Terjadinya Koinfeksi Trichomonas vaginalis dan bakterial vaginosis di antara

Perempuan dengan HIV-positif

Megan Gatski, MSN, PhD,* David H. Martin, MD, Rebecca A. Clark, MD, PhD,
Emily Harville, PhD,* Norine Schmidt, MPH,* and Patricia Kissinger, PhD*
Abstrak: Trichomonas vaginalis (TV) dan bakterial vaginosis (BV) yang diperiksa diantara
perempuan dengan human immunodeficiency virus. Tingkat prevalensi adalah 28,0% untuk TV,
51,4% untuk BV, dan 17,5% untuk ko-infeksi TV / BV. Di antara perempuan dengan human
immunodeficiency virus / TV, tingkat BV adalah 61,0%. Penelitian diperlukan untuk mengkaji
bagaimana BV mempengaruhi perjalanan klinis dan pengobatan T. vaginalis.
Trichomonas vaginalis (TV) dan vaginosis bakterial (BV) keduanya infeksi umum yang
ditemukan di antara perempuan dengan human immunodeficiency virus (HIV)-positif, dengan
tingkat prevalensi kejadian pada populasi ini berkisar antara 11% sampai 30%

1-6

dan 35%

sampai 55% .1,6-9 Kedua kondisi telah secara terpisah terkait dengan akuisi HIV10-13 dan
meningkatkan pengeluaran genital,14-18 yang dapat meningkatkan penularan seksual dan HIV
pada bayi baru lahir. Juga, baik TV dan BV memiliki taraf kekambuhan yang tinggi yang
menunjukkan kompleksitas keberhasilan pengobatan dari setiap kondisi.19,

20

Studi antara

sebagian besar perempuan HIV-negatif telah menunjukkan hubungan yang kuat antara TV dan
BV, yang menyiratkan bahwa keduanya sering terjadi bersama-sama,21 -28 namun hubungan ini
belum diteliti dengan baik di antara perempuan HIV-positif.
Terjadinya TV dan BV secara bersamaan menunjukkan bahwa salah satu dari kondisi ini dapat
mengubah kerentanan wanita terhadap penyakit yang lain. Sebuah studi prospektif menemukan
bahwa flora vagina normal dikaitkan dengan peningkatan risiko tertular TV, menunjukkan
bahwa BV dapat meningkatkan kerentanan perempuan terhadap infeksi TV.21 Sebaliknya, studi
cross-sectional menemukan prevalensi konstan TV pada wanita dengan skor Nugent 4 dan
Menunjukkan hubungan nonlinear antara TV dan flora vagina abnormal.29 Hubungan nonlinear
menunjukkan bahwa infeksi dengan TV dapat menciptakan lingkungan yang mendukung

perkembangan BV. Jika tidak, orang akan berharap untuk melihat peningkatan bertahap dalam
prevalensi TV sebagai penyimpangan dari flora normal vagina meningkat.
Tujuan dari penelitian ini adalah untuk menguji hubungan antara crosssectional TV dan flora
vagina abnormal antara sekelompok perempuan HIV-positif di Amerika Serikat, dan untuk
menguji faktor-faktor yang berhubungan dengan keberadaan BV di antara perempuan HIVpositif dengan infeksi TV.
Perempuan dengan HIV-positif direkrut dari Program HIV Outpatient di New Orleans, LA,
antara bulan Juni sampai 2002 sampai Januari 2005 untuk berpartisipasi dalam studi skrining
cross-sectional untuk menyelidiki beberapa isu seputar penyakit menular seksual. Perempuan
dengan kriteria sebagai berikut yang memenuhi syarat: usia 18 tahun, dijadwalkan untuk
menjalani pemeriksaan ginekologi, dan memberikan informed consent. Data dan metode
pengumpulan spesimen telah diterbitkan sebelumnya.14
Singkatnya, informasi klinis yang dikumpulkan untuk studi termasuk diagnosis laboratorium
berikut: TV menggunakan kultur InPouch (Biomed Diagnostics, White City, OR), BV dengan
dengan gram staining, Neisseria gonore, dan Chlamydia trachomatis dengan menggunakan
metode amplifikasi perpindahan untai DNA ProbeTec (Becton Dickinson, Sparks, MD), dan
kandidiasis vulvovaginal oleh kultur. Gram Staining yang dinilai menggunakan kriteria Nugent
et al30 dengan skor 0 sampai 3 dianggap normal, 4 sampai 6 menengah, dan 7 BV. Kami
mendefinisikan flora vagina abnormal skor Nugent 4. Bau genital, keluarnya cairan vagina,
petekie vagina, dan eritema diamati oleh operator klinis. Operator juga melakukan pemeriksaan
mikroskop metode wet mount.
Responden diwawancarai dengan menggunakan kuisioner pada komputer atau wawancara
personal dibantu komputer, tergantung pada pilihan wanita. Wawancara dilakukan baik sebelum
atau sesudah pemeriksaan klinis, tergantung pada aliran klinik, dan mengambil sosiodemografi
dan karakteristik perilaku perempuan.

Tingkat prevalensi dihitung dari peserta dalam studi skrining menggunakan mereka dengan data
pengujian yang lengkap sebagai denominator untuk setiap diagnosis. Angka TV positif diperiksa
di kategori skor Nugent, dan rasio odds dihitung untuk mengukur asosiasi. Analisis kemudian
dibatasi pada perempuan dengan HIV+/ TV+, lalu tingkat BV ditetapkan. Dasar asosiasi antara
status BV dan karakteristik klinis dan perilaku dipilih diperiksa menggunakan X2 atau Uji Fisher
Exact yang sesuai. Semua analisa dilakukan dengan menggunakan SAS versi 9.1 (SAS Institute,
Cary, NC).
Sebanyak 397 perempuan HIV-positif yang diskrining, dengan lebih dari setengah dari wanita
(57,9%, n=230) Memakai ART. Ada data demografis tersedia untuk 377 perempuan, dengan usia
rata-rata 36,4 tahun (9.2). Mayoritas hitam (84,4%, n=318) Dan belum menikah / hidup
bersama (81,7%, n=308). Dalam 4 minggu terakhir, 66,3% dari wanita memiliki setidaknya 1
pasangan seks laki-laki (n=250).
Tingkat prevalensi adalah sebagai berikut: 28,0% untuk TV (106/378), 51,4% untuk BV
(196/381), 64,8% bagi flora vagina abnormal (247/381), 17,5% untuk TV / BV koinfeksi (64/365
), dan 23,0% untuk kombinasi TV / flora vagina abnormal (84/365). Ada hubungan yang
signifikan antara TV dan BV (61,0% dari perempuan memiliki TV+ BV 64/105 vs 47,3% dari
TV wanita 123/260; P = 0,02) dan hubungan yang kuat antara TV dan flora vagina abnormal
(80,0% TV wanita memiliki flora vagina abnormal 84/105 vs 58,9% dari TV wanita 153/260; P
= 0,0001). Tingkat prevalensi untuk infeksi lain adalah sebagai berikut: 3,4% untuk C.
trachomatis (13/387), 0,8% untuk N. gonore (3/387), dan 28,4% untuk kandidiasis (110/387).
Tabel 1. Distribusi Trichomonas vaginalis Menurut Kategori Nugent Skor dan Asosiasi
Antara Flora vagina dan Infeksi T. vaginalis antara wanita HIV-positif (n=365)

Distribusi infeksi TV oleh flora vagina telah diperiksa (Tabel 1). Ada perbedaan yang signifikan
dalam prevalensi TV antara perempuan dengan flora normal vagina (16,4%) dibandingkan
perempuan dengan flora menengah (40,0%, P = 0,0008). Prevalensi TV antara perempuan
dengan flora menengah dan wanita dengan BV adalah serupa (40,0% vs 34,2%, P = 0,45).
Analisis kemudian dibatasi pada perempuan dengan HIV-positif dengan infeksi TV. Dari wanita
dengan HIV+/ TV+ dengan hasil Gram stain lengkap (n = 105), informasi demografis dan
perilaku tersedia pada 101 peserta dengan rata-rata berusia 35 tahun (kisaran, 18-54). Sebagian
besar perempuan kulit hitam (93,1%, n = 94), Tidak menikah atau hidup bersama (83,2%, n =
84), Pengangguran (82,2%, n = 83), Dan memiliki pendidikan sekolah tinggi atau kurang
(79,2%, n = 80). Kebanyakan wanita melaporkan douching (79,2%, n = 80), menggunakan
kondom pada hubungan seks vagina lalu (67,3%, n = 68), Dan memiliki setidaknya satu
pasangan seks laki-laki dalam 4 minggu terakhir (74,3%, n = 75).
Sekitar setengah dari wanita dengan HIV+ / TV+ memakai Anti Retroviral Therapy (51,4%, n =
54). Setiap penilaian dari provider, 16,2% dari wanita memiliki bau genital yang tidak biasa (n =
17), 13,3% memiliki eritema pada vagina (n = 14), 5,7% memiliki petechiae vagina (n = 6), Dan
57,1% memiliki secret vagina yang banyak (n = 60). Dari 102 wanita dengan informasi dari
pemeriksaan wet mount, 31,4% memiliki hasil positif tes whiff (n = 32) yang didefinisikan
sebagai amina atau bau amis setelah ditambahkan KOH pada wet mount, dan 21,6% memiliki sel
clue (n = 22). Secara total, 61,0% dari HIV+ / TV+ wanita juga memiliki BV (n = 64).
Tabel 2 menyajikan karakteristik dasar dari wanita HIV+ / TV+ berdasarkan status BV.
Perempuan dengan BV lebih cenderung memiliki satu atau lebih pasangan seks laki-laki dalam 4
minggu terakhir (P = 0,001) dan meminum lebih banyak minuman beralkohol dalam seminggu
(P = 0,005) dibandingkan dengan wanita tanpa BV. Dari penilaian operator, wanita HIV+ / TV+
dengan BV lebih cenderung memiliki bau yang tidak sedap pada genitalnya (P = 0,05),
konsistensi abnormal dari cairan vagina (P 0,03?), dan warna abnormal cairan vagina (P 0,03?),
uji whiff positif (0,002), terdapat dan sel clue pada wet mount (P = 0,02). Para wanita dengan BV
juga lebih mungkin untuk douche (P = 0,18) dan kecil kemungkinannya untuk menggunakan
4

kondom pada seks per vagina yang terakhir (P = 0,18), namun tidak pada tingkat yang signifikan.
Tidak ada perbedaan yang ditemukan oleh status BV tentang infeksi lainnya, khususnya
klamidia, gonore, dan kandidiasis.
Untuk pengetahuan kita, ini adalah studi pertama prevalensi koinfeksi TV / BV antara
perempuan HIV-positif di Amerika Serikat. Prevalensi koinfeksi TV / BV adalah tinggi sebesar
17,5%. Sebagian besar perempuan HIV-positif dengan TV juga memiliki BV (61,0%). Jika
adanya infeksi TV menciptakan lingkungan yang mendukung perkembangan BV, harapannya
adalah bahwa BV lebih sering pada wanita dengan infeksi TV.26 Dalam kelompok perempuan
HIV-positif, prevalensi lebih tinggi secara signifikan ditemukannya BV pada wanita dengan
infeksi TV dibandingkan dengan wanita TV negatif. Kami juga memeriksa keberadaan flora
vagina abnormal dan menemukan prevalensi lebih tinggi secara signifikan flora vagina abnormal
pada wanita dengan infeksi TV dibandingkan dengan wanita TV negatif.
Hubungan antara TV dan gradasi flora vagina bukanlah linier. Prevalensi TV meningkat tajam
antara perempuan HIV-positif dengan flora normal dan mereka dengan flora menengah, namun,
prevalensi TV tetap sama bagi perempuan dengan flora menengah dan BV. Temuan kami
konsisten dengan temuan Moodley et al yang menunjukkan hubungan nonlinear antara
prevalensi TV dan flora vagina antara Afrika HIV - positif dan - wanita negatif. 29 Prevalensi
serupa TV pada wanita dengan flora vagina abnormal (menengah dan skor BV Nugent)
mendukung gagasan bahwa infeksi TV dapat menciptakan lingkungan yang kondusif untuk
pergeseran dari flora normal, dan oleh karena itu, mungkin menjadi faktor dalam pengembangan
dari BV. Desain penelitian kami adalah cross-sectional, dan masa depan prospektif, studi
longitudinal yang diperlukan untuk menguji hubungan antara TV dan BV menggunakan metode
untuk membangun kesementaraan. Besarnya kombinasi sering memiliki implikasi untuk
pencegahan HIV di seluruh dunia dan strategi pengendalian.
Untuk penyedia layanan kesehatan pada perempuan HIV-positif, tingginya tingkat BV yang
menyertai infeksi TV memiliki implikasi untuk keputusan pengobatan. Pusat Pengendalian dan
Pencegahan Penyakit tidak lagi merekomendasikan metronidazole 2 dosis tunggal oral g untuk
pengobatan BV, namun ini rejimen pengobatan yang masih direkomendasikan untuk infeksi TV
5

31 dan dapat berakibat pada wanita yang kurang dirawat jika mereka memiliki keduanya TV dan
BV. Juga, jika kehadiran gabungan dari TV dan BV memiliki efek sinergis pada pengeluaran
sekret kelamin pada HIV, pengobatan yang memadai untuk kedua kondisi akan penting.
Tabel 2.

Karakteristik dari wanita HIV+/TV+ dengan status BV (N _ 105)

Dalam penelitian kami, perempuan HIV-positif dengan TV dan BV memiliki tanda-tanda klinis
yang lebih dibandingkan dengan wanita dengan TV saja, termasuk tingginya tingkat dari bau
kelamin yang tidak biasa, konsistensi abnormal dan warna cairan vagina, whiff tes positif, dan
6

adanya sel clue . Namun, tanda-tanda klinis saja tidak akan mengidentifikasi banyak kasus BV.
Sensitivitas kriteria Amsel et al32 dibandingkan dengan skor Nugent untuk diagnosis BV di antara
perempuan HIV-positif hanya 34% sampai 37%,1,33 dan karenanya, diagnosis BV akan sering
dilewatkan pada titik perawatan.
Satu atau lebih pasangan seks terbaru dan penggunaan alkohol mingguan secara positif terkait
dengan BV di antara kelompok perempuan HIVTABLE positif dengan infeksi TV. Penggunaan
alkohol sebelumnya telah dikaitkan dengan BV6,34-36 dalam kelompok HIV-positif dan-negatif,
dan hubungan antara BV dan kontak seksual telah ditegakkan dengan baik.37
Dalam kesimpulannya, penyedia layanan kesehatan untuk perempuan HIV-positif harus
menyadari tingginya prevalensi koinfeksi TV / BV pada populasi ini, serta tingginya tingkat BV
di antara perempuan HIV-positif dengan infeksi TV. Dengan hasil ini, penelitian diperlukan
untuk memeriksa efek interaktif potensial dari 2 kondisi di lapangan klinis dan pengobatan baik
di perempuan HIV-positif.
REFERENCES
1. Kissinger PJ, Dumestre J, Clark RA, et al. Vaginal swabs versus lavage for detection of
Trichomonas vaginalis and bacterial vaginosis among HIV-positive women. Sex Transm
Dis 2005; 32: 227230.
2. Sorvillo F, Kovacs A, Kerndt P, et al. Risk factors for trichomoniasis among women with
human immunodeficiency virus (HIV) infection at a public clinic in Los Angeles County,
California: Implications for HIV prevention. Am J Trop Med Hyg 1998; 58:495500.
3. Seth P, Wingood GM, Diclemente RJ. Exposure to alcohol problems and its association
with sexual behaviour and biologically confirmed Trichomonas vaginalis among women
living with HIV. Sex Transm Infect 2008; 84:390 392.
4. Magnus M, Clark R, Myers L, et al. Trichomonas vaginalis among HIV-infected women:
Are immune status or protease inhibitor use associated with subsequent T. vaginalis
positivity? Sex Transm Dis 2003; 30:839843.
5. Bersoff-Matcha SJ, Horgan MM, Fraser VJ, et al. Sexually transmitted disease
acquisition among women infected with human immunodeficiency virus type 1. J Infect
Dis 1998; 178:1174 1177.

6. Cu-Uvin S, Hogan JW, Warren D, et al; HIV Epidemiology Research Study Group.
Prevalence of lower genital tract infections among human immunodeficiency virus
(HIV)-seropositive and high-risk HIV-seronegative women. Clin Infect Dis 1999;
29:11451150.
7. Watts DH, Springer G, Minkoff H, et al. The occurrence of vaginal infections among
HIV-infected and high-risk HIV-uninfected women: Longitudinal findings of the
womens interagency HIV study. J Acquir Immune Defic Syndr 2006; 43:161168.
8. Warren D, Klein RS, Sobel J, et al. A multicenter study of bacterial vaginosis in women
with or at risk for human immunodeficiency virus infection. Infect Dis Obstet Gynecol
2001; 9:133141.
9. Clark RA, Theall KP, Amedee AM, et al. Frequent douching and clinical outcomes
among HIV-infected women. Sex Transm Dis 2007; 34:985990.
10. Van Der Pol B, Kwok C, Pierre-Louis B, et al. Trichomonas vaginalis infection and
human immunodeficiency virus acquisition in African women. J Infect Dis 2008; 197:548
554.
11. McClelland RS, Sangare L, Hassan WM, et al. Infection with Trichomonas vaginalis
increases the risk of HIV-1 acquisition. J Infect Dis 2007; 195:698 702.
12. Sewankambo N, Gray RH, Wawer MJ, et al. HIV-1 infection associated with abnormal
vaginal flora morphology and bacterial vaginosis. Lancet 1997; 350:546 550.
13. Atashili J, Poole C, Ndumbe PM, et al. Bacterial vaginosis and HIV acquisition: A metaanalysis of published studies. AIDS 2008; 22:14931501.
14. Kissinger P, Amedee A, Clark RA, et al. Trichomonas vaginalis treatment reduces vaginal
HIV-1 shedding. Sex Transm Dis 2009; 36:1116.
15. Wang CC, McClelland RS, Reilly M, et al. The effect of treatment of vaginal infections
on shedding of human immunodeficiency virus type 1. J Infect Dis 2001; 183:1017
1022.
16. Coleman JS, Hitti J, Bukusi EA, et al. Infectious correlates of HIV-1 shedding in the
female upper and lower genital tracts. AIDS 2007; 21:755759.
17. Sha BE, Zariffard MR, Wang QJ, et al. Female genital-tract HIV load correlates inversely
with Lactobacillus species but positively with bacterial vaginosis and Mycoplasma
hominis. J Infect Dis 2005; 191:2532.
18. Cu-Uvin S, Hogan JW, Caliendo AM, et al. Association between bacterial vaginosis and
expression of human immunodeficiency virus type 1 RNA in the female genital tract.
Clin Infect Dis 2001; 33:894896.

19. Kissinger P, Secor WE, Leichliter JS, et al. Early repeated infections with Trichomonas
vaginalis among HIV-positive and HIVnegative women. Clin Infect Dis 2008; 46:994
999.
20. Hay P. Recurrent bacterial vaginosis. Curr Opin Infect Dis 2009; 22:82 86.
21. Martin HL, Richardson BA, Nyange PM, et al. Vaginal lactobacilli, microbial flora, and
risk of human immunodeficiency virus type 1 and sexually transmitted disease
acquisition. J Infect Dis 1999; 180:18631868.
22. Schwebke JR, Desmond R. A randomized trial of metronidazole in asymptomatic
bacterial vaginosis to prevent the acquisition of sexually transmitted diseases. Am J
Obstet Gynecol 2007; 196: 517.e1517.e6.
23. Thomason JL, Gelbart SM, Sobun JF, et al. Comparison of four methods to detect
Trichomonas vaginalis. J Clin Microbiol 1988; 26:1869 1870.
24. Franklin TL, Monif GR. Trichomonas vaginalis and bacterial vaginosis. Coexistence in
vaginal wet mount preparations from pregnant women. J Reprod Med 2000; 45:131134.
25. Demirezen S, Korkmaz E, Beksac MS. Association between trichomoniasis and bacterial
vaginosis: examination of 600 cervicovaginal smears. Cent Eur J Public Health 2005; 13:
96 98.
26. Heller DS, Maslyak S, Skurnick J. Is the presence of Trichomonas on a Pap smear
associated with an increased incidence of bacterial vaginosis? J Low Genit Tract Dis
2006; 10:137139.
27. Madhivanan P, Bartman MT, Pasutti L, et al. Prevalence of Trichomonas vaginalis
infection among young reproductive age women in India: Implications for treatment and
prevention. Sex Health 2009; 6:339 344.
28. Rugpao S, Sriplienchan S, Rungruengthanakit K, et al. Risk factors for bacterial
vaginosis incidence in young adult Thai women. Sex Transm Dis 2008; 35:643 648.
29. Moodley P, Connolly C, Sturm AW. Interrelationships among human immunodeficiency
virus type 1 infection, bacterial vaginosis, trichomoniasis, and the presence of yeasts. J
Infect Dis 2002; 185:69 73.
30. Nugent RP, Krohn MA, Hillier SL. Reliability of diagnosing bacterial vaginosis is
improved by a standardized method of gram stain interpretation. J Clin Microbiol 1991;
29:297301.
31. CDC. Sex transmitted diseases treatment guidelines, 2006. MMWR 2006; 55:RR-11.
32. Amsel R, Totten PA, Spiegel CA, et al. Nonspecific vaginitis. Diagnostic criteria and
microbial and epidemiologic associations. Am J Med 1983; 74:14 22.

33. Sha BE, Chen HY, Wang QJ, et al. Utility of Amsel criteria, Nugent score, and
quantitative PCR for Gardnerella vaginalis, Mycoplasma hominis, and Lactobacillus spp.
for diagnosis of bacterial vaginosis in human immunodeficiency virus-infected
34. Baisley K, Changalucha J, Weiss HA, et al. Bacterial vaginosis in female facility workers
in north-western Tanzania: Prevalence and risk factors. Sex Transm Infect 2009; 85:370
375.
35. Thorsen P, Vogel I, Molsted K, et al. Risk factors for bacterial vaginosis in pregnancy: A
population-based study on Danish women. Acta Obstet Gynecol Scand 2006; 85:906
911.
36. Fonck K, Kaul R, Keli F, et al. Sexually transmitted infections and vaginal douching in a
population of female sex workers in Nairobi, Kenya. Sex Transm Infect 2001; 77:271
275.
37. Fethers KA, Fairley CK, Hocking JS, et al. Sexual risk factors and bacterial vaginosis: A
systematic review and meta-analysis. Clin Infect Dis 2008; 47:1426 1435. women. J
Clin Microbiol 2005; 43:4607 4612.

10