II Simpósio de Sanidade Avícola

14 e 15 de setembro de 2000 — Santa Maria, RS

FATORES DE VIRULÊNCIA DE ESCHERICHIA COLI DE

ORIGEM AVIÁRIA – APEC
Benito Guimarães de Brito

M.Sc, Pesquisador do Centro de Investigação em Medicina Aviária do Paraná,

Universidade Estadual de Londrina,
e–mail: bgbrito@zipmail.com.br

A Escherichia coli é responsável pela Colibacilose Aviária, apresentando-se de

várias formas, das quais podemos citar a doença crônica respiratória, onfalite,
salpingite, septicemias, peritonites, síndrome da cabeça inchada, enterites e celulite
(GROSS, 1994).
A Colibacilose é considerada multifatorial. O aparecimento da Colibacilose
depende da interação entre muitas variáveis, como: microrganismo, manejo,
alimentação, instalações e condição do animal. Os vários fatores predisponentes à
Colibacilose são as infecções por Mycoplasma (MOORHEAD & SAIF, 1970), vírus
da Bronquite Infecciosa e da Doença de Newcastle (GROSS, 1961), além das
doenças imunodepressoras (NAKAMURA, 1990), ventilação inadequada, estresse,
superpopulação, excesso de poeiras e gases (NAGARAJA, 1993).
Uma vez que a E. coli é um microrganismo encontrado normalmente na microbiota
de aves sadias, deve-se diferenciar as amostras patogênicas das não patogênicas que
se instalam, multiplicam e desenvolvem a patologia (BETTELHEIM, 1997).
A sorotipagem foi inicialmente utilizada para diferenciar as amostras patogênicas
de E. coli. KAUFFMANN (1947) classificou os sorotipos de E. coli conforme
os antígenos que apresentam. O antígeno somático (O) é um polissacarídeo
termoestável (121o C por 2 h) e forma a parte do lipopolissacarídeo presente na
membrana externa das bactérias Gram negativas. O antígeno capsular (K) refere-se
aos polissacarídeos capsulares que envolvem a parede celular, entretanto, 31 deles
não possuem natureza polissacarídica. O antígeno flagelar (H) possui estrutura
de natureza proteica e são termolábeis (100o C por 30 min). São reconhecidos
173 antígenos O, 80 antígenos K e 56 antígenos H, que podem gerar inúmeros
sorotipos O:K:H (ORSKOV & ORSKOV, 1992). Normalmente é usado em estudos
epidemiológicos os grupos O e K para sorotipagem. Entre os sorogrupos O que tem
sido relacionados como patogênicos para aves, GROSS (1994) citou O1, O2, O3, O6,
O8, O15, O18, O35, O71, O74, O78, O87, O88, O95, O103 e O109. PEIGHAMBARI et
al. (1995), NGELEKA et al. (1996) e GOMIS et al. (1997) avaliando amostras isoladas
de lesões de celulite relataram os seguintes sorogrupos O1, O2, O(21,83), O25,
O78, O115 e O161. Três grupos destes antígenos somáticos (O1, O2 e O78) foram
freqüentemente associados com enfermidades aviárias septicêmicas e respiratórias
(SOJKA & CARNAGHAN, 1961; HEMSLEY et al., 1967 e BARNES & GROSS,
1997). Entretanto nos levantamentos epidemiológicos são relatados alto percentual
de amostras não reagentes (ALLAN et al., 1993). No Brasil, levantamento realizado
por FARIAS (1980), FERREIRA (1989) e VIDOTTO et al. (1990) caracterizaram os
principais sorogrupos envolvidos nas patologias respiratórias das aves O1, O2, O4,
O8, O21, O36, O45, O50, O78, O88, O119 e O152. MONROY (1992) classificando

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sorologicamente amostras de E. coli envolvidas em quadros de salpingite de galinhas,

observou a presença dos sorogrupos O1, O2, O5, O36, O45, O53 e O78. SILVA (1993)
estudando amostras de E. coli isoladas de pintos de um dia de idade com onfalite,
verificou a presença dos sorogrupos O2, O21, O26, O45, O55, O58, O78, O88, O111,
O119, O125, O152 e O158.
Atualmente o conceito de patogenicidade das amostras de E. coli está relacionado
com o impacto acumulativo de um ou vários fatores de virulência, o qual serve para
diferenciar amostras patogênicas de não patogênicas (JOHNSON, 1991). Em aves,
amostras de E. coli que possuem determinados fatores de virulência são designadas
E. coli patogênica para aves (APEC). As características de virulência podem ser
transferíveis através de plasmídeos de amostras patogênicas para não patogênicas
(IKE et al., 1992 e WOOLEY et al., 1998).
A adesão da bactéria à superfície celular é o primeiro passo na instalação do
processo infeccioso. Em condições normais as aves apresentam estruturas defensivas
contra os microrganismos as quais dificultam a adesão: cílios, secreção de muco na
traquéia e macrófagos alveolares (NAGARAJA, 1993).
A aderência é um fenômeno específico de reconhecimento entre o microrganismo
e as células do animal infectado, e ocorre através das adesinas fimbriais e afimbriais,
e os receptores correspondentes na superfície celular. Desta forma, uma adesina que
confere patogenicidade a E. coli em uma espécie de animal poderá não o fazer para
outra, e vice versa (SHARON & LIS, 1993).
As fímbrias ou pili, são apêndices filamentosos, retilíneos, de 2–7 namômetros de
comprimento, presentes na superfície celular em forma peritríquica em número de
100 a 1000 por célula (PARRY & ROOKE, 1985). A estrutura das fímbrias consiste de
aproximadamente 1000 unidades repetidas de um único polipeptídeo (EISENSTEIN,
1987). A expressão de determinadas fímbrias é influenciada pelas condições do
crescimento “in vitro” como, o pH, a osmolaridade do meio, a aeração e a temperatura
de cultivo (GAASTRA & GRAAF, 1982; ARCHER, 1996).
Na detecção de fímbrias tem sido utilizados testes que avaliam a expressão
fenotípica: hemaglutinação, hidrofobicidade, adesão celular, sorológicos (DE REE et
al., 1985; DE GRAFF & MOOI, 1986) e características genotípicas: hibridização de
colônias com sondas e PCR (ARCHAMBAUD et al., 1988; DAIGLE et al., 1994). O
teste de hemaglutinação tem sido utilizado como método de triagem de expressão de
fímbrias (EVANS et al., 1979).
Baseado na atividade hemaglutinante, as fímbrias de E. coli foram classificadas em
três categorias: fímbrias não hemaglutinantes, fímbrias que têm a sua aglutinação com
eritrócitos inibida pela D-manose, designadas manose-sensíveis (HAMS) ou fímbria
tipo I e as fímbrias que não tem a hemaglutinação inibida pela manose, chamadas
manose-resistente (HAMR) (MORRIS, 1983).
As bactérias que expressam a fímbria tipo I (HAMS) aglutinam eritrócitos de
diferentes espécies de animais, entretanto o eritrócito de cobaia é comumente usado
nos testes de hemaglutinação (DUGUID & OLD, 1980).
A aderência mediada pela fímbria tipo I é bloqueada por D-manose ou a-
metilmanosidio e por concanavalina A, mas não pela adição de outros monossacarí-
deos ou seus derivados. A temperatura não interfere na capacidade hemaglutinante
da fímbria tipo I, ao contrário das fímbrias manose-resistente, que têm a atividade

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hemaglutinante melhor demonstrada a 4o C (ORSKOV et al., 1977). A presença desta

fímbria é comum em amostras de E. coli não patogênica (JOHNSON, 1991).
A fímbria tipo I está envolvida nos estágios iniciais da colisepticemia, promovendo
a associação de E. coli patogênica à traquéia e sacos aéreos das aves (DOZOIS et al.,
1994). IKE et al. (1990); WOOLEY et al. (1992) e KNÖBL et al. (1999) observaram
em frangos com septicemia alto percentual de amostras que apresentavam fímbria
tipo I. BRITO et al. (2000a) e BRITO et al. (2000b) encontraram a presença da fímbria
tipo I em 67% e 80% das amostras isoladas de galinhas com alterações reprodutivas
e avestruzes com alterações respiratórias respectivamente. YERUSHALMI et al.
(1990) caracterizaram uma variante da fímbria tipo I, denominada de fímbria AC/I,
sem atividade hemaglutinante presente em amostra O78:K80.
As fímbrias HAMR compreendem um grupo heterogêneo de estruturas bacterianas
que se ligam a carbohidratos, com excessão a D-manose, presentes nos receptores
dos eritrócitos de diferentes espécies animais (MORRIS, 1983). As amostras produ-
toras de fímbrias manose-resistente a 37o C, deixam de expressar esta característica
quando são cultivadas a 18o C (JONES & RUTTER, 1974). A fímbria P é o principal
grupo das hemaglutininas manose- resistente associada à colisepticemia de frangos
de corte (DOZOIS et al., 1992; VIDOTTO et al., 1997; ROCHA, 1999).
Além das propriedades de ligação às células, as fímbrias também são classificadas
quanto a sua especificidade sorológica e são separadas em grupos F. Assim, a fímbria
tipo I forma o grupo F1A, enquanto a fímbria P pode pertencer aos grupos F7 a F14
(DE REE et al., 1985; ABE et al., 1987). Apesar da diferenciação antigênica existente
entre os diferentes tipos de fímbria P, eles apresentam em comum o reconhecimento
ao mesmo receptor: – Gal – (1, α – D 4) – β – D – Gal presentes nos eritrócitos do
grupo sanguìneo P e células uroepiteilais (SALYERS & WHITT, 1994).
Outras fímbrias têm sido relacionadas com patologias causadas por APEC. KNÖBL
et al. (1999) verificaram a presença da fímbria S em amostras APEC originárias de
frangos de corte, com Doença Crônica Respiratória, Tabela 1. PARREIRA et al. (1998)
encontraram a fímbria F41 em 14% das amostras isoladas de aves com síndrome da
cabeça inchada. Além das adesinas fimbriais, as adesinas afimbriais tem importante
papel na adesão bacteriana, foi descrito por PROVENCE & CURTISS (1994) uma
hemaglutinina sensível a temperatura tsh e MAURER et al. (1998a) verificaram que
amostras de E. coli de origem aviária tinham a expressão de “curli” regulada pela
temperatura ambiente.
Após a adesão bacteriana ocorre intensa multiplicação bacteriana e produção
de vários metabólitos, chamados de bacteriocinas, que permitem a implantação
destes microrganismos na microbiota. As bacteriocinas produzidas pela E. coli são
denominadas de colicinas e classificadas em 23 tipos, conforme o receptor celular
no qual se liga (JAMES et al., 1996). VIDOTTO et al. (1990), EMERY et al. (1992),
WOOLEY et al. (1992) e ROCHA (1999) verificaram a presença da colicina V em 56%,
51%, 65% e 42% das amostras isoladas de frangos com colisepticemia. Este fator de
virulência também foi produzido por amostras isoladas de celulite e de síndrome da
cabeça inchada (PEIGHAMBARI et al., 1995 e PARREIRA et al., 1998).
Após a implantação da E. coli patogênica na microbiota, a bactéria invade os
tecidos e alcança a corrente sangüínea. Neste local a permanência da bactéria no
organismo depende de mecanismos de evasão. Vários fatores são importantes para
bactéria resistir à atividade lítica do complemento sérico e está relacionada à presença

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Tabela 1 — Ocorrência das fímbrias P, S e tipo I em 350 amostras de Escheri-

chia coli isoladas de frangos com Doença Crônica Respiratória em
diversas regiões do Brasil.
Região Adesão Traquéia MSHA MRHA fim pap sfa
Rio Grande do Sul 84% 12% 30% 98% 26% 2%
Santa Catarina 100% 18% 26% 88% 22% 0%
Paraná 100% 46% 6% 94% 18% 30%
São Paulo 92% 28% 14% 96% 20% 4%
Minas Gerais 100% 20% 24% 94% 10% 4%
Pernambuco 96% 34% 22% 94% 20% 0%
Ceará 100% 28 30% 92% 6% 0%
Fonte: KNÖBL et al. (1999)

dos antígenos K1 e K5, quantidade de lipopolissacarídeos e proteínas de membrana

externa (TIMMIS et al., 1981). Os antígenos capsulares envolvidos neste processo
são de baixa imunogenicidade e apresentam atuação anti fagocítica (DEVINE &
ROBERTS, 1994). BRÉE et al. (1989) identificaram a produção do antígeno K1
como determinante de virulência de amostras do sorogrupo O2 virulentas para aves.
CHAFFER et al. (1999) observaram que amostras de E. coli patogênicas para aves
resistiram ao soro, correlacionando a resistência ao soro à capacidade da E. coli
invadir e permanecer na corrente sangüínea das aves. Recentemente, RODRIGUES
et al. (1999) demonstraram que a E. coli aviária é capaz de induzir a apoptose
de macrófagos, entretanto descartam a atuação do LPS neste processo. VIDOTTO
et al. (1990), WOOLEY et al. (1992) e ROCHA (1999) verificaram resistência
sérica em 68,8%, 67,5% e 88,9% das amostras colisepticemicas de origem aviária,
respectivamente. PARREIRA et al. (1998) detectaram este fator de virulência em 72%
das amostras de E. coli que causaram síndrome da cabeça inchada.
A produção de hemolisina e aerobactina são importantes fatores de virulência.
Estas características estão relacionadas à baixa disponibilidade e ao metabolismo
de ferro utilizado no crescimento bacteriano (BLANCO & BLANCO, 1993). O ferro é
essencial para toda célula viva, entretanto encontra-se em pequena disponibilidade
para as bactérias. A E. coli utiliza o ferro para o transporte de oxigênio, síntese
de DNA, transporte de elétrons e metabolismo de peróxidos. Na E. coli podem
existir duas formas de sideróforos: a enterobactina e a aerobactina. O sideróforo
aerobactina na forma hidroxamato é o mais efetivo sistema de transporte de ferro,
usado pela enterobactéria para se suprir desse elemento (MONTGOMERIE, 1986).
As amostras portadoras do sistema aerobactina têm a vantagem de crescerem em
condições de baixas concentrações de ferro (JOHNSON, 1991). VIDOTTO et al.
(1990), EMERY et al. (1992) e WOOLEY et al. (1992) detectaram aerobactina em
67%, 80% e 95% das amostras isoladas de frangos com colisepticemia. MONROY
(1992), PEIGHAMBARI et al. (1995) e PARREIRA et al. (1998), observaram a
presença do receptor aerobactina em 63%, 90% e 56% das amostras de quadros
de salpingite, celulite e síndrome da cabeça inchada respectivamente.
A produção de hemolisina é mais freqüente em amostras provenientes de infecções
urinárias e nas patologias entéricas. A presença deste fenótipo como marcador de

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clones virulentos foi utilizado por vários autores como indicadores de patogenicidade (
VAN DEN BOSCH et al., 1982; VIDOTTO et al., 1991, BRITO et al., 1999a). Diversos
estudos realizados por VIDOTTO et al. (1990), EMERY et al. (1992), PEIGHAMBARI
et al. (1995) e ROCHA (1999) não observaram atividade hemolítica em cepas
isoladas de E. coli de origem aviária. Apenas WOOLEY et al. (1992) detectaram
alfa-hemolisina em 50% das amostras isoladas de frangos com colisepticemia e
BRITO et al. (2000a) encontraram atividade hemolítica em 7% das amostras
de E. coli originárias de galinhas com alterações reprodutivas. BLANCO et al.
(1997) encontraram baixa incidência de enterohemolisina em cepas analisadas.
Recentemente REINGOLD et al. (1999) caracterizaram geneticamente uma nova
hemolisina presente nas amostras de E. coli de origem aviária.
Outros fatores de virulência importantes na patogenia da Colibacilose são as
citotoxinas de E. coli, as quais classificam-se em endotoxinas e exotoxinas, e têm
papel importante nas doenças respiratórias e síndrome da cabeça inchada das aves
(MORRIS & SOJKA, 1985 e PARREIRA & YANO, 1998).
De ROSA et al. (1992) inocularam suspensões bacterianas e extratos bacterianos
filtrados isentos de bactérias, por via respiratória em frangos de corte e concluíram que
fatores solúveis produzidos por E. coli induziram alterações hematológicas, citológicas
e morfológicas similares às provocadas por cultivos bacterianos.
TRUSCOTT (1973) descreveu a existência de uma toxina letal para pintos,
entretanto VIDOTTO et al. (1990) estudando amostras septicêmicas de origem
aviária e utilizando diversos modelos não conseguiram identificar nenhuma amostra
toxigênica. Os fluidos extracelulares e os extratos sonicados das amostras, ao
contrário das suspensões bacterianas, não foram letais para pintos de um dia de
idade quando se inoculava por via subcutânea. VIDOTTO et al. (1990) também
verificaram que as cepas de E. coli septicêmicas não produziam toxina letal para pintos
e enterotoxina termoestável.
Nos EUA, EMERY et al. (1992) pesquisaram a atividade toxigênica em amostras
septicêmicas de origem aviária e observaram que aproximadamente 20% foram
toxigênicas, sendo 6% produtoras de toxina termolábil e 13% sintetizaram verotoxinas,
dados semelhantes foram descritos por FANTINATTI et al. (1994) os quais observaram
que 18% das amostras colisepticêmicas produziram verotoxinas. PARREIRA &
YANO (1998) observaram que amostras de E. coli isoladas de aves com síndrome
da cabeça inchada apresentavam atividade citotóxica em células Vero e tinham
o seu efeito neutralizado pelo antissoro contra a toxina VT2. BLANCO et al.
(1997b) estudando 625 cepas septicêmicas aviárias não encontraram a produção
de verotoxinas e necrotoxinas (CNF1 e CNF2), apesar de observarem atividade
citotóxica em células HeLa. Segundo PEIGHAMBARI et al. (1995), estudos dos
mecanismos de patogenicidade de cepas de E. coli isoladas das lesões de celulite
em aves, não têm demonstrado atividade toxigênica. Vários métodos moleculares
que avaliam o perfil polimórfico dos fragmentos do DNA, têm sido desenvolvidos e
aplicados na diferenciação de cepas patogênicas, embora as amostras de E. coli
apresentem diversos padrões que dificultam a caracterização de um único perfil
genético de virulência (MAURER et al., 1998b), trabalhos desenvolvidos recentemente
têm apresentados clones de virulência nas E. coli das formas coliseptcêmicas e de
celulite (SINGER et al., 1999; SINGER et al., 2000 e MOURA, 2000).

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A prevenção da Colibacilose envolvem uma série de medidas de manejo, tais

como: redução do estresse da criação, melhoria das condições da ventilação dos
aviários com redução da poeira e gases, limpeza, desinfecção, vazio sanitário
das instalações e uso de medicamentos estratégicos (BARNES, 1994). Devido
ao emprego da antibioticoterapia na população avícola e a prática habitual de
utilizar subdoses com a finalidade profilática, o número de amostras resistentes
aos antimicrobianos utilizados tem aumentado nos últimos anos (GOREN, 1994).
A maioria das amostras de E. coli de origem aviária apresentam diferentes perfis
de resistência múltipla as drogas antimicrobianas (ROCHA, 1999). Ao mesmo
tempo verifica-se que a sensibilidade antimicrobiana varia nas diferentes regiões
podendo dificultar a escolha do antimicrobiano a ser utilizado (Tabela 2 e 3), por isso
recomenda-se a realização de antibiogramas para a escolha do antimicrobiano.
O uso de vacinas contra APEC tem sido uma alternativa no controle da
colisepticemia. Foram utilizados diferentes protocolos de vacinação para proteger
frente as infecções provocadas por E. coli dos sorotipos O1:K1, O2:K1 e O78:K80.
Na maioria dos casos, a vacinação tem sido realizada por via subcutânea usando
bactérias inteiras inativadas com formol ou sonicadas e geralmente adicionados
adjuvantes oleosos (DEB & HARRY, 1976; DEB & HARRY, 1978; ROSENBERGER
et al., 1985; HELLER et al., 1990; MELAMED et al., 1991). Proteínas de membrana
externa e fímbrias também foram utilizadas com bons resultados (BOLIN & JENSEN,
1987; GYMAH et al., 1986). O uso de vacinas desenhadas apenas com antígenos
fimbriais podem não ser eficientes, uma vez que estudos de prevalência destes
antígenos em amostras APEC realizados por KNÖBL et al. (1999), tem demonstrado
variações dos tipos de fímbrias entre isolados de mesma e de diferentes regiões
Tabela 1. As vacinas desenvolvidas até o momento tem sido eficientes contra desafios
com amostras homólogas, porém não são eficientes quando são usados desafios com
amostras heterólogas de outros sorotipos (BLANCO et al., 1996).

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Tabela 2 — Levantamento da resistência antimicrobiana de amostras de Escherichia coli

de origem aviária – APEC isoladas em diversos países.
Antimicrobiano Porcentagem de cepas resistentes
1
EUA Turquia2 EUA3 Marrocos4 Canadá5 Espanha6
1981–1983 1989 1992 1991–1992 1995 1992–1993
(n: 196) (n: 35) (n: 40) (n: 258) (n: 100) (n: 301)
Ampicilina 28,6 82,8 17,5 14 23 35
Cefalotina - - - - 10 16
Estreptomicina 77,0 62,8 70,0 32 - 78
Neomicina 27,7 - - - 9 14
Espectinomicina 14,8 - - 31 77 -
Canamicina - - 35,0 - 9 19
Gentamicina 1 5,7 27,5 7 61 14
Tetraciclina 81,6 65,7 80,0 65 88 94
Cloranfenicol 0,6 65,7 0 41 0 25
Sulfonamidas 60,7 - 95,0 78 75 88
Nitrofurantoína 40,3 - - 1 4 49
Ácido Nalidíxico 2 22,8 5,0 25 - 48
Flumequina - - - 23 - 24
Enrofloxacina - - - 23 - -
Norfloxacina - - - - - 17
Polimixina B - - 0 - 0 0
Sulfazotrim - 54,3 - 61 9 63
Eritromicina 82,0 80,0 - - 100 -
1.CLOUD et al. (1985), 2.ERGANIS et al. (1989), 3.WOOLEY et al. (1992), 4.AMARA et al. (1995),
5.PEIGHAMBARI et al. (1995), 6.BLANCO et al. (1997a)

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Tabela 3 — Resistência de amostras de E. coli de origem aviária, isoladas no Brasil,

aos diversos antimicrobianas.
ATIVIDADE F.CORTE1 CODORNA2 F.CORTE3 POSTURA4 AVESTRUZ5
ANTIMICROBIANO (n: 63) (n: 9) (n: 21) (n: 43) (n: 15)
Ampicilina 28,6 0 - - 53
Cefalotina - 89 - - 33
Estreptomicina 33,3 0 - - 73
Neomicina 25,4 11 52 52 40
Canamicina 30,2 - 38 - -
Gentamicina 1,6 11 14 14 33
Tetraciclina 93,7 100 100 - 60
Cloranfenicol 19 0 71 - 53
Sulfonamidas 55,6 100 100 - 87
Nitrofurantoína 61,9 56 - 72 40
Ceftiofur - 78 - 7 20
Ácido nalidíxico 47,6 22 - - -
Flumequina - 33 0 - -
Enrofloxacina 36,5 33 0 26 0
Norfloxacina 4,8 44 19 14 0
Danofloxacina 9,5 - 0 0 -
Florfenicol 19 - - - -
Lincomicina 100 - 100 - 67
Sulfazotrim 39,7 100 100 72 60
1 Frango de corte – ROCHA (1999), 2 Codorna – BRITO & YANO. (1998) 3 Frango de corte – BRITO
et al. (1999b), 4. Postura comercial – BRITO et al. (2000a), 5. Avestruz – BRITO et al. (2000b)

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Referências Bibliográficas
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