seddon y Albiston, 1968; Martin et al., 1998). Además se
han reportado casos en el dingo australiano (Canis lupus dingo Meyer), el koala
(Phascolarctos cinereus Goldfuss) y el wallaby (Macropus agilis Gould) (Skerratt et al.,
1998).

Entre los signos más comunes se encuentran la descamación y costras de la piel con
exudado de suero seco. La distribución de las lesiones varía según la especie, pero los
sitios comunes son boca, orejas y cara (gatos, perros, ovejas, cabras, cerdos), piernas
(perros), muslos internos (ganado vacuno), cuello (caballos, ganado vacuno), tronco
(cerdos), cola (perros, ganado vacuno) (Stevenson y Hughes, 1988; Rodríguez-Vivas y
Domínguez-Alpizar, 1998).

La hembra construye su galera dentro de la epidermis, formando túneles en los cuales


deposita sus huevos, de ahí que reciban el nombre de “ácaros aradores”, y se
alimentan de linfa y de células epidérmicas, provocando una reacción de
hipersensibilidad resultando en una dermatitis sumamente pruriginosa (Rodríguez-Vivas
et al., 2009).

La enfermedad producida por Sarcoptes scabiei se denomina sarna sarcóptica o


escabiasis. Casi todas los animales domésticos presentan su propia variedad distintiva.
La escabiasis canina está producida por S. scabiei variedad canis, los gatos por S.
scabiei variedad felis, los bovinos por S. scabiei variedad bovis, los porcinos por S.
scabiei variedad suis, los equinos por S. scabiei variedad equi y los ovinos y cabras por
S. scabiei variedad ovis (Rodríguez-Vivas et al., 2009).

Morfológicamente los ácaros de Sarcoptes scabiei son de color blanquecino con patas y
partes bucales cafés. El idiosoma es oval, dorsalmente convexo y ventralmente
aplanado. Las hembras adultas miden de 300 a 500 µm de largo y de 230 a 340 µm
ancho; los machos miden de 213 a 285 µm largo por 160-210 µm ancho. Poseen un
tegumento con estrías transversales que se abren en la superficie dorsal de un parche
central de escamas triangulares que son de importancia taxonómica (Fain, 1978).

~ 318 ~
Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

También, en la superficie dorsal, poseen seis o siete pares de espinas dispuestas


simétricamente a ambos lados posteriores a la línea media y tres pares de espinas
laterales a mitad del idiosoma (Figura 10.8).

Tanto los machos como las hembras tienen ventosas en un ambulacro largo (a veces
referido como retoños) en el pretarso de las patas I y II que permiten al ácaro sujetarse
al sustrato. En las hembras los extremos de los tarsos de las patas III y IV terminan en
sedas largas, mientras que en el macho la pata IV tiene una ventosa (Figura 10.9).
Además los tarsos de ambos sexos soportan dos espolones como garras; sin embargo,
en el macho sólo hay un espolón como garra en la pata IV. El ano es posterior y
terminal. Las larvas se diferencian de las ninfas y adultos por tener seis patas. Las
ninfas son similares a la hembra pero más pequeñas y carecen de órganos genitales
(Walton et al., 2004; Rodríguez- Vivas y Cob-Galera, 2005).

Figura 10.8. Estado adulto del género Sarcoptes.

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Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

Figura 10.9. Sarcoptes scabiei variedad canis obtenido de un raspado de piel de un


perro y aclarado con hidróxido de potasio al 20%.

Figura 10.10. A) Hembra de S. scabiei, vista ventral, con ventosas en patas I y II y


sedas en patas III y IV; B) macho de S. scabiei, vista ventral, con ventosas en patas I, II
y IV.

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Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

En un intento de definir las especies o subespecies a partir de diversos hospedadores,


Fain (1978) estudió la morfología de las diversas variedades de S. scabiei. Este autor
reportó que algunas características morfológicas fueron estables y otras variables, y
que la variabilidad fue más evidente en la hembra adulta. Las características
morfológicas más inestables incluyeron: (a) la medida y el tamaño de las escamas
dorsales y ventro-laterales, (b) el tamaño y la forma del escudo anterodorsal, (c) el
tamaño del cuerpo y (d) la longitud de las sedas dorsales. Por ejemplo, las especies de
seres humanos carecen de estrías ventrolaterales, y la mayoría tienen un área desnuda
de tamaño variable en el centro de las escamas dorsales; en comparación de las
especies en carnívoros (perros, zorros), donde las estrías ventro-laterales están
usualmente presentes y la porción dorsal suele ser completa sin área desnuda. Las
hembras que parasitan carnívoro son más pequeñas (320-390 µm a 250-300 µm) en
comparación con muestras humanas (390-500 µm a 290-420 µm). Este autor llegó a la
conclusión de que sólo hay una especie válida pero variable, y propuso que este es
resultado del mestizaje continuo entre poblaciones que infestan los seres humanos y
los animales domésticos (Fain, 1978).

Posteriormente se publicaron trabajos que mencionan que existen diferencias


fisiológicas entre los ácaros de Sarcoptes. Arlian (1989), sugirió que las diferencias
fisiológicas se encuentran en los requisitos dietéticos y ambientales entre poblaciones
de ácaros, tales como: las propiedades fisiológicas de la epidermis de la piel del
hospedero; capacidad del hospedero para montar una respuesta inmune, factores de
antigenicidad del parásito, y la capacidad del parásito para resistir la respuesta inmune
del hospedero, son los factores que influyen en trasferencia del parásito entre diferentes
hospederos.

Género Notoedres

Notoedres cati (Hering, 1838) se encuentra en gatos domésticos y es de importancia


veterinaria en gran parte del continente, aunque es raro en el norte de Europa;
ocasionalmente puede parasitar a los conejos. Este ácaro sarcoptiforme se encuentra
en las orejas, espalda, cara y patas y en casos extremos afecta todo el cuerpo del
animal. Morfológicamente este ácaro posee un cuerpo redondeado con estrías dorsales
en el idiosoma. Posee ventosas en los dos primeros pares de patas de la hembra, así
como en el primero, segundo y cuarto par de patas en el macho. La hembra de
Notoedres muris (Megnin, 1877) se distingue de su homóloga de S. scabiei por el orifico
anal subterminal, mientras que en S. scabiei el orifico anal es terminal. Otra diferencia
que tiene es el tamaño, Notoedres es más pequeño, las hembras miden 225 µm de largo
y los machos 150 µm, con un gnatosoma corto y cuadrado (Wall y Shearer, 2001) (Figura
10.11).

Género Trixicarus

Trixicarus caviae (Fain, Howell y Hyatt 1972) es un ácaro excavador que infesta al
cobayo. Es un sarcoptiforme típico, con un cuerpo redondeado y largas ventosas en los
ambulacros, localizado en los primeros pares de patas de la hembra y en el primero,

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Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

segundo y cuarto par de patas del macho. Son pequeños (240 µm de largo). Este ácaro
produce lesiones costrosas y rojizas en la cara del cobayo (Taylor et al., 2007).

Figura 10.11. A) Hembra de Notoedres cati; B) macho, se puede apreciar las ventosas
en las patas I, II y IV (vista ventral).

10.4.3.2. Familia Psoroptidae

Género Otodectes

Conocido como el ácaro de la oreja Otodectes cynotis (Hering, 1838) también


pertenece a la familia Psoroptidae causa otitis externa a conejos, gatos, hurones, perros
y ratas. Este género es monoespecífico y se distribuye a nivel mundial. También
parasita a zorro rojo (Vulpes vulpes), zorro ártico (Alopex lagopus L.), zorro gris
(Urocyon cinereoargenteus Schreber, 1775), hurón (Mustela putorius L.), glotón (Gulo
gulo L.) y venado de cola blanca (Odocoileus virginianus Zimmermann) (Beck, 2001).

Es un ácaro que no excava galerías, habita en los conductos auditivos externos y la piel
adyacente de la cabeza de los perros y gatos, en donde se alimenta de detritus
epidérmico del conducto auditivo externo, donde produce una reacción de
hipersensibilidad secundaria a proteínas presentes en la saliva (Otranto et al., 2004).

Los ácaros adultos son grandes blancos y de movimientos libres, las hembras miden
400-500 µm y los machos 300 µm. El ano es terminal; tienen cuatro pares de patas y
todas, excepto el cuarto par rudimentario de la hembra, se extienden más allá del
margen corporal. Todas las patas del macho portan unos ambulacros cortos,
desarticulados, con ventosas (en forma de copa) que también se encuentran sobre el
primer par de patas de las hembras. Las primeras cuatro patas de todos los estadíos

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Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

portan ventosas y ambulacros no articulados, pero sólo los machos adultos no tienen
ventosas sobre las patas posteriores (Figura 10.12).

A medida que los ácaros se alimentan, el epitelio del canal auditivo se irrita, provocando
una hipersensibilidad inmediata hacia el ácaro. El canal se llena con cerumen, sangre y
exudado del ácaro. Esta secreción tiene el aspecto clásico de café molido. Los signos
clínicos son variables, sobre todo en el gato. Algunos gatos con cantidades masivas de
secreción son asintomáticos mientras que otros tienen prurito ótico con mínima secreción.
Los perros tienden a tener prurito ótico con mínima secreción. Las lesiones subsiguientes
autoinfligidas pueden producir excoriaciones, en especial en la superficie dorsal de las
orejas y en las regiones adyacentes de la cabeza. En los perros a menudo se presenta
una dermatitis piotraumática en las áreas adyacentes a la cabeza y pueden formarse
hematomas auditivos tanto en perros como en gatos. Puede presentarse una otitis
bacteriana acompañando a una otitis externa crónica. Las lesiones pueden restringirse al
canal auditivo externo, pero los ácaros por lo común se hallan sobre otras áreas del
cuerpo, en especial cuello, cadera y cola (Rodríguez- Vivas y Cob-Galera, 2005).

Figura 10.12. Estadio adulto del género Otodectes. A) vista dorsal del macho, B) vista
ventral de la hembra.

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Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

Género Psoroptes

Las infestaciones por los ácaros del género Psoroptes son una causa importante de
dermatitis en ungulados domésticos y silvestres en muchas áreas del mundo (Van den
Broek y Huntley, 2003). El género Psoroptes está conformado por cinco especies
válidas basadas en los caracteres morfológicos, hospedero y el área de cuerpo que
parásita: P. cuniculi (Delafond, 1859), P. cervinus (Ward, 1915), P. natalensis (Hirst,
1919), P. equi (Hering, 1838) y P. ovis (Hering, 1838).

P. cuniculi ocurre en todo el mundo como ácaros del oído en los conejos, cabras,
ovejas, caballos, burros, mulas, y posiblemente como ácaro del cuerpo en caballos
(también se ha descrito en venado cola blanca, antílopes, alce); P. cervinus está
restringido a la parte occidental de los Estados Unidos; P. natalensis en Sudáfrica,
Uruguay, Brasil, Nueva Zelanda y, probablemente en Francia, P. equi en Inglaterra, y P.
ovis ocurre en todo el mundo y afecta a ovinos, bovinos y equinos (también se ha
descrito en bisonte y jirafas) (Zahler et al., 2000).

Estos ácaros no excavadores residen en la superficie de la piel y se alimentan del


hospedador agujereando la epidermis para obtener líquidos tisulares. P. ovis, P. bovis y
P. equi son ácaros que forman costras en animales mayores; se encuentran en el
ganado ovino, bovino y equino respectivamente. Son ácaros de hospedero específico y
se encuentran en las zonas de pelaje grueso o largo del animal (Rodríguez- Vivas y
Cob-Galera, 2005).

Este género posee un cuerpo oval sin espinas dorsales; no hay sedas verticales en el
dorso del propodosoma. Las patas son largas, proyectándose más allá de los bordes
del cuerpo. Tiene ventosas en forma de trompeta (carúnculas) en los pedicelos de los
tarsos de las patas I, II y IV. Los pedicelos están compuestos de tres segmentos.
Solamente las patas III de las hembras llevan sedas terminales en lugar de carúnculas.
El ano es terminal. Los machos tienen sedas adanales (discos copulatorios) en el
extremo posterior del abdomen. El borde posterior del abdomen del macho está dividido
en dos lóbulos prominentes (Sanders et al., 2000).

La característica distintiva de este género es la presencia de un número relativamente


largo de sedas en los pretarsos y que desembocan en unas ventosas terminales en
forma de trompeta en las patas I, II y IV de las hembras y en las I, II y III de los machos
adultos (Sanders et al., 2000) (Figura 10.13).

Estudios realizados a nivel morfología y de caracterización molecular (utilizando datos


de secuencias de ADN), han encontrado poca o ninguna diferencia en la variación de
estos ácaros obtenidos de diferentes hospederos (Zahler et al., 1998; Bates, 1999;
Pegler et al., 2005).

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Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

Figura 10.13. Macho y hembra del género Psoroptes.

Género Chorioptes

El ácaro Chorioptes es un parásito obligado y se diferencia de otros ácaros por que no


construye túneles. Se distribuyen en todo el mundo infestando ungulados silvestres y
domésticos (Lusat et al., 2009; Kollbrunner et al., 2010). Aunque la dermatitis corióptica
es generalmente menos patógena que la dermatitis psoróptica o sarcóptica, su
patología es muy variable dependiendo de la intensidad y la duración de infección y la
susceptibilidad del hospedero (Sweatman, 1957). Las lesiones normalmente se
producen en las partes inferiores de las patas.

Existen dos especies de Chorioptes que difieren morfológica y genéticamente: C. bovis


(Héring, 1845), y C. texanus (Hirst, 1924). Chorioptes bovis no ha sido reportado hasta
el momento en México. Estás especies pueden parasitar a caballos, ganado vacuno,
cabras, ovejas y llamas (Zahler et al., 2001; Hestvik et al., 2007).

El género posee cuerpo oval, con patas largas (en los machos, el cuarto par de patas
es reducido), pedicelos ambulatorios cortos, no segmentados, que terminan con
ventosas en forma de campana en todas las patas en el macho y en el primero,
segundo y cuarto par en la hembra. El gnatosoma es ligeramente cónico, tan ancho
como largo. Los machos tienen en el borde posterior del opistosoma dos lóbulos
rudimentarios que sirven de inserción a un par de setas largas.

Recientemente, Lusat et al. (2011) evaluaron las setas del opistosoma de machos
adultos del género Chorioptes en una variedad de hospederos y zonas geográficas. Sus

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Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

resultados sugieren la existencia de tres morfotipos. El primero, C. bovis, se caracteriza


por una seta muy larga 1 (ae) y una seta corta en forma de espátula 2 (l4 y d5),
mientras que en C. texanus, las setas 2 (l4 y d5) son más largas y delgadas que C.
bovis, pero la mayoría de la otras setas son más cortas; esto en particularmente cierto
para la seta 1 (ae). Un tercer morfotipo se caracteriza por una seta 1 (ae) que fue más
corta que en C. bovis, pero más larga que en C. texanus, 2 (l4 y d5) y otra cerda larga 6
(l5) (Figura 10.14). Estos resultados coinciden con lo publicado Hestvik et al. (2007), en
donde sugiere que existe otra especie de Chorioptes.

10.4.3.3. Familia Epidermoptidae

Género Knemidocoptes

La dermatitis escamosa de las aves producida por el ácaro Knemidocoptes (sinónimo


Cnemidocoptes) mutans (Robin y Lanquetin, 1859) es una enfermedad importante de la
piel, de las aves viejas y aves de corral, en muchas partes del mundo especialmente de
los países tropicales. La knemidocoptiasis es una enfermedad de importancia
económica y por lo general ocurre en aves viejas. La sub-familia Knemidocoptinae está
conformada por 15 especies y 6 géneros. Estos ácaros habitan en los folículos de las
plumas, estrato corneo de la cara, tejido de las patas y piernas de las aves y se
depositan debajo de las escamas de la epidermis. Knemidocoptes pilae (Lavoipierre y
Griffiths, 1951) afectan a loros y cotorros. Existen tres especies importantes de
Knemidocoptes que infestan pájaros y aves de corral: K. mutans, K. pilae y K.
jamaicensis (Turk, 1950). Las aves infestadas presentan lesiones en picos y patas, los
cuales están cubiertos por costras (Sangvaranond et al., 2007; Dabert et al., 2013).

Chorioptes bovis Chorioptes texanus

Figura 10.14. Estructuras que conforman el género Chorioptes.

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Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

Los ácaros adultos de este género poseen ocho patas, su silueta es redonda u oval y
miden, aproximadamente, 500 µm de diámetro. La hembra posee patas muy cortas y
sin ventosas. Las patas del macho son más largas, con un ambulacro no articulado y
con ventosas en el extremo de algunas de ellas. La diferencia morfológica entre las
hembras de los ácaros de Sarcoptes y de Knemidocoptes es la ausencia de espinas
dorsales en las segundas (Wall y Shearer, 2001) (Figura 10.15).

Knemidocoptes pilae (Figura 10.16) es más pequeño que K. mutans (250-380 µm,
hembras, y 150-200 µm los machos); este ácaro sarcoptiforme es causante de la pata o
la cara escamosa del periquito o de las cotorras. Produce túneles en las capas
superficiales de la epidermis y afecta las almohadillas y zancas de las patas; en casos
graves, también puede afectar el pico en su unión con las plumas. El ácaro produce una
masa de color gris-blanco característica, similar a un panal que puede deformar
seriamente al periquito (Meyer, 2013).

Figura 10.15. Hembra del género Knemidocoptes.

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Técnicas para el diagnóstico de parásitos con importancia en salud pública y veterinaria

Figura 10.15. Knemidocoptes pilae obtenido de un raspado de piel de un lorito


Australiano (Melopsittacus undulatus), aclarado con hidróxido de sodio al 20%.

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