Interaksi Kelelawar dan Manusia: ... (Ageng Wiyatno, et.

al)
DOI : 10.22435/vk.v9i2.6741.87-100

INTERAKSI KELELAWAR DAN MANUSIA: POTENSI ZOONOSIS DI INDONESIA

Ageng Wiyatno*, Krisna Nur Andriana Pangesti**

*Lembaga Biologi Molekuler Eijkman,
Jalan Diponegoro No.69, Jakarta Pusat, Indonesia 10430
**Puslitbang Biomedis dan Teknologi Dasar Kesehatan, Badan Litbang Kesehatan
Jl. Percetakan Negara No.23A, Jakarta Pusat, Indonesia
Email: ageng@eijkman.go.id

BATS AND HUMAN INTERACTION: ZOONOTIC POTENTIAL IN INDONESIA

Naskah masuk :19 Juni 2017 Revisi I : 28 Agustus 2017 Revisi II : 15 September 2017 Naskah Diterima :02 Oktober 2017

Abstrak
Berbagai wabah yang disebabkan oleh emerging/re-emerging infectious diseases (EID/REID) terjadi di
beberapa negara selama dua dekade terakhir. Beberapa kasus zoonosis EID/REID, terdapat penyakit yang
ditransmisikan dari hewan liar. Review ini mengulas tentang potensi kelelawar sebagai salah satu sumber viral
zoonosis EID/REID baik di tingkat global maupun Indonesia serta penelitian yang dapat dilakukan. Dalam
dua dekade terakhir, berbagai jenis infeksi yang disebabkan oleh mikroorganisme terjadi di beberapa negara
dan umumnya merupakan emerging /reemerging infectious diseases (EID/REID). Sebagian besar kasus EID/
REID tergolong zoonosis, yaitu penyakit yang ditularkan secara alami dari hewan ke manusia. Kelelawar
adalah hewan liar yang banyak menarik perhatian dari segi kesehatan masyarakat global karena berhubungan
dengan transmisi penyakit-penyakit menular yang disebabkan oleh virus, seperti Ebola, Marburg, Nipah,
Severe Acute Respiratory Syndrome (SARS) Co-V dan the Middle East Respiratory Syndromes (Mers Co-V).

Kata Kunci: EID, zoonosis, kelelawar

Abstract
In the last two decades, various types of infections caused by microorganisms occurred in some countries and
most of them are emerging /re-emerging infectious diseases (EID/REID). Majority of EID/REID cases are a
zoonosis, a disease that is naturally transmitted from animals to human. This review discusses the bats as a
potential source of viral zoonotic both global and Indonesia, including the research activities that have been
done. In the last two decades, various types of infections caused by microorganisms occur in some countries
and are generally emerging/re-emerging infectious diseases (EID / REID). Most cases of EID / REID are
zoonotic, a disease that is transmitted naturally from animal to human. Bats are wild animals that attract
much attention in terms of global public health as they relate to the transmission of infectious diseases caused
by viruses, such as Ebola, Marburg, Nipah, Severe Acute Respiratory Syndrome (SARS) Co-V and the Middle
East Respiratory Syndromes Mers Co-V).

Keywords: EID, zoonotic, bats

87

PENDAHULUAN
Selama dua dekade terakhir, berbagai jenis infeksi
yang disebabkan oleh mikroorganisme kembali mewabah
di banyak negara, fenomena ini dikenal sebagai penyakit
infeksi baru timbul dan timbul kembali atau Emerging
and Re-Emerging Infectious Diseases (EID/REID).
Istilah tersebut pertama kali digunakan dalam laporan
pertemuan Committee on Emerging Microbial Threats
to Health di Amerika Serikat pada tahun 1992 (Institute
of Medicine (US) Committee on Emerging Microbial
Threats to Health, 1992). Definisi EID/REID menurut
US CDC – Atlanta adalah penyakit yang baru muncul
di suatu populasi atau sebelumnya telah ada namun
menunjukkan kenaikan jumlah insiden atau menyebar ke
lokasi yang lebih luas (Morens dan Fauci, 2012). Lebih
lanjut, World Health Organization (WHO) menyatakan
pada sidang World Health Assembly (WHA) ke 48 tahun
1995 bahwa EID/REID bukan hanya menjadi ancaman
bagi wilayah/negara tertentu namun telah menjadi
ancaman global (World Health Assembly 48, 1995).
Semenjak itu, EID/REID mendapat perhatian dari
banyak pihak tidak hanya kalangan pemerintah namun
juga dari para akademia.
Emerging and Re-Emerging Infectious Diseases
(EID/REID) terjadi akibat interaksi kompleks antara
agen penyebab penyakit, manusia, dan lingkungan.
Faktor genetik dan biologi dari agen penyebab penyakit
maupun manusia sebagai pejamu adalah kontributor
utama munculnya EID/REID. Selain itu faktor sosial,
politik dan ekonomi juga memiliki peranan dalam
proses munculnya penyakit infeksi (Morens dan
Fauci, 2013). Lebih spesifik, faktor tersebut adalah
perilaku, status demografi, kemajuan teknologi dan
industri, perkembangan ekonomi, pemanfaatan lahan,
perdagangan, perjalanan antar negara, serta menurunnya
kualitas sistem kesehatan masyarakat (Morens
dan Fauci, 2013; Washer, 2011). Beberapa negara
berkembang, khususnya di wilayah Asia Tenggara,
tengah menghadapi kondisi tersebut sehingga dianggap
sebagai negara-negara yang rawan terhadap munculnya
EID/REID (Rosenberg, 2015; Coker et al., 2011).
Sekitar 60-75% dari kasus EID/REID merupakan
zoonosis, yaitu penyakit yang ditularkan dari hewan ke
manusia, baik hewan ternak ataupun hewan liar (Jones et
al., 2008; Marano dan Pappaioanou, 2004). Hewan liar
dianggap sebagai reservoir dari beberapa patogen yang
sebelumnya tidak diketahui dapat menyebabkan infeksi
88
Vektora Volume 9 Nomor 2, Oktober 2017: 87 - 100
pada manusia (Daszak, Cunningham dan Hyatt, 2000).
Salah satu hewan liar yang berpotensi menyebabkan
zoonosis adalah kelelawar. Kelelawar telah banyak
dikaitkan dengan berbagai penyakit infeksi virus yang
berdampak besar bagi manusia seperti Ebola, Marburg,
Nipah, Severe Acute Respiratory Syndrome (SARS)
Co-V dan Middle East Respiratory Syndromes (MERS)
Co-V. Keterlibatan kelelawar dalam transmisi berbagai
virus patogen telah banyak dilaporkan beberapa tahun
terakhir (Beranová dan Zendulková, 2016; Dato et al.,
2016; Han et al., 2015, 2016; Hayman, 2016; Host dan
Damania, 2016; Leendertz et al., 2016; Rodhain, 2015;
Young dan Olival, 2016). Peran kelelawar dalam transmisi
zoonosis yang diduga berkaitan dengan keunikan
karakter kelelawar telah banyak ditelaah berdasarkan
data sejarah evolusi, ekologi, dan biologinya. Meskipun
begitu, perdebatan tentang karakter yang menjadikan
kelelawar begitu unik sehingga menjadi reservoir utama
penyebaran virus masih belum terjawab. Review ini
akan mengulas potensi kelelawar sebagai sumber kasus
EID/REID yang bersifat zoonosis baik secara global
dan Indonesia pada khususnya.
BAHAN DAN METODE
Kami melakukan tinjauan terhadap artikel yang
melaporkan mengenai studi/ investigasi virus pada
kelelawar di Indonesia. Metode pencarian dilakukan
secara sistematis pada sumber data (databases)
MEDLINE, EMBASE dan Google Scholar dengan kata
kunci; “bats and Indonesia, dan virus” (untuk artikel
berbahasa Inggris) dan “kelelawar dan Indonesia, dan
virus” (untuk artikel berbahasa Indonesia. Kriteria
inklusi artikel adalah artikel yang melaporkan penemuan
virus pada kelelawar di Indonesia dan dipublikasi antara
tahun 2000 hingga April 2017. Sedangkan artikel akan
dieksklusi bila merupakan penelitian ilmu dasar (basic
science), tinjauan pustaka atau merupakan replikasi
penelitian (artikel dari satu studi dengan hasil yang
sama).
HASIL DAN PEMBAHASAN
Dari pencarian melalui Medline dan Embase,
terdapat delapan artikel berbahasa Inggris yang
memenuhi kriteria. Sedangkan melalui Google scholar,
terdapat satu publikasi berbahasa Indonesia dalam
kriteria. Hasil pencarian tersebut disampaikan dalam
Tabel 1.
 Tabel 1. Studi pada kelelawar berkaitan dengan viral zoonosis di Indonesia
No Penulis Tahun Lokasi Spesies Kelelawar Deteksi Virus yang ditemukan
1 Sendow I, et al. Emerg Infect Dis. 2002 Sumatera dan Jawa Pteropus vampyrus Antibodi Hendra dan Nipah virus like
2006.12(4):711-2.
2 Sendow I, et al. Zoonoses and public NA Kalimantan Barat Pteropus vampyrus (survei utama Antibodi Nipahvirus
health. 2010.57(7‐8):499-503. pada babi)
3 Sasaki M, et al. Virology Journal 2012, 2010-2012 Gorontalo, Jawa Pteropus vampyrus, Pteropus sp, - Virus RNA Henipa virus like and
9:240 Barat, Sumatera Aceredon celebensis Rubulavirus like
Barat
4 Breed AC, et al. PLoS One. 2004-2005 Sulawesi, Sumba Acerodon celebensis (n = 15),  Virus RNA, Non NiV, non HeV Henipa
2013.8(4):e61316. Pteropus alecto (n = 45) Rousettus Antibodi virus
amplexicaudatus (n = 1) and D.
peronii
5 Sendow I, et al. PLoS One. 2009 Sumatera Utara (2 Pteropus vampyrus - Virus RNA Nipahvirus
2013.8(7):e69544. lokasi) - Antibodi
Interaksi Kelelawar dan Manusia: ... (Ageng Wiyatno, et. al)

6 Sasaki M, et al. Journal of virology. 2010-2012 Gorontalo, Pteropus vampyrus - Virus DNA Alphaherpesvirus
2014.88(17):9819-29. Surabaya,
Yogyakarta, Jawa
Barat, Sumatera
Barat
7 Anindita PD, et al. Arch of Virol 2012-2013 Gorontalo, Dobsonia Moloccusensis - Virus RNA Betacoronavirus
2015.160(4):1113-8. Surabaya, Yogya
8 Kobayashi S, et al. Arch 2012-2013 Gorontalo, Fruit bats - Virus DNA Novel Polyomavirus
Virol.2015.160(4):1075-82. Surabaya, Yogya
9. Sendow I, et al. Jurnal Biologi 2009 Pontianak P. Alecto - Antibodi Hendra virus
Indonesia.2013.9(1);31-38 Manado

89

Studi untuk mendeteksi adanya bukti infeksi virus
pada kelelawar di Indonesia yang bertujuan untuk
menelusuri potensi transmisi zoonosis virus pada
kelelawar dilakukan terutama untuk deteksi virus genus
Henipavirus, yaitu virus Nipah dan/atau virus Hendra (5
artikel) sebagaimana yang ditampilkan pada Tabel 1. Uji
serologi untuk membuktikan adanya paparan terhadap
virus genus ini menunjukkan adanya perbedaan tingkat
positivitas (positivity rate) pada spesies kelelawar yang
berbeda. Pada P. vampyrus, tingkat positivitas deteksi
virus Nipah yang didapatkan dari 5 studi adalah sekitar 24
persen dengan rentang antara 2,8-38,1 persen, sedangkan
pada P. Alecto (1 studi) adalah 17,2 persen. Berdasarkan
penelitian tersebut P. vampyrus di Indonesia merupakan
spesies yang paling banyak terpapar oleh Nipah
virus dibandingkan dengan spesies lain. Sebaliknya,
antibodi terhadap virus Hendra ditemukan lebih banyak
pada P. Alecto (2 studi) sebanyak 18 persen daripada
P. vampyrus (2 studi) adalah 1,2 persen. Penelitian
tersebut membuktikan bahwa virus Nipah dan Hendra
bersirkulasi di populasi kelelawar di Indonesia.
Selain uji serologi, studi lain berusaha mendeteksi
keberadaan material genetik virus (RNA/DNA) pada
kelelawar menggunakan metode molekular baik
PCR maupun sekuensing. Terdapat tiga studi yang
melaporkan deteksi material genetik virus genus
Henipavirus, dan tiga studi mengidentifikasi virus dari
keluarga Paramyxovirus genus Rubulavirus, keluarga
Coronavirus, Herpesvirus dan Polyomavirus yang
sebelumnya belum pernah diketahui. Deteksi material
genetik virus tersebut menunjukan bahwa terdapat juga
berbagai macam virus lain yang bersirkulasi di kelelawar
Indonesia.
Kelelawar merupakan spesies mamalia dengan
tingkat keragaman paling tinggi, yaitu sekitar 1300
spesies dari total 6000 spesies mamalia di permukaan
bumi (Johnson, de Roode dan Fenton, 2015). Tingginya
keragaman tersebut didukung oleh bukti sejarah
evolusi kelelawar yang terpisah dari spesies mamalia
lainnya jauh sebelum manusia, lebih dari lima puluh
juta tahun lalu (Simmons et al., 2008; O’Leary et al.,
2013). Variasi spesies kelelawar dapat diamati baik dari
segi morfologi dan anatomi, dari kelelawar pemakan
serangga berbobot dua gram dengan bentang sayap
hanya delapan sentimeter hingga spesies pemakan buah
yang berbobot 1000 gram dengan bentang sayap 200 cm
(Calisher, C.H., et al., 2008). Selain itu, usia dan strategi
reproduksi kelelawar juga berbeda dengan mamalia lain
seukurannya. Usia maksimum kelelawar 3.5 kali lebih
panjang dibandingkan mamalia lain yang seukuran.
Sebagai contoh, tikus hidup dalam rentang waktu yang
singkat, sekitar 1-2 tahun dan mampu bereproduksi
90
Vektora Volume 9 Nomor 2, Oktober 2017: 87 - 100
delapan kali sepanjang hidupnya dengan jumlah anak
4-8 ekor dalam satu siklus reproduksi. Sebaliknya,
beberapa spesies kelelawar dapat hidup hingga 30
tahun dan hanya bereproduksi 1-2 kali per tahun dengan
jumlah anak 1-3 ekor per siklus (Wilkinson dan South,
2002).
Berdasarkan jenis makanannya, kelelawar terbagi
menjadi pemakan buah, pemakan serangga, pemakan
nektar, pemakan darah, dan pemakan ikan. Kelelawar
juga merupakan makhluk sosial yang hidup membentuk
koloni. Kepadatan koloni spesies pemakan serangga
dapat mencapai 3000 ekor/m2, dengan jutaan individu per
koloni. (Betke et al., 2008). Koloni kelelawar pemakan
buah (misalnya jenis Pteropus) dapat terbang sejauh 18
km untuk mencari makanan. Sebagian bermigrasi sangat
jauh untuk menghindari cuaca ekstrim atau mengikuti
musim buah-buahan. Aktivitas hidup berkoloni dan
bermigrasi ini meningkatkan peluang transmisi virus
antar spesies kelelawar dan juga hewan lain (Luis et al.,
2015).
Kemampuan terbang banyak dikaitkan dengan
evolusi sistem imun kelelawar terhadap penyakit.
Spesies kelelawar merupakan satu-satunya mamalia
yang dapat terbang dengan tenaga sayap. Kemampuan
tersebut menjadikan kelelawar sebagai mamalia dengan
persebaran paling luas di muka bumi setelah manusia
(Monroe dan Wicander, 2014). Terbang membutuhkan
banyak energi dan meningkatkan laju metabolisme
sehingga menghasilkan banyak sisa metabolisme.
Tingginya laju metabolik tersebut diduga meningkatkan
dan/atau membantu proses aktivasi sistem imun
kelelawar (O’Shea et al., 2014). Secara umum, kelelawar
memiliki komponen sistem imun yang mirip dengan
manusia, namun memiliki beberapa pola respon imun
yang berbeda, diantaranya respon interferon terhadap
infeksi virus dan jumlah ekspresi immunoblobulin
(Baker, Schountz dan Wang, 2013; Zhang et al., 2013).
Analisis genetik menunjukkan bahwa sistem imun
kelelawar berevolusi bersamaan dengan kemampuan
terbangnya. Hal ini berdasarkan asumsi bahwa regulasi
perbaikan DNA sangat dibutuhkan oleh kelelawar
untuk menghadapi konsekuensi akibat tingginya laju
metabolisme ketika terbang (Zhang et al., 2013).
Selain efektivitas aktivasi sistem imun yang
meningkat, pembakaran energi yang dilakukan ketika
terbang meningkatkan suhu tubuh kelelawar sehingga
mampu menekan jumlah virus patogen. Suhu tubuh
kelelawar ketika terbang dapat mencapai suhu 41ºC,
sama seperti yang dialami mamalia ketika demam, yaitu
38-41oC (Blatteis, 1998). Sebaliknya, hibernasi pada
kelelawar yang hidup di daerah dengan empat musim
telah terbukti menghambat replikasi virus patogen dan
Interaksi Kelelawar dan Manusia: ... (Ageng Wiyatno, et. al)
mengakibatkan beberapa virus ikut mengalami masa
hibernasi (Davis et al., 2016). Perubahan suhu tubuh
tersebut merupakan seleksi alami terhadap virus yang
diduga meningkatkan diversitas virus pada kelelawar.
Ko-evolusi virus dan kelelawar mengakibatkan virus
mampu bertahan pada rentang suhu yang lebar dan
memperoleh keuntungan dalam beradaptasi dengan
pejamu yang baru, khususnya manusia (O’Shea et al.,
2014). Hal tersebut adalah salah satu penyebab mengapa
virus dari kelelawar dapat menimbulkan manifestasi
klinis yang lebih berat bahkan menimbulkan kematian
pada pejamu baru (selain kelelawar).
Penelitian menunjukkan bahwa jumlah virus
zoonosis yang ditemukan per spesies kelelawar lebih
banyak daripada rodensia, meskipun jumlah total
virus yang ditemukan pada seluruh spesies kelelawar
(61) lebih sedikit daripada rodensia (68), dikarenakan
jumlah total populasi rodensia yang dua kali lipat
lebih banyak daripada kelelawar (Luis et al., 2013).
Jumlah total rodensia dan kelelawar adalah sekitar
62% dari seluruh mamalia di permukaan bumi, dengan
proporsi 41% rodensia dan 21% kelelawar (Luis et al.,
2013). Keberagaman spesies virus pada kelelawar juga
dikaitkan dengan kecenderungan spesies kelelawar yang
berbeda untuk hidup di dalam ekosistem yang sama
(sympatry) sehingga meningkatkan interaksi satu sama
lain. (Daszak, Cunningham dan Hyatt, 2000; Luis et al.,
2013). Lebih dari 248 virus baru telah berhasil diisolasi
atau terdeteksi pada kelelawar selama 10 tahun terakhir
dan beberapa virus tersebut memiliki potensi zoonosis
cukup besar, sebagai contoh adalah virus dari keluarga
Coronaviridae, Herpesviridae, Paramyxoviridae,
Adenovirus, dan Astrovirus (O’Shea et al., 2014;
Young dan Olival, 2016). Potensi zoonosis virus lebih
tinggi pada virus dengan ciri bermaterial genetik RNA
dan bersegmen, serta dapat bereplikasi di sitoplasma
(Pulliam JRC, Dushoff J. 2009).
Keterlibatan kelelawar dalam transmisi viral
zoonosis antara lain berkaitan dengan virus dibawah
ini:
a. Lyssavirus
Lyssavirus merupakan salah satu genus dari keluarga
Rhabdoviridae. Virus rabies adalah salah satu spesies
Lyssavirus yang paling awal dideteksi sebagai virus
zoonosis yang diasosiasikan dengan kelelawar (Sullivan
et al., 1954). Setidaknya ada enam spesies dari 14 spesies
Lyssavirus yang dapat menyebabkan rabies dan empat
spesies diantaranya ditemukan pada kelelawar (Banyard
et al., 2014). Lyssavirus adalah virus neurotropik dengan
waktu inkubasi yang sangat beragam, mulai dari 31
hari hingga 9 bulan, bahkan hingga lebih dari 4 tahun
(Shankar et al., 2012; Gardner, 1970; Gadre et al., 2010),
tergantung pada dosis infeksi dan jenis sel yang dilalui
virus sebelum mencapai jaringan syaraf. Kasus rabies
pada manusia yang disebabkan oleh gigitan kelelawar
telah banyak dilaporkan di beberapa tempat (Francis
et al., 2014; Badillo, Mantilla dan Pradilla, 2009).
Lyssavirus terbukti memiliki penyebaran geografi yang
amat luas. Hal yang menarik perhatian adalah kasus
Lyssavirus pada kelelawar dilaporkan pada negara
yang telah dapat mengontrol kasus rabies, seperti di
Amerika Serikat dan Amerika Selatan. Sedangkan di
Indonesia, kasus rabies pada manusia dilaporkan terjadi
di beberapa daerah, namun kasus yang disebabkan oleh
gigitan kelelawar belum pernah dilaporkan.
b. Henipavirus
Ketertarikan dunia penelitian terhadap sirkulasi
virus pada kelelawar diawali dari wabah virus Hendra
dan Nipah, anggota keluarga Paramyxoviridae dan genus
Henipavirus. Virus Hendra atau sebelumnya disebut
dengan Equine morbillivirus, pertama kali diidentifikasi
pada tahun 1994 setelah terjadinya kasus kematian
kuda dan pawangnya di Hendra, Brisbane, Australia
(Selvey et al., 1995). Kasus yang sama juga terjadi di
Mackay (1995) dan Queensland (2004)(Hanna et al.,
2006; Rogers et al., 1996). Penyelidikan epidemiologi
dengan menggunakan tes serologi pada kelelawar jenis
Pteropus mengindikasikan bahwa kelelawar merupakan
reservoir untuk virus Hendra. Kasus virus Hendra pada
kuda masih dilaporkan terjadi setiap tahun di Australia
dengan puncak jumlah kasus terjadi pada tahun 2011
(Mahalingam et al., 2012).
Empat tahun setelah wabah virus Hendra di
Australia, terjadi wabah ensefalitis dan penyakit saluran
pernapasan pada babi dan pekerja peternakan babi di
Malaysia dan Singapura pada tahun 1998-1999 (Chua
et al., 1999; Paton et al., 1999). Wabah yang awalnya
diduga disebabkan oleh virus Japanese encephalitis
baru teridentifikasi sebagai kasus yang disebabkan oleh
virus Nipah pada tahun 1999. Wabah virus Nipah di
Malaysia sendiri akhirnya berhasil dikendalikan pada
akhir tahun 1999. Kelelawar dikaitkan dengan infeksi
virus Nipah, setelah hasil analisis isolat virus Nipah
dari urin kelelawar menunjukkan karakter genetik yang
identik dengan virus yang ditemukan pada manusia
(Yob et al., 2001; Chua, Chua dan Wang, 2002).
Wabah ensefalitis di Bangladesh yang disebabkan
oleh kontaminasi “raw sap” (nira mentah) oleh urin
kelelawar jenis Pteropus terjadi pada tahun 2001-2003
(Hsu et al., 2004; Rahman et al., 2012). Kasus baru infeksi
virus Nipah di Bangladesh hingga saat ini masih terus
dilaporkan, bahkan India dan Filipina telah melaporkan
adanya kasus virus Nipah (Harcourt et al., 2005; Luby
et al., 2009; Chadha et al., 2006). Selain penularan
91

melalui konsumsi nira mentah yang terkontaminasi urin
kelelawar, pada kasus Nipah di Bangladesh dan India
didapatkan bukti adanya transmisi antar manusia melalui
kontak dekat dengan pasien (Gurley et al., 2007).
c. Severe Acute Respiratory Syndrome (SARS)
Coronavirus
Wabah SARS dimulai pada tahun 2002 dan SARS
Co-Vmenjadi pusat perhatian dunia. SARS Co-V
muncul pertama kali di Guangdong, Tiongkok, berawal
dari satu sumber penularan secara cepat menyebar ke 29
negara termasuk ke kawasan Asia Tenggara (Hilgenfeld
dan Peiris, 2013). Wabah SARS diperkirakan
mengakibatkan lebih dari 8000 kasus dan menyebabkan
kematian lebih dari 700 orang di seluruh dunia (Peiris
dan Guan, 2004). Kasus SARS Co-V tetap dilaporkan
pada tahun 2003-2004 secara sporadik di Tiongkok,
namun hasil investigasi molekular menunjukkan bahwa
kasus yang terjadi pada tahun 2003-2004 disebabkan
oleh virus yang berbeda dari kasus tahun 2002 (Song
et al., 2005).
Investigasi epidemiologi pada wabah SARS terjadi
pada tahun 2002 mengindikasikan peran hewan sebagai
sumber infeksi. Penelitian serologi terhadap para
pedagang di pasar hewan di Tiongkok menunjukkan
adanya hubungan antara kasus SARS Co-V dengan
hewan yang diperjual-belikan di pasar hewan tersebut
(Song et al., 2005; Guan et al., 2003). Awalnya, musang
dianggap sebagai reservoir dari virus ini, namun
perbandingan hasil uji serologis pada musang dari pasar
hewan dengan musang di penangkaran menunjukkan
bahwa musang hanya merupakan pejamu perantara
dan bukan hewan reservoir utama SARS Co-V (Hu
et al., 2015). Keterkaitan kelelawar dengan SARS
teridentifikasi setelah dilakukan surveilance SARS Co-V
terhadap berbagai jenis hewan di Hongkong, sehingga
ditemukan Coronavirus yang mirip dengan kasus SARS
pada manusia pada kelelawar jenis Rhinolopus (Guan
et al., 2003). Coronavirus yang ditemukan pada tahun
2005 kemudian disebut dengan SARS-like Coronavirus
(SL-Coronavirus). Penemuan tersebut memicu berbagai
kegiatan surveilance Coronavirus di wilayah lain
sehingga memungkinkan terdeteksinya SL-Coronavirus
di Afrika pada jenis kelelawar Hipposideros dan
Chaerophon. Pada saat itu, hasil analisis genetik terhadap
SL-Coronavirus belum dapat menyimpulkan bahwa
Coronavirus dari kelelawar berkaitan dengan SARS
pada manusia. Hipotesis tersebut baru dapat dibuktikan
pada tahun 2013, yaitu ketika Coronavirus yang serupa
dengan virus yang menginfeksi manusia pada tahun
2002 terdeteksi pada kelelawar jenis Pteropus (Yang et
al., 2015). Beberapa tahun kemudian, berbagai spesies
Coronavirus lainnya terdeteksi di kelelawar, termasuk
92
Vektora Volume 9 Nomor 2, Oktober 2017: 87 - 100
spesies yang mirip dengan Coronavirus 229E dan
NL63, jenis Coronavirus yang sudah lama bersirkulasi
di manusia (Hu et al., 2015).
d. Middle East Respiratory Syndrome (MERS)
Coronavirus
Middle East Respiratory Syndrome (MERS)
merupakan strain baru dari keluarga Coronavirus yang
terdeteksi pertama kali pada kasus pneumonia berat
di Saudi Arabia pada tahun 2012 (Zaki et al., 2012).
Hingga akhir tahun 2016, sebanyak 1935 kasus telah
dikonfirmasi di seluruh dunia, dengan 690 diantaranya
meninggal dunia (WHO | Middle East respiratory
syndrome coronavirus (MERS-CoV), 2017). Belajar
dari kasus SARS, peneliti menduga adanya peran
riwayat kontak manusia dengan hewan, yaitu unta
jenis Camelus dromedary. Virus MERS yang terdeteksi
pada unta di Saudi Arabia, Qatar dan Mesir memiliki
kemiripan genetik yang tinggi dengan MERS Co-V
penyebab kasus pada manusia (>99%) (Chu et al., 2014).
Merujuk kepada kasus SARS Co-V, peneliti menduga
keterlibatan kelelawar dalam transmisi virus ini (Azhar
et al., 2014). Pada tahun 2013, Memish, dkk berhasil
mendeteksi sekuens parsial RNA betacoronavirus di
sampel feses dari kelelawar Taphozous perforatus di
Saudi Arabia dengan tingkat kesamaan 100% dengan
MERS Co-V (Memish et al., 2013). Meskipun begitu,
transmisi MERS Co-V secara langsung dari kelelawar
ke manusia belum pernah dilaporkan. Kasus MERS
Co-V pada manusia masih dilaporkan di Semenanjung
Arab hingga saat ini, namun analisa mengindikasikan
MERS Co-V tidak berpotensi menyebabkan pandemik,
setidaknya hingga saat ini (Breban, Riou dan Fontanet,
2013; Butler, 2015). Setelah kasus MERS Co-V
merebak, berbagai jenis Coronavirus lain juga telah
terdeteksi pada kelelawar, diantaranya BtCoV-HKU4,
BtCoV-HKU5, NeoCoV dan SC2013. Berdasarkan
analisis filogenetik terhadap semua Coronavirus yang
ditemukan pada kelelawar, MERS Co-V dan BtCoV-
HKU5 diduga berevolusi dari strain yang sama sekitar
400-500 tahun yang lalu. Peneliti menduga MERS
Co-V berpindah dari kelelawar ke unta yang kemudian
diekspor ke Semenanjung Arab pada sekitar 20 tahun
lalu dari Afrika (Corman et al., 2014).
e. Filovirus
Virus Marburg dan Ebola merupakan anggota dari
keluarga Filoviridae. Wabah yang disebabkan oleh
Filovirus dilaporkan pertama kali di Zaire pada tahun
1976 (Broadhurst, Brooks and Pollock, 2016). Kasus
epidemi virus Ebola pada tahun 2014 menarik perhatian
para peneliti akibat tingginya angka kematian dan
transmisi antar manusia dan kontak dengan hewan liar.
Keterkaitan antara kasus infeksi Filovirus pada manusia
Interaksi Kelelawar dan Manusia: ... (Ageng Wiyatno, et. al)
dengan hewan sudah diduga sejak tahun 1967, ketika
virus yang berasal dari spesimen penelitian kera hijau
yang diimpor dari Uganda ke Jerman menginfeksi
petugas laboratorium, namun asal virus ini masih
belum diketahui (Luby dan Sanders, 1969). Pada tahun
1975, seorang wisatawan yang tidur di dalam sebuah
ruangan yang juga menjadi sarang kelelawar pemakan
serangga di Zimbabwe dilaporkan terinfeksi virus
Marburg (Conrad et al., 1978). Selain itu, peneliti juga
mengamati munculnya kasus infeksi yang berhubungan
dengan gua bekas tambang yang menjadi sarang
kelelawar sehingga diasumsikan adanya keterlibatan
kelelawar dalam transmisi virus Marburg. Selanjutnya,
virus Marburg berhasil dideteksi pada kelelawar jenis
“eloquent horshoe bats” (Rhinolophus eloquens) dan
Miniopterus inflatus di tahun 1999 (Swanepoel et
al., 2007). Hal tersebut diikuti dengan keberhasilan
Towner et al untuk mengisolasi berbagai jenis Marburg
virus dari Egyptian rousettes (Towner et al., 2009).
Identifikasi kasus Ebola di sekitar koloni kelelawar dan
hasil penelitian yang menunjukkan bahwa sel kelelawar
mampu mengamplifikasi virus ebola memperkuat bukti
keterlibatan kelelawar dalam transmisi virus Ebola
(Daszak, Cunningham dan Hyatt, 2000). Pada belahan
bumi Asia, virus Ebola Reston ditemukan pada kelelawar
dan babi di Filipina pada tahun 2011, dan sejauh ini,
merupakan satu-satunya Ebola yang ditemukan di Asia
(Sayama et al., 2012).
Indonesia, sebagaimana negara di Asia Tenggara
lainnya dianggap memiliki faktor risiko tinggi sebagai
lokasi munculnya EID/REID. Berbagai faktor yang
saling berinteraksi dan berpotensi menstimulasi
munculnya EID/REID, baik faktor agen penyakit,
manusia sebagai pejamu dan lingkungan dapat ditemui
di Indonesia. Tingginya keanekaragaman hayati
yang dimiliki Indonesia juga mempertinggi peluang
munculnya EID/REID yang berasal dari hewan liar.
Indonesia memiliki keanekaragaman spesies kelelawar
yang tinggi, termasuk jenis kelelawar yang terbukti
berperan sebagai pejamu alami untuk virus zoonosis.
Keanekaragaman kelelawar di Indonesia menempati
15-21% dari total kelelawar di dunia, dengan sekitar
231 spesies yang terbagi menjadi 10 keluarga dan 52
genus dengan Pteropus sp. Sebagai genus yang paling
dominan (Hylsandy, Ery Rahayu dan Wiantoro, 2016;
Suyanto, 2001, 2003).
Sebagaimana kasus viral zoonosis pada umumnya,
kemunculan EID/REID yang berasal dari kelelawar
memiliki keterkaitan dengan berbagai aktivitas
manusia. Beberapa contoh kasus viral zoonosis tersebut
antara lain kemunculan virus Henipa terkait dengan
pembukaan lahan pertanian/peternakan dan pembakaran
hutan, SARS-Coronavirus dengan pasar tradisional,
virus Ebola dengan kegiatan berburu hewan liar, dan
lain sebagainya. Hal tersebut menunjukkan bahwa
interaksi manusia dengan hewan dan eksploitasi alam
liar merupakan jalur transmisi yang perlu diwaspadai.
Meskipun terdapat bukti paparan sirkulasi virus
pada kelelawar di Indonesia, hingga saat ini belum
pernah dilaporkan adanya kasus zoonosis yang
ditransmisikan langsung ke manusia. Transmisi virus
kelelawar ke manusia memang tidak mudah mengingat
terdapat adanya perbedaan reseptor untuk virus yang
dimiliki oleh kelelawar dan manusia. Namun potensi
terjadinya kasus zoonosis virus dari kelelawar tetap
harus diwaspadai, mengingat sebagian besar virus
zoonosis adalah virus RNA yang mudah bermutasi.
Penelitian bersama antara aspek ekologi dan penyakit
infeksi juga pernah dilakukan sebelumnya (Johnson, de
Roode dan Fenton, 2015). Meningkatnya eksploitasi
sumber daya alam diantaranya konversi hutan menjadi
perkebunan, pembakaran hutan dan pembukaan lahan
tambang mempertinggi intensitas interaksi manusia
dengan hewan liar dan membuka jalur-jalur transmisi
patogen baru. Faktor perilaku manusia yang melibatkan
interaksi dengan hewan liar juga berperan dalam
membuka jalur transmisi virus zoonosis, diantaranya
adalah budaya berburu, berdagang, dan mengonsumsi
hewan liar khususnya kelelawar. Perilaku manusia
merupakan salah satu faktor risiko yang mengawali
wabah Ebola di Afrika yaitu aktivitas masyarakat dalam
berburu dan mengonsumsi hewan liar untuk memenuhi
kebutuhan protein (Leroy et al., 2009). Aktivitas
masyarakat yang mirip juga dapat diamati di beberapa
daerah di Indonesia, antara lain Sulawesi Utara dan
Sumatera Utara. Hal yang membedakan adalah aktivitas
konsumsi hewan liar di Indonesia bukan sebagai sumber
protein utama, melainkan alternatif yang dihidangkan
sesekali atau pada saat acara-acara khusus sehingga
intensitas konsumsinya tidak sebanyak di Afrika
(Saroyo, 2011; Siagian, Putro dan Mardiastuti, 2011).
Faktor lain yang berpotensi menjadi jalur transmisi
virus adalah pariwisata, pembuatan/pemanfaatan guano
dari tinja kelelawar, dan konsumsi nira mentah. Wisata
alam dan olah raga berupa kunjungan ke gua-gua atau
yang dikenal dengan “Cave-tourism” semakin populer
di Indonesia. Potensi terjadinya transmisi patogen dapat
terjadi akibat interaksi antara kelelawar penghuni gua
dengan pengunjung baik secara langsung maupun tidak
langsung. Pemanenan guano (endapan tinja kelelawar)
sebagai pupuk untuk pertanian mulai banyak juga
dipraktekkan di Indonesia (Suwarno dan Idris, 2007).
Hingga saat ini belum pernah dilakukan penelitian
mengenai kandungan patogen dalam guano yang
93

berpotensi menyebabkan zoonosis. Pemanenan nira di
beberapa daerah di Indonesia dilakukan dengan teknik
yang mirip dengan teknik pemanenan “palm sap” yang
dilakukan di Bangladesh, yang mengawali terjadinya
wabah virus Nipah. Sejauh ini belum ada penelitian
yang menganalisis potensi risiko transmisi virus melalui
konsumsi nira mentah tersebut di Indonesia.
Pengawasan melalui kegiatan surveilance pada
hewan liar dan lingkungan perlu dilakukan untuk
deteksi dini transmisi zoonosis dari kelelawar.
Pendekatan komprehensif dalam investigasi penyakit
zoonosis telah dilakukan baik di tingkat global maupun
nasional terutama sejak munculnya kasus flu burung
(Influenza A/H5N1). Pendekatan “Four-Way Linking”
merupakan metode investigasi bersama, melibatkan
unsur epidemiologi, analisis laboratorium, surveilance
kesehatan masyarakat, dan kesehatan hewan
bekerjasama untuk mempercepat proses tanggap risiko
kasus zoonosis (Setiawaty et al., 2015). Pendekatan
tersebut juga dapat diterapkan dalam bidang penelitian,
terutama dalam berbagi data dan fasilitas penelitian,
kolaborasi penelitian dan kerjasama membangun
kapasitas sumber daya manusia. Beberapa tantangan
muncul dari pendekatan kolaborasi tersebut antara lain
adanya perbedaan prioritas antara kesehatan masyarakat
dan kesehatan hewan, belum terkoordinasinya penelitian
untuk hewan liar, dan belum optimalnya kerjasama
dengan perguruan tinggi dan lembaga riset terkait.
Penelitian yang berkaitan dengan interaksi
kelelawar dan manusia di Indonesia saat ini, berfokus
pada diagnosis dan identifikasi virus dengan berbagai
keterbatasan, khususnya keterbatasan sumber daya
manusia dan fasilitas penelitian. Penelitian penyakit
zoonosis pada manusia masih sedikit dan berfokus
terhadap diagnosis virus pada spesimen pasien dengan
etiologi penyakit yang tidak diketahui melalui analisis
molekular dan serologi. Sedangkan isolasi virus yang
merupakan baku emas deteksi dan identifikasi virus
hanya tersedia di laboratorium tertentu. Pada aspek
lingkungan dan hewan, terutama hewan liar, dilakukan
melalui kegiatan surveilance dan penyelidikan
epidemiologi terbatas.
KESIMPULAN DAN SARAN
Kesimpulan
Penelitian komprehensif yang perlu dilakukan di
Indonesia diantaranya adalah surveilance, identifikasi
dan karakterisasi penyakit khususnya pada daerah
atau lokasi dengan faktor risiko tinggi terjadinya viral
zoonosis pada jangka waktu tertentu. Penelitian tersebut
diharapkan dapat memberikan informasi mengenai risiko
94
Vektora Volume 9 Nomor 2, Oktober 2017: 87 - 100
transmisi virus baik mencakup karakter agen penyebab
penyakit (virulensi, kemampuan transmisi antar spesies),
kerentanan baik manusia maupun hewan/hewan liar
terhadap agen penyakit, perilaku manusia (demografi,
konsumsi, pembukaan lahan, turisme, perdagangan
dan lain lain), dan lingkungan (iklim, bencana alam,
perubahan ekosistem). Penelitian lebih dalam menyangkut
pola penyebaran, fungsi biologi dari virus, dan sosio-
antropologi menjadi prioritas selanjutnya.
Saran
Sebagai upaya meningkatkan kemampuan bersama
dalam melakukan penelitian zoonosis tersebut,
diperlukan penguatan jejaring kolaborasi penelitian
antara kementerian terkait (Kementerian Kesehatan,
Kementerian Pertanian, dan Kementerian Lingkungan
Hidup), Perguruan Tinggi, Lembaga Penelitian dan
Lembaga Non Pemerintah melalui pemanfaatan
ilnu pengetahuan dan teknologi terkini. Penggunaan
teknologi terkini perlu dilakukan untuk memfasilitasi
penelitian agar lebih akurat, efektif dan efisien dalam
mendeteksi dan mengarakterisasi virus zoonosis, salah
satunya dengan metode “Next Generation Sequencing”
yang dapat mengkarakterisasi patogen yang terdapat
dalam spesimen baik manusia, hewan dan lingkungan
secara relatif lebih cepat. Penelitian yang komprehensif
terhadap patogen di manusia, hewan, dan lingkungan
khususnya di daerah dengan potensi risiko zoonosis
yang tinggi, diharapkan dapat mendeteksi dan mencegah
terjadinya transmisi penyakit zoonosis lebih dini.
UCAPAN TERIMAKASIH
Kami mengucapkan terimakasih kepada Korri
Elvanita El-Khobar atas kesediaannya membaca dan
memberikan masukan terhadap artikel ini.
DAFTAR PUSTAKA
Anindita, P.D., Sasaki, M., Setiyono, A., Handharyani,
E., Orba, Y., Kobayashi, S., Rahmadani, I., Taha,
S., Adiani, S., Subangkit, M., Nakamura, I.,
Sawa, H. and Kimura, T. Detection of coronavirus
genomes in Moluccan naked-backed fruit bats in
Indonesia. 2015; Archives of Virology, 160(4),
pp.1113–1118.
Azhar, E.I., El-Kafrawy, S.A., Farraj, S.A., Hassan,
A.M., Al-Saeed, M.S., Hashem, A.M., Madani,
T.A. Evidence for camel-to-human transmission
of MERS coronavirus. 2014; N. Engl. J. Med.
370, 2499–2505. doi:10.1056/NEJMoa1401505
Badillo, R., Mantilla, J.C. Pradilla, G. [Human rabies
encephalitis by a vampire bat bite in an urban
Interaksi Kelelawar dan Manusia: ... (Ageng Wiyatno, et. al)
area of Colombia]. 2009; Bioméd. Rev. Inst. Nac.
Salud 29, 191–203.
Baker, M.L., Schountz, T., Wang, L.-F. Antiviral immune
responses of bats: a review. 2013; Zoonoses
Public Health 60, 104–116. doi:10.1111/j.1863-
2378.2012. 01528.x
Banyard, A.C., Evans, J.S., Luo, T.R., Fooks, A.R.
Lyssaviruses and bats: emergence and zoonotic
threat. 2014; Viruses 6, 2974–2990. doi:10.3390/
v6082974
Beranová, K., Zendulková, D. [Rabies in bats]. 2016;
Klin. Mikrobiol. Infekc̆ ní Lékar̆ ství 22, 68–74.
Betke, M., Hirsh, D.E., Makris, N.C., McCracken, G.F.,
Procopio, M., Hristov, N.I., Tang, S., Bagchi,
A., Reichard, J.D., Horn, J.W., Crampton, S.,
Cleveland, C.J., Kunz, T.H. Thermal Imaging
Reveals Significantly Smaller Brazilian Free-
Tailed Bat Colonies Than Previously Estimated.
2008; J. Mammal. 89, 18–24. doi:10.1644/07-
MAMM-A-011.1
Blatteis, C.M. FEVER, in: Physiology and
Pathophysiology of Temperature Regulation.
1998; WORLD SCIENTIFIC, pp. 177–192.
Breban, R., Riou, J., Fontanet, A. Interhuman
transmissibility of Middle East respiratory
syndrome coronavirus: estimation of pandemic
risk. 2013; Lancet Lond. Engl. 382, 694–699.
doi:10.1016/S0140-6736(13)61492-0
Breed, A.C., Meers, J., Sendow, I., Bossart, K.N., Barr,
J.A., Smith, I., Wacharapluesadee, S., Wang, L.
and Field, H.E. The Distribution of Henipaviruses
in Southeast Asia and Australasia: Is Wallace’s
Line a Barrier to Nipah Virus?. 2013;PLOS ONE,
8(4), p.e61316.
Broadhurst, M.J., Brooks, T.J.G., Pollock, N.R.
Diagnosis of Ebola Virus Disease: Past, Present,
and Future. 2016; Clin. Microbiol. Rev. 29, 773–
793. doi:10.1128/CMR.00003-16
Butler, D. South Korean MERS outbreak is not a global
threat. 2015. Nat. News. doi:10.1038/nature.
17709
Calisher, C.H., K.V. Holmes, S.R. Dominguez, T.
Schountz, and P. Cryan. Bats prove to be rich
reservoirs for emerging viruses. 2008; Microbe.
Chadha, M.S., Comer, J.A., Lowe, L., Rota, P.A.,
Rollin, P.E., Bellini, W.J., Ksiazek, T.G., Mishra,
A. Nipah virus-associated encephalitis outbreak,
Siliguri, India. 2006; Emerg. Infect. Dis. 12, 235–
240. doi:10.3201/eid1202.051247
Chu, D.K.W., Poon, L.L.M., Gomaa, M.M., Shehata,
M.M., Perera, R.A.P.M., Abu Zeid, D., El Rifay,
A.S., Siu, L.Y., Guan, Y., Webby, R.J., Ali, M.A.,
Peiris, M., Kayali, G. MERS coronaviruses
in dromedary camels, Egypt. 2014; Emerg.
Infect. Dis. 20, 1049–1053. doi:10.3201/
eid2006.140299
Chua, K.B., Chua, B.H., Wang, C.W. Anthropogenic
deforestation, El Niño and the emergence of
Nipah virus in Malaysia. 2002; Malays. J. Pathol.
24, 15–21.
Chua, K.B., Goh, K.J., Wong, K.T., Kamarulzaman,
A., Tan, P.S., Ksiazek, T.G., Zaki, S.R., Paul,
G., Lam, S.K., Tan, C.T. Fatal encephalitis due
to Nipah virus among pig-farmers in Malaysia.
1999; Lancet Lond. Engl. 354, 1257–1259.
doi:10.1016/S0140-6736(99)04299-3
Coker, R.J., Hunter, B.M., Rudge, J.W., Liverani,
M., Hanvoravongchai, P. Emerging infectious
diseases in southeast Asia: regional challenges to
control. 2011; Lancet Lond. Engl. 377, 599–609.
doi:10.1016/S0140-6736(10)62004-1
Conrad, J.L., Isaacson, M., Smith, E.B., Wulff, H., Crees,
M., Geldenhuys, P., Johnston, J. Epidemiologic
investigation of Marburg virus disease, Southern
Africa, 1975. 1978; Am. J. Trop. Med. Hyg. 27,
1210–1215.
Corman, V.M., Ithete, N.L., Richards, L.R., Schoeman,
M.C., Preiser, W., Drosten, C., Drexler, J.F. Rooting
the phylogenetic tree of middle East respiratory
syndrome coronavirus by characterization of a
conspecific virus from an African bat. 2014; J.
Virol. 88, 11297–11303. doi:10.1128/JVI.01498-
14
Daszak, P., Cunningham, A.A., Hyatt, A.D. Emerging
infectious diseases of wildlife-threats to
biodiversity and human health. 2000; Science
287, 443–449.
Dato, V.M., Campagnolo, E.R., Long, J., Rupprecht, C.E.
A Systematic Review of Human Bat Rabies Virus
Variant Cases: Evaluating Unprotected Physical
Contact with Claws and Teeth in Support of
Accurate Risk Assessments. 2016; PloS One 11,
e0159443. doi:10.1371/journal.pone.0159443
Davis, A.D., Morgan, S.M.D., Dupuis, M., Poulliott,
C.E., Jarvis, J.A., Franchini, R., Clobridge, A.,
Rudd, R.J. Overwintering of Rabies Virus in
Silver Haired Bats (Lasionycteris noctivagans).
2016; PloS One 11, e0155542. doi:10.1371/
journal.pone.0155542
Francis, J.R., Nourse, C., Vaska, V.L., Calvert, S.,
Northill, J.A., McCall, B., Mattke, A.C. Australian
Bat Lyssavirus in a child: the first reported case.
2014; Pediatrics 133, e1063-1067. doi:10.1542/
peds.2013-1782
95

Gadre, G., Satishchandra, P., Mahadevan, A., Suja, M.S.,
Madhusudana, S.N., Sundaram, C., Shankar, S.K.
Rabies viral encephalitis: clinical determinants
in diagnosis with special reference to paralytic
form. 2010; J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry 81,
812–820. doi:10.1136/jnnp.2009.185504
Gardner, A.M. An unusual case of rabies. 1970; Lancet
Lond. Engl. 2, 523.
Guan, Y., Zheng, B.J., He, Y.Q., Liu, X.L., Zhuang,
Z.X., Cheung, C.L., Luo, S.W., Li, P.H., Zhang,
L.J., Guan, Y.J., Butt, K.M., Wong, K.L., Chan,
K.W., Lim, W., Shortridge, K.F., Yuen, K.Y.,
Peiris, J.S.M., Poon, L.L.M. Isolation and
characterization of viruses related to the SARS
coronavirus from animals in southern China.
2003; Science 302, 276–278. doi:10.1126/
science.1087139
Gurley, E.S., Montgomery, J.M., Hossain, M.J., Bell,
M., Azad, A.K., Islam, M.R., Molla, M.A.R.,
Carroll, D.S., Ksiazek, T.G., Rota, P.A., Lowe,
L., Comer, J.A., Rollin, P., Czub, M., Grolla,
A., Feldmann, H., Luby, S.P., Woodward, J.L.,
Breiman, R.F. Person-to-person transmission of
Nipah virus in a Bangladeshi community. 2007;
Emerg. Infect. Dis. 13, 1031–1037. doi:10.3201/
eid1307.061128
Han, H.-J., Wen, H., Zhou, C.-M., Chen, F.-F., Luo,
L.-M., Liu, J., Yu, X.-J. Bats as reservoirs of severe
emerging infectious diseases. 2015; Virus Res.
205, 1–6. doi:10.1016/j.virusres.2015.05.006
Han, H.-J., Yu, H., Yu, X.-J. Evidence for zoonotic
origins of Middle East respiratory syndrome
coronavirus. 2016; J. Gen. Virol. 97, 274–280.
doi:10.1099/jgv.0.000342
Hanna, J.N., McBride, W.J., Brookes, D.L., Shield, J.,
Taylor, C.T., Smith, I.L., Craig, S.B., Smith, G.A.
Hendra virus infection in a veterinarian. 2006;
Med. J. Aust. 185, 562–564.
Harcourt, B.H., Lowe, L., Tamin, A., Liu, X., Bankamp,
B., Bowden, N., Rollin, P.E., Comer, J.A.,
Ksiazek, T.G., Hossain, M.J., Gurley, E.S.,
Breiman, R.F., Bellini, W.J., Rota, P.A. Genetic
characterization of Nipah virus, Bangladesh. 2004.
Emerg. Infect. Dis. 11, 1594–1597. doi:10.3201/
eid1110.050513
Hayman, D.T.S. Bats as Viral Reservoirs. 2016; Annu.
Rev. Virol. doi:10.1146/annurev-virology-
110615-042203
Hilgenfeld, R., Peiris, M. From SARS to MERS: 10
years of research on highly pathogenic human
coronaviruses. 2013; Antiviral Res. 100, 286–
295. doi:10.1016/j.antiviral.2013.08.015
96
Vektora Volume 9 Nomor 2, Oktober 2017: 87 - 100
Host, K.M., Damania, B. Discovery of a Novel
Bat Gammaherpesvirus. 2016; mSphere 1.
doi:10.1128/mSphere.00016-16
Hsu, V.P., Hossain, M.J., Parashar, U.D., Ali, M.M.,
Ksiazek, T.G., Kuzmin, I., Niezgoda, M.,
Rupprecht, C., Bresee, J., Breiman, R.F. Nipah
virus encephalitis reemergence, Bangladesh.
2004. Emerg. Infect. Dis. 10, 2082–2087.
doi:10.3201/eid1012.040701
Hu, B., Ge, X., Wang, L.-F., Shi, Z. Bat origin of
human coronaviruses. 2015; Virol. J. 12, 221.
doi:10.1186/s12985-015-0422-1
Hylsandy, N., Ery Rahayu, S., Wiantoro, S.
Keanekaragaman Kelelawar di Kawasan
Universitas Negeri Malang. 2016;
Institute of Medicine (US) Committee on Emerging
Microbial Threats to Health, Emerging Infections:
Microbial Threats to Health in the United
States. 1992; National Academies Press (US),
Washington (DC).
Johnson, P.T.J., de Roode, J.C., Fenton, A. Why infectious
disease research needs community ecology.
2015; Science 349, 1259504. doi:10.1126/
science.1259504
Jones, K.E., Patel, N.G., Levy, M.A., Storeygard, A.,
Balk, D., Gittleman, J.L., Daszak, P. Global trends
in emerging infectious diseases. 2008; Nature
451, 990–993. doi:10.1038/nature06536
Kobayashi, S., Sasaki, M., Nakao, R., Setiyono, A.,
Handharyani, E., Orba, Y., Rahmadani, I., Taha,
S., Adiani, S., Subangkit, M., Nakamura, I.,
Kimura, T. and Sawa, H., 2015. Detection of
novel polyomaviruses in fruit bats in Indonesia.
Archives of Virology, 160(4), pp.1075–1082.
Leendertz, S.A.J., Gogarten, J.F., Düx, A., Calvignac-
Spencer, S., Leendertz, F.H. Assessing the
Evidence Supporting Fruit Bats as the Primary
Reservoirs for Ebola Viruses. 2016; EcoHealth
13, 18–25. doi:10.1007/s10393-015-1053-0
Leroy, E.M., Epelboin, A., Mondonge, V., Pourrut,
X., Gonzalez, J.-P., Muyembe-Tamfum, J.-J.,
Formenty, P. Human Ebola outbreak resulting
from direct exposure to fruit bats in Luebo,
Democratic Republic of Congo, 2007. 2009;
Vector Borne Zoonotic Dis. Larchmt. N 9, 723–
728. doi:10.1089/vbz.2008.0167
Luby, J.P., Sanders, C.V. Green monkey disease
(“Marburg virus” disease): a new zoonosis. 1969;
Ann. Intern. Med. 71, 657–660.
Luby, S.P., Hossain, M.J., Gurley, E.S., Ahmed, B.N.,
Banu, S., Khan, S.U., Homaira, N., Rota, P.A.,
Rollin, P.E., Comer, J.A., Kenah, E., Ksiazek, T.G.,
Interaksi Kelelawar dan Manusia: ... (Ageng Wiyatno, et. al)
Rahman, M. Recurrent zoonotic transmission
of Nipah virus into humans, Bangladesh, 2001-
2007. 2009; Emerg. Infect. Dis. 15, 1229–1235.
doi:10.3201/eid1508.081237
Luis, A.D., Hayman, D.T.S., O’Shea, T.J., Cryan,
P.M., Gilbert, A.T., Pulliam, J.R.C., Mills, J.N.,
Timonin, M.E., Willis, C.K.R., Cunningham,
A.A., Fooks, A.R., Rupprecht, C.E., Wood,
J.L.N., Webb, C.T. A comparison of bats and
rodents as reservoirs of zoonotic viruses: are bats
special? 2013; Proc. Biol. Sci. 280, 20122753.
doi:10.1098/rspb.2012.2753
Luis, A.D., O’Shea, T.J., Hayman, D.T.S., Wood,
J.L.N., Cunningham, A.A., Gilbert, A.T., Mills,
J.N., Webb, C.T. Network analysis of host-
virus communities in bats and rodents reveals
determinants of cross-species transmission. 2015;
Ecol. Lett. doi:10.1111/ele.12491
Mahalingam, S., Herrero, L.J., Playford, E.G., Spann,
K., Herring, B., Rolph, M.S., Middleton, D.,
McCall, B., Field, H., Wang, L.-F. Hendra virus:
an emerging paramyxovirus in Australia. 2012;
Lancet Infect. Dis. 12, 799–807. doi:10.1016/
S1473-3099(12)70158-5
Marano, N., Pappaioanou, M. Historical, new, and
reemerging links between human and animal
health. 2004; Emerg. Infect. Dis. 10, 2065–2066.
doi:10.3201/eid1012.041037
Memish, Z.A., Mishra, N., Olival, K.J., Fagbo,
S.F., Kapoor, V., Epstein, J.H., Alhakeem, R.,
Durosinloun, A., Al Asmari, M., Islam, A.,
Kapoor, A., Briese, T., Daszak, P., Al Rabeeah,
A.A., Lipkin, W.I. Middle East respiratory
syndrome coronavirus in bats, Saudi Arabia. 2013;
Emerg. Infect. Dis. 19, 1819–1823. doi:10.3201/
eid1911.131172
Monroe, J.S., Wicander, R. The Changing Earth:
Exploring Geology and Evolution. 2014; Cengage
Learning.
Morens, D.M., Fauci, A.S. Emerging Infectious Diseases:
Threats to Human Health and Global Stability.
2013; PLOS Pathog. 9, e1003467. doi:10.1371/
journal.ppat.1003467
Morens, D.M., Fauci, A.S. Emerging Infectious Diseases
in 2012: 20 Years after the Institute of Medicine
Report. 2012; mBio 3, e00494-12. doi:10.1128/
mBio.00494-12
O’Leary, M.A., Bloch, J.I., Flynn, J.J., Gaudin, T.J.,
Giallombardo, A., Giannini, N.P., Goldberg,
S.L., Kraatz, B.P., Luo, Z.-X., Meng, J., Ni,
X., Novacek, M.J., Perini, F.A., Randall, Z.S.,
Rougier, G.W., Sargis, E.J., Silcox, M.T.,
Simmons, N.B., Spaulding, M., Velazco, P.M.,
Weksler, M., Wible, J.R., Cirranello, A.L. The
Placental Mammal Ancestor and the Post–K-Pg
Radiation of Placentals. 2013; Science 339, 662–
667. doi:10.1126/science.1229237
O’Shea, T.J., Cryan, P.M., Cunningham, A.A., Fooks,
A.R., Hayman, D.T.S., Luis, A.D., Peel, A.J.,
Plowright, R.K., Wood, J.L.N. Bat flight and
zoonotic viruses. 2014; Emerg. Infect. Dis. 20,
741–745. doi:10.3201/eid2005.130539
Paton, N.I., Leo, Y.S., Zaki, S.R., Auchus, A.P., Lee,
K.E., Ling, A.E., Chew, S.K., Ang, B., Rollin,
P.E., Umapathi, T., Sng, I., Lee, C.C., Lim, E.,
Ksiazek, T.G. Outbreak of Nipah-virus infection
among abattoir workers in Singapore. 1999;
Lancet Lond. Engl. 354, 1253–1256. doi:10.1016/
S0140-6736(99)04379-2
Peiris, J.S.M., Guan, Y. Confronting SARS: a view
from Hong Kong. 2004; Philos. Trans. R. Soc.
Lond. B. Biol. Sci. 359, 1075–1079. doi:10.1098/
rstb.2004.1482
Rahman, M.A., Hossain, M.J., Sultana, S., Homaira, N.,
Khan, S.U., Rahman, M., Gurley, E.S., Rollin,
P.E., Lo, M.K., Comer, J.A., Lowe, L., Rota, P.A.,
Ksiazek, T.G., Kenah, E., Sharker, Y., Luby, S.P.
Date palm sap linked to Nipah virus outbreak in
Bangladesh, 2008. 2012; Vector Borne Zoonotic
Dis. Larchmt. N 12, 65–72. doi:10.1089/
vbz.2011.0656
Rodhain, F. [Bats and Viruses: complex relationships].
2015; Bull. Société Pathol. Exot. 1990 108, 272–
289. doi:10.1007/s13149-015-0448-z
Rogers, R.J., Douglas, I.C., Baldock, F.C., Glanville,
R.J., Seppanen, K.T., Gleeson, L.J., Selleck,
P.N., Dunn, K.J. Investigation of a second focus
of equine morbillivirus infection in coastal
Queensland. 1996; Aust. Vet. J. 74, 243–244.
Rosenberg, R. Detecting the emergence of novel,
zoonotic viruses pathogenic to humans. 2015;
Cell. Mol. Life Sci. CMLS 72, 1115–1125.
doi:10.1007/s00018-014-1785-y
Saroyo, S. Konsumsi Mamalia, Burung, dan Reptil
Liar Pada Masyarakat Sulawesi Utara dan Aspek
Konservasinya. 2011; BIOSLOGOS 1.
Sasaki, M., Setiyono, A., Handharyani, E., Kobayashi,
S., Rahmadani, I., Taha, S., Adiani, S., Subangkit,
M., Nakamura, I., Sawa, H., Kimura, T. Isolation
and characterization of a novel alphaherpesvirus
in fruit bats. 2014; J. Virol. 88, 9819–9829.
doi:10.1128/JVI.01277-14
Sasaki, M., Setiyono, A., Handharyani, E., Rahmadani,
I., Taha, S., Adiani, S., Subangkit, M., Sawa, H.,
97

Nakamura, I., Kimura, T. Molecular detection of a
novel paramyxovirus in fruit bats from Indonesia.
2012; Virol. J. 9, 240. doi:10.1186/1743-422X-9-
240
Sayama, Y., Demetria, C., Saito, M., Azul, R.R.,
Taniguchi, S., Fukushi, S., Yoshikawa, T., Iizuka,
I., Mizutani, T., Kurane, I., Malbas, F.F., Lupisan,
S., Catbagan, D.P., Animas, S.B., Morales, R.G.,
Lopez, E.L., Dazo, K.R.C., Cruz, M.S., Olveda,
R., Saijo, M., Oshitani, H., Morikawa, S. A
seroepidemiologic study of Reston ebolavirus in
swine in the Philippines. 2012; BMC Vet. Res. 8,
82. doi:10.1186/1746-6148-8-82
Selvey, L.A., Wells, R.M., McCormack, J.G., Ansford,
A.J., Murray, K., Rogers, R.J., Lavercombe, P.S.,
Selleck, P., Sheridan, J.W. Infection of humans
and horses by a newly described morbillivirus.
1995; Med. J. Aust. 162, 642–645.
Sendow, I., Field, H., R.M Abdul, A., Syafriati,
T., Darminto, Morissy, C. and Daniels, P.
Seroepidemiologi Nipah virus pada Kalong dan
Ternak Babi di Beberapa Wilayah di Indonesia.
2013; p.9(1);31-38.
Sendow, I., Field, H.E., Adjid, A., Ratnawati, A., Breed,
A.C., Darminto, null, Morrissy, C. and Daniels,
P. Screening for Nipah virus infection in West
Kalimantan province, Indonesia. 2010;Zoonoses
and Public Health, 57(7–8), pp.499–503.
Sendow, I., Field, H.E., Curran, J., Morrissy, C.,
Meehan, G., Buick, T. and Daniels, P. Henipavirus
in Pteropus vampyrus Bats, Indonesia. 2006;
Emerging Infectious Diseases, 12(4), pp.711–
712.
Sendow, I., Ratnawati, A., Taylor, T., Adjid, R.M.A.,
Saepulloh, M., Barr, J., Wong, F., Daniels, P. and
Field, H., Nipah Virus in the Fruit Bat Pteropus
vampyrus in Sumatera, Indonesia. 2013. PLOS
ONE, 8(7), p.e69544.
Setiawaty, V., Dharmayanti, N.L.P.I., Misriyah, null,
Pawestri, H.A., Azhar, M., Tallis, G., Schoonman,
L. and Samaan, G. Avian Influenza A(H5N1)
Virus Outbreak Investigation: Application of the
FAO-OIE-WHO Four-way Linking Framework
in Indonesia. 2015; Zoonoses and Public Health,
62(5), pp.381–387.
Shankar, S.K., Mahadevan,A., Sapico, S.D., Ghodkirekar,
M.S.G., Pinto, R.G.W. and Madhusudana,
S.N. Rabies viral encephalitis with proable 25
year incubation period! .2012;Annals of Indian
Academy of Neurology, 15(3), pp.221–223.
Siagian, R.A.P., Putro, H.R. and Mardiastuti, A.
Perburuan dan perdagangan beberapa jenis
98
Vektora Volume 9 Nomor 2, Oktober 2017: 87 - 100
kelelawar di dalam dan sekitar Kawasan Hutan
Batang Toru, Sumatera Utara. 2011;[online]
Available at: <http://repository.ipb.ac.id/xmlui/
handle/123456789/47785> [Accessed 27 Apr.
2017].
Simmons, N.B., Seymour, K.L., Habersetzer, J. and
Gunnell, G.F. Primitive Early Eocene bat
from Wyoming and the evolution of flight and
echolocation. 2008; Nature, 451(7180), pp.818–
821.
Song, H.-D., Tu, C.-C., Zhang, G.-W., Wang, S.-Y.,
Zheng, K., Lei, L.-C., Chen, Q.-X., Gao, Y.-W.,
Zhou, H.-Q., Xiang, H., Zheng, H.-J., Chern, S.-
W.W., Cheng, F., Pan, C.-M., Xuan, H., Chen,
S.-J., Luo, H.-M., Zhou, D.-H., Liu, Y.-F., He, J.-F.,
Qin, P.-Z., Li, L.-H., Ren, Y.-Q., Liang, W.-J., Yu,
Y.-D., Anderson, L., Wang, M., Xu, R.-H., Wu,
X.-W., Zheng, H.-Y., Chen, J.-D., Liang, G., Gao,
Y., Liao, M., Fang, L., Jiang, L.-Y., Li, H., Chen,
F., Di, B., He, L.-J., Lin, J.-Y., Tong, S., Kong, X.,
Du, L., Hao, P., Tang, H., Bernini, A., Yu, X.-J.,
Spiga, O., Guo, Z.-M., Pan, H.-Y., He, W.-Z.,
Manuguerra, J.-C., Fontanet, A., Danchin, A.,
Niccolai, N., Li, Y.-X., Wu, C.-I. and Zhao, G.-P.
Cross-host evolution of severe acute respiratory
syndrome coronavirus in palm civet and human.
2005; Proceedings of the National Academy of
Sciences of the United States of America, 102(7),
pp.2430–2435.
Sullivan, T.D., Grimes, J.E., Eads, R.B., Menzies,
G.C. and Irons, J.V. Recovery of rabies virus
from colonial bats in Texas. 1954; Public Health
Reports, 69(8), pp.766–768.
Suwarno, Idris, K. Potential and Possibility of Direct
Use of Guano as Fertilizer in Indonesia. 2007; J.
Ilmu Tanah Dan Lingkungan. 9.
Suyanto, A. Kelelawar Pemakan Buah dari Taman
Nasional Gunung Halimun. 2003; Zoo
Indonesia.
Suyanto, A. Seri Panduan Lapangan:Kelelawar
di Indonesia. 2001; Balai Penelitian dan
Pengembangan Zoologi, Bogor.
Swanepoel, R., Smit, S.B., Rollin, P.E., Formenty, P.,
Leman, P.A., Kemp, A., Burt, F.J., Grobbelaar,
A.A., Croft, J., Bausch, D.G., Zeller, H., Leirs, H.,
Braack, L.E.O., Libande, M.L., Zaki, S., Nichol,
S.T., Ksiazek, T.G., Paweska, J.T. International
Scientific and Technical Committee for Marburg
Hemorrhagic Fever Control in the Democratic
Republic of Congo. Studies of reservoir hosts
for Marburg virus. Emerg. 2007; Infect. Dis. 13,
1847–1851. doi:10.3201/eid1312.071115
Interaksi Kelelawar dan Manusia: ... (Ageng Wiyatno, et. al)
Towner, J.S., Amman, B.R., Sealy, T.K., Carroll, S.A.R.,
Comer, J.A., Kemp, A., Swanepoel, R., Paddock,
C.D., Balinandi, S., Khristova, M.L., Formenty,
P.B.H., Albarino, C.G., Miller, D.M., Reed, Z.D.,
Kayiwa, J.T., Mills, J.N., Cannon, D.L., Greer,
P.W., Byaruhanga, E., Farnon, E.C., Atimnedi, P.,
Okware, S., Katongole-Mbidde, E., Downing, R.,
Tappero, J.W., Zaki, S.R., Ksiazek, T.G., Nichol,
S.T., Rollin, P.E. Isolation of genetically diverse
Marburg viruses from Egyptian fruit bats. 2009;
PLoS Pathog. 5, e1000536. doi:10.1371/journal.
ppat.1000536
Washer, P. Lay perceptions of emerging infectious
diseases: a commentary. 2011; Public Underst. Sci.
20, 506–512. doi:10.1177/0963662511406468
WHO | Middle East respiratory syndrome coronavirus
(MERS-CoV) [WWW Document], n.d. WHO.
URL http://www.who.int/emergencies/mers-cov/
en/ (accessed 5.15.17).
Wilkinson, G.S., South, J.M. Life history, ecology and
longevity in bats. 2002; Aging Cell 1, 124–131.
doi:10.1046/j.1474-9728.2002.00020.x
World Health Assembly 48. Communicable diseases
prevention and control: new, emerging and re-
emerging infectious diseases. 1995; WHO.
Agenda item 19:WHA48.13
Yang, X.-L., Hu, B. Wang, B., Wang, M.-N., Zhang, Q.,
Zhang, W., Wu, L.-J., Ge, X.-Y., Zhang, Y.-Z.,
Daszak, P., Wang, L.-F., Shi, Z.-L. Isolation and
Characterization of a Novel Bat Coronavirus
Closely Related to the Direct Progenitor of Severe
Acute Respiratory Syndrome Coronavirus. 2015;
J. Virol. 90, 3253–3256. doi:10.1128/JVI.02582-
15
Yob, J.M., Field, H. Rashdi, A.M., Morrissy, C., van
der Heide, B., Rota, P., bin Adzhar, A., White,
J., Daniels, P., Jamaluddin, A., Ksiazek, T. Nipah
virus infection in bats (order Chiroptera) in
peninsular Malaysia. 2001; Emerg. Infect. Dis. 7,
439–441. doi:10.3201/eid0703.010312
Young, C.C.W., Olival, K.J. Optimizing Viral
Discovery in Bats. 2016; PloS One 11, e0149237.
doi:10.1371/journal.pone.0149237
Zaki, A.M., van Boheemen, S., Bestebroer, T.M.,
Osterhaus, A.D.M.E., Fouchier, R.A.M. Isolation
of a novel coronavirus from a man with pneumonia
in Saudi Arabia. 2012; N. Engl. J. Med. 367,
1814–1820. doi:10.1056/NEJMoa1211721
Zhang, G., Cowled, C., Shi, Z., Huang, Z., Bishop-Lilly,
K.A., Fang, X., Wynne, J.W., Xiong, Z., Baker,
M.L., Zhao, W., Tachedjian, M., Zhu, Y., Zhou,
P., Jiang, X., Ng, J., Yang, L., Wu, L., Xiao, J.,
Feng, Y., Chen, Y., Sun, X., Zhang, Y., Marsh,
G.A., Crameri, G., Broder, C.C., Frey, K.G.,
Wang, L.-F. and Wang, J. Comparative analysis
of bat genomes provides insight into the evolution
of flight and immunity. 2013; Science (New York,
N.Y.), 339(6118), pp.456–460.
99
 Vektora Volume 9 Nomor 2, Oktober 2017: 87 - 100

100