Current World Status of Balantidium coli

Vol. 21, No. 4

INTRODUCTION .....................................................................................................................
..................................626
History ........................................................................................................................................
..............................627
MORPHOLOGY .......................................................................................................................
..................................628 TAXONOMY AND MOLECULAR
BIOLOGY.......................................................................................................629 Balantidium
spp.
Defined .......................................................................................................................................
629 Molecular
Biology.........................................................................................................................................
..........629 Balantidium coli versus Balantidium
suis..............................................................................................................630
PHYSIOLOGY ..........................................................................................................................
..................................630
CULTIVATION ........................................................................................................................
...................................630 Temperature Range for
Growth............................................................................................................................631
HOST-PARASITE
INTERACTIONS ......................................................................................................................
.631 Immune
Response......................................................................................................................................
.............631
Immunosuppression ..................................................................................................................
.............................631 Crossing the Species Barrier: Transfection
Attempts .......................................................................................632 DISEASE
POTENTIAL..............................................................................................................................
................632 Factors Contributing to
Disease...........................................................................................................................633
EPIDEMIOLOGY ....................................................................................................................
...................................633 Outbreaks of
Balantidiosis................................................................................................................................
....633 Virulence versus Avirulence in
Balantidium........................................................................................................633
PREVALENCE OF BALANTIDIUM
COLI..............................................................................................................633 Infections in
Nonhuman
Mammals......................................................................................................................633
Swine............................................................................................................................................
.........................634 Simians and
apes..............................................................................................................................................
..634
Amphibia ....................................................................................................................................
..........................634 Infections in
Humans.......................................................................................................................................
......634 Areas of
endemicity ..................................................................................................................................
..........635 Other possible pathways for
transmission......................................................................................................635 Risk
factors..........................................................................................................................................
................635 Institutional
balantidiosis................................................................................................................................
..635 LABORATORY
DIAGNOSIS...............................................................................................................................
.....635 Pulmonary
Infections ....................................................................................................................................
.........635 Balantidiosis versus
“Dysentery” .........................................................................................................................636
Balantidium and Laboratory
Infection .................................................................................................................636
PREVENTION OF
INFECTION..............................................................................................................................
636 ANTIMICROBIAL
THERAPY..................................................................................................................................
636
CONCLUSIONS ........................................................................................................................
.................................636
ACKNOWLEDGMENTS ........................................................................................................
...................................637
REFERENCES ..........................................................................................................................
..................................637
INTRODUCTION

Parasitisme protozoa mencakup spektrum penyakit yang luas. Balantidium coli dan
balantidiosis, subjek tinjauan ini, hampir tidak terdaftar di antara penyakit protozoa menular
Balantidium adalah satu-satunya protozoa bersilia yang diketahui menginfeksi manusia dan
merupakan protozoa terbesar yang menginfeksi manusia dan primata bukan manusia.
Balantidiosis adalah penyakit zoonosis dan didapat oleh manusia melalui rute fecal-oral dari
inang normal, babi, yang asimtomatik. Air adalah kendaraan untuk kebanyakan kasus
balantidiosis. Penularan dari manusia ke manusia juga dapat terjadi. Habitat Balantidium
pada manusia adalah sekum dan usus besar. Manusia mungkin tetap asimtomatik, seperti
halnya babi, atau mungkin mengembangkan disentri yang mirip dengan yang disebabkan oleh
Entamoeba histolytica. Kematian merupakan akibat yang jarang dari balantidiosis, tetapi di
negara berkembang dengan populasi yang kekurangan gizi dan overparasit, kematian dapat
membuat perbedaan antara hidup sehat dan defisiensi kronis.

Organisme ini kosmopolitan dan dapat ditemukan di mana pun babi ditemukan. Penyakit
tampaknya menjadi masalah sebagian besar negara berkembang, di mana sumber air mungkin
terkontaminasi oleh babi atau kotoran manusia. B. coli dapat menjadi parasit oportunistik
pada inang yang mengalami imunosupresi yang tinggal di lingkungan perkotaan, di mana
babi bukan merupakan faktor penyebab infeksi. Balantidium merupakan patogen yang sering
diabaikan. Penelitian tentang Balantidium masih jarang. Zaman (80) mempublikasikan
tinjauan inklusif tentang Balantidium 30 tahun yang lalu, tetapi baru-baru ini organisme telah
dianggap sebagai patogen protozoa yang muncul dan telah ditinjau oleh Garcia (22).
Balantidium memiliki siklus hidup yang sederhana, sebagai berikut: kista dorman menjadi
trofozoit dan trofozoit menjadi kista. Penularannya langsung, dari air yang terkontaminasi
atau pasokan makanan ke manusia (Gbr. 1). Tidak diperlukan inang perantara, seperti yang
terjadi pada banyak spesies parasit lainnya.
History

Malmsten (44) adalah orang pertama yang mengenali organisme pada dua manusia
dengan disentri pada tahun 1857. Malmsten mengidentifikasinya sebagai spesies Paramecium
dan menamai organisme Paramecium coli. Leuckart mendeskripsikan spesies yang secara
morfologis mirip dari usus babi pada tahun 1861 (39). Tak lama kemudian, Stein
menyamakan kedua organisme tersebut dan menempatkannya dalam genus Balantidium (G.
balanto-, bag), dan karena prioritas, nama spesies (B. coli) dipertahankan (64). Ironisnya,
Malmstenfirst menggambarkan balantidiosis, biasanya dianggap sebagai penyakit daerah
tropis atau subtropis, dari pasien di Swedia (44).

Organisme yang secara morfologis serupa telah terdeteksi pada berbagai mamalia,
termasuk tikus, simpanse, orangutan, dan terkadang, anjing atau kucing. Spesies yang
ditemukan pada babi, Balantidium suis, kemungkinan besar identik dengan B. coli dari
manusia. Spesies lain telah diisolasi dari marmut (Balantidium caviae), kecoa (Balantidium
blattarum), ikan, burung, dan amfibi. Secara keseluruhan, ada sekitar 50 spesies yang
dideskripsikan (4). Morfologi telah menjadi dasar untuk identifikasi sampai tingkat spesies,
dan beberapa spesies berbeda yang telah diciptakan pada kenyataannya B. coli menunjukkan
polimorfisme pada inang yang berbeda dan dalam kondisi pertumbuhan yang bervariasi (41).
Taksonomi pada akhirnya akan diselesaikan setelah organisme ini menjalani urutan rRNA
subunit kecil mereka.

MORPHOLOGY

Ciliata trofik berukuran panjang 30 sampai 150 􏰁m dengan lebar 25 sampai 120 􏰁m;
kista, yang mungkin berbentuk bulat atau agak bulat telur, berukuran diameter 40 sampai 60
m (41). Namun, ukurannya bervariasi, dengan beberapa balantidia memiliki panjang hingga
200 m. Mulut (aparatus oral) terletak di ujung anterior yang meruncing, dan sitopyge (anus)
berada di ujung posterior yang membulat (Gbr. 2). Makronukleus berbentuk sosis dan
mikronukleus bulat terletak di sitoplasma (Gbr. 3). Pembelahan aseksual terjadi seperti pada
kebanyakan ciliata. Bentuk alur melintang, membagi sel induk menjadi dua sel anak
asimetris, sel anterior (proter) dan posterior (opisthe). Proter mempertahankan aparatus oral,
dan opisthe mengembangkan aparatus baru. Bidang stomatogenik anterior muncul di opis,
yang mengarah ke pembentukan aparatus oral baru, tetapi aparatus oral lama juga dapat
mengalami reorganisasi (37). Organisme renang menunjukkan gerakan tipe putar melalui
silia somatiknya yang dapat memfasilitasi pergerakan melalui isi usus besar.

Reproduksi seksual sebagai konjugasi telah dilaporkan untuk Balantidium, tetapi

informasi tentang detail peristiwa nuklir masih kurang. Dua fisi berurutan (meiosis) terjadi
didahului oleh pembentukan konjugan, baik dengan pembagian yang sama atau tidak sama
(37). Kedua konjugan menempel pada alat oral dan menukar produk mikronuklear meiosis.

Meskipun organisme hidup dalam lingkungan anaerobik, Zaman (80)

mendeskripsikan benda mirip mitokondria dalam mikrograf elektron Balantidium;
sebaliknya, Entamoeba histolytica dan Entamoeba dispar, ditemukan di usus besar manusia,
bersifat anaerobes dan kekurangan mitokondria. Cristae atau tubuli, bagaimanapun,
dilaporkan tidak ada dalam tubuh mirip mitokondria, meningkatkan kemungkinan bahwa
organel ini adalah hidrogenosom (80). Hidrogenosom, mitokondria peninggalan, telah
diidentifikasi di balantidia serta di ciliates anaerob lainnya (25, 27). Komponen sitoplasma
lainnya termasuk retikulum endoplasma, ribosom, dan banyak vakuola yang diisi dengan
partikel makanan. Aparatus Golgi tidak terlihat, tetapi vesikel dari retikulum endoplasma
berfungsi sebagai pengganti vesikula Golgi (49). Mucocysts juga terlihat (61). Dua vakuola
kontraktil, berfungsi sebagai organel osmo-regulator, berdenyut dengan kecepatan rendah
meskipun lingkungan sekitarnya isotonik atau dekat dengannya (79). Undi-

residu gestasi dari vakuola makanan dihilangkan melalui sitoplasma.

Balantidium jocularum, dari surgeonfish herbivora, ditemukan mengandung bakteri

endosimbiotik di makronukleusnya (26). Bakteri itu luar biasa besar, berukuran hingga 4 m
panjangnya, tetapi tampaknya tanpa potensi patogen untuk ciliata. Mereka mungkin
organisme gram positif karena inklusi mirip endospora dalam bakteri. Tidak ada laporan lain
tentang endosimbion dari Balantidium yang muncul.
Kista Balantidium adalah tahap transmisi organisme. Karena dindingnya yang menebal, ia
terlindung dari pengeringan dan tekanan lingkungan lainnya (Gbr. 4). Ini bertahan paling baik
di lingkungan lembab yang terlindung dari sinar matahari langsung. Trofik ciliata dilaporkan
tidak dapat bertahan melewati lambung karena pH cairan lambung yang rendah, tetapi
trofozoit Balantidium yang diinokulasi ke dalam perut marmut telah ditemukan di usus besar
(56). Proses encystment dimulai di usus besar dan rektum inang, dan kista umumnya
ditemukan dalam tinja yang terbentuk (56). Kista, bagaimanapun, tidak diproduksi dalam
kultur balantidia (32, 80), juga tidak diproduksi dalam kasus disentri akut. Upaya untuk
mensimulasikan in vitro lingkungan kolorektal di mana kista terbentuk (resorpsi air dan
peningkatan konsentrasi garam) tidak berhasil dalam menginduksi encystations; makan
berlebihan atau kelaparan juga tidak berhasil (32). Hilangnya kemampuan untuk encyst
terlihat di beberapa protozoa lain (misalnya, amebae tanah) yang dipelihara dalam budidaya,
sebagian karena kondisi pertumbuhan yang kurang optimal dan / atau jumlah yang terbatas
dari nutrisi penting untuk encystment. E. histolytica, agen disentri amuba, menyerupai
Balantidium dalam memproduksi kista dalam tinja yang terbentuk tetapi trofozoit pada tinja
disentri. In vitro encystment dari E. histolytica bergantung pada sejumlah faktor, termasuk
menahan pati beras, komposisi flora bakteri, dan media encystment, dan mungkin
memerlukan protokol yang kompleks untuk menginduksi pembentukan kista (10).

Makanan ciliata terdiri dari bakteri dan partikel makanan yang ada atau melewati usus besar.
Jika kerusakan parah telah terjadi pada dinding usus besar, sel darah merah juga dapat terlihat
pada organisme trofik, serta darah dalam tinja. Ciliata menghasilkan lesi berbentuk labu di
submuskosa, di mana mereka membentuk kelompok yang disebut sarang atau sarang (4).

TAXONOMY AND MOLECULAR BIOLOGY

Taksonomi Protista baru-baru ini direvisi oleh sebuah komite dari International Society of
Protistologists dan sekutu kelompok, berdasarkan kekayaan informasi baru yang telah
terkumpul tentang organisme ini sejak taksonomi "resmi" terakhir diterbitkan pada tahun
1980 (1). Sejak saat itu, pemahaman yang meningkat tentang morfologi ultrastruktur, sifat
dan hubungan biokimia, studi DNA inti dan mitokondria, dan ekologi protista telah
berkembang. Taksonomi yang direvisi tidak menggunakan kategori klasik filum, kelas, ordo,
dll., Untuk memaksimalkan plastisitas taksonomi karena informasi tambahan tentang
hubungan filogenetik, terutama dari studi genom, menjadi tersedia (1).

Balantidium spp. Defined

Definisi berikut didasarkan pada taksonomi baru dan mewakili karakterisasi genus
Balantidium, dari fitur ciliata yang lebih umum hingga fitur genus Balantidium.
Balantidium spp. adalah protozoa binukleat bersilia dengan makro dan mikronuklei (ciri
Ciliophora) yang ditutupi oleh baris seragam dari silia somatik monokinetid, yaitu baris silia
yang timbul dari baris tunggal kinetosom bawah permukaan dan fibril terkaitnya; rongga
mulut anteroventral seperti celah yang tertekan di bawah permukaan (fitur Litostomea); alat
oral dengan silia padat tetapi tidak memiliki membranel oral khusus, dengan gambaran
endosimbiosis pada banyak hewan (mulut “berbulu”; ciri Trichostomatia); alur vestibular
yang mengarah ke aparatus oral (ciri Vestibulifera); alur vestibular kurang dari setengah
panjang tubuh, dengan ciri-ciri hewan yang mirip vertebrata, amfibi, dan inang serangga atau,
dalam beberapa kasus, parasit yang dapat menyerang lapisan usus (ciri dari “famili”
Balantidiidae). Spesies representatif pada mamalia adalah B. coli, B. suis, dan B. caviae.

Molecular Biology

Urutan nukleotida dari dua penelitian di Balantidium ada di file di GenBank, satu
berdasarkan subunit rRNA kecil (AF029763) dan yang kedua berdasarkan spacer 1 dan 2
yang ditranskripsi internal (AF045030) (65, 66, 73). Pengurutan digunakan untuk
membangun pohon filogenetik dengan menempatkan Balantidium coli dengan trichostome
ciliates Isotricha spp. dan Dasytricha spp., tetapi tidak harus dalam subkelompok yang sama
(“ordo” Vestibulifera). Ciliata ini memiliki alat oral cekung tetapi tidak memiliki trikokista
toksik, yang membantu dalam menaklukkan mangsa (51). Sampai saat ini, taksonomi
definitif dari grup menunggu informasi tambahan.

Balantidium coli versus Balantidium suis

Apakah B. coli dari manusia dan B. suis dari babi adalah organisme yang sama? Orang yang
terinfeksi dengan galur babi Balantidium biasanya diasumsikan memiliki infeksi B. coli (72).
Jawabannya menunggu penelitian lebih lanjut tentang DNA organisme tersebut. Meskipun
babi adalah reservoir utama balantidiosis pada manusia, penelitian laboratorium
menunjukkan bahwa manusia tidak mudah terinfeksi B. suis atau, dalam hal ini, B. coli.
Kedua organisme tersebut tampaknya berbeda satu sama lain — satu lebih besar (B. coli) dan
satu lebih kecil (B. suis) —yang merupakan bukti yang cukup bagi sebagian orang untuk
menganggapnya sebagai spesies yang berbeda. Menurut Levine (41), bagaimanapun, isolat
klonal B. coli menunjukkan kedua morfotipe tersebut setelah dipertahankan dalam kultur.
Perbedaan ukuran antara keduanya disebabkan oleh kondisi pertumbuhan ciliates. Jameson
(32) menyukai pandangan bahwa ada satu spesies Balantidium yang terbagi menjadi dua
variasi ukuran. Demikian pula, B. caviae dari marmot dideskripsikan sebagai tidak dapat
dibedakan secara in vitro dari B. suis dari babi (56). Studi difusi agar antigen Balantidium
spp. hanya menemukan perbedaan antigenik kecil antara B. coli dan B. suis (36).

PHYSIOLOGY

Beberapa penelitian telah meneliti metabolisme energi organisme ini. Balantidia sama-sama
mampu bertahan di bawah kondisi anaerobik maupun aerobik. Karbohidrat adalah sumber
energi utama untuk ciliata yang tumbuh in vivo (80).
Dalam studi B. coli yang menggabungkan ultrastruktur dengan sitokimia, peroksisom
diidentifikasi di ciliata. Vesikel ini mengandung peroksidase, suatu enzim yang memberikan
perlindungan dari efek destruktif dari senyawa yang sangat oksidatif, seperti hidrogen
peroksida (60). Perbandingan sitoplasma cili- ates dari babi asimtomatik dan mereka dengan
balantidosis akut dibuat. Peroksisom lebih banyak tetapi lebih kecil (0,6-0,8 􏰁m) di
balantidia dari babi asimtomatik dibandingkan dengan penyakit akut (􏰂0,8 m). Demikian
juga, kandungan asam nukleat (terutama RNA, tetapi juga DNA) dari babi yang bergejala dan
asimtomatik berbeda, dengan yang pertama memiliki lebih banyak kandungan (62).
Perbedaannya mungkin tergantung pada tingkat aktivitas metabolik ciliata dan, dalam kasus
RNA, mungkin menunjukkan sintesis protein yang ditingkatkan. Ciliata dengan kandungan
asam nukleat yang lebih tinggi menghasilkan kultur yang lebih kuat, setidaknya pada tahap
awal pertumbuhan in vitro (62).
Enzim glukosa-6-fosfatase hadir dalam pembuluh darah kecil yang menempel pada retikulum
endoplasma atau di membran itu sendiri (61). Alkali fosfatase ditemukan di korteks ciliata,
membran inti dan siliaris, dan kinetosom serta di vesikel retikulum endoplasma (61). Enzim
fosfatase penting karena perannya dalam membuat glukosa tersedia sebagai sumber energi.
Balantidia tidak menghasilkan racun yang diketahui, tetapi kemampuannya untuk
menghasilkan ulserasi pada dinding usus besar dikaitkan dengan hyaluronidase, enzim yang
mencerna asam hialuronat, komponen dari "lem" yang menahan sel epitel mukosa bersama-
sama (68). Pembubaran kapsul yang mengandung asam Streptococcus hyaluronic grup C dan
pemecahan kalium hyaluronate oleh B. coli hidup diambil sebagai bukti aktivitas
hyaluronidase. Entamoeba histolytica, agen disentri protozoa klasik, menyerang permukaan
mukosa usus besar dan telah lama diklaim.
untuk memiliki aktivitas hyaluronidase. Upaya untuk menunjukkan kehadirannya,
bagaimanapun, menggunakan ekstrak E. histolytica, tidak mendukung klaim tersebut (50).
Dalam kasus B. coli, faktor lain dapat mempengaruhi hasil, termasuk bakteri terkait,
penurunan virulensi (lihat paragraf berikutnya) dalam kultur jangka panjang, regulasi naik
dan turun dari gen virulensi dugaan, dan perbedaan strain. Oleh karena itu, masalah produksi
hialuronidase oleh Balantidium perlu dipelajari lebih lanjut. Levine (41) mencatat bahwa
invasi epitel kolonik oleh Balantidium mungkin sekunder untuk kerusakan yang disebabkan
oleh bakteri usus.
Istilah "virulensi" digunakan di sini sebagai tingkat patogenitas parasit dan melibatkan zat
yang diuraikan oleh patogen yang memfasilitasi infeksi dan penyakit (misalnya, racun, enzim
yang mendorong invasi, dan sifat perekat).

CULTIVATION

Balantidia tersedia dari kotoran babi segar, terutama dari hewan dengan bukti balantidiosis
akut, dan dari rumah jagal. Botol berinsulasi digunakan untuk mengangkut isi usus babi ke
laboratorium. Ada sejumlah upaya awal pemeliharaan atau budidaya in vitro. Media musin
lambung dikembangkan untuk Balantidium dan mempertahankan pertumbuhan selama 30
bulan. Serum pedet dan tepung beras atau tepung beras juga dibutuhkan. Biji pati, jika ada
dalam media kultur, akan dicerna dan berfungsi sebagai sumber karbohidrat (80).
Penambahan gula larut ke media pertumbuhan mendorong pertumbuhan berlebih dari bakteri
yang menyertainya, sedangkan partikel pati secara efisien dicerna dan dicerna oleh ciliates
fagotrofik (10). Sebuah media yang ditentukan dengan sistein HCl dan i-inositol digunakan
untuk percobaan fisikologi jangka pendek dengan organisme, tetapi sedikit hasil yang muncul
dalam literatur (35). Ciliates trofik, bagaimanapun, tidak bertahan dari agitasi dalam upaya
studi manometrik.
Media biphasic dalam tabung sering digunakan dengan agar, kuning telur yang dihancurkan,
atau pantat serum yang dilapisi dengan media nutrisi. Bakteri yang ada dalam sampel dapat
tumbuh berlebih dalam media yang diperkaya, membutuhkan penambahan antibiotik
(misalnya, penicillin-streptomycin) untuk menekan proliferasi bakteri. Saat tumbuh dalam
tabung, balantidia menyukai bagian bawah tabung, di mana kondisinya mikroaerofilik atau
anaerobik. Zaman mempertahankan kultur monoksenik B. coli dengan Escherichia coli,
menggunakan antibiotik untuk mengontrol pertumbuhan berlebih bakteri (80). Media
TYSGM Diamond untuk Entamoeba dan parasit enterik lainnya juga akan mendukung
pertumbuhan xenic (dengan bakteri) dari balantidia (10). Mediumnya mengandung
Trypticase (casein di- gest), ekstrak ragi, serum, dan musin lambung babi. Bubuk pati
ditambahkan ke tabung pada saat inokulasi media. Zaman (80) mencatat bahwa B. suis dari
babi tidak mudah dibudidayakan seperti B. coli dari manusia. Yang lain tampaknya tidak
menemui kesulitan dengan budidaya B. suis (62). Di antara variabel yang terlibat dalam
budidaya adalah media pertumbuhan dan pH (kisaran optimal, 5,4 hingga 8,0) (32), terkait
flora bakteri yang tidak terdefinisi, perbedaan strain, dan perbedaan kebutuhan nutrisi antara
ciliata dari inang yang berbeda.
Dalam kasus banyak patogen yang dipelihara secara in vitro, budidaya yang lama
melemahkan virulensi, dan perjalanan hewan mungkin diperlukan untuk memulihkannya.
Kesulitan dalam menginfeksi hewan laboratorium (mis., Marmot) dan tidak adanya model
penyakit hewan merupakan kendala dalam upaya untuk mempelajari patogenisitas ciliata.
Temperature Range for Growth

Balantidium tumbuh pada suhu antara 20 ° C dan 40 ° C, kisaran yang adaptif untuk
endosimbion mamalia tetapi juga memungkinkan untuk bertahan hidup dan tumbuh di luar
inang (10). Trofic ciliates tidak bertahan lebih dari 24 sampai 48 jam dalam kultur yang
dipertahankan pada suhu lebih dari 40 ° C (12). Organisme trofik dari usus babi telah
dilaporkan bertahan pada suhu kamar dan paparan udara selama 24 jam hingga 10 hari (56).
Tidak ada informasi tentang kemampuan balantidia dari hewan poikilothermic untuk
melakukan transisi ke suhu tubuh mamalia.

HOST-PARASITE INTERACTIONS

Pada babi, seperti pada beberapa manusia dan mamalia lain, Balantidium menginfeksi tetapi
tidak menyebabkan penyakit serius pada saluran pencernaan. Ia dapat tumbuh subur di sana
dalam keseimbangan dengan inangnya tanpa menyebabkan gejala disentri, seperti diare parah
dan tinja berdarah. Masalah dengan masalah gizi buruk, alkoholisme, atau sistem kekebalan
yang terganggu (seperti pada human immunodeficiency virus [HIV] / AIDS, dll.)
keseimbangan mendukung ciliata, yang menyebabkan penyakit (3, 20, 70). Pada penyakit
akut, diare eksplosif dapat terjadi setiap 20 menit (38). Perforasi usus besar juga dapat terjadi
pada penyakit akut, dengan konsekuensi yang mengancam jiwa.

Host bervariasi dalam kerentanan mereka terhadap Balantidium, dan percobaan untuk
menginfeksi manusia mengecewakan (76). Ini mungkin karena virulensi dari strain tertentu
yang digunakan untuk infeksi, kesehatan intrinsik dari inang, dan / atau dosis ciliata yang
diberikan kepada inang. Tidak ada bukti bahwa flora usus manusia lainnya, baik bakteri,
protozoa, atau virus, membuat inang lebih rentan terhadap infeksi. Diketahui, bagaimanapun,
bahwa keberadaan bakteri patogen (misalnya, Salmonella) di usus dapat memperburuk
infeksi dengan menyerang lesi kolon yang disebabkan oleh balantidia (41, 57, 59, 60).

Primata bukan manusia, terutama kera besar dan monyet Dunia Lama, dapat
mengembangkan infeksi Balantidium. Hal ini menjadi perhatian karena beberapa dari hewan
ini adalah spesies yang terancam punah atau dekat dengannya karena penyakit, perambahan
oleh manusia ke habitat alaminya, dan perubahan populasi yang bergantung pada kepadatan.
Orangutan, misalnya, lebih kecil kemungkinannya untuk terinfeksi oleh Balantidium dalam
lingkungan alaminya, sementara mereka yang berada di pusat “rehabilitasi” untuk hewan
yang terluka atau yatim piatu memiliki prevalensi ciliata yang lebih tinggi (34). Alasan untuk
ini termasuk kepadatan yang berlebihan di pusat-pusat tersebut, dengan meningkatnya
tekanan pada individu; kontak dengan manusia dan spesies hewan lain serta organisme
bakteri, virus, dan protozoa yang terkait; dan sumber air yang terkontaminasi oleh kotoran di
area terbatas (34). Di alam liar, kepadatan populasi orangutan adalah 2 individu km􏰃2 (34).

Immune Response
Beberapa penelitian intensif telah dilakukan pada respon imun host terhadap Balantidium.
Satu studi meneliti populasi monyet rhesus macaque di penangkaran dengan dan tanpa
diare kronis (57). Studi tersebut mendeteksi beragam organisme bakteri dan protozoa, serta
virus. Proporsi hewan yang secara signifikan lebih besar dengan diare kronis mengandung
bakteri patogen (Campylobacter spp., Shigella flexneri, dan Yersinia enterocolitica)
dibandingkan hewan tanpa diare. Prevalensi Balantidium adalah 􏰄12% (diperkirakan dari
grafik pada referensi 57). Kehadiran Balantidium di usus besar ternyata bukan penyebab
penyakit. Monyet dengan diare kronis menunjukkan peningkatan produksi interleukin-1􏰅,
interleukin-3, dan tumor necrosis factor alpha yang signifikan, ke tingkat 60 sampai 70% dari
sekitar 20 sampai 30% pada hewan nondiarrheic. Ini tidak selalu karena Balantidium,
bagaimanapun, karena variasi organisme usus lainnya.
Eksperimen untuk menunjukkan respon imun terhadap Balantidium dilakukan oleh Zaman,
yang mempelajari reaksi imobilisasi terhadap Balantidium (78). Menggunakan antibodi anti-
Balantidium yang dibesarkan pada kelinci, serum melumpuhkan ciliata dalam waktu kurang
dari satu menit (titer 1: 4 dan 1: 8); pengenceran yang lebih tinggi membutuhkan waktu lebih
lama untuk melumpuhkan. Serum kelinci yang dilemahkan panas tidak melumpuhkan.
Akhirnya, organisme yang dirawat hancur. Mendemonstrasikan respon humoral terhadap
ciliates pada pasien dengan balantidiosis dengan pewarnaan indirect fluorescent-antibody
(IFA) akan menarik. Dzebenski (18) menguji babi untuk antibodi anti-Balantidium dengan
pewarnaan IFA tetapi mengalami kesulitan dalam mendeteksi aktivitas apa pun dalam serum
babi. Dia menghubungkan kurangnya respon dengan sampel kecil hewan yang diuji dan tidak
adanya bukti invasi jaringan pada hewan yang digunakan.
Ketersediaan tes IFA akan menghindari pemeriksaan sampel tinja yang padat karya (kecuali
untuk validasi) dan mungkin memberikan perkiraan yang lebih baik tentang paparan
Balantidium jika diterapkan pada orang yang tinggal di daerah endemisitas dan kelompok
berisiko.
Populasi dengan paparan Balantidium yang konstan dapat mengembangkan beberapa tingkat
kekebalan (19). Di daerah di mana kontak dengan babi sering terjadi, seperti wilayah
Altiplano di Bolivia, sebagian besar anak sekolah yang diperiksa mengalami infeksi tanpa
gejala, tetapi sedikit yang mengalami diare, menunjukkan resistensi terhadap penyakit
fulminan (19). Dalam wabah balantidiosis di pulau Truk Pasifik Barat (lihat di bawah),
kekebalan mungkin menjadi faktor dalam resolusi yang relatif cepat (diperkirakan 􏰄6
minggu) dari wabah di antara penduduk (72).

Immunosuppression

Individu dengan gangguan kekebalan tampaknya kurang resisten terhadap balantidiosis.

Belum ada studi terpadu, bagaimanapun, untuk menentukan prevalensi balantidia pada host
yang mengalami imunosupresif. Laporan dalam literatur lebih bersifat anekdot. Dua laporan
balantidiosis pada pasien HIV / AIDS menunjukkan Balantidium sebagai patogen dan
oportunis (8, 11).
Ada beberapa laporan dalam literatur tentang Balantidium yang menyebar ke paru-paru,
menyebabkan penyakit mirip pneumonia. Sebagian besar dari infeksi ini telah terjadi pada
orang tua atau orang dengan gangguan sistem imun. Seorang wanita 71 tahun (Yunani)
dengan kanker dubur, diabetes, demam, dan diare intermiten ditemukan memiliki
Balantidium di paru-parunya ketika sekresi bronkus diperiksa sebagai preparasi slide
dudukan basah (70). Meskipun pasien diobati dengan metronidazol, obat pilihan untuk
mengobati balantidiosis, dan beberapa lainnya
antimikroba lainnya, dia meninggal karena serangan jantung. Pemindaian tomografi
terkomputerisasi dan sinar-X menunjukkan lesi paru pada wanita berusia 58 tahun (Yunani)
dengan leukemia yang juga mengalami penurunan berat badan, kelemahan, kram perut, dan
batuk. Sejak infeksi jamur dicurigai, lavage bronchoalveolar dilakukan, dan balantidia
ditemukan dalam cairan pencuci (3). Para penulis mendalilkan bahwa ciliates menyebar
hematogen dari lokasi ulserasi kolon ke paru-paru. Pengobatan antimikroba dengan
metronidazol berhasil mengatasi infeksi.
Infeksi nonpulmonal juga telah berkembang pada pasien dengan imunosupresi. Seorang
tukang daging babi beralkohol berusia 54 tahun (Prancis) dengan diare akut menderita
perforasi usus besar tetapi pulih setelah pengobatan doksisiklin dan kolektomi (20).
Balantidia terdeteksi pada tinja wanita berusia 47 tahun (Turkey) dengan limfoma non-
Hodgkin, disertai nyeri perut dan diare berdarah; dia, juga, berhasil dirawat dengan
metronidazole (75).
Kecuali tukang daging babi di paragraf sebelumnya, pasien lain tidak memiliki kontak
dengan babi dan tinggal di daerah perkotaan. Pasien leukemia juga menerima kortikosteroid
dan kemoterapi, yang mungkin meningkatkan kerentanan terhadap infeksi oportunistik
dengan mematikan respons imun. Sumber infeksi lain yang mungkin adalah konsumsi
sayuran mentah dan / atau makanan yang terkontaminasi oleh kotoran tikus atau secara
mekanis oleh kecoa atau lalat.
Seekor domba Barbary (Korea) dari sebuah taman zoologi mati setelah menunjukkan tanda-
tanda kekurusan, kelesuan, dan kelemahan (9). Pada otopsi, B. coli ditemukan di saluran
getah bening lambung dan di submukosa abomasum hewan. Domba juga terinfeksi coccidian
Eimeria dan cacing parasit. Namun, Balantidia tidak ditemukan di bangku hewan itu.
Dihipotesiskan bahwa balantidia awalnya menginfeksi perut, di mana kerusakan pada
permukaan mukosa oleh invasi yang difasilitasi Eimeria dari limfatik.
Di antara jalur yang mungkin di mana balantidia di dinding usus besar dapat menjajah paru-
paru adalah peredaran darah (sirkuit portal hepatik) atau sistem limfatik (3, 9, 70), perforasi
usus besar dan menyebar melalui rongga peritoneum (70), invasi paru-paru melintasi
diafragma (58), dan kolonisasi naifaring dengan penyebaran ke paru-paru, akibat dari aspirasi
cairan dari rongga mulut (58). Menarik bahwa tidak ada indikasi Balantidium trophic ciliates
atau kista dalam sampel tinja sebagian besar individu ini.

Crossing the Species Barrier: Transfection Attempts

Parasit yang berpindah dari satu spesies ke spesies lainnya menghadapi masalah spesifisitas
spesies, baik untuk inang maupun parasit. Meskipun manusia adalah inang yang rentan
terhadap balantidia, upaya untuk menginfeksi manusia belum berhasil (76). Balantidium tidak
memiliki masalah dalam penularan dari babi ke manusia dalam kondisi yang sesuai
(misalnya, wabah di Truk). Agar transmisi berhasil, akan terlihat bahwa kedekatan dan
kontak terus-menerus antara babi dan manusia adalah faktornya.
Kapsul gelatin yang berisi kotoran manusia dengan ciliates aktif dan kista diberikan kepada
sukarelawan (76). Kapsul berisi 250 trofik ciliates dan 250 kista. Relawan diikuti selama 10
tahun, tetapi tidak ditemukan bukti infeksi berdasarkan pemeriksaan tinja. Penelitian ini
mungkin bekas
cenderung mendeteksi infeksi asimtomatik atau samar yang tidak terlihat pada sampel tinja
dari para sukarelawan. Dalam studi lain, homogenate tinja manusia yang mengandung jumlah
kista B. coli yang dianggap lebih besar (1,2 􏰆 104 sampai 4,8 􏰆 104) digunakan untuk
menginfeksi anak babi dan monyet (74). Diare parah terjadi pada sekitar setengah dari anak
babi (4 dari 10) dan pada monyet yang telah diobati dengan hidrokortison (2 dari 4). Hewan
lain menderita diare sedang (anak babi) atau asimtomatik (monyet).
Upaya juga dilakukan untuk menginfeksi marmut dengan menggunakan porcine balantidia
(56). Ciliata yang dipanen dari kultur, mengandung butiran pati sebagai penanda, disuntikkan
ke dalam perut marmot. Ciliata berisi pati kemudian ditemukan di kerongkongan dan
sekumnya. Upaya kedua memindahkan ciliates langsung dari babi dengan menggunakan
tabung lambung, dan trofik ciliates terdeteksi di ileum, jejunum, dan sekum. Kedua hewan
tersebut mati segera setelah terinfeksi sebagai akibat dari prosedur eksperimental.

DISEASE POTENTIAL

Balantidiosis memiliki berbagai gejala klinis ringan sampai berat. Tiga manifestasi klinis
balantidiosis berikut dapat terjadi (71): (i) host asimtomatik yang merupakan pembawa
penyakit dan berfungsi sebagai reservoir infeksi di masyarakat; (ii) infeksi kronis yang
muncul dengan diare non-darah, kram, halitosis, dan nyeri perut sekunder akibat invasi
trofozoit ke usus besar (71, 75); dan (iii) pasien dengan balantidiosis fulminan yang
mengeluarkan kotoran berlendir dan berlendir.
Presentasi B. coli yang paling parah terjadi dengan penurunan berat badan, tenesmus, dan
tinja berdarah (71). Perdarahan usus dan perforasi juga dapat terjadi dan dimediasi oleh
produksi enzim proteolitik B. coli (3). Bukti langsung keberadaan enzim proteolitik kurang,
tetapi proteolisis umumnya diasumsikan menjadi faktor dalam mencerna lapisan mukosa usus
besar dan memfasilitasi invasi jaringan, pembentukan abses, ulserasi, dan perforasi usus (3).
Entamoeba histolytica, yang memiliki pola patogen yang serupa, telah terbukti memiliki dan
mensekresikan sistein, serin, aspartik, dan metalo-protease, beberapa di antaranya dapat
menargetkan lapisan lendir dinding usus dan membantu penetrasi lapisan di bawahnya.
jaringan (43, 69).
Perdarahan dan perforasi dilaporkan untuk kasus fatal infeksi B. coli (17). Balantidiosis
fulminan memiliki tingkat kematian kasus 30% (19). Vasquez dan Vidal (71)
menggambarkan kasus seorang peternak babi berusia 60 tahun dengan kerusakan pancolonik
dan perforasi mikro yang meninggal meskipun dengan pengobatan antiparasit. Kasus
balantidiosis fatal lainnya terjadi pada seorang peternak babi berusia 63 tahun, yang
meninggal karena disentri dan perdarahan berikutnya setelah 8 hari; otopsi mengungkapkan
kolitis ulserativa (54). Kasus fatal balantidiosis juga telah dikaitkan dengan sepsis sekunder
akibat penyakit usus (51, 58). Seorang gadis malnutrisi 2 tahun dengan malformasi anorektal
yang didiagnosis dengan balantidiosis mengembangkan syok septik dan meninggal meskipun
pengobatan antimikroba dengan ampisilin dan amikasin untuk sepsis dan metronidazole
untuk balantidiosis (7).
Meskipun usus adalah tempat tersering penyakit B. coli, ada tempat infeksi di luar usus. Ini
termasuk usus buntu tetapi jarang hati (16). Dodd (16) melaporkan kembali kasus seorang
anak berusia 16 tahun yang mengalami sakit perut, demam, dan peningkatan jumlah sel darah
putih dan yang memiliki apendiks gangren. Pemeriksaan patologis apendiks mengungkapkan
peradangan, ulserasi, nekrosis, dan trofozoit B. coli (16). Situs infeksi saluran kemih,
termasuk infeksi rahim, vaginitis, dan sistitis, diperkirakan terjadi melalui penyebaran
langsung dari daerah anus atau sekunder dari fistula rektovaginal yang dibuat dari infeksi B.
coli (58). Infeksi paru-paru dengan Balantidium jarang terjadi tetapi perlu diperhatikan.
Infeksi paru-paru nekrosis dilaporkan untuk seorang petani organik berusia 42 tahun yang
secara rutin menggunakan kotoran babi untuk menyuburkan sayurannya, mungkin sebagai
akibat dari aerosoling kotoran dan menghirup kista yang terbawa udara (58). Penularan kista
melalui udara tidak mungkin terjadi. Kista Balantidium berukuran besar dan tidak akan
terbawa dalam jarak yang jauh, baik melalui aliran udara maupun dalam tetesan air. Jadi,
infeksi melalui penghirupan akan membutuhkan kontak langsung dengan tetesan aerosol.
Factors Contributing to Disease

Status nutrisi, flora bakteri usus, parasit load, achlorhydria, alkoholisme, atau penyakit kronis
dapat mempengaruhi tingkat keparahan penyakit (19). Seperti disebutkan sebelumnya,
beberapa tingkat kekebalan mungkin ada pada populasi yang terpapar Balantidium secara
teratur (19, 72).

EPIDEMIOLOGY

Infeksi B. coli jarang terjadi pada manusia meskipun berpotensi menyebar ke seluruh dunia.
Organisme ini, meskipun bersifat patogen, memiliki virulensi rendah. Prevalensi di seluruh
dunia diperkirakan 0,02 hingga 1% (19), tetapi sangat bervariasi menurut lokasi geografis (3).
Wilayah dengan prevalensi tinggi meliputi wilayah Amerika Latin, Filipina, Papua Nugini
dan Irian Barat, serta wilayah Timur Tengah (63, 75). Di New Guinea, tingkat penularan di
antara peternak babi setinggi 28% (53), dan di daerah Altiplano di Bolivia, tingkat
balantidiosis berkisar antara 6 dan 29% (19).
Faktor utama yang menyebabkan balantidiosis manusia termasuk (i) kontak dekat antara babi
dan manusia, (ii) kurangnya pembuangan limbah yang tepat sehingga kotoran babi dan
manusia mencemari sumber air minum (misalnya, sumur dan sungai) dan makanan, dan (iii)
kondisi iklim subtropis dan / atau tropis (misalnya, kehangatan dan kelembaban) yang
mendukung kelangsungan hidup kista. Balantidia, bagaimanapun, beradaptasi dengan kondisi
yang kurang dari ideal, sebagaimana dibuktikan oleh kemampuan mereka untuk menginfeksi
inang yang dikompromikan yang tinggal di pengaturan perkotaan dan untuk bertahan hidup
dalam babi di lokasi nontropis jelas, seperti Denmark (31) dan Polandia (62). Penularan dari
manusia ke manusia melalui jalur fecal-oral dapat terjadi seperti penyakit enterik lainnya.

Outbreaks of Balantidiosis

air dari sungai dan sumur yang terkontaminasi kotoran babi dan manusia, mengakibatkan
balantidiosis pada 110 orang di pulau itu, serta peningkatan infeksi E. histolytica dan Ascaris
(72). Baik usia maupun jenis kelamin tidak menjadi faktor dalam infeksi dan penyakit, karena
tampaknya merupakan penularan "normal" di daerah endemisitas. Gejala penyakit muncul
rata-rata 􏰄6 hari (kisaran, 0 sampai 27 hari) sebelum diagnosis laboratorium dibuat dengan
pemeriksaan tinja (72).
Dalam populasi institusi (rumah sakit jiwa, penjara, dan rumah sakit jiwa yatim piatu),
dimana babi merupakan sumber infeksi yang tidak mungkin, wabah adalah hasil dari
pembawa asimtomatik dan kesulitan yang terlibat dalam menjaga kontrol higienis (6). Kasus
yang berkembang di daerah perkotaan umumnya terjadi pada pejamu yang kekebalannya
lemah dan merupakan wabah yang dapat sembuh sendiri (3, 9, 20, 70, 75).
Flora bakteri inang dapat mempengaruhi kerentanan dan perjalanan infeksinya, terutama jika
bakteri patogen atau berpotensi patogen ditemukan di dalam usus. Ini telah menjadi kasus
primata bukan manusia (57) dan mendukung peran sekunder Balantidium dalam
menyebabkan penyakit (41, 59, 62).

Virulence versus Avirulence in Balantidium

Apakah ada strain B. coli dan B. suis yang virulen dan avirulen? Faktor apa yang memicu
wabah balantidiosis di Truk yang dijelaskan di atas? Karena prevalensi Balantidium dalam
populasi rendah sebelum topan melanda pulau itu, Walzer et al. (72) mendalilkan bahwa
sumber penularannya adalah babi daripada manusia.
Secara teori, strain ganas yang memasuki suatu populasi, baik dari air yang terkontaminasi
atau kontak manusia atau babi, kemungkinan merupakan sumber wabah penyakit.
Sebaliknya, jenis avirulen tidak efektif dalam menyebabkan penyakit atau menyebabkan
infeksi tanpa gejala. Tetapi tidak ada bukti untuk dikotomi seperti itu di balantidia yang
tersedia. Manusia tidak mudah terinfeksi, dan prevalensi Balantidium di antara manusia
(diperkirakan 1% di seluruh dunia) lebih rendah daripada babi, yang bisa mencapai 100%
pada populasi babi yang disurvei (31). Distribusi Entamoeba histolytica patogenik dan dispar
E. yang mirip non-patogenik pada populasi manusia membantu menjelaskan anomali orang
yang memiliki entamoeba dalam tinja tanpa gejala penyakit invasif (15). Lebih banyak orang
yang terinfeksi E. dispar secara asimtomatik dibandingkan dengan organisme patogen E.
histolytica. Di antara mereka yang didiagnosis memiliki Entamoeba di tinja mereka, hanya 10
hingga 20% yang menunjukkan penyakit diare. Lebih lanjut, bahkan organisme avirulen E.
dispar dapat mengikis dinding usus besar dan menyebabkan gejala seperti kembung dan kram
(15).

PREVALENCE OF BALANTIDIUM COLI Infections in Nonhuman Mammals

Meskipun babi merupakan sumber utama balantidiosis, sejumlah spesies mamalia lain telah
ditemukan menyimpan ciliata. Dalam sebuah penelitian yang dilakukan di Jepang dengan
sampel kotoran dari 56 spesies mamalia, 6 ditemukan mengandung ciliata (49). Spesies ini
sebagian besar adalah primata bukan manusia tetapi juga termasuk babi hutan. Hewan
pengerat dan karnivora (kucing dan anjing) dinyatakan negatif. Dari sejumlah kecil infeksi
yang ditemukan, Nakau-chi (49) menyimpulkan bahwa penyakit tersebut bukan merupakan
masalah kesehatan hewan di Jepang.
Babi. Penelitian yang telah meneliti prevalensi Balantidium pada babi di Amerika Serikat
masih sedikit. Morris dkk. (47) mempelajari parasit usus babi, termasuk B. coli, dari
peternakan babi Oklahoma. Balantidium terdeteksi pada 55,1% babi yang diperiksa, dengan
babi dewasa memiliki prevalensi yang lebih tinggi (18,6%) daripada shoats (14,6%) dan babi
menyusui (5%). Babi di padang rumput atau tanah memiliki persentase balantidia yang lebih
tinggi (16,4%) daripada babi yang dipelihara di atas bilah kayu (13,2%) atau di atas
permukaan semen (7,4%) (36). Sebuah studi tentang babi di Georgia selatan menemukan
prevalensi B. suis yang lebih tinggi pada babi yang sedang hamil daripada pada hewan
menyusui, tetapi perbedaan dikaitkan dengan lokasi (unit yang berbeda) di mana babi
dikurung dan perbedaan usia (45). Babi yang disapih negatif untuk balantidia tetapi segera
menjadi terinfeksi baik dari induknya atau dari kapropi sisa kotoran di kandang
penampungan. Secara umum, bagaimanapun, prevalensi meningkat pada babi seiring
bertambahnya usia, seperti yang juga ditunjukkan dalam survei Oklahoma.
Dalam dua laporan dari Eropa, prevalensi Balantidium pada babi dari peternakan penelitian
Denmark meningkat dari 57% untuk anak babi yang menyusui menjadi 100% untuk sebagian
besar kelompok umur lainnya (31). Dalam sebuah survei terhadap 15 dari 20 peternakan babi
(n = 514 sampel kotoran) di Jerman, prevalensi infeksi adalah 60% pada babi yang menyusui
(13).
Babi hutan di pedesaan Iran Barat adalah reservoir untuk Balantidium, dan sejak babi hutan
mengais peternakan, Solaymani-Mohammadi dkk. (63) meneliti babi hutan untuk menilai
potensi penyebaran ciliata ke ternak dan manusia. Enam puluh tujuh persen hewan terinfeksi,
dengan betina dan hewan yang lebih tua membawa beban parasit yang lebih berat daripada
jantan dan babi hutan yang lebih muda. Karena babi dilarang untuk Muslim, beternak babi di
Iran bukanlah faktor penting dalam penularan zoonosis, dan kasus yang terjadi diasumsikan
sebagai akibat penularan dari manusia ke manusia. Sebuah studi tentang bahan tinja dari 292
babi liar di daerah tangkapan air di barat daya Australia mengidentifikasi 10 kasus positif
(3%) pada populasi yang berbeda secara genetik (29). Infeksi tidak terdistribusi secara
seragam di antara semua kelompok genetik; sebagian besar babi yang terinfeksi (sembilan
hewan) berasal dari satu subpopulasi genetik. Balantidium jarang atau tidak ada dari
subkelompok lain. Disimpulkan bahwa babi liar menimbulkan ancaman kesehatan
masyarakat terhadap persediaan air minum, karena hewan-hewan tersebut berkubang di anak
sungai yang masuk ke penampungan yang menyediakan air untuk pemerintah kota setempat.
Simian dan kera. Sebuah penelitian terhadap 910 sampel tinja dari 222 primata bukan
manusia yang dikurung dalam kelompok dilakukan di empat kebun binatang di Belgia (40).
Entamoeba spp. dan Giar- dia adalah endokommensal yang paling umum, dengan tingkat
infeksi masing-masing 44% dan 41%, dan Balantidium terdeteksi di 13% sampel tinja,
sebagian besar dari monyet Dunia Lama (kera jambul Celebes, mandrills, dan hamadr). - yas
babun); prosimian (misalnya lemur) dan monkey Dunia Baru tidak terinfeksi. Jadi, meskipun
infeksi ciliata ditemukan pada beberapa kelompok, itu bukan masalah yang meluas pada
populasi kebun binatang. Kejadiannya di monyet Dunia Lama mungkin berhubungan dengan
simian ini menghabiskan lebih banyak waktu di tanah daripada hewan lain dan lebih mungkin
untuk bersentuhan dengan kotoran yang mengandung kista Balantidium (40).
Monyet rhesus menyusui di pusat penelitian dipelajari untuk produksi susu (30). Hewan
dengan infeksi B. coli
tions menghasilkan susu dengan kandungan lemak lebih rendah dibandingkan pada hewan
tanpa B. coli. Lebih lanjut, semakin berat infeksinya, semakin sedikit lemak di dalam susu
(sekitar 6,5% pada hewan “bersih” versus 4,2% pada hewan dengan infeksi berat). Namun,
konsentrasi lemak yang lebih rendah tidak memengaruhi berat badan bayi.
Babun (Papio doguera) yang ditangkap di alam liar di Kenya menjadi dasar untuk studi
protozoa usus (48). Pada saat penangkapan, 63% hewan menyimpan Balantidium, protozoon
yang paling sering ditemukan. Setelah pemindahan dan penangkaran di Amerika Serikat
selama satu setengah tahun, tidak ada hewan yang terinfeksi, meskipun sebagian besar
protozoa usus lainnya (misalnya, Ent- amoeba spp.) Tidak berkurang jumlahnya.
Sebuah survei komparatif parasit semicaptive (di pusat rehabilitasi) versus orangutan yang
berkeliaran bebas di Sabah, Malaysia, menemukan bahwa prevalensi B. coli adalah 14% pada
kelompok free-range, sementara itu 42% pada kelompok semicaptive. hewan muda (34).
Amfibi. Sejumlah spesies Balantidium telah dideskripsikan dari amfibi (misalnya, spesies
Rana, Xenopus, dan Bufo). Temuan terbaru oleh Li et al. menunjukkan bahwa Balantidium
terjadi pada kotoran salamander Cina raksasa (42). Sebuah spesies baru, Balantidium
andianusis, dideskripsikan dari seekor hewan; spesies kedua dari salamander, Balantidium
sinensis, sebelumnya telah dideskripsikan dari katak. Dasar identifikasi ke tingkat spesies
adalah pengukuran rinci alat oral, panjang, lebar, dll.

Infections in Humans

Prevalensi balantidiosis manusia lebih tinggi pada populasi di daerah endemisitas yang
berhubungan dekat dengan babi atau kotoran babi, seperti petani dan pekerja di rumah potong
hewan (51, 58). Kontak antara manusia dan babi diperlukan tetapi tidak cukup untuk
menyebabkan penyakit. Faktor lain harus diperhitungkan, seperti (i) faktor host, termasuk
resistensi dan / atau kemungkinan imunitas; dan (ii) agen etiologi itu sendiri dan
kemampuannya untuk menyerang jaringan pejamu.
Balantidiosis adalah penyakit manusia yang jarang terjadi yang sebagian besar terbatas pada
daerah tropis dan subtropis karena standar sanitasi, kondisi iklim, dan adat istiadat budaya.
Faktor utama dalam penyebaran penyakit ke manusia adalah keberadaan babi yang terinfeksi
dan sedikit atau bahkan tidak ada cara untuk membuang kotoran hewan dan manusia. Ini
adalah penyakit di daerah pedesaan yang miskin di mana orang cenderung tinggal di dekat
ternak mereka, dengan rumah mereka menawarkan perlindungan tidak hanya untuk diri
mereka sendiri tetapi juga untuk hewan peliharaan mereka. Pergaulan yang erat antara
manusia dan babi yang menyebabkan infeksi. Babi mengeluarkan kista Balantidium dalam
kotorannya, yang dapat mencemari sumur dan air tanah, berfungsi sebagai kendaraan
penularan parasit.
Dalam survei terhadap 325 penyakit yang ditularkan melalui air di Amerika Utara dan Eropa,
infeksi Balantidium menyumbang 0,3% (n 􏰇 1) dari wabah (33).
Sebuah studi komprehensif sampel tinja dari 2.000 anak India Aymara dari wilayah Altiplano
Bolivia menemukan infeksi luas dengan balantidia tetapi tingkat penyakit fulminan rendah di
antara anak-anak (19). Prevalensi keseluruhan B. coli adalah 1,2% (kisaran 1,0 sampai 5,3%).
Lebih dari separuh babi (n = 50) di komunitas yang sama terinfeksi balantidia, sebagaimana
ditentukan dengan pemeriksaan sampel tinja. Sepertiga dari anak-anak dalam survei
menunjukkan pertumbuhan kerdil akibat kekurangan gizi kronis. Penulis penelitian
menyimpulkan bahwa anak-anak adalah pembawa balantidia tanpa gejala tetapi menunjukkan
konsekuensi dari infeksi jangka panjang.
Area endemisitas. Daerah endemisitas adalah daerah di mana balantidiosis merupakan
ancaman yang selalu ada. Termasuk di antaranya adalah Filipina, sebagian Papua Nugini dan
Irian Barat (Irian Jaya) di Pasifik Barat, dan daerah pedesaan Amerika Selatan. Sebagaimana
dijelaskan di atas, kondisi penyebaran penyakit adalah kontak dekat dengan babi dan air yang
terkontaminasi oleh kotoran manusia dan babi. Suhu tropis dan kelembaban tinggi
mendukung kelangsungan hidup kista Balantidium yang diekskresikan dalam kotoran babi
atau manusia. Penyakit ini juga banyak ditemukan di dataran tinggi Papua Nugini dan Irian
Jaya yang suhunya lebih dingin daripada di dataran rendah. Karena suhu dataran tinggi, babi
sering mencari perlindungan dan kehangatan di habitat manusia. Studi prevalensi berdasarkan
survei yang dilakukan pada tahun 1950-an dan seterusnya telah menyebutkan angka 28%,
20%, 11%, dan belakangan ini (1970-an), 1,7%, hanya di 3 dari total 60 desa (53) . Studi lain
menemukan tingkat prevalensi 􏰈1% hingga 20% di antara orang-orang di Dataran Tinggi
Tengah Papua Nugini (5). Infeksi pada wanita dua kali lebih umum dari pada pria karena
wanita cenderung pada babi.
Jalur lain yang mungkin untuk penularan. Balantidiosis adalah penyakit kosmopolitan dengan
potensi untuk berkembang hampir di mana saja. Ketiadaan babi dalam masyarakat Muslim
yang ketat membuat penularan dari manusia ke manusia lebih mungkin terjadi. Tikus
mungkin pembawa Balantidium, tetapi tidak diketahui apakah tikus spesies Balantidium
dapat menginfeksi manusia. Kecoa, yang memiliki spesies Balantidium sendiri, dapat
berfungsi sebagai agen mekanis penularan dari kotoran ke makanan (67).
Lumpur limbah dapat menjadi sumber infeksi lain. Lumpur aktif, produk sampingan dari
pengolahan limbah, dapat mengandung parasit bakteri, protozoa, dan metazoa dan berpotensi
mengancam kesehatan jika diaplikasikan sebagai pupuk. Seperti halnya di Bahrain (Teluk
Arab), di mana lumpur ditemukan mengandung balantidia (kisaran 66 hingga 528 ml􏰃 1,
dengan rata-rata 234 ml􏰃 1). Asal usul balantidia tetap tidak pasti, karena baik babi maupun
monyet, kedua sumber yang mungkin, tidak ditemukan di negara tersebut. Terjadinya ciliata
tampaknya merupakan kejadian satu kali, karena ciliata tidak ditemukan dalam sampel
lumpur berikutnya (2).
Faktor risiko. Faktor risiko utama bagi manusia adalah kontak langsung dengan babi. Hal ini
terutama terjadi di daerah endemisitas (misalnya, Papua Nugini), di mana babi disimpan di
tempat yang kotor; kotoran babi dan manusia berserakan tanpa pandang bulu, memungkinkan
tercemarnya sumber air; dan penduduk mungkin menderita malnutrisi kronis atau faktor
predisposisi lainnya, seperti infeksi parasit. Kerumunan di tempat tinggal dapat memfasilitasi
penyebaran infeksi. Resiko lainnya adalah pekerja di rumah potong hewan dimana usus babi
ditangani. Peternak yang menangani kotoran babi berisiko tertular infeksi. Mengingat jumlah
simian yang membawa balantidia, penjaga kebun binatang adalah kelompok serupa lainnya,
tetapi berisiko rendah atau dapat dikendalikan. Demikian pula, dokter hewan dan mahasiswa
kedokteran hewan yang menangani babi yang sakit berisiko terinfeksi.
Balantidiosis institusional. Baik penghuni maupun pekerja di rumah sakit jiwa, panti asuhan,
dan penjara merupakan kandidat potensial untuk balantidiosis. Sebuah studi dari empat
institusi mental di Italia meneliti prevalensi parasit dalam sampel tinja dari 238
warga (24). Sekitar 13 parasit berbeda, kebanyakan protozoa, termasuk B. coli, ditemukan
dalam sampel tinja. B. coli dan organisme yang lebih umum Cryptosporidium parvum
terdeteksi di 9,2% penduduk. Sebuah studi yang dilakukan di Amerika Serikat menemukan
5% kejadian infeksi B. coli di rumah sakit jiwa, dan ini tampaknya meningkat seiring dengan
lama tinggal (77). Kebersihan yang buruk di antara penghuni panti mental dikaitkan dengan
penyebaran parasit di tangan, peralatan makan, dan piring serta dengan praktik pica,
coprophagy, dan geophagy. Kesimpulannya adalah bahwa pengawasan higienis dan terapi
antimikroba diperlukan di fasilitas tersebut untuk membatasi penyebaran parasit di antara
penghuni institusi.

LABORATORY DIAGNOSIS

Karena ukurannya yang besar dan motilitas spiral, balantidia dapat dengan mudah dikenali
dalam preparasi slide pemasangan basah, bahkan pada perbesaran rendah (􏰆100). Ini adalah
kasus dengan sampel feses diare yang baru dikumpulkan, yang kemungkinan mengandung
trofik ciliates yang berenang secara aktif, serta cairan pencuci bronkhoalveolar. Sampel feses
untuk pemeriksaan harus dikumpulkan selama beberapa hari karena ekskresi parasit bisa
tidak menentu. Tahapan kista lebih sering terjadi pada tinja yang terbentuk. Untuk mencari
kista, sebagian dari feses yang terbentuk dipecah dalam larutan garam atau fiksatif buffer
fosfat (formalin 10% buffer fosfat atau alkohol polivinil) dan disaring secara kasar melalui
kain kasa atau saringan untuk menghilangkan serpihan besar dari kotoran. Cairan yang
dihasilkan dapat diperiksa secara mikroskopis untuk mencari kista pada tinja yang terbentuk
atau untuk trofozoit pada tinja diare. Sebuah mikroskop fase kontras berguna untuk melihat
struktur internal hidup yang tidak ternoda atau ciliata tetap. Pewarnaan dapat dilakukan
dengan menggunakan iodium Lugol (pengenceran 1: 5 hingga 1: 100), tetapi noda semakin
terkonsentrasi secara progresif di sitoplasma, mengaburkan detail seperti makronukleus. Hal
yang sama berlaku untuk noda permanen, seperti hematoxylin-eosin, karena sel dapat
menyerap noda berlebih, mengaburkan semua detail internal. Kista yang sangat bernoda
dapat disalahartikan sebagai sel telur cacing, yang menyebabkan kesalahan diagnosis. Biopsi
usus besar, jika dilakukan, diikuti dengan pewarnaan hematoksilin-eosin pada bagian yang
mungkin berguna dalam mengevaluasi tingkat kerusakan dinding (Gbr. 4). Metode
konsentrasi parasit dari sampel feses agar lebih mudah ditemukan, meliputi sedimentasi dan
flotasi (21). Karena balantidiosis adalah penyakit langka di negara berkembang, kebanyakan
teknisi biasanya tidak mencari trofozoit atau kista Balantidium dalam memeriksa sampel
tinja. Oleh karena itu, sangat penting bahwa balantidosis dipertimbangkan sebagai
kemungkinan untuk pasien dari daerah endemisitas dan pelancong yang kembali dari daerah
tersebut. Jumlah balantidia dalam sampel tinja mungkin tinggi; 1.230 organ- isme g􏰃1 feses
dilaporkan untuk kotoran simpanse di Jepang (49). Sebuah penelitian di Denmark tentang
babi di sebuah peternakan penelitian menemukan rata-rata 865 kista g􏰃1 kotoran dari babi
berusia 28 hingga 􏰂52 minggu (31).
Pulmonary Infections

Mendiagnosis infeksi paru-paru dengan B. coli dapat menimbulkan masalah karena

kemungkinan kebingungan antara sel epitel bersilia (CEC) dan balantidia trofik. Cairan
pencuci bronchoalveolar yang mengandung Balantidium telah dilaporkan (3, 58, 70) tetapi
mungkin juga mengandung KTK motil dari trakea yang dapat salah kaprah. untuk ciliates di
tunggangan basah. CEC memiliki silia yang relatif sedikit pada permukaannya dibandingkan
dengan permukaan balantidia bersilia seragam, dan silia dapat menggumpal dalam kasus sel
epitel kolumar; KTK lebih kecil (􏰈30 􏰁m) daripada balantidia (150 hingga 200 􏰁m),
memanjang daripada bulat telur, dan lebih cenderung berenang tanpa tujuan dalam lingkaran,
tidak seperti gerakan spiral yang diucapkan ciliata (14, 28). Penggunaan mikroskop fase
kontras dapat membantu untuk memvisualisasikan fitur Balantidium, seperti aparatus oral,
ciliation somatik seragam, dan inti makro. Selama pencarian virus pernafasan syncytial di
nasofaring bayi, sel bersilia yang tidak biasa terlihat di tunggangan basah dan awalnya
dianggap parasit, kemungkinan besar B. coli. Pemeriksaan selanjutnya setelah pewarnaan
menunjukkan distribusi siliaris di sepanjang salah satu tepi sel dan mengidentifikasi sel
sebagai ciliocytophthoria, fragmen degeneratif sel epitel (28). KTK juga dapat dibingungkan
dengan patogen motil lainnya, dalam hal ini tahap flagelata dari ameboflagellate Naegleria
fowleri dalam sampel cairan serebrospinal (14).

Balantidiosis versus “Dysentery”

Sebagian besar kasus disentri, apa pun penyebabnya, termasuk disentri balantidial, amuba,
dan bakterial, muncul dengan profil klinis yang serupa, termasuk nyeri perut dan diare yang
menyebabkan dehidrasi dan tinja berdarah. Balantidosis di luar daerah endemisitas relatif
jarang; amebiosis lebih mungkin ditemui, terutama pada pelancong dari negara maju yang
mengunjungi daerah-daerah di dunia dengan sanitasi yang buruk dan air minum yang
terkontaminasi. Riwayat perjalanan pasien dapat membantu dalam membuat diagnosis awal.
Disentri basiler adalah penyakit kesehatan masyarakat yang konstan dan utama di negara
maju dan terbelakang, dengan air dan makanan yang terkontaminasi dan penjamah makanan
tanpa gejala yang terlibat dalam penularan penyakit. Diagnosis dibuat dengan menggunakan
agars yang berbeda atau selektif atau sistem identifikasi manual atau otomatis. Di antara
diagnosis banding penyakit disentri adalah kolitis ulserativa, divertikulosis, dan penyakit
radang usus.
Organisme kistik E. histolytica, ditemukan dalam tinja yang terbentuk, berukuran 10 sampai
20 m dan memiliki nukleus dengan endosom sentral kecil dan kromatin perifer yang
terhubung ke endosom oleh jaringan fibrillar yang halus. Empat inti merupakan ciri khas dari
kista yang matang. Badan kromatoid berbentuk klub yang mengandung RNA terlihat pada
kista yang baru terbentuk tetapi menghilang seiring bertambahnya usia kista. Mungkin ada
kista ameba lain, seperti E. dispar dan E. coli, keduanya merupakan komensal tidak
berbahaya yang dapat disalahartikan sebagai E. histolytica, di dalam tinja. Kista balantidium
lebih besar (40 hingga 60 m) daripada kista ameba dan bersifat binukleat (makro dan
mikronuklei), dan terkadang organisme trofik dapat terlihat berputar di dalam dinding kista
karena aktivitas siliaris.
Kedua organisme tersebut ditemukan dalam keadaan trofik pada tinja diare. Balantidia di
tunggangan basah adalah perenang aktif dengan sililiasi seragam dan pola renang spiral.
Trophic Entamoeba dapat dilihat bergerak pada permukaan slide dengan menggunakan
pseudopoda ektoplasma anterior dan lebih kecil (diameter 􏰄25 􏰁m) dari Balantidium.
Vakuola makanan yang mengandung eritrosit membedakan trofik E. histolytica dari amuba
lain dalam tinja. Kedua organisme trofik terlihat secara optimal dalam feses yang baru
dikumpulkan yang belum didinginkan atau diizinkan duduk di bangku laboratorium selama
berjam-jam.

Balantidium and Laboratory Infection

Di negara maju, sampel tinja yang mengandung balantidia tidak biasa, dan risiko infeksi
laboratorium sangat rendah. Tidak ada infeksi yang didapat di laboratorium yang pernah
dilaporkan. Karena kista lebih berisiko daripada ciliata trofik, tindakan pencegahan harus
diambil dalam menangani babi yang terbentuk atau kotoran manusia yang mungkin
mengandung kista. Jumlah kista dalam sampel tinja mungkin sedemikian rupa sehingga
sejumlah kecil bahan bisa sangat infektif. Kista juga dapat bertahan hidup saat dikeringkan di
atas bangku, instrumen, dan permukaan laboratorium lainnya. Sodium hipoklorit (1%) adalah
disinfektan yang efektif (55). Prosedur yang menghasilkan aerosol harus dihindari. Sarung
tangan dan jas laboratorium adalah pakaian pelindung yang sesuai. Tindakan pencegahan bio-
keamanan tingkat 2 direkomendasikan.

PREVENTION OF INFECTION

Cara terbaik untuk melindungi populasi manusia dari balantidiosis adalah dengan
menyediakan sumber air bersih yang tidak tercemar untuk minum dan keperluan lainnya.
Klorin, pada konsentrasi yang biasanya digunakan untuk memastikan keamanan air, tidak
efektif melawan kista Balantidium. Babi tidak boleh diizinkan untuk berkeliaran di dalam dan
di sekitar aliran feeder atau sungai yang mengalir ke waduk yang digunakan untuk
menyediakan pasokan air kota (29). Demikian pula, penyebaran lumpur dari pengolahan
limbah sebagai pupuk dapat menyebabkan kontaminasi hasil atau sumber air dengan kista
balantidia (2). Babi seharusnya tidak memiliki akses ke area tempat tanaman dibesarkan.
Dilihat dari terjadinya balantidiosis pada individu dengan imunosupresi yang tinggal di
perkotaan, terdapat sumber infeksi tambahan selain penularan dari babi ke manusia. Beternak
babi bebas Balantidium adalah tujuan yang tidak realistis. Anak babi terinfeksi dari induknya
atau, jika bukan itu, melalui coprophagy.

ANTIMICROBIAL THERAPY

Tetrasiklin dan metronidazol adalah pengobatan pilihan untuk infeksi Balantidium manusia.
Sejumlah regimen dosis dan durasi pengobatan yang berbeda ada dalam literatur (3, 20, 23,
75). Untuk metronidazol (Flagyl), pengobatan biasanya 5 hari (dosis dewasa, 750 mg tiga kali
sehari; dosis pediatrik, 35 sampai 50 mg kg berat badan􏰃1 hari􏰃1 dalam tiga dosis [dosis
maksimum, 2 g ]), berbeda dengan pengobatan tetrasiklin (dosis dewasa, 500 mg empat kali
sehari; dosis pediatrik, 40 mg kg􏰃1 dalam empat dosis) selama 10 hari. Iodoquinol, untuk
kursus pengobatan 20 hari (dosis dewasa, 650 mg tiga kali sehari; dosis pediatrik, 40 mg
kg􏰃1 dosis􏰃1 dalam tiga dosis), dan doksisiklin adalah alternatif (3, 58). Ada beberapa bukti
bahwa nitazoxanide (Alinia), obat antiparasit dan antihelminthic spektrum luas, mungkin
merupakan pengobatan lain untuk balantidosis (52). Pembaca mungkin ingin berkonsultasi
dengan The Medical Letter on Drugs and Therapeutics, Drugs for Parasitic Infections (46).
Dosis yang diberikan di sini berasal dari edisi 2004 tetapi tidak ada perubahan pada edisi
terbaru (2007).

CONCLUSIONS

Balantidium coli adalah patogen parasit-oportunistik kosmopolitan yang dapat ditemukan di

seluruh dunia. Inang reservoirnya adalah babi, dan manusia terinfeksi melalui kontak
langsung atau tidak langsung dengan babi. Di daerah pedesaan dan di beberapa negara
berkembang di mana babi dan kotoran manusia mencemari pasokan air, ada kemungkinan
yang lebih besar bahwa balantidiosis dapat berkembang pada manusia. Infeksi mungkin
subklinis pada manusia, seperti kebanyakan pada babi, atau dapat berkembang sebagai
infeksi fulminan dengan diare berdarah dan mengandung lendir; ini dapat menyebabkan
perforasi usus besar. Penyakit ini merespon pengobatan dengan tetrasiklin atau metronidazol.
Balantidiosis adalah penyakit yang tidak perlu diberikan akses ke air bersih dan infrastruktur
kesehatan masyarakat yang memantau pasokan air dan melacak infeksi. Penyebarannya dapat
dibatasi oleh tindakan sanitasi dan kebersihan pribadi, tetapi ini adalah penyakit yang akan
terus ada selama masih ada babi. Individu yang mengalami gangguan kekebalan telah
mengembangkan balantidiosis tanpa kontak langsung dengan babi, mungkin dengan tikus
atau produk yang terkontaminasi sebagai kemungkinan sumber infeksi. Untuk klinisi,
balanatidiosis harus dimasukkan dalam diagnosis banding untuk diare persisten pada
pelancong ke atau dari Asia Tenggara, kepulauan Pasifik Barat, pedesaan Amerika Selatan,
atau komunitas di mana kontak dekat dengan babi domestik terjadi.
Pemanasan permukaan bumi dapat memberikan lingkungan yang lebih menguntungkan,
bahkan di daerah yang sekarang beriklim sedang di dunia, untuk kelangsungan hidup tahap
trofik dan kistik Balantidium, dan prevalensinya dapat meningkat. Sanitasi yang efektif dan
air yang tidak terkontaminasi adalah senjata yang paling berguna melawan infeksi.
Untungnya, balantidiosis merespons terapi antimikroba, dan tidak ada laporan resistensi
terhadap obat pilihan.

REFERENCES

1. Adl, S. M., A. G. B. Simpson, M. A. Farmer, R. A. Andersen, O. R. Anderson, J. R.

Barta, S. S. Bowser, G. Brugerolle, R. A. Fensome, S. Fredericq, T. Y. James, S.
Karpov, P. Kugrens, J. Krug, C. E. Lewis, J. Lodge, D. H. Lynn, D. G. Mann, R. M.
McCourt, L. Mendoza, O. Møestrup, S. E. Mozley- Standridge, T. A. Nerad, C. A.
Shearer, A. V. Smirnov, F. W. Spiegel, and M. F. J. R. Taylor. 2005. The new higher
level classification of eukaryotes with emphasis on the taxonomy of protists. J. Eukaryot.
Microbiol. 52:399– 451.

2. Amin, O. M. 1988. Pathogenic micro-organisms and helminths in sewage products,

Arabian Gulf, country of Bahrain. Am. J. Public Health 78:314– 315.

3. Anargyrou, K., G. L. Petrikkos, M. T. E. Suller, A. Skiada, M. R. Siakan- taris, R. T.

Osuntoyinbo, G. Pangalis, and G. Vaiopoulos. 2003. Pulmonary Balantidium coli
infection in a leukemic patient. Am. J. Hematol. 73:180– 183.

4. Baker, J. R. 1973. Parasitic protozoa. Hutchinson University Library, Lon- don, United
Kingdom.
5. Barnish, G., and R. W. Ashford. 1989. Occasional parasitic infections of man in Papua
New Guinea and Irian Jaya (New Guinea). Ann. Trop. Med. Parasitol. 83:121–135.

6. Baskerville, L., Y. Ahmed, and S. Ramchand. 1970. Balantidium colitis. Report of a

case. Am. J. Dig. Dis. 15:727–731.

7. Cano Rosales, M., J. Medina Flores, and J. Narvaez Soto. 2000. Balantidiasis en nin
̃osreporte de un caso fatal. Diagnostico 39:221–224.

8. Cermen ̃o, J. R., I. Herna ́ndez de Cuesta, O. Uzca ́tegui, J. Pa ́ez, M. Rivera, and N.
Baliachi. 2003. Balantidium coli in a HIV-infected patient with chronic diarrhea. AIDS
17:941–942.

9. Cho, H.-S., S.-S. Shin, and N.-Y. Park. 2006. Balantidiasis in the gastric lymph nodes
of Barbary sheep (Ammotragus lervia): an incidental finding. J. Vet. Sci. 7:207–209.

10. Clark, C. G., and L. S. Diamond. 2002. Methods for cultivation of luminal parasitic
protists of clinical importance. Clin. Microbiol. Rev. 15:329–341.

11. Clyti, E., C. Aznar, P. Coopie, M. el Gueedj, B. Carme, and R. Pradinaud. 1998. A
case of coinfection by Balantidium coli and HIV in French Guiana. Bull. Soc. Pathol.
Exot. 91:309–311.

12. Cox, F. E. G. 1961. The cultivation of Balantidium coli throughout its viable temperature
range. Ann. Trop. Med. Parasitol. 55:305–308

13. Damriyasa, I. M., and C. Bauer. 2006. Prevalence and age-dependent oc- currence of
intestinal protozoan infections in suckling pigs. Berl. Mu ̈nch.Tier ̈aztl. Wochenschr.
119:287–290.

14. Davis, L. E., G. S. Visvesvara, D. L. McLaren, R. Randell, C. C. Fenoglio, L. C.

McLaren, M. Purdy, V. Cooper, and G. R. Healy. 1985. Respiratory epithelial cell
masquerading as agents of primary amebic meningoencepha- litis: distinguishing features.
Neurology 35:1487–1490.

15. Diamond, L. S., and C. G. Clark. 1993. A redescription of Entamoeba histolytica

Schaudinn, 1903 (emended Walker, 1911) separating it from Entamoeba dispar Brumpt,
1925. J. Eukaryot. Microbiol. 40:340–344.

16. Dodd, L. G. 1991. Balantidium coli infestation as a cause of acute appendi- citis. J.
Infect. Dis. 163:1392.

17. Dorfman, S., O. Rangel, and L. G. Bravo. 1984. Balantidiasis: report of a fatal case
with appendicular and pulmonary involvement. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 78:833–834.

18. Dzebenski, T. H. 1966. Immunofluorescent studies on Balantidium coli. Trans. R. Soc.

Trop. Med. Hyg. 60:387–389.
19. Esteban, J.-G., C. Aguirre, R. Angles, L. R. Ash, and S. Mas-Coma. 1998.
Balantidiasis in Aymara children from the northern Bolivian altiplano. Am. J. Trop. Med.
Hyg. 59:922–927.

20. Ferry, T., D. Bouhour, F. De Monbrison, F. Laurent, H. Domouchel-Cham- pagne,

S. Picot, M. A. Piens, and P. Granier. 2004. Severe peritonitis due to Balantidium coli
acquired in France. Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 23:393–395.

21. Garcia, L. S. 2007. Diagnostic medical parasitology, 5th ed. ASM Press, Washington,
DC.

22. Garcia, L. S. 2008. Balantidium coli, p. 353–366. In N. A. Khan (ed.), Emerging

protozoan pathogens. Taylor & Francis, New York, NY.

23. Garcia-Lavarde, A., and L. de Bonilla. 1975. Clinical trials with metronida- zole in
human balantidiasis. Am. J. Trop. Med. Hyg. 24:781–783.

24. Giacometti, A., O. Cirioni, M. Balducci, D. Drenaggi, M. Quarta, M. De Federicis, P.

Ruggeri, D. Colapinto, G. Ripani, and G. Scalize. 1997. Epi- demiologic features of
intestinal parasitic infections in Italian mental insti- tutions. Eur. J. Epidemiol. 13:825–830.

25. Grain, J. 1994. Classe vestibuliferea de Puytorac et al., 1974, p. 311–379. In P. de

Puytorac (ed.), Trait ́e de Zoologie, vol. 2. Masson, Paris, France.
26. Grim, J. N. 1993. Endonuclear symbionts within a symbiont: the surgeonfish

intestinal symbiont, Balantidium jocularum (Ciliophora) is host to a gram- positive

macronuclear inhabiting bacterium. Enterocytobiosis Cell Res. 9:209–214.

27. Hackstein, J. H. P., R. H. de Graaf, J. J. van Hellemond, and A. G. M. Tielens. 2008.

Hydrogenosomes of anaerobic ciliates. Microbiol. Monogr. 9:97–112.

28. Hadziyannis, E., B. Yen-Lieberman, G. Hall, and G. W. Procop. 2000. Cilio-

cytophthoria in clinical virology. Arch. Pathol. Lab. Med. 124:1220–1223.

29. Hampton, J., P. B. S. Spencer, A. D. Elliot, and R. C. A. Thompson. 2006. Prevalence

of zoonotic pathogens from feral pigs in major public drinking water catchments in Western
Australia. EcoHealth 3:103–108.

30. Hinde, K. 2007. Milk composition varies in relation to the presence and abundance of
Balantidium coli in the mother in captive rhesus macaques (Macaca mulatta). Am. J.
Primatol. 69:625–634.

31. Hindsbo, O., C. V. Nielsen, J. Andressen, A. L. Willingham, M. Bendixen, M.

Nielsen, and N. O. Nielsen. 2000. Age-dependent occurrence of the intestinal ciliate
Balantidium coli in pigs at a Danish research farm. Acta Vet. Scand. 41:79–83.

32. Jameson, A. P. 1927. The behaviour of Balantidium coli Malm. in cultures. Parasitology
19:411–419.
33. Karanis, P., C. Kourenti, and H. Smith. 2007. Waterborne transmission of protozoan
parasites: a worldwide review of outbreaks and lessons learnt. J. Water Health 5:1–38.

34. Kilbourn, A. M., W. B. Karesh, N. D. Wolfe, E. J. Bosi, R. A. Cook, and M. Andau.

2003. Health evaluation of free-ranging and semi-captive orangutans (Pongo pygmaeus
pygmaeus) in Sabah, Malaysia. J. Wildl. Dis. 39:73–83.

35. Klaas, J., II. 1974. Two new gastric mucin cultivation media and a chemically defined
maintenance medium for Balantidium coli. J. Parasitol. 60:907–910. 36. Krascheninnikow,
S., and E. L. Jeska. 1961. Agar diffusion studies on the species specificity of Balantidium
coli, B. caviae and B. wenrichi. Immunology

4:282–288.
37. Krascheninnikow, S., and D. H. Wenrich. 1958. Some observations on mor-

phology and division of Balantidium coli and Balantidium caviae. J. Proto-

zool. 5:196–202.
38. Lerman, R. H., W. T. Hall, and O. Barret, Jr. 1970. Balantidium coli infection

in a Vietnam returnee. Calif. Med. 112:17–18.

39. Leuckart, R. 1857. Ueber Paramecium (?) coli Malmst. Arch. Naturgesch. 27:80.

40. Levecke, B., P. Dorny, T. Geurden, F. Vercammen, and J. Vercruysse. 2007.

Gastrointestinal protozoa in non-human primates of four zoological gardens in
Belgium. Vet. Parasitol. 148:236–246.

41. Levine, N. D. 1961. Protozoan parasites of domestic animals and of man. Burgess
Publishing Co., Minneapolis, MN.

42. Li, M., J. Wang, Z. Gu, F. Ling, X. Ke, and X. Gong. 2008. First report of two
Balantidium species from the Chinese giant salamander, Andrias davidianus:
Balantidiuim sinensis Nie 1935 and Balantidium andianusis n. sp. Parasitol. Res.
102:605–611.

43. Lidell, M. E., D. M. Moncada, K. Chadee, and G. C. Hansson. 2006. Ent- amoeba
histolytica cysteine proteases cleave the MUC2 mucin in its C- terminal domain and
dissolve the protective colonic mucus gel. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103:9298–
9303.

44. Malmsten, P. H. 1857. Infusorien als Intestinal-Thiere beim Menschen. Arch. Pathol.
Anat. Physiol. Klin. Med. 12:302–309.

45. Marti, O. G., Jr., and O. M. Hale. 1986. Parasite transmission in confined hogs.
Vet. Parasitol. 19:301–314.

46. Medical Letter, Inc. 2004. The medical letter on drugs and therapeutics. Drugs for
parasitic infections. The Medical Letter, Inc., New Rochelle, NY.
47. Morris, R. G., H. E. Jordan, W. G. Luce, T. C. Coburn, and C. V. Maxwell. 1984.
Prevalence of gastrointestinal parasitism in Oklahoma swine. Am. J.

Vet. Res. 45:2421–2423.

48. Myers, B. J., and R. E. Kuntz. 1968. Intestinal protozoa of the baboon Papio

doguera Pucheran, 1856. J. Protozool. 15:361–365.

49. Nakauchi, K. 1999. The prevalence of Balantidium coli infection in fifty-six

mammalian species. J. Vet. Med. Sci. 61:63–65.

50. Nickel, R., R. Stern, and M. Lieppe. 2000. Evidence that hyaluronidase is not

involved in tissue invasion of the protozoan parasite Entamoeba histolytica.

Infect. Immun. 68:3053–3055.

51. Oberhuber, G., G. Karpitschka, and M. Stolte. 1993. Balantidium coli: a rare

cause of colonic ulcer. Eur. J. Gastroenterol. Hepatol. 5:755–757.

52. Ochoa, T. J., and C. White. 2005. Nitazoxide for treatment of intestinal

parasites in children. Pediatr. Infect. Dis. 24:641–642.

53. Owen, L. L. 2005. Parasitic zoonoses in Papua New Guinea. J. Helminthol.

79:1–14.

54. Pinheiro, M. C., and M. A. Lima. 1991. Caso fatal de balantiase intestinal.

Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 24:173–176.

55. Public Health Agency of Canada. 1999. Material safety data sheet. Public

Health Agency of Canada, Ottawa, Ontario, Canada. http://www.phac.aspc

.gc.ca/msds15e.html.

56. Rees, C. W. 1927. Balantidia from pigs and guinea pigs: their viability, cyst

production and cultivation. Science 61:89–91.

57. Sestak, K., C. K. Merritt, J. Borda, E. Saylor, S. R. Schwamberger, F.

Cogswell, E. S. Didier, P. J. Didier, G. Plauche, R. P. Bohn, P. P. Aye, P. Alexa,

R. L. Ward, and A. A. Lackner. 2003. Infectious agent and immune response
 characteristics of chronic enterocolitis in captive rhesus macaques. Infect. Immun.
71:4079–4086.

58. Sharma, S., and G. Harding. 2003. Necrotizing lung infection caused by the
protozoan Balantidium coli. Can. J. Infect. Dis. 14:163–166.

59. Skotarczak, B. 1997. Bacterial-flora in acute and symptom-free balantidiosis. Acta

Parasitol. 42:230–233.

60. Skotarczak, B. 1997. Ultrastructural and cytochemical identification of per- oxisomes in

Balantidium coli, Ciliophora. Folia Biol. 45:117–120.

61. Skotarczak, B., and L. Kolodziejczyk. 2005. An electron microscopic study of the
phosphatases in the ciliate Balantidium coli. Folia Morphol. 64:282–286. 62. Skotarczak, B.,
and R. Zielinski. 1997. A comparison of nucleic acid content in Balantidium coli
trophozoites from different isolates. Folia Biol. (Krakow)

45:121–124.
63. Solaymani-Mohammadi, S., M. Rezaian, H. Hooshyar, G. R. Molavi, Z.

Babaei, and M. A. Anwar. 2004. Intestinal protozoa in wild boars (Sus scrofa)

in western Iran. J. Wildl. Dis. 40:801–803.

64. Stein, F. 1863. Ueber Paramecium (?) coli Malmsten. Amtl. Berl. Dtsch.

Chem. Ges. 37:165.

65. Stru ̈der-Kypke, M. C., A.-D. G. Wright, W. Foissner, A. Chatzinotas, and D.

Lynn. 2006. Molecular phylogeny of litostome ciliates (Ciliophora, Litosto-

matea) with emphasis on free-living haptorian genera. Protist 157:261–278. 66. Stru d
̈ er-
Kypke, M. C., O. A. Kornilova, and D. Lynn. 2007. Phylogeny of trichostome ciliates
(Ciliophora, Litostomatea) endosymbiotic in the Yakut

horse (Equus caballus). Eur. J. Protistol. 43:319–328.

67. Tatfeng, Y. M., M. U. Usuanlele, A. Orukpe, A. K. Digban, M. Okodua, F.

Oviasogie, and A. A. Turay. 2005. Mechanical transmission of pathogenic

organisms: the role of cockroaches. J. Vector Borne Dis. 42:129–134.

68. Templis, C. H., and M. G. Lysenko. 1957. The production of hyaluronidase

by Balantidium coli. Exp. Parasitol. 6:31–36.

69. Tillack, M., L. Biller, H. Irmer, M. Freitas, M. A. Gomes, E. Tannich, and I.

Bruchhaus. 2007. The Entamoeba histolytica genome: primary structure and expression of
proteolytic enzymes. BMC Genomics 8:170. http://www .biomedcentral.com/1471-
2164/8/170.
70. Vasilakopolou, A., K. Dimarongona, A. Samakovli, K. Papadimitris, and A. Avlami.
2003. Balantidium coli pneumonia in an immunocompromised pa- tient. Scand. J. Infect. Dis.
35:144–146.

71. Vasquez,W.,andJ.Vidal.1999.Colitisbalantidiasica:apropositodeuncaso fatal en el

departamento de Huancavelica. An. Fac. Med. 60:119–123.
72. Walzer, P. D., F. N. Judson, K. B. Murphy, G. R. Healy, D. K. English, and

M. G. Schultz. 1973. Balantidiasis outbreak in Truk. Am. J. Trop. Med. Hyg.

22:33–41.
73. Wright, A.-D. G. 1999. Analysis of intraspecific sequence variation among

eight isolates of the rumen symbiont, Isotricha prostoma (Ciliophora), from

two continents. J. Eukaryot. Microbiol. 46:445–446.

74. Yang, Y., L. Zeng, and J. Zhou. 1995. Diarrhoea in piglets and monkeys

experimentally infected with Balantidium coli isolated from human feces. J.

Trop. Med. Hyg. 98:69–72.

75. Yazar, S., F. Altuntas, I. Sahin, and M. Atambay. 2004. Dysentery caused by

Balantidium coli in a patient with non-Hodgkin’s lymphoma from Turkey.

World J. Gastroenterol. 10:458–459.

76. Young, M. 1950. Attempts to transmit human Balantidium coli. Am. J. Trop.

Med. Hyg. 30:71–72.

77. Young, M. D., and C. Ham. 1941. The incidence of intestinal parasites in a

selected group at a mental hospital. J. Parasitol. 27:71–74.

78. Zaman, V. 1964. Studies on the immobilization reaction in the genus Bal-

antidium. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 58:255–259.

79. Zaman, V. 1970. Activity of contractile vacuole in the parasitic ciliate, Bal-

antidium coli. Experientia 26:806–807.

80. Zaman, V. 1978. Balantidium coli, p. 633–653. In J. P. Kreier (ed.), Parasitic

protozoa, vol. 2. Academic Press, New York, NY.