Danilo Teixeira Martins

Aspectos Epidemiológicos da Borreliose de Lyme no Brasil

(Borreliose de Lyme símile)

São Paulo-SP
2008
 Centro Universitário das Faculdades Metropolitanas Unidas - SP
Danilo Teixeira Martins

Aspectos Epidemiológicos da Borreliose de Lyme no Brasil

(Borreliose de Lyme símile)

Trabalho de conclusão de curso apresentado

ao curso de Medicina Veterinária do Centro
Universitário das Faculdades Metropolitanas
Unidas como requisito para a obtenção de
graduação em Medicina Veterinária, sob a
orientação do Prof. Dr. Carlos Augusto
Donini.
Área de concentração: Epidemiologia,
zoonoses, saúde publica.

São Paulo-SP

2008
Martins, Danilo Teixeira
Aspectos Epidemiológicos da Borreliose de Lyme no Brasil /
Danilo Teixeira Martins. – São Paulo/SP: Centro Universitário das
Faculdades Metropolitanas Unidas. 2008 45 p. il.

Trabalho de conclusão de curso (Graduação). Medicina

Veterinária, Centro Universitário das Faculdades Metropolitanas
Unidas, 2008.

1.Borreliose de Lyme símile 2.Epidemiologia 3. Zoonoses.

I.Danilo Teixeira Martins. II. Título
 Danilo Teixeira Martins

Aspectos Epidemiológicos da Borreliose de Lyme no Brasil

(Borreliose de Lyme símile)

Trabalho de conclusão de curso apresentado

ao curso de Medicina Veterinária Centro
Universitário das Faculdades Metropolitanas
Unidas como requisito para a obtenção de
graduação em Medicina Veterinária, sob a
orientação do Prof. Dr. Carlos Augusto
Donini.
Área de concentração: Epidemiologia,
zoonoses, saúde publica.

Prof. Dr. Carlos Augusto Donini

UNIFMU – Orientador

Prof. Dra. Terezinha Knobl

UNIFMU – Banca Examinadora

Prof. Ms. Arnaldo Rocha

UNIFMU – Banca Examinadora
Dedico este trabalho à
minha família que sempre
me apoiou e em especial ao
meu querido pai e minha
mãe que tanto batalharam e
sofreram para tornar
possível a realização do
sonho de seu filho.
Agradeço aos meus amigos que me
apoiaram, à minha namorada que em
nenhum momento me deixou perder o foco
me mantendo sempre concentrado até
mesmo nos momentos difíceis, à Prof. Drª.
Márcia Mayumi Ishikawa que gentilmente
me auxiliou com excelente material teórico
para pesquisa e em especial à orientação do
Prof. Dr. Carlos Augusto Donini que me deu
todo o apoio necessário me proporcionando
conhecimentos fundamentais para a
realização desse trabalho.
"Não basta dar os passos que nos devem
levar um dia ao objetivo, cada passo deve ser
ele próprio um objetivo em si mesmo, ao
mesmo tempo que nos leva para diante."
(Goethe)
 RESUMO

A borreliose de Lyme é uma doença transmitida através da picada de carrapatos

infectados com espiroquetas do complexo Borrelia burgdorferi tendo como principais
hospedeiros os roedores e cervídeos podendo acometer animais domésticos e silvestres além
do homem, sendo considerada uma antropozoonose. Devido ao fato da doença ter vários
estágios com diferentes sinais clínicos em diversos sistemas do organismo ela acaba tendo um
caráter multissistêmico despertando interesse em diversas especialidades médicas e
veterinárias. Apesar de no Brasil ainda não ter sido isolado o agente da doença, sabe-se que
esse agente faz parte do complexo Borrelia burgdorferi, e os sinais clínicos apresentados no
Brasil são compatíveis com a forma da doença que ocorre na EUROPA e USA, por esse
motivo a doença que ocorre no Brasil vem sendo chamada de borreliose de Lyme “símile”.
Diversos estudos vem demonstrando que a doença está acontecendo no Brasil sendo
considerada uma zoonose emergente, e provavelmente devido à grande extensão geográfica
do Brasil e a falta de conhecimento sobre a doença, ela vem sendo pouco diagnosticada ou
confundida com outras doenças pelo fato de ter muitos sinais inespecíficos, visto que o único
sinal patognomônico (eritema crônico migratório) não acontece em todos os casos, ou em
muitas manifestações tardias o paciente não se lembra da presença de carrapato no corpo ou
do ECM.

Palavras-chave: borreliose de Lyme, borreliose de Lyme símile, Borrelia burgdorferi,

zoonose, epidemiologia.
 ABSTRACT

Lyme borreliosis is a disease transmitted through the bite of infected ticks with
spirochetes of the Borrelia burgdorferi complex has as main hosts the rodents and the deers,
affecting domestic animals, wild animals and the human being, besides of being zoonosis.
Due to the fact that the disease has several stages with different clinical signs in various
systems of the body, it is considered a multisystemic disease and arouses interest in various
areas of medicine and veterinary. Despite of the Brazil do not have isolated the agent of
borreliosis, it is known that the agent is similar to the Borrelia burgdorferi and the clinical
signs presented in Brazil are compatible with the form of the disease that occurs in EUROPE
and USA, for that reason the disease what occurs in Brazil is called of “Lyme borreliosis
símile”. Several surveys show that the disease is occuring in Brazil being as considered
emergent zoonosis, and probably due to the fact of the great geographic extension of the
Brazil and the little knowledge about the disease, this has been poorly diagnosed and confused
with other diseases by the fact submit several clinical signs unspecific, since the only clinical
sign pathognomonic (erythema chronic migrans) does not occur in all cases, or in many lates
manifestations the patient do not remember of the presence of the tick on the body, or of the
erithema chronicum migrans.

Key Words – Lyme borreliosis, Lyme borreliosis símile, Borrelia burgdorferi, zoonosis,
epidemiology.
 LISTA DE FIGURAS

Figura 1: Braço esquerdo de paciente com Eritema migratório crônico por Doença de Lyme
símile primário, contraído na região de Campinas, Estado de São Paulo após picada de
carrapato.............................................................................................................................. 17
Figura 2: Paciente com Eritema migratório crônico por Doença de Lyme símile em estágio
secundário............................................................................................................................ 17
Figura 3: Animal da espécie canina com atrite progressiva causada por doença de
Lyme.................................................................................................................................... 19
Figura 4: Cultura de B. Burgdorferi em meio BSK II, escaneada por microscopia eletrônica
com aproximação de 7 – 10000x......................................................................................... 22
Figura 5: Carrapatos da espécie Ixodes scapularis, sendo da esquerda para a direita: fêmea
adulta, macho adulto, ninfa e larva...................................................................................... 23
Figura 6: Carrapatos da espécie Amblyomma americanum conhecido popularmente como
“carrapato estrela”, ninfa, macho (maior no centro) e fêmea.............................................. 24
Figura 7: Carrapato da espécie Dermacentor variabilis fêmea........................................... 25
Figura 8: Carrapatos da espécie Rhipicephalus sanguineus fêmea..................................... 25
Figura 9: Ciclo da relação entre doença de Lyme – vetor (I. scapularis) –
hospedeiro............................................................................................................................26
Figura 10: Diagnóstico realizado por Imunofluorescência indireta assay (IFA positivo para
B. burgdorferi em sorologia de paciente com borreliose de Lyme............................. 28
Figura 11: Demonstração de como deve ser feito a retirada do carrapato da pele.............. 32
Figura 12: Retirada do carrapato da pele sem deixar o aparelho bucal do artrópode fixado na
pele...................................................................................................................................... 33
Figura 13: Processo de podução de vacina recombinante para borreliose de Lyme.
Recombitek…………………….……………………………………………...………...35
 LISTA DE TABELAS

Tabela 1: Principais espécies causadoras de Borreliose de Lyme e Borreliose de Lyme símile

no mundo e seus respectivos vetores................................................................................... 15

Tabela 2: Freqüência de sinais extracutâneos em 18 pacientes com borreliose de Lyme em

fase aguda............................................................................................................................ 18

Tabela 3: Demonstração da eficiência da vacina Lyme Rix  em 2 anos.......................... 33

 LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS

AIDS – Acquired Immunodeficiency Syndrome ou Síndrome da imunodeficiência adquirida.

ALDF – American Lyme Disease Foundation, fundação americana da doença de Lyme.
BSK – Método de isolamento proposto por Barbour, Stoenner e Kelly.
CDC – Centers for Disease Control.
DDVP – Inseticida à base de Diclorvós (82,5%).
DLS – Doença de Lyme símile.
ECM – Eritema crônico migratório.
ELISA – Enzyme Linked Immuno Sorbent Assay, Ensaio de imunoadsorção enzimática.
EMR – Eritema migratório cutâneo.
FDA – Food and Droog administration, departamento do governo dos EUA.
FMUSP – Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo.
ICB – Instituto de Ciências Biomédicas.
IFA – Imunofluorescência indireta.
IgM – Imunoglobulinas do tipo M.
IgG – Imunoglibulinas do tipo G.
LDF – Lyme Disease Foundation.
PCR – Polymerase Chain Reaction, Reação em cadeia de polimerase.
STARI – Southern Tick Associated Rash Illness, doença do eritema do carrapato do sul.
USP – Universidade de São Paulo.
WHO – World Health Organization, Organização Mundial de Saúde.
 SUMÁRIO

1 – Introdução ..................................................................................................................... 12
2 – Objetivo......................................................................................................................... 14
3 – Revisão da Literatura..................................................................................................... 14
3.1 – Aspectos históricos da Borreliose de Lyme....................................................14
3.2 – Aspectos clínicos da Borreliose de Lyme em Humanos.................................16
4 – Borreliose de Lyme em animais.................................................................................... 18
4.1 - Borreliose de Lyme em animais domésticos................................................... 18
4.2 - Borreliose de Lyme em animais silvestres...................................................... 20
5 - Agentes e vetores da Borreliose de Lyme no Brasil...................................................... 20
5.1 – Características do agente (Borrelia sp)...........................................................21
5.2 – Características dos vetores..............................................................................22
5.3 – Modos de transmissão.....................................................................................27
6 – Diagnóstico.................................................................................................................... 27
6.1 – Diagnóstico da borreliose de Lyme em humanos........................................... 29
6.2 – Diagnóstico da borreliose de Lyme em animais............................................. 29
7 – Controle......................................................................................................................... 30
8 – Prevenção...................................................................................................................... 33
9 – Aspectos epidemiológicos da borreliose de Lyme no Brasil.........................................36
9.1 - Saúde Pública.................................................................................................. 37
9.2 - Distribuição geográfica no Brasil.................................................................... 37
9.3 - Importância em Medicina Veterinária............................................................. 38
10 – Conclusão.................................................................................................................... 39
11 – Referências Bibliográficas...........................................................................................40
 12

1 - Introdução

A cada dia nos vemos mais necessitados de atenções especiais em relação à prevenção
de doenças e à medicina preventiva, juntamente com essas necessidades nos deparamos com
as chamadas doenças emergentes que são conceituadas como, “Doenças infecciosas cuja
incidência no Homem aumentou nas últimas duas décadas, ou ameaça aumentar no futuro
próximo.” (DISMUKES, 1996).
A cada dia surgem novas descobertas e entre elas novos microrganismos capazes de
provocar prejuízos à saúde pública. Só entre 1972 e 1999 “descobriram-se 36 novos agentes
infecciosos causadores de doença no Homem” (DESSELBERGER, 2000), entre esses novos
agentes estão as espécies patogênicas da Borrelia spp, sendo a Borrelia burgdorferi a mais
importante no Brasil, por ser causadora da Borreliose de Lyme ainda conhecida como Doença
de Lyme, Mal de Lyme, Eritema Migratório Cutâneo entre outros sinônimos.
A borreliose de Lyme é uma doença de caráter multissistêmico causada pela Borrelia
burgdorferi, e devido ao fato de ser um microorganismo causador de doenças capazes de
comprometer vários órgãos, “desperta interesse em várias especialidades médicas, como a
dermatologia, reumatologia, cardiologia, neurologia e doenças infecciosas” (FONSECA et al.,
2005).
Além dessas características, a borreliose de Lyme é uma doença transmitida por
carrapatos podendo afetar animais silvestres, domésticos e aves sendo assim uma doença de
caráter zoonótico despertando grande interesse na Medicina Veterinária em especial atenção à
manutenção da saúde pública.
Até o presente momento o Brasil apresentou casos isolados da doença além de
algumas pesquisas e alguns trabalhos comprovando a soropositividade em regiões que
apresentam condições propícias à presença da Borrelia burgdorferi.
Os aspectos epidemiológicos da doença de Lyme no Brasil ainda estão em estudo e
vem despertando cada vez mais interesse de pesquisadores da área médica, sendo esse um
assunto de grande importância para a obtenção de conhecimento técnico sobre a doença, que
em conjunto com a grande extensão geográfica e atividade pecuária do Brasil torna-se um
fator de risco para a saúde pública.
De acordo com Coyle (1993), Bennett (1995) e CDC (1997) depois da AIDS,
nenhuma doença foi tão intensamente estudada, com pesquisas avançadas e modernas; as
doenças com o envolvimento das borrelioses em geral foi objeto do maior número de
 13

publicações nos periódicos científicos de grande circulação nos últimos anos, podendo ser a
"zoonose da década" como afirma Soares et al. (2000).
 14

2 - Objetivo

Esse trabalho tem por objetivo apresentar os principais aspectos epidemiológicos da

doença de Lyme no Brasil do ponto de vista médico veterinário visando apresentar sua
distribuição geográfica no país bem como suas características principais como aspectos
clínicos, formas de transmissão, diagnóstico e possíveis formas de controle. O trabalho
proposto também apresentará fatores relacionados ao possível impacto da doença na saúde
pública e sua importância na medicina veterinária.

3 – Revisão da Literatura

3.1 – Aspectos históricos da Borreliose de Lyme

A borreliose de Lyme é uma doença comum ao homem e aos animais causada pela
espiroqueta B. burgdorferi e é a mais importante das borrelioses por ser uma doença de
caráter sistêmico e por se tratar de uma zoonose (GALO, 2006). A borreliose de Lyme tem
como vetor os carrapatos da família Ixodidae, sendo o Amblyomma cajennense, também
conhecido como “carrapato estrela” e ainda vetor de outras doenças como Febre Maculosa e
Babesiose Eqüina, a principal espécie suspeita de estar envolvida como vetor da doença em
território brasileiro (SOARES et al, 2000). Os carrapatos da espécie A. Cajennense são
comumente encontrado em eqüinos, mas esses ainda podem parasitar bovinos, animais
domésticos e animais silvestres e conseqüentemente o homem (VIEIRA et al., 2004).
O agente Borrelia burgdorferi é atualmente considerado um complexo, chamado de
“complexo Lyme” (GALO, 2006), devido ao fato de incluir um grupo com diversos agentes
causadores de doenças. A sua distribuição geográfica é universal já tendo sido descrita na
América do Norte, América Central, América do Sul, Ásia, Europa e Austrália conforme
apresentado na Tabela 1 (SOARES et al, 2000).
 15

Doenças Espécies de Borrelia Vetores Distribuição

Borreliose de Lyme B. burgdorferi Ixodes sp. América do Norte e Europa
B. garinii Ixodes sp. Europa e Ásia
B. afzelli Ixodes sp. Europa e Ásia
Borreliose de Lyme B. andersoni Ixodes sp. América do Norte
símile nos Estados B. lonestari Amblyomma América do Norte
Unidos B. barburi A.americanum América do Norte
B. bissetii Ixodes sp. América do Norte
Borreliose de Lyme B. valaisiana Ixodes sp. Europa
na Europa e na Ásia B. lusitaniae Ixodes sp. Europa
B. turdii Ixodes sp. Ásia
B. tanuk ii Ixodes sp. Ásia
B. miyamotoi Ixodes sp. Ásia
B. japonica Ixodes sp. Ásia
Borreliose de Lyme Borrelia sp. Amblyomma Brasil
símile no Brasil

Tabela 1: Principais espécies causadoras de Borreliose de Lyme e Borreliose de Lyme símile

no mundo e seus respectivos vetores. Fonte: extraído de Fonseca et al (2005).

Os primeiros relatos da doença de Lyme no Brasil, foram descritos por Figueira et al.
(1989) em pacientes que apresentaram o quadro dermatológico da doença, e posteriormente
Azulay et al. (1991) no Rio de Janeiro e Talhari et al. (1992) sendo que esse já tinha descrito 3
casos em 1987 (TALHARI et al., 1987). Em 1989, Yoshinari et al. (1989) fizeram a primeira
publicação alertando à classe médica sobre a existência da doença de Lyme no Brasil, quase
na mesma época (1990) foi formado um grupo de pesquisa no Brasil com pesquisadores dos
Estados de São Paulo, Rio de Janeiro e Mato Grosso do Sul para investigar a ocorrência e
epidemiologia da doença de Lyme no Brasil (YOSHINARI et al.,1992), ainda em 1990 foi
criado na Faculdade de Medicina da USP, laboratório e ambulatório próprios para dar
atendimento específico a casos suspeitos de doença de Lyme em todo território nacional. Com
a colaboração de Dr. Allen C. Steere, Prof Domingos Baggio (parasitologia – ICB USP) e
Prof Paulo Yassuda (microbiologia – ICB USP) e profissionais de diversas especialidades
médicas, o projeto ganhou grande reconhecimento sendo credenciado como Centro de
Referência para a doença de Lyme, dessa forma muitos casos suspeitos passaram a ser
mandados para a FMUSP, aumentando o interesse pela doença e conseqüentemente
aumentando as pesquisas (YOSHINARI et al., 1995). Ainda em 1992, Yoshinari et al., (1992)
descreveram os primeiros casos da doença, com manifestações extra-cutâneas, já em 1993
Yoshinari e Barros (1993) publicaram novos casos da doença e demonstraram que Cotia (SP)
é uma área de risco, e através de estudo sorológico preconizaram a metodologia do Western
Blotting como procedimento sorológico mais sensível que ELISA, sendo assim os dois
 16

exames constituindo o protocolo padrão para confirmação de suspeita para o diagnóstico da

doença de Lyme no Brasil. Em 1995 Joppert A.M. (1995) realizou um estudo soro-
epidemiológico da infecção por Borrelia burgdorferi em cães de Cotia, São Paulo, concluindo
que em uma amostra de 237 soros de cães provenientes de quinze diferentes áreas próximas a
regiões de matas, 23 (9,7%) destes apresentaram positividade através do teste ELISA, sendo
confirmado 20 (8,4%) através do teste “Western Blotting”, sendo que 3 amostras resultaram
em falso positivo pelo ELISA.
Atualmente a borreliose de Lyme no Brasil é tema de estudo de diversas áreas da
medicina e veterinária.
No período entre 1990 e 1995 foram atendidos aproximadamente 500 casos suspeitos
da doença sendo que 25 pacientes tiveram a confirmação do diagnóstico como doença de
Lyme. Entre esses 18 eram do sexo feminino e 7 do sexo masculino, com idades entre 4 e 48
anos. Quinze casos foram diagnosticados na fase aguda, sete no estágio secundário e três
evoluíram da forma aguda pra latente (YOSHINARI et al., 1995).
Diversos casos já comprovaram sorologicamente a positividade para IgM e IgG
contra Borrelia burgdorferi em paciente com sintomatologia clínica compatíveis com doença
de Lyme (YOSHINARI et al., 1993, 1997, 2003). Em 2000 a doença de Lyme foi apresentada
como doença de Lyme-símile (YOSHINARI et al., 2000), por ser uma doença similar à
doença de Lyme encontrada em outros países. Atualmente a doença vem sendo chamada de
Síndrome infecto reacional de Lyme símile, pois apesar de ser de etiologia infecciosa, existem
evidências clínico laboratoriais de cunho alérgico e autoimune (YOSHINARI et al., 2003).
Até o momento não foi possível isolar a Borrelia sp. no Brasil, dessa forma as
pesquisas prosseguem com grande intensidade e despertando cada vez mais interesse de
pesquisadores das diversas áreas médicas.

3.2 – Aspectos clínicos da Borreliose de Lyme

Dentre os diversos sinais clínicos da borreliose de Lyme, o principal é o eritema

migratório cutâneo, que é apresentado na maioria dos casos de infecção por B. burgdorferi.
Segundo Fonseca et al.(2005), o percentual de pacientes que apresentam o ECM (eritema
migratório cutâneo) chega a 80%. A lesão inicial inicia-se após a picada do vetor onde
observa-se uma mácula ou pápula que expande de forma centrífuga e geralmente passa de
5cm. (Figura 1).
 17

Figura 1: Braço esquerdo de paciente com Eritema migratório crônico por Doença de Lyme
símile primário, contraído na região de Campinas, Estado de São Paulo após picada de
carrapato. Fonte FONSECA, 2005

O ECM tende a se expandir perifericamente formando uma mácula que em 8 a 14 dias

pode chegar a 15cm. (Figura 2).

Figura 2: Paciente com Eritema migratório crônico por Doença de Lyme símile em estágio
secundário. Fonte: FONSECA, 2005.

Em um estudo feito por Yoshinari (1995), em 25 casos da doença, 23 deles

apresentaram lesão cutânea compatíveis com ECM. Sendo que a duração do eritema
 18

migratório variou de 3 a 90 dias, sendo a média de 26 dias e o período de latência oscilou

entre 2 a 20 dias. Dentre os episódios descritos, 18 deles foram considerados episódios agudos
com a freqüência dos sintomas e sinais extracutâneos demonstrados a seguir. (Tabela 2)

Sintomas Quantidade (Casos) Porcentagem

Febre 14 77,7%
Mialgia 9 50,0%
Fadiga, desânimo, cansaço 8 44,4%
Tosse (seca, produtiva, hemoptise) 6 33,3%
Dor de garganta 5 27,7%
Calafrios 3 16,6%
Dor abdominal, vômito 3 16,6%
Diarréia 2 11,1%
Desconforto respiratório 2 11,1%

Tabela 2: Freqüência de sinais extracutâneos em 18 pacientes com borreliose de Lyme em

fase aguda. Adaptado de YOSHINARI, et al (1995).

Além desses a borreliose de Lyme a longo prazo pode manifestar diversos outros
sintomas inespecíficos como sinais neurológicos, articulares, cardíacos, oftalmológicos.
Dentre todos os sinais, o único que realmente é considerado patognomônico é o ECM, visto
na grande maioria dos casos (YOSHINARI et al, 1995).

4 – Borreliose de Lyme em animais

4.1 – Borreliose de Lyme em animais domésticos

A maioria dos animais domésticos são susceptíveis à infecção pela B. burgdorferi, mas
raramente apresentam sinais clínicos. Em áreas endêmicas para doença de Lyme, testes
sorológicos demonstram que a taxa de exposição de cães à B. burgorferi pode chegar a 40 a
89% sendo que dentre esses cães infectados apenas 5% apresentam sinais clínicos da doença
(BUSHMICH, 1994), sendo assim importantes reservatórios para a espiroqueta, podendo
facilmente carrear o vetor para o ambiente domiciliar contaminando o homem acidentalmente,
sendo assim de grande importância para a epidemiologia da doença de Lyme (GALO, 2006).
 19

O experimento feito por Gustafson et al (1993), na qual foram usados 10 cães, fêmeas
da raça Beagle foram infectadas experimentalmente com B. burgdorferi, demonstrou que a
doença ainda pode ser transmitida de forma intrauterina.
Felinos parecem ser mais resistente à infecção por B. burgdorferi, sendo pouco
observada mesmo em áreas de risco (GALO, 2006).
Em pesquisas e experimentos de soroprevalência em eqüinos feitos no Brasil,
(SALLES et al, 2002) foi demonstrado a soropositividade de animais em território nacional.
Mas a epidemiologia da doença em eqüinos ainda não está bem definida no Brasil (GALO,
2006).
Os sinais clínicos geralmente envolvem síndrome musculoesquelética, sem
predisposição de raça, idade ou sexo. Várias articulações são afetadas principalmente carpiana
e tarsiana com artrite progressiva (SOARES et al, 2000) (Figura 3). Além dos sinais
musculoesqueléticos, os animais podem apresentar, febre, letargia, cardiopatia, alterações
comportamentais, disfunção renal, desordens reprodutivas, e normalmente não apresentam o
ECM, com exceção de bovinos. (BUSHMICH, 1994).

Figura 3: Animal da espécie canina com atrite progressiva causada por doença de Lyme.
Fonte: LDF (Lyme Disease Foundation) Disponível em: http://www.lyme.org

4.2 Borreliose de Lyme em Animais Silvestres

 20

Visto que a B. burgdorferi é transmitida principalmente pela picada de carrapatos do

gênero Ixodes, os animais silvestres constituem grande risco na disseminação da doença de
Lyme por carrearem consigo o vetor e serem na maioria das vezes reservatórios naturais da
doença (CORRADI et al, 2006).
Os cervídeos raramente adoecem sendo que atuam como reservatórios naturais e
sentinelas epidemiológicas. Eles acabam por manter a espiroqueta no ambiente silvestre
(SOARES et al, 2000).
Segundo Barbour e Hayes (1986), os roedores silvestres merecem destaque entre os
animais silvestres envolvidos no ciclo da B. Burgdorferi, por serem estes, capazes de levar o
agente do ambiente silvestre ao ambiente peridomiciliar.
As aves migratórias também apresentam um papel importante na epidemiologia da
doença de Lyme, servindo de carreadores do vetor entre locais por onde passam, conforme
demonstram Olsen et al. (1995).
Através de estudo sorológico realizado na região de São Paulo, Corradi et al.(2006)
demonstrou que a doença tem tendência a ser ocupacional, sendo que de uma amostra de 78
soros de veterinários, biólogos e profissionais que trabalham diretamente com animais
silvestres, houve um índice de soropositividade de 6,4%. Dentre os positivos não houve
predisposição racial, sexual ou de idade, e destes, 60% afirmaram terem tido contato com
carrapatos anteriormente.

5 - Agentes e Vetores da Borreliose de Lyme no Brasil

A borreliose de Lyme é causada do complexo Borrelia burgdorferi sensu lato, este

composto por cerca de 11 espécies reconhecidas. Dessas 11, apenas 3 são consideradas
patogênicas, que são elas: Borrelia burgdorferi sensu stricto, Borrelia garinii e Borrelia
afzelli. O restante (Borrelia andersonii, Borrelia bissettii, Borrelia valaisiana, Borrelia
lusitaniae, Borrelia japonica, Borrelia tanukii, Borrelia turdae e Borrelia sinica) são
consideradas pouco patogênicas ou não patogênicas (ATALIBA et al., 2005).
No Brasil o agente causador da Borreliose de Lyme símile ainda não foi isolado
(OLIVEIRA, 2000), Yoshinari et al. (1997), demonstrou através de testes com as cepas
européia (B. garinii e B. afezelli) e norte americana (B. burgdorferi), que a cepa existente no
Brasil se diferencia das citadas, apesar de apresentar sintomas parecidos com a doença de
Lyme nesses continentes, por isso os cientistas passaram a chamar a doença no Brasil de
Borreliose de Lyme “símile”.
 21

Os carrapatos são fundamentais para a manutenção das borrélias, essas funcionam

como simbiontes nos artrópodes e parasitam acidentalmente os humanos, quando ocorrem
infecções por borrélia sem o envolvimento do artrópode, essa pode-se tornar até mesmo
apatogênica. Existe uma dependência bioquímica entre o agente e o vetor, sendo assim as
borrélias em geral dependem do vetor para seu ciclo de vida (SOARES, 2000).

5.1 – Características do agente (Borrelia sp)

As borrélias são espiroquetas da família Spirochaetaceae que tem em comum com

outras espiroquetas as seguintes características: Forma (helicoidal), forma de movimento e
flagelos. Sendo que o que diferencia as borrélias de outras espiroquetas são duas
características, sendo elas: todas as espécies de borrélias são transmitidas por artrópodes
hematófagos e ainda podem ser transmitida de forma transovariana entre os artrópodes, e
diferenças no DNA, possuindo entre 27 e 32 do conteúdo constituído por guanina-citosina,
diferentemente de outras espiroquetas (BARBOUR e HAYES, 1986). Além dessas
características, as borrélias se distinguem da Leptospira e Treponema, por serem de tamanho
maior, com mais flagelos e menos espiras (BALASHOV, 1972).
A multiplicação da borrélia no artrópode é diretamente afetada pela temperatura
ambiente, visto que as espiroquetas não suportam temperaturas altas (SOARES, 2000).
Até o momento são conhecidas 5 grupos de doenças distintas causadas pelas borrélias,
são elas:
(1) febre recurrente epidêmica humana, causada por B. recurrentis;
(2) borreliose aviária, causada por B. anserina, causando um processo febril com alta
morbidade em aves;
(3) borreliose bovina, causada por B. theileri. Causa processo anemiante em bovinos e
eqüinos, mas é pouco patogênica;
(4) aborto enzoótico bovino, causado por B. coriaceae, acometendo bovinos e cervídeos;
(5) borreliose de Lyme, as quais são causadas por bactérias do complexo B. burgdorferi
(Figura 4) sensu lato (FONSECA et al., 2005).
 22

Figura 4: Cultura de B. Burgdorferi em meio BSK II, escaneada por microscopia

eletrônica com aproximação de 7 – 10000x Fonte: LDF (Lyme Disease Foundation).
Disponível em: http://www.lyme.org

5.2 – Características dos vetores

Dentre os vetores de doenças transmitidas aos homens, os artrópodes são os que

transmitem um maior número de patógenos entre bactérias, vírus, protozoários, fungos e
nematóides, só sendo superados pelos culicídeos (mosquitos) (BALASHOV, 1972), além
disso muitos tem características de secretarem substâncias tóxicas, causando irritações e
alergias (RIBEIRO et al, 1985).
Os carrapatos são os principais vetores da borreliose de Lyme, porém esta já foi
transmitida experimentalmente por tabanídeos (mutucas), culicídeos (mosquitos) e
sifonápteros (pulgas) (MAGNARELLI et al, 1986, 1987). Das espiroquetas, apenas as
borrélias podem ser transmitidas por ectoparasitos hematófagos (BURGDORFER, 1956).
A borreliose de Lyme tem como principal vetor os carrapatos do gênero Ixodes
(Figura 5), sendo os I. scapularis e I. pacificus envolvidos nas infecções na América do
Norte e América Central e os I. ricinus na Europa e I. persulcatos na Ásia (WHO, 1993).
Além desses, ainda há indícios do envolvimento do Amblyomma americanum infecções na
América do Norte, mas estes estariam envolvidos em outra doença, semelhante à doença
 23

de Lyme, mas causada pela B. lonestari que não faz parte do complexo B. burgdorferi,
essa doença vem sendo chamada atualmente de “STARI (southern tick-associated rash
illness)”, com sinais clínicos parecidos com a borreliose de Lyme (BARBOUR et al,
1996).

Figura 5: Carrapatos da espécie Ixodes scapularis, sendo da esquerda para a direita: fêmea
adulta, macho adulto, ninfa e larva. Fonte: Centers of Disease Control. Disponível em:
http://www.cdc.gov

No Brasil existe apenas uma espécie de carrapato do gênero Ixodes que é o I. aragoai,
e essa espécie é extremamente rara sendo encontrada apenas pequenas populações em
levantamentos acarológicos (GUIMARÃES, 2001). Visto que a transmissão transovariana
da B. burgdorferi tem pouca importância epidemiológica (BENNET, 1995), conclui-se
que as condições climáticas do hemisfério norte são as responsáveis por manter o agente
nos vetores (STEERE et al., 2004). Visto que estudos realizados no Texas, EUA
demonstraram a presença de B. lonestari em carrapatos da espécie Amblyomma
americanum (Figura 6) (BURKOT, 2001) e em carrapatos da espécie Amblyomma
cajennense conforme cita Ataliba et al. (2005), conclui-se que no Brasil o provável vetor
de maior importância para a borreliose de Lyme seja o Amblyomma cajennense por ser
esta a única espécie com histórico de parasitismo humano nas regiões onde foram
constatadas a doença de Lyme (YOSHINARI et al, 2000). Além disso, casos
 24

diagnosticados tiveram histórico de parasitismo por formas imaturas de Amblyomma sp.,

muito provavelmente A. Cajennense (YOSHINARI et al, 2000).

Figura 6: Carrapatos da espécie Amblyomma americanum conhecido popularmente

como “carrapato estrela”, ninfa, macho (maior no centro) e fêmea. Fonte: College of
Agriculture and Life Sciences da Cornell University.
Disponível em: http://www.entomology.cornell.edu

Em recente pesquisa sorológica, Ataliba et al. (2005) demonstrou que a espécie de

carrapato Amblyomma cajennense não seria o vetor da doença de Lyme no Brasil, o citado
trabalho foi feito com amostras de soros positivos de pacientes do Hospital das Clínicas e
através de coleta de carrapatos em vida livre, em áreas consideradas de risco pelo histórico
de casos diagnosticados.
Os carrapatos do gênero Ixodes necessitam de umidade relativa alta quando separados
do seu hospedeiro, sendo assim não suportam locais com baixa umidade (WHO, 1993).
Sua alimentação varia de acordo com seu estágio de desenvolvimento, sendo que os
adultos parasitam aves, caprinos, ovinos, bovinos, eqüinos, caninos, felinos e homens e as
larvas e ninfas parasitam lagartos, roedores, insetívoros e quirópteros. Geralmente esses
tem vida aproximada de 2 anos, mas podem ter um tempo de vida diminuído em regiões
de clima quente ou viver mais tempo (chegando a 5 – 6 anos) em regiões do hemisfério
 25

norte. O tempo em que ficam no hospedeiro não passa de 3 semanas, e as fêmeas podem
produzir de 2000 a 3000 ovos a cada postura.
Além dos Ixodídios a B. burgdorferi já foi isolada de carrapatos das espécies
Dermacentor variabilis (Figura 7) e Rhipicephalus sanguineus (Figura 8)
(MAGNARELLI, 1984).

Figura 7: Carrapato da espécie Dermacentor variabilis fêmea.

Fonte: Universidade de Harvard.
Disponível em: http://www.massinsects.com/

Figura 8: Carrapatos da espécie Rhipicephalus sanguineus fêmea.

Fonte: College of Agriculture and Life Sciences da Cornell University.
Disponível em: http://www.entomology.cornell.edu
 26

Os carrapatos, além de serem vetores das diversas espécies de borrélias, são muito
importantes na manutenção da vida da espiroqueta, sendo que esta desenvolve-se como
simbionte (Organismo que vive como parte do hospedeiro) nos carrapatos e tornam-se
parasitas nos animais e homem (HOOGSTRAAL, 1985).
O ciclo da infecção por B. burgdorferi foi representado por Steere et al. (2004), da
seguinte forma:

Figura 9: Ciclo da relação entre

doença de Lyme – vetor (I. scapularis) - hospedeiro.
Fonte: Adaptado de STEERE et al, 2004.

Geralmente as larvas dos carrapatos se alimentam uma vez no final do verão (A), as
ninfas se alimentam no final da primavera e começo do verão (B), e os adultos se alimentam
antes da postura dos ovos (C), depois disso as fêmeas realizam a postura (D), que darão
origem a novos carrapatos no próximo verão (E), é fundamental que os carrapatos tenham o
alimento (sangue de hospedeiro) durante os estágios de larva e ninfa pois o ciclo da
espiroqueta depende da transmissão horizontal, normalmente no início do verão ocorre a
infecção de ninfas para roedores ou outros possíveis hospedeiros (B), e no final do verão de
roedores infectados para larvas (A). Conseqüentemente a B. burgdorferi passa uma grande
parte do seu ciclo em uma forma dormente no trato gastrintestinal do carrapato. Dessa forma,
para que a doença seja transmitida ao humano, o carrapato deve parasitar este no final do
verão e começo da primavera exclusivamente pela forma de ninfa do carrapato. Sendo assim
quando ocorre a infecção aos humanos, esta pode ser considerada acidental, pois este não é
necessário para o ciclo de vida da espiroqueta (STEERE et al., 2004, BARBOUR, 1990).
 27

5.3 – Modos de transmissão

A forma de transmissão, seja de animais para animais ou seja de animais para

humanos ocorre através da picada do vetor soropositivo. Os vetores conforme já mencionados
são principalmente carrapatos do gênero Ixodes (CORRADI, 2006), com raras exceções por
culicídeos, tabanídeos e sifonápteros (MAGNARELLI et al., 1987).
No Brasil, Yoshinari et al. (1995) realizou uma pesquisa com 25 pacientes
soropositivos para borreliose de Lyme, na qual 17 (68%) deles tinham tido contato com
animais domésticos, 7 (28%) se recordavam da picada de carrapato e 6 (24%) lembraram-se
de ter visto carrapatos próximos. Concluindo-se através de dados epidemiológicos que a
borreliose de Lyme símile é uma zoonose que pode ser transmitida por carrapatos que seriam
levados ao ambiente domiciliar por animais domésticos, sendo assim a freqüência de animais
soropositivos em certas regiões pode determinar o risco para a borreliose de Lyme símile
(YOSHINARI et al., 1995).
Em relação à transmissão no hospedeiro, já foi demonstrado que cães da raça Beagle
teriam a capacidade de transmitir a borreliose de Lyme através da forma intrauterina
(GUSTAFSON et al., 1993).
Para que ocorra a transmissão, é necessário que o carrapato fique no hospedeiro por
aproximadamente 40 horas conforme trabalhos apresentados em Workshop sobre borreliose
de Lyme na Slovakia (WHO, 1993), sendo que Steere et al. (2004) afirma que os carrapatos
devem estar exclusivamente na forma de ninfa para que a infecção seja possível.
Além dessas formas de transmissão, já foi descrito que a Borrelia ainda pode ser
transmitida pela urina de roedores, transfusão sanguínea, transplante de tecido ou por contato
(BURGESS et al. 1986, HYDE et al 1989, DORWARD et al 1991, BURGDORFER 1993,
KARCH et al 1994).

6 – Diagnóstico

O diagnóstico da doença de Lyme no Brasil encontra dificuldades devido à ausência

de isolado do agente no país, sendo assim esses são feitos com a cepa americana de B.
burgorferi strictu sensu G39/40 (YOSHINARI, 1995). No Brasil o ELISA indireto para
detecção de IgG anti B. burgdorferi foi padronizado em bovinos, cães e eqüinos
(ISHIKAWA, 1996, SOARES, 1998, SALLES, 2002).
 28

O Western Blotting é considerado mais sensível e específico, sendo usado para a

confirmação do ELISA (DRESSLER et al., 1993). A interpretação dos resultados devem ser
cuidadosas e criteriosas devido ao fato de ocorrerem falsos positivos com reação cruzada
entre outras doenças infecciosas e/ou doenças autoimunes (STANCHI et al., 1993). Além
disso pacientes que tenham recebido tratamento anterior com antibióticos costumam
apresentar falsos negativos (SOARES, 2000, BARROS, 2000, GRODZICKI et al, 1988).
Em pesquisa comparativa entre o ELISA e Western Blotting, Grodzicki e Steere
(1988), demonstraram a superioridade do Western blotting em relação à doença de Lyme no
estágio agudo.
Também pode ser utilizada a técnica de reação em cadeia de polimerase (PCR), sendo
este o mais preciso dos testes, tendo como resulta a amostra do DNA do agente (LIENBLING
et al. 1993, MOTER et al. 1994, ZBINDEN et al. 1994). Porém essa técnica tem como
desvantagem o custo alto (SOARES, 2000).
Em Workshop sobre borreliose de Lyme apresentado na Slovakia (WHO, 1993),
demonstrou-se que ainda pode-se utilizar a técnica de imunofluorescência indireta assay (IFA)
(Figura 10), e assim como o ELISA, esse deve ser confirmado através do Western blotting.

Figura 10: Diagnóstico realizado por Imunofluorescência indireta assay (IFA) positivo para B.
burgdorferi em sorologia de paciente com borreliose de Lyme.
Fonte: Lyme Disease Foundation. Disponível em: http://www.lyme.org
 29

6.1 – Diagnóstico da borreliose de Lyme em humanos

Em humanos o diagnóstico é feito inicialmente através dos sinais clínicos e

posteriormente com exames sorológicos para se confirmar o diagnóstico. A presença de
anticorpos anti-borrélia geralmente é um indicativo de exposição ao agente, porém resultados
falso negativos e falso positivos podem acontecer. (WHO, 1993).
Pode-se utilizar esfregaços de sangue periférico quando a espiroquetemia é elevada
(FONSECA, 2005). Devido à dificuldade de se isolar e identificar o agente do agente
suspeito rotineiramente, esse método (isolamento) torna-se praticamente impossível
utilizando-se assim as técnicas sorológicas (JOPPERT, 2001). Dessa forma os métodos mais
utilizados nas regiões onde se tem descrito a borreliose de Lyme, é o ELISA e confirmação
através do Western blotting (SOARES, 2000). Apesar de que esses testes possuam fatores que
compliquem o diagnóstico, dentre os fatores estão:
1 - Lentidão na resposta imunológica (STEERE et al., 1983);
2 - Antibióticoterapia como inibidor da resposta em estágios iniciais da doença (GRODZICKI
et al., 1988);
3 - Reações cruzadas entre B. burgdorferi e outros agentes (BARBOUR et al., 1986,
MAGNARELLI et al., 1987).
O PCR é o único teste que tem a capacidade de identificar a infecção tanto em estágios
iniciais, quando muitas vezes a sorologia acusa falso positivos, quanto em estágios avançados
da doença, porém torna-se inviável pelo alto custo (SOARES, 2000).

6.2 – Diagnóstico da borreliose de Lyme em animais

Em animais o teste ELISA com confirmação de resultados positivos por Western

blotting foi padronizado, e é utilizado na maioria das pesquisas no Brasil (ISHIKAWA et al.,
1997, SOARES et al., 1999, SALLES et al., 2002).
Em pesquisa sorológica através de coleta de carrapatos em vida livre Ataliba et al.
(2005) utilizou a técnica de reação em cadeia de polimerase (nested-PCR) que é considerada
uma técnica de alta sensibilidade e especificidade, não obtendo resultados positivos em
carrapatos da espécie Amblyomma cajennense.
 30

7 – Controle

O controle da doença de Lyme tem sido focado na eliminação dos principais vetores
(carrapatos) e retirada destes do corpo o mais cedo possível (LEVY, 2006). Visto que para
que o vetor transmita a doença, é necessário 40 horas parasitando o homem (WHO, 1993).
De acordo com Junior et al. (2004), em manual de doenças infecciosas e parasitárias
publicado pelo Ministério da Saúde, as medidas para controle da população de artrópodes não
tem surtido resultados satisfatórios no Brasil, dessa forma o primeiro passo é alertar a
população das áreas de risco sobre as doenças que podem ser transmitidas pelos carrapatos e
assim atuar na educação da população levando informações sobre como retirar um carrapato
do corpo, usar roupas claras de mangas compridas em áreas onde ocorre a infestação de
carrapatos, usar repelentes nas roupas e partes descobertas da pele. Dessa forma estaríamos
atuando diretamente no ciclo de transmissão da doença, impedindo a infecção ou diminuindo
os riscos de novas infecções.
Segundo Vieira et al. (2004) através do manual de vigilância acarológica publicado
através do Governo do Estado de São Paulo, Secretaria de Estado da Saúde e
Superintendência de Controle de Endemias, o uso de controle através de produtos químicos
não surte resultado satisfatório quando este é feito em busca de uma resolução imediata do
problema. Mas se este for feito de forma correta e contínua, pode-se ter bons resultados em
relação ao manejo sanitário de animais domésticos. Vieira et al. (2004) ainda alerta que
quando a exposição aos carrapatos é inevitável, o recomendado é usar roupas com mangas
longas, botas e calças compridas com a parte inferior dentro das meias, todos com cor claras
para facilitar a visualização dos carrapatos, e após a utilização, essas roupas devem ser
colocadas em água fervente para a retirada dos carrapatos.
Labruna e cols. (2001) demonstraram em trabalho realizado em 40 propriedades no
Estado de São Paulo, que altas infestações de A. cajennense está associado à presença de pelo
menos 1 pasto “sujo” na propriedade, sendo assim quando esses pastos são roçados rente ao
solo no período do verão (quando os carrapatos estão na fase de ovos e larvas, altamente
sensíveis à alteração no microclima), reduz-se drasticamente o desenvolvimento e tempo de
vida dos carrapatos.
Nos EUA o fornecimento de alimentos com ivermectina a cervídeos em vida livre tem
proporcionado bons resultados no controle de carrapatos em locais de alta infestação
(POUND et al., 1996).
Corapi (2007) sugere as seguintes estratégias para o controle da doença de Lyme:
 31

1 – Redução do número de hospedeiros

- Erradicação de ratos;
2 – Modificação do habitat do carrapato
- Vassoura de fogo;
- Corte de grama;
- Introdução de predadores dos carrapatos.
3 – Controle químico
- Aplicações de acaricida na terra;
- Aplicação aérea de cabaril;
- Aplicação de dessecantes;
- Uso de sabão inseticida;
- Tratar ninhos de roedores com material acaricida.
4 – Controle biológico
- Introdução de agentes microbianos que eliminam o vetor.
5 – Controle farmacológico
- Imunização;
- Administração de fármaco antimicrobiano.
6 – Proteção pessoal
- Evitar áreas com carrapatos;
- Uso de repelentes;
- Remover carrapatos em menos de 24 horas.

No Brasil os produtos acaricidas vem sendo utilizados nos animais domésticos com
bons resultados tanto em animais de grande porte quanto nos de pequeno porte. Dentre os
produtos utilizados atualmente, estão: fosforados (trichlorfon, chlorphenvinphos, coumaphos,
dichlorvos, DDVP), formamidinas (amitraz), piretróides (cipermetrina, alfametrina,
deltametrina, flumetrina), fenilpirazole (fipronil - FrontLine) e thiazolina, e os
carrapaticidas sistêmicos, como as avermectinas (ivermectina, doramectina e abamectina),
milbemicina (moxidectina) e fluazuron, um inibidor do crescimento (ALMEIDA, 2002)
Esses produtos são aplicados através de aspersão, imersão, dorsal (pour-on) ou
injetável (avermectinas e milbemicina). Dentre os diferentes métodos existem vantagens e
desvantagens e a escolha depende, entre outros fatores, da região geográfica, tipo de criação,
manejo e número de animais. Na maioria das propriedades o carrapaticida é aplicado após
uma avaliação pessoal e empírica do produtor e variam de seis a 24 tratamentos por ano
 32

(controle tradicional). Em algumas regiões, os períodos de tratamentos são pré-definidos

(controle estratégico), como nas regiões Sul, Sudeste e Centro-oeste. (ALMEIDA, 2002)
A remoção dos carrapatos deve ser feita de forma correta para que o aparelho bucal do
artrópode não fique preso na pele, de acordo com o CDC (2005), a remoção deve ser feita da
seguinte forma:
1 – Deve-se utilizar uma pinça com ponta fina, sendo que as mãos precisam estar protegidas
com lenço de papel ou luvas de látex (Figura 11 e 12).

Figura 11: Demonstração de como deve ser feita a retirada do carrapato da pele.
Fonte: Centers for Disease Control .
Disponível em: http://www.cdc.gov/ncidod/dvrd/rmsf/prevention.htm

2 – Segurar o carrapato com a ponta da pinça o mais próximo da pele possível, evitando que o
aparelho bucal do artrópode fique preso à pele. Deve-se evitar de torcer o carrapato.
3 – Após a remoção, deve-se lavar bem as mãos com água e sabão para desinfetar o local da
mordida.
4 – Não se deve espremer o carrapato, pois dessa forma o sangue do carrapato possivelmente
infectado fica exposto, podendo contaminar o ambiente. O ideal é coloca-lo em solução com
iodo, álcool ou água com detergente.
5 – Guardar o carrapato para identificação posterior em caso de ocorrer alguma doença. Isso
pode ajudar o seu médico a realizar um diagnóstico com precisão. Deve-se manter em um
saco plástico fechado em congelador, e escrever a data da remoção.
 33

Figura 12: Retirada do carrapato da pele sem deixar o aparelho bucal do artrópode fixado na
pele. Fonte: Centers for Disease Control. Disponível em:
http://www.cdc.gov/ncidod/dvrd/rmsf/prevention.htm

8 - Prevenção

Nos EUA uma vacina recombinante para doença de Lyme foi produzida mas não está
mais disponível comercialmente (LEVY, 2006).
Em 1998 FDA (Food and Drug Administration), nos EUA licenciou a vacina
recombinante (LymeRix  - SmithKline Beecham Pharmaceuticals) considerando-a segura e
efetiva contra doença de Lyme. Porém pesquisas em campo colocaram em pauta a eficácia da
vacina mencionada. Essas concluíram que no primeiro ano, quando as pessoas foram
vacinadas com 2 doses, foi obtido uma eficácia de 49%, e no segundo ano após uma dose de
reforço a eficácia chegou a 76%. Sendo que na média entre primeiro e segundo ano, a eficácia
observada foi de apenas 65% (Tabela 3), em março de 2003 a vacina acima mencionada foi
removida do mercado (LEVY, 2006). De acordo com a ALDF (American Lyme Disease
Foundation), a vacina Lyme Rix  foi retirada do mercado devido à baixa demanda,
provavelmente causada pelo alto custo ($ 70,00 por dose) e diminuído tempo de eficácia. Não
sendo mais disponível nenhuma vacina contra doença de Lyme.

Indivíduos Ano 1 Ano 2

Vacinados 22 16
Não vacinados 43 66
Eficiência por ano 22/43 = 0.51 = 49 % 16/66 = 0.24 = 76 %
Eficiência Total 22+16/43+66= 38/109 = 0.35 = 65 %
Tabela 3: Eficiência da vacina Lyme Rix  em 2 anos.
Fonte: Adaptado de LEVY, 2006
 34

Dessa forma a principal forma de prevenção em outros países vem sendo feita através
da vacinação de cães, devido ao fato de esses serem os principais envolvidos na transporte dos
vetores para o ambiente domiciliar.
Para cães a vacina contra doença de Lyme é disponível comercialmente, sendo as mais
conhecidas: LymeVax pela Fort Dodge Animal Health e a Recombitek pela Merial.
(LEVY, 2006). Ambas vacinas são importadas, e a Recombitek pode ser encontrada pelo
preço médio de $ 392,00 a caixa com 20 doses (http://www.healthypets.com). De acordo com
Simson (2001), a vacina Recombitek Lyme é produzida com a proteína OspA da própria B.
burgdorferi produzida em E. Coli agindo como uma vacina inativada. O esquema resumido de
como é produzida a vacina esta esquematizado a seguir (Figura 13).
De acordo com a opinião de alguns veterinários, a eficácia da vacina em cães é
questionável e esses não recomendam seu uso. Visto que alguns animais, mesmo quando
vacinados podem contrair a doença. Apesar dos questionamentos feitos sobre a eficácia da
vacina, esta claro que animais vacinados tem menos probabilidade de contrair a doença.
Devido à esses questionamentos a vacinação só é recomendada em animais expostos à
infestação de carrapatos em áreas endêmicas para borreliose de Lyme. O esquema de
vacinação pode começar com 3 meses de idade, em duas doses com intervalo de 3 semanas
(FOSTER & SMITH, 2008).
 35

Figura 13: Processo de produção de vacina recombinante para borreliose de Lyme.

Recombitek
Fonte: SIMSON, 2001
 36

9 – Aspectos epidemiológicos da borreliose de Lyme no Brasil

Até o momento os registros contam 30 casos de borreliose de Lyme símile

confirmados no Brasil, sendo a maioria deles com a manifestação cutânea sendo que junto
com esses sinais foram observados outras manifestações como já descrita em tabela 2, alguns
que manifestaram sinais articulares e neurológicos, inclusive em três desses casos os pacientes
tiveram manifestações graves como paralisia de nervo facial, e apenas 1 paciente apresentou
manifestações cardíacas, se recuperando após antibióticoterapia. (YOSHINARI et al., 1997).
Através dos diversos estudos realizados no Brasil podemos perceber que o agente
causador da borreliose de Lyme símile ainda não foi isolado, sendo assunto de discussão e
estudo de diversas especialidades médicas, concluindo-se que a forma de borreliose de Lyme
que ocorre no Brasil é diferente das formas encontradas na Europa e América do Norte
(YOSHINARI, 2003).
Os animais estão diretamente envolvidos na epidemiologia da doença, sejam os
animais silvestres como reservatórios naturais, principalmente pequenos roedores, sejam as
aves migratórias como poderosas ferramentas de disseminação das larvas e ninfas infectadas,
além de poderem se infectar também ou sejam os animais domésticos que levam os vetores da
doença ao ambiente domiciliar, sendo essa, considerada antropozoonose (YOSHINARI et al.,
1997).
O período de incubação da borreliose de Lyme símile varia de 3 a 24 dias (sendo a
média entre 7 e 14 dias) e vai desde a exposição ao vetor até o aparecimento da lesão cutânea,
mesmo quando não há a lesão cutânea (uma minoria de casos), a doença pode se manifestar
anos mais tarde com outras manifestações conforme citado anteriormente (JUNIOR, 2004).
Por ser doença rara em território nacional, a doença confere agravo inusitado sendo
portanto de notificação compulsória e investigação obrigatória.
O CDC (center of disease control, Atlanta, EUA), estabeleceu os seguintes critérios
para o diagnóstico de borreliose de Lyme:
1 – Em área endêmica, considera-se borreliose de Lyme se, após exposição a
carrapatos, o paciente apresentar EMR (eritema migratório cutâneo) ou em sua ausência,
ocorrer registro de doença cardiovascular, do sistema nervoso ou musculoesquelético;
2 – Em áreas consideradas de risco pela presença de reservatórios e vetores,
consideram-se indivíduos com borreliose de Lyme se desenvolverem EMR com sorologia
positiva pelo Western blotting (com presença de 2 bandas de IgM ou quatro bandas para IgG,
ou concomitantemente de 1 banda de IgM e 2 de IgG) (FONSECA, 2005).
 37

9.1 – Saúde Pública

Através de diversos estudos e publicações Yoshinari et al. (1997), demonstrou que a

borreliose de Lyme símile esta presente no Brasil e sendo essa, uma doença de aspecto
zoonótico, a saúde publica esta envolvida e tem por objetivo realizar a vigilância
epidemiológica. Dentre os objetivos da vigilância epidemiológica do Brasil, esta a detecção
de casos suspeitos ou confirmados da doença visando o tratamento precoce da doença afim de
evitar complicações comuns que já foram descritas. Além da identificação de focos e áreas de
risco, para que se considerem medidas de educação em saúde nessas áreas visando evitar
novas infecções e a disseminação da doença.
Intervindo na prevenção da borreliose de Lyme, os setores relacionados à saúde
pública estarão dando um grande passo na prevenção de diversas outras doenças, talvez até
mais freqüentes do que a borreliose de Lyme símile, visto que as principais medidas de
controle estão relacionadas com o controle de artrópodes. Sendo estes o segundo principal
vetor responsável pela disseminação de diversas doenças, as medidas preventivas e estudos
sobre o assunto sempre serão válidos (BALASHOV, 1972).
A maior preocupação em relação à saúde pública está no fato de não se saber ainda
qual é o agente causador da borreliose de Lyme símile, sendo assim, não se tem informações
sobre as características da patogenia da doença, a partir desse ponto vem a necessidade de
novas pesquisas e trabalhos relacionados ao assunto para que esta que já é uma realidade não
se torne um tema alarmante.

9.2 – Distribuição Geográfica no Brasil

No Brasil já foram relatados casos isolados em humanos, nos estados de São Paulo,
Santa Catarina, Rio Grande de Norte e Amazonas (JUNIOR, 2004).
Em animais, estudos já demonstraram a presença de reatividade e sorologia positiva
para B. burgdorferi em diversas regiões. Em Itaguaí (RJ), Fonseca e cols. (1995)
identificaram borrélias no sangue periférico e urina de gambás e exames sorológicos (ELISA
e Western blotting) em marsupiais na região de Cotia (SP) apresentaram alta freqüência de
soropisitividade. Ainda em Itaguaí, foram encontradas espiroquetas reativas com cepa de B.
burgdorferi em bovinos confirma afirma Yoshinari et al. (1995).
Em trabalho recente, Benesi e cols. encontraram borrélia em sangue periférico de
bovinos na região de Bragança Paulista (SP), demonstrando a prevalência de 23,8% de
 38

soropositividade em bovinos nessa região. No local onde foram identificados os bovinos,

observaram três funcionários com lesão cutânea compatível com ECM, e um deles era
positivo.
Joppert (1995) realizou inquérito sorológico na região de cotia em cães e demonstrou a
positividade de 9,7% (23 amostras), dentre os soropositivos, 70% estavam infestados por
carrapatos.

9.3 – Importância em Medicina Veterinária

Os animais, sejam domésticos ou silvestres estão envolvidos tanto na biologia do

agente etiológico da borreliose de Lyme quanto no ciclo de vida do vetor (STEERE et al,
2004). Sendo assim a Medicina Veterinária tem fundamental importância em relação à
prevenção, controle e conhecimento da doença.
Nas diversas pesquisas e estudos analisados durante o trabalho, ficou claro que a
borreliose de Lyme é uma zoonose de fácil transmissibilidade, visto que no Brasil, pela sua
grande extensão e atividade pecuária não são incomuns áreas infestadas de carrapatos de
diversos gêneros, e criações com problemas relacionados aos carrapatos (MASSARD e
FONSECA, 2004).
Cerca de 90% das espécies de carrapatos, são exclusivos de animais silvestres. E o
restante pode parasitar animais domésticos e humanos (VIEIRA, 2004). Tendo em vista que
os animais silvestres, principalmente pequenos roedores e cervídeos são os reservatórios
naturais das borrélias, a medicina veterinária tem papel importante juntamente com a saúde
pública no controle da doença. Além disso, ainda existe o problema com as aves migratórias
que fazem o papel de levar vetores contaminados para outras regiões (YOSHINARI, 1997)..
Os animais domésticos como cães, gatos, cavalos e bovinos, além de contraírem a
doença são potentes agentes que podem levar os vetores contaminados até o ambiente
domiciliar (YOSHINARI, 1997).

Apesar de no Brasil ainda não existir o isolamento do agente, diversos estudos já

demonstraram como se contrai a doença, quem são os possíveis vetores, quem são os
hospedeiros e os transportadores da doença. Dessa forma a Medicina Veterinária tem
informações necessárias para agir em conjunto com a saúde pública na extensão rural levando
a informação e educação auxiliando assim no controle e prevenção da doença (JUNIOR et al.,
2004).
 39

10 – Conclusão

Através dos diversos trabalhos, pesquisas e estudos revisados, conclui-se que existe no
Brasil uma doença com sinais clínicos e fatores epidemiológicos compatíveis com a
borreliose de Lyme dos EUA e Europa, e com sorologia positiva para o complexo Borrelia
burgdorferi. Porém ainda não existe o isolado do agente etiológico que causa a doença no
Brasil (YOSHINARI, 1997).
Visto que a doença envolve animais e carrapatos, podendo ser transmitida para
humanos, essa pode ser considerada uma zoonose emergente, que de acordo com Dismuskes
(1996), são doenças na qual sua incidência aumentou nas últimas duas décadas e pode
aumentar em um futuro próximo.
Dessa forma as pesquisas no Brasil devem continuar para que possamos obter o
máximo de informações sobre a doença, podendo assim intervir em um controle efetivo e com
isso, juntamente com a saúde pública auxiliar na prevenção da doença.
Se as causas de todas doenças de caráter dermatológico, nervoso, cardíaco,
reumatológico e infeccioso, fossem investigadas a fundo, certamente muitos novos casos de
borreliose seriam encontrados.
 40

11 – Referências Bibliográficas

ALMEIDA, M.A.O. Controle de Carrapatos: Resistência e Vacinas. Palestra apresentada

no II Simpósio Nacional da Raça Simental., Salvador-BA, 2002.

ATALIBA, A.C.; MARTINS, T. F.; NARDI, M.S. et al. Investigação da presença de

Borrelia sp. em carrapatos de áreas do Estado de São Paulo com ocorrência de
casos humanos de doença de Lyme-simile (DLS) e em amostras de humanos com casos
clínicos de DLS. Revista de Patologia Tropical, v. 34, p. 14-35, Goiânia-GO, 2005.

AZULAY R.D.; ABULAFIA L.; SODRE C.S. Lyme disease in Rio de Janeiro, Brazil. Int. J.
Dermatol., v.30, p. 569-571, Rio de Janeiro, 1991

BALASHOV, Y.S. A translation of bloodsucking ticks (Ixodoidea)-vectros of diseases of man

and animals. Misc. Publicat. Entomol. Soc. Am. v. 8, n. 5, p. 159-376, [S.l.], 1972.

BARBOUR, A.G.; HAYES, S.F. Biology of Borrelia species. Clinical Microbiology

Reviews, v. 50, n. 4, p. 381-400, [S.l.], 1986.

BARBOUR, A.G. Antigenic variation of a relapsing fever Borrelia species. Annual Review
of Microbiology. v. 44, p. 155-171, 1990.

BARBOUR, A.G.; MAUPIN, G.O.; TELTOW, G.J. et al. Identification of an uncultivable

Borrelia species in the hard tick Amblyomma americanum: possible agent of a lyme disease-like
illness. The Journal of Infectious Diseases. v. 173, p. 403-409, 1996.

BARROS, P.J.L. Caracterização clínica e laboratorial da doença de Lyme no Brasil,

através de métodos imunológicos e reação em cadeia de polimerase. [tese]. Universidade
de São Paulo, 163p., São Paulo, 2000.

BENNETT, C.E. Ticks and Lyme disease. Advances in Parasitology, v. 36, p. 343-405,
1995.

BURGDORFER, W. The possible role of ticks as vectors of leptospirae. I. Transmission of

Leptospira pomona by the argasid tick, Ornithodorus turicata, and the persistence of this
organism in its tissues. Experimental Parasitology, n. 5, p. 571-579, [S.l.], 1956.

BURGDORFER, W. Discovery of Borrelia burgdorferi. In: COYLE P.K. (ed.) Lyme

Disease. Boston: Mosby Year Book, p. 3-7, 1993.

BURGESS, E.C. Natural exposure of Wiscosin dogs to the Lyme Disease spiroquete Borrelia
burgdorferi. Laboratory Animal Science, v. 36, n. 3, p. 288-290, 1986.

BURKOT, T.R.; MULLEN, G.R.; ANDERSON R. et al. Borrelia lonestari DNA in Adult
Amblyomma americanum Ticks, Alabama. Emerging Infectious Disease, v. 7, n. 3, p. 471-
473, Alabama-USA, 2001.

BUSHMICH, S.L. Lyme borreliosis in domestic animals. Journal of spirochetal and tick-
borne disease, v. 1, n. 1, [S.l.], 1994.
 41

CDC (Centers for Disease Control), 2005. Prevention and Control. Disponível em
http://www.cdc.gov/ncidod/dvrd/rmsf/prevention.htm, acessado em: 15/04/2008.

CORAPI, K.M.; WHITE, M.I.; PHILLIPS, C.B. et al. Strategies for primary and secondary
prevention of Lyme disease. Nature Clinical Practice Rheumatology. v. 3, n. 1, p. 20-25,
2007.

CORRADI, D.A.; CARVALHO, V.M.; COUTINHO, S.D. Anticorpos para Borrelia

burgdorferi em indivíduos que trabalham com animais silvestres. Arquivo Brasileiro de
edicina Veterinária e Zootecnia, v. 58, n. 5, p. 966-968, Belo Horizonte-MG, 2006.

COYLE, P.K. Lyme Disease, St. Louis: Mosby Year Book, 235 p., Boston, 1993.

DESSELBERGER U. J Infect, 40:3, [S.l.], 2000.

DISMUSKES W.E. American Journal of Medicine, v. 100, p. 12-14, [S.l.], 1996.

DORWARD, D.W.; SCHWAN, T.G.; GARON, C.F. Immune capture and detection of
Borrelia burgdorferi antigens in urine, blood or tissues from infected ticks, mice, dogs and
humans. Journal of Clinical Microbiology. v. 29, n. 6, p. 1162-1170, 1991.

DRESSLER, F. WHALEN, J.A., REINHARDT, B.N.; STEERE, A.C. Western blotting in the
serodiagnosis of Lyme disease. The Journal of Infectious Diseases, v. 167, p. 392- 400,
1993.

FIGUEIRA A.L.; TROPPE B. M. & GONTIJO P.P. Doença de lyme. Rio Dermatológico
2(1):1, Rio de Janeiro, 1989.

FONSECA, A.H.; SALLES, R.S.; SALLES, S.A.N. et al. Lyme borreliosis simile: an
emergent and relevant disease to dermatology in Brazil. Anais Brasileiros de Dermatologia,
v. 8, n. 2, p. 171-178, Rio de Janeiro, 2005.

FOSTER & SMITH; Lyme Diseases (Borreliosis). Disponível em:

http://www.peteducation.com/article.cfm?articleid=458 Acessado em: 15/04/2008.

GALO, K.R. Freqüência de anticorpos anti – Borrelia burgdorferi em eqüinos na

mesorregião metropolitana de Belém, Estado do Pará, Belém [s.n.], 2006.

GRODZICKI, R.L.; STEERE, A.C. Comparison of immunoblotting and indirect

enzyme- linked immunosorbent assay using different antigen preparations for diagnosing
early Lyme disease. The Journal of Infectius Disease, v. 157, n. 4, p. 790-797, 1988.

GUIMARÃES, J.H.; TUCCI E.C.; BARROS-BATTESTI, D.M. Ectoparasitos de

Importância Veterinária. p. 213, São Paulo, 2001.

GUSTAFSON, J.M.; BURGESS, E.C.; WACHAL, M. D. et al. Intrauterine transmission of

Borrelia burgdorferi in dogs. American Journal of Veterinary Research, v. 54, n. 6, p.
882-890, [S.l.], 1993.
 42

HOOGSTRAL, H. Asgarsid and nuttalliellid tick as parasitesand vector. Advances in

Parasitology. v. 24, p. 135-238, 1985.

HYDE, F.W.; JOHNSON, R.C.; WHITE, T.J.; SHELBURNE, C.E. Detectin of antigens in
urine of mice and humans infected with Borrelia burgdorferi, etiologic agent of Lyme
Disease. Journal of Clinical Microbiology, v.27, n.1, p. 58-61, 1989.

ISHIKAWA, M. M. Epidemiologia da borreliose de Lyme em bovinos na região

sudeste do Brasil e padronização do diagnóstico sorológico, 1996, 51 f. Dissertação
de mestrado, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 1996.

ISHIKAWA, M. M. Perfil da produção de anticorpos anti - Borrelia burgdorferi em

bovinos e estudo de infecções simultâneas com diferentes estímulos antigênicos,
em condições experimental e natural. 2000, 80 f. Tese de Doutorado, UFRRJ, Rio de
Janeiro, 2000.

JOPPERT, A.M. Serum epidemiological study of Borrelia burgdorferi infecction in dogs

from Cotia, São Paulo, Brazil. Dessertação (Mestrado) – Faculdade de Medicina
Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo, São Paulo, 1995.

JOPPERT, A.M.; HAGIWARA, M.K.; YOSHINARI, N.H. Borrelia burgdorferi antibodies

in dogs from Cotia country, São Paulo State, Brazil. Resvista do Instituto de Medicina
Tropical de São Paulo, v. 43, n. 5, p. 251-255, São Paulo, 2001.

JUNIOR, J.B.S. et al. Doenças Infecciosas e Parasitárias (Ministério da Saúde). ed. 4, p.

108-110, Brasília-DF, 2004.

KARCH, H.; HUPPERTZ, H.I.; BÖHME, M.; et al. A. Demonstration of Borrelia

burgdorferi DNA in urine samples from healthy humans whose sera contain B. burgdorferi-
specific antibodies. Journal of Clinical Microbiology, v. 32, n. 9, p. 2312-2314, 1994.

LABRUNA, M.B. et al. Risk factors to tick infestations and their occurrence on horses in the
State of São Paulo, Brazil. Veterinary Parasitology, v.97, p.1-14, São Paulo, 2001.

LEVY, S.A.; Canine Lyme Disease and Anaplasmosis for the Small Animal Practitioner.
Durham Veterinary Hospital, Durham-USA, 2006.

LIENBLING, M.R.; NISHIO, M.J.; RODRIGUEZ, A.; et al. The polymerase chain reaction
for the detection of Borrelia burgdorferi in human body fluids. The Arthrits
Rheumatology, v. 36, n. 5, p. 665-675, 1993.

MAGNARELLI, L.A.; MEEGAN, J.M.; ANDERSON, J.F. et al. Comparison of an indirect

fluorescent-antibody test with an enzyme-linked immunosorbent assay for serological studies of
lyme disease. Journal of Clinical Microbiology v. 20, p.181-184, 1984.

MAGNARELLI, L.A.; ANDERSON, J.F.; APPERSON, C.S. et al. Spirochetes in ticks and
antibodies to Borrelia burgdorferi in white tailed deer from Connecticut, New York state, and
North Caroline. Journal of Wildlife Diseases, n. 22, p. 178-188, [S.l.], 1986.
 43

MAGNARELLI, L.A.; ANDERSON, J.F.; SCHREIER, A.B. et al. Clinical and serologic
studies of canine borreliosis. Journal of the American Veterinary Medical Association,
n.191, p. 1089-1094, [S.l.], 1987.

MASSARD, C. L.; FONSECA, H. Carrapatos e doenças transmitidas comuns ao homem e

aos animais. A Hora Veterinária, v. 23, p. 15-23, 2004.

MOTER, S.E.; HOFMANN, H.; WALLISH, R.; et al. Detection of Borrelia burgdorferi
sensu lato in lesional skin of patients with erythema migrans and acrodermatitis
chronica atrophicans by ospA-specific PCR. Journal of Clinical Microbiology, v. 32,
n.12, p. 2980-2988, 1994.

OLIVEIRA, A. Cultivo de B. burgdorferi e B. garinii (Spirochaeteles: Spirochaetaceae)

em diferentes meios. Tese de doutorado, Faculdade de Medicina Veterinária Universidade
Federal Rural do Rio de Janeiro, 2000.

OLSEN, B.; DUFFY, D.C.; JAENSON, T.G.T. et al., Transhemispheric Exchange of Lyme
Disease Spirochetes by Seabirds. Journal of Clinical Microbiology, v. 33, n. 12, p. 3270-
3274, [S.l.], 1995.

POUND, J.M. et al. Systemic treatment of white-tailed deer with ivermectin-medicated bait
to control free-living populations of lone star ticks (Acari: Ixodidae). Journal of Medical
Entomology, v. 33, p. 385-394, 1996.

RIBEIRO, J.M.C.; MAKOUL, G.T.; LEVINE, J. et al. Antihemostatic, antiinflammatory and

immunosupressive properties of the saliva of a tick, Ixodes dammini. The Journal of
Experimental Medicine, v. 161, p. 332-344, [S.l.], 1985.

SALLES, R.S.; FONSECA, A.H.; SCOFIELD, A. et al. Sorologia para Borrelia burgdorferi
latu sensu em eqüinos no Estado do Rio de Janeiro. A Hora Veterinária, v. 22, n. 127, p. 46-
49, Porto Alegre-RS, 2002.

SINSOM, C.V. Últimas Notícias sobre vacinas recombinantes. Palestra apresentada no

CONPAVET 2004 (Congresso Paulista de Medicina Veterinária) em Santos-SP. Disponível
em: http://www.spmv.org.br/conpavet2004, 2004. Acessado em: 20/02/2008

SOARES, C. O. Estudo da borreliose canina: imunodiagnóstico, soroepidemiologia e

análise interativa com a babesiose canina. 1998. 80 pp. Dissertação - UFRRJ, Rio
de Janeiro, 1998.

SOARES, C. O.; FONSECA, A. H.; ISHIKAWA et al. Sorologia para borreliose em cães
procedentes da Baixada Fluminense, estado do Rio de Janeiro. Revista Brasileira de
Medicina Veterinária, v. 21, n. 3, p. 111-114, 1999.

SOARES, C.O.; ISHIKAWA, M.M.; FONSECA, A.H.; YOSHINARI, N.H. Borrelioses,

agentes e vetores. Pesquisa Veterinária Brasileira, v. 20, n. 1, p. 1-19, Rio de Janeiro, 2000.

STANCHI, N.O.; BALAGE, L. J. Lyme disease: antibodies against Borrelia burgdorferi in

farm workes in Argentina. Revista de Saúde Pública, v. 27, n. 4, p. 305- 307, ago.1993.
 44

STEERE, A.C.; GRODZICKI, R.L.; KORNBLATT, A.N. The spirochetal etiology of lyme
disease. The New England Journal of Medicine. v. 308, n. 13, p. 733-740, 1983

STEERE, A.C.; COBURN, J.; GLICKSTEIN, L. The emergence of Lyme disease. The
Journal of Clinical Investigation. v. 113, n. 8, p. 1093-1101, Massachusetts-USA, 2004.

TALHARI, S.; SCHETTINE, A.P.M.; PARREIRA, V.J. et al. Eritema crônico migrans.
Doença de Lyme - Estudo de três casos. In: Congresso Brasileiro de Dermatologia, resumos
do 42º, Goiânia, 1987.

TALHARI, S.; TALHARI, A.C.; FERREIRA, L.C.L. Eritema chronicum migrans, eritma
migratório, doenças de Lyme ou borreliose de Lyme. Anais Brasileiro de Dermatologia, v.
67, p. 205-209, Rio de Janeiro, 1992.

VIEIRA, A.M.L.; SOUZA, C.E.; LABRUNA, M.B., et al.. Manual de Vigilância

Acarológica. Governo do Estado de São Paulo, Secretaria de Estado da Saúde,
Superintendência de Controle de Endemias (SUCEN), v. 1, p. 16, São Paulo, 2004.

WHO (World Health Organization), Report of a WHO Workshop on Lyme Borreliosis.

Piestany, Slovakia, 6 de outubro de 1993.

YOSHINARI, N.H.; STEERE, A.C.; COSSERMRLLI, W. et al. Revisão da borreliose de

lyme. Revista da Associação Médica Brasileira. v. 35, p. 34-37, São Paulo, 1989.

YOSHINARI, N.H.; BARROS, P.J.L.; YASSUDA, P. et al. Estudo epidemiológico da

doença de lyme no Brasil. Revista do Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina de
São Paulo v. 47, p. 71-75, São Paulo, 1992.

YOSHINARI, N.H.; BARROS, P.J.L.; Oyafuso L.K. et al. Doença de Lyme: Relato de um
caso observado no Brasil. Revista do Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina de
São Paulo, v. 48, p. 170-174, São Paulo, 1993.

YOSHINARI, N.H.; BARROS, P.J.L.; FONSECA, A.H. et al. Borreliose de lyme - zoonose
emergente de interesse multidisciplinar. Revista Newslab v. 3, p. 90-104, São Paulo, 1995.

YOSHINARI, N.H.; BARROS, P.J.L.; ISHIKAWA, M.M. et al. Perfil da borreliose de

lyme no Brasil. Revista do Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina de São Paulo, v.
52, p. 111-117, São Paulo, 1997.

YOSHINARI, N.H.; SOARES, C.O.; FONSECA, A.H. et al. Serology for Babesia bovis in
human patients with Lyme-like disease syndrome, syphilis, septicemia and autoimmune
diseases. In: INTERNATIONAL CONGRESS OF ENTOMOLOGY, Annals… p. 820,
2000.

YOSHINARI, N.H.; ABRAO, M.G.; BONOLDI, V.L.N. et al. Coexistence of antibodies to

tick-borne agents of babesiosis and Lyme borreliosis in patients of Cotia country, State of
São Paulo, Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, v. 98, n. 3, p. 311-318, São
Paulo, 2003.
 45

ZBINDEN, R.; GOLDENBERGER, D.; LUCCHINI, G.M. et al. Comparison of two methods
for detecting intrathecal synthesis of Borrelia burgdorferi-specific antibodies and PCR for
diagnosis of lyme antibodies and PCR for diagnosis of lyme neuroborreliosis. Journal of
Clinical Microbiology v.32, n. 7, p. 1795-1798, 1994.