Konsekuensi Pemanasan Iklim dan Perubahan Pola Presipitasi untuk Interaksi Serangga Tumbuhan dan

Multitrofik

Memahami dan memprediksi dampak perubahan iklim yang didorong oleh antropogenik pada interaksi
spesies dan proses ekosistem adalah tantangan ilmiah dan sosial yang kritis. Perubahan iklim memiliki
ekologi yang penting konsekuensi untuk interaksi spesies yang terjadi di berbagai tingkatan trofik. Dalam
Pembaruan ini, kami secara luas memeriksa literatur terbaru yang berfokus pada menguraikan efek
langsung dan tidak langsung dari ketersediaan suhu dan air pada tanaman, serangga fitofag, dan musuh
alami serangga ini, dengan perhatian khusus diberikan pada ekosistem hutan. Kami menyoroti peran suhu
dalam membentuk metabolisme tanaman dan serangga, pertumbuhan, perkembangan, dan fenologi.
Selain itu, kami membahas kompleksitas yang terlibat dalam menentukan efek yang dimediasi iklim
terhadap interaksi serangga-tanaman dan tingkat multitrofik serta peran proses ekofisiologis tanaman
dalam mengendalikan kontrol dari bawah ke atas dan atas ke bawah. Pemanasan iklim bisa memperburuk

kerentanan tanaman untuk diserang oleh beberapa kelompok serangga, terutama di bawah ketersediaan
air yang berkurang. Meskipun terdapat banyak pertumbuhan dalam penelitian yang menyelidiki dampak
perubahan iklim terhadap tanaman dan serangga, kami tidak memiliki pemahaman mekanistik tentang
bagaimana suhu dan curah hujan mempengaruhi interaksi spesies, khususnya yang berkaitan dengan sifat
pertahanan tanaman dan wabah serangga. Selain itu, tinjauan literatur sistematis mengungkapkan bahwa
upaya penelitian sampai saat ini sangat banyak diwakili oleh studi tanaman dan menyarankan perlunya
perhatian yang lebih besar terhadap interaksi serangga-tanaman dan tingkat multitrofik. Memahami
peran variabilitas iklim dan perubahan pada interaksi tersebut akan memberikan wawasan lebih lanjut
tentang hubungan antara pendorong abiotik dan biotik dari proses tingkat masyarakat dan ekosistem.

Kegiatan antropogenik telah menyebabkan peningkatan yang cepat dan belum pernah terjadi sebelumnya
dalam karbon dioksida atmosfer (CO2) dan gas rumah kaca lainnya, yang pada gilirannya telah
menghasilkan banyak perubahan iklim yang dapat diamati, seperti suhu yang meningkat, frekuensi yang
meningkat dan tingkat keparahan peristiwa cuaca ekstrem (misalnya gelombang panas dan kekeringan),
dan perubahan pola curah hujan (misalnya berkurangnya tutupan salju) (Dewan Riset Nasional, 2010).
Spesies menanggapi faktor-faktor perubahan iklim ini, seperti yang ditunjukkan oleh pergeseran fenologi
(waktu peristiwa biologis dan sejarah kehidupan utama), rentang biogeografi, dan interaksi ekologis (Bale
et al., 2002; Parmesan dan Yohe, 2003; Hegland et al ., 2009; Robinson et al., 2012). Dalam Pembaruan
ini, kami meninjau dan membahas konsekuensi perubahan iklim pada interaksi serangga-tanaman dan
multitrofik. Secara khusus, kami membahas efek langsung dan tidak langsung dari pemanasan iklim dan
perubahan pola presipitasi pada tanaman, serangga fitofag, dan organisme tingkat trofik yang lebih tinggi.
Kami fokus pada dua komponen perubahan iklim ini, pertama, karena suhu adalah faktor abiotik yang
paling langsung mempengaruhi serangga (Bale et al., 2002), dan kedua, karena ketersediaan air
memainkan peran penting dalam memediasi interaksi serangga-tanaman (Mattson dan Haack, 1987;
Huberty dan Denno, 2004). Selain itu, panas dan kekeringan sering kali merupakan penyebab tekanan
iklim yang saling terkait. Sementara pendorong perubahan global lainnya, seperti peningkatan CO2 dan
ozon, juga memiliki konsekuensi yang signifikan untuk interaksi serangga-tanaman dan multitrofik, efek-
efek tersebut berada di luar cakupan Pembaruan ini dan baru-baru ini ditinjau di tempat lain (misalnya
Lindroth, 2010; Robinson et al., 2012).

Selama abad terakhir, suhu udara permukaan global rata-rata telah meningkat sebesar 0,81 ° C, dan iklim
model memproyeksikan kenaikan tambahan 1,1 ° C hingga 6,4 ° C pada akhir abad ke-21, dengan tren
pemanasan yang lebih kuat di habitat darat dan pada garis lintang yang lebih tinggi (lihat Dewan Riset
Nasional, 2010 dan referensi di dalamnya untuk mengamati dan memperkirakan pola yang dibahas di
sini). Selain suhu rata-rata yang tinggi, model iklim memprediksi peningkatan frekuensi dan intensitas
peristiwa pemanasan ekstrem, seperti gelombang panas. Di luar tren pemanasan global ini, pola
perubahan iklim menunjukkan sinyal musiman dan regional yang kuat. Sebagai contoh, suhu rata-rata
musim dingin di Midwest dan Great Great Plains di Amerika Serikat telah meningkat sebesar 4 ° C selama
30 tahun terakhir. Dibandingkan dengan suhu, pengamatan untuk curah hujan lebih bervariasi,
menunjukkan peningkatan tahunan rata-rata serta penurunan pada skala regional dan lintas musim.
Secara umum, prediksi model iklim untuk perubahan curah hujan lebih tidak pasti daripada untuk suhu.
Namun, beberapa proyeksi spesifik terkait dengan curah hujan dianggap kuat, termasuk perkiraan
peningkatan total luas lahan yang terkena dampak kekeringan, jumlah hari kering setiap tahun, dan risiko
kekeringan di ekosistem yang didominasi oleh pencairan salju. Secara global, area tanah yang terkena
dampak kekeringan telah berlipat dua sejak 1970, menurut data Palmer Dried Index. Berkurangnya lapisan
salju juga merupakan konsekuensi mapan dari perubahan iklim global, dan banyak daerah menengah ke
atas yang mengalami pencairan salju lebih awal dibandingkan dengan rata-rata historis: hingga 20 hari
sebelumnya di Amerika Serikat bagian barat. Pencelupan salju awal, ditambah dengan suhu musim panas
yang lebih hangat, diperkirakan akan mengurangi ketersediaan air musim panas di wilayah yang
didominasi oleh pencairan salju (mis. Wilayah Intermountain AS).

Efek perubahan iklim pada tanaman dan serangga

dapat bersifat langsung, yang dihasilkan dari modifikasi pada sifat-sifat tanaman dan serangga yang
beriklim iklim, atau tidak langsung, yang dihasilkan dari perubahan yang disebabkan oleh iklim pada
pasangan timbal balik mereka dan / atau organisme tingkat trofik yang lebih tinggi, seperti predator,
parasitoid, atau patogen serangga (Gbr. 1) . Kami mempertimbangkan efek langsung dan tidak langsung
di sini karena mereka dapat sulit untuk diurai dan karena interaksinya dapat menjadi penting. Efek
gabungan dari perubahan iklim pada tanaman dan serangga mencerminkan beberapa kombinasi efek
langsung dan tidak langsung individu pada spesies yang berinteraksi. Jadi, dalam beberapa kasus, tidak
tepat untuk memisahkan efek ini. Dalam Pembaruan ini, kami membahas (1) efek langsung dan dimediasi
herbivora pada tanaman, (2) efek langsung dan mediasi tanaman pada herbivora, dan (3) efek pada
organisme tingkat trofik yang lebih tinggi dan interaksi spesies tingkat multitrofik. Selain itu, kami
meninjau keadaan penelitian ilmiah tentang topik ini, menyoroti bidang penelitian yang kurang terwakili
dalam literatur dan membahas implikasi efek perubahan iklim pada interaksi spesies untuk perubahan
lingkungan skala besar dan umpan balik ekosistem. Selain membatasi Pembaruan ini untuk pemanasan
iklim dan mengubah curah hujan, kami membatasi diskusi kami pada sistem alami, dengan perhatian
khusus pada ekosistem hutan.

Artikel Pembaruan ini bukan review lengkap. Sebaliknya, ini bertujuan untuk memberikan tinjauan luas,
hierarkis, yang menyoroti beberapa konsekuensi ekologis yang diamati dan potensial dari pemanasan
iklim dan mengubah pola curah hujan pada interaksi serangga-tanaman dan spesies multitrofik. Konsisten
dengan tujuan artikel Pembaruan untuk memberikan ringkasan topikal yang dapat diakses oleh khalayak
luas, termasuk mahasiswa dan peneliti, kami menyajikan pengantar tentang sifat-sifat kunci dan proses
yang penting untuk memahami interaksi serangga-serangga dan multitropik sehubungan dengan
perubahan iklim. Tujuan utama kami adalah mengidentifikasi jalur utama dan umpan balik yang
dengannya interaksi trofik dapat memediasi respons tanaman dan serangga
terhadap pemanasan iklim dan perubahan curah hujan, yaitu, peningkatan frekuensi kekeringan dan /
atau intensitas.

EFEK PERUBAHAN IKLIM EFEK LANGSUNG DAN HERBIVORE PADA TANAMAN

Efek utama dari pemanasan iklim pada tanaman termasuk modifikasi proses fisiologis, pertumbuhan,
perkembangan, reproduksi / kematian, dan fenologi (Gbr. 1). Sebagai contoh, suhu adalah faktor kunci
yang mengendalikan fenologi tanaman, dan suhu yang meningkat diharapkan untuk memajukan tahapan
fenologis penting. Di pohon-pohon, periode musim semi kritis dari tunas dan ekspansi daun dikutip oleh
fenomena dan suhu (van Asch dan Visser, 2007). Perbedaan yang ditentukan secara genetik dalam
fenologi tunas antara spesies pohon (yaitu pengembang awal dan akhir) terkait dengan penyinaran. Di
dalam spesies, bagaimanapun, tunas tergantung suhu. Setelah menerima musim dingin yang cukup, tunas
bergeser dari fase tidak aktif ke fase perkembangan, dan pematangan sangat bergantung pada suhu
setelahnya. Waktu tunas tidak hanya merupakan sifat perkembangan kritis untuk tanaman, tetapi juga
sifat penting yang mempengaruhi ketersediaan dan kualitas makanan untuk sejumlah serangga fitofag.

Proses fisiologis utama (misalnya respirasi dan fotosintesis) yang mempengaruhi pertumbuhan tanaman
juga peka terhadap suhu, tetapi berbeda pula, baik di antara spesies dan kelompok fungsional tanaman
(Tjoelker et al., 1999; Hanson et al., 2005; Rennenberg et al., 2006 ; Wang et al., 2012). Fotosintesis bersih
(produksi primer) biasanya mencapai puncak dalam kisaran suhu yang biasanya dialami (Kirschbaum,
2000; Berggren et al., 2009), yang seperti dijelaskan pada bagian berikut, merupakan perbedaan utama
sehubungan dengan herbivora serangga. Dengan meningkatkan fotosintesis bersih dan memperpanjang
musim tanam, suhu yang lebih hangat cenderung mempercepat pertumbuhan tanaman. Pada garis
lintang menengah ke atas, tingkat pertumbuhan tanaman umumnya meningkat dengan suhu (Norby dan
Luo, 2004). Demikian juga, meta-analisis respon tanaman terhadap pemanasan eksperimental
mengungkapkan bahwa produktivitas meningkat dengan suhu, terutama di lokasi lintang tinggi (Rustad
et al., 2001). Peningkatan pertumbuhan dapat dikurangi, bagaimanapun, jika respirasi meningkat lebih
kuat daripada fotosintesis, khususnya dalam kondisi panas dan kekeringan (Rennenberg et al., 2006;
Berggren et al., 2009). Selain itu, efek bersih dari perubahan suhu yang diinduksi dalam pertumbuhan juga
tergantung pada aklimasi fisiologis, seperti aklimasi suhu respirasi daun, yang bervariasi antara spesies
dan kelompok fungsional (Tjoelker et al., 1999; Hanson et al., 2005; Rennenberg et al., 2006).

Dengan demikian, pemanasan iklim dapat berakibat positif, negatif, atau berpotensi tidak berpengaruh
pada produktivitas hutan, tergantung pada respon masing-masing spesies di bawah skenario perubahan
iklim yang berbeda serta interaksi faktor-faktor perubahan iklim (Kirschbaum, 2000). Secara khusus, efek
pemanasan mungkin berbeda tergantung pada air tersedianya. Pemanasan selama periode kering
memperburuk stres kekeringan, defoliasi serangga, dan kematian vegetasi yang disebabkan oleh iklim
(Carnicer et al., 2011; McDowell et al., 2011). Selain itu, suhu dan curah hujan dapat berinteraksi dengan
cara yang rumit. Sebagai contoh, berkurangnya tutupan salju yang timbul dari kekeringan musim dingin
dan suhu hangat dapat menyebabkan pembekuan akar selama peristiwa dingin intermiten dan kematian
pohon berikutnya akibat tekanan air selama musim panas (Hennon et al., 2012). Baik besarnya dan waktu
perubahan suhu dan rezim presipitasi sangat penting untuk pertumbuhan tanaman, reproduksi,
mortalitas, dan kesesuaian tanaman sebagai sumber makanan bagi serangga fitofag.
Suhu tidak hanya mempengaruhi kuantitas tetapi juga kualitas produksi primer. Di pohon, pohon periode
flush daun dan ekspansi ditandai dengan menurunnya nitrogen daun (protein) dan air, seiring dengan
meningkatnya tanin, terpenoid, dan ketangguhan fisik (Hunter dan Lechowicz, 1992; Nealis dan Nault,
2005). Dengan demikian, pematangan daun yang dipercepat oleh pemanasan dapat menyebabkan
periode ketersediaan jaringan daun berkualitas tinggi untuk herbivora. Suhu juga memengaruhi kualitas
daun yang tidak tergantung pada laju perkembangan daun. Sebuah meta-analisis oleh Zvereva dan Kozlov
(2006) mengungkapkan bahwa kadar gula dan pati cenderung menurun di bawah suhu yang tinggi,
sementara konsentrasi nitrogen jaringan tidak terpengaruh, secara rata-rata, menunjukkan bahwa
kualitas nutrisi jaringan tanaman untuk serangga phytophagous kemungkinan akan berubah dengan
pemanasan iklim. Demikian pula, ketersediaan air memengaruhi kualitas tanaman untuk herbivora dan
secara berbeda dapat memengaruhi serikat penyuapan serangga (Huberty dan Denno, 2004). Kekeringan
cenderung meningkatkan kadar gula dan nitrogen dalam dedaunan tanaman kayu (Mattson dan Haack,
1987; Koricheva et al., 1998b). Karena iklim pemanasan akan meningkatkan frekuensi dan intensitas
kejadian kekeringan, penelitian yang mengevaluasi efek interaktif dari pembatasan suhu dan air
merupakan area penting dari penelitian di masa depan.

Yang mengejutkan hanya sedikit yang diketahui tentang dampak peningkatan suhu pada konsentrasi
metabolit sekunder pada tanaman (Bidart-Bouzat dan Imeh-Nathaniel, 2008). Menurut hipotesis
keseimbangan diferensiasi-pertumbuhan (Herms dan Mattson, 1992), jika sumber daya (misalnya cahaya
dan nutrisi) tidak membatasi, fotosintesis yang dipercepat oleh pemanasan harus berkontribusi pada
pertumbuhan daripada pertahanan, dan kadar senyawa sekunder berbasis-C harus menurun . Memang,
kadar konstituen fenolik (mis. Flavonoid dan tanin) umumnya menurun dengan pemanasan, tetapi kadar
terpenoid biasanya meningkat (Zvereva dan Kozlov, 2006; Bidart-Bouzat dan Imeh-Nathaniel, 2008).
Dalam studi yang telah menilai efek suhu tinggi pada kimia sekunder tanaman, hasilnya menunjukkan
bahwa efeknya mungkin spesies dan / atau konteks spesifik. Misalnya, Kuokkanen et al. (2001)
melaporkan bahwa suhu tinggi menurunkan kadar glikosida dan fenolat flavonol tetapi tidak
mempengaruhi kadar tanin dalam birch perak (Betula pendula), sedangkan Sallas et al. (2003)
menemukan bahwa pemanasan tidak mempengaruhi fenolik tetapi meningkatkan konsentrasi terpenoid
di kedua pohon cemara (Picea abies) dan pinus (Pinus sylvestris). Ketersediaan air dan stres kekeringan
juga dapat mempengaruhi tingkat metabolit sekunder tanaman, seperti glikosida sianogen, glukosinolat,
dan terpenoid, meskipun perubahan alelokimia ini juga bervariasi di antara spesies dan dalam konteks
yang berbeda (Mattson dan Haack, 1987; Llusia dan Penuelas, 1998; Gutbrodt et al., 2011). Variasi dalam
respon fitokimia terhadap suhu dan ketersediaan air membuat sulit untuk memprediksi bagaimana
skenario perubahan iklim di masa depan akan mengubah resistensi tanaman di seluruh spesies dan
ekosistem.

Efek langsung dari perubahan iklim tidak hanya mempengaruhi ketahanan tanaman terhadap serangan
serangga, tetapi juga toleransi tanaman terhadap kerusakan serangga. Namun, sangat sedikit penelitian
yang membahas dampak perubahan iklim sifat toleransi tanaman (mis. pertumbuhan kompensasi).
Penggundulan hutan musim semi yang ekstensif pada musim semi, seperti aspen (Populus tremuloides),
mengurangi laju pertumbuhan selanjutnya (Stevens et al., 2007), tetapi perubahan iklim dapat mengubah
toleransi dan kinerja tanaman. Misalnya, Huttunen et al. (2007) melaporkan bahwa pohon birch perak
memiliki kapasitas tinggi untuk mentolerir defoliasi dan bahwa di bawah kombinasi suhu yang lebih
hangat dan CO2 yang meningkat, pohon yang mengalami defoliasi tumbuh lebih baik daripada kontrol
yang tidak terdefoliasi. Karena suhu yang meningkat meningkatkan produksi primer bersih dan
memperpanjang musim tanam, pemanasan dapat meningkatkan kemampuan tanaman untuk
mengimbangi untuk defoliasi. Atau, jika pemanasan memperburuk kondisi kekeringan, tanaman mungkin
kurang toleran terhadap herbivora. Selain itu, efek langsung dan tidak langsung dari perubahan iklim pada
serangga dapat mempengaruhi jenis pengalaman kerusakan tanaman melalui perubahan komunitas
dalam spesies herbivora dominan atau serikat penyuapan serangga serta perubahan tingkat kerusakan,
yang dapat menyebabkan iklim tidak langsung yang dimediasi herbivora. mengubah efek pada toleransi
tanaman.

EFEK PERUBAHAN IKLIM LANGSUNG DAN TENAGA KERJA DI HERBIVORES

Suhu mengatur metabolisme dan fisiologi serangga; dengan demikian, pemanasan iklim dapat secara
langsung mempengaruhi perkembangan, pertumbuhan, reproduksi, kelangsungan hidup musim dingin,
perilaku, dan fenologi serangga fitofag (Gambar 1). Tingkat metabolisme serangga sangat sensitif
terhadap suhu, kira-kira dua kali lipat dengan peningkatan 10 ° C di seluruh kisaran suhu yang dialami
secara teratur (Bale et al., 2002; Berggren et al., 2009). Metabolisme yang dipercepat mengarah pada
tingkat konsumsi, pertumbuhan, dan perkembangan yang lebih tinggi. Perkembangan yang lebih cepat,
pada gilirannya, dapat menyebabkan peningkatan populasi melalui pengurangan waktu generasi dan
penurunan paparan musuh alami. Selain itu, latewinter yang lebih hangat dan suhu awal musim semi
cenderung meningkatkan kelangsungan hidup serangga (Bale et al., 2002). Sudah, wabah populasi yang
disebabkan oleh pemanasan telah terbukti muncul dari kombinasi percepatan pembangunan dan
pengurangan angka kematian musim dingin. Sebagai contoh, wabah baru-baru ini dari kumbang cemara
(Dendroctonus rufipennis) dan kumbang pinus gunung (Dendroctonus ponderosae) di Amerika Utara
bagian barat telah dikaitkan dengan siklus hidup yang berubah, khususnya perubahan voltinisme (jumlah
induk tahunan), terkait dengan pemanasan iklim (Logan) et al., 2003; Powell dan Bentz, 2009). Dalam
beberapa kasus, begitu populasi meningkat sebagai respons terhadap suhu tinggi awal dan curah hujan
rendah, umpan balik positif antara kepadatan serangga dan perilaku seleksi inang terus mendorong siklus
wabah, bahkan setelah pelepas abiotik awal kembali normal. Karena baik sejarah iklim baru-baru ini dan
model-model iklim prediktif mengindikasikan peningkatan variabilitas iklim di masa depan dan juga suhu
yang meningkat, kemungkinan melampaui ambang batas populasi herbivora serangga kritis akan
meningkat dalam beberapa dekade mendatang (Raffa et al., 2008).

Serupa dengan tanaman, fenologi serangga dikutip terutama oleh penyinaran dan suhu (van Asch dan
Visser, 2007). Untuk serangga phytophagous di garis lintang menengah ke atas yang melewati musim
dingin diapause, fotoperiode akhir musim adalah isyarat utama untuk permulaan diapause, sedangkan
suhu awal musim adalah isyarat utama untuk inisiasi pembangunan (mis. Eklosi). Sebagai akibatnya, salah
satu efek utama dari pemanasan iklim adalah sebelumnya kemunculan dan perkembangan serangga ini.
Pemanasan iklim selama beberapa dekade terakhir, yang berada di bawah perkiraan tingkat perubahan
di masa depan, telah berkontribusi pada kemajuan fenologis pada banyak spesies serangga (Bale et al.,
2002; Parmesan dan Yohe, 2003). Karena metabolisme serangga lebih sensitif daripada metabolisme
tanaman terhadap kenaikan suhu, perkembangan serangga (dan konsumsi) dapat merespon lebih kuat
dan / atau cepat daripada perkembangan tanaman (dan pertumbuhan) terhadap pemanasan iklim (Bale
et al., 2002; Berggren et al., 2009; O'Connor, 2009). Gangguan sinkronisasi fenologis antara serangga dan
tanaman inangnya dianggap sebagai salah satu konsekuensi potensial paling penting dari perubahan iklim
untuk interaksi serangga-tanaman (Bale et al., 2002; Parmesan dan Yohe, 2003). Hal ini terutama berlaku
untuk serangga yang muncul di awal musim semi, termasuk beberapa spesies wabah seperti ulat tenda
hutan (Malacosoma disstria) dan cacing pohon cemara (Choristoneura fumiferana), yang kebugarannya
terkait erat dengan sinkronisasi fenologis dengan tanaman inangnya (Parry et al., 1998) ; Thomson, 2009).
Karena kualitas daun menurun dengan pematangan (yaitu nitrogen dan air berkurang, sementara tanin,
lignin, dan ketangguhan fisik meningkat), larva yang muncul dan memberi makan secara serempak dengan
fase awal flush daun dan ekspansi sering memiliki kebugaran yang lebih tinggi daripada yang memberi
makan pada fase selanjutnya ( Parry et al., 1998; Jones dan Despland, 2006).

Pemanasan dan kekeringan iklim juga secara tidak langsung dapat mempengaruhi serangga fitofag melalui
perubahan kualitas makanan, termasuk sifat-sifat gizi dan defensif yang terjadi secara independen dari
fenologi. Seperti yang dijelaskan sebelumnya, pemanasan cenderung mengurangi kadar fenolat tetapi
meningkatkan kadar terpenoid dalam dedaunan tanaman (Zvereva dan Kozlov, 2006; Bidart-Bouzat dan
Imeh-Nathaniel, 2008). Demikian juga, kekeringan juga dapat meningkatkan dan / atau menurunkan
terpenoid (mis. Mattson dan Haack, 1987; Llusia dan Penuelas, 1998), glukosinolat (mis. Gutbrodt et al.,
2011), dan kelompok lain dari senyawa pertahanan. Dengan demikian, pemanasan dan penurunan
ketersediaan air dapat mengubah dinamika interaksi serangga-tanaman yang dipengaruhi oleh kadar
unsur kimia daun; misalnya, fenolik glikosida mempengaruhi ngengat gipsi (Lymantria dispar) yang
memakan aspen (Donaldson dan Lindroth, 2007), terpenoid mempengaruhi cacing pohon cemara pada
cemara Douglas (Pseudotsuga menziesii; Nealis dan Nault, 2005), dan glukosinolat mempengaruhi cacing
daun kapas (Spodoperta littoralis littoralis littoralis). pada mustard bawang putih (Alliaria petiolata;
Gutbrodt et al., 2011). Konsekuensi dari pemanasan dan tekanan kekeringan pada kualitas tanaman inang
kemungkinan akan mempengaruhi kinerja serangga herbivora, meskipun besarnya dan arah respon akan
bervariasi antara spesialis versus generalis, serikat pekerja, dan spesies serangga (Koricheva et al., 1998a;
Huberty dan Denno, 2004; Gutbrodt et al., 2011). Lebih jauh lagi, efek langsung dan ditengahi dari
perubahan iklim terhadap pertumbuhan dan perkembangan serangga akan mengubah paparan dan
pertahanan terhadap musuh alami (predator, parasitoid, dan patogen). Dibandingkan dengan tanaman
dan herbivora serangga, musuh alami ini mungkin menunjukkan tingkat yang berbeda (mis. Pertumbuhan,
konsumsi, dan pengembangan) perubahan dalam menanggapi pemanasan iklim dan perubahan rezim
curah hujan.

TINGKAT PERUBAHAN IKLIM DAN INTERAKSI SPESIAL MULTITROPHIC

Meskipun banyak literatur yang menggambarkan efek pemanasan iklim pada proses fisiologis tanaman
dan serangga, kinerja, dan fenologi, penelitian tentang efek perubahan iklim pada organisme tingkat trofik
yang lebih tinggi dan interaksi multitrofik jarang terjadi (lihat bagian berikut). Kurangnya informasi ini
sebagian disebabkan oleh kesulitan dan tantangan logistik untuk menilai mekanisme yang mendasari efek
multikomponen tidak langsung serta pengaruh kontrol eksternal, seperti suhu, pada efek interaktif lintas
level trofik. Namun demikian, serangga fitofag diatur oleh serangkaian kontrol dari atas ke bawah (mis.
Musuh alami) dan dari bawah ke atas (mis. Ketersediaan dan kualitas tanaman inang). Kedua kekuatan
berinteraksi untuk mempengaruhi perilaku serangga, kinerja, dan dinamika populasi (Berryman, 1996;
Kidd dan Jervis, 1997; Awmack dan Leather, 2002). Selain itu, efek yang dimediasi iklim pada organisme
tingkat trofik yang lebih tinggi dapat mempengaruhi kinerja tanaman dan produktivitas ekosistem melalui
kaskade trofik; misalnya, efek negatif langsung dari parasitoid dan predator lain pada herbivora dapat
menyebabkan efek positif tidak langsung pada tanaman.
Musuh alami (mis. Predator, parasitoid, dan patogen) melakukan kontrol signifikan terhadap kepadatan
populasi herbivora serangga dan spesies wabah (Berryman, 1996; Kidd dan Jervis, 1997; Kapari et al.,
2006). Perubahan iklim mungkin memiliki efek langsung dan tidak langsung yang penting pada kinerja,
fenologi, perilaku, dan kesesuaian organisme tingkat trofik yang lebih tinggi ini (Gbr. 1). Sebagai contoh,
peningkatan suhu dapat meningkatkan tingkat vital parasitoid, seperti tingkat metabolisme dan
perkembangan (Hance et al., 2007), mirip dengan serangga fitofag, yang berpotensi menghasilkan lebih
banyak generasi per tahun. Juga, suhu dan

ketersediaan air dapat mempengaruhi entomopatogen, seperti patogen jamur Entomophaga maimaiga,
yang merupakan agen biotik penting yang mengatur populasi ngengat gipsi (Siegert et al., 2009). Pada
tingkat trofik yang lebih tinggi, tingkat perubahan dan besarnya respons mungkin berbeda dibandingkan
dengan spesies serangga inang karena variasi sifat plastisitas, seperti voltinisme, atau perbedaan dalam
hubungan kinerja-preferensi termal (Hance et al., 2007). Sebagai contoh, Barton (2010) menunjukkan
penurunan tumpang tindih spasial antara laba-laba predator dan mangsa belalang sebagai akibat dari
tanggapan diferensial terhadap pemanasan, yang memungkinkan belalang herbivora meningkatkan
waktu makan.

Ketersediaan dan kualitas makanan untuk organisme tingkat trofik yang lebih tinggi tergantung pada
respons serangga inang terhadap perubahan iklim, yang pada gilirannya dapat dipengaruhi oleh respons
tanaman inang. Dengan demikian, peningkatan suhu dan perubahan rezim presipitasi dapat mengganggu
interaksi multitrofik, berpotensi melepaskan populasi herbivora dalam sistem di mana sinkronisasi
fenologis tripartit menjadi terlepas. Selain itu, perubahan iklim yang disebabkan oleh nutrisi tanaman dan
kimia pertahanan tanaman inang dapat mengubah laju perkembangan herbivora serangga dan komposisi
jaringan unsur (misalnya nitrogen atau racun), sehingga mempengaruhi ketersediaan dan kualitas sumber
daya makanan untuk parasitoid dan predator lainnya (Mattson dan Haack, 1987 ; Berryman, 1996; Ode,
2006). Selain itu, dalam beberapa kasus, ekologi nutrisi herbivora serangga dimediasi oleh asosiasinya
dengan mikroba simbion, dan kelimpahan relatif spesies simbiotik dapat dipengaruhi oleh suhu (Six dan
Bentz, 2007).

Parasitoid dan predator mengandalkan campuran unik senyawa organik volatile yang diinduksi kerusakan
(VOC) untuk secara efisien menemukan serangga inangnya. Senyawa ini dianggap sebagai pertahanan
tanaman tidak langsung, dan emisi VOC sering meningkat sebagai respons terhadap sejumlah stresor
biotik dan abiotik (Holopainen dan Gershenzon, 2010). Menanggapi kerusakan yang disebabkan oleh
serangga, tanaman dapat mengatur sintesis metabolit sekunder dan / atau mengeluarkan VOC, yang
dianggap sebagai salah satu bentuk resistensi tanaman yang diinduksi. Pertahanan yang diinduksi seperti
itu dapat mengubah herbivora di masa depan, dan kemungkinan wabah selanjutnya, melalui efek
langsung dan tidak langsung pada herbivora serangga dan / atau populasi musuh alami. Di bawah suhu
tinggi, senyawa volatil tanaman juga dapat mengalami tingkat biosintesis yang lebih tinggi dan tingkat
emisi yang lebih besar (Niinemets et al., 2004; Holopainen dan Gershenzon, 2010). Namun, efek
pemanasan iklim terhadap kuantitas dan kualitas produksi dan emisi VOC (yaitu pensinyalan kimiawi
tanaman) tergantung pada efek gabungan dari faktor abiotik dan biotik, termasuk (1) interaksi antara
faktor-faktor perubahan iklim (misalnya ketersediaan air), ( 2) sifat-sifat tanaman (misalnya laju asimilasi
karbon), dan (3) serangan herbivora (misalnya jenis dan jumlah kerusakan). Jadi, sementara tingkat emisi
diperkirakan akan meningkat di bawah pemanasan iklim, kekeringan, misalnya, dapat mengurangi emisi
melalui kontrol ekofisiologis (Llusia dan Penuelas, 1998; Yuan et al., 2009). Pada akhirnya, perubahan yang
dipicu oleh iklim dalam produksi dan emisi VOC dapat memengaruhi perekrutan parasitoid dan predator
serta kontrol top-down pada kepadatan populasi herbivora.

Herbivora serangga generalis dan spesialis telah beradaptasi mekanisme untuk memetabolisme,
detoksifikasi, dan, dalam beberapa kasus, senyawa pertahanan sequester ditemukan dalam jaringan
tanaman (Nishida, 2002; Schoonhoven et al., 2005). Biaya energetik yang terkait dengan pemrosesan
senyawa sekunder ini dapat mengurangi sumber daya yang tersedia untuk fungsi biologis lainnya,
termasuk reproduksi, pertumbuhan, dan respons imun (Awmack dan Kulit, 2002; Nishida, 2002;
Schoonhoven et al., 2005). Dengan demikian, efek langsung dari perubahan iklim pada tanaman dapat
menyebabkan efek tidak langsung pada herbivora serangga serta tingkat trofik yang lebih tinggi. Secara
khusus, herbivora serangga yang menyerap senyawa tanaman untuk perlindungan mereka sendiri
terhadap musuh alami (Nishida, 2002) dapat terpengaruh oleh efek tidak langsung tersebut. Untuk spesies
ini, kimia tanaman inang dapat mempengaruhi tingkat pertahanan yang diasingkan (mis. Jamieson dan
Bowers, 2012), yang dapat memengaruhi palatabilitas terhadap pemangsa (mis. Camara, 1997) dan
kerentanan terhadap parasitisme (mis. Smilanich et al., 2009). Untuk organisme tingkat trofik yang lebih
tinggi, efek tidak langsung dari perubahan iklim dapat menjadi dilemahkan atau diperkuat melalui rantai
makanan, membuat interaksi spesies multitrofik menjadi lebih kompleks dan kurang dapat dilacak
daripada interaksi serangga-tanaman. Beberapa penelitian telah mensintesis efek suhu dan ketersediaan
air pada interaksi multitrofik dari perspektif bottomup dan top-down.

NEGARA LAPANGAN: BIASES PENELITIAN DAN GAPS

Untuk meninjau kemajuan penelitian, bias, dan kesenjangan dalam pengetahuan, kami melakukan
serangkaian pencarian Web of Knowledge untuk mengidentifikasi dan mengkarakterisasi pola dalam
jumlah studi yang diterbitkan pada topik yang dibahas dalam Pembaruan ini (Gbr. 2). Literatur ilmiah yang
meneliti efek pemanasan iklim terhadap tanaman dan serangga telah meningkat secara eksponensial
sejak 1980-an, dengan sekitar 20.000 publikasi sampai saat ini (tidak eksklusif untuk ekosistem alami atau
hutan). Karena pencarian yang mengambil lebih dari 5.000 hasil menghasilkan perkiraan daripada jumlah
publikasi yang sebenarnya, kami memilih untuk membatasi pencarian kami dengan berfokus pada efek
pemanasan iklim pada tanaman, serangga, dan pengembangan musuh, pertumbuhan, atau fenologi (lihat
Gambar. 2 untuk metode). Kami memilih istilah pencarian ini (mis. Pengembangan, pertumbuhan, atau
fenologi) karena mereka adalah sifat yang relevan untuk spesies lintas level trofik. Temuan paling
signifikan dari pencarian literatur kami adalah bias kuat terhadap penelitian pada tanaman, yang
menyumbang lebih dari 85% dari semua publikasi yang diidentifikasi menggunakan istilah pencarian kami.

Meskipun penelitian yang menyelidiki efek pemanasan iklim terhadap tanaman dan serangga pertama
kali muncul di bidang ekologi pertanian, pertumbuhan publikasi tampaknya tidak didorong oleh
agroekologi, karena hanya sedikit fraksi (, 20%) dari studi yang diidentifikasi didasarkan pada sistem
pertanian. Peningkatan dalam tingkat publikasi miliki terjadi terutama pada dekade terakhir, mulai dari
peningkatan 6-9 kali lipat di seluruh tingkat trofik (Gbr. 2A). Itu jumlah studi tentang serangga (semua
kelompok taksonomi dan fungsional) artinya jika dibandingkan dengan jumlah tanaman, yang merupakan
perbedaan penting mengingat serangga mewakili kontribusi yang lebih besar terhadap keanekaragaman
hayati (lebih lanjut dari 3 kali jumlah spesies) dibandingkan dengan tanaman. Apalagi terlepas dari
ekologis yang mapan dan kepentingan ekonomi dari herbivora serangga, penelitian yang secara khusus
mengakui kelompok fungsional ini mewakili sebagian kecil dari jumlah kumulatif studi tentang serangga
(241 dari 935). Secara keseluruhan, penelitian tentang tanaman, sendiri, hampir 10 kali lebih besar
daripada interaksi plantectect, yang pada gilirannya sekitar 10 kali lebih besar daripada pada organisme
tingkat trofik yang lebih tinggi dan / atau interaksi multitrofik (Gbr. 2B).

Meskipun secara keseluruhan pertumbuhan dalam penelitian meneliti efek biotik dari pemanasan iklim,
ada kesenjangan dalam pengetahuan mengenai konsekuensi perubahan iklim untuk interaksi spesies di
seluruh tingkatan trofik, termasuk interaksi level tanaman dan interaksi multitrofik. Mengingat
pentingnya kontrol top-down untuk kinerja tanaman dan serangga dan dinamika populasi serta
produktivitas ekosistem, penting untuk memahami bagaimana perubahan iklim dapat mempengaruhi
jenis interaksi spesies ini. Secara khusus, kami mengusulkan bahwa penelitian tentang strategi pertahanan
tanaman (yaitu sifat resistensi dan toleransi) dan peran sifat-sifat ini dalam memediasi interaksi serangga-
tanaman dan tingkat multitrofik harus menjadi area prioritas penelitian di masa depan, terutama
mengingat potensi untuk serangga hama dan spesies wabah untuk mendorong perubahan ekologis dan
lingkungan berskala besar sebagai respons terhadap perubahan iklim.

RESPON LINGKUNGAN BESAR DAN UMPAN BALIK EKOSISTEM

Beberapa hama serangga fitofag cenderung meningkat dalam jumlah besar karena percepatan
pembangunan, peningkatan reproduksi, dan penurunan mortalitas musim dingin dengan pemanasan
iklim, yang dapat menyebabkan tingkat kerusakan tanaman inang yang lebih tinggi. Akan tetapi,
sebagaimana ditunjukkan dalam teks sebelumnya, masing-masing spesies tanaman dan serangga dapat
merespons secara berbeda. Misalnya, Roy et al. (2004) melaporkan tanggapan variabel herbivora dan
patogen tanaman sebagai respons terhadap pemanasan, yang menyebabkan perbedaan pola kerusakan
di antara spesies tanaman inang. Interaksi yang kompleks antara lingkungan termal yang berubah dan
ekologi spesies individu dapat menghasilkan skenario masa depan di mana tanaman inang terkena hama
baru, situasi yang sering mendukung wabah dan perubahan lingkungan skala besar (Roy et al., 2004).
Meskipun tanaman telah berevolusi pertahanan terhadap herbivora serangga, beberapa serangga,
khususnya beberapa spesies wabah, memiliki strategi yang sama berevolusi yang membanjiri pertahanan
tanaman ini. Sebagai contoh, munculnya herbivora secara simultan yang tepat waktu, seperti kumbang
pinus gunung (Dendroctonus ponderosae), dapat memfasilitasi serangan massa yang diperlukan untuk
melemahkan pertahanan tanaman inang, sementara juga menghindari paparan tahap serangga yang
rentan terhadap suhu dingin (misalnya musiman adaptif; Powell dan Logan, 2005).

Perubahan iklim, khususnya peningkatan frekuensi kekeringan, dapat mempengaruhi kerusakan tanaman
oleh serangga herbivora, melalui perubahan status air dan fisiologi tanaman (McDowell et al., 2011).
Sebagai contoh, stres kekeringan telah terbukti mengurangi resistensi pohon terhadap serangan kumbang
kulit pohon di pohon cemara dan pinus (Cobb et al., 1997; Berg et al., 2006) dan meningkatkan defoliasi
serangga pada skala besar di tingkat masyarakat luas di daerah beriklim sedang. ekosistem hutan
(misalnya Carnicer et al., 2011). Mekanisme dasar yang mendasari kerentanan tanaman terhadap
serangan serangga dan kematian selama kekeringan, bagaimanapun, masih kurang dipahami (McDowell
et al., 2011). Sejumlah hipotesis telah muncul untuk menjelaskan bagaimana kekeringan menyebabkan
kematian vegetasi berskala broads, termasuk bahwa tekanan air menyebabkan tanaman menjadi
kekurangan karbon karena keterbatasan metabolisme, mengurangi toleransi dan ketahanan terhadap
kerusakan hama (McDowell et al., 2011). Bahkan ketika air tidak membatasi, kenaikan temperatur dapat
mempengaruhi status air tanaman dengan meningkatkan defisit tekanan uap dan mengurangi
konduktansi stomata (Kirschbaum, 2000; Hanson et al., 2005; Adams et al., 2009), yang pada akhirnya
dapat menurunkan karbon labil. penyimpanan, metabolisme sekunder, dan ketahanan tanaman.
Demikian juga, interaksi antara curah hujan dan suhu dapat meningkatkan kerentanan tanaman terhadap
serangan serangga, seperti ketika suhu meningkatkan stres kekeringan atau ketika kurangnya lapisan salju
memperpanjang dormansi akar dan mengurangi atau menunda aliran resin musim dingin di pohon (Raffa
et al., 2008).

Hubungan iklim-tanaman-serangga memiliki implikasi penting untuk siklus biogeokimia, interaksi

biosferatosfer, dan anggaran karbon, air, dan energi global (Adams et al., 2009; McDowell et al., 2011).
Secara global, sejumlah spesies tanaman kayu telah mengalami banyak kematian akibat kekeringan, suhu
yang lebih hangat, dan / atau keberadaan hama dan patogen serangga (Logan et al., 2003; Carnicer et al.,
2011; McDowell et al., 2011). Selain itu, sejumlah penelitian menunjukkan bahwa frekuensi dan tingkat
keparahan wabah oleh beberapa hama hutan akan meningkat sebagai respons terhadap prediksi
perubahan iklim (Logan et al., 2003; Hicke et al., 2006). Ekosistem hutan mendukung interaksi yang terjadi
lintas level trofik, dan perubahan lingkungan global yang diprediksi dapat memperkuat wabah hama dan
gangguan alami yang terkait, yang dapat menyebabkan perubahan komunitas skala besar, perubahan
lingkungan, dan umpan balik ekosistem (Raffa et al., 2008). Misalnya, wabah kumbang pinus gunung yang
dilepaskan iklim dapat mengurangi penyerapan karbon dan mengubah lainnya proses ekosistem (Kurz et
al., 2008; McDowell et al., 2011), keduanya dapat meningkatkan kemungkinan wabah berikutnya.
Penelitian yang menyelidiki konsekuensi dan umpan balik dari variabilitas iklim pada interaksi serangga-
tanaman di berbagai tingkat organisasi ekologi, dari dinamika masyarakat hingga fungsi ekosistem,
diperlukan untuk memprediksi respons lingkungan berskala besar dengan lebih baik terhadap perubahan
iklim.

Gambar 2. Tinjauan literatur yang meneliti efek pemanasan iklim pada tanaman, serangga, dan organisme
tingkat trofik yang lebih tinggi. A, jumlah studi kumulatif (skala log) dari 1980 hingga 2012 yang berlokasi
menggunakan Web of Knowledge. Topik umum dan istilah pencarian boolean termasuk ("perubahan
iklim" atau "perubahan global") dan (suhu atau pemanasan) dan (pertumbuhan atau perkembangan atau
fenologi). Istilah pencarian unik untuk masing-masing kategori trofik (garis grafik) termasuk (1) tanaman
(bukan serangga), (2) serangga, (3) serangga dan (herbiv * atau wabah), (4) serangga dan (parasit * atau
predator * atau tritrophic atau multitrophic). B, Perbandingan studi tentang (1) tanaman, (2) interaksi
serangga-tanaman, dan (3) interaksi tingkat trofik atau multitrofik yang lebih tinggi. Istilah pencarian sama
dengan yang digunakan dalam A, tidak termasuk bagian yang mewakili interaksi serangga-tanaman, yang
melibatkan istilah pencarian serangga dan tanaman. Semua pencarian dilakukan 15 Agustus 2012
menggunakan Web of Knowledge di University of Wisconsin.

KESIMPULAN

Secara umum, kami telah membahas pemanasan iklim dan mengubah pola curah hujan dari perspektif
luas dalam Pembaruan ini. Memprediksi bagaimana faktor-faktor iklim ini akan berubah di masa depan
dan berinteraksi untuk mempengaruhi interaksi ekologis adalah rumit dan membutuhkan pendekatan
yang lebih tepat. Sebagai contoh, studi di masa depan harus berusaha untuk menyelesaikan pengaruh
relatif dari perubahan musiman (misalnya musim panas versus musim dingin) dalam konteks lokal dan
regional, karena suhu dan ketersediaan air bertindak pada skala temporal dan spasial ini untuk
mempengaruhi fisiologi, pertumbuhan, perkembangan, dan fenologi organisme dan interaksi ekologis di
antara spesies.

Demikian juga, para peneliti harus mempertimbangkan proyeksi iklim lokal dan regional, daripada prediksi
perubahan global, ketika mengembangkan hipotesis dan membuat prediksi berbasis iklim. Sebagai
contoh, sementara beberapa garis lintang utara diperkirakan akan mengalami curah hujan tahunan yang
lebih besar, ketersediaan air musim panas dapat berkurang dalam sistem yang didominasi salju. Selain itu,
perubahan curah hujan seperti itu mungkin lebih penting bagi tanaman dibandingkan dengan serangga
fitofag atau musuh alami mereka. Pemeriksaan peran historis variabilitas iklim pada fisiologi dan strategi
riwayat hidup organisme serta ekologi interaksi spesies dapat membantu menjelaskan mekanisme yang
mendasari respons spesies terhadap perubahan iklim di masa depan.

Selain suhu yang meningkat dan pola curah hujan yang berubah, sejumlah faktor perubahan lingkungan
global yang disebabkan oleh manusia, termasuk peningkatan kadar CO2 dan ozon, input nitrogen, invasi
biologis, perubahan penggunaan lahan, dan fragmentasi habitat, juga akan memainkan peran penting
dalam membentuk interaksi serangga-tanaman dan multitrofik. Mengurai interaksi kompleks di antara
perubahan lingkungan global ini merupakan salah satu tantangan terbesar bagi para ahli ekologi. Sejumlah
pendekatan ada untuk mengatasi tantangan ini, seperti bidang manipulatif atau eksperimen berbasis
laboratorium, simulasi atau pemodelan teoritis, dan pemeriksaan pola respons melalui studi korelatif dan
/ atau observasi. Tentu saja, setiap metode memiliki kekuatan dan keterbatasan yang unik. Sebagai
contoh, eksperimen pemanasan manipulatif dapat meremehkan respons fenologis terhadap perubahan
iklim (Wolkovich et al., 2012) dan perlu mengecualikan beberapa variabel untuk memastikan replikasi
yang memadai. Namun demikian, percobaan ini memberikan kekuatan terbesar untuk menentukan
mekanisme (mis. Proses metabolisme dan fisiologis) yang mendasari respons spesies. Studi observasi,
sebaliknya, sangat cocok untuk mendeteksi pola luas dan hubungan beragam sisi tetapi rentan terhadap
korelasi palsu atau dapat kehilangan driver penting, terutama dalam sistem di mana ambang kritis
memisahkan rezim dengan dinamika yang berbeda secara inheren (Raffa et al., 2008). Strategi penelitian
yang berbeda ini saling melengkapi, dan kombinasi pendekatan sistem khusus akan diperlukan untuk
meningkatkan pemahaman kita tentang bagaimana perubahan iklim akan mempengaruhi interaksi
spesies di lingkungan masa depan.