Ocurrencia de Ectoparásitos Del Género Ozobranchus (Menzies, 1791) en Individuos Juveniles de Tortuga Verde

UNIVERSIDAD NACIONAL DEL LITORAL
Facultad de Humanidades y Ciencias

Licenciatura en Biodiversidad
Tesina
“Ocurrencia de ectoparásitos del género Ozobranchus

(Menzies, 1791) en individuos juveniles de tortuga verde
(Chelonia mydas) en Cerro Verde, departamento Rocha,
Uruguay”
Tesinista: María Silvina Bevilacqua

Directora: Lic. Luciana Alonso
Co- director: Dr. Pablo M. Beldomenico
2011
INDICE
INDICE 2
AGRADECIMIENTOS 4
RESUMEN 5
INTRODUCCIÓN 6
CONSIDERACIONES GENERALES SOBRE LAS TORTUGAS MARINAS 6
ANTECEDENTES DE Chelonia mydas EN URUGUAY 9
EPIBIONTES ASOCIADOS A Chelonia mydas 12
PARÁSITOS DE Chelonia mydas 14
OBJETIVOS 21
OBJETIVO GENERAL 21
OBJETIVOS PARTICULARES 21
HIPÓTESIS ASOCIADAS 21
MATERIALES Y MÉTODOS 23
ÁREA DE ESTUDIO 23
MUESTREO DE LAS TORTUGAS 25
REGISTRO Y COLECTA DE ECTOPARÁSITOS (sanguijuelas) 27
ANÁLISIS DE DATOS 28
Abundancia relativa de Ozobranchus spp. 28
Estadística descriptiva del parasitismo por Ozobranchus spp. en Chelonia mydas 28
Asociaciones de la prevalencia e intensidad del parasitismo de Ozobranchus spp., los atributos del
hospedador y variables ambientales. 29
Interacciones interespecíficas entre las especies del género Ozobranchus. 30
Asociación entre la ocurrencia de ectoparásitos del género Ozobranchus y la ocurrencia de
tumores en individuos juveniles de Chelonia mydas. 31
RESULTADOS 32
IDENTIFICACIÓN TAXONÓMICA Y ABUNDANCIA RELATIVA DE Ozobranchus spp. 32
ESTADÍSTICA DESCRIPTIVA DEL PARASITISMO POR Ozobranchus spp. 34
ASOCIACIONES DE LA INTENSIDAD Y PREVALENCIA DEL PARASITISMO Y ATRIBUTOS DEL
HOSPEDADOR Y VARIABLES AMBIENTALES 37
Asociación de la variación de la prevalencia de infección y atributos del hospedador y variables
ambientales. 37
Asociaciones de la intensidad del parasitismo y atributos del hospedador y variables ambientales 39
ANALISIS DE LA INTERACCIÓN INTERESPECÍFICA ENTRE LAS ESPECIES DEL GÉNERO Ozobranchus. 42
ANÁLISIS DE LA OCURRENCIA DE TUMORES Y OCURRENCIA DE SANGUIJUELAS EN INDIVIDUOS
JUVENILES DE C. mydas. 44
DISCUSIÓN 45
IDENTIFICACIÓN TAXONÓMICA Y ABUNDANCIA RELATIVA DE Ozobranchus SPP. 45
ASOCIACIONES DE LA INTENSIDAD Y PREVALENCIA DEL PARASITISMO Y ATRIBUTOS DEL
HOSPEDADOR Y VARIABLES AMBIENTALES 46
ANALISIS DE LA INTERACCIÓN INTERESPECÍFICA ENTRE LAS ESPECIES DEL GÉNERO Ozobranchus. 50
ANÁLISIS ENTRE LA OCURRENCIA DE TUMORES Y OCURRENCIA DE SANGUIJUELAS EN INDIVIDUOS
JUVENILES DE Chelonia mydas. 51
CONCLUSIONES 54
BIBLIOGRAFÍA 56
2|Página
3|Página
AGRADECIMIENTOS
4|Página
RESUMEN
El Atlántico Sur Occidental (ASO) es una zona de alta actividad para varias
especies de tortugas marinas. Diferentes actividades antropogénicas, como así
también ciertas enfermedades, impactan directamente sobre las poblaciones de
tortugas marinas llevándolas a su actual estado de amenaza. Chelonia mydas se
encuentra actualmente en peligro de extinción. La costa uruguaya constituye una
importante área de alimentación y corredor migratorio entre distintas zonas del ASO
para individuos juveniles de C. mydas. Una de las patologías más comunes de las
tortugas marinas tiene que ver con infestación por ectoparásitos del género
Ozobranchus (Annelida: Hirudinea), que serían un posibles vector mecánico del FPTHV,
virus asociado a la fibropapillomatosis. Los objetivos de este trabajo fueron:
Determinar cuáles de las especies del género Ozobranchus están presentes sobre
juveniles de C. mydas en el área de estudio, y determinar su abundancia relativa,
determinar si existen asociaciones entre la prevalencia e intensidad del parasitismo y
atributos del hospedador, analizar posibles interacciones interespecíficas entre las
especies de Ozobranchus que co-ocurren sobre C. mydas y analizar la relación
existente entre la ocurrencia de Ozobranchus y la ocurrencia de tumores en individuos
juveniles de C. mydas durante los años de estudio. Se analizaron un total de 661
tortugas, de las cuales 111 se encontraban parasitadas. Las especies parásitas fueron,
Ozobranchus branchiatus y O. margoi, siendo esta última la más abundante. En cuanto
a la variación intra- e inter-anual de la prevalencia, la temporada de 2008 fue la de
mayor prevalencia y abundancia media para el conjunto de sanguijuelas. La
prevalencia de O. branchiatus fue siempre superior a la de O. margoi, excepto en 2010.
La prevalencia e intensidad de infestación con O. margoi disminuye de enero a abril de
cada una de las temporadas, mientras que la prevalencia e intensidad de infestación
de O. branchiatus posee un patrón temporal contrario, aumentando durante este
período. Además, ambas especies mostraron tener una correlación negativa a
determinadas intensidades de infección sobre el mismo hospedador, y la ocurrencia
del género Ozobranchus no mostró ningún tipo de asociación con la ocurrencia de
tumores sobre C. mydas en el área de estudio. Dado que los análisis de variación intra-
e inter-anual no demuestra grandes cambios de la prevalencia y la intensidad de
infección a lo largo de los años para el género Ozobranchus, pero si demuestran un
patrón temporal similar dentro de cada temporada para cada una de las especies, es
posible pensar que los ectoparásitos del género Ozobranchus no representan un
problema importante para las poblaciones de C. mydas de Cerro Verde, Uruguay. Sin
embargo, el monitoreo a largo plazo de Ozobranchus margoi y O. branchiatus, resulta
una herramienta sumamente interesante a considerar en el diseño del futuro plan de
manejo a implementarse en el Área Costero Marina Protegida Cerro Verde e Islas de La
Coronilla.
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INTRODUCCIÓN
CONSIDERACIONES GENERALES SOBRE LAS TORTUGAS MARINAS
Actualmente existen siete especies de tortugas marinas agrupadas en dos

familias, Cheloniidae y Dermochelyidae, dentro del orden Testudines. La familia
Cheloniidae contiene a las especies Chelonia mydas (tortuga verde), Caretta caretta
(tortuga cabezona), Eretmochelys imbricata (tortuga carey), Lepidochelys olivacea
(tortuga olivácea), L. kempii (tortuga lora) y Natator depressus (tortuga aplanada); y la
familia Dermochelyidae contiene a la tortuga siete quillas, Dermochelys coriacea, como
única representante actual de este taxa.
La distribución geográfica en océanos y mares de este grupo de quelonios varía

dependiendo de la especie. Dos de estas en particular, poseen una distribución
restringida, N. depressus ocurre en la plataforma continental del norte del continente
australiano y L. kempii en el Golfo de México (Cheng y Chen, 1997), mientras que, C.
caretta, E. imbricata, L. olivacea, D. coriacea y C. mydas presentan una distribución
circumglobal en aguas tropicales, subtropicales y templadas (Pritchard y Mortimer,
1999; González Carman et al., 2011).
El ciclo de vida de estos reptiles es complejo, con tiempos intergeneracionales

muy largos y maduración tardía, alternando entre áreas de reproducción y áreas de
alimentación y/o desarrollo, las cuales se encuentran ubicadas tanto en zonas neríticas
como oceánicas. Además, dependen del ambiente terrestre para el desove y desarrollo
de los huevos (López-Mendilaharsu et al., 2006). Se aparean en aguas cercanas a las
playas de anidación, ubicadas en zonas tropicales, y las hembras salen del mar a
depositar sus huevos en la arena durante la noche ocurriendo la incubación sin
cuidado parental. Entre 45 y 60 días después de la puesta, las crías emergen de los
nidos y se dirigen directamente hacia el mar (López-Mendilaharsu et al., 2006),
comenzando la etapa juvenil de su vida, la cual puede dividirse en dos sub-etapas para
la mayoría de las especies, la oceánica (crianza de pequeños juveniles) y la costera
(hábitat de desarrollo de juveniles de mayor edad).
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Las tortugas inmaduras migran entre sitios de alimentación y desarrollo que
pueden estar separados por cientos de kilómetros, y son lugares en los que pueden
permanecer hasta más de 20 años de su vida (López-Mendilaharsu et al., 2006).
Al alcanzar la madurez reproductiva, la mayoría de las especies de estos quelonios

continúan realizando migraciones entre las zonas de alimentación y las de reproducción. Las
tortugas marinas hembras regresan a reproducirse y desovar cada 2 a 4 años a la playa de
anidación en la que nacieron (Meylan, 1990), comportamiento denominado filopatria, que
permite identificar las poblaciones de las distintas playas de anidación a través de
características genéticas específicas (Figura 1).
Figura 1. Esquema del ciclo de vida generalizado de tortugas marinas (Caraccio, 2008).
Generalmente, dentro de las zonas de alimentación y desarrollo se encuentran

individuos provenientes de distintas playas de anidación lo que es de gran importancia
para la realización de planes de manejo de conservación que abarquen el ciclo de vida
completo de estos animales (Frazier, 2001; Lopez-Mendilaharsu et al., 2006).
Sin embargo, pese a grandes esfuerzos enfocados a la conservación de este

grupo por distintas organizaciones, varias especies se encuentran bajo un alto grado de
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amenaza, como E. imbricata, L. Kempii y D. coriacea categorizadas en “peligro crítico”
de extinción, C. caretta y C. mydas “en peligro” y L. olivacea “vulnerable” (UICN, 2011).
Actividades desarrolladas por el hombre como la extracción de huevos, captura

intencional de hembras durante el desove o de individuos juveniles y adultos en áreas
de alimentación y desarrollo, captura incidental por los distintos artes de pesca y la
degradación del hábitat en el que viven, impactan directamente sobre las poblaciones
de tortugas marinas llevándolas a su actual estado de amenaza (Laporta et al., 2006).
Otros factores que afectan la supervivencia de las tortugas marinas son enfermedades
varias, como por ejemplo distintas virosis, hepatitis y tuberculosis marina, entre otras
(Lopes Souza Coelho, 2009).
Los argumentos antes expuestos demuestran la importancia y necesidad de

investigación sobre la biología y conservación de las tortugas marinas y sus hábitats,
siendo que las mismas, además de su importancia ecológica como organismos, son
utilizadas como especies bandera para la conservación de la biodiversidad marina en
general (Souza, 2009).
El Atlántico Sur Occidental (ASO) es una zona de alta actividad para varias
especies de tortugas marinas, ocurriendo allí cinco de las siete especies existentes en
el mundo (C. mydas, C. caretta, D. coriacea, E. imbricata y L. olivacea) (Gallo et al.,
2006; Lopez-Mendilaharsu et al., 2006; González Carman et al., 2011). En distintas
zonas de alimentación del ASO, la investigación de tortugas marinas ha cobrado
importancia crítica para su conservación debido a la alta mortandad registrada antes
de alcanzar la madurez reproductiva, realizándose actualmente variados y numerosos
estudios en estas áreas (Laporta et al., 2006).
La gran capacidad migratoria de estos reptiles a lo largo del ASO, y las

características comunes en relación al uso de hábitat e impactos a los que estos
animales están expuestos en la región, motivó la creación de la Red ASO (Tortugas
Marinas del Atlántico Sur Occidental) a partir de la propuesta de la ONG Karumbé –
Tortugas Marinas de Uruguay, en 2003, la cual tiene como objetivo promover la
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cooperación técnico-científica en relación a temas de áreas de alimentación, desarrollo
y corredores migratorios de tortugas marinas en la región (Red ASO).
La costa uruguaya, por ejemplo, constituye una importante área de

alimentación y corredor migratorio entre distintas zonas del ASO para individuos
juveniles de C. mydas, y juveniles y adultos de C. caretta y D. coriacea, mientras que
individuos de E. imbricata y L. olivacea han sido registradas esporádicamente en esta
región (Achaval, 2001; Estrades et al., 2007).
ANTECEDENTES DE Chelonia mydas EN URUGUAY
Desde 1999, la organización Karumbé ha realizado estudios que permitieron

conocer diversos aspectos de la biología y el estado de conservación de C. mydas en
Uruguay (Figura 2).
Figura 2. Individuo juvenil de Chelonia mydas en el área de alimentación y desarrollo de Uruguay. Foto: Karumbé.
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Si bien los individuos juveniles de C. mydas ocurren a lo largo de toda la costa
uruguaya, se ha registrado una mayor presencia en cabos rocosos con abundancia de
desarrollo de macroalgas, principal ítem alimentario de la misma (López-Mendilaharsu
et al., 2006; Vélez Rubio, 2011). De acuerdo con estos autores, las localidades con
mayor presencia de C. mydas son Cerro Verde e Islas de La Coronilla, Punta del Diablo,
Parque Nacional Cabo Polonio (Dpto. Rocha), Piriápolis (Dpto. Maldonado) y San Luís
(Dpto. Canelones).
En costas uruguayas podemos encontrar un stock mixto de individuos

provenientes de diferentes playas de anidación, como Isla Ascensión (Reino Unido),
Isla Trindade (Brasil); Guinea Bissau; Surinam; Isla de Aves (Venezuela); Bioko (Guinea
Ecuatorial); Atol das Rocas (Brasil); Florida (Estados Unidos), México, São Tomé; y
Costa Rica (Caraccio, 2008). Durante su permanencia en esta región, su dieta es basada
en doce especies de algas rojas, verdes y pardas (e.g. Ulva lactuca, Chondracanthus
teedi, Polysiphonia sp. y Pterocladiella capillacea) (López-Mendilaharsu et al., 2006a).
Individuos juveniles de C. mydas pueden ser encontrados en la costa uruguaya

durante todos los meses del año, presentando un aumento en su abundancia relativa
durante los meses cálidos; en los cuales también pueden observarse un mayor número
de varamientos (López-Mendilaharsu, 2006b; Martínez-Souza, 2011). Además,
mediante técnicas de marcaje y recaptura y telemetría satelital, se han registrado
migraciones estacionales desde sitios de alimentación en Uruguay hacia otras áreas de
alimentación y desarrollo del océano Atlántico Sur Occidental (ASO). Por ejemplo,
individuos marcados en costas uruguayas fueron recapturados en Brasil, y en este
último, individuos marcados en Ubatuba (San Pablo), Pontal do Ipiranga (Espíritu
Santo), y Arembepe (Bahía) fueron recapturados en Uruguay (López-Mendilaharsu et
al., 2006).
En particular, el área de Cerro Verde e Islas de la Coronilla, localizado al noreste

del Departamento Rocha (33º56’ S – 53º29’ O), ha sido caracterizado como la zona de
mayor importancia en Uruguay para la alimentación y desarrollo de C. mydas (Figura
3).
10 | P á g i n a
Figura 3. Vista aérea de Cerro Verde, Departamento Rocha, Uruguay. Foto: Karumbé.
Estudios desarrollados con radio telemetría demostraron que las tortugas

muestran un alto grado de fidelidad por este lugar, permaneciendo en un radio de
aproximadamente 11 y 12 km (Lopez-Mendilaharsu et al., 2006a). Además, el alto
porcentaje de tortugas recapturadas en los mismos lugares en los que fueron
capturadas originalmente apoya la hipótesis de que podría existir preferencia de los
distintos individuos de C. mydas por zonas o sitios específicos (Estrades et al., 2009).
En virtud de su alta diversidad de especies marinas y terrestres, valor ecológico,

arqueológico y paleontológico, el área de Cerro Verde e Islas de La Coronilla fue
declarada en el año 2011 como Área Costero Marino Protegida (ACMP) por el Sistema
Nacional de Áreas Protegidas de Uruguay (SNAP) bajo la categoría de Área de manejo
de hábitat y/o especies.
Sin embargo, a pesar de haber sido recientemente incluida dentro del SNAP, el
área de Cerro Verde e Islas de la Coronilla aún carece de un plan de manejo a fin de
disminuir las amenazas a las cuales las tortugas marinas se encuentran expuestas. De
acuerdo con estudios desarrollados en la zona, la especie enfrenta diversas amenazas
como el desarrollo de tumores (posible fibropapilomatosis, enfermedad poco
11 | P á g i n a
estudiada su etiología provoca tumores epiteliales en la tortuga), otro tipo de
enfermedades, exposición a contaminantes de fuentes difusas, captura accidental por
pesquerías artesanales, de subsistencia y deportiva con reel, y enredo e ingesta de
residuos sólidos antrópicos (Berrondo, 2007; Alonso et al., 2009; Borrat et al., 2010;
Alonso y Vélez Rubio, 2011). Durante los últimos años la ingesta de residuos sólidos se
ha convertido en la principal amenaza, llegando a ser en 2011, la principal causa de
muerte de las tortugas que varan en la zona (Alonso y Vélez Rubio, 2001).
EPIBIONTES ASOCIADOS A Chelonia mydas
Distintas superficies sumergidas en el medio marino son susceptibles a la

colonización por una gran variedad de organismos que circulan por la columna de agua
(Scharer, 2005). A los organismos que utilizan la superficie del cuerpo de otro animal
como sustrato se los denomina “epibiontes”, los cuales en conjunto, forman una
comunidad donde se establece un complejo ensamble de especies (Scharer, 2005).
Diferentes partes del cuerpo de las tortugas marinas pueden brindar un

sustrato adecuado para el establecimiento de una gran variedad de epibiontes (Badillo,
2007). Algunos de los motivos por los cuales estos reptiles son propicios para la
colonización pueden ser: la permanencia constante bajo el agua (excepto hembras,
que solo salen del agua para desovar por tiempos cortos) lo que evitaría la mortalidad
de los epibiontes acuáticos por la exposición al medio aéreo; la existencia de sustratos
sólidos como el caparazón, la cabeza, aletas, entre otros, que favorecen la fijación;
también, las tortugas marinas proporcionan suturas y grietas que posibilitan a los
organismos móviles la fijación o un lugar para resguardarse; y el hecho de que estos
reptiles son lo suficientemente estables temporalmente como para permitir el
desarrollo del ciclo de vida de los diferentes epibiontes (Badillo, 2007) (Figura 4).
12 | P á g i n a
Figura 4. Individuo juvenil de Chelonia mydas en el área de alimentación y desarrollo de Uruguay con un estado
avanzado de colonización por epibiontes. Foto: Karumbé.
De acuerdo con Caine (1986) la epibiota de tortugas marinas provee inferencia

útil sobre el hospedador porque su rango geográfico y tolerancia ambiental deben
coincidir. Por lo tanto, una epifauna específica podría reflejar la distribución geográfica
o las condiciones ecológicas en las que la colonización de la tortuga se ha llevado a
cabo (Caine, 1986). Así, muchos aspectos de las migraciones de las tortugas (Eckert y
Eckert, 1988) su dinámica poblacional (Caine, 1986) y su ecología (Frazier et al., 1985)
han sido posibles de clarificar gracias al estudio de los organismos que viven sobre las
mismas.
En general, larvas de vida libre, de diferentes invertebrados se fijan sobre

distintos lugares del cuerpo de C. mydas para dar lugar a adultos de vida sésil (ej.
cirripedios) (Alonso, 2007), como así también animales de vida libre que viven sobre
éstas superficies duras sin estar necesariamente adheridos a ellas, como el anfípodo
Caprella andreae, crustáceo que vive asociado a C. mydas (Chiesa, 2009). Sin embargo,
aún se desconoce el efecto que los epibiontes pueden llegar a causar sobre la salud de
las tortugas marinas.
13 | P á g i n a
Según Perrine (2003), los cirripedios, por ejemplo, pueden disminuir su
capacidad natatoria cuando se encuentran en grandes cantidades, aumentando la
resistencia con el agua y haciendo que aumente también la cantidad de energía
necesaria para nadar; o por ejemplo, las lesiones producidas por sanguijuelas que se
alimentan de los fluidos de la tortuga, sobre la cual, además, colocan sus huevos
(Peralta, 2003). Sin embargo, otros organismos como los cangrejos Planes spp. podrían
llegar a beneficiar a las tortuga limpiando su caparazón al alimentarse de otros
epibiontes (Peralta, 2003; Frick et. al., 2004; Greenblatt, 2004).
Si bien en la costa uruguaya existen pocos estudios realizados sobre epibiontes

de tortugas marinas, se conoce que una gran riqueza de especies colonizan a juveniles
de C. mydas (ej. Algae, Cnidaria, Annelida, Arthropoda, entre otros) (Alonso, 2007), sin
embargo, aún no se han realizado estudios del efecto de los epibiontes sobre estas
tortugas.
PARÁSITOS DE Chelonia mydas
En mares y océanos un espectro de problemas ambientales como la

contaminación, las variaciones de temperatura y los cambios de salinidad, entre otros,
afectan directamente a los organismos que habitan en ellos, provocando efectos como
la disminución de la respuesta inmune de las tortugas marinas a una gran variedad de
enfermedades. Al igual que los seres humanos, cuando una tortuga se estresa, la
actividad del sistema inmunológico, disminuye (Spotila, 2004). Animales enfermos
pueden varar o morir por esta causa o por consecuencia indirecta de la misma, debido
a que se debilitan fisiológicamente. Una deficiencia sanitaria puede disminuir o
impedir los movimientos natatorios, afectando su desplazamiento y disminuyendo así
su área de forrajeo, impidiéndole ingerir el alimento suficiente y necesario para su
manutención (Lopes Souza Coelho, 2009).
Distintas patologías que afectan a las tortugas marinas influyen directamente

en su supervivencia. Las enfermedades más comunes son virosis, hepatitis,
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tuberculosis marina y fiebre tifoidea (Pat, 2008). Recientemente, ha cobrado gran
relevancia una enfermedad neoplásica, denominada fibropapilomatosis (Herbst, 1994;
Huerta, 2000; Quackenbush et al., 2001). Otra de las patologías más comunes de las
tortugas marinas tiene que ver con infestación por parásitos.
Según Santoro (2009) estos reptiles marinos son afectados por una gran
variedad de endoparásitos de distintas especies pertenecientes a grupos como, por
ejemplo, los platelmintos, los nematodos, y las larvas de artrópodos, estos últimos
generalmente parasitando solo los huevos de las tortugas, entre otros. En cambio, las
tortugas marinas, sólo son parasitadas por unas pocas especies de ectoparásitos
pertenecientes al phylum Annelida (Alfaro, 2008).
Entre los ectoparásitos que son comúnmente reportados en asociación a

tortugas marinas, se encuentran distintas especies de sanguijuelas (Annelida:
Hirudinea) (Cubas et al., 2006) y las que parasitan a estos quelonios pertenecen al
orden Rhynchobdellida, en particular a la familia, Ozobranchidae (Barnes, 1996). Se
trata de invertebrados de ambientes marinos, hermafroditas y hematófagos, pequeños
y ágiles, con un tamaño que oscila entre los 2 y 5 cm de longitud (Barnes, 1996).
Además, es un grupo de organismos considerado como indicador biológico de
condiciones ambientales (Christoffensen, 2009).
La familia Ozobranchidae contiene al género, Ozobranchus, con cuatro

especies: Ozobranchus branchiatus (Menzies, 1791), O. margoi (Apathy, 1890), O.
jantseanus (Oka, 1912) y O. polybranchus (Sanjeeva Raj, 1951), Ozobranchus papillatus
(Kaburaki, 1921), Ozobranchus shipleyi (Harding, 1909), Ozobranchus quatrefagesi
(Poirer & de Rochebrune, 1884). De las cuales las dos primeras poseen una amplia
distribución en el Océano Atlántico, Mar Mediterráneo, Mar Caribe y Océano Pacífico
(Worm, 2011).
Las especies que generalmente parasitan a tortugas marinas son O. branchiatus

y O. margoi (Mc Gowin, 2010), y considerando algunas excepciones (Williams, 1994),
estos hirudíneos parásitos han sido hallados casi exclusivamente sobre este grupo de
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quelonios. Sin embargo, hay escasa información sobre esta relación parásito-
hospedador (Mc Gowing, 2010) (Figura 5).
Figura 5. Ectoparásitos del género Ozobranchus en individuo juvenil de Chelonia mydas. Foto: Karumbé.
De acuerdo con Ringuelet (1981) y Christoffersen (2008 y 2009), sólo O. margoi

habita aguas uruguayas, donde ha sido registrada tanto en asociación con C. mydas
como con C. caretta (Lopez Mendilaharsu et al., 2006a). Sin embargo, es importante
destacar que existen estudios que reportan la presencia de ambas especies (O. margoi
y O. branchiatus) en Bahía y San Pablo (Brasil) (Peralta, 2003; Lopes Souza Coelho,
2009). Entonces, considerando que la distribución de estos hirudíneos marinos
depende en parte de la distribución de sus hospedadores (Schlenz, 1999), los cuales
desarrollan migraciones entre Brasil y Uruguay, es posible que la especie O.
branchiatus se encuentre también en aguas uruguayas.
El ciclo de vida de estas sanguijuelas de tortugas marinas es muy poco

conocido, incluyendo si pueden o no sobrevivir en ausencia de su hospedador (Mc
Gowing, 2010). Por otro lado, poco se sabe sobre algunas etapas del ciclo de vida de
16 | P á g i n a
sus hospedadores, a los cuales es difícil acceder durante su fase de vida oceánica,
haciendo difícil el desarrollo de conocimiento en este tema.
Si nos referimos a la biología general de la mayoría de las sanguijuelas

hematófagas de agua dulce y marinas, Barnes (1996) remarca que morfológicamente,
las sanguijuelas poseen un característico desarrollo muscular en diferencia al resto de
las clases del Phylum Annelida. Poseen musculatura circular, longitudinal y diagonal
que les permite aplanarse, retorcerse y estirarse, lo que les posibilitaría, a su vez,
nadar mediante movimientos ondulatorios de su cuerpo aplanado. Otra de las
características notables de los individuos de este grupo es que se alimentan de sangre
de su hospedador, y precisan tiempos extremadamente largos para su digestión, por lo
que sólo necesitan comer pocas veces en largos periodos de tiempo (Barnes, 1996). Sin
embargo, todavía deben realizarse numerosos estudios para develar el ciclo de vida y
comportamiento de este parásito marino en particular.
Lo que sí es claro es que el parasitismo por estos organismos podría causar en

sus hospedadores un cuadro de anemia aguda y producir áreas extensas de lesiones en
la piel, las cuales pueden ulcerarse y provocar la muerte cuando estos parásitos se
encuentran en grandes cantidades (debido a la constante succión de sangre que estos
animales realizan para alimentarse) o si el individuo parasitado se encuentra ya en
estado debilitado (Peralta, 2003).
Las sanguijuelas que parasitan tortugas marinas se localizan comúnmente en el

cuello, boca, axilas, ingle y cola (Herbst, 1994). A diferencia de la mayoría de las
sanguijuelas, se cree que el ciclo de vida de estos ectoparásitos transcurre en su
totalidad sobre su hospedador, ya que en un mismo individuo parasitado podemos
encontrar tanto organismos adultos como puestas de huevos. El desarrollo de las
sanguijuelas es directo, y al no poseer estadios larvales intermedios podrían depender
del contacto entre hospedadores como medio de dispersión (Lopez-Mendilaharsu et
al., 2006).
17 | P á g i n a
Como ya se ha dicho, la fibropapilomatosis es una enfermedad neoplásica
emergente, que a lo largo de los años se ha extendido por todo el globo (Spotila,
2004). La misma afecta principalmente a C. mydas, aunque también existen registros
en el resto de las especies de tortugas. Esta enfermedad se caracteriza por la presencia
de fibropapilomas epiteliales y ha sido documentada en asociación con un herpevirus
de tortugas (FPTHV) (Greenblatt, 2004). Esta patología puede representar una
amenaza significativa para la supervivencia a largo plazo de estas tortugas (Greenblatt,
2004). Un ejemplo claro de los problemas que podría llegar a acarrear esta
enfermedad puede observarse en la población de Demonios de Tazmania en Australia,
a la cual el cáncer facial que ataca a esta especie, luego de su primera aparición, en
1996, la ha llevado al borde de la extinción (McAloose, 2009).
Estudios realizados por Greenblatt (2004) implican a las sanguijuelas marinas

del género Ozobranchus como un posible vector mecánico del FPTHV, debido a que las
mismas pueden transportar una gran cantidad de copias de DNA viral. Si bien se
desconoce si existe una asociación entre el FPTHV y sangujuelas marinas, se ha
registrado que ciertas sanguijuelas de agua dulce son vectores de transmisión de otros
agentes patógenos, como por ejemplo el virus Trypanosoma mukasai del pez Clarias
lazera el cual tiene como vector a la sanguijuela Batracobdelloides tricarinata, que
puede contagiar a ocho especies más de peces de agua dulce (Negm-Eldin, 1998). Sin
embargo, existe la posibilidad de que haya otros organismos vectores o, también, de
que el virus pueda ser transmitido directamente a través del agua marina (Greenblatt,
2004).
En cuanto a la transmisión de parásitos entre individuos, se cree que el

contagio entre adultos de tortugas marinas se da durante la cópula, donde existe un
contacto físico entre las mismas (Schlenz, 1999). Sin embargo, también es común
encontrar sanguijuelas en individuos juveniles de estos quelonios sugiriendo que existe
otra forma de contagio entre ellos, siendo de gran importancia continuar los estudios
en esta línea.
18 | P á g i n a
Un trabajo reciente publicado por Hamann (2010), reúne la opinión de
numerosos y reconocidos investigadores que trabajan en ámbitos relacionados con la
biología de las tortugas marinas, su conservación y/o su gestión, con el objetivo de
delinear las prioridades de investigación, a fin de alcanzar un mejor entendimiento,
manejo y conservación de este grupo de reptiles. Entre las prioridades de investigación
se recalca la necesidad de desarrollar investigaciones que permitan obtener una mejor
comprensión de la presencia de parásitos en las tortugas marinas y el impacto
sanitario sobre sus poblaciones. Si bien se sabe que de manera natural, los parásitos
contribuyen al desarrollo de enfermedades, con el potencial de contribuir a la
disminución de las poblaciones de quelonios; se ignora el impacto de este parasitismo
sobre los mismos (Corbala, 1983).
Varios trabajos demuestran que los parásitos en general poseen una

importancia fundamental en la dinámica poblacional de especies silvestres (ej.
Tompkins y Begon, 1999). Las enfermedades parasitarias e infecciosas poseen un gran
potencial de amenaza para la conservación de la biodiversidad, contribuyendo a la
perdida de la misma (Smith et al., 2009).
Ciertas investigaciones demuestran que el estado general de salud de los

individuos de una población silvestre es de vital importancia para la dinámica de
infección por parásitos, debido a que existe un sinergismo entre ambas partes: la salud
de los individuos de una población y la abundancia de su comunidad parasitaria
(Beldoménico, 2009). Una condición de salud pobre predispone a los individuos a la
infección, lo que reduce, aún más, su condición sanitaria, aumentando todavía más la
posibilidad de infección, y así sucesivamente, formando un círculo vicioso entre la
susceptibilidad de los individuos, la intensidad de la infección, y la propagación de la
enfermedad (Beldomenico, 2009).
Problemas como la contaminación, la destrucción de hábitat, el cambio

climático, entre otros, producto principalmente de la actividad antropogénica, son los
causantes de un gran estrés ambiental. Los animales silvestres son víctimas de este
estrés, lo que podría llevarlos a una disminución en la condición de su salud,
19 | P á g i n a
haciéndolos más frágiles y vulnerables a la infección por diferentes tipos de parásitos y
enfermedades. El círculo vicioso podría transformarse en un espiral hacia la extinción
de poblaciones silvestres. Por este motivo es necesaria una mayor atención hacia este
tipo de problemáticas, ya que una especie exitosamente conservada debe presentar,
entre otros atributos, poblaciones saludables (Redford, 2011).
Se entiende entonces que, además del impacto antropogénico que pueden

sufrir las poblaciones de tortugas marinas, las enfermedades que las afectan son otro
factor de gran importancia en su conservación, ya que poseen una potencial relación
con el debilitamiento, varamiento y muerte de los individuos, como así también con la
fluctuación en el tamaño de sus poblaciones.
Explicar y predecir la transmisión, la dinámica y distribución de las

enfermedades infecciosas y parasitarias es fundamental para la salud pública y la
conservación biológica. Por este motivo, es importante la realización de trabajos de
investigación en materia de parasitología en tortugas marinas, ya que pueden brindar
conocimientos necesarios para su conservación.
20 | P á g i n a
OBJETIVOS
OBJETIVO GENERAL
Estudiar la distribución y abundancia de ectoparásitos del género Ozobranchus

en individuos juveniles de Chelonia mydas en el área de alimentación y desarrollo
ACMP Cerro Verde e Islas de La Coronilla, departamento Rocha, Uruguay.
OBJETIVOS PARTICULARES
 Determinar cuáles de las especies del género Ozobranchus están presentes

sobre juveniles de C. mydas en el área de estudio, y determinar su abundancia
relativa.
 Determinar si existen asociaciones entre la prevalencia e intensidad del

parasitismo y atributos del hospedador, tales como, el índice de masa corporal,
la morfometría, y ambientales, tales como sitio de captura, temporada.
 Analizar posibles interacciones interespecíficas entre las especies de

Ozobranchus que co-ocurren sobre C. mydas.
 Analizar la relación existente entre la ocurrencia de Ozobranchus y la

ocurrencia de tumores en individuos juveniles de C. mydas durante los años de
estudio.
HIPÓTESIS ASOCIADAS
 Individuos juveniles de C. mydas son parasitados por especies del género

Ozobranchus, O. branchiatus y O. margoi, en Cerro Verde con una abundancia
relativa mayor de la especie O. branchiatus.
21 | P á g i n a
 El parasitismo por Ozobranchus muestra variación intra-anual e inter-anual en
individuos juveniles de C. mydas en el ACMP Cerro verde e Islas de la Coronilla.
 Las especies del género Ozobranchus que co-ocurren sobre C. mydas

interaccionan sobre su hospedador.
 La ocurrencia de tumores en individuos juveniles de C. mydas está asociada a la

ocurrencia de ectoparásitos del género Ozobranchus durante los años de
estudio y entre años de estudios consecutivos.
22 | P á g i n a
MATERIALES Y MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDIO
La costa uruguaya, la cual incluye la costa oriental del Río de la Plata y una
sección expuesta al océano Atlántico, posee una extensión de 670 km. Uno de sus
componentes a destacar es el estuario del Río de la Plata, desembocadura de una de
las cuencas más importantes de Sudamérica. Este estuario, en su encuentro con el
Océano Atlántico, forma un sistema fluvio-marino que provoca marcados gradientes
ambientales en términos de turbidez y salinidad, constituyendo una barrera
biogeográfica natural para varias especies distribuidas a lo largo de las costas atlánticas
de Uruguay y Argentina. Todo esto provoca que la zona costera y la plataforma
continental adyacente presenten una importante heterogeneidad espacial, que
proporciona una gran diversidad de hábitats a distintos grupos de organismos (Defeo,
2009)
Básicamente, la costa uruguaya presenta una sucesión de arcos arenosos de

extensión variable, separados por puntas rocosas. Incluye asimismo lagunas costeras,
estuarios, subestuarios (desembocaduras de ríos y arroyos), marismas y humedales,
que proporcionan una gran diversidad de hábitats a distintos grupos de organismos.
Así, la costa uruguaya se divide en tres diferentes ecorregiones, las cuales identifican
áreas que compartan especies y su dinámica ecológica bajo condiciones ambientales
similares. Las tres ecorregiones son: Zona Estuarina Interna, definida entre los
departamentos San José y Montevideo inclusive. Dicha ecorregión está caracterizada
por salinidades menores a 12; Zona Estuarina Externa, comprendida entre los
departamentos de Canelones (Costa Azul) y Maldonado (playa Santa Mónica), con
valores medios de salinidad comprendidos entre 18 y 23; y Zona Oceánica, definida
entre playa Santa Mónica y Barra del Chuy (Departamento Rocha). La salinidad media
en esta zona es superior a 24 y presenta una menor variabilidad (Defeo, 2009).
El presente trabajo fue realizado en la Zona Oceánica, en el área de

alimentación y desarrollo ACMP Cerro Verde e Islas de la Coronilla. El área se
encuentra ubicada en la franja costera del Departamento Rocha, Uruguay, (33º 56’ S -
23 | P á g i n a
53º 29’ O), incluyendo dentro de sus límites la Punta Coronilla, el Cerro Verde o Punta
de los Loberos y el complejo de islas oceánicas asociado a Isla Verde, conocido como
Islas de La Coronilla. En particular, el Cerro Verde es una punta rocosa que posee una
altura de entre 10 y 20 m.s.n.m. Está ubicado al norte del Departamento Rocha, a 30
Km. de la ciudad de Chuy, localizada en la frontera con Brasil, y a 300 Km. de la capital
del país (Montevideo).
En este estudio, además, se consideraron las zonas adyacentes que tienen

como límite Punta del Diablo (34º02’40’’ S - 53º32’15’’ O) al sur y Barra del Chuy
(33º44’37’’ S - 53º22’10’’ O) al norte del Cerro Verde, cubriendo una extensión de 41
km de costa (Figura 6).
53º 30’ O 53º 25’ O 53º 20’ O 53º 15’ O
Barra del Chuy 33º 45’ S

N
33º 50’ S
CMPA Cerro Verde e

Islas de La Coronilla
33º 55’ S
Punta Coronilla
Cerro Verde Islas de Brasil
La Coronilla
Uruguay
Área de
Estudio
34º 00’ S
Punta del Diablo Argentina

5 km Océano Atlántico
Figura 6. Ubicación del Área Costero Marina Protegida de Cerro Verde e Islas de La Coronilla y playas adyacentes
que limitan el área de estudio.
Esta zona de la costa uruguaya se caracteriza por poseer lomadas y planicies

asociadas a las dunas costeras. Sus aguas se encuentran bajo la influencia de dos
importantes corrientes que generan grandes variaciones anuales de temperatura y
24 | P á g i n a
salinidad (López-Mendilaharsu et al., 2003). A comienzos del otoño e invierno posee
una mayor influencia de la corriente fría de Malvinas, y a inicios de la primavera y
durante el verano, comienza a influenciar la corriente cálida de Brasil.
Desde el punto de vista biológico, el área de Cerro Verde e Islas de La Coronilla

sirve de hábitat para al menos 400 especies animales, entre terrestres y marinas, de las
cuales algunas de ellas se encuentran en peligro de extinción (Scarabino y Riestra,
1991).
MUESTREO DE LAS TORTUGAS
Las muestras consideradas en el presente estudio incluyen cuatro campañas de

colecta durante enero, febrero, marzo y abril de 2007, 2008, 2009 y 2010, en el marco
de las actividades de investigación y conservación de tortugas marinas desarrolladas
por la O.N.G. Karumbé. Los individuos que formaron parte del estudio fueron animales
capturados intencionalmente o hallados varados en el área de estudio.
Las capturas fueron realizadas sistemáticamente frente a Cerro Verde, Punta

Coronilla e Islas de la Coronilla, siempre que las condiciones del mar lo permitieron.
Fueron utilizadas redes de enmalle de 30 m de largo x 2,5 m de profundidad, con una
apertura de malla de 30 cm entre nudos. En Cerro Verde y Punta Coronilla, las mismas
fueron caladas desde la playa y monitoreadas cada 30 minutos (Figura 7). En cambio,
en Islas de la Coronilla, las redes de enmalle fueron caladas desde una embarcación de
pesca artesanal con motor fuera de borda.
Los hallazgos de animales varados fueron realizados mediante censos

semanales a pie desde la Base Científica Cerro Verde, ubicada en la localidad de La
Coronilla, hacia las localidades de Punta del Diablo y de Barra del Chuy, ubicados a 18 y
23 km de la base respectivamente. Además se incluyeron animales que fueron
reportados a través de la Red de Rescate y Varamientos de Tortugas Marinas de
Karumbé.
25 | P á g i n a
Figura 7. Captura de Chelonia mydas en la punta rocosa, Cerro Verde. Foto: Karumbé.
Para todos los individuos capturados y varados, tanto vivos como muertos, se
relevaron los atributos tales como el peso en kg con una precisión de 0,5 kg, el largo
curvo del caparazón (LCC) y el ancho curvo del caparazón (ACC) de acuerdo con la
técnica propuesta por Bolten (1999), con una cinta métrica flexible y una precisión de
0,1 cm, la presencia de tumores y epibiontes. Se tomaron sistemáticamente fotografías
de todas las tortugas capturadas y varadas con una cámara digital. Las tomas fueron de
vista ventral y dorsal del cuerpo de los individuos. Además, en aquellos individuos que
presentaron epibiota, la misma fue removida exhaustivamente.
Una vez finalizada la colecta de datos y muestras las tortugas capturadas fueron
identificadas con marcas metálicas tipo inconel (estilo # 681, National Band and Tag,
Kentucky, USA) en la segunda escama proximal de cada aleta anterior y liberadas en
aguas cercanas a la zona de captura.
Aquellas tortugas varadas con vida, y que fueron rehabilitadas exitosamente en

el área de rehabilitación de Karumbé, fueron identificadas y posteriormente liberadas
en el área de estudio.
26 | P á g i n a
Cabe destacar que para el presente trabajo, no se consideraron individuos
identificados y recapturados dentro de la misma temporada a fin de evitar sesgos en la
ocurrencia de ectoparásitos debidos a colectas previas. Asimismo, sólo se consideraron
tortugas recientemente varadas (~ 1 día), dada la alta probabilidad de pérdida de
ectoparásitos por desecación y descomposición de las tortugas.
REGISTRO Y COLECTA DE ECTOPARÁSITOS (sanguijuelas)
Cada uno de los individuos muestreados fue revisado exhaustivamente en toda

su superficie en busca de sanguijuelas.
La totalidad de sanguijuelas encontradas fueron colectadas mediante el uso de

pinzas y espátulas, y luego fueron almacenadas en frascos rotulados con el código de la
tortuga, fecha y hora y zona de estudio de la que proviene. En caso de presencia de
huevos de sanguijuela sobre el caparazón, estos también fueron retirados y
almacenados junto con las sanguijuelas pertenecientes a la misma tortuga (Figura 8).
Figura 8. Sanguijuelas presentes en el orificio cloacal de un individuo juvenil de Chelonia mydas (recuadro rojo) en el
ACMP de Cerro Verde e Islas de La Coronilla. Foto: Karumbé.
Las muestras fueron fijadas en formol al 4% y conservadas en etanol al 70%

para su posterior identificación.
27 | P á g i n a
La revisión taxonómica de las sanguijuelas fue realizada a través de una lupa
(microscopio estereoscópico modelo SEC 7 A 220 VOLTS oculares 10 x y aumento 2 x a
4 x) y se llevó a cabo en el Centro de Tortugas Marinas de Karumbé en el Zoológico
Municipal de la ciudad de Montevideo (Uruguay).
La identificación taxonómica fue realizada siguiendo la clave de Sawyer (1975).
ANÁLISIS DE DATOS
Los estadísticos específicos empleados en el análisis de todos los datos fueron

realizados mediante el uso del software gratuito R (The R Project for Statistical
Computing).
Abundancia relativa de Ozobranchus spp.
La abundancia relativa de parásitos de cada especie registrada fue calculada

para el total de las temporadas mediante la fórmula (Magurran, 1989):
Pi = ni/∑ni
donde, Pi es la proporción de individuos de la especie i en el total de las

especies de la comunidad; ni es el número de individuos de dicha especie i y ∑ni es la
sumatoria de individuos de todas las especies registradas.
Estadística descriptiva del parasitismo por Ozobranchus spp. en Chelonia mydas
Para el análisis descriptivo fueron utilizados los descriptores ecológicos de

parasitismo: abundancia media de parásitos, intensidad media y prevalencia de
infección.
La abundancia media (Am) fue calculada de acuerdo a la fórmula:
Am = St / Tm
28 | P á g i n a
donde St es el total de sanguijuelas colectadas y Tm es el total de tortugas
muestreadas para ese mismo año de estudio.
La intensidad media (Im) fue calculada según la fórmula:
Im = St / Ts
donde Ts es el total de tortugas muestreadas parasitadas con sanguijuelas del

género Ozobranchus.
La prevalencia fue calculada mediante la fórmula:
P% = (Ts / Tm) *100
El cálculo y comparación de estos descriptores se realizaron entre las distintas

temporadas utilizando el total de sanguijuelas, como así también para cada una de las
especies de sanguijuelas registradas.
Además, para el análisis intra-anual, se calcularon los mismos descriptores

ecológicos para cada uno de los meses de cada temporada. Se usaron datos del total
de las sanguijuelas, como así también de cada una de las especies registradas por
separado.
Asociaciones de la prevalencia e intensidad del parasitismo de Ozobranchus spp., los

atributos del hospedador y variables ambientales.
Para estudiar si existe asociación entre la intensidad de parasitismo y los

atributos del hospedador y ambientales, sólo se consideraron los individuos que tenían
al menos una sanguijuela, y se realizó un análisis multivariable, a través de modelos
lineales generalizados con respuesta binomial negativa.
Las variables respuesta evaluadas fueron la abundancia de las especies del

género Ozobranchus registradas, así como la sumatoria de estas.
29 | P á g i n a
Las variables independientes evaluadas fueron: la presencia de la otra especie
de sanguijuela, largo del caparazón (LCC), el índice de masa corporal (IMC), ancho del
caparazón (AC), peso, año, mes y sitio. El índice de masa corporal fue calculado a
través de la división del LCC y el peso de cada tortuga (Junqueira, 2005). Para la
evaluación de sitio, se agruparon todas las tortugas muestreadas en tres sitios
diferentes: Cerro Verde, Punta Coronilla y Otros. En el sitio Cerro Verde fueron
agrupadas todas aquellas tortugas muestreadas en Cerro Verde, Cerro Verde Norte y
Cerro Verde Sur. En el sitio Punta Coronilla fueron agrupadas todas aquellas tortugas
muestreadas en Punta Coronilla, y en el sitio Otros se agruparon todas aquellas
tortugas muestreadas en otros lugares del área de estudio.
Para la selección del modelo se utilizó el criterio de AIC - Akaike information

criterion - y también se evaluó la presencia de interacciones entre pares de cada
término. Aquellos términos que no eran importantes para explicar la variabilidad en la
respuesta fueron removidos del modelo, por lo que el modelo reportado es el que
contiene sólo las variables significativas
Para el análisis de la prevalencia de infección se utilizaron todas las tortugas

(con o sin sanguijuelas) y se utilizó un modelo de regresión logística.
La variable respuesta evaluada fue la prevalencia de las especies del género

Ozobranchus registradas, y la sumatoria de las mismas.
Las variables independientes evaluadas fueron la temporada (considerada

como año), el sitio, presencia del otro parásito, peso, largo del caparazón (LCC), ancho
del caparazón (ACC) y el índice de masa corporal (IMC).
Para la selección del modelo final se utilizó el mismo criterio que el análisis
anterior.
Interacciones interespecíficas entre las especies del género Ozobranchus.
Para analizar posibles interacciones interespecíficas entre las especies de

parásitos que co-ocurren sobre la especie C. mydas, se evaluó la correlación entre la
30 | P á g i n a
abundancia de cada especie sobre el mismo hospedador mediante la prueba no
paramétrica de Spearman. Asimismo, también se contrastó la intensidad de infestación
por una especie de sanguijuela en relación a la presencia de la otra, mediante una
prueba de exactitud de Fisher utilizando una tabla de contingencia de 2 x 2.
Asociación entre la ocurrencia de ectoparásitos del género Ozobranchus y la

ocurrencia de tumores en individuos juveniles de Chelonia mydas.
La relación entre la prevalencia de tumores y la ocurrencia de individuos del

género Ozobranchus fue evaluada con modelos de regresión logística, pero en este
caso la variable respuesta fue la presencia o ausencia de tumores.
Las variables independientes y la selección del modelo fueron las mismas que
las utilizadas en los análisis anteriores.
31 | P á g i n a
RESULTADOS
IDENTIFICACIÓN TAXONÓMICA Y ABUNDANCIA RELATIVA DE Ozobranchus spp.
Durante este estudio se analizaron un total de 661 tortugas marinas juveniles

de C. mydas, capturadas o varadas en el área de estudio durante las temporadas 2007
(n = 85 tortugas), 2008 (n = 87 tortugas), 2009 (n = 272 tortugas) y 2010 (n = 217
tortugas).
De los datos relevados para cada una de las tortugas, se encontró que el largo
curvo del caparazón (LCC) de las tortugas se mantuvo entre 25,7 y 71,0 cm, con un
peso que osciló entre 39,0 y 2,0 kg. Basado en el tamaño mínimo de las tortugas que
anidan en la "Isla de Trinidad", Brasil (LCC = 90,0; Almeida et al. 2011), se clasificaron
todas las tortugas como juveniles (Tabla 1).
Tabla 1. Estadística descriptiva de todas las tortugas muestreadas en el ACMP Cerro Verde e Islas de la Coronilla
durante el total de las temporadas de muestreo.
LCC ACC PESO
(cm) (cm) (kg)
n 654 655 610
40,2 36,8 8,0
DS 6,2 5,8 4
CV (%) 15,3 15,7 52,5
MAX 71 67 39
MIN 25,7 23,4 2
NOTA: n= número de tortugas a las cuales se les pudo tomar las medidas, = media, DS= desvío estándar, CV(%)=
coeficiente de variación, MAX= valor máximo, MIN= valor mínimo.
Del total de tortugas examinadas, 111 se encontraban parasitadas por

individuos del género Ozobranchus, y/o puestas de huevos de los mismos, sobre sus
cuerpos. De todas las tortugas con presencia de Ozobranchus spp., sólo cinco fueron
encontradas varadas. Una de éstas fue encontrada muerta en estado fresco, mientras
que las cuatro restantes fueron encontradas con vida. Luego del proceso de
rehabilitación, un individuo fue liberado, mientras que una tortuga murió por ingesta
de residuos sólidos de origen antropogénico y las restantes por causas desconocidas.
32 | P á g i n a
Del total de las tortugas muestreadas parasitadas se colectaron 6759
sanguijuelas, entre las cuales sólo 132 individuos no pudieron ser identificados a nivel
de especie, dada la pérdida parcial o total de sus branquias (característica diagnóstica).
Entre los individuos identificados se registró la presencia de Ozobranchus branchiatus y
O. margoi (Figura 9).
5 mm
Figura 9. Individuos de Ozobranchus branchiatus y O. margoi registrados sobre individuos juveniles de Chelonia
mydas en el ACMP de Cerro Verde e Islas de La Coronilla, Uruguay.
Considerando el conjunto de las temporadas de estudio, la especie predominante fue

O. margoi, la cual presentó una abundancia relativa mayor (0,62; n = 4.042) que O.
branchiatus (0,38; n = 2.453) (Figura 10).
Pi
0,70
0,60
0,50
0,40
0,30
0,20
0,10
0,00
O.margoi O.branchiatus
Pi: Abundancia relativa, proporción de las distintas especies registradas del
género Ozobranchus
Figura 10. Abundancia relativa (Pi= ni/∑ni) de cada una de las especies registradas del género Ozobranchus entre las
temporadas 2007 y 2010. Nota: En base al total de sanguijuelas de cada temporada.
33 | P á g i n a
ESTADÍSTICA DESCRIPTIVA DEL PARASITISMO POR Ozobranchus spp.
Los valores de prevalencia, abundancia media e intensidad media para el

conjunto de las especies del género Ozobranchus, y para cada una de las mismas, por
temporada de muestreo, se presentan en la Tabla 2.
Tabla 2. Descriptores ecológicos de parasitismo para cada una de las temporadas para el total de las sanguijuelas y
para cada una de las especies (Ozobranchus margoi y O. branchiatus).
Temporadas Ozobranchus spp. O. margoi O. branchiatus
P% AM IM P% AM IM P% AM IM
2007 16,47 14,28 86,71 9,41 11,78 125,13 11,76 2,49 21,20
2008 23,6 19,84 84,10 10,11 18,1 179,00 14,61 1,73 11,85
2009 20,96 8,12 38,74 6,99 3,94 56,42 16,91 3,72 21,98
2010 8,72 6,6 75,68 5,5 1,64 29,83 5,5 4,94 89,67
NOTA: P%= Prevalencia, AM= Abundancia media, IM= Intensidad media.
Para la totalidad de Ozobranchus spp., el análisis de la variación interanual

mostró que la temporada de 2008 fue la de mayor prevalencia (23,6%) y abundancia
media (AM=19,84), mientras que durante 2010 se registraron los menores valores para
estos descriptores (P%=8,72 y AM=6.6) (Figura 11). Sin embargo, la temporada 2007
fue la que mostró el mayor valor de intensidad media (IM= 86,71).
En cuanto a los resultados obtenidos para la variación interanual de la

prevalencia, abundancia media e intensidad media de cada una de las especies del
género Ozobranchus por separado, la prevalencia de O. branchiatus fue siempre
superior a la de O. margoi, excepto en 2010, donde para ambas especies fue
igualmente baja (5,5%). En cuanto a la abundancia media, O. margoi hizo un pico en
2008 (AM=18,1) y luego sus valores descendieron drásticamente, mientras que la
abundancia media de O. branchiatus descendió de la primera a la segunda temporada
y luego comenzó a incrementarse a partir de ese año (Tabla 1; Figura 12). En cuanto a
34 | P á g i n a
la intensidad media, O. margoi hizo pico en 2008 (IM= 179) para después decrecer en
las temporadas siguientes, mientras que O. branchiatus aumentó a lo largo de las
temporadas e hizo pico en 2010 (IM= 89,67).
25,00
P (%)
AM (nº de individuos)
20,00
15,00
10,00
5,00
0,00 Años
2007 2008 2009 2010
Figura 11. Variación interanual de la prevalencia (P%) y la abundancia media (AM) del total de sanguijuelas del
género Ozobranchus. NOTA: En base al total de sanguijuelas de cada temporada.
20,00
18,00 (%)
16,00 (nº
14,00
12,00
10,00
8,00
6,00
4,00
2,00
0,00 temporad
2007 2008 2009 2010
Figura 12. Variación interanual de la prevalencia y abundancia media de cada una de las especies del género
Ozobranchus.
Respecto a la variación intra-anual, los descriptores ecológicos calculados para

los meses de cada una de las temporadas se presentan en la Tabla 3.
35 | P á g i n a
Tabla 3. Descriptores ecológicos de parasitismo para cada uno de los meses de cada una de las temporadas para el
total de las sanguijuelas y para cada una de las especies (Ozobranchus branchiatus y O. margoi) por separado.
TEMPORADA MES Ozobranchus spp. O. margoi O. branchiatus

P% AM IM P% AM IM P% AM IM
Enero 14,63 4,93 33,67 7,32 1,12 15,33 9,76 3,78 38,75
Febrero 0 0 0 0 0 0 0 0 0
2007
Marzo 26,67 33,73 126,5 16,67 31,83 191 20 1,9 9,5
Abril 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Enero 13,04 16,39 125,67 13,04 16,17 124 8,7 0,22 2,5
Febrero 6,9 38,17 553,5 6,9 37,9 549,5 3,45 0,24 7
2008
Marzo 14,29 8,82 61,75 14,29 5 35 22,58 3,45 15,29
Abril 0 5 0 0 0 0 30 3,5 11,67
Enero 7,58 11,74 155 6,06 10,14 167,25 3,03 0,77 25,5
Febrero 11,9 2,69 22,6 8,33 2,5 30 9,52 0,19 2
2009
Marzo 35,42 16,04 45,29 10,2 1,82 17,8 31,25 12,77 40,87
Abril 32,43 5,92 18,25 4,05 1,41 34,67 28,38 4,47 15,76
Enero 3,39 4,63 136,5 3,39 4,63 136,5 0 0 0
Febrero 6,67 0,93 14 3,33 0,07 2 3,33 0,83 25
2010
Marzo 13,7 9,6 70,1 9,59 0,88 9,14 9,59 8,73 91
Abril 7,27 7,93 109 3,64 0,4 11 7,27 7,53 103,5
NOTA: P%= Prevalencia, AM= Abundancia Media, IM= Intensidad Media
Pudo observarse que, tanto para la totalidad de los parásitos como para la
especie O. branchiatus, la prevalencia e intensidad tendieron a aumentar de enero a
abril en cada temporada. Sin embargo, para la especie O. margoi la prevalencia e
intensidad media tendieron a disminuir durante el transcurso de las temporadas.
En cuanto a la abundancia media para el total de Ozobranchus spp. y en

particular para la especie O. branchiatus, se observa una tendencia de aumento de
enero a abril en cada una de las temporadas. Sin embargo, para la especie O. margoi,
el patrón observado es el contrario, un descenso de la abundancia media a lo largo de
cada una de las temporadas.
36 | P á g i n a
ASOCIACIONES DE LA INTENSIDAD Y PREVALENCIA DEL PARASITISMO Y
ATRIBUTOS DEL HOSPEDADOR Y VARIABLES AMBIENTALES
Asociación de la variación de la prevalencia de infección y atributos del hospedador y

variables ambientales.
Al considerar la prevalencia del total de las sanguijuelas parásitos de juveniles

de C. mydas, pudo observarse que existe una mayor probabilidad de infestación con
saguijuelas conforme aumenta el índice de masa corporal de las tortugas. También se
observó que la prevalencia aumentó significativamente desde la temporada 2007 a la
temporada 2008, y después descendió hacia las otras temporadas. A su vez, la
probabilidad de infestación con sanguijuelas avanzó desde el comienzo de la
temporada hacia el final (Tabla 4).
Tabla 4. Modelo lineal generalizado (MLG) utilizando una regresión logística multivariable, describiendo factores
asociados con la prevalencia del parasitismo del total de las sanguijuelas en individuos juveniles de Chelonia mydas.
MLG = totalp ~ year + I(year^2) + mes + IMC

Términos Estimador SE P
IMC 7,983 1,747 < 0,01
Año 1,66 0,6349 < 0,01
I(year^2) -0,416 0,1238 < 0,01
Mes 0,4749 0,1161 < 0,01
NOTA: SE= error estándar; P= valor P de la prueba; IMC= índice de masa corporal; Año= variación del parasitismo
entre las temporadas; I (year^2)= probabilidad de infestación por una especie a lo largo de las temporadas; Mes=
variación del parasitismo de enero a abril de cada temporada.
Cuando se analizó la variación en la prevalencia de infección de la especie O.

margoi en asociación con diferentes términos se encontró que ante la presencia del
parásito O. branchiatus es más probable encontrar la presencia de O. margoi (Tabla 5).
Al tomar en cuenta el peso, se vio que aquellos animales más pesados eran más
susceptibles a infestación por la especie O. margoi.
Al analizar el año como variable continua para establecer tendencias lineales,

se observó que a medida que avanzaron los años (2007-2010), disminuyó la
probabilidad de infestación con O. margoi. Sin embargo, al evaluar el término
polinómico (mes^2), el mismo describe una parábola, indicando que la probabilidad
37 | P á g i n a
de infestación con O. margoi aumenta de enero a febrero pero después disminuye
(Figura 13).
asociados con la prevalencia del parasitismo de O. margoi en individuos juveniles de Chelonia mydas.
MLG = omarp~obra+year+mes+I(mes^2)+peso
O. branchiatus 0,018209 0,005707 < 0,01
Peso 0,081652 0,031072 < 0,01
Año -0,331089 0,157087 < 0,05
Mes 1,820327 0,874937 < 0,05
I(mes^2) -0,374862 0,177733 < 0,05
NOTA: SE= error estandar; P= valor p de la prueba; O.branchiatus= presencia del otro parásito; Peso= peso de la
tortuga; Año= variación del parasitismo entre las temporadas; Mes= variación en la intensidad del parasitismo de
enero a abril de cada temporada; I (mes^2)= probabilidad de infestación de por una especie a lo largo de los meses.
2007
P%
18,00 2008
16,00 2009
14,00 2010
12,00
10,00
8,00
6,00
4,00
2,00
0,00 temporad
enero febrero marzo abril a
Figura 13. Variación estacional de la prevalencia de la especie Ozobranchus.margoi en cada una de las temporadas.
En cuanto a los factores que se encuentran asociados a la prevalencia de O.

branchiatus, la presencia de individuos de la otra especie, O. margoi, hace que sea más
probable encontrar a esta especie. Además, el índice de masa corporal se encuentra
asociado positivamente a la cantidad de individuos parasitados por O. branchiatus,
aquellas tortugas que presentan un mayor índice de masa corporal tienen una mayor
prevalencia de esta especie (Tabla 6). El término I(year^2), nos indica que la
prevalencia aumentó de 2007 a 2008, para después disminuir en las siguientes
38 | P á g i n a
temporadas. A su vez, la probabilidad de que haya individuos infectados por O.
branchiatus aumenta de enero a abril (Figura 14).
P% 2007
35,00 2008
30,00 2009
25,00 2010
20,00
15,00
10,00
5,00
0,00 temporada
enero febrero marzo abril
Figura 14. Variación estacional de la prevalencia de la especie Ozobranchus branchiatus en cada una de las
temporadas
asociados con la prevalencia del parasitismo de O. branchiatus en individuos juveniles de Chelonia mydas.
MLG = obrap~as.factor(omarp)+year+I(year^2)+mes+IMC
O. margoi 2,028 0,3738 < 0,01
IMC 8,138 2,055 < 0,01
Año 2,028 0,7798 < 0,01
I(year^2) -0,4764 0,1496 < 0,01
Mes 0,7413 0,147 < 0,01
NOTA: SE= error estandar; P= valor p de la prueba; O. margoi= presencia del otro parásito; IMC= índice de masa
corporal; Año= variación del parasitismo entre las temporadas; I (year^2)= probabilidad de infestación de por una
especie a lo largo de las temporadas; Mes= variación del parasitismo de enero a abril de cada temporada.
Asociaciones entre la intensidad del parasitismo y atributos del hospedador y

variables ambientales
Para el total de sanguijuelas pudo observarse que los términos asociados con la
intensidad del parasitismo en individuos juveniles de C. mydas fueron: el LCC, el IMC y
la variación temporal por mes (Tabla 7).
Pudo apreciarse que la intensidad del parasitismo por sanguijuelas de

Ozobranchus spp. aumentó a medida que se incrementa el tamaño de las tortugas.
39 | P á g i n a
Además, aquellas con índice de masa corporal más alto presentaron una mayor
intensidad de infestación por parásitos.
En cuanto al patrón temporal, de enero a abril, la intensidad del parasitismo

por estas sanguijuelas va mermando.
Tabla 7. Modelo Lineal Generalizado con una respuesta binomial negativa, describiendo
factores asociados con la intensidad del parasitismo en individuos juveniles de Chelonia mydas
LCC 0,16855 0,04573 <0,01
IMC 0,68115 0,17432 <0,01
Mes -0,47954 0,16109 <0,01
NOTA: SE= error estandar; P= valor p de la prueba; LCC= largo curvo del caparazón; IMC= índice de masa corporal;
MES= estacionalidad..
Al analizar las especies de sanguijuelas por separado, pudo observarse que son
otros los factores que contribuyen a la dinámica del parasitismo en cada una de ellas.
Para O. margoi se observó que la presencia del otro parásito, O. branchiatus,

intervino negativamente en la intensidad de infección sobre su hospedador. Quiere
decir que ante la presencia de O. branchiatus, la intensidad de O. margoi tiende a ser
mucho menor que cuando O. branchiatus está ausente (Tabla 8).
Los análisis estadísticos muestran que de 2007 a 2008 la intensidad del

parasitismo aumentó para luego decaer marcadamente. Además, se observó que
durante el transcurso de las mismas, de enero a abril, la intensidad del parasitismo de
O. margoi va disminuyendo (Figura 15).
40 | P á g i n a
nº de
individuos
2007
600,00 2008
500,00 2009
2010
400,00
300,00
200,00
100,00
0,00 temporada
Figura 15. Variación estacional de la intensidad media de la especie Ozobranchus margoi en cada una de
las temporadas.
Además, el área de Cerro Verde y Punta Coronilla presentaron la menor

intensidad de parasitismo de O. margoi, mientras que “otros lugares” presentó la
intensidad de parasitosis más alta de esta especie de sanguijuela.
Tabla 8. Modelo lineal generalizado (MLG) con una respuesta binomial negativa, describiendo factores asociados
con la intensidad del parasitismo de O. margoi en individuos juveniles de Chelonia mydas.
MLG = omar~as.factor(obrap)+lugar+as.factor(ano)+mes
O. branchiatus -4,2812 0,5746 <0,01
Año 2008 -2,1109 0,9431 <0,05
Mes -0,7278 0,2745 <0,01
Sitio 1,6187 0,7294 <0,05
NOTA: SE= error estandar, P= valor p de la prueba; O.branchiatus= presencia de otro parásito; Año 2008 = variación
del parasitismo entre las temporadas; Mes = variación en la intensidad del parasitismo de enero a abril de cada
temporada; Sitio= distintos lugares de donde provenían las tortugas con parásitos muestreadas
Los factores que según el modelo influyen en la intensidad del parasitismo de

O. branchiatus se resumen en la Tabla 9.
La especie O. branchiatus se ve influenciada negativamente en su intensidad

de infección frente a la ocurrencia de la otra especie de sanguijuela. Ante la presencia
de O. margoi la intensidad de O. branchiatus tendió a disminuir.
41 | P á g i n a
En relación a la temporada de estudio, durante 2010, la intensidad de infección
de esta especie aumentó significativamente sobre sus hospedadores, mientras que a
diferencia de O. margoi, O. branchiatus presentó un aumento significativo en la
intensidad de infección desde enero hasta abril de cada temporada (Figura 16).
Tabla 9. Modelo lineal generalizado (MLG) con una respuesta binomial negativa, describiendo factores asociados
con la intensidad del parasitismo de Ozobranchus branchiatus en individuos juveniles de Chelonia mydas.
MLG1 = obra ~ as.factor(ano) + omar + mes

O. margoi -0,006318 0,002345 <0,01
Año 2010 1,289969 0,662328 0.05146
Mes 0,3727 0,1863 <0,05
NOTA: SE= error estandar; P= valor p de la prueba; O. margoi= presencia del otro parásito; Año 2010= variación del
parasitismo entre las temporadas; Mes= variación en la intensidad del parasitismo de enero a abril de cada
temporada.
nº de 2007
individuos
120,00 2008
2009
100,00
2010
80,00
60,00
40,00
20,00
0,00 temporada
Figura 16. Variación estacional de la intensidad media de la especie Ozobarnchus branchiatus en cada una
de las temporadas.
ANALISIS DE LA INTERACCIÓN INTERESPECÍFICA ENTRE LAS ESPECIES DEL GÉNERO

Ozobranchus.
Al analizar la existencia de interacción interespecífica entre las especies del

género Ozobranchus, ambas especies mostraron tener una correlación negativa (Tabla
10).
42 | P á g i n a
Tabla 10. Tablas de contingencia de 2x2 donde se relacionan la presencia o ausencia de una de las especies del
género Ozobranchus respecto de la intensidad alta o baja de la otra especie.
O. margoi
Ausente Presente
O. branchiatus
Baja
INTENSIDAD
58 45 Prueba exacta de Fisher P= 1

Alta
5 3
O. branchiatus
Ausente Presente
Baja
INTENSIDAD
O. margoi
20 79 Fisher's exact test p=0.00003

Alta
10 2
El coeficiente de Spearman fue de -0.3852791 (P< 0,01). Individuos con

intensidades mayores a 50 parásitos de O. margoi presentaban ninguno o muy pocos
individuos de O. branchiatus (test exacto de Fisher, P< 0,01); mientras que elevadas
intensidades de individuos de O. branchiatus no estaban asociadas significativamente
a la ausencia de individuos de O. margoi (test exacto de Fisher, P= 1). A intensidades
bajas de parásitos de ambas especies, éstas co-ocurrian sobre sus hospedadores; sin
embargo, al aumentar la intensidad de una de las especies, se encontraron escasos o
ningún individuo de la otra sobre el mismo hospedador (Figura 17).
43 | P á g i n a
500
400
Intensidad de O. branchiatus
O. branchiatus intensity
300
200
100
0
0 200 400 600 800 1000
O. margoi intensity
Intensidad de O. margoi
Figura 17. Intensidad de parásitos de Ozobranchus branchiatus respecto de la intensidad de parásitos de O. margoi
sobre individuos de Chelonia mydas.
ANÁLISIS DE LA OCURRENCIA DE TUMORES Y OCURRENCIA DE SANGUIJUELAS EN

INDIVIDUOS JUVENILES DE C. mydas.
Al aplicar el modelo lineal generalizado para evaluar la relación existente entre

la ocurrencia de tumores y la ocurrencia de parásitos del género Ozobranchus en
individuos juveniles de C. mydas, los resultados mostraron que si bien no existe una
relación significativa entre estas dos variables, existe una relación muy fuerte entre el
tamaño de las tortugas (LCC) y la presencia de estos tumores. La presencia de tumores
fue mayor en individuos más grandes. A su vez, pudo observarse que la prevalencia de
los tumores sobre las tortugas aumentó significativamente de enero a abril de cada
temporada (Tabla 11).
asociados con la prevalencia del parasitismo del total de las sanguijuelas en individuos juveniles de Chelonia mydas.
MLG = tumores~mes+LSC+totalp
LCC 0,26843 0,03178 < 0,01
Mes 0,41269 0,18369 < 0,05
NOTA: SE= error estandar; P=valor p de la prueba; LCC= largo curvo del caparazón; Mes= variación del parasitismo
de enero a abril de cada temporada.
44 | P á g i n a
DISCUSIÓN
IDENTIFICACIÓN TAXONÓMICA Y ABUNDANCIA RELATIVA DE Ozobranchus SPP.
Hasta el momento, O. margoi era la única especie de sanguijuelas marinas

reportada para la costa uruguaya asociada a C. mydas y Caretta caretta (Ringuelet,
1981; López-Mendilaharsu, 2006b; Christoffersen, 2008), y la cual también ha sido
reportada asociada a otros pocos taxa, como por ejemplo Pontoporia blainvillei (delfín
franciscana) (Soto, 2001).
De acuerdo con los hallazgos presentados, las especies de sanguijuelas marinas

que parasitan individuos juveniles de C. mydas en la zona de alimentación y desarrollo
Área Costero Marina Protegida de Cerro Verde e Islas de La Coronilla son Ozobranchus
margoi y O. branchiatus, constituyendo para ésta última especie su primer registro en
aguas uruguayas.
Cabe destacar que existe una contradicción en lo que respecta a la especie de

sanguijuelas reportadas por Ringuelet (1981) para la costa uruguaya. En esta
publicación, se identifica a las sanguijuelas marinas examinadas como O. margoi, sin
embargo, en la clave confeccionada por el autor indica la característica taxonómica de
O. branchiatus (siete pares de branquias, en lugar de cinco). Así, se desconoce si los
individuos identificados por Ringuelet (1981) eran realmente individuos con siete pares
de branquias, lo que indicaría que en realidad estaba examinando a O. branchiatus en
lugar de O. margoi, o bien si eran individuos de cinco pares de branquias y, por causa
de algún tipo de error editorial, se hayan colocado las características de una por la
otra.
Para esclarecer esta duda, estuvo dentro de las intenciones revisar y re

identificar específicamente estos hirudineos de la colección del Museo de Historia
Natural de Montevideo, sin embargo, esta actividad no pudo ser realizada, debido a
que esta colección ya no existe (Scarabino, com. pers.).
45 | P á g i n a
Si bien existen otros estudios que reportan la presencia de O. margoi para el
Uruguay además del realizado por Ringuelet (1981), (Cordero, 1929; López-
Mendilaharsu et al., 2006a), en los mismos no se registró la presencia de O.
branchiatus. Sin embargo, de acuerdo con la bibliografia disponible, esta especie
presenta una distribución cosmopolita la cual depende casi exclusivamente de la de su
hospedador, que le permite dispersarse en un amplio rango de regiones geográficas
mediante su comportamiento migratorio (Cheng-Tsung Tseng, 2011).
Dada la conectividad migratoria que se registra para individuos juveniles de C.

mydas entre Uruguay y otras áreas de alimentación y desarrollo localizadas en aguas
brasileras (López Mendilaharsu et al., 2006a) donde O. branchiatus ya ha sido
registrada sobre esta especie de tortuga (Peralta, 2003, Lópes-Souza, 2009; Oliveira,
2007) se considera que la ausencia de registros previos está relacionada con la escasez
de estudios acerca de hirudineos marinos en Uruguay más que a una modificación en
el patrón de distribución de esta especie.
Es posible que O. branchiatus nunca haya sido observada ni identificada en

aguas uruguayas dada la menor abundancia relativa de la misma así como el bajo
número de ejemplares de tortugas examinadas por trabajos previos.
ASOCIACIONES DE LA INTENSIDAD Y PREVALENCIA DEL PARASITISMO Y

ATRIBUTOS DEL HOSPEDADOR Y VARIABLES AMBIENTALES
Durante el presente trabajo se registró un aumento en la prevalencia del

género Ozobranchus sobre individuos de C. mydas a medida que avanzó la temporada
para cada año de estudio.
Si bien existe poca información acerca de la biología reproductiva de este grupo

se sabe que poseen un desarrollo directo (Lopez-Mendilaharsu, 2006a) y es posible
que, como casi todas las sanguijuelas, éstas posean ciclos reproductivos anuales, con
temporada reproductiva en primavera o verano y maduración al año siguiente. Dado
46 | P á g i n a
su desarrollo directo, la prevalencia de infección depende de la probabilidad de
contagio con otro hospedador.
Si bien C. mydas tiene una presencia anual en el ÁCMP de Cerro Verde e Islas
de La Coronilla (Lopez-Mendilaharsu et al., 2006a; Martinez Souza et al., 2011),
algunos individuos desarrollan migraciones estacionales hacia otras zonas del Atlántico
Sur Occidental durante los meses fríos y retornan al área cuando la temperatura del
mar se incrementa.
El hecho de que la prevalencia de infección por Ozobranchus spp. aumente de

enero a abril en cada temporada podría estar asociado con el aumento en la
abundancia relativa de tortugas marinas en el área a lo largo de la misma y su
agregación en las puntas rocosas donde se alimentan de algas. Este incremento
aumenta la probabilidad de que las sanguijuelas encuentren un hospedador adecuado.
Sin embargo, si bien la prevalencia del género aumentó entre enero y abril, las
especies de sanguijuelas estudiadas no mostraron el mismo patrón de temporal en
cuanto a su prevalencia e intensidad de infestación. La prevalencia y la intensidad de
infestación por el parásito O. margoi aumentaron de enero a febrero, para después
disminuir en los meses siguientes, sugiriendo una cierta estacionalidad decreciente de
esta especie en el transcurso de la temporada. En cambio, la prevalencia e intensidad
de infestación por O. branchiatus aumentaron de enero a abril en cada temporada de
estudio.
Al desconocer casi por completo la biología de estas especies, resulta

complicado entender cuáles son las causas asociadas a las diferencias encontradas en
la prevalencia e intensidad de infección. Según el principio de exclusión competitiva
dos especies en competencia biológica por los mismos recursos no pueden coexistir en
forma estable si los demás factores ecológicos permanecen constantes, por lo que uno
de los competidores siempre domina al otro, llevándolo a la extinción o a una
modificación evolutiva o de comportamiento hacia otro nicho ecológico (Rickleff,
2003). De acuerdo con este principio, diferentes procesos de competencia
47 | P á g i n a
interespecífica podrían haber actuado a lo largo del tiempo ensamblando los ciclos de
vida de estas especies disminuyendo la interferencia entre las mismas cuando co-
ocurren en un área u hospedador determinado. Sin embargo esta hipótesis precisaría
de varios estudios a posteriori para ser debidamente corroborada.
De acuerdo a la información disponible, existen dudas sobre cómo estas

especies de sanguijuelas se contagian entre las tortugas, siendo posible que cada una
de ellas utilice estrategias de contagio diferentes frente al mismo hospedador. Si bien
se creía que el contagio de sanguijuelas entre tortugas solamente se producía entre
individuos adultos durante la cópula (Schlenz, 1999), el hecho de encontrar individuos
juveniles de estos quelonios parasitados, denota que esta no es la única forma de
contagio.
Actualmente, Cheng-Tsung Tseng (2011) propone que O. branchiatus no posee

capacidad para nadar, pero que sí que es capaz de rastrear el fondo e infectar a las
tortugas cuando se apoyan sobre el lecho marino. De acuerdo a los resultados
presentados, O. margoi puede parasitar a las tortugas cuando aún se encuentran en
bajas densidades, al principio del periodo cálido, por lo que podría poseer una
estrategia más eficiente de infestación, o sencillamente ser más efectiva, y luego dejar
liberados a sus hospedadores una vez avanzado el verano, brindándole a la especie O.
branchiatus la posibilidad de parasitar con mayor intensidad.
Esto sería posible si, como sugiere Williams (1999), las sanguijuelas marinas del
género Ozobranchus tuviesen la capacidad de vivir separadas de su hospedador; a
diferencia de lo que sugiere Sawyer (1975), quien plantea que las sanguijuelas marinas
completan su ciclo de vida sobre el mismo. Como la mayoría de las sanguijuelas
hematófagas, de agua dulce y marinas, Ozobranchus luego de alimentarse de su
hospedador, podría desprenderse del mismo, cayendo a los sedimentos del fondo (Mc
Gowin, 2011) y permanecer sobre él hasta encontrar otro hospedador que esté
reposando sobre el lecho marino. Sin embargo, dado el largo período de digestión que
demanda su hábito alimenticio hematófago, las sanguijuelas podrían no necesitar
alimentarse más que unas pocas veces en largos períodos de tiempo (Barnes, 1996).
48 | P á g i n a
Sin embargo, debido a las semejanzas morfológicas entre ambas especies
(externamente, su única diferencia son los pares de branquias), es difícil pensar que
éstas tengan estrategias de infestación diferentes.
En particular para O. branchiatus, se conoce que la temperatura de eclosión

óptima de sus huevos es por debajo de los 25ºC, según experimentaciones realizadas
en Taiwan (Cheng-Tsung Tseng, 2011), y la misma se da aproximadamente a las 250
horas de su puesta. Si bien no se dispone de información acerca de las variables
ambientales óptimas para el desarrollo de O. margoi, las mismas se podrían dar hacia
comienzos de la temporada cálida explicando las diferentes patrones temporales
registrados para estas especies en el presente trabajo.
En cuanto al aumento significativo de la prevalencia de infección por parásitos

del género Ozobranchus de la primera a la segunda temporada estudiada, se
desconocen motivos que expliquen este cambio. No se han encontrado datos
anómalos de temperatura o salinidad en la capa superficial de agua a lo largo de estas
temporadas que permitan hipotetizar algún tipo de influencia en la variabilidad de la
prevalencia y la intensidad de infección por estos parásitos. Son numerosas las
variables que podrían influenciar en este tipo de cambios, por lo que se sugiere el
desarrollo estudios específicos, considerando variables ambientales y oceanográficas,
para responder a esta incógnita.
Además, en el presente estudio se observó una correlación positiva entre el

índice de masa corporal (LCC/Peso) y la prevalencia de parásitos, por lo que a mayor
índice de masa corporal, aumenta la probabilidad de infestación por sanguijuelas. La
sinergia existente entre el estado de salud poblacional y la abundancia de su
comunidad parasitaria, conlleva a un mayor deterioro sanitario, facilitando aún más la
infestación por parásitos y otras enfermedades (Lopes-Souza, 2009; Beldoménico y
Begon, 2009). Por lo que este resultado concuerda con lo esperado, dado que de
acuerdo al índice utilizado, altos valores del mismo denotan una condición sanitaria
deficitaria (Junqueira, 2005). Es de esperar que individuos que posean un estado de
salud crítico sean más susceptibles a la infestación por parásitos.
49 | P á g i n a
ANALISIS DE LA INTERACCIÓN INTERESPECÍFICA ENTRE LAS ESPECIES DEL GÉNERO
Ozobranchus.
En el presente trabajo se analizaron posibles interacciones interespecíficas

entre las especies parásitas que co-ocurren sobre la especie C. mydas. Se observó que
las especies O. branchiatus y O. margoi a niveles menores de aproximadamente 50
individuos sobre una tortuga, una especie tolera a la otra sobre el mismo hospedador.
Sin embargo, sobrepasando este límite de parásitos, presentan menor tolerancia por
individuos de la otra especie.
La competencia por los recursos (espacio y alimento) entre especies que

comparten el mismo hábitat es un factor esencial que influye en la supervivencia, el
crecimiento y la reproducción de los individuos, cuando su disponibilidad es limitada
(Begon, 1996). El cuerpo de las tortugas marinas representa el hábitat de estas
sanguijuelas, y la competencia interespecífica por los recursos dentro del mismo
hospedador puede influir en distintos aspectos de la aptitud del parásito (Fredensborg,
2005). Por lo que puede observarse, existe un número mínimo aproximado de
parásitos en el que ambas especies pueden coexistir, sin embargo, al superar dicho
límite, cada especie de sanguijuela excluye completa o parcialmente, a la otra.
Según los resultados de este estudio, O. margoi presenta una mayor

dominancia sobre O. branchiatus, ya que a altas intensidades de infestación por O.
margoi se inhibe la presencia de la otra especie parásita, y a intensidades altas de O.
branchiatus aún se admiten cantidades moderadas de O. margoi. Esto podría explicar
el hecho de que, a diferencia de O. branchiatus, O. margoi parasite con éxito otros
hospedadores además de C. mydas.
Si bien se considera que O. margoi prefiere a C. caretta como hospedador,

también ha sido reportada en asociación con otras tortugas marinas, entre ellas
Eretmochelys imbricata y Lepidochelys kempi, como así también parasitando otros
taxa; mientras que O. branchiatus raramente es parásito de otro hospedador que no
50 | P á g i n a
sea C. mydas (Mc Gowin, 2010). La mayor aptitud de O. margoi para parasitar diversas
especies de hospedador en relación a O. branchiatus concuerda con la dominancia
registrada en el presente estudio.
ANÁLISIS ENTRE LA OCURRENCIA DE TUMORES Y OCURRENCIA DE SANGUIJUELAS

EN INDIVIDUOS JUVENILES DE Chelonia mydas.
Hoy en día, la enfermedad más importante que afecta a las tortugas marinas es
la fibropapilomatosis (FP). Generalmente, los tumores, mismo siendo benignos, a
menudo afectan a los animales, debilitándolos por obstaculizar su alimentación, el
movimiento, impidiéndoles la visión, y, en el caso de las extensiones viscerales, los
tumores pueden causar la muerte por algún tipo de fallo orgánico (Kang, 2008)
El hecho de que en los últimos años haya aumentado el interés por el estudio
de Ozobranchus spp. se debe a una posible relación de estos parásitos a una panzootia
de la enfermedad fibropapilomatosis que, en sus comienzos, afectó casi
exclusivamente a C. mydas en las aguas de Hawaii, pero que en la actualidad se ha
expandido a otras tortugas marinas alrededor del mundo (Mc Gowin, 2010).
La fibropapilomatosis ha sido documentada en asociación con un herpes virus

de tortugas marinas (FPTHV), y el mismo es considerado un posible factor de esta
enfermedad. Además, existe la posibilidad de que este virus sea transmitido entre las
tortugas por un organismo vector.
Como es común encontrar sanguijuelas asociadas a los tumores, Greeblant

(2004) propuso a las especies del género Ozobranchus como posibles vectores del
FPTHV, al igual que uno de sus congéneres O. shipleyi, que se sabe sirve como vector
para el protozoo de la sangre Haemogregarina nicoriae en tortugas Melanochelys
trijuga thermalis (Sawyer, 1986).
Sin embargo, en el presente trabajo no se encontró ningún tipo de asociación

entre la ocurrencia de tumores y la ocurrencia de sanguijuelas sobre las tortugas
51 | P á g i n a
marinas muestreadas. La mayoría de las tortugas con tumores, no presentaban
sanguijuelas, ni aparentes lesiones por las mismas. De todos modos, dado que tanto la
prevalencia de los tumores como la de sanguijuelas en el ACMP de Cerro Verde e Islas
de La Coronilla es baja, la ausencia de significancia en la prueba estadística
desarrollada podría estar asociada al bajo número de animales con tumores y
sanguijuelas en relación al total de la muestra. Por lo que sería interesante a fin de
descartar esta asociación, incluir un mayor número de animales en futuros estudios.
Sin embargo, la presencia de tumores sí resultó correlacionada

significativamente con el largo curvo del caparazón (LCC) de las tortugas estudiadas.
Tortugas con mayor LCC presentaron una mayor prevalencia de tumores. La ausencia
de tumores en tortugas de menores tallas coincide con la información registrada para
otras áreas de alimentación y desarrollo de individuos juveniles de C. mydas
localizados en las costas brasileras (Proietti et al., 2007; Baptistotte 2007). De acuerdo
con Baptistotte (2007) se registra un incremento en la prevalencia de tumores hasta la
talla de 80 cm de LCC. Estos autores han planteado que la ausencia de tumores en
tortugas de menores tallas podría estar asociada a que el vector de transmisión de la
misma se distribuya en aguas costeras. De este modo, el mayor tiempo de residencia
de tortugas de mayores tallas en zonas neríticas, una vez abandonado su etapa de vida
oceánica, podría estar implicado en los resultados encontrados. Asimismo, la
probabilidad de contagio podría incrementarse dada la mayor agregación de tortugas
una vez que son reclutadas en áreas costeras de alimentación y desarrollo, así como
mayor tiempo de exposición al agente de contagio (Ehrhart, 1991 en Santos et al.,
2011).
El hecho de que la prevalencia de tumores aumente significativamente durante

la temporada puede deberse a un simple aumento de la densidad poblacional de
tortugas durante la temporada. Es posible que, al igual que las enfermedades
parasitarias, al aumentar la densidad de hospedadores, promueva aumento en la
prevalencia de la enfermedad, ya que el contagio de enfermedades se produce
rápidamente en poblaciones más densas. Sin embargo, entender la variabilidad de esta
enfermedad es más complicado que sólo su dinámica de transmisión. Serán necesarios
52 | P á g i n a
una variedad de estudios interdisciplinares para poder responder a todas las incógnitas
surgidas en el presente trabajo.
53 | P á g i n a
CONCLUSIONES
 Tortugas juveniles de C. mydas son parasitadas por dos especies de hirudineos del
género Ozobranchus, O. branchiatus y O. margoi en el ACMP de Cerro Verde e Islas de
La Coronilla, Uruguay.
 El presente registro de Ozobranchus branchiatus constituye el primer reporte para

esta especie de sanguijuela marina para aguas urguayas.
 Ozobranchus margoi ocurre con una mayor abundancia relativa que O. branchiatus en
el área de estudio.
 La prevalencia de infección por Ozobranchus spp. posee un patrón temporal marcado,

incrementándose desde de enero hacia abril.
 Ozobranchus margoi y O. branchiatus poseen un patrón temporal contrario en cuanto

a la intensidad y prevalencia de infección de cada una ellas. O. margoi decrece de
enero a abril en cada temporada, mientras que O. branchiatus aumenta en este
periodo.
 La intensidad de infestación por Ozobranchus spp. disminuye a lo largo de la

temporada.
 Existe una interacción interespecífica negativa entre las especies del género
Ozobranchus que parasitan individuos juveniles de Chelonia mydas en el área de
estudio. Altas intensidades de parásitos de O. branchiatus permiten la presencia de
individuos de O. margoi sobre el mismo hospedador; sin embargo, altas intensidades
de O. margoi no admiten la presencia, o admite una presencia reducida, de individuos
O. branchiatus.
 A bajas intensidades de infestación (<50), Ozobranchus branchiatus y O. margoi

pueden co-existir sobre el mismo hospedador.
 La ocurrencia de tumores no se encuentra asociada a la ocurrencia de Ozobranchus

spp. en individuos juveniles de Chelonia mydas en el área de estudio.
 La ocurrencia de tumores se encuentra asociada a la talla (LCC) de individuos juveniles

de Chelonia mydas en el Área Costero Marina Protegida de Cerro Verde e Islas de La
Coronilla.
Dados que análisis de variación intra- e inter-anual no demuestra grandes

cambios de la prevalencia y la intensidad de infección a lo largo de los años, pero si
54 | P á g i n a
demuestran un patrón estacional similar dentro de cada temporada, es posible pensar
que los ectoparásitos del género Ozobranchus no presentan un problema importante
para las poblaciones de Chelonia mydas de Cerro Verde, Uruguay.
Es probable que la carga parasitaria se mantenga constante en la población de

tortugas a lo largo de los años, y que posean una dinámica huésped-parásito estable.
Sin embargo, es necesario que sean llevados a cabo estudios sistemáticos y a largo
plazo de estos organismos, debido a que, el estado general de salud de los individuos
de la población de hospedadores influye y depende de la dinámica poblacional de sus
parásitos específicos.
La detección temprana de pequeños cambios en los patrones de parasitismo

descritos en el presente estudio resulta crítica ya que un decaimiento del estado de
salud general de la población de tortugas facilitaría aún más la infestación por
parásitos y otras enfermedades, que reducirían aún más el estado de salud de las
tortugas, llevando a un circulo vicioso, el que podría transformarse a futuro en un
espiral que tenga como consecuencia final la extinción de la población de tortugas
marinas en el área estudiada.
En general, los individuos del grupo de los hirudineos están considerados como
organismos bioindicadores. Al no tener posibilidades de grandes desplazamientos en el
área, sino que su dispersión depende de su hospedador, los mismos pueden actuar
como centinelas del ambiente en el que viven, detectando pequeños a grandes
cambios ambientales que podrían llegar a afectar desde su morfología hasta sus ciclos
de vida y dinámica poblacional.
Dadas las diversas amenazas que enfrentan las poblaciones de Chelonia mydas,
consideradas como “en peligro” de extinción y especie prioritaria para la conservación
por el Sistema Nacional de Áreas Protegidas del Uruguay, el monitoreo en el largo
plazo de Ozobranchus margoi y O. branchiatus, resulta una herramienta sumamente
interesante a considerar en el diseño del futuro plan de manejo a implementarse en el
Área Costero Marina Protegida Cerro Verde e Islas de La Coronilla. Esta herramienta,
junto con otras técnicas de monitoreo, nos permitiría evaluar la efectividad de las
estrategias de conservación a implementarse.
55 | P á g i n a
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Ocurrencia de Ectoparásitos Del Género Ozobranchus (Menzies, 1791) en Individuos Juveniles de Tortuga Verde

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Ocurrencia de Ectoparásitos Del Género Ozobranchus (Menzies, 1791) en Individuos Juveniles de Tortuga Verde

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UNIVERSIDAD NACIONAL DEL LITORAL

Facultad de Humanidades y Ciencias

“Ocurrencia de ectoparásitos del género Ozobranchus

Tesinista: María Silvina Bevilacqua

CONSIDERACIONES GENERALES SOBRE LAS TORTUGAS MARINAS

Actualmente existen siete especies de tortugas marinas agrupadas en dos

La distribución geográfica en océanos y mares de este grupo de quelonios varía

El ciclo de vida de estos reptiles es complejo, con tiempos intergeneracionales

Al alcanzar la madurez reproductiva, la mayoría de las especies de estos quelonios

Generalmente, dentro de las zonas de alimentación y desarrollo se encuentran

Sin embargo, pese a grandes esfuerzos enfocados a la conservación de este

Actividades desarrolladas por el hombre como la extracción de huevos, captura

Los argumentos antes expuestos demuestran la importancia y necesidad de

La gran capacidad migratoria de estos reptiles a lo largo del ASO, y las

La costa uruguaya, por ejemplo, constituye una importante área de

ANTECEDENTES DE Chelonia mydas EN URUGUAY

Desde 1999, la organización Karumbé ha realizado estudios que permitieron

En costas uruguayas podemos encontrar un stock mixto de individuos

Individuos juveniles de C. mydas pueden ser encontrados en la costa uruguaya

En particular, el área de Cerro Verde e Islas de la Coronilla, localizado al noreste

Estudios desarrollados con radio telemetría demostraron que las tortugas

En virtud de su alta diversidad de especies marinas y terrestres, valor ecológico,

EPIBIONTES ASOCIADOS A Chelonia mydas

Distintas superficies sumergidas en el medio marino son susceptibles a la

Diferentes partes del cuerpo de las tortugas marinas pueden brindar un

De acuerdo con Caine (1986) la epibiota de tortugas marinas provee inferencia

En general, larvas de vida libre, de diferentes invertebrados se fijan sobre

Si bien en la costa uruguaya existen pocos estudios realizados sobre epibiontes

PARÁSITOS DE Chelonia mydas

En mares y océanos un espectro de problemas ambientales como la

Distintas patologías que afectan a las tortugas marinas influyen directamente

Entre los ectoparásitos que son comúnmente reportados en asociación a

La familia Ozobranchidae contiene al género, Ozobranchus, con cuatro

Las especies que generalmente parasitan a tortugas marinas son O. branchiatus

De acuerdo con Ringuelet (1981) y Christoffersen (2008 y 2009), sólo O. margoi

El ciclo de vida de estas sanguijuelas de tortugas marinas es muy poco

Si nos referimos a la biología general de la mayoría de las sanguijuelas

Lo que sí es claro es que el parasitismo por estos organismos podría causar en

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