Anda di halaman 1dari 19

JOURNAL READING

European Society of Paediatric Radiology abdominal imaging task force: statement


on imaging in very early onset inflammatory bowel disease

Disusun Oleh :

Ahmad Nurhadi Hidayat 1102016011


Aisha Nur Ashri Widya I 1102016013
Ajeng Tri Rengganis 1102016014
Alfiyah Rakhmatul Azizah 1102016016
Aliya Muhammad 1102016018

Pembimbing :
dr. Ryan Indra, Sp.Rad

KEPANITERAAN KLINIK RADIOLOGI

FAKULTAS KEDOKTERAN UNIVERSITAS YARSI

PERIODE 10 AGUSTUS 2020 – 23 AGUSTUS 2020


Abstrak
Very early onset inflammatory bowel disease (VEO-IBD) Penyakit radang usus yang sangat
dini didefinisikan sebagai penyakit yang muncul sebelum usia 6 tahun. Anak-anak ini memerlukan
pendekatan pencitraan yang disesuaikan karena studi pencitraan konvensional mungkin sulit
dilakukan pada usia yang begitu muda. Tidak seperti penyakit radang usus pada anak yang lebih tua
dan orang dewasa, penyakit kolon mendominasi pada VEO-IBD, dan penyakit usus halus jarang
terjadi. Membedakan penyakit Crohn dari kolitis ulserativa merupakan tantangan baik secara klinis
maupun histologi. Radiologi memiliki kegunaan besar untuk mendeteksi penyakit usus halus karena
membantu membedakan dua entitas penyakit utama dan memandu manajemen klinis. USG usus
halus direkomendasikan sebagai pemeriksaan penunjang lini pertama karena memerlukan persiapan
yang relatif sedikit, sudah tersedia dan umumnya dapat ditoleransi dengan baik pada anak kecil.
Pendahuluan
Tujuan utama dari penelitian pencitraan perut European Society of Pediatric Radiology
(ESPR) adalah untuk mengembangkan proposal dan protokol dengan tujuan untuk mengoptimalkan
manajemen radiologis dari kondisi dan patologi yang berkaitan dengan saluran gastrointestinal dan
genitourinari pada anak-anak. Untuk itu, sejumlah proposal telah dikirim ke komite gugus tugas
sebelum pertemuan tahunan ESPR pada Juni 2018 di Berlin. Satu tahun ini ' Topiknya adalah “
bagaimana menggambarkan anak-anak yang mengalami penyakit radang usus yang sangat dini
(VEO-IBD). ” Kondisi ini didefinisikan sebagai penyakit yang muncul sebelum usia 6 tahun .
Kelompok pasien ini dapat memiliki presentasi klinis dan perjalanan penyakit yang berbeda
dari yang terlihat pada anak-anak yang lebih tua, dan protokol pencitraan penyakit radang usus
pediatrik standar menantang untuk diterapkan. Rekomendasi pencitraan berbasis bukti masih
langka. Diusulkan bahwa anak-anak ini memerlukan strategi pencitraan yang berbeda, dan satuan
tugas menangani masalah khusus ini. Tujuan kami adalah untuk menyarankan pendekatan
radiologis dan untuk mendiskusikan nilai dari setiap modalitas pencitraan pada anak-anak ini.
Peneliti melakukan penelusuran literatur dan melakukan diskusi melalui email dan secara langsung
pada pertemuan. Proposal yang dihasilkan dipresentasikan, dibahas dan disetujui pada sesi gugus
tugas publik pada pertemuan tahunan ESPR 2018.
Onset awal radang usus
25% dari kasus penyakit radang usus besar didiagnosis sebelum usia 20 tahun. Penyakit
radang usus awal didefinisikan sebagai diagnosis sebelum usia 10 tahun. Ada subkelompok yang
didefinisikan sebagai VEO-IBD (<6 tahun), penyakit radang usus infantil (<2 tahun) dan
penyakit radang usus neonatal. Kurang dari 15% anak-anak dengan penyakit radang usus
didiagnosis sebelum usia 6 tahun.
Anak-anak dengan VEO-IBD mungkin memiliki fenotipe dan genotipe yang berbeda
dibandingkan dengan anak-anak yang lebih tua, remaja dan orang dewasa dengan penyakit
radang usus. Dari mutasi genetik yang diketahui, yang melibatkan jalur pengkodean IL-10, XIAP
dan IPEX memiliki basis bukti terbesar. Penyakit usus umum terjadi pada VEO-IBD. Penyakit
ileal relatif jarang terjadi pada anak kecil. Anak-anak yang sangat kecil dengan mutasi
genetik tertentu dapat datang dengan penyakit perianal fulminan yang membutuhkan
pembedahan
Membedakan penyakit Crohn dari kolitis ulserativa pada kelompok usia muda ini
bisa sangat sulit secara klinis dan secara histopatologis. Seseorang mungkin juga
mengharapkan banyak tumpang tindih pada pencitraan. Pankolitis adalah gejala yang sering
muncul pada VEO-IBD, dan ileitis backwash berhubungan dengannya. Dalam kasus di mana
penyakit terminal ileal terisolasi terlihat pada pencitraan, ahli radiologi harus berhati-hati untuk
menafsirkan ini sebagai penyakit Crohn, terutama jika ada riwayat kolitis proksimal yang
signifikan. Penyakit kolon yang berdekatan tidak selalu terlihat pada kolitis ulseratif onset awal,
dan kasus dengan operasi rektal harus ditangani dengan hati-hati. Mengingat tantangan ini,
banyak anak diberi label sebagai penyakit radang usus tidak diklasifikasikan (IBD-U). Perawatan
definitif untuk kolitis ulserativa adalah panproktokolektomi dan ileoanal pouch. Diagnosis dini
kolitis ulserativa dapat dihasilkan dengan pembedahan yang dilakukan pada anak yang kemudian
didiagnosis dengan penyakit Crohn.
Diagnosis Banding Meliputi :
 Alergi protein susu sapi, yang terkadang merupakan pendahulu penyakit radang usus anak.
Hal ini menyebabkan kolitis parah yang menyerupai kolitis ulserativa. Ini sering didiagnosis
setelah perbaikan pada diet eksklusi. Anak mungkin menunjukkan tingkat imunoglobulin E
yang tinggi.
 infeksi (bakteri, misalnya, Yersinia spp., Campylobacter spp., Salmonella spp., Shigella
spp., Tuberkulosis; parasit, misalnya Giardia spp .; dan virus, misalnya cytomegalovirus,
human immunodeficiency virus [HIV]).
 Coeliac disease.
 Peradangan (misalnya vaskulitis dengan keterlibatan gastrointestinal).

Jika memungkinkan, ahli radiologi harus menilai indikator positif dari perbedaan ini
sebagai bagian dari pemeriksaan awal. Pada anak-anak tanpa diagnosis histologis sebelumnya,
ahli radiologi harus berhati-hati untuk menegaskan diagnosis spesifik terhadap temuan
radiologis karena dapat terjadi tumpang tindih yang cukup besar antara penyakit radang usus
dan kondisi ini.
Pencitraan
Ada data terbatas tentang strategi pencitraan yang optimal pada anak-anak ini. Pendekatan
pencitraan standar yang digunakan pada anak-anak yang lebih tua, remaja dan orang dewasa
mungkin tidak sesuai . Enterografi / enteroclysis resonansi magnetik (MR) sulit karena anak-anak
ini sering membutuhkan anestesi umum yang menghalangi distensi luminal konvensional
Karena penyakit mukosa kolon dan penyakit perianal mendominasi kelompok ini, pencitraan
usus halus mungkin terbatas dalam kegunaannya untuk mendeteksi peradangan. Jalur perawatan
klinis standar termasuk endoskopi gastrointestinal atas dan bawah , dan karena itu penilaian
menyeluruh dari usus besar, termasuk penggunaan enema untuk distensi kolon, tidak diperlukan
penyelidikan. Sebuah protokol untuk pencitraan di VEO-IBD disajikan pada.
Mengingat kelangkaan penyakit ileum pada anak-anak ini, tujuan utama pencitraan
sebaiknya untuk mengidentifikasi peradangan usus halus daripada untuk mengkarakterisasi derajat
peradangan atau menilai komplikasi. Hal ini disebabkan adanya penyakit usus halus bisa berubah
pilihan pengobatan, seperti yang dijelaskan. Komplikasi seperti abses mesenterika dan fistula
enterik sangat jarang terjadi pada kelompok usia ini.

Enterografi pencitraan resonansi magnetik


Beberapa makalah telah menilai metode untuk melakukan enterografi MR pada anak-anak
yang sangat muda. Metode yang digunakan di masing-masing institusi bergantung pada sumber
daya dan keahlian yang tersedia. Enterografi MR dengan anestesi umum dapat dilakukan dengan
selang naso-lambung atau selang naso-jejunal. Kedua metode tersebut memerlukan masukan dari
spesialis anestesi karena berisiko terjadinya aspirasi. Keduanya membutuhkan waktu anestesi yang
lama untuk memungkinkan lewatnya agen kontras ke ileum terminal. Setelah agen kontras
mencapai ileum terminal, protokol enterografi MR standar yang digunakan pada anak-anak dan
orang dewasa non-sedasi dapat digunakan. Jika pendekatan tak terduga diambil pada anak-anak
yang sangat kecil, bantuan spesialis kehidupan anak diperlukan dan protokol sekuens yang
dipersingkat sangat penting. Ini mungkin tidak mungkin dilakukan pada anak yang sangat kecil (<4
tahun). Jika enterografi MR dianggap perlu secara klinis, semua upaya harus dilakukan untuk
melakukan studi tanpa anestesi

USG usus halus


USG usus halus merupakam pilihan yang tidak terlalu invasif dan didokumentasikan dengan
baik pada anak-anak dengan usia lebih tua . Namun, hal ini belum dapat dinilai secara resmi dalam
kelompok usia ini dan keakuratannya tidak diketahui. Sebuah meta-analisis besar oleh Horsthuis et
al.
perbedaan yang signifikan antara eterografi MR dan USG usus kecil untuk mendeteksi
penyakit usus halus pada orang dewasa. Sebuah studi prospektif baru-baru ini pada orang dewasa
membandingkan enterografi MR dengan USG usus halus, menemukan bahwa enterografi MR 5%
lebih baik dalam mendeteksi keberadaan penyakit, tetapi kedua modalitas menunjukkan sensitivitas
terhadap keberadaan penyakit lebih dari 90%. Kita harus berhati-hati saat mengekstrapolasi data ini
dari orang dewasa ke anak-anak yang sangat kecil; tampaknya masuk akal untuk
merekomendasikan USG usus halus sebagai pemeriksaan lini pertama pada anak-anak yang sangat
muda yang seharusnya memerlukan anestesi umum untuk menjalani enterografi MR.

Dalam hal persiapan, tampaknya sesuai dengan pernyataan bersama European Society of
Gastrointestinal and Abdominal Radiology (ESGAR) / ESPR bahwa, jika memungkinkan, anak-
anak tidak boleh makan 2 - 4 jam sebelum pemindaian dan harus menghindari susu atau minuman
berkarbonasi. Seharusnya tidak ada batasan pada air atau jus non-karbonasi . Teknik USG usus
halus pada anak-anak telah dijelaskan. Apapun tekniknya, pendekatan sistematis adalah yang
terpenting dan penilaian rutin usus kecil dan besar diperlukan. Studi abaseline pada seluruh
abdomen harus dilakukan sebagai bagian dari pemeriksaan awal untuk menilai diagnosis banding
dan komplikasi penyakit primer. Pemeriksaan dapat dianggap lengkap jika ileum terminal dan
sebagian besar kolon telah divisualisasikan dan loop usus telah dinilai di keempat kuadran
abdomen. Jika faktor pasien seperti distress atau gas usus menghalangi penilaian ini, maka
pemeriksaan tidak lengkap dan tes lain seperti enterografi MR harus dipertimbangkan. Ingatlah
bahwa pemeriksaan ultrasonografi pada usus besar bagian distal dan rektum sulit dilakukan.
Pendekatan perineum dapat membantu untuk menilai daerah ini.

USG dengan kontras intravena


Satgas tidak mengetahui data yang mendukung penggunaan USG dengan kontras intravena
pada kelompok anak-anak ini. Penggunaannya untuk menilai aktivitas penyakit direkomendasikan
dalam pedoman USG usus pada penyakit radang usus yang diterbitkan oleh European Federation of
Societies for Ultrasound in Medicine and Biology. Ini sebagian besar didasarkan pada data dari
orang dewasa . Namun, penggunaannya tidak direkomendasikan pada anak-anak oleh pernyataan
konsensus bersama ESGAR / ESPR dan agen yang digunakan di Eropa, SonoVue (Bracco, Milan,
Italia), tidak dicantumkan untuk penggunaan intravena pada anak-anak. Pada anak kecil, itu
membutuhkan akses intravena. Hal ini dapat menjadi tantangan dan toleransi yang buruk sebelum
pemindaian dan dengan demikian dapat membatasi pemindaian itu sendiri. Agen kontras mungkin
berguna dalam kelompok ini untuk mengkarakterisasi penyakit signifikan yang telah diidentifikasi
dengan metode lain.
Perlu dicatat bahwa penelitian pada hewan baru-baru ini telah menantang data sebelumnya
yang menyarankan USG dengan kontras intravena dapat menentukan inflamasi dari striktur fibrotik
. Hal ini juga telah diperdebatkan dalam konteks enterografi MR yang ditingkatkan gadoliniumen .
Batasan yang signifikan yaitu penilaian ultrasonografi dengan kontras intravena terbatas pada satu
loop usus yang perlu dideteksi dengan pencitraan konvensional sebelum injeksi. Penyakit usus halus
yang sudah ada, khususnya penyakit transmural, jarang terjadi pada VEO-IBD dan kebutuhan akan
USG dengan kontras intravena pada populasi ini kemungkinan besar sangat kecil. Saat volume dan
kualitas bukti meningkat, peran USG dengan kontras intravena diharapkan menjadi lebih jelas.
Berdasarkan bukti terkini pada populasi spesifik ini, agen kontras intravena tidak direkomendasikan
untuk penggunaan rutin

USG kontras usus halus


Pada anak-anak yang lebih tua dan orang dewasa, cairan dapat digunakan untuk melancarkan usus
halus. Teknik ini dijelaskan dengan baik untuk pemeriksaan usus
halus pada orang dewasa dan anak-anak.
Ini adalah kebijaksanaan operator, apakah akan menggunakan agen kontras luminal pada anak-anak ini; telah
terbukti meningkatkan sensitivitas dan spesifisitas dalam mendeteksi penyakit pada orang
dewasa . Buktinya
tidak begitu jelas pada anak-anak, tetapi secara anekdot beberapa pusat melakukan USG kontras usus kecil
sebagai rutinitas pada semua anak. Anak-anak yang sangat kecil mungkin kesulitan untuk minum cairan
dalam jumlah yang cukup dan
ini dapat membatasi kepatuhan belajar.

Enema saline untuk USG kolon dijelaskan pada anak-anak untuk mendeteksi polip, tetapi ada sedikit
data tentang penggunaannya untuk mendeteksi peradangan usus besar dalam pengaturan VEOIBD.
Konsensus bersama ESGAR / ESPR tidak merekomendasikan penggunaan rutinnya. Ini adalah prosedur
invasif dan mungkin tidak dapat ditoleransi oleh anak-anak yang masih sangat kecil. Seperti yang
dinyatakan, jalur perawatan standar di VEO-IBD termasuk endoskopi bawah; mukosa

tidak ada peradangan di sekitarnya pada lemak peri-kolon. c Enterografi resonansi magnetik. Gambar
presesi bebas keadaan-mapan koronal seimbang menunjukkan bahwa distensi usus baik. Terminal ileum
normal ( panah) dan titik dua naik ( mata panah) divisualisasikan sesuai USG sebelumnya

penyakit paling umum pada anak-anak ini. Endoskopi plus histologi dianggap sebagai standar emas
untuk penilaian kolon saat ini. Kami tidak merekomendasikan penggunaan enema saline secara rutin dalam
pengaturan ini.

Tomografi terkomputasi
Jika pencitraan cross-sectional dianggap perlu, pertimbangan juga harus diberikan pada enterografi
computed tomography (CT) sebagai pemeriksaan usus satu kali jika hal ini dapat dicapai tanpa memerlukan
anestesi umum atau sedasi. Dosis radiasi yang timbul dari CT abdomen terbukti serupa dengan yang terjadi
pada follow-through usus halus dalam makalah tahun 2008 oleh Gaca et al.. Dengan CT modern, dosis
radiasi terus menurun, dan kemungkinan besar dalam dekade berikutnya perbandingan antara fluoroskopi dan
CT menjadi lebih menguntungkan terhadap CT. Kita tidak boleh mengabaikan penggunaan CT dalam
konteks ini. Sediaan oral diberikan dalam volume yang sama seperti untuk enterografi MR tanpa prosedur.
Pilihan sediaan oral bergantung pada institusi, tetapi agen kontras netral (yaitu kepadatan air)
direkomendasikan untuk memaksimalkan perbedaan antara lumen dan dinding usus.
Penting untuk diingat bahwa CT belum divalidasi secara resmi pada kelompok usia ini, tetapi
merupakan bagian dari protokol standar pada anak-anak yang lebih tua dan orang dewasa untuk
mendiagnosis penyakit radang usus CT pada anak kecil secara inheren dibatasi oleh kurangnya lemak intra-
abdominal. Distensi luminal mungkin membantu meningkatkan akurasi diagnostik. Kami tidak
merekomendasikan penggunaan CT secara rutin untuk menyelidiki penyakit usus pada anak-anak atau
penggunaannya dalam tindak. lanjut, tetapi itu harus dipertimbangkan dalam hal ini. sekelompok pasien
sebagai penyelidikan satu kali untuk mendeteksi peradangan usus kecil.

Fluoroskopi

Fluoroskopi dalam bentuk follow-through usus halus sebagian besar tidak disukai dalam kebanyakan
protokol pencitraan untuk penyakit radang usus. Tindak lanjut usus kecil mungkin diperlukan jika MRI atau
CT tidak dapat dilakukan tetapi masih harus dilihat apakah ada tempat untuk tindak lanjut usus halus di
armamentarium pencitraan penyakit radang usus modern. Di pusat-pusat dengan keahlian lokal, ini mungkin
menjadi modalitas pencitraan pilihan, tetapi telah terjadi pergeseran pencitraan penyakit radang usus besar
sehingga kemungkinan keahlian ini akan berkurang seiring waktu.

Pasca operasi, masih ada peran penting untuk fluoroskopi: mendemonstrasikan patensi usus dalam
kasus kemungkinan obstruksi subakut, menilai patensi defungsi usus distal sebelum anastomosis ulang, dan
menilai fistula enterokutan. Tidak mungkin fistulasi akan menjadi masalah pada anak-anak yang sangat muda
ini.

Angiografi
Angiografi mesenterika telah digunakan untuk membedakan vaskulitis primer dari kolitis
intermediet, dalam ukuran jumlah pasien kecil. Tidak disarankan untuk digunakan sebagai
investigasi lini pertama dan harus dilakukan di pusat spesialis rujukan saja

Pencitraan Penyakit Perianal


Untuk anak yang lebih tua dan orang dewasa, MRI dianggap sebagai investigasi lini pertama
untuk indikasi ini dan protokolnya adalah sama. Tidak diperlukan persiapan khusus tetapi anestesi
umum sering diperlukan. Saat melakukan MR enterografi di bawah anestesi umum, penting untuk
berdiskusi dengan perujuk perihal dilakukannya pencitraan perianal khusus, sehingga dapat
menghindari anestesi kedua. Apakah hal ini perlu bergantung pada hasil temuan klinis, karena saat
ini sudah ada anjuran, pada anak yang lebih besar dilakukan skrining rutin untuk mengetahui ada
atau tidaknya penyakit perianal. Anak-anak tanpa adanya peradangan perianal yang tampak secara
klinis, tidak mungkin mengalami gejala penyakit perianal yang signifikan bahkan jika disertai
adanya kutil [5]. Jika Anak sulit untuk diperiksa atau menunjukkan ciri-ciri sepsis tanpa sumber
yang jelas, akan lebih bijaksana untuk mempertimbangkannya dilakukannya pencitraan pelvis
khusus.

Pertimbangan jangka panjang


Risiko terkena kanker usus besar pada anak penderita kolitis ulserativ lebih tinggi pada
mereka dengan pankolitis dan mereka yang terdiagnosis pada usia yang lebih muda. Penting bagi
ahli radiologi untuk mewaspadai risiko keganasan pada anak yang lebih tua d dengan penyakit
inflamasi usus di usia yang sangat muda. Protokol skrining normal pada orang dewasa harus dimulai
7-10 tahun sejak terdiagnosis dan biasanya dilakukan dengan endoskopi.

Ringkasan
Mendapat hasil pencitraan pada anak-anak dengan penyakit radang usus dengan sangat dini
merupakan sebuah tantangan. Tujuan utama dilakukannya pencitraan di usus halus ialah untuk
menyaring keberadaan penyakit. Hal ini penting, karena dengan didapatkannya penyakit usus halus
dapat membantu membedakan penyakit Crohn dari kolitis ulseratif. Ini merupakan pendapat dari
ESPR bahwa USG usus halus harus menjadi pilihan diawal pencitraan usus halus. Ini dikarenakan
adanya tantangan dalam melakukan pencitraan cross-sectional yang membutuhkan distensi luminal
pada usia-usia di mana anestesi umum diperlukan. Pencitraan cross-sectional harus dipertimbangkan
dalam skenario berikut:
-Dimana USG tidak meyakinkan atau non-diagnostik, dan
-Dimana USG normal dan ada kecurigaan klinis yang tinggi terhadap penyakit usus halus.
Pilihan pencitraan bergantung pada institusi terkait. Kasus-kasus ini kemungkinan besar
akan dikelola diperguruan tinggi besar dengan keahlian troenterologi gas pediatrik khusus serta
spesialisasi terkait seperti ahli anestesi pediatrik. Kolaborasi yang erat dengan rekan anestesi sangat
diperlukan, mengingat risiko yang ada pada saat pemberian cairan intraluminal sambil dibius. MR
Enterografi direkomendasikan jika terdapat ahli anestesi. Ini memberikan studi bebas radiasi dengan
disertai bukti yang besar untuk mendukung penggunaannya di zaman ini. Sebagai catatan,
penggunaan CT enterografi harus dipertimbangkan jika penggunaan MRI tidak memungkinkan.
Persiapan oral dapat diberikan sesuai dengan MR enterografi tanpa sedasi, dan dalam banyak kasus
sedasi tidak diperlukan dikarenakan waktu pemindaian yang cenderung singkat.
See discussions, stats, and author profiles for this publication at: https://www.researchgate.net/publication/332142954

European Society of Paediatric Radiology abdominal imaging task force:


statement on imaging in very early onset inflammatory bowel disease

Article in Pediatric Radiology · April 2019


DOI: 10.1007/s00247-019-04375-8

CITATIONS READS
0 91

20 authors, including:

Fred Avni Maria Beatrice Damasio


Université Libre de Bruxelles IRCCS Istituto G. Gaslini

313 PUBLICATIONS 4,709 CITATIONS 31 PUBLICATIONS 562 CITATIONS

SEE PROFILE SEE PROFILE

Stéphanie Franchi-Abella Annemieke S. Littooij


Assistance Publique – Hôpitaux de Paris Utrecht University
127 PUBLICATIONS 1,468 CITATIONS 38 PUBLICATIONS 353 CITATIONS

SEE PROFILE SEE PROFILE

Some of the authors of this publication are also working on these related projects:

PARENCHIMA - Magnetic Resonance Imaging Biomarkers for Chronic Kidney Disease View project

Upper airway (sinonasal) involvement in Cystic fibrosis View project


All content following this page was uploaded by Magdalena Maria Woźniak on 02 April 2019.

The user has requested enhancement of the downloaded file.


Pediatric Radiology
https://doi.org/10.1007/s00247-019-04375-8

ESPR

European Society of Paediatric Radiology abdominal


imaging task force: statement on imaging in very early
onset inflammatory bowel disease
Tom A. Watson1 & Philippe Petit2 & Thomas A. Augdal3 & E. Fred Avni4 & Costanza Bruno5 & M. Beatrice
Damasio6 & Kassa Darge7 & Damjana Kjucevsek8 & Stéphanie Franchi-Abella9 & Donald Ibe10 & Annemieke
Littooij11 & Luisa Lobo12 & Hans J. Mentzel13 & Marcelo Napolitano14 & Aikaterini Ntoulia15 & Michael Riccabona16 &
Samuel Stafrace17 & Magdalena Wozniak18 & Lil-Sofie Ording Müller19

# Springer-Verlag GmbH Germany, part of Springer Nature 2019

Abstract
Very early onset inflammatory bowel disease (VEO-IBD) is defined as disease presenting before the age of 6. These children
require a tailored imaging approach because conventional imaging studies can be difficult to perform at such a young age. Unlike
inflammatory bowel disease in older children and adults, colonic disease predominates in VEO-IBD, and small-bowel disease is
rare. Distinguishing Crohn disease from ulcerative colitis is challenging both clinically and on histology. Radiology offers the
greatest utility for detecting small-bowel disease because it helps to distinguish the two main disease entities and guide clinical
management. Small-bowel ultrasound is recommended as the first-line investigation because it requires relatively little prepara-
tion, is readily available and is generally well tolerated in young children. We present these recommendations, based on the

10
* Tom A. Watson Department of Radiology,
tom.watson@gosh.nhs.uk Ahmadu Bello University Teaching Hospital
Shika, Zaria, Kaduna, Nigeria
1 11
Department of Radiology, Princess Maxima Center for Pediatric Oncology,
Great Ormond Street Hospital for Children NHS Foundation Wilhelmina Children’s Hospital Utrecht/UMCU,
Trust, Great Ormond Street, London WC1N 3JH, UK Utrecht, the Netherlands
12
Department of Radiology,
2
Service d’Imagerie Pédiatrique et Prénatale, Hôpital Timone Hospital de Santa Maria-CHLN, University
Enfants, Marseille, France Hospital, Lisbon, Portugal
3 13
Department of Radiology, University Hospital of North Section of Pediatric Radiology, Institute of Diagnostic
Norway, Tromsø, Norway and Interventional Radiology, University Hospital Jena,
Jena, Germany
4
Department of Pediatric Radiology, Jeanne de Flandre 14
Hospital, CHRU de Lille, Lille, France Department of Paediatric Radiology and
Neuroradiology, V. Buzzi Children’s Hospital,
5 Milan, Italy
Department of Radiology, Radiology
Institute, Verona, Italy 15
Department of Radiology, Poole Hospital NHS Foundation
6 Trust, Poole, UK
Department of Radiology, G. Gaslini
Institute, Genoa, Italy 16
Department of Radiology, Division of Pediatric
Radiology, University Hospital Graz,
7 Graz, Austria
Department of Radiology, The Children’s Hospital of
Philadelphia, University of Pennsylvania, 17
Philadelphia, PA, USA Sidra Medicine,
Doha, Qatar
8 18
Department of Diagnostic Imaging, University Children’s Department of Pediatric Radiology, Medical University of
Hospital, Ljubljana, Slovenia Lublin, Lublin, Poland
9 19
Department of Paediatric Radiology, Hôpital Bicêtre - Department of Radiology and Nuclear Medicine, Unit for
Hôpitaux Universitaires Paris-Sud, Université Paris-Sud, Paediatric Radiology, Oslo University Hospital,
Orsay, France Oslo, Norway
Pediatr Radiol

current evidence for radiologic management in this group, and propose an imaging algorithm for investigating VEO-IBD.

. . . . .
Keywords Children Computed tomography Infant Inflammatory bowel disease Magnetic resonance imaging Ultrasound

Introduction histopathologically. One might also expect considerable over-


lap on imaging. Pancolitis is a frequent presentation in VEO-
The main objective of the European Society of Paediatric IBD, and backwash ileitis is associated with it. In cases where
Radiology (ESPR) abdominal imaging task force is to isolated terminal ileal disease is seen at imaging, the radiolo-
develop proposals and protocols with the intention of gist should be cautious to interpret this as Crohn disease, es-
optimising the radiologic management of conditions and pecially if there is history of significant proximal colitis.
pathology pertaining to the gastrointestinal and Contiguous colonic disease is not always seen in early onset
genitourinary tracts in children. To this end, a range of ulcerative colitis, and cases with rectal sparing should be
proposals was sent to the task force committee prior to the treat-ed with similar caution. In light of these challenges,
ESPR annual meeting in June 2018 in Berlin. many children are labelled as inflammatory bowel disease-
One of this year’s topics was “how to image children pre- unclassified (IBD-U). The definitive treatment for ulcerative
senting with very early onset inflammatory bowel disease colitis is a panproctocolectomy and ileo-anal pouch.
(VEO-IBD).” This condition is defined as disease presenting Premature diagnosis of ulcerative colitis can result in surgery
before the age of 6 years [1]. This group of patients can have being performed in a child who is subsequently diagnosed
different clinical presentations and disease courses from those with Crohn disease [6].
seen in older children, and standard paediatric inflammatory Differential diagnoses include the following:
bowel disease imaging protocols [2] are challenging to apply.
Evidence-based imaging recommendations are scarce. It is & Cow’s milk protein allergy, which is sometimes a
proposed that these children need a different imaging strategy, precur-sor of paediatric inflammatory bowel disease
and the task force addressed this particular problem. Our aim [7]. This results in a severe colitis that resembles
was to suggest a radiologic approach and to discuss the value ulcerative colitis. It is often diagnosed after
of each imaging modality in these children. The task force improvement on an exclusion diet. Children might
performed a literature search and conducted discussions via demonstrate high serum-immunoglobulin E levels.
email and in person at task force meetings. The resulting pro-
posals were presented, discussed and approved at the public & Infection (bacterial, e.g., Yersinia spp., Campylobacter spp.,
task force session at the ESPR 2018 annual meeting. Salmonella spp., Shigella spp., tuberculous; parasitic, e.g.,
Giardia spp.; and viral, e.g., cytomegalovirus, human im-
munodeficiency virus [HIV]).

Early onset inflammatory bowel disease & Coeliac disease.


& Inflammation (e.g., vasculitis with gastrointestinal
25% of inflammatory bowel disease cases are diagnosed be- involvement).
fore the age of 20. Early onset inflammatory bowel disease is
defined as a diagnosis before 10 years of age. There are sub- Where possible, the radiologist should assess for positive
groups defined as VEO-IBD (<6 years), infantile inflammato- indicators of these differentials as part of the initial workup. In
ry bowel disease (<2 years) and neonatal inflammatory bowel children without a prior histological diagnosis, the radiologist
disease. Fewer than 15% of children with inflammatory bowel should be cautious to assert a specific diagnosis to the radio-logic
disease are diagnosed before the age of 6 years. findings because there can be considerable overlap be-tween
Children with VEO-IBD might have a different phenotype inflammatory bowel disease and these conditions.
and genotype compared to those of older children, adolescents
and adults with inflammatory bowel disease. Of the known
genetic mutations, those involving pathways encoding IL-10, Imaging
XIAP and IPEX have the largest evidence base [1, 3].
Colonic disease is common in VEO-IBD. Ileal disease is There are limited data on the optimum imaging strategy in
relatively rare in young children [4]. Very young children these young children. The standard imaging approach used
with certain genetic mutations can present with fulminant in older children, adolescents and adults might not be ap-
perianal disease requiring surgical input (Fig. 1) [5]. propriate [7]. Magnetic resonance (MR) enterography/
Differentiating Crohn disease from ulcerative colitis in this enteroclysis is difficult because these children often need a
young age group can be very challenging clinically and general anaesthetic that precludes conventional luminal
Pediatr Radiol

Fig. 1 MRI in a 4-year-old boy with generalised sepsis and marked abscesses (white arrows). A linear tract at 12 o’clock is in keeping with
perianal swelling on clinical examination. a Axial fat-saturated T1- a transphincteric fistula (black arrow). b Coronal fat-saturated T2-
weighted turbo spin echo image shows large collections in the ischio- weighted image shows the collections extending into the gluteal fat of
anal fat demonstrating peripheral enhancement, in keeping with the right buttock (arrow)

distension. Because colonic mucosal disease and perianal investigation. A protocol for imaging in VEO-IBD is pro-
disease predominate in this group, small-bowel imaging might posed in Fig. 2.
be limited in its utility to detect inflammation. The standard Given the rarity of ileal disease in these children, the
clinical care pathway includes upper and lower primary aim of imaging should be to identify small-bowel
gastrointestinal endoscopy [1], and therefore exhaustive inflammation rather than to characterise the degree of
assessment of the colon, including the use of enemas for c o l inflammation or assess for complications. This is be-cause
onicdistension,isunnecessaryasaroutine the presence of small-bowel disease could change

Fig. 2 Flow chart details the


proposed imaging pathway for
investigating very early onset
inflammatory bowel disease
(VEO-IBD). CTE computed
tomographic enterography, MRE
magnetic resonance enterography
Pediatr Radiol

significant difference between MR enterography and small-


bowel ultrasound for detecting small-bowel disease in adults.
A recent prospective study in adults [15] comparing MR
enterography with small-bowel ultrasound found that MR
enterography was 5% better at detecting disease presence, but
both modalities demonstrated sensitivity for disease pres-ence
in excess of 90%. We must be careful when extrapolating
these data from adults to very young children; it seems rea-
sonable to recommend small-bowel ultrasound as the first-line
investigation in very young children who would otherwise
require general anaesthesia to undergo MR enterography.
In terms of preparation, it seems appropriate to follow the joint
European Society of Gastrointestinal and Abdominal Radiology
(ESGAR)/ESPR statement that, where possible, children should not
eat for 2–4 h prior to scanning and should avoid milk/carbonated
drinks. There should be no restriction on water or non-carbonated
juices [16]. Small-bowel ultrasound technique in children has been
described [17–19]. Whatever the technique, a systematic approach is
Fig. 3 Magnetic resonance enterography performed under general
anaesthesia in a 5-year-old boy with left-side colitis. Coronal paramount and routine assessment of small and large bowel is
balanced steady-state free precession image shows part of the naso- required (Fig. 4). A baseline study of the whole abdomen should be
jejunal tube in the duodenum (arrow). Good distension of the performed as part of the initial workup to assess for differential
proximal small bowel has been achieved via the enteroclysis method
diagnoses and complications of the pri-mary disease. A study can be
regarded as complete if the terminal ileum and majority of colon have
been visualised and bowel loops have been assessed in all four
the treatment options, as described. Complications such as quadrants of the abdomen. If patient factors such as distress or bowel
mesenteric abscesses and enteric fistulae are very uncom- gas impede this as-sessment, then the study is incomplete and other
mon in this age group. tests such as MR enterography should be considered. Bear in mind
that ultra-sound assessment of the distal colon and rectum are
Magnetic resonance imaging enterography challenging. A perineal approach can be helpful to assess these
regions.
A few papers have assessed methods for performing MR
enterography in very young children. The methods employed at Intravenous-contrast-enhanced ultrasound
individual institutions depend on available resources and ex-
pertise. MR enterography under general anaesthetic can be done The task force is not aware of data that support the use of
with a naso-gastric tube [8] or a naso-jejunal tube [9] (Fig. 3). intravenous-contrast-enhanced ultrasound in this specific
Both methods require input from anaesthesia specialists because group of children. Its use to assess disease activity is recom-
of the risk of aspiration. Both require a long anaesthetic time to mended in guidelines for intestinal ultrasound in inflammato-
allow for passage of contrast agent to the terminal ileum. After ry bowel disease published by the European Federation of
contrast agent has reached the terminal ileum, a standard MR Societies for Ultrasound in Medicine and Biology. This is
enterography protocol used in non-sedated older children and based predominantly on data from adults [20]. However its
adults can be used. If an unsedated approach is taken in very use was not recommended in children by the recent joint
young children, child-life specialist assistance is needed and a ESGAR/ESPR consensus statement [16] and the agent used in
shortened sequence protocol is essential. It might not be possible Europe, SonoVue (Bracco, Milan, Italy), remains off-label for
in very young children (<4 years) [10]. When MR enterography intravenous use in children. In young children, it requires
is considered clinically necessary, all efforts should be made to intravenous access. This can be challenging and poorly toler-
perform the study without anaesthesia. ated prior to scanning and thus can limit the scan itself.
Contrast agent might be useful in this group for characterising
Small-bowel ultrasound significant disease that has been identified by other methods.
It should be noted that recent animal studies have challenged
Small-bowel ultrasound is a less invasive option and is well previous data that suggested intravenous-contrast-enhanced ul-
documented in older children [11–13]. It has not been formal- trasound could determine inflammatory from fibrotic strictures
ly assessed in this age group and its accuracy is not known. A [21]. This has also been disputed in the context of gadolinium-
large meta-analysis by Horsthuis et al. [14] demonstrated no enhanced MR enterography [22]. A significant limitation is that
Pediatr Radiol

Fig. 4 Pancolitis at endoscopy in a 6-year-old girl who presented with there is no surrounding inflammation in the peri-colonic fat. c
rectal bleeding and underwent investigations for small-bowel disease. a Magnetic resonance enterography. Coronal balanced steady-state free
Bowel ultrasound. Transverse view of the terminal ileum (black arrow) precession image shows that bowel distension is good. The normal
shows the bowel is thin and easily compressible against the psoas beneath terminal ileum (arrow) and ascending colon (arrowhead) are
it (white arrow). b Bowel ultrasound. Longitudinal section through the visualised as per the preceding ultrasound
ascending colon (arrow) shows normal thin-walled ascending colon;

intravenous-contrast-enhanced ultrasound assessment is limited disease is most common in these children. Endoscopy plus
to a single loop of bowel that needs to be detected by conven- histology is thought to be the gold standard for colonic
tional imaging prior to injection. Established small-bowel dis- assess-ment at this time. We do not recommend the routine
ease, in particular transmural disease, is rare in VEO-IBD and the use of saline enema in this setting.
need for intravenous-contrast-enhanced ultrasound in this
population is likely to be very small. As the volume and quality
of evidence increase, the role of intravenous-contrast-enhanced Computed tomography
ultrasound is expected to become clearer. On the basis of cur-rent
evidence in this specific population, intravenous contrast agent is If cross-sectional imaging is deemed necessary, consideration
not recommended for routine use. should also be given to computed tomography (CT)
enterography as a one-off investigation of the bowel if this
can be achieved without the need for general anaesthesia or
Small-bowel contrast-enhanced ultrasound sedation. The radiation dose incurred from a CT of the abdo-
men was shown to be similar to that incurred by small-bowel
In older children and adults, fluid can be used to distend follow-through in a 2008 paper by Gaca et al. [27]. With
the small bowel. The technique is well described for small- modern CT, radiation doses continue to decrease, and it is
bowel assessment in adults [23] and children [24]. It is at likely that in the intervening decade this comparison between
the discre-tion of the operator as to whether to use luminal fluoroscopy and CT has become even more favourable to-
contrast agent in these children; it has been demonstrated wards CT. We should not dismiss the use of CT in this
to improve sensi-tivity and specificity in detecting disease context. Oral preparation is given in the same volumes as for
in adults [25]. The evidence is not so clear in children, but an unsedated MR enterography [9]. The choice of oral
anecdotally some centres perform small-bowel contrast- prepara-tion is institution-dependent, but a neutral (i.e. water
enhanced ultrasound as routine in all children. Very young density) contrast agent is recommended to maximise the
children might struggle to drink sufficient volumes of fluid distinction between lumen and bowel wall [28] (Fig. 5).
and this could limit study compliance. It is important to remember that CT has not been formally
Saline enema for colonic ultrasound is described in chil- validated in this age group but is part of standard protocols in
dren for detecting polyps [26], but there are scant data on its older children and adults for diagnosing inflammatory bowel
use for detecting colonic inflammation in the setting of VEO- disease [16, 29]. CT is inherently limited in young children by
IBD. The joint ESGAR/ESPR consensus did not recommend the paucity of intra-abdominal fat. Luminal distension might
its routine use. It is an invasive procedure and might not be help to increase diagnostic accuracy. We do not recommend
tolerated by very young children. As stated, the standard care routine use of CT for investigating bowel disease in children
pathway in VEO-IBD includes lower endoscopy; mucosal or its use in follow-up, but it should be considered in this
Pediatr Radiol

Fig. 5 Small-bowel disease assessment in a 4-year-old boy who presented peritoneal fat but bowel loops can be separately delineated. b CT
with severe rectal bleeding and a pancolitis at endoscopy. a CT enterography axial image demonstrates mild thickening of the
enterography performed without sedation after ingestion of mannitol and terminal ileum (arrow). This was confirmed at endoscopy but
injection of intravenous contrast agent. Portal venous phase coronal histology indicated no evidence of Crohn disease, and this was
image demonstrates good bowel distension. There is a paucity of thought to represent backwash ileitis

group of patients as a one-off investigation to detect small- Imaging of perianal disease


bowel inflammation.
As per older children and adults, MRI is considered the first-
line investigation for this indication and the protocols are the
Fluoroscopy same. No specific preparation is required but general anaes-
thesia is often necessary. When performing MR enterography
Fluoroscopy in the form of small-bowel follow-through
has largely fallen out of favour in most imaging proto-cols
for inflammatory bowel disease [15, 16]. A small-bowel
follow-through might be necessary if MRI or CT cannot be
performed but it remains to be seen whether there is any
place for small-bowel follow-through in the modern
inflammatory bowel disease imaging armamen-tarium. In
centres with local expertise it might be the imaging
modality of choice, but such has been the shift in
inflammatory bowel disease imaging that it is likely this
expertise will diminish in time.
Post-surgery, there is still an important role for
fluoroscopy: demonstrating bowel patency in cases of
possible subacute obstruction, assessing the patency of
distal defunctioned bow-el prior to re-anastomosis, and
assessing enterocutaneous fis-tulae. It is unlikely that
fistulation would be an issue in these very young children.

Angiography

Mesenteric angiography has been used to distinguish


primary vasculitis from indeterminate colitis in a small Fig. 6 Mesenteric angiogram 4 year old girl who presented with rectal
bleeding and suspected vasculitis. In this super-selective angiogram
number of patients [30] (Fig. 6). It is not recommended as image from ileocolic branch of superior mesenteric artery, the arterial
a first-line investigation and should be performed in arcades demonstrate marked tortuosity (long arrow) and beading (short
specialist referral centres only. arrows) throughout the right colon in keeping with severe inflammation
Pediatr Radiol

under general anaesthesia, it is important to discuss with the the largest body of evidence to support its use in this age
referrer as to whether dedicated perianal imaging should be group. As a one-off assessment, CT enterography should
included, thus avoiding a second anaesthetic. Whether this is be considered if MRI is not possible. Oral preparation can
necessary is dependent on the clinical findings because there be given as per an unsedated MR enterography, and in
is currently no recommendation in older children to routinely most cases sedation is not necessary because of the short
screen for perianal disease. Children without clinically appar- scanning time.
ent perianal inflammation are unlikely to have significant
perianal disease even in the presence of skin tags [5]. If the
child is difficult to examine or demonstrates features of sepsis Compliance with ethical standards
without an obvious source, it would be prudent to consider
including dedicated pelvic imaging. Conflicts of interest None

Long-term considerations References


1. Uhlig HH, Schwerd T, Koletzko S et al (2014) The diagnostic
Risk of colon cancer in children with ulcerative colitis is approach to monogenic very early onset inflammatory bowel
higher in those with pancolitis and those diagnosed at a youn- dis-ease. Gastroenterology 147:990–1007
ger age. It is important that radiologists be aware of the risk of 2. Levine A, Koletzko S, Turner D et al (2014) ESPGHAN revised
malignancy in the older child diagnosed with inflammatory Porto criteria for the diagnosis of inflammatory bowel disease in
children and adolescents. J Pediatr Gastroenterol Nutr 58:795–806
bowel disease at a very young age. Normal screening proto-
3. Okou DT, Kugathasan S (2014) Role of genetics in pediatric in-
cols in adults should commence 7–10 years after diagnosis flammatory bowel disease. Inflamm Bowel Dis 20:1878–1884
and are usually performed with endoscopy [4]. 4. Rosen M, Dhawan A, Saeed S (2015) Inflammatory bowel disease
in children and adolescents. JAMA Pediatr 169:1053–1060
5. Assa A, Amitai M, Greer ML et al (2017) Perianal pediatric Crohn
disease is associated with a distinct phenotype and greater inflam-
Summary matory burden. J Pediatr Gastroenterol Nutr 65:293–298
6. Dore M, Triana Junco P, Sánchez Galán A et al (2018) Pitfalls
Imaging children with early and very early onset in diagnosis of early-onset inflammatory bowel disease. Eur J
inflammato-ry bowel disease is challenging. In the small Pediatr Surg 28:39–43
7. Virta LJ, Ashorn M, Kolho KL (2013) Cow's milk allergy, asthma,
bowel, the pri-mary aim of imaging should be to screen for and pediatric IBD. J Pediatr Gastroenterol Nutr 56:649–651
the presence of disease. This is important because the 8. Mollard BJ, Smith EA, Lai ME et al (2016) MR enterography
presence of small-bowel disease helps to distinguish Crohn under the age of 10 years: a single institutional experience.
disease from ulcer-ative colitis. It is the opinion of the Pediatr Radiol 46:43–49
ESPR abdominal task force that the initial small-bowel 9. Sadigh S, Chopra M, Sury MR et al (2017) Paediatric magnetic
resonance enteroclysis under general anaesthesia — initial
imaging modality of choice should be small-bowel experi-ence. Pediatr Radiol 47:877–883
ultrasound. This is because of the challenges in performing 10. Courtier J, Cardenas A, Tan C et al (2015) Nonanesthesia magnetic
cross-sectional imaging requiring luminal dis-tension at an resonance enterography in young children: feasibility, technique,
age where general anaesthesia or sedation is necessary. and performance. J Pediatr Gastroenterol Nutr 60:754–761
11. Ahmad TM, Greer ML, Walters TD et al (2016) Bowel
Cross-sectional imaging should be considered in the fol- sonography and MR enterography in children. AJR Am J
lowing scenarios: Roentgenol 206:173–181
12. Barber JL, Zambrano-Perez A, Olsen ØE et al (2018) Detecting
& Where ultrasound is inconclusive or non-diagnostic, and inflammation in inflammatory bowel disease — how does ultra-
sound compare to magnetic resonance enterography using
& Where ultrasound is normal and there is high clinical standardised scoring systems? Pediatr Radiol 48:843–851
sus-picion of small-bowel disease. 13. Ziech MLW, Hummel TZ, Smets AMJB et al (2014) Accuracy of
abdominal ultrasound and MRI for detection of Crohn disease and
The choice of cross-sectional imaging modality is in- ulcerative colitis in children. Pediatr Radiol 4:1370–1378
14. Horsthuis K, Bipat S, Bennink RJ, Stoker J (2008) Inflammatory
stitution-dependent. These cases are likely to be managed
bowel disease diagnosed with US, MR, scintigraphy, and CT: meta-
in large tertiary institutions with dedicated paediatric gas- analysis of prospective studies. Radiology 247:64–79
troenterology expertise and allied specialties such as pae- 15. Taylor SA, Mallett S, Bhatnagar G et al (2018) Diagnostic
diatric anaesthesiologists. Close collaboration with anaes- accuracy of magnetic resonance enterography and small bowel
thesia colleagues is necessary given the risks of ultrasound for the extent and activity of newly diagnosed and
relapsed Crohn’s disease (METRIC): a multicentre trial. Lancet
intraluminal fluid administration whilst anaesthetised. MR Gastroenterol Hepatol 3:548–558
enterography is recommended if anaesthesia exper-tise is 16. Taylor SA, Avni F, Cronin CG et al (2017) The first joint
available. This provides a radiation-free study with ESGAR/ESPR consensus statement on the technical
Pediatr Radiol

performance of cross-sectional small bowel and colonic im- 24. Pallotta N, Civitelli F, Di Nardo G et al (2013) Small intestine
aging. Eur Radiol 27:2570–2582 contrast ultrasonography in pediatric Crohn's disease. J Pediatr
17. Elliott CL, Maclachlan J, Beal I (2018) Paediatric bowel ultrasound 163:778–784
in inflammatory bowel disease. Eur J Radiol 108:21–27 25. Calabrese E, Maaser C, Zorzi F et al (2016) Bowel ultrasonography
18. Riccabona M, Lobo ML, Augdal TA et al (2018) European Society of in the management of Crohn's disease. A review with recommen-
Paediatric Radiology abdominal imaging task force recommendations in dations of an international panel of experts. Inflamm Bowel Dis 22:
paediatric uroradiology, part X: how to perform paediatric gastroin- 1168–1183
testinal ultrasonography, use gadolinium as a contrast agent in children, 26. Nagita A, Anemoto K, Yoden A, Yamazaki T (1994)
follow up paediatric test. Pediatr Radiol 48:1528–1536 Ultrasonographic diagnosis of juvenile colonic polyps. J
19. Darge K, Anupindi S, Keener H, Rompel O (2010) Ultrasound of Pediatr 124:535–540
the bowel in children: how we do it. Pediatr Radiol 40:528–536 27. Gaca AM, Jaffe TA, Delaney S et al (2008) Radiation doses
20. Maconi G, Nylund K, Ripolles T et al (2018) EFSUMB recommen- from small-bowel follow-through and abdomen/pelvis MDCT
dations and clinical guidelines for intestinal ultrasound (GIUS) in in pediat-ric Crohn disease. Pediatr Radiol 38:285–291
inflammatory bowel diseases. Ultraschall Med 39:304–317 28. Duigenan S, Gee MS (2012) Imaging of pediatric patients with
21. Dillman JR, Rubin JM, Johnson LA et al (2017) Can contrast- inflammatory bowel disease. AJR Am J Roentgenol 199:907–
enhanced sonography detect bowel wall fibrosis in mixed 915
inflam-matory and fibrotic Crohn disease lesions in an animal 29. Quencer KB, Nimkin K, Mino-Kenudson M, Gee M (2013)
model? J Ultrasound Med 36:523–530 Detecting active inflammation and fibrosis in pediatric Crohn’s
22. Wilkens R, Hagemann-Madsen RH, Peters DA et al (2018) Validity disease: prospective evaluation of MR-E and CT-E. Abdom
of contrast-enhanced ultrasonography and dynamic contrast- Imaging 38:705–713
enhanced MR enterography in the assessment of transmural activity 30. Brogan PA, Malik M, Shah N et al (2006) Systemic vasculitis: a
and fibrosis in Crohn's disease. J Crohns Colitis 12:48–56 cause of indeterminate intestinal inflammation. J Pediatr
23. Chatu S, Pilcher J, Saxena SK et al (2012) Diagnostic accuracy Gastroenterol Nutr 42:405–415
of small intestine ultrasonography using an oral contrast agent
in Crohn's disease: comparative study from the UK. Clin Radiol Publisher’s note Springer Nature remains neutral with regard to
67: 553–559 jurisdiction-al claims in published maps and institutional affiliations.

View publication stats

Anda mungkin juga menyukai