Anda di halaman 1dari 14

Machine Translated by Google

RISET ASLI diterbitkan: 10


November 2015 doi: 10.3389/
fevo.2015.00120

Usia cokelat: sejarah


diversifikasi Theobroma dan
Malvaceae
James E. Richardson1, 2 *, Barbara A. Whitlock
3
, Alan W. Meerow4 dan Santiago Madriñán5
1 2
Program Biologi, Universidad del Rosario, Bogotá, Kolombia, Bagian Keanekaragaman Tropis, Royal Botanic Garden
3 4
Edinburgh, Edinburgh, Departemen Biologi, Universitas Miami, Coral Gables, FL, AS, Departemen Amerika Serikat
Inggris, Pertanian—ARS—SHRS, Repositori Plasma Nutfah Klon Nasional, Miami, FL, USA, 5 Laboratorium Botani dan
Sistematika, Departemen Ilmu Biologi, Universidad de los Andes, Bogotá, Kolombia

Filogeni molekuler tanggal dari garis keturunan yang tersebar luas dapat membantu
membandingkan pola diversifikasi di berbagai belahan dunia. Penjelasan untuk keragaman
Neotropis yang lebih besar dibandingkan dengan bagian lain dari tropis adalah bahwa itu
adalah kebetulan orogeni Andes. Menggunakan filogeni tertanggal, kloroplas ndhF dan
dataset urutan WRKY DNA nuklir, yang dihasilkan menggunakan BEAST, kami menunjukkan
bahwa diversifikasi genera Theobroma dan Herrania terjadi dari 12,7 (11,6-14,9 [95% HPD])
juta tahun yang lalu (Ma) dan dengan demikian bertepatan dengan pengangkatan Andes dari
pertengahan Miosen dan bahwa garis keturunan ini memiliki tingkat diversifikasi yang lebih
cepat daripada klad utama lainnya di Malvaceae. Kami juga mendemonstrasikan bahwa
Theobroma cacao, sumber cokelat, menyimpang dari nenek moyang terbarunya 9,9 (7,7-12,9
Diedit oleh:
[95% HPD]) Ma, pada pertengahan hingga akhir Miosen, menunjukkan bahwa spesies yang
Federico Luebert,
Universitas Bonn, Jerman penting secara ekonomi ini memiliki banyak waktu untuk menghasilkan keragaman genetik
Diperiksa oleh: dalam spesies yang signifikan yang merupakan informasi yang berguna untuk industri
Alexandre Antonelli,
cokelat yang sedang berkembang. Selain itu, kami menjawab pertanyaan yang terkait dengan
Universitas Gothenburg, Swedia
Nyree Zerega,
gradien garis lintang dalam keanekaragaman spesies dalam Malvaceae. Tingkat diversifikasi
Universitas Northwestern, AS yang lebih cepat adalah penjelasan untuk keanekaragaman spesies yang lebih besar di garis
*Korespondensi: lintang yang lebih rendah. Atau, kondisi tropis mungkin telah ada lebih lama dan menempati
James E. Richardson
area yang lebih luas daripada yang beriklim sedang yang berarti bahwa garis keturunan
jamese.richardson@urosario.edu.co
tropis memiliki lebih banyak waktu dan ruang untuk diversifikasi. Filogeni molekuler
Bagian khusus: Malvaceae kami menunjukkan bahwa setidaknya satu garis keturunan beriklim sedang dalam
Artikel ini dikirim ke
keluarga menyimpang dari nenek moyang tropis kemudian diversifikasi pada tingkat yang
Genetika Evolusioner dan Populasi,
bagian dari jurnal sebanding dengan banyak garis keturunan tropis dalam keluarga. Hasil ini sesuai dengan
Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi hipotesis bahwa Malvaceae lebih kaya spesies di daerah tropis karena garis keturunan tropis dalam kelu
Diterima: 20 Februari 2015
Kata kunci: Andes, coklat, gradien latitudinal, Malvaceae, konservatisme niche filogenetik, Theobroma
Diterima: 08 Oktober 2015
Diterbitkan: 10 November 2015

Kutipan:
Richardson JE, Whitlock BA,
PENGANTAR
Meerow AW dan Madriñán S (2015)
Dalam revisi Theobroma, Cuatrecasas (1964) mengenali 22 spesies pohon bawah yang semuanya
Usia cokelat: sejarah diversifikasi
Theobroma dan Malvaceae.
ditemukan di hutan hujan dataran rendah Neotropis dari lembah Amazon hingga Meksiko
Depan. Ekol. Evolusi 3:120. Selatan. Analisis filogenetik sebelumnya (Whitlock dan Baum, 1999; Silva dan Figueira, 2005)
doi: 10.3389 / fevo.2015.00120 telah menunjukkan bahwa Theobroma adalah saudara dari Herrania Goudot, genus dari sekitar 20 spesies y

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 1 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google

Richardson dkk. Usia coklat

Schultes (1958), dan keduanya merupakan perwakilan dari suku Cordillera tidak mencapai pantai utara Amerika Selatan dan oleh karena
Theobromeae (Whitlock et al., 2001) bersama dengan dua genera lainnya, itu mungkin bukan merupakan penghalang penyebaran organisme
Glossostemon Desf., dengan satu spesies dari Arabia, dan Neotropical terbatas dataran rendah. Oleh karena itu, pembentukan Cordillera Timur
Guazuma Mill., dengan 2–5 spesies . Gambar 1A–C menunjukkan bisa menjadi sangat penting dalam membangun penghalang pegunungan
distribusi spesies Theobroma dan Herrania dengan data referensi untuk penyebaran tanaman terbatas dataran rendah. Waktu di mana
geografis yang diambil dari Fasilitas Informasi Keanekaragaman Hayati penghalang itu menjadi efektif dalam membatasi migrasi akan tergantung
Global. Distribusi kakao Theobroma di Neotropics diplot secara terpisah, pada kapasitas adaptif atau penyebaran garis keturunan individu.
bersama dengan spesies lain yang tersebar luas, dan ini mungkin berisi Amazonia Barat juga mengalami periode perendaman dari Miosen Awal
beberapa individu yang dibudidayakan. Angka-angka ini menunjukkan yang mengakibatkan pembentukan lahan basah yang luas yang disebut
bahwa Amerika Selatan Barat Laut, khususnya Kolombia, adalah wilayah Sistem Pebas yang ada dari 17 hingga 11 Ma (Wesselingh et al., 2002;
yang paling kaya spesies untuk Theobroma, Herrania, dan sebenarnya Wesselingh, 2006; Wesselingh dan Salo, 2006; Wesselingh dan Ramos,
semua Theobromeae berdasarkan koleksi herbarium (26 spesies 2010). Ini mungkin juga bertindak sebagai penghalang penyebaran garis
Theobromeae dapat ditemukan di Kolombia). Theobroma sangat menarik keturunan terbatas hutan basah dataran rendah selama periode
dari sudut pandang biogeografi karena tersebar di daerah yang telah keberadaannya. Hambatan potensial lainnya mungkin adalah ekosistem
mengalami aktivitas geologi yang relatif baru. Ini juga menarik karena padang rumput Llanos yang menyebar dari kaki bukit Andes ke pantai
mencakup spesies Theobroma cacao yang penting secara ekonomi, Venezuela Timur atau area hutan kering yang berdekatan dengan
sumber cokelat, yang diprediksi akan menjadi industri senilai $100 miliar Pegunungan Andes di Kolombia, misalnya di utara Los Llanos di Arauca
dolar pada tahun 2016 dengan permintaan di seluruh dunia meningkat dan Casanare atau di lembah Inter-Andean di Magadalena dan Sungai
sebesar 2,5% per tahun yang sebagian besar didorong oleh pasar yang Cauca.
baru muncul (Markets and Markets, 2011). Namun, praktik budidaya saat
ini menghadapi tantangan besar terkait dengan usia tanaman yang sudah Selain secara langsung menyebabkan diversifikasi dengan memecah
lanjut, kurangnya variasi bahan budidaya, kepadatan pohon per hektar populasi dataran rendah saat pegunungan naik, diversifikasi mungkin
yang rendah, produksi yang rendah, strategi pengelolaan tanaman yang juga secara tidak langsung diakibatkan oleh perubahan sedimen dataran
buruk dan penyakit jamur dan virus (Schnell et al. ., 2007; Motamayor et rendah dan sistem sungai yang mengapit pegunungan. Bergabungnya
al., 2008). daratan Gondwanan dan Laurasian melalui pembentukan Tanah Genting
Panama juga dianggap sebagai peristiwa kunci untuk evolusi biotik
Ada juga kebutuhan untuk memastikan keberlanjutan jangka panjang Neotropis karena memungkinkan pertukaran spesies darat antara Amerika
Utara dan
dari industri ini dengan melindunginya dari risiko yang ditimbulkan oleh perubahan Selatan (Simpson, 1980). Menurut Coates dan Obando (1996)
iklim.
Informasi tentang asal usul dan sejarah evolusi Theobroma cacao dan pembentukan Tanah Genting Panama tidak terjadi dalam satu peristiwa
kerabatnya akan membantu dalam merencanakan strategi perbaikan tunggal, tetapi dilaporkan selesai pada Pliosen Tengah sekitar 3,4–3,1 Ma.
tanaman. Namun, penelitian terbaru menunjukkan bahwa jembatan darat mungkin
Pengangkatan Andes dan menjembatani Tanah Genting Panama sebenarnya sudah mulai terbentuk dari Miosen awal (Farris et al., 2011;
adalah dua peristiwa geologis yang diduga memiliki dampak besar pada Montes et al., 2015). Sejarah migrasi tumbuhan dan hewan di seluruh
pola diversifikasi tanaman Neotropis (Gentry, 1982; Burnham dan Graham, wilayah Tanah Genting Panama telah ditinjau oleh Cody et al. (2010) yang
1999; Richardson et al., 2001; Knapp dan Mallet, 2003; Antonelli et al., menyimpulkan bahwa tanaman memiliki kapasitas yang lebih besar untuk
2009; Roncal et al., 2013; Meerow et al., 2015), dan mungkin, sebagian, melintasi antara Amerika Utara dan Selatan sebelum pembentukan
menjelaskan keragaman yang lebih besar dari wilayah ini dibandingkan jembatan tanah dan baru-baru ini oleh Bacon et al. (2015) yang menilai
dengan palaeotropics. Hoorn dkk. (2010) menyediakan peta pada berbagai kembali migrasi biologis sehubungan dengan penutupan tanah genting
tahap dalam pengembangan sistem geologi ini. Peristiwa ini mungkin yang lebih tua. Peran kebangkitan Andes memisahkan Chocó dan
telah menghasilkan hambatan untuk penyebaran garis keturunan terbatas Mesoamerika daerah Neotropics dari Amazon dan wilayah timur Amerika
pada hutan tropis dataran rendah dan mengubah komposisi substrat dan Selatan dalam mempromosikan diversifikasi telah ditunjukkan dalam
sistem fluvial di daerah dataran rendah (Roncal et al., 2013), memfasilitasi berbagai kelompok organisme termasuk burung (Gonzalez et al., 2003;
diversifikasi. Cordillera Andes membentang sejauh 5000 km di sepanjang Brumfield dan Edwards , 2007), primata (Cortés-Ortiz et al., 2003),
pantai barat Amerika Selatan (Gregory Wodzicki, 2000). Waktu serangga (Arrivillaga et al., 2002), hewan pengerat (Patterson dan Velazco,
pengangkatan Andes bervariasi dari utara ke selatan dan dari timur ke 2008), mamalia (Patterson et al., 2012), dan ikan (Albert et al. al., 2006)
barat (Gregory-Wodzicki, 2000; Mora et al., 2010). Altiplano-Puna di Andes tetapi hanya sedikit penelitian yang berfokus pada tanaman dataran
Tengah mencapai tidak lebih dari sepertiga dari ketinggian modernnya rendah (misalnya, Pirie et al., 2006; Winterton et al., 2014). Distribusi
yaitu 3700 kali 20 Ma dan tidak lebih dari setengah ketinggian modernnya Theobroma dan Herrania menjadikannya kelompok model yang sangat
sebesar 10 Ma (Gregory-Wodzicki, 2000). Dari Miosen tengah hingga baik untuk mempelajari efek pengangkatan pegunungan, penutupan
Pliosen awal, ketinggian di Cordillera Timur utara Andes tidak lebih dari Tanah Genting Panama dan peristiwa geologis lainnya di wilayah tersebut
40% dari nilai modernnya, tetapi antara dua dan lima Ma pengangkatan pada pola diversifikasi di Neotropis.
terjadi pada tingkat yang lebih cepat mencapai ketinggian modern sekitar
2,7 Ma (Gregory Wodzicki, 2000). Di Kolombia, Andes terbagi menjadi
Cordillera Timur, Tengah, dan Barat. Barat dan Tengah
Untuk memahami sepenuhnya diversifikasi Theobroma dan sekutunya,
perlu untuk menempatkannya ke dalam konteks spasial dan temporal
dalam keluarga tempat ia berasal. Itu

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 2 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google
Richardson dkk. Usia coklat

GAMBAR 1 | Lanjutan

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 3 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google

Richardson dkk. Usia coklat

GAMBAR 1 | Lanjutan

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 4 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google

Richardson dkk. Usia coklat

GAMBAR 1 | (AC) Peta yang menunjukkan distribusi spesies Theobroma dan Herrania berdasarkan spesimen geo-referensi GBIF dan informasi dari aslinya
deskripsi spesies yang tidak ditemukan pada GBIF. Theobroma cacao mungkin mengandung beberapa individu budidaya.

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 5 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google

Richardson dkk. Usia coklat

batasan Malvales telah berubah secara nyata dalam beberapa tahun disjungsi akan diberi tanggal c. 5 ibu Diversifikasi mungkin juga meningkat
terakhir dalam terang studi filogenetik molekuler (misalnya, Alverson et di daerah dataran rendah selama periode pengangkatan Andes yang
al., 1999). Famili-famili yang sebelumnya dikenal kini telah dimasukkan ke mengubah lanskap Lembah Amazon dan Chocó.
dalam Malvaceae yang lebih luas. Salah satunya, Sterculiaceae, bekas Kami juga bertujuan untuk menentukan umur kakao Theobroma dan
rumah Theobroma, adalah polifiletik. mendiskusikan implikasinya bagi industri cokelat. Selain itu kami bertujuan
Theobroma sekarang ditempatkan dalam suku Theobromeae dalam untuk menilai sejarah diversifikasi Malvaceae di seluruh jangkauannya.
subfamili Byttnerioideae Burnett (Whitlock et al., 2001), salah satu dari Jika gradien latitudinal dijelaskan oleh tingkat diversifikasi yang lebih
sembilan sub-famili yang saat ini dikenal dalam Malvaceae. cepat di daerah tropis, kita akan berharap untuk melihat tingkat yang lebih
Byttnerioideae mencakup 27 genera dan 650 spesies (Stevens, 2001) dan tinggi pada garis keturunan tropis dibandingkan dengan yang beriklim
juga termasuk suku Byttnerieae, Hermannieae, dan Lasiopetalae. Sebagian sedang. Sebagai alternatif, garis keturunan beriklim sedang mungkin telah
besar dari sembilan subfamili Malvaceae memiliki distribusi tropis yang ada untuk waktu yang lebih sedikit dan menempati lebih sedikit ruang
dominan meskipun beberapa memiliki representasi yang kuat di garis daripada garis keturunan tropis dalam hal ini kita mungkin berharap untuk
lintang yang lebih tinggi. Genus Tilia di Tilioideae terbatas pada daerah melihat garis keturunan beriklim sedang bersarang di dalam garis keturunan tropis dan k
beriklim sedang dan Malvoideae terwakili dengan baik di daerah tropis Beberapa garis keturunan beriklim sedang bersarang di dalam yang tropis
dan sedang. akan konsisten dengan konservatisme niche filogenetik dalam hal sifat
zona. toleransi dingin.
Evolusi komparatif dari garis keturunan beriklim sedang dan tropis
sangat menarik karena memungkinkan kita untuk menjawab pertanyaan METODE
yang berkaitan dengan gradien garis lintang dalam keanekaragaman
spesies (dijelaskan dalam misalnya, Hillebrand, 2004; Jablonski et al.,
Pembuatan Peta Peta
2006; Brown, 2014) yaitu kekayaan spesies yang lebih besar di garis
dibuat yang mencakup semua aksesi yang tercatat dalam
lintang yang lebih rendah. Garis keturunan beriklim sedang adalah yang
GBIF untuk spesies dalam kisaran asli mereka seperti yang
ditemukan di lintang tinggi (atau ketinggian), yang hanya ada sedikit di
diambil dari perawatan monografi (kami mengecualikan
Malvaceae, dan tidak termasuk yang ditemukan di gurun lintang tengah,
aksesi yang di-georeferensi di luar kemarahan asli mereka).
Mediterania atau daerah hangat. Satu penjelasan untuk gradien garis
Selain itu, semua spesimen yang disebutkan "dibudidayakan"
lintang ini adalah bahwa garis keturunan tropis telah ada lebih lama
dalam deskripsi spesimen dihilangkan. Peta tersebut dapat
(Stebbins, 1974) dan telah menempati lebih banyak ruang. Sepanjang
mencakup spesimen yang dibudidayakan dalam kisaran asli
sebagian besar sejarah angiospermae, suhu global jauh lebih hangat
mereka yang tidak dapat diidentifikasi melalui informasi yang
daripada suhu modern. Penurunan suhu dialami sepanjang perjalanan
diberikan dalam GBIF, tetapi ini harus mewakili persentase yang sangat k
Tersier menciptakan kondisi beriklim di lintang yang lebih tinggi dan
daerah bioma akan berubah dalam menanggapi perubahan tersebut.
Sampling Kami
Catatan fosil memiliki banyak bukti elemen tropis di lintang yang lebih
menggunakan dua dataset dalam penelitian ini. Kami mengunduh 157
tinggi (misalnya, London Clay Flora, Reid dan Chandler, 1933) selama
urutan plastid ndhF dari GenBank yang diturunkan dari publikasi oleh
periode Tersier yang lebih hangat. Seperti yang digariskan oleh Fine dan
Alverson et al. (1999), Whitlock dkk. (2001)
Ree (2006) garis keturunan tropis dengan demikian menempati wilayah
Nyffeler dkk. (2005), dan Wilkie et al. (2006) dan menyelaraskannya secara
yang lebih besar untuk jangka waktu yang lebih lama daripada yang
otomatis menggunakan ClustalW di BioEdit (Hall, 1999) dan kemudian
beriklim sedang, dan oleh karena itu kelompok tropis memiliki lebih
secara manual menjadi mata menggunakan Mesquite (Maddison dan
banyak waktu dan ruang untuk diversifikasi. Sebuah hipotesis alternatif
Maddison, 2015). Dari jumlah tersebut 137 adalah dari Malvaceae, mewakili
untuk menjelaskan gradien latitudinal diuraikan oleh Mittelbach et al.
masing-masing subfamili yang dikenal saat ini, dan 20 adalah outgroup
(2007) yang menyatakan bahwa keragaman yang lebih besar di daerah
dari keluarga lain di Malvales, dan Brassicales. Kami juga menggunakan
tropis adalah karena tingkat diversifikasi yang lebih cepat (lihat juga,
matriks 23 urutan WRKY yang diterbitkan sebelumnya dari lima ortolog
Rolland et al., 2014). Silsilah yang memiliki clades tropis dan subtropis
berbeda dari suku Theobromeae (Borrone et al., 2007) yang mencakup 15
dapat digunakan untuk membandingkan usia dan tingkat diversifikasi
individu (Tabel 1) yang mewakili 11 spesies Theobroma, tujuh spesies
yang memungkinkan kita untuk menentukan apakah salah satu dari dua
Herrania, dan kelompok luar, Guazuma ulmifolia, yang merupakan saudara
hipotesis ini benar. Distribusi tropis/suhu Malvaceae juga memungkinkan
dari genus ini dalam analisis ndhF.
menjawab pertanyaan terkait dengan konservatisme niche filogenetik (Kerkhoff et al., 2014).
Apakah garis keturunan beriklim sedang berasal dari garis keturunan
tropis? Jika ya, seberapa sering dan kapan garis keturunan itu muncul
dan apakah evolusinya bertepatan dengan perubahan iklim seperti pendinginanAnalisis
Tersier?Filogenetik dan Molecular Dating Dataset ndhF
Tujuan utama dari penelitian ini adalah untuk menggunakan filogeni dianalisis menggunakan BEAST (Drummond dan Rambaut,
molekuler tertanggal untuk menentukan efek pengangkatan Andes dan 2007). Titik kalibrasi berbasis fosil digunakan bersama dengan titik
pembentukan Tanah Genting Panama pada diversifikasi temporal dan kalibrasi sekunder yang digunakan untuk membatasi usia simpul batang
spasial Theobroma dan Herrania. Malvaceae. Daun fosil Malvoideae dari Formasi Cerrejón Paleosen tengah-
Ketidakmampuan untuk menyebar melintasi air akan mengakibatkan akhir di Kolombia (58–60 jtl) dideskripsikan sebagai spesies baru,
disjungsi Amerika Tengah/Selatan ditanggalkan setelah penutupan Tanah Malvaciphyllum macondicus (Carvalho et al., 2011),
Genting Panama. Demikian pula, jika mereka tidak dapat menyebar di atas
pegunungan dengan ketinggian 2000 m, maka Andes barat/timur

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 6 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google

Richardson dkk. Usia coklat

TABEL 1 | Spesimen voucher atau nomor sampel DNA USDA-ARS MIA, nomor aksesi GenBank dari urutan WRKY yang digunakan dalam filogenetik
analisis.

Jenis Voucher WRKY3 WRKY 11 WRKY 12 WRKY 13 WRKY 14

Guazuma ulmifolia Lam. Whitlock dan Bowser 360 (GH) 168 237 191 214 260
Herrania albiflora Goudot TC01377 [KASI] 169 238 192 215 261
170 239 193 216 –
H. cuatrecasana Garcia-Barriga Whitlock 312 (GH)
H. kanukuensis Schultes Mori 24727 (NY) 171 240 194 217 262

H. nitida (Poepp.) Schultes TC01371 [KASI] 172 241 195 218 263

H. nycterodendron Schultes Whitlock 315 (GH) 173 242 196 219 264

H. purpurea (Pitt.) Schultes Whitlock 318 (GH) 174 243 197 220 265
H. umbratica Schultes TC01376 [KASI] 175 244 198 221 266

Theobroma angustifolium Mociño dan Sesse ex DC (1) Whitlock 303 (GH) 176 245 199 222 267

T.angustifolium (2) TC01368 [KASI] 177 246 200 223 268

T. bicolor Humb. dan Bonpl. Pemburu 1029 (WIS) 178 247 201 224 269

T. kakao L. cv. TSH516 (1) TC00157 [CEPLAC] 179 248 202 225 270

T. kakao (2) Whitlock 361 (GH) 180 249 203 226 271

T. kakao (3) Whitlock sn (GH) 181 250 204 227 272

T. chocoense Cuatrec. Whitlock 356 (GH) 182 251 205 228 273

T. gileri Cuatrec. Whitlock 301 (GH) 183 252 206 229 274

T. grandiflorum (Willd. ex Spreng.) Schum. Whitlock 305 (GH) 184 253 207 230 275
T. mammosum Cuatrec. dan Leon TC01367 [KASI] 185 254 208 231 276

T. microcarpum C. Martius (1) Whitlock 302 (GH) 186 255 209 232 277

T. mikrokarpus (2) TC01369 [KASI] 187 256 210 233 278


T. simiarum Donn. Smith Whitlock 321 (GH) 188 257 211 234 279

T. speciosum Willd. dari Spreng Pemburu 1033 (WIS) 189 258 212 235 280
T.velum Benoist Mori 24731 (NY) 190 259 213 236 281

Singkatan: CATIE, Pusat Penelitian Agronomi Tropis, Kosta Rika; CEPLAC, CEPLAC / CEPLAC, Itanubo, Brasil. Hanya tiga digit terakhir yang ditampilkan. Semua
nomor aksesi dimulai dengan EF640. Misalnya, Guazuma ulmifolia WRKY03 GenBank Accession No. adalah EF640168

yang dapat ditetapkan ke clade Eumalvoideae karena di bawah dua kriteria pemilihan model yang berbeda, hierarki
bifurkasi distal dan proksimal dari tulang rusuk sekunder dan uji rasio kemungkinan (hLRT) dan informasi Akaike
vena agrofik yang merupakan synapomorphy untuk clade ini. Eumalvoid kriteria (Akaike, 1974) seperti yang diterapkan dalam MrModelTest
daun dan serbuk sari bombacoid ditemukan dalam formasi tengah (Nylander, 2004). Kedua kriteria seleksi menunjukkan bahwa seorang Jenderal
hingga Paleosen akhir Kolombia menunjukkan bahwa perwakilan Time Reversible (GTR) dengan heterogenitas situs menjadi gamma
Malvoideae dan Bombacoideae hadir di neotropical terdistribusi dan dengan model situs invarian optimal. santai
hutan saat itu. Fosil Malvaciphyllum macondicus adalah jam tidak berkorelasi lognormal distribusi minimal dipilih
digunakan untuk membatasi usia simpul yang mewakili batang berdasarkan asumsi tidak adanya molekul yang ketat
dari eumalvoideae (ditunjukkan pada Gambar 2) menggunakan log normal jam. Untuk menentukan prior informatif untuk semua parameter di
model, pohon Yule sebelumnya digunakan karena direkomendasikan
distribusi, seperti yang direkomendasikan untuk kalibrasi fosil oleh Ho (2007)
dan Ho dan Phillips (2009), dengan offset 60 jtl (berdasarkan sesuai untuk filogeni tingkat spesies (Ho dan
perkiraan usia yang lebih tua untuk fosil menurut Carvalho et al., Phillips, 2009). File XML dijalankan dalam perangkat lunak BEAST
2011) dan rata-rata 1. Pendekatan ini bias mendukung yang lebih tua versi v.1.4.8 (Drummond dan Rambaut, 2007). Lima lari
perkiraan usia untuk simpul ini. Untuk kalibrasi sekunder normal dilakukan dengan panjang rantai MCMC diatur ke 10.000.000,
distribusi sebelumnya, seperti yang direkomendasikan untuk kalibrasi sekunder
untuk menyaring setiap 10.000 dan mengambil sampel setiap 10.000 pohon. Itu
oleh Ho (2007) dan Ho dan Phillips (2009), dengan rata-rata file log yang dihasilkan diimpor ke Tracer (Rambaut dan
91,85 jtl dan standar deviasi 0,1 jtl ditetapkan untuk Drummond, 2007) untuk memeriksa apakah ukuran sampel efektif (ESS)
simpul batang Malvales. Ini didasarkan pada usia dengan 95% nilai yang memadai untuk setiap parameter. LogCombiner dan
interval kepercayaan node ini berasal dari filogeni tanggal TreeAnnotator v1.6.2 (juga bagian dari paket BEAST) adalah
dari semua angiospermae yang memanfaatkan banyak fosil (Magallón dan juga digunakan untuk menghapus burn-in dan menggabungkan file pohon dan untuk
Puri, 2009). menghasilkan pohon kredibilitas clade maksimum (MCC) yang memiliki
Untuk analisis ndhF, XML (Extensible Mark-up Language) jumlah maksimum probabilitas posterior pada internalnya
file input dihasilkan dalam Analisis Evolusi Bayesian node dan merangkum statistik ketinggian node di posterior
Perangkat lunak utilitas (BEAUti) versi v.1.6.2 (bagian dari BEAST Sampel. File MCC divisualisasikan menggunakan FigTree versi 1.3.1
kemasan). Model evolusioner berkinerja terbaik telah diidentifikasi (Rambaut, 2009).

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 7 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google

Richardson dkk. Usia coklat

GAMBAR 2 | Pohon kredibilitas clade maksimum yang dihasilkan dari analisis BEAST dari data ndhF. Garis putus-putus mewakili cabang dengan <0,95 nilai pp.
Nama kode warna sesuai dengan peta di atas gambar ini. Jika spesies tersebut ditemukan di dua daerah, nama genus dan julukan khusus diwarnai agar sesuai dengan keduanya
daerah.

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 8 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google

Richardson dkk. Usia coklat

Paket BEAST juga digunakan untuk menganalisis dataset WRKY–Dataset terdiri dari 23 taksa dan 3987 karakter.
WRKY menggunakan kalibrasi sekunder menggunakan distribusi Nilai ESS untuk semua parameter melebihi 200. Pohon MCC dari
normal berdasarkan usia pemisahan antara Theobroma dan analisis BEAST ditunjukkan pada Gambar 3 dan ini memiliki
Herrania yang berasal dari analisis ndhF [11,56 (4.0–20.9 [95% topologi yang identik dengan Borrone et al. (2007).
HPD]) Ma] dengan standar deviasi 4,5 yang dipilih sehingga 95% Interval kepercayaan pada perkiraan usia dan probabilitas
dari distribusi berada dalam interval kepercayaan 95% dari usia posterior ditunjukkan pada Gambar Tambahan 3, 4, masing-
berdasarkan analisis ndhF. masing. Genera Theobroma dan Herrania keduanya sangat
Kondisi analisis identik dengan analisis ndhF kecuali bahwa didukung sebagai monofiletik dengan nilai pp 1. Theobroma
hanya tiga proses dari 10 juta generasi yang dijalankan karena memiliki usia batang dan nodus mahkota 12,7 (11,6-14,9 [95%
ini cukup untuk mencapai nilai ESS yang memadai untuk HPD]) dan 11,0 (8,6-14,3 [95% HPD]) Ma , masing-masing.
kumpulan data ini. Hubungan dalam Theobroma tidak didukung secara kuat tetapi
Kami menghitung tingkat diversifikasi menggunakan penduga tiga individu Theobroma cacao memiliki umur batang dan nodus
sederhana Kendall (1949) dan Moran (1951) di mana SRln = tajuk untuk spesies 9,9 (7,7-12,9 [95% HPD]) dan 0,5 (0,95- 0,1
ln(N)– ln(N0)/T (di mana N = keanekaragaman tegakan, N0 = [95% HPD]) Ma, masing-masing. Ada beberapa kemungkinan
keanekaragaman awal, di sini diambil sebagai = 1, dan T = umur perpecahan trans-Andes dalam filogeni yang ditunjukkan pada
clade yang disimpulkan). Kami menggunakan persamaan ini Gambar 3 di node X [3.1 (1.7–4.9 [95% HPD]) Ma] dengan garis
yang merupakan persamaan Magallon dan Sanderson (2001) keturunan timur yang membelah dari spesies yang didominasi
tanpa adanya kepunahan (ÿ = 0,0) dan di bawah tingkat barat (T. gileri), Y [ 8,3 (5,9-11,1 [95% HPD])], dan Z [3,9 (2,4-5,9 [95% HPD]) M
kepunahan relatif tinggi (ÿ = 0,9). Keanekaragaman tegakan Beberapa spesies memiliki distribusi di kedua sisi Andes.
didasarkan pada informasi dari Situs Web Filogeni Angiosperm Perpecahan trans-isthmian termasuk antara klad T. mammosum
(Stevens, 2001; http://www.mobot.org/MOBOT/research/APweb/), dan T. angustifolium dan saudara perempuannya yang terjadi
pemahaman kami saat ini tentang filogeni dan jumlah spesies di 0,7 (0,2–1,3 [95% HPD]) Ma.
setiap kelas meskipun kami mengakui bahwa angka-angka ini
dapat berubah berdasarkan data urutan baru dan studi taksonomi.
DISKUSI
HASIL Theobromeae Biogeography
Theobroma mulai mendiversifikasi 11,0 (8,6-14,3 [95% HPD])
Analisis Filogenetik dan Molekuler Ma, bertepatan dengan pengangkatan Andes Barat Laut dan
Penanggalan perubahan yang diakibatkannya ke daerah dataran rendah.
ndhF–Dataset terdiri dari 2.219 karakter dan 157 taksa yang Gambar 1 menunjukkan sebaran masing-masing spesies
mewakili 100 dari lebih dari 200 genera famili. Nilai ESS untuk Theobroma dan Herrania yang termasuk dalam analisis. Dua
semua parameter melebihi 200. Pohon kredibilitas clade puluh enam spesies Theobromeae dapat ditemukan di Kolombia
maksimum (MCC) dari analisis BEAST ditunjukkan pada Gambar di dataran rendah dan kaki bukit di sekitar Andes termasuk
2 dengan outgroup dikecualikan. Tanggal dengan interval spesies endemik Chocó pesisir Pasifik seperti T. chocoense
kepercayaan 95% dan probabilitas posterior untuk semua node atau T. gileri. Distribusi dan pengaturan waktu ini konsisten
masing-masing ditunjukkan dalam Gambar Tambahan 1, 2, dengan diversifikasi genus yang dipengaruhi oleh pengangkatan
bersama dengan nomor aksesi GenBank. Malvaceae didukung Andes. Ini bisa jadi karena konservatisme niche filogenetik di
kuat sebagai monofiletik [probabilitas posterior (pp) = 0,96] suku dengan populasi yang tidak mampu bertahan pada suhu
dengan usia batang dan nodus 78,2 (70,1–87,2 [95% HPD]) juta yang lebih dingin di ketinggian yang lebih tinggi yang
tahun (Ma) dan 70,7 (63,4–78,6 [95% HPD] ) Ma, masing-masing. mengakibatkan spesiasi alopatrik dan perpecahan filogenetik
Masing-masing subfamili yang ditunjukkan pada Gambar 2 saat pegunungan naik. Dua pemisahan trans-Andes dalam
adalah monofiletik dan menerima nilai pp >0,95 kecuali filogeni yang ditunjukkan pada Gambar 3 di node X, Y, dan Z
Malvoideae yang memiliki nilai pp 0,8, dan Bombacoideae (pp = terjadi pada 3,1 (1,7–4,9 [95% HPD]) Ma, 8,3 (5,9–11,1 [95% HPD]),
0,45). Suku di mana Theobroma berasal, Theobromeae, memiliki dan 3,9 (2,4–5,9 [95% HPD]) Ma, masing-masing. Beberapa
pp = 0.99 dengan usia batang dan nodus mahkota masing- spesies memiliki distribusi di kedua sisi Andes. Bisa jadi
masing 53,4 (36,7–70,2 [95% HPD]) dan 26,6 (9,6–46,0 [95% HPD]) perpecahan antar kelompok dalam spesies ini yang ditemukan
Ma. Theobroma adalah monofiletik tetapi dengan dukungan di kedua sisi Andes memiliki usia yang sama, misalnya T. bicolor
yang buruk dan hubungan dalam genus juga kurang didukung. atau T. cacao, dan perpecahan tersebut mungkin disebabkan
Node batang genus adalah 11,6 (4,0-20,9 [95% HPD]) dan node oleh pengangkatan Andes, tetapi lebih banyak sampel dari ini
mahkota adalah 8,4 (2,4-15,0 [95% HPD]) Ma. Kedua individu spesies harus dimasukkan untuk menguji ini. Sistem Pebas
Theobroma cacao membentuk kelompok monofiletik yang yang ada dari 17-11 Ma tampaknya tidak menyebabkan peristiwa
memiliki pp 1,0 dan umur nodus batang dan mahkota masing- perwakilan di Theobroma atau Herrania karena mendahului
masing 6,5 (1,0–12,5 [95% HPD]), dan 1,2 (0,01–3,5 [95% HPD]) diversifikasi dalam masing-masing genera ini. Kemungkinan
Ma. . Jumlah spesies, umur tajuk dengan interval kepercayaan perpecahan trans-isthmian termasuk antara klad T. mammosum
dan tingkat diversifikasi subfamili dan klad Malvaceae terpilih lainnyadan
ditunjukkan
T. angustifolium dan saudaranya yang terjadi 0,7 (0,2–1,3
dalam Tabel 2. [95% HPD]) Ma. Ini terjadi setelah pembentukan Tanah Genting dan karena it

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 9 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google

Richardson dkk. Usia coklat

TABEL 2 | Tingkat diversifikasi subfamili Malvaceae dan clade terpilih di Byttnerioideae.

Subfamili Jumlah Distribusi Usia simpul mahkota Tingkat diversifikasi Tingkat diversifikasi

jenis (95% HPD) (Magallon0 ) (Magallon9 )

Malvaceae 4225 Kosmopolitan 70,7 (63,4–78,6) 0,12 (0,11–0,13) 0,09 (0,08–0,1)


Grewioideae 770 pantropis 42.2 (25.6–60.6) 0,16 (0,11–0,26) 0,1 (0,07–0,17)

Byttnerioideae 650 Pantropis dan Australia 53,4 (33,9–68,0) 0,12 (0,1–0,19) 0,08 (0,06–0,12)
Theobroma / Herrania 42 Neotropik 11.6 (4.0–20.9) 0,32 (0,18–0,93) 0,14 (0,08–0,41)

Byttnerieae 225 Byttnerieae 38,5 (22,2–56,0) 0,14 (0,1–0,24) 0,08 (0,06–0,14)


Hermannieae 270 Hermannieae 34,3 (18,8–51,8) 0,16 (0,11–0,3) 0,1 (0,06–0,18)

Lasioptaleae 53 Australia, Selandia Baru, Asia Tenggara, Madagaskar 35.9 (20,6–53,5) 0,11 (0,07–0,19) 0,05 (0,03–0,09)
sterculioideae 430 pantropis 28.0 (13,8–46,0) 0,22 (0,13-0,44) 0,14 (0,08–0,27)
Tilioideae 50 Iklim Utara, Amerika Tengah 17.1 (2.2–33.2) 0,23 (0,12–1,78) 0,1 (0,05–0,81)

Dombeoideae 381 Palaeotropics, Australia 25.1 (11.2–41.8) 0,24 (0,14–0,53) 0,15 (0,09–0,33)
Brownlowioideae 68 pantropis 20.5 (5.0–37.0) 0,21 (0,11–0,84) 0,1 (0,06–0,41)
Helicteroideae 95 pantropis 30.0 (11.7–50.4) 0,15 (0,09–0,39) 0,08 (0,05–0,2)
Malvoideae 1670 Sedang hingga tropis 61.2 (60,1–62,9) 0,12 (0,12–0,12) 0,08 (0,08–0,09)
Bombacoideae 120 pantropis 26.0 (12,2–47,0) 0,18 (0,1–0,39) 0,1 (0,05–0,21)

T. gileri atau H. cuatrecasasana (Gambar 1, 3). Modus dari


penyebaran tidak diketahui untuk Theobroma dan Herrania, seperti itu
untuk banyak pohon Neotropis dengan buah besar yang tidak pecah. Langsung
penyebaran oleh vertebrata adalah suatu kemungkinan (Cuatrecasas, 1964),
termasuk oleh megafauna yang punah (Janzen dan Martin, 1982) atau
populasi manusia purba. Penyebaran melalui air juga memungkinkan
dan polong telah diamati mengambang di sungai (Whitlock, pers.
obs.), meskipun ini bukan proses yang masuk akal untuk dipertanggungjawabkan
penyebaran melalui lintasan tinggi. Ada daerah dengan ketinggian yang lebih rendah
sepanjang cordillera timur yang mungkin memungkinkan migrasi
dari garis keturunan terbatas dataran rendah lainnya. Namun, daerah-daerah ini
diapit oleh gurun Tatacoa dan hutan kering
disebutkan dalam pendahuluan yang terletak di sebelah barat
Cordillera Timur dan ini bisa menjadi penghalang bagi
penyebaran taksa terbatas hutan basah. Sebenarnya usia perpecahan
juga dapat digunakan untuk memperkirakan usia untuk perkembangan
bioma kering yang mungkin muncul sebagai akibat dari hujan
efek bayangan yang dihasilkan dari pengangkatan pegunungan. Perpecahan antara basah
garis keturunan terbatas hutan Manilkara (Sapotaceae) di kedua
sisi vegetasi cerrado dan caatinga kering di Brazil more or
kurang bertepatan dengan diversifikasi garis keturunan cerrado terbatas
garis keturunan (Armstrong et al., 2014). Waktu perpecahan dalam lainnya
garis keturunan yang berbagi distribusi serupa perlu digunakan bersama
dengan data geologi dan paleontologi untuk merekonstruksi biotik dan
sejarah abiotik.
Kami menunjukkan diversifikasi itu di Theobromeae
bertepatan dengan periode utama pengangkatan pegunungan Andes

GAMBAR 3 | Pohon kredibilitas clade maksimum yang dihasilkan dari BEAST


dan keragaman dalam suku paling besar di daerah-daerah yang mengapit
analisis data WRKY. Garis putus-putus mewakili cabang dengan <0,95
Andes. Diversifikasi karena itu bisa langsung
pp-nilai. Pemisahan Trans-Andes dalam filogeni yang ditunjukkan pada simpul X dan Y. hasil dari spesiasi alopatrik yang dihasilkan dari munculnya
W, sebelah barat Andes; E, sebelah timur Andes.
pegunungan, sebagaimana disebutkan di atas, dan/atau sebagai akibat dari perubahan
dalam substrat (seperti yang ditunjukkan misalnya oleh Savolainen et al., 2006)
dan pola fluvial yang terjadi di daerah dataran rendah sekitar
Beberapa spesies trans-Andes berevolusi setelah Andes mereka atau mode spesiasi lain seperti yang ditinjau oleh Haffer
mencapai ketinggian yang signifikan, oleh karena itu spesies leluhur harus (1997). Meskipun kami hanya fokus pada diversifikasi
telah mampu menyebar melewati pegunungan yang tinggi, misalnya, tingkat clades yang dipilih (Tabel 2), di mana pengambilan sampel

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 10 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google

Richardson dkk. Usia coklat

seringkali rendah dan di mana ada tumpang tindih dalam interval spesies dengan distribusi sedang) bersarang di dalam spesies tropis,
kepercayaan untuk perkiraan usia, tingkat rata-rata yang kami laporkan konsisten dengan pola yang ditunjukkan oleh Judd et al. (1994) dan
untuk diversifikasi klad Theobroma/Herrania jauh lebih besar daripada Baum et al. (2004) dan memiliki nodus batang berumur pertengahan
yang lain di Malvaceae yang kami soroti. Eosen (Tilioideae) atau dari Oligosen akhir (Gambar 2, misalnya, Malva,
Hal ini konsisten dengan pengangkatan pegunungan yang menghasilkan Hibiscus). Ini konsisten dengan mereka yang berevolusi dari nenek
tingkat diversifikasi yang lebih tinggi dibandingkan dengan yang tidak moyang tropis sebagai iklim sedang menyebar sebagai akibat dari
ditemukan di wilayah pegunungan. pendinginan iklim. Fakta bahwa kelompok-kelompok dari daerah beriklim
sedang ditemukan dalam beberapa garis keturunan menunjukkan tingkat
Zaman Cokelat Menurut analisis konservatisme ceruk filogenetik yang tinggi sehubungan dengan
WRKY BEAST T. cacao menyimpang dari nenek moyang terbarunya 9,9 kemampuan untuk beradaptasi dengan suhu yang lebih dingin.
(7,7-12,9 [95% HPD]) Ma. Kami lebih memilih untuk menerima tanggal ini Menariknya, tingkat diversifikasi berdasarkan usia simpul mahkota dari
daripada tanggal dari analisis ndhF karena data WRKY mengambil garis keturunan beriklim Tilioideae [50 spesies, usia simpul mahkota 17,1
sampel lebih banyak spesies dan memberikan pohon yang diselesaikan (2,2–33,2 [95% HPD])] Ma dan tingkat diversifikasi 0,13 [0,07–0,57] dengan
dengan lebih baik. Kemungkinan mendapatkan usia yang lebih muda nol kepunahan dan 0,1 [0,05-0,81] dengan tingkat kepunahan relatif
untuk spesies tersebut ketika semua taksa dalam genus ditambahkan tinggi) lebih baik dibandingkan dengan banyak sub-famili yang terbatas
tentu saja tidak dapat diabaikan, tetapi data saat ini menunjukkan bahwa pada daerah tropis (Tabel 2), misalnya Brownlowioideae [68 spesies, usia
T. cacao menyimpang lebih awal dari garis keturunan yang tersisa dalam simpul mahkota 20,5 (5,0–37.0 [95% HPD] ]) Ma dengan tingkat diversifikasi
genus. Posisi T. kakao yang terisolasi secara filogenetik di Theobroma 0,12 [0,07-0,32] dengan tingkat kepunahan nol dan 0,1 [0,06-0,41] dengan
juga ditemukan oleh Whitlock dan Baum (1999) dan selanjutnya didukung tingkat kepunahan relatif tinggi]. Fakta bahwa garis keturunan beriklim
oleh penempatannya di bagian monotipnya sendiri oleh Cuatrecasas sedang ini memiliki tingkat diversifikasi yang serupa dengan banyak
(1964). Waktu divergensi awal menunjukkan bahwa ia mungkin memiliki garis keturunan tropis (Tabel 2) konsisten dengan usia dan area hunian
banyak kesempatan untuk mencapai distribusi alami yang luas dengan suatu garis keturunan yang telah menjadi faktor yang lebih penting dalam
tingkat keragaman genetik yang tinggi, meskipun pengaruh manusia menentukan gradien keragaman garis lintang daripada perbedaan tingkat
terhadap distribusi dan keragamannya tidak dapat diabaikan. Waktu dan diversifikasi antara garis keturunan beriklim sedang. dan daerah tropis.
tingkat diversifikasi dalam spesies akan membutuhkan pengambilan Perbandingan ini tentu saja terbatas dan pengambilan sampel Malvaceae
sampel yang lebih besar dari lebih banyak individu di seluruh jangkauan yang lebih baik akan memungkinkan perbandingan dengan garis
geografisnya. Studi menggunakan data mikrosatelit T. cacao telah keturunan beriklim sedang lainnya dalam keluarga. Studi pada kelompok
menunjukkan keragaman genetik substansial dalam perwakilan spesies organisme lain telah menghasilkan hasil yang kontras dengan tingkat
liar dan budidaya (misalnya, Motamayor et al., 2008; Thomas et al., 2012; diversifikasi yang lebih tinggi di daerah tropis untuk beberapa primata
Motilal et al., 2013). Waktu diversifikasi dan tingkat variabilitas berimplikasi (Böhm dan Mayhew, 2005), burung (Cardillo, 1999; Cardillo et al., 2005;
pada industri cokelat karena mendasarkan perkebunan hanya pada Ricklefs, 2006; Martin dan Tewksbury, 2008 ), amfibi (Wiens, 2007) atau
persentase keragaman genetik ini berarti bahwa itu mungkin berisiko tumbuhan (Jansson dan Davies, 2008), tetapi tidak ada perbedaan yang
tidak perlu dari penyakit dan ancaman lain seperti perubahan iklim signifikan untuk mamalia dan burung (Weir dan Schluter, 2007) atau
(Motamayor et al., 2008) . amfibi (Wiens et al., 2006, 2009). Hasil kami kontras dengan studi Jansson
dan Davies (2008) yang menunjukkan gradien garis lintang dalam tingkat
Varietas liar yang kurang dimanfaatkan dapat dibawa ke budidaya untuk diversifikasi pada tanaman berbunga. Pola diversifikasi melalui waktu
memperkenalkan keragaman genetik yang lebih besar yang dapat akan lebih baik ditentukan dengan penanggalan filogeni tingkat spesies
melindungi terhadap risiko ini dan juga memperkenalkan berbagai rasa lengkap dari garis keturunan yang memiliki elemen beriklim sedang dan tropis.
yang lebih luas ke industri. Perhatian juga harus diberikan untuk memisahkan efek latitudinal dari
Rendahnya dukungan dan kurangnya filogeni tingkat spesies yang proses geologi lokal atau regional yang mungkin memiliki dampak besar
lengkap dalam filogeni WRKY berarti bahwa kita masih belum dapat pada tingkat diversifikasi pada skala regional. Dapat dikatakan bahwa
memastikan apa nenek moyang terdekat dari T. kakao (lihat juga Whitlock wilayah tropis lebih aktif secara geologis, misalnya pengangkatan Andes
dan Baum, 1999). Pengambilan sampel lebih banyak individu dan lebih di Neotropis dan aktivitas tektonik kompleks dan peristiwa orogenik di
banyak gen akan diperlukan untuk menentukan kerabat terdekatnya dan Asia Tenggara. Tingkat diversifikasi Theobroma/Herrania yang kami
kapan spesies itu sendiri mulai terdiversifikasi. Sampel saat ini dari tiga fokuskan di sini adalah 0,32 (0,93-0,18) dengan kepunahan nol dan 0,14
individu budidaya perlu diperluas untuk menggunakan pendekatan (0,08-0,41) dengan tingkat kepunahan relatif tinggi berdasarkan usia
filogenografi untuk menentukan lebih tepat di mana dan kapan spesies simpul mahkota kelompok ini 11,6 (4,0-20,9). [95% HPD]) Ma yang jauh
berasal dan diversifikasi dan untuk melengkapi banyak penelitian tentang lebih cepat daripada subfamili mana pun (Tabel 2). Diversifikasi genera
genetika populasi spesies (misalnya, Motamayor et al., 2008) ). ini bertepatan dengan pengangkatan Andes yang konsisten dengan
peristiwa ini menyebabkan tingkat spesiasi yang lebih cepat.

Malvaceae dan Gradien Latitudinal dalam Keanekaragaman


Antonelli dkk. (2015) telah menunjukkan bahwa Neotropics memiliki
Spesies Sebagian besar spesies Malvaceae adalah tropis tingkat pergantian evolusioner dan emigrasi yang lebih tinggi daripada
dan familinya sesuai dengan gradien latitudinal dalam di bagian tropis lainnya yang membantu menjelaskan alasan gradien
keragaman spesies. Garis keturunan Malvaceae beriklim longitudinal dalam keragaman yang ada selain gradien latitudinal.
sedang (atau setidaknya kelompok yang mengandung

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 11 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google
Richardson dkk. Usia coklat

KESIMPULAN MATERI TAMBAHAN


Diversifikasi Theobroma dan Herrania bertepatan dengan periode Materi Tambahan untuk artikel ini dapat ditemukan secara online
pengangkatan di Andes Barat Laut. Beberapa garis keturunan di: http://journal.frontiersin.org/article/10.3389/fevo.
Malvaceae yang beriklim sedang bersarang di dalam garis keturunan 2015.00120
tropis yang telah berevolusi sebagai suhu yang mendingin selama Gambar Tambahan 1 | Pohon PKS dari analisis BEAST dari data ndhF
Tersier. Garis keturunan tropis umumnya tidak memiliki tingkat yang mencakup nomor GenBank, bilah kesalahan pada perkiraan usia simpul.
diversifikasi yang lebih cepat daripada yang beriklim sedang tetapi
Gambar Tambahan 2 | Pohon MCC dari analisis BEAST dari data ndhF
telah ada lebih lama dan kemungkinan menempati lebih banyak yang mencakup nomor GenBank dan probabilitas posterior node.
ruang yang konsisten dengan usia dan luas yang lebih penting
daripada perbedaan dalam tingkat diversifikasi dalam menjelaskan Gambar Tambahan 3 | Pohon MCC dari analisis BEAST dari data WRKY
gradien garis lintang dalam keanekaragaman spesies. Akhirnya, T. yang mencakup bilah kesalahan pada perkiraan usia node dan probabilitas
posterior node.
cacao menyimpang dari MRCA 9,9 (7,7-12,9 [95% HPD]) Ma, dan
memiliki cukup waktu untuk diversifikasi meskipun waktu awal Gambar Tambahan 4 | Pohon MCC dari analisis BEAST dari data WRKY
diversifikasi ini dan dalam variabilitas spesies memerlukan pengambilanyang
sampel yang lebih
mencakup padat. posterior node.
probabilitas

REFERENSI Brumfield, RT, dan Edwards, SV (2007). Evolusi masuk dan keluar dari Andes:
analisis Bayesian tentang diversifikasi sejarah di Thamnophilus antshrikes.
Akaike, H. (1974). Sebuah tampilan baru pada identifikasi model statistik. IEEE Trans. Evolusi 61, 346–367. doi: 10.1111/j.1558-5646.2007.00039.x
Otomatis. Kont. 19, 716–723. doi: 10.1109 / TAC.1974.1100705 Burnham, RJ, dan Graham, A. (1999). Sejarah vegetasi neotropis: perkembangan
Albert, JS, Lovejoy, NR, dan Crampton, WGR (2006). Tektonisme Miosen dan dan status baru. Ann. Mo. Bot. taman. 86, 546–589. doi: 10.2307/2666185
pemisahan cekungan sungai cis dan trans-Andes: bukti dari ikan Neotropis. J.
Am Selatan. Ilmu Bumi. 21, 14-27. doi: 10.1016/j.jsames.2005.07.010 Cardillo, M. (1999). Garis lintang dan tingkat diversifikasi burung dan kupu-kupu.
Prok. R. Soc. London. B266, 1221–1225. doi: 10.1098/rspb.1999.0766
Alverson, WS, Whitlock, BA, Nyffeler, R., Bayer, C., dan Baum, DA (1999). Cardillo, M., Orme, CDL, dan Owens, IPF (2005). Pengujian bias latitudinal dalam
Filogeni inti Malvales: bukti dari data urutan ndhF. Saya. J. Bot. 86, 1474–1486. tingkat diversifikasi: contoh menggunakan burung Dunia Baru. Ekologi 86, 2278–
doi: 10.2307/2656928 Antonelli, A., Nylander, JAA, Persson, C., dan Sanmartín, 2287. doi: 10.1890/05-0112 Carvalho, MR, Herrera, FA, Jaramillo, CA, Wing, SL,
I. (2009). dan Callejas, R. (2011).
Menelusuri dampak pengangkatan Andes pada evolusi tumbuhan Neotropis. Paleosen Malvaceae dari Amerika Selatan bagian utara dan implikasi
Prok. Natal akad. Sci. AS 106, 9749–9754. doi: 10.1073/pnas.081 1421106 biogeografisnya. Saya. J. Bot. 98, 1337–1355. doi: 10.3732/ajb.1000539 Coates,
A., dan Obando, J. (1996). “Evolusi geologis Tanah Genting Amerika Tengah,”
Antonelli, A., Zizka, A., Silvestro, D., Scharn, R., Cascales-Miñana, B., dan Bacon, dalam Evolution and Environment in Tropical America, eds J. Jackson, A.
CD (2015). Mesin untuk keanekaragaman tumbuhan global: perputaran Budd, dan A. Coates (Chicago, IL: University of Chicago Press), 21-56.
evolusioner tertinggi dan emigrasi di daerah tropis Amerika. Depan. gen. 6:130. Cody, S., Richardson, JE, Rull, V., Ellis, C., dan Pennington, RT (2010).
doi: 10.3389/fgene.2015.00130 Pertukaran biotik Amerika yang hebat ditinjau kembali. Ekografi 33, 1–7. doi:
Armstrong, KE, Stone, GN, Nicholls, JA, Valderrama, E., Anderberg, A. 10.1111/j.1600-0587.2010.06327.x Cortés-Ortiz, L., Bermingham, E., Rico, C.,
A., Smedmark, J., dkk. (2014). Perbandingan pola diversifikasi antar daerah Rodriguez-Luna, E., Sampaio, I., dan Ruiz-García, M. ( 2003). Sistematika molekuler
tropis: studi kasus di Sapotaceae. Depan. gen. 5:362. doi: 10.3389/fgene.2014.00362 dan biogeografi genus monyet Neotropis, Alouatta. mol. Filogenet. Evolusi 26,
64–81. doi: 10.1016/S1055-7903(02)00308-1 Cuatrecasas, J. (1964). Kakao dan
Arrivillaga, JC, Norris, DE, Feliciangeli, MD, dan Lanzaro, GC (2002). sekutunya: revisi taksonomi dari genus Theobroma. Kontribusi Amerika Serikat
Filogenografi lalat pasir neotropis Lutzomyia longipalpis disimpulkan dari urutan Herba. 35, 379–614.
DNA mitokondria. Menulari. gen. Evolusi 2, 83–95. doi: 10.1016/
S1567-1348(02)00087-4 Bacon, CD, Silvestro, D., Jaramillo, C., Smith, BT, Drummond, AJ, dan Rambaut, A. (2007). BEAST: analisis evolusi bayesian dengan
Chakrabarty, P., dan Antonelli, A. (2015). Bukti biologis mendukung kemunculan mengambil sampel pohon. BMC Evol. Biol. 7:214. doi: 10.1186/1471-2148-7-214
awal dan kompleks Tanah Genting Panama. Prok. Natal akad. Sci. AS 112, 6110– Farris, DW, Jaramillo, C., Bayona, G., Restrepo-Moreno, SA, Montes, C., Cardona,
6115. doi: 10.1073/pnas.1423853112 A., dkk. (2011). Patahnya Tanah Genting Panama selama tabrakan awal dengan
Amerika Selatan. Geologi 39, 1007–1010. doi: 10.1130/G3 2237.1
Baum, DA, Smith, SD, Yen, A., Alverson, WS, Nyffeler, R., Whitlock, BA, dkk. (2004).
Hubungan filogenetik Malvatheca (Bombacoideae dan Malvoideae; Malvaceae Baik, PVA, dan Ree, RH (2006). Bukti untuk efek area spesies yang terintegrasi
sensu lato) yang disimpulkan dari urutan DNA plastid. Saya. J. Bot. 91, 1863– waktu pada gradien garis lintang dalam keanekaragaman pohon. Saya. Nat. 168,
1871. doi: 10.3732/ajb.91. 11.1863 796–804. doi: 10.1086/508635
Gentry, AH (1982). Keragaman floristik neotropis: hubungan fitogeografis antara
Böhm, M., dan Mayhew, PJ (2005). Biogeografi historis dan evolusi gradien garis Amerika Tengah dan Selatan, fluktuasi iklim Pleistosen atau kecelakaan orogeni
lintang kekayaan spesies di Papionini (Primata: Cercopithecidae). Biol. J. Lin. Andes. Ann. Mo. Bot. taman. 69, 557–593. doi: 10.2307/2399084
Perkumpulan 85, 235–246. doi: 10.1111/j.1095- 8312.2005.00488.x
Gonzalez, MA, Eberhard, JR, Lovette, IJ, Olson, SL, dan Bermingham, E.
Borrone, JW, Meerow, AW, Kuhn, DN, Whitlock, BA, dan Schnell, RJ (2007). Potensi (2003). Filogeografi DNA mitokondria dari kompleks Bay Wren (Troglodytidae:
keluarga gen WRKY untuk rekonstruksi filogenetik: contoh dari Malvaceae. mol. Thryothorus nigricapillus). Condor 105, 228–238. doi: 10.1650/0010-
Filogenet. Evolusi 44, 1141-1154. doi: 10.1016/j.ympev.2007.06.012 5422(2003)105[0228:MDPOTB]2.0.CO;2
Gregory-Wodzicki, KM (2000). Mengangkat sejarah Andes Tengah dan Utara: ulasan.
Brown, JH (2014). Mengapa ada begitu banyak spesies di daerah tropis? J. Biogeogr. 41, geol. Perkumpulan Saya. Banteng. 112, 1091–1105. doi: 10.1130/0016- 7606
8–22. doi: 10.1111 / jbi.12228 (2000)112<1091:UHOTCA>2.3.CO;2

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 12 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google

Richardson dkk. Usia coklat

Haffer, J. (1997). Model alternatif spesiasi vertebrata di Amazonia: tinjauan umum. Pohon coklat Amazon (Theobroma cacao L). PLoS ONE 3:e3311. doi: 10.1371/
keanekaragaman hayati. Konservasi 6, 451–476. doi: 10.1023/A:1018320925954 journal.pone.0003311
Hall, TA (1999). BioEdit: editor penyelarasan urutan biologis dan program analisis Motilal, LA, Zhang, D., Mischke, S., Meinhardt, L., dan Umaharan, P. (2013).
yang mudah digunakan untuk Windows 95/98/NT. Gejala Asam Nukleat Ser. 41, Deteksi redundansi genetik dengan bantuan mikrosatelit meningkatkan
95-98. pengelolaan Bank Gen Kakao Internasional, Trinidad. Gen Pohon. Genom 9, 1395–
Hillebrand, H. (2004). Pada umumnya gradien keragaman latitudinal. Saya. 1411 doi: 10.1007/s11295-013-0645-5
Nat. 163, 192–211. doi: 10.1086 / 381004 Nyffeler, R., Bayer, C., Alverson, WS, Yen, A., Whitlock, BA, Chase, MW, dkk. (2005).
Ho, SIM (2007). Mengkalibrasi perkiraan molekuler dari tingkat substitusi dan waktu Analisis filogenetik dari klad Malvadendrina (Malvaceae sl) berdasarkan urutan
divergensi pada burung. J. Avian Biol. 38, 409–414. doi: 10.1111/j.0908- DNA plastid. organisasi Penyelam. Evolusi 5, 109–123. doi: 10.1016/j.ode.2004.08.001
8857.2007.04168.x
Ho, SYW, dan Phillips, MJ (2009). Akuntansi untuk ketidakpastian kalibrasi dalam Nylander, JAA (2004). MrModeltest v2. Program didistribusikan oleh penulis.
estimasi filogenetik waktu divergensi evolusioner. sistem Biol. 58, 367–380. doi: Pusat Biologi Evolusi, Universitas Uppsala.
10.1093/sysbio/syp035 Hoorn, C., Wesselingh, FP, ter Steege, H., Bermudez, MA, Patterson, BD, Solari, S., dan Velazco, PM (2012). “Peran Andes dalam diversifikasi
Mora, A., Sevink, J., dkk. (2010). Amazonia melalui waktu: pengangkatan andes, dan biogeografi mamalia neotropis,” dalam Bones, Clones, and Biomes: the
perubahan iklim, evolusi lanskap, dan keanekaragaman hayati. Sains 330, 927– History and Geography of Recent Neotropical Mamalia, eds BD Patterson dan LP
931. doi: 10.1126/science.1194585 Jablonski, D., Roy, K., dan Valentine, JW (2006). Costa (Chicago, IL: University of Chicago Press),
Out of the Tropics: dinamika evolusi dari gradien keragaman latitudinal. Sains 314, 351–378.
102–106. doi: Patterson, BD, dan Velazco, PM (2008). Filogeni genus hewan pengerat Isothrix
10.1126/sains.1130880 (Hystricognathi, Echimyidae) dan diversifikasinya di Amazonia dan Andes Timur.
Jansson, R., dan Davies, TJ (2008). Variasi global dalam tingkat diversifikasi tanaman J. Ma. Evolusi 15, 181-201. doi: 10.1007/s10914-007-9070-6 Pirie, MD, Chatrou, LW,
berbunga: energi versus perubahan iklim. Ekol. Lett. 11, 173-183. doi: 10.1111/ Mols, JB, Erkens, RHJ, dan Oosterhof, J. (2006).
j.1461-0248.2007.01138.x Janzen, DH, dan Martin, PS (1982). Anakronisme Genera 'Pusat Andes' dalam klad cabang pendek Annonaceae: menguji hipotesis
neotropis: buah yang dimakan para gomphotheres. Sains. 215, 19-27. doi: 10.1126/ biogeografis menggunakan rekonstruksi filogeni dan penanggalan molekuler. J.
science.215.4528.19 Judd, WS, Sanders, RW, dan Donoghue, MJ (1994). Pasangan Biogeogr. 33, 31-46. doi: 10.1111/j.1365-2699.2005.01388.x Rambaut, A. (2009).
keluarga angiospermae FigTree v1.3.1. Program komputer. Tersedia online di : http://tree.bio.ed.ac.uk/
- analisis filogenetik awal. Harv. pap Bot. 5, 1–51. software/figtree/ (Diakses Maret, 2012).
Kendall, Ditjen (1949). Proses stokastik dan pertumbuhan penduduk. JR Stat. PerkumpulanRambaut, A., dan Drummond, AJ (2007). Pelacak v1.5. Program komputer.
B Stat. Metodologi. 11, 230–264. Tersedia online di: http://tree.bio.ed.ac.uk/software/tracer/
Kerkhoff, AJ, Moriarty, PE, dan Weiser, MD (2014). Gradien kekayaan spesies Reid, EM, dan Chandler, MEJ (1933). Flora Tanah Liat London. London: Inggris
latitudinal di angiosperma berkayu Dunia Baru konsisten dengan hipotesis Musium Sejarah Alam.
konservatisme tropis. Prok. Natal akad. Sci. AS 111, 8125–8130. doi: 10.1073/ Richardson, JE, Pennington, RT, Pennington, TD, dan Hollingsworth, PM
pnas.1308932111 (2001). Diversifikasi cepat dari genus pohon hutan hujan Neotropis yang kaya
Knapp, S., dan Mallet, J. (2003). Membantah refugia? Sains 300, 71-72. doi: spesies. Sains 293, 2242–2245. doi: 10.1126/science.1061421
10.1126/sains.1083007 Ricklefs, RE (2006). Variasi global dalam tingkat diversifikasi burung passerine.
Maddison, WP, dan Maddison, DR (2015). Mesquite: Sistem Modular untuk Analisis Ekologi 87, 2468–2478. doi: 10.1890/0012- 9658(2006)87[2468:GVITDR]2.0.CO;2
Evolusi. Versi 3.04. Tersedia online di: http://mesquiteproject.
organisasi Rolland, J., Condamine, FL, Jiguet, F., dan Morlon, H. (2014). Spesiasi yang lebih
Magallon, S., dan Castillo, A. (2009). Diversifikasi angiosperma melalui waktu. cepat dan pengurangan kepunahan di daerah tropis berkontribusi pada gradien
Saya. J. Bot. 96, 349–365. doi: 10.3732/ajb.0800060 keragaman garis lintang mamalia. PLoS Biol. 12:e1001775. doi: 10.1371/
Magallon, S., dan Sanderson, MJ (2001). Tingkat diversifikasi mutlak dalam clades journal.pbio. 1001775
angiosperma. Evolusi 55, 1762–1780. doi: 10.1111/j.0014- 3820.2001.tb00826.x Roncal, J., Kahn, F., Millan, B., Couvreur, TLP, dan Pintaud, J.-C. (2013).
Kolonisasi Kenozoikum dan pola diversifikasi palem tropis Amerika: bukti dari
Pasar dan Pasar (2011). Pasar Coklat, Biji Kakao, Lesitin, Gula dan Vanila Global Astrocaryum (Arecaceae). Bot. J. Lin. Perkumpulan 171, 120–139. doi: 10.1111/
Berdasarkan Pangsa Pasar, Perdagangan, Harga, Tren Geografi, dan Prakiraan. j.1095-8339.2012.01297.x Savolainen, V., Anstett, MC, Lexer, C., Hutton, I.,
Kode Laporan: CG 1111. Clarkson, JJ, Norup, MV, dkk. (2006). Spesiasi simpatrik di telapak tangan di pulau
Martin, PR, dan Tewksbury, JJ (2008). Variasi latitudinal dalam diversifikasi samudera. alam 441,
subspesifik burung. Evolusi 62, 2775-2788. doi: 10.1111/j.1558- 5646.2008.00489.x 210–213. doi: 10.1038/nature04566
Schnell RJ, Kuhn DN, Brown JS, Olano CT, Phillips-Mora W, Amores F.
Meerow, AW, Noblick, L., Salas-Leiva, DE, Sanchez, V., Francisco-Ortega, J., Jestrow, M., dkk. (2007). Pengembangan program seleksi berbantuan penanda untuk kakao.
B., dkk. (2015). Filogeni dan sejarah biogeografi palem cocosoid (Arecaceae, Fitopatologi 97, 1664–1669. doi: 10.1094/PHYTO-97-12-1664
Arecoideae, Cocoseae) disimpulkan dari urutan enam lokus famili gen WRKY. Schultes, R. (1958). Sebuah sinopsis dari genus Herrania. J.Arnold Arbor. 39, 216–295.
Kladistik 31, 509–534. doi: 10.1111/cla.12100 Mittelbach, GG, Schemske, DW, Silva, S., dan Figueira, A. (2005). Analisis filogenetik Theobroma (Sterculiaceae)
Cornell, HV, Allen, AP, Brown, JM, Bush, MB, dkk. (2007). Evolusi dan gradien berdasarkan urutan inhibitor tripsin mirip Kunitz. Sistem Tanaman
keragaman garis lintang: spesiasi, kepunahan, dan biogeografi. Ekol. Lett. 10, Evolusi 250, 93-104. doi: 10.1007/s00606-004-0223-2
315–331. doi: 10.1111/j.1461- Simpson, GG (1980). Isolasi Indah: Sejarah Penasaran Amerika Selatan
0248.2007.01020.x Mamalia Yale, MI: Pers Universitas Yale.
Montes, C., Cardona, A., Jaramillo, C., Pardo, A., Silva, JC, Valencia, V., dkk. Stebbins, GL (1974). Tumbuhan Berbunga: Evolusi Di Atas Tingkat Spesies.
(2015). Penutupan Laut Tengah Amerika Tengah pada Miosen Tengah. Sains 348, Cambridge, MA: Belknap.
226–229. doi: 10.1126/science.aaa2815 Mora, A., Baby, P., Roddaz, M., Parra, M., Stevens, PF (2001 dan seterusnya). Situs Filogeni Angiospermae. Versi 12, Juli 2012
Brusset, S., Hermoza, W., dkk. (2010). [dan kurang lebih terus diperbarui sejak].
“Sejarah tektonik zona Andes dan sub-Andes: implikasi untuk pengembangan Thomas, E., van Zonneveld, M., Loo, J., Hodgkin, T., Galluzzi, G., dan van Etten, J.
cekungan drainase Amazon,” di Amazonia: Landscape and Species Evolution: A (2012). Pola keragaman spasial saat ini dari Theobroma cacao L. di neotropics
Look into the Past, eds C. Hoorn dan FP Wesselingh (Oxford: Wiley-Blackwell ), mencerminkan diferensiasi genetik di refugia pleistosen diikuti oleh penyebaran
38–60. yang dipengaruhi manusia. PLoS ONE 7:e47676. doi: 10.1371/journal.pone.0047676
Moran, PA (1951). Metode estimasi untuk proses evolutif. JR Stat. Perkumpulan B
Stat. Metodologi. 13, 141–146. Bendung, JT, dan Schluter, D. (2007). Gradien garis lintang dalam tingkat spesiasi
Motamayor, JC, Lachenaud, P., da Silva, E., Mota, JW, Loor, R., Kuhn, D. dan kepunahan burung dan mamalia baru-baru ini. Sains 315, 1574–1576. doi:
N., dkk. (2008). Diferensiasi populasi geografis dan genetik dari 10.1126/sains.1135590

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 13 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120
Machine Translated by Google

Richardson dkk. Usia coklat

Wesselingh, FP (2006). Danau Pebas berumur Miosen sebagai tahap radiasi moluska, Wiens, JJ, Sukumaran, J., Pyron, RA, dan Brown, RM (2009). Asal-usul evolusioner
dengan implikasi untuk evolusi lanskap di Amazonia barat. dan biogeografis keanekaragaman tropis yang tinggi pada katak dunia lama
Skrip Geol. 133, 1-17. (Ranidae). Evolusi 63, 1217–1231. doi: 10.1111/j.1558-5646.2009.00610.x Wilkie,
Wesselingh, FP, dan Ramos, MIF (2010). “Fauna invertebrata air Amazon (Mollusca, P., Clark, A., Pennington, RT, Pipi, P., Bayer, C., dan Wilcock, CC (2006). Hubungan
Ostracoda) dan perkembangannya selama 30 juta tahun terakhir,” di Amazonia: filogenetik dalam subfamili Sterculioideae (Malvaceae/Sterculiaceae-Sterculieae)
Landscape and Species Evolution, eds C. Hoorn and FP menggunakan gen kloroplas ndhF. sistem
Wesselingh (Oxford: Wiley-Blackwell), 302–316. Bot. 31, 160-170. doi: 10.1600 / 036364406775971714
Wesselingh, FP, Räsnen, ME, Irion, G., Vonhof, HB, Kaandorp, R., Renema, W., dkk. Winterton, C., Richardson, JE, Hollingsworth, M., Clark, A., Zamora, N., dan
(2002). Danau Pebas: rekonstruksi paleoekologi dari Miosen, kompleks danau Pennington, RT (2014). “Biografi sejarah legum Neotropis Genus Dussia: Andes,
berumur panjang di Amazonia barat. Cainozoikum Res. 1, 35–81. Tanah Genting Panama dan Chocó,” dalam Paleobotani dan Biogeografi: A
Wesselingh, FP, dan Salo, JA (2006). Perspektif miosen tentang evolusi biota Festschrift untuk Alan Graham dalam Tahun ke-80, Bab 14, eds WD Stevens, OM
Amazon. Skrip Geol. 133, 439–458. Montiel, dan P. Raven (St Louis, MO: Missouri Botanical Press), 389–404.
Whitlock, BA, dan Baum, DA (1999). Hubungan filogenetik Theobroma dan Herrania
(Sterculiaceae) berdasarkan urutan vicilin gen nuklir.
sistem Bot. 24, 128-138. doi: 10.2307 / 2419544 Pernyataan Benturan Kepentingan: Penulis menyatakan bahwa penelitian ini
Whitlock, BA, Bayer, C., dan Baum, DA (2001). Hubungan filogenetik dan evolusi dilakukan tanpa adanya hubungan komersial atau keuangan yang dapat ditafsirkan
bunga Byttnerioideae (Sterculiaceae atau Malvaceae sl) berdasarkan urutan gen sebagai potensi konflik kepentingan.
kloroplas ndhF. sistem Bot. 26, 420–437. doi:
10.1043/0363-6445-26.2.420 Hak Cipta © 2015 Richardson, Whitlock, Meerow dan Madriñán. Ini adalah artikel
Wiens, JJ (2007). Pola global diversifikasi dan kekayaan spesies amfibi. Saya. Nat. akses terbuka yang didistribusikan di bawah ketentuan Lisensi Atribusi Creative
170, S86–S106. doi: 10.1086/519396 Wiens, JJ, Graham, CH, Moen, DS, Smith, Commons (CC BY). Penggunaan, distribusi atau reproduksi di forum lain
SA, dan Reeder, TW (2006). diperbolehkan, asalkan penulis asli atau pemberi lisensi dikreditkan dan publikasi
Penyebab evolusi dan ekologi dari gradien keragaman latitudinal pada katak asli dalam jurnal ini dikutip, sesuai dengan praktik akademik yang diterima.
hylid: pohon katak pohon menggali akar keragaman tropis yang tinggi. Saya. Penggunaan, distribusi, atau reproduksi tidak diizinkan yang tidak sesuai dengan
Nat. 168, 579–596. doi: 10.1086/507882 persyaratan ini.

Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 14 November 2015 | Jilid 3 | Pasal 120