Machine Translated by Google

Jurnal Pra-bukti

Mekanisme dan adaptasi yang membentuk pembagian

kerja pada lebah tak bersengat Judul pendek: Pembagian
kerja pada lebah tak bersengat

Christoph Grüter, María Sol Balbuena, Lohan

Valadares

PII: S2214-5745(23)00054-8
DOI: https://doi.org/10.1016/j.cois.2023.101057
Referensi: COIS101057

Tampil di: Opini Saat Ini dalam Ilmu Serangga

Silakan kutip artikel ini sebagai: Christoph Grüter, María Sol Balbuena dan Lohan
Valadares, Mekanisme dan adaptasi yang membentuk pembagian kerja pada lebah tak
bersengat Judul pendek: Pembagian kerja pada lebah tak bersengat, Opini Terkini dalam
Ilmu Serangga, (2023) doi: https : / / doi.org/10.1016/j.cois.2023.101057

Ini adalah file PDF dari sebuah artikel yang telah mengalami penyempurnaan setelah
diterima, seperti penambahan halaman sampul dan metadata, dan pemformatan agar mudah
dibaca, tetapi ini belum menjadi versi catatan yang pasti. Versi ini akan mengalami penyalinan
tambahan, penyusunan huruf, dan peninjauan sebelum diterbitkan dalam bentuk akhirnya,
tetapi kami menyediakan versi ini untuk memberikan visibilitas awal artikel.
Harap dicatat bahwa, selama proses produksi, kesalahan dapat ditemukan yang dapat
memengaruhi konten, dan semua penafian hukum yang berlaku untuk jurnal terkait.

© 2023 Diterbitkan oleh Elsevier.

Machine Translated by Google

Judul: Mekanisme dan adaptasi yang membentuk pembagian kerja di

lebah tanpa sengat

Pengarang: Christoph GRÜTER1 , María Sol BALBUENA2,3 & Lohan VALADARES4

1
Sekolah Ilmu Biologi, Universitas Bristol, 24 Tyndall Avenue, BS8 1TQ, UK

2
Laboratorio de Insectos Sociales, Departamento de Biodiversidad y Biología Facultad de

Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires, CABA, Argentina

3
Instituto de Fisiología, Biología Molecular y Neurociencias (IFIBYNE), CONICET,

Universidad de Ciencias Naturales y Exactas, Universidad de Buenos Aires, CABA,

Argentina

Jurnal Pra-bukti
Evolusi, Genom, Perilaku, dan Ekologi (EGCE), Université Paris-Saclay, CNRS, IRD,

Gif-sur-Yvette, Prancis

Korespondensi: Christoph Grüter (c.grueter@bristol.ac.uk)

Abstrak

Lebah tanpa sengat adalah kelompok penyerbuk yang beragam dan penting secara ekologis di daerah tropis.

Pembagian kerja memungkinkan koloni lebah untuk memenuhi berbagai tuntutan kehidupan sosialnya, namun

telah dipelajari hanya pada ~3% dari semua spesies lebah tak bersengat yang dideskripsikan. Data yang tersedia

menunjukkan bahwa pembagian kerja menunjukkan kesejajaran dan perbedaan mencolok dibandingkan dengan

lebah sosial lainnya. Usia pekerja adalah prediktor perilaku pekerja yang dapat diandalkan di banyak spesies,

sedangkan variasi morfologi ukuran tubuh atau perbedaan struktur otak penting untuk

tugas pekerja tertentu dalam beberapa spesies. Lebah tanpa sengat memberikan kesempatan untuk mengkonfirmasi secara umum

pola pembagian kerja, tetapi mereka juga menawarkan prospek untuk menemukan dan mempelajari novel

mekanisme yang mendasari gaya hidup berbeda yang ditemukan pada lebah eusocial.
Machine Translated by Google

Perkenalan

Pembagian kerja, yaitu perbedaan yang tidak acak dalam tugas-tugas yang dilakukan para anggota suatu koloni

melakukan, hampir universal dalam serangga sosial [1]. Tingkat dan ketekunan dalam waktu

variasi perilaku bervariasi antara spesies, kelompok pekerja dan tugas yang dilakukan [2–

6]. Seekor lebah madu (Apis mellifera) mungkin hanya menghabiskan beberapa jam hidupnya sebagai penjaga sarang [7],

sementara pekerja kecil semut pemotong daun akan menunjukkan dedikasi seumur hidup untuk berkebun jamur dan

keperawatan [5]. Pembagian kerja juga beragam dan kompleks pada lebah yang tidak menyengat

(Meliponini), kelompok terbesar dari lebah eusocial [8], namun sosial, fisiologis dan

mekanisme molekuler yang mendasari pembagian kerja pada lebah yang tidak menyengat tetap buruk

dipahami. Langkah pertama telah dilakukan untuk mengeksplorasi hubungan antara pembagian kerja dan

pola ekspresi gen [9], titer hormon juvenil (JH) [10] atau variasi dalam kekebalan tubuh

Jurnal Pra-bukti
pertahanan [11]. Studi-studi ini menunjukkan bahwa pola yang berulang kali ditemukan pada lebah madu mungkin berbeda

pada lebah tanpa sengat. Di sini kami meringkas kemajuan terkini dalam pemahaman kami tentang proksimat

faktor yang terkait dengan pembagian kerja pada lebah yang tidak menyengat.

Peran usia dalam pembagian kerja lebah tak bersengat

Usia pekerja secara konsisten ditemukan untuk memprediksi tugas mana yang dilakukan pekerja (temporal

polietisme atau polietisme usia). Semut, lebah, atau tawon pekerja muda sering melakukan tugas dari jarak dekat

ke induk, sementara pekerja yang lebih tua mempertahankan koloni dan mencari sumber daya [1,6,12,13].

Lebah tanpa sengat sebagian besar mengikuti pola ini (diulas di [8]). Dalam beberapa hari pertama setelahnya

munculnya, aktivitas keseluruhan rendah dan pekerja dapat terlihat merawat diri mereka sendiri dan

menerima makanan [14-16]. Pada fase berikutnya, pekerja mulai melakukan tugas membangun sarang,

dilanjutkan dengan kegiatan yang berkaitan dengan proses brood provisioning and oviposition (POP)

(kira-kira minggu 1-3). Pekerja semakin melakukan tugas jauh dari induk, seperti

membuang limbah atau membongkar dan mendehidrasi nektar yang dibawa kembali oleh pengumpul [4,17]. Dalam
Machine Translated by Google

tahap selanjutnya dari kehidupan dewasa, pekerja menghabiskan lebih banyak waktu di luar sarang mereka untuk menjaga pintu masuk

dan mencari sumber daya [14-17]. Permulaan penjagaan dan pencarian makan bertepatan dengan an

kematian meningkat dan pekerja biasanya mati setelah 4-10 minggu, tergantung pada spesies dan

intensitas mencari makan [8].

Kinerja tugas non-acak yang tidak terkait dengan usia pekerja

Ada beberapa bukti bahwa pola transisi perilaku terkait usia ini tidak universal

di antara lebah yang tidak menyengat. Inoue et al. [18] diamati pada Tetragonula Asia minangkabau yang

pekerja individu tampaknya termasuk dalam kategori atau kelompok perilaku yang berbeda. Beberapa

pekerja terutama merawat induk, sedangkan yang lain fokus pada mencari makan. Di Neotropis

Melipona marginata, kinerja tugas dikaitkan dengan usia, tetapi jumlahnya cukup besar

perbedaan perilaku yang tidak terkait dengan usia [4]. Banyak pekerja tidak pernah terlihat

Jurnal Pra-bukti
mencari makan, sementara yang lain tidak diamati terlibat dalam POP. Pola-pola ini

mungkin lebih umum pada lebah yang tidak menyengat, tetapi menemukannya akan membutuhkan waktu yang lama

pengamatan pekerja yang ditandai secara individual.

Korelasi morfologis dan fisiologis dari pembagian kerja

Pada beberapa spesies lebah tak bersengat, variasi perilaku terkait dengan perbedaan ukuran tubuh

dan bentuk [19-21]. Penjaga spesies ini lebih besar dari pengumpul dan, pada beberapa spesies,

kedua tugas ini dilakukan oleh sub-kasta morfologis yang berbeda [20]. Ukuran tubuh yang lebih besar adalah

dicapai melalui peningkatan makan makanan induk sel induk tertentu oleh lebah perawat [22] dan

kemungkinan bermanfaat bagi koloni karena ukuran tubuh yang lebih besar meningkatkan kemampuan bertarung

[19]. Selain itu, ukuran tubuh terkait dengan persepsi kemosensori dan sensitivitas antena, seperti

ditunjukkan pada lebah [23]. Di Australian Tetragonula carbonaria dan Neotropical

Tetragonisca angustula, penjaga yang lebih besar memiliki lebih banyak antennal sensilla daripada pengumpul ([21,24],

tapi lihat [25]), yang mungkin penting dalam deteksi musuh [24,26]. Efek ukuran tubuh
Machine Translated by Google

cenderung lebih umum, termasuk untuk tugas selain menjaga, seperti mencari makan

lumpur (Gbr. 1a), di mana ukuran tubuh dikaitkan dengan ukuran muatan lumpur di Melipona [27], atau untuk material

menangani tugas. Misalnya, lebah pemulung ditemukan lebih besar dari pengumpul, tetapi

lebih kecil dari penjaga di Tetragonisca angustula [19].

Morfologi otak: bagaimana otak terkait dengan kinerja tugas?

Seperti yang telah kita lihat di bagian sebelumnya, sering terjadi heterogenitas usia dan ukuran di antara para pekerja

prediktor yang baik untuk alokasi tugas. Setiap tugas dikaitkan dengan array sensorik

informasi yang diproses oleh otak. Dengan demikian, untuk memenuhi kebutuhan koloni secara terus-menerus

lingkungan yang berubah dan kompleks, otak lebah yang relatif kecil perlu diproses

beberapa modalitas informasi sensorik dan mengintegrasikannya ke dalam output perilaku,

yang seringkali melibatkan pembelajaran dan ingatan. Kapasitas sensorik yang canggih, kompleks

Jurnal Pra-bukti
repertoar perilaku, dan sistem saraf yang relatif sederhana, telah membuat lebah sosial

model yang sangat baik untuk mempelajari plastisitas otak, yaitu, penataan ulang sinaptik sebagai respons

rangsangan intrinsik atau ekstrinsik yang akhirnya mempengaruhi ukuran otak [28,29]. Di sengat

lebah, para peneliti baru saja mulai membahas bagaimana morfologi otak berkorelasi

perbedaan perilaku.

Di Melipona quadrifasciata, spesies lebah tak bersengat dengan pembagian berdasarkan usia

tenaga kerja, Tomé et al. [30] menemukan bahwa penuaan dikaitkan dengan peningkatan volume otak

daerah yang terkait dengan pemrosesan informasi penciuman (lobus antenal, AL) dan dengan

integrasi multisensori, memori, dan pembelajaran (tubuh jamur, MB). Namun,

Peningkatan ukuran MB jauh lebih menonjol daripada peningkatan ukuran AL, terutama selama

tahap intrinidal usia-polietisme. Sebaliknya pada lebah madu (Apis mellifera), AL dan MB

pembesaran dikaitkan dengan beralih dari tugas intranidal ke mencari makan [31-34]. Itu

pola pertumbuhan MB yang berbeda pada kedua spesies lebah ini dapat dikaitkan dengan fakta bahwa,

dibandingkan dengan lebah madu, koloni M. quadrifasciata menampung sejumlah kecil pekerja (300-
Machine Translated by Google

600 individu) yang menghabiskan waktu lebih lama untuk tugas-tugas internidal, mungkin membutuhkan

fleksibilitas perilaku yang lebih besar. Pekerja muda M. quadrifasciata mungkin mengalami yang kuat

permintaan pemrosesan informasi sensorik, yang pada gilirannya akan mempengaruhi ukuran otak mereka

pada usia dini. Sebagai alternatif, pekerja M. quadrifasciata dapat meningkatkan ukuran MB

antisipasi tuntutan kognitif mencari makan di lingkungan tropis yang kompleks, a

fenomena yang disebut sebagai plastisitas ekspektasi-pengalaman [31].

Di Tetragonisca angustula, pekerja (penjaga) yang lebih besar melakukan pertahanan yang berbeda

tugas: (1) melayang di dekat pintu masuk sarang untuk deteksi dan intersepsi heterospesifik

lebah (tugas yang terkait dengan pemrosesan informasi visual) dan (2) berdiri di sarang

pintu masuk tabung untuk intersepsi sejenis pada jarak pendek (tugas yang membutuhkan

penilaian informasi kemosensori) (Gbr. 1b) [35-38]. Sesuai dengan tuntutan

dari tugas ini, penjaga yang melayang ditemukan memiliki kompartemen otak yang lebih besar terkait dengan visual

Jurnal Pra-bukti
pemrosesan informasi, lobus optik (OL) (lihat Gambar 1c untuk ilustrasi otak) [39,40].

Menariknya, di antara kompartemen OL, hanya daerah medula yang berbeda

dua jenis penjaga [40]. Medula memproses informasi yang berkaitan dengan bentuk dan warna

[41,42], optimalisasi resolusi spasial [41], dan deteksi gerakan medan kecil [43]. Jadi, itu

tampaknya medula disetel dengan persyaratan khusus untuk menjadi penjaga yang melayang. Ini

perbedaan ukuran otak yang berhubungan dengan spesialisasi perilaku dalam pertahanan pada T. angustula

pekerja menggambarkan neuroplastisitas fungsional yang mendasari pembagian kerja.

Ambang respon dan persepsi kemosensori

Pembagian kerja terkait dengan perbedaan individu dalam ambang respons untuk tugas yang berbeda

[44,45]. Semuanya sama, individu dengan ambang respons yang lebih rendah untuk tugas tertentu

lebih mungkin untuk melakukannya daripada pekerja dengan ambang respons yang lebih tinggi. Satu dipelajari dengan baik

contohnya adalah pembagian kerja pada lebah madu yang mencari makan, dimana ambang respon sukrosa

(SRT) memprediksi sumber daya mana yang dikumpulkan lebah [46–48]. Lebah madu dengan SRT lebih rendah lebih banyak
Machine Translated by Google

cenderung mengumpulkan serbuk sari atau air, sementara lebah dengan ambang yang lebih tinggi mengumpulkan nektar. Balbuena

dan Farina [25] baru-baru ini menguji untuk pertama kalinya apakah SRT berkorelasi dengan perilaku

peran dalam lebah tak bersengat (Tetragonisca fiebrigi). Mirip dengan apa yang telah diamati pada madu

lebah, mereka menemukan bahwa pengumpul nektar kurang responsif terhadap larutan sukrosa daripada serbuk sari

pengumpul dan penjaga. Penulis juga menemukan respon antena

(electroantennography) untuk bau yang penting dalam pertahanan sarang (citral, feromon

diproduksi oleh lebah perampok Lestrimelitta ) lebih kuat di penjaga daripada di pengumpul nektar, yang

dapat dikaitkan dengan perbedaan ukuran tubuh dan/atau perbedaan peran mereka [23].

Selain itu, Balbuena dan Farina [25] menggambarkan kehadiran sensilla pada antena

pengumpul dan penjaga (Gbr. 1d) dan menemukan bahwa jumlah mereka tidak berbeda di antara kelompok lebah

(berbeda dengan [49]). Lebih banyak pekerjaan diperlukan untuk memahami hubungan antara kinerja tugas

Jurnal Pra-bukti
dan sensitivitas antena. Satu pertanyaan menarik untuk penelitian selanjutnya adalah peran basiconic

sensilla, yang hanya ditemukan pada antena T. fiebrigi betina tetapi tidak pada jantan [49].

Pada semut, sensilla ini penting untuk mendeteksi kutikula hidrokarbon (CHC),

memungkinkan individu untuk membedakan antara teman sesarang dan bukan teman sesarang [50]. Mengingat bahwa

pekerja yang melakukan tugas berbeda berbeda dalam profil CHC mereka [51], kemampuan untuk

membedakan antara kelompok tugas yang berbeda bisa menjadi penting untuk pengaturan pembagian

tenaga kerja di stingless bees (misalnya [52]).

Amina biogenik dan pembagian kerja

Pada tingkat molekuler, biogenic amines (misalnya dopamine, octopamine, tyramine atau serotonin)

telah diidentifikasi sebagai molekul neuroaktif kunci yang bertindak sebagai neurotransmiter,

neuromodulator, dan/atau neurohormon pada vertebrata dan invertebrata. Pada lebah madu,

amina biogenik memodulasi perkembangan perilaku dan pembagian kerja di antara

Machine Translated by Google

pekerja [53–55]. Efek ini, setidaknya sebagian, didorong oleh efek amina biogenik pada

daya tanggap pekerja terhadap berbagai rangsangan, seperti sukrosa [56-58].

Pada lebah tanpa sengat, dua penelitian telah menyelidiki peran amina biogenik dalam perilaku

modulasi pekerja [59,60]. Mc Cabe dkk. [59] menemukan bahwa konsumsi OA di Melipona

scutellaris meningkatkan daya tanggap sukrosa pada pengumpul, mirip dengan efek pada lebah madu

[56]. Baru-baru ini, Peng et al. [60] menyelidiki apakah pengobatan OA meningkatkan individu

upaya mencari makan di neotropical stingless bee Plebeia droryana. Mereka menemukan bahwa lebah itu

diberi makan larutan gula dengan OA menunjukkan peningkatan yang signifikan dalam tempo mencari makan

dijelaskan oleh OA meningkatkan sensitivitas sukrosa dan motivasi mencari makan, sekali lagi mirip dengan

efek OA yang ditemukan pada lebah madu [61]. Studi-studi ini dikombinasikan dengan Balbuena &

Temuan Farina [25] menunjukkan hubungan kausal antara amina biogenik, respon sukrosa

ambang batas dan pembagian kerja pada lebah yang tidak menyengat.

Jurnal Pra-bukti
Kesimpulan dan pertanyaan terbuka

Lebah tanpa sengat menunjukkan kesamaan dan perbedaan dalam pembagian kerja dibandingkan dengan

lebah sosial lainnya. Penelitian tentang mekanisme pembagian kerja masih dalam tahap awal dan

pemahaman kita tentang adaptasi untuk tugas tertentu terbatas. Misalnya peran dari

hormon remaja atau gen yang mempengaruhi pembagian kerja pada serangga sosial lainnya (mis

mencari makan) memerlukan penelitian lebih lanjut [9,10]. Sejauh mana peran yang berbeda terkait

perbedaan ambang respons, pensinyalan amina biogenik, variasi morfologi dan

fisiologi atau komposisi microbiome usus? Banyak jalan untuk penelitian masa depan ada,

tetapi penemuan-penemuan menarik telah dibuat dan mereka menyatakan bahwa lebah tak bersengat adalah a

kelompok yang menjanjikan untuk penemuan pola pembagian kerja baru dan tak terduga dan

untuk mengatur tingkah laku individu.

Machine Translated by Google

Terima kasih

Kami berterima kasih kepada Denise Alves, Sidnei Mateus, Cristiano Menezes, Fabio Nascimento, Francis

Ratnieks, Francisca Segers, Bruno Gusmão Vieira dan Ayrton Vollet-Neto untuk banyak orang

diskusi tentang pembagian kerja lebah tanpa sengat selama bertahun-tahun.

Pendanaan

LV memegang Fyssen Postdoctoral Fellowship (Fyssen Foundation, Prancis).

Referensi dan bacaan yang direkomendasikan

1. Hölldobler B, Wilson EO: Superorganisme: Keindahan, Keanggunan, dan Keanehan

Masyarakat Serangga. WW Norton & Perusahaan; 2009.

2. Sempo G, Detrain C: Perbedaan antar spesies repertoar perilaku kasta dalam genus semut Pheidole:

Jurnal Pra-bukti
artefak metodologis? Serangga Sociaux 2004, 51:48– 54.

3. Mertl AL, Traniello JFA: Evolusi perilaku dalam subkasta pekerja utama Pheidole bersarang ranting
(Hymenoptera: Formicidae): apakah spesialisasi morfologi memengaruhi plastisitas tugas?
Ekologi Perilaku dan Sosiobiologi 2009, 63:1411-1426.

4. Mateus S, Ferreira-Caliman MJ, Menezes C, Grüter C: Melampaui polietisme temporal: pembagian kerja
dalam lebah eusocial Melipona marginata. Serangga Sociaux 2019, 66:317–328.

5. Wilson EO: Kasta dan pembagian kerja pada semut pemotong daun (Hymenoptera:
Formicidae: Atta). I. Pola keseluruhan pada A. sexdens. Ekologi Perilaku dan Sosiobiologi 1980,
7:143–156.

6. Wild B, Dormagen DM, Zachariae A, Smith ML, Traynor KS, Brockmann D, Couzin ID, Landgraf T: Jejaring
sosial memprediksi hidup dan mati lebah madu. Komunikasi Alam 2021, 12:1110.

7. Moore AJ, Breed MD, Moor MJ: Lebah madu penjaga: ontogeni dan variabilitas perilaku pekerja yang
melakukan tugas khusus. Perilaku Hewan 1987, 35:1159–1167.

8. Grüter C: Lebah Tanpa Sengat: Perilaku, Ekologi, dan Evolusi Mereka. Penerbitan Internasional
Springer; 2020.
Machine Translated by Google

9. *Araujo N de S, Arias MC: Ekspresi gen dan epigenetik mengungkapkan mekanisme spesifik
spesies yang bekerja pada jalur molekuler umum dalam evolusi pembagian tugas
pada lebah. Sains Rep 2021, 11:3654.

Studi ini mengungkapkan perbedaan spesifik spesies dalam ekspresi gen dan epigenetik ketika
membandingkan lebah (Bombus terrestris) dan lebah tak bersengat Tetragonisca angustula. Karya
ini menyoroti variasi di antara lebah eusocial dalam bagaimana faktor molekuler membentuk
pembagian kerja.

10. Cardoso-Júnior CAM, Silva RP, Borges NA, de Carvalho WJ, Walter SL, Simões ZLP, Bitondi
MMG, Vieira CU, Bonetti AM, Hartfelder K: ekspresi gen Methyl farnesoate epoxidase (mfe)
dan titer hormon remaja dalam kehidupan siklus lebah tanpa sengat yang sangat
eusosial, Melipona scutellaris. Jurnal Fisiologi Serangga 2017, 101:185–194.

11. Ravaiano SV, Barbosa WF, Campos LA, Martins GF: Variasi beredar
hemosit dipengaruhi oleh usia dan kasta pada lebah tak bersengat Melipona quadrifasciata.
Sains Nat 2018, 105:48.

12. Yerushalmi S, Bodenhaimer S, Bloch G: Pelemahan yang ditentukan secara perkembangan

dalam ritme sirkadian menghubungkan kronobiologi dengan organisasi sosial pada
lebah. Jurnal Biologi Eksperimental 2006, 209:1044–1051.

13. JR Lebih Pendek, Tibbetts EA: Efek hormon remaja pada polietisme temporal di kertas

Jurnal Pra-bukti
tawon Polistes dominulus. Serangga Sociaux 2009, 56:7–13.

14. Bassindale R: Biologi Trigona Lebah Tanpa Sengat (Hypotrigona) gribodoi Magretti
(Meliponidae). Prosiding Zoological Society of London 1955, 125:49–62.

15. Kerr WE, Santos Neto GR dos: Contribuição para conhecimento da bionomia dos Meliponini.
5. Divisão de trabalho entre as operarias de Melipona quadrifasciata quadrifasciata.
Serangga Sociaux 1956, 3:423–430.

16. Hammel B, Vollet-Neto A, Menezes C, Nascimento FS, Engels W, Grüter C: Tentara dalam lebah
yang tidak menyengat: tingkat kerja dan repertoar tugas menunjukkan bahwa penjaga
adalah pasukan elit. Naturalis Amerika 2016, 187:120–129.

17. Terada Y, Garofalo CA, Sakagami SF: Kurva kelangsungan hidup usia untuk dua pekerja
lebah eusocial (Apis mellifera dan Plebeia droryana) di iklim subtropis, dengan catatan
polietisme pekerja di P. droryana. Jurnal Penelitian Apikultur 1975, 14:161–170.

18. Inoue T, Salmah S, Sakagami SF: Variasi individual dalam polietisme pekerja di
Lebah tak bersengat Sumatera, Trigona (Tetragonula) minangkabau (Apidae, Meliponinae).
Jurnal Entomologi Jepang 1996, 64:641–668.

19. Grüter C, Menezes C, Imperatriz-Fonseca VL, Ratnieks FLW: Kasta prajurit khusus
morfologis meningkatkan pertahanan koloni pada lebah eusosial Neotropis.
Prosiding National Academy of Sciences Amerika Serikat 2012, 109:1182–1186.
Machine Translated by Google

20. Grüter C, Segers FHID, Menezes C, Vollet-Neto A, Falcon T, von Zuben LG, Bitondi MMG, Nascimento FS,
Almeida EAB: Evolusi berulang dari subkasta prajurit menunjukkan parasitisme mendorong
kompleksitas sosial pada lebah yang tidak menyengat. Komunikasi Alam 2017, 8:4.

21. Wittwer B, Elgar MA: Kasta samar, konteks sosial dan pertahanan koloni dalam lingkungan sosial
lebah, Tetragonula carbonaria. Etologi 2018, 124:617–622.

22. Segers FHID, Menezes C, Vollet-Neto A, Lambert D, Grüter C: Produksi prajurit pada lebah tanpa sengat
bergantung pada lokasi pemeliharaan dan perilaku perawat. Ekologi Perilaku dan Sosiobiologi 2015,
69:613–623.

23. Spaethe J, Brockmann A, Halbig C, Tautz J: Ukuran menentukan kepekaan antena dan ambang perilaku
terhadap bau pada pekerja lebah. Naturwissenschaften 2007, 94:733–739.

24. Grüter C, Segers FHID, Santos LLG, Hammel B, Zimmermann U, Nascimento FS:
Pengenalan musuh dikaitkan dengan ukuran prajurit dalam lebah tak bersengat polimorfik. Surat
Biologi 2017, 13:20170511.

25. **Balbuena MS, Farina WM: Penerimaan kemosensori pada lebah tanpa sengat Tetragonisca
angustula. Jurnal Fisiologi Serangga 2020, 125:104076.

Studi ini menunjukkan untuk pertama kalinya pada lebah tanpa sengat bahwa pekerja yang melakukan tugas

Jurnal Pra-bukti
berbeda berbeda dalam ambang sensorik mereka untuk isyarat yang memainkan peran penting untuk
tugas ini, sukrosa dan bau sosial. Perhatikan bahwa spesies ini kemungkinan adalah T. fiebrigi.

26. Gill KP, Van Wilgenburg E, Macmillan DL, Elgar MA: Kepadatan kepekaan antena
kemanjuran komunikasi dalam serangga sosial. Naturalis Amerika 2013, 182:834–840.

27. Costa-Pereira R: Penghapusan tanah liat oleh lebah yang tidak menyengat: ukuran muatan dan pemilihan kelembapan.
An Acad Bras Cienc 2014, 86:1287–1294.

28. Mateos-Aparicio P, Rodríguez-Moreno A: Dampak Mempelajari Plastisitas Otak.

Perbatasan dalam Ilmu Saraf Seluler 2019, 13.

29. Wolff JR, Missler M. Reorganisasi sinaptik dalam sistem saraf berkembang dan dewasa. Annals of
Anatomy - Anatomischer Anzeiger 1992, 174:393–403.

30. Tomé HVV, Rosi-Denadai CA, Pimenta JFN, Guedes RNC, Martins GF: Plastisitas otak dan perilaku yang
dimediasi oleh usia dan lingkungan pada lebah Melipona quadrifasciata anthidioides yang tidak
menyengat. Apidologie 2014, 45:557–567.

31. Fahrbach SE, Moore D, Capaldi EA, Farris SM, Robinson GE: Plastisitas Harapan Pengalaman dalam
Tubuh Jamur Lebah Madu. Pelajari Mem 1998, 5:115–123.

32. Ismail N, Robinson GE, Fahrbach SE. Stimulasi meniru reseptor muskarinik
plastisitas yang bergantung pada pengalaman di otak lebah madu. Prosiding National Academy of
Sciences 2006, 103:207–211.

33. Withers GS, Fahrbach SE, Robinson GE. Plastisitas neuroanatomik selektif dan pembagian kerja pada
lebah madu. Alam 1993, 364:238–240.
Machine Translated by Google

34. Sigg D, Thompson CM, Mercer AR. Perubahan yang bergantung pada aktivitas pada otak dan
perilaku lebah madu Apis mellifera (L.). Jurnal Ilmu Saraf 1997, 17:7148-7156.

35. van Zweden JS, Grüter C, Jones SM, Ratnieks FLW: Penjaga yang melayang dari lebah tanpa sengat
Tetragonisca angustula meningkatkan perimeter pertahanan koloni seperti yang ditunjukkan oleh
perbandingan intra dan interspesifik. Ekologi Perilaku dan Sosiobiologi 2011, 65:1277– 1282.

36. Kärcher M, Ratnieks FLW: Berdiri dan melayang penjaga lebah yang tidak menyengat
Tetragonisca angustula saling melengkapi dalam penjagaan pintu masuk dan pengenalan
penyusup. Jurnal Penelitian Apikultur 2009, 48:209–214.

37. Wittmann D: Pertahanan udara sarang oleh pekerja lebah tak bersengat Trigona
(Tetragoniska) angustula. Ekologi Perilaku dan Sosiobiologi 1985, 16:111-114.

38. Baudier KM, Ostwald MM, Grüter C, Segers FHID, Roubik DW, Pavlic TP, Pratt SC, Fewell JH: Pergantian
penjaga: campuran spesialisasi dan fleksibilitas dalam pertahanan sarang (Tetragonisca
angustula). Perilaku Ramah Lingkungan 2019, 30:1041–1049.

39. **Baudier KM, Bennett MM, Barrett M, Cossio FJ, Wu RD, O'Donnell S, Pavlic TP, Fewell JH: Arsitektur
saraf prajurit adalah modalitas sementara yang terspesialisasi tetapi sulit diprediksi oleh
ukuran repertoar pada Tetragonisca angustula lebah tak bersengat.
Jurnal Neurologi Komparatif 2022, 530:672–682.

Jurnal Pra-bukti
Studi ini mengukur arsitektur dan morfologi otak pada pertunjukan lebah tanpa sengat
tugas yang berbeda dan melaporkan perbedaan antara penjaga yang melayang, penjaga yang berdiri,
dan penjelajah di Tetragonisca angustula. Selain itu, mereka menunjukkan bahwa perbedaan ini bersifat
plastis.

40. **Valadares L, Vieira BG, Santos do Nascimento F, Sandoz JC: Ukuran otak dan
spesialisasi perilaku pada jataí stingless bee (Tetragonisca angustula). J Comp Neurol 2022,
doi:10.1002/cne.25333.

Studi ini mengungkapkan bagaimana bagian tertentu dari otak pekerja di Tetragonisca angustula berbeda
dengan cara yang diprediksi oleh tugas yang dilakukan oleh penjaga. Secara khusus, mereka
menunjukkan bahwa penjaga yang melayang memiliki kompartemen otak yang lebih besar yang terkait
dengan informasi visual dan integrasi informasi.

41. Bausenwein B, Dittrich APM, Fischbach KF: Lobus optik Drosophila melanogaster. Jaringan
Sel Res 1992, 267:17–28.

42. Jundi B el, Pfeiffer K, Homberg U: Lapisan Medulla yang Berbeda Mengintegrasikan Sinyal Kompas
Langit di Otak Serangga. PLOS SATU 2011, 6:e27855.

43. Bausenwein B, Fischbach KF: Pola pelabelan aktivitas di medula Drosophila melanogaster yang
disebabkan oleh rangsangan gerak. Jaringan Sel Res 1992, 270:25–35.

44. Beshers SN, Fewell JH: Model pembagian kerja dalam serangga sosial. Tinjauan Tahunan dari
Entomologi 2001, 46:13–40.
Machine Translated by Google

45. Duarte A, Weissing FJ, Pen I, Keller L: Perspektif evolusioner tentang pembagian kerja
yang diatur sendiri dalam serangga sosial. Tinjauan Tahunan Ekologi dan Sistematika
2011, 42:91–110.

46. Scheiner R, Page RE, Erber J. Daya tanggap sukrosa dan plastisitas perilaku di
lebah madu (Apis mellifera). Apidologie 2004, 35:133–142.

47. Halaman Jr RE, Erber J, Fondrk MK: Pengaruh genotipe pada ambang respons terhadap
sukrosa dan perilaku mencari makan lebah madu (Apis mellifera L.). J Comp Physiol
A 1998, 182:489–500.

48. Pankiw T, Nelson M, Page RE, Fondrk MK: Tanaman komunal: modulasi ambang
respons sukrosa dari lebah madu yang mencari makan dengan kualitas nektar
yang masuk. Ekologi Perilaku dan Sosiobiologi 2004, 55:286–292.

49. Bulan-Juris E, Ravaiano SV, Lopes DM, Salomão TMF, Martins GF: Penilaian morfologi
sensilla dari flagel antena di kasta yang berbeda dari lebah tak bersengat
Tetragonisca fiebrigi. Jurnal Zoologi 2020, 310(2), 110-125.

50. Sharma KR, Enzmann BL, Schmidt Y, Moore D, Jones GR, Parker J, Berger SL,
Reinberg D, Zwiebel LJ, Breit B. Feromon hidrokarbon kutikula untuk perilaku
sosial dan pengkodeannya di antena semut. Laporan Sel 2015, 12:1261–1271.

51. Balbuena MS, González A, Farina WM: Karakterisasi hidrokarbon kutikula menurut

Jurnal Pra-bukti
tugas koloni pada lebah tanpa sengat Tetragonisca angustula. Apidologie 2018,
49:185–195.

52. Greene MJ, Gordon DM: Hidrokarbon kutikula menginformasikan keputusan tugas. Alam 2003,
423:32.

53. Schulz DJ, Sullivan JP, Robinson GE: Hormon remaja dan octopamine di
pengaturan pembagian kerja di koloni lebah madu. Hormon dan Perilaku 2002, 42:222–
231.

54. Arena A, Lajad R, Peng T, Grüter C, Farina W: Korelasi antara pensinyalan octopaminergik
dan spesialisasi tugas mencari makan pada lebah madu. Gen, Otak, dan Perilaku 2021,
20:e12718.

55. Scheiner R, Kulikovskaja L, Thamm M. Reseptor tyramine lebah madu AmTYR1 dan
pembagian kerja mencari makan. Jurnal Biologi Eksperimental 2014, 217:1215– 1217.

56. Mercer AR, Menzel R: Efek amina biogenik pada kondisi dan
tanggapan tanpa syarat terhadap rangsangan penciuman di lebah madu Apis mellifera.
Journal of Comparative Physiology A: Neuroethology, Sensory, Neural, and
Behavioral Physiology 1982, 145:363–368.

57. Scheiner R, Reim T, Søvik E, Entler BV, Barron AB, Thamm M: Pembelajaran, daya
tanggap gustatory dan perbedaan tyramine di antara perawat dan lebah madu pengumpul.
Jurnal Biologi Eksperimental 2017, 220:1443–1450.
Machine Translated by Google

58. Halaman RE, Erber J: Tingkat organisasi perilaku dan evolusi pembagian
tenaga kerja. Naturwissenschaften 2002, 89:91–106.

59. *Mc Cabe S, Ferro MWB, Farina WM, Hrncir M. Efek tergantung dosis dan waktu dari pengobatan
octopamine oral pada respons sukrosa pada lebah tanpa sengat (Melipona
scutellaris). Apidologie 2017, 48:1–7.

Para penulis menunjukkan untuk pertama kalinya pada lebah tanpa sengat bahwa amina biogenik mempengaruhi sukrosa
daya tanggap. Dosis kecil gurita yang diumpankan ke lebah Melipona scutellaris menurunkan ambang
respons sukrosa. Efeknya bersifat sementara dan bergantung pada dosis oktopamin yang
digunakan.

60. Peng T, Schroeder M, Grüter C: Octopamine meningkatkan pencarian makan individu dan
kolektif dalam lebah tanpa sengat neotropis. Surat Biologi 2020, 16:20200238.

61. Barron AB, Maleszka R, Vander Meer RK, Robinson GE: Octopamine memodulasi
perilaku tarian lebah madu. Prosiding National Academy of Sciences Amerika Serikat 2007,
104:1703–1707.

Jurnal Pra-bukti
Machine Translated by Google

Gambar 1

Jurnal Pra-bukti
Gambar 1. (a) Pengumpul lumpur Melipona quadrifasciata pengumpul (Foto oleh C. Grüter). (B)

Penjaga berdiri dan melayang di spesies Tetragonisca angustula lebih besar dari mereka

teman sarang yang mencari makan (Foto oleh C. Grüter). (c) Rekonstruksi 3D otak penjaga yang melayang

dari T. angustula; AL = cuping antena; CA = kelopak; CB = badan pusat; LO = lobula; AKU =

sumsum belakang; ML = lobus tubuh jamur (pedunculus, lobus vertikal, dan lobus medial) (dari

[40]). (d) Memindai gambar mikroskop elektron dari ujung antena pekerja T. fiebrigi

menunjukkan berbagai jenis sensilla (dari [25]).

Machine Translated by Google

Deklarasi kepentingan

ÿ Para penulis menyatakan bahwa mereka tidak memiliki kepentingan keuangan atau hubungan pribadi yang
saling bersaing yang dapat memengaruhi pekerjaan yang dilaporkan dalam makalah ini.

ÿPenulis menyatakan kepentingan keuangan/hubungan pribadi berikut yang dapat dianggap sebagai potensi
persaingan kepentingan:

HighlightJurnal Pra-bukti
• Lebah tanpa sengat adalah kelompok lebah sosial terbesar dan paling beragam

• Pembagian kerja mereka menunjukkan sifat yang sama dan unik dibandingkan dengan lebah lainnya

• Usia, morfologi dan fisiologi terkait dengan variasi perilaku pekerja

• Ciri-ciri baru dan mekanisme pembagian kerja cenderung menunggu penemuan