Halaman 1

Jurnal Plant Physiology 176 (2015) 47-54

Daftar isi yang tersedia di ScienceDirect
Jurnal Plant Physiology
homepage jurnal: www.elsevier.com/locate/jplph
Mengulas artikel
Efek interaktif dari cekaman biotik dan abiotik simultan pada
tanaman: pemahaman mekanistik dari kekeringan dan patogen
kombinasi
Venkategowda Ramegowda sebuah , 1 , Muthappa Senthil-Kumar b , *
Departemen Tanaman Fisiologi, Universitas Ilmu Pertanian, Bangalore, 560065, India

b National Institute of Tanaman Genome Research (NIPGR), Aruna Asaf Ali Marg, New Delhi 110067, India
articleinfo
Pasal sejarah:
Menerima Agustus 2014 31
Menerima dalam bentuk direvisi
29 November 2014
Diterima November 2014 29
Tersedia online 18 Desember 2014
Kata kunci:
Kekeringan
patogen
stres simultan
tanggapan disesuaikan
abstrak
Di alam, tanaman secara bersamaan terkena kombinasi cekaman biotik dan abiotik yang
membatasi
hasil panen. Hanya baru-baru ini, peneliti telah mulai memahami dasar molekul biotik
gabungan
dan interaksi stres abiotik. Bukti menunjukkan bahwa di bawah tanaman stres gabungan
pameran disesuaikan
fisiologis dan molekuler tanggapan, di samping beberapa tanggapan bersama sebagai bagian
dari stres mereka
Strategi toleransi. Ini tanggapan disesuaikan disarankan untuk hanya terjadi pada tanaman
terkena simultan
tekanan dan informasi ini tidak dapat disimpulkan dari studi stres individu. Dalam review
artikel ini,
kami menyediakan update pada respon tanaman untuk cekaman biotik dan abiotik simultan,
khususnya
kekeringan dan patogen. Terjadinya simultan dari kekeringan dan patogen selama tanaman
memprovokasi pertumbuhan
jalur kompleks dikendalikan oleh peristiwa sinyal yang berbeda menghasilkan dampak positif
atau negatif dari
salah satu stres atas yang lain. Di sini, kita meringkas efek kekeringan gabungan dan infeksi
patogen
pada tanaman dan menyoroti strategi yang disesuaikan diadaptasi oleh tanaman. Selain itu,
kami menghitung bukti
dari patogen yang berasal Elisitor dan studi respon ABA untuk memahami kekeringan
simultan dan
toleransi patogen.
 2014 Penulis. Diterbitkan oleh Elsevier GmbH. Ini adalah sebuah artikel akses terbuka di
bawah CC
BY-NC-ND lisensi ( http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/3.0/ ).
Isi
Pengantar . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
.........................................................................
48
Respon tanaman untuk simultan cekaman biotik dan
abiotik. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
.................
48
Dikombinasikan kekeringan stres dan infeksi patogen mengerahkan baik dampak positif atau
negatif pada tanaman. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
48
Tanggapan awal tanaman terhadap kekeringan mempengaruhi infeksi patogen. . . . . . . . . . . . .
..............................................................
49
Tanggapan awal dari tanaman untuk patogen mengubah toleransi kekeringan. . . . . . . . . . . . . .
.............................................................
49
Elisitor patogen yang berasal mengubah respon tanaman terhadap
kekeringan. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
............
50
Tanaman terkena kekeringan stres dan infeksi patogen pameran tanggapan molekul gabungan
disesuaikan. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
50
ABA memainkan peran positif dalam pertahanan pra-invasif. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
...........................................................................
.
52
Kesimpulan dan
prospek. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
..........................................................
52
Konflik
kepentingan . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
.....................................................................
53
Ucapan Terima Kasih. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
...........................................................................
.
53
Referensi . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
...........................................................................
53
* Sesuai penulis. Tel .: +91 1126735229.
Alamat E-mail: ramhv@uark.edu (V. Ramegowda), skmuthappa@nipgr.ac.in (M. Senthil-
Kumar).
1 alamat Hadir: Departemen Tanaman, Tanah dan Ilmu Lingkungan, Universitas Arkansas, Fayetteville, USA.
http://dx.doi.org/10.1016/j.jplph.2014.11.008
0176-1617 / 2014 Penulis. Diterbitkan oleh Elsevier GmbH. Ini adalah sebuah artikel akses
terbuka di bawah CC BY-NC-ND lisensi ( http://creativecommons.org/licenses/
by-nc-nd / 3.0 / ).

Halaman 2
48
V. Ramegowda, M. Senthil-Kumar / Journal of Plant Physiology 176 (2015) 47-54
pengantar
Tanaman yang sering terkena tekanan lingkungan yang beragam
dan telah memperoleh mekanisme khusus untuk memerangi tekanan ini.
Selama satu dekade terakhir, mekanisme molekuler yang mendasari biotik
dan toleransi cekaman abiotik telah intens belajar dengan
banyak penekanan pada mekanisme toleransi yang berkaitan dengan individ-
ual menekankan ( Abuqamar et al, 2009;. Mengiste et al, 2003;. Suzuki
et al., 2005 ) . Selain itu, adanya crosstalk antara tanaman yang bebas yang
pendently terkena biotik dan abiotik dan positif mereka
(cross-toleransi) atau pengaruh negatif pada tanaman telah ditunjukkan
( Abuqamar et al, 2009.; Fujita et al., 2006; Jakab et al., 2005; Ton
et al., 2005 ) (Tambahan Tabel S1). Studi-studi ini memiliki pro
jalan vided untuk perbaikan tanaman untuk memerangi beberapa
toleransi stres individu (Tambahan Tabel S2) ( Mao et al.,
2010; Sreenivasulu et al., 2007 ) . Baru-baru ini, ekspresi gen Data
dari biotik independen dan percobaan cekaman abiotik telah
dieksplorasi untuk mengidentifikasi gen stres responsif bersama ( Luo et al.,
2005; Narsai et al, 2013.; Shaik dan Ramakrishna, 2013, 2014;
Sharma et al, 2013.; Tippmann et al., 2006 ) . Namun, di alam,
Tanaman sering bersamaan ditantang oleh beberapa biotik dan
cekaman abiotik. Tanaman mentoleransi dua atau lebih mandiri occur-
tekanan cincin tidak perlu selalu mentolerir tekanan ini ketika
mereka terjadi secara bersamaan ( Atkinson dan Urwin 2012 ; Collins
et al,. 2008 ; Mittler, 2006; Mittler dan Blumwald 2010 ; Nostar
et al., 2013 ) . Bukti terbaru menunjukkan bahwa tanaman memiliki abil-
ity untuk mengatasi biotik simultan dan abiotik melalui
Pameran tanggapan disesuaikan (Tambahan Tabel S2) yang
tidak dapat dipahami dengan langsung ekstrapolasi hasil dari
Studi stres individu di mana setiap stres diterapkan kemerdekaan-
dently ( Atkinson dan Urwin, 2012; Atkinson et al, 2013;. Bostock
et al. 2014; Kissoudis et al, 2014.; Prasch dan Sonnewald 2013,
2014; Rasmussen et al, 2013.; Rivero et al, 2013.; Suzuki et al.,
2014 ) . Meskipun kebutuhan untuk memahami biotik simultan dan
toleransi abiotik stres tanaman (Tambahan Tabel S2), tidak
banyak penelitian yang dilakukan dalam arah ini. Dalam ulasan arti-
cle, kami melaporkan informasi literatur yang komprehensif tentang gabungan
kekeringan dan interaksi patogen, dan menyediakan penelitian masa depan
prospek pemahaman mekanistik stres simultan
toleransi.
Tabel Tambahan S1 dan S2 yang berhubungan dengan artikel ini bisa
ditemukan, dalam versi online, di http://dx.doi.org/10.1016/j.jplph.
2014.11.008 .
Respon tanaman untuk biotik dan abiotik simultan
tekanan
Yang terus berubah faktor iklim meningkatkan kemungkinan occur-
rence dari cekaman abiotik di masa depan. Bukti juga menunjukkan bahwa
perubahan iklim juga akan memperluas jangkauan tuan rumah patogen
dengan peningkatan peluang pengembangan virulen regangan ( Garrett
et al., 2006 ) . Oleh karena itu, terjadinya biotik gabungan dan
cekaman abiotik cenderung lebih tinggi di masa depan. Meskipun antar
aksi antara faktor biotik dan abiotik pada tanaman dianalisis
dalam beberapa tahun terakhir melalui ekstrapolasi informasi
dari respon individu stres, namun, fisiologis dan molec-
tanggapan ular yang terjadi pada tanaman terkena kombinasi
simultan cekaman biotik dan abiotik tetap sulit dipahami. memanfaatkan- yang
mampu bukti menunjukkan bahwa terjadinya simultan biotik
dan abiotik dapat menyebabkan baik negatif (yaitu, susceptibil-
(yaitu, toleransi) efek ity) atau positif pada tanaman tergantung pada
stres dan patogen yang diteliti ( Tippmann et al., 2006 ) . laporan
pada patogen gabungan dan stres suhu tinggi menunjukkan bahwa
suhu tinggi meningkatkan kerentanan penyakit tanaman.
Dalam tembakau (Nicotiana tabacum) dan merica (Capsicum annuum),
suhu tinggi ditekan ketahanan terhadap Tembakau virus mosaik
(TMV) dan Tomato melihat virus layu (TSWV), masing-masing ( Kirly
et al,. 2008; Moury et al., 1998 ) . Peningkatan tempat bercak (disebabkan
oleh Cochliobolus sativus) keparahan diamati pada genotipe gandum
berkorelasi dengan peningkatan waktu malam rata-rata tempera
membangun struktur dalam percobaan yang dilakukan selama enam tahun ( Sharma et al.,
2007 ) . Dalam Arabidopsis dan N. benthamiana, baik basal dan resistensi yang
dikan (R) respon pertahanan -gene-dimediasi terhadap Pseudomonas
syringae yang menghambat di bawah suhu tinggi ( Wang et al., 2009 ).
Respon hipersensitif (HR) yang disebabkan oleh R-gen terhadap Kentang
virus X (PVX) dan TMV juga tertunda pada tanaman terkena
suhu tinggi stres ( Wang et al., 2009 ) . Studi ini secara tidak
cate yang baik basal dan respon pertahanan R-gen-dimediasi
ditekan selama suhu tinggi gabungan dan patogen
infeksi, dan tren ini tidak terlihat pada tanaman terkena individu
tekanan.
Kontras dengan studi tersebut di atas pada peningkatan suscep-
tibility, beberapa studi lainnya didokumentasikan tanggapan ketahanan
tanaman selama dikombinasikan cekaman biotik dan abiotik. terjadinya
stres suhu tinggi dalam kombinasi dengan striiformis Puccinia
(agen penyebab stripe karat) ditingkatkan infeksi tahan penyakit
di musim semi gandum (Triticum aestivum) ( Carter et al., 2009 ) . Salinitas
stres juga meningkatkan ketahanan barley (Hordeum vulgare) tanaman
untuk Blumeria graminis (agen penyebab embun tepung) di con- sebuah
sentrasi cara bergantung ( Wiese et al., 2004 ) . stres salinitas
dapat mengerahkan kedua efek toksisitas osmotik dan ion berpotensi pembatasan
ting pertumbuhan patogen. Paparan dari tanaman padi ke dikombinasikan
kekeringan stres dan parasit tanaman nematoda infeksi diperbaiki
keparahan stres kekeringan ( Atkinson dan Urwin 2012 ) . diambil
bersama-sama, penelitian ini menunjukkan bahwa selama biotik simultan dan
cekaman abiotik, tanaman menunjukkan respon yang kompleks dan diferensial
menyebabkan resistensi atau kerentanan tanaman.
Dikombinasikan kekeringan stres dan patogen infeksi mengerahkan
baik dampak positif atau negatif pada tanaman
Di antara beberapa kombinasi stres biotik dan abiotik, tanaman
interaksi dengan simultan kekeringan stres dan patogen merupakan salah satu
kombinasi dipelajari dengan baik ( Carter et al, 2009.; Kirly et al.,
2008; Mayek-Perez et al., 2002; McElrone et al., 2003; Ramegowda
et al, 2013a.; Sharma et al., 2007; Wang et al, 2009.; Xu et al., 2008).
Tidak seperti kombinasi stres biotik dan abiotik lainnya, terjadinya
patogen-kekeringan kombinasi stres tidak instan sebagai
cekaman kekeringan berkembang secara bertahap. Dalam situasi lapangan, selama
Tentu saja pembangunan cekaman kekeringan, patogen dapat menginfeksi tanaman
atau stres kekeringan dapat terjadi pada tanaman yang sudah patogen terinfeksi
sehingga tanaman harus berurusan dengan patogen gabungan dan
kekeringan stres. Hasil dari interaksi ini bervariasi tergantung pada
theseverityofeachstress ( Achuoetal , 2006;. McElroneandForseth,
2004; Olson et al., 1990; Xu et al., 2008 ) . Skenario berikut
menjelaskan bagaimana beratnya satu stres mempengaruhi respon tanaman
stres gabungan ( Gambar 1. ; top panel tengah). Tanaman terkena ringan
cekaman kekeringan mengaktifkan pertahanan basal (Tambahan Tabel S2)
Tanggapan yang memungkinkan tanaman untuk mempertahankan infeksi patogen. Di
Sebaliknya, kekeringan parah menyebabkan kebocoran nutrisi seluler
dalam apoplast yang memfasilitasi infeksi patogen sukses. Satu dari
kemungkinan alasan untuk toleransi gabungan adalah kapasitas yang melekat
tanaman untuk menyesuaikan mekanisme yang ada. Di sisi lain,
kerentanan bisa disebabkan ketidakmampuan untuk menyesuaikan toleransi mech-
anisms dan yang paling penting, potensi eksaserbasi kerusakan
disebabkan oleh satu stres. Skenario ini akan semakin rumit ketika
beberapa tekanan terjadi pada waktu yang sama. Asam absisat (ABA), yang
regulator utama dari respon stres kekeringan juga dikenal untuk mengubah
Tanggapan patogen tanaman. Pada bagian berikut, kami com-
prehend informasi literatur yang tersedia dan menghitung

halaman 3
V. Ramegowda, M. Senthil-Kumar / Journal of Plant Physiology 176 (2015) 47-54
49
Ara. 1. respon fenotipik Potensi tanaman terkena kombinasi kekeringan stres dan infeksi
patogen. Top kiri: infeksi patogen pada sudah kekeringan stres
tanaman baik dapat mengakibatkan ketahanan tanaman terhadap patogen melalui aktivasi
kekeringan yang disebabkan pertahanan basal atau dapat mengakibatkan kerentanan karena
pertahanan basal melemah.
Resistensi patogen kekeringan yang disebabkan diduga karena induksi disempurnakan
antimikroba dan PR-protein diaktifkan oleh kekeringan. Senyawa ini dapat melindungi
tanaman
selama tahap-tahap awal infeksi patogen. Kerentanan dapat dikaitkan dengan tingkat tinggi
ABA di kekeringan stres tanaman yang dapat mengganggu patogen yang diinduksi
tanaman signaling pertahanan dan dengan demikian mengurangi ekspresi gen yang
berhubungan dengan pertahanan. Top tengah: Paparan tanaman untuk simultan kekeringan
stres dan infeksi patogen
dapat menghasilkan toleransi untuk kedua tekanan karena kemampuannya melekat tanaman
untuk menginduksi strategi disesuaikan unik. Sebaliknya, hal itu juga bisa membuat tanaman
lebih rentan terhadap kedua
tekanan karena kebugaran melemah tanaman karena eksaserbasi kerusakan yang disebabkan
oleh salah satu stres pada lainnya. Kanan atas: Paparan tanaman terinfeksi patogen terhadap
kekeringan
dapat mengakibatkan toleransi mereka terhadap kekeringan melalui asam salisilat (SA)
-tergantung ROS signaling patogen-diinduksi. Sebaliknya, hal itu juga dapat mengakibatkan
kerentanan
tanaman terhadap kekeringan karena SA atau asam jasmonat (JA) pengurangan -dimediasi di
respon tanaman untuk asam absisik (ABA). Bawah kiri: Kenaikan konsentrasi ABA
sebelum pengobatan patogen dapat baik mencegah patogen invasi melalui penutupan stomata
atau ABA dapat membuat tanaman lebih rentan terhadap patogen dengan menekan JA atau
SA
atau etilena-dimediasi sinyal. Garis putus-putus panah dan kotak garis putus-putus
menunjukkan kemungkinan aklimatisasi (lihat Daftar Istilah) atau tidak ada respon
aklimatisasi tanaman, masing-masing; padat
kotak garis mengindikasikan kemungkinan respon molekuler dan biokimia tanaman untuk
kombinasi stres.
mungkin tanggapan dari tanaman untuk kombinasi simultan
kekeringan stres dan infeksi patogen.
Tanggapan awal tanaman terhadap kekeringan mempengaruhi patogen
infeksi
Di bawah tekanan kekeringan, tanaman bisa menjadi rentan terhadap
patogen ( Gambar 1. ; kiri atas panel). Infeksi Xylella fastidiosa
(agen penyebab bakteri hangus daun) pada Parthenocissus quinque-
tanaman folia tumbuh di bawah tingkat kelembaban tanah yang rendah mengakibatkan parah
hangus gejala pada daun selain mengurangi total luas daun,
menembak panjang, potensial air daun dan konduktansi stomata sebagai
dibandingkan dengan patogen saja terinfeksi tanaman tumbuh di bawah atau-
mal kelembaban tanah ( McElrone et al, 2001, 2003;. McElrone dan
Forseth, 2004 ) . Demikian pula, paparan simultan kacang umum
(Phaseolus vulgaris) tanaman kekeringan stres dan jamur patogen,
Macrophomina phaseolina (agen penyebab busuk arang dan bibit
hawar) menghasilkan tingkat transpirasi lebih tinggi dan suhu daun sebagai
dibandingkan dengan tanaman mengalami hanya cekaman kekeringan ( Mayek-Perez
et al., 2002). Hybrid poplar (Populus nigra P. maximowiczii) tumbuh
di bawah tekanan kekeringan dan terinfeksi oleh Septoria musiva (agen penyebab
dari bercak daun dan penyakit kanker) yang dikembangkan Kanker besar ( Maxwell
et al., 1997 ) . Juga, pinus merah (Pinus resinosa) tumbuh di bawah moderat
cekaman kekeringan yang rentan terhadap berbagai isolat Sphaeropsis
sapinea (agen penyebab kanker) ( Blodgett et al., 1997 ) . tampaknya
bahwa patogen ini menyerang tanaman yang tumbuh di bawah-kondisi stres
tions ketika mekanisme perlindungan basal mereka melemah menyebabkan
kerusakan lebih lanjut pada tanaman ( Kendig et al., 2000 ).
Sebaliknya, kekeringan stres tanaman ditunjukkan untuk melawan tertentu
patogen yang membutuhkan konsisten basah atau lembab lingkungan
kondisi ( Ara. 1 ; Atas panel kiri). Dalam tomat, stres kekeringan berkurang
patogen jamur, Botrytis cinerea (agen penyebab cetakan abu-abu)
infeksi oleh 50% dan juga menekan penyebaran jamur lain
patogen, Oidium neolycopersici (agen penyebab embun tepung)
( Achuo et al., 2006 ) , karena seiring bertambahnya endogen
Tingkat ABA. Kekeringan terbiasa N. tanaman benthamiana menunjukkan
Gejala penyakit kurang terhadap infeksi dengan patogen jamur,
Sclerotinia sclerotiorum (agen penyebab cetakan putih), dan bakterial yang
terial patogen P. syringae pv. tomat (agen penyebab bakteri
setitik) dibandingkan dengan tanaman yang disiram terinfeksi patogen
( Ramegowda et al., 2013a ) . Secara konsisten, meningkatkan oksigen reaktif
spesies (ROS) tingkat dan induksi gen encoding PR-protein
diamati pada tanaman ini menunjukkan ROS-dimediasi oksidasi
tive meledak dan PR-protein telah memberikan kontribusi untuk ketahanan terhadap penyakit
pada tanaman menekankan gabungan ( Ramegowda et al., 2013a ) . Ini dia
Tampaknya bahwa paparan awal tanaman hasil cekaman kekeringan di
timbulnya respon stres kekeringan seperti peningkatan ABA dan ROS
tingkat yang berperan antagonis dalam menekan atau meminimalkan
dampak infeksi patogen ( Fujita et al, 2006;. Mauch-Mani
dan Mauch, 2005).
Tanggapan awal dari tanaman untuk patogen mengubah cekaman kekeringan
toleransi
Tanaman patogen yang terinfeksi dapat menunjukkan baik peningkatan suscepti-
bility terhadap kekeringan sebagai konsekuensi dari pertahanan basal melemah

halaman 4
50
V. Ramegowda, M. Senthil-Kumar / Journal of Plant Physiology 176 (2015) 47-54
atau ditingkatkan toleransi kekeringan akibat patogen yang diinduksi
priming (Tambahan Tabel S2) ( Gambar 1. ; panel kanan atas) ( Conrath
et al., 2002; Ton et al., 2005; Ton dan Mauch-Mani, 2004; van Hul-
sepuluh et al., 2006). Misalnya, Jagung virus kerdil mosaik (MDMV)
terinfeksi tanaman jagung manis (Zea mays var. saccharata) secara simultan
simultan terkena kekeringan menunjukkan lebih pengurangan telinga
berat badan, luas daun dan tinggi tanaman dibandingkan dengan tanaman yang tidak
terinfeksi
( Olson et al., 1990 ) . menguning MDMV diinduksi daun bisa
salah satu alasan untuk pertumbuhan berkurang dan hasil virus ini
tanaman yang terinfeksi di bawah tekanan gabungan. paparan simultan
tanaman Arabidopsis kekeringan, dan virus mosaik Turnip (TuMV)
mengakibatkan penurunan lebih tinggi berat tanaman dan jumlah daun bawah
Kombinasi stres dibandingkan dengan tekanan individu ( Prasch dan
Sonnewald, 2013 ) . Infeksi sini awal dari patogen ini menyebabkan
lesi lokal klorosis, mosaik dan bintik. konsisten photosyn-
Kapasitas sintetik berkurang untuk melindungi dari kekeringan berikutnya
diinduksi kerusakan ROS.
Sebaliknya, studi lain pada stres gabungan tersedia bukti-
dences toleransi kekeringan patogen-diinduksi ( Gambar 1. ; kanan atas
panel). Tanaman benthamiana N. terinfeksi virus mosaik Brome
(BMV), Cucumber mosaic virus (CMV) dan TMV menunjukkan tertunda
penampilan layu daun dan batang dehidrasi bawah com-
digabung virus dan kekeringan stres dibandingkan dengan hanya kekeringan stres
tanaman ( Xu et al., 2008 ) . BMV dan tanaman CMV terinfeksi menunjukkan
peningkatan akumulasi osmoprotektan seperti glukosa, fruktosa
dan sukrosa. Selain itu, virus menginfeksi tanaman juga menunjukkan lebih rendah
tingkat transpirasi karena penutupan stomata parsial mengakibatkan bertaruh-
ter retensi air dalam jaringan daun. Dapat dibayangkan, metabolisme dan
perubahan fisiologis akibat infeksi virus diperangi kekeringan
efek stres dan dengan demikian disampaikan toleransi stres gabungan di
pelajaran ini.
Elisitor patogen yang berasal mengubah respon tanaman terhadap kekeringan
Beberapa bakteri patogen yang berasal Elisitor (Tambahan
Tabel S2) memiliki potensi untuk mempengaruhi toleransi kekeringan pada tanaman.
Ini dapat digunakan untuk meniru infeksi patogen dan belajar
kekeringan simultan dan efek patogen pada tanaman. eksogen
penerapan dimurnikan Erwinia amylovora harpin protein pada kekeringan
menekankan daun Arabidopsis diberikan toleransi kekeringan. tol- yang
erance ini disebabkan seiring bertambahnya tingkat ABA endogen
memicu penutupan stomata sehingga mengurangi tingkat transpirasi
( Dong et al., 2005 ). flg22 dimurnikan (flagellin 22), seorang biologis aktif
Peptida asam 22-amino yang berasal dari daerah N-terminal dilestarikan
dari flagellin, dan lipopolisakarida bakteri (LPS), diberikan
toleransi kekeringan pada tanaman Arabidopsis melalui ABA-dimediasi
penutupan stomata ( Melotto et al., 2006 ) . Demikian pula, Pseudomonas
chlororaphis disekresikan metabolit yang mudah menguap 2R, 3R-butanediol diinduksi
toleransi kekeringan di Arabidopsis melalui penutupan awal stomata
( Cho et al., 2008 ) . molekul patogen yang berasal memiliki potensi
untuk menginduksi beberapa respon imun yang mirip dengan patogen infeksi
dan mereka dapat membantu dalam tepatnya bertepatan stres simultan memperlakukan
KASIH ( Bonas dan Lahaye, 2002; Montesano et al, 2003;. Rasmussen
et al., 2013 ) . Secara bersama-sama, studi ini menyoroti impor- yang
dikan molekul bakteri yang diturunkan dalam memahami efek
kekeringan simultan dan patogen pada tanaman.
Tanaman terkena gabungan kekeringan stres dan patogen
Infeksi pameran disesuaikan tanggapan molekul
Sejauh ini, hanya satu penelitian mendokumentasikan transcriptome global dan
perubahan metabolome pada tanaman secara bersamaan terkena kekeringan
stres dan infeksi patogen. Transcriptomic dan metabolomika
analisis tanaman Arabidopsis bersamaan terkena kekeringan
stres, panas dan infeksi TuMV menunjukkan beberapa tanggapan disesuaikan
Ara. Analisis 2. transcriptome pada tanaman terkena stres kekeringan saja, virus saja
dan kekeringan stres dan kombinasi virus - studi kasus. (a) Jumlah gen berbeda-
entially dinyatakan dalam tekanan individu (kekeringan stres atau infeksi virus) dan stress
Kombinasi (kekeringan stres ditambah infeksi virus) akan ditampilkan. Di antara diferensiasi
yang
gen tially menyatakan, beberapa gen yang spesifik untuk setiap stres. Dalam cekaman
kekeringan
dan virus kombinasi, dari 1.370 gen yang diekspresikan secara berbeda 776 yang spesifik
menekankan kombinasi. Angka dalam kurung adalah jumlah total differentially
gen menyatakan di bawah kondisi stres. (b) gen pengatur spesifik dengan lebih
dari 2 kali lipat up-peraturan selama cekaman kekeringan ditambah infeksi virus yang akan
ditampilkan. Data
digunakan untuk analisis diambil dari literatur sebelumnya ( Prasch dan Sonnewald 2013 )
dan dikaji kembali menggunakan paket BioConductor di program statistik R ( Gentleman
et al., 2004 ) untuk mengubah ID penyelidikan ke ID gen AGI. Simbol gen tidak baik
didefinisikan dalam literatur yang berwarna abu-abu.
( Prasch dan Sonnewald, 2013 ) . Virus pengobatan saja ditingkatkan
ekspresi gen pertahanan, yang dihapuskan pada tanaman terkena
kombinasi virus, panas dan stres kekeringan. Selanjutnya, ini
Kombinasi stres tiga menekan pertahanan R-gen-dimediasi
respon dan meningkatkan retikulum endoplasma terikat membuka
Tanggapan protein (UPR) jalur, yang tidak diamati di bawah
tekanan individu. Reanalysis data transcriptome dari virus
dan percobaan cekaman kekeringan menggunakan paket BioConductor di R
( Gentleman et al., 2004 ) mengungkapkan bahwa jumlah gen diferensiasi
tially menyatakan di bawah tekanan kekeringan individu dan infeksi virus
adalah 434 dan 539, masing-masing, tetapi ketika kedua tekanan yang diterapkan
bersamaan 1.370 gen diferensial dinyatakan ( Gambar. 2 A ).
Di antara gen diferensial dinyatakan dalam tekanan masing-masing,
156 gen yang unik terhadap kekeringan dan 99 gen yang
unik untuk infeksi virus. Menariknya, 776 diferensial dinyatakan
gen yang unik untuk simultan kekeringan stres dan virus infeksi
tion dan tidak terwakili baik di bawah tekanan kekeringan atau virus
Infeksi saja. Banyak dari gen kombinasi stres tertentu
disorot di sini mengkodekan faktor transkripsi dan peraturan lainnya
gen ( Ara. 2 B ). respon stres individu dari beberapa gen ini
telah dipelajari dengan baik. Secara khusus, peran WRKY transkripsi
faktor tion dalam mediasi biotik tanaman dan respon stres abiotik
melalui asam salisilat (SA), asam jasmonat (JA) atau etilen signaling
telah dilaporkan dengan baik. AtWRKY30 telah terbukti diinduksi
di bawah stres oksidatif dan serangan patogen dan berlebih-nya

halaman 5
V. Ramegowda, M. Senthil-Kumar / Journal of Plant Physiology 176 (2015) 47-54
51
Ara. 3. Model tanggapan molekul diharapkan tanaman terkena kombinasi kekeringan stres
dan infeksi patogen. representasi ini membandingkan transcriptome yang
profil tanaman di bawah tekanan individu masing-masing. Diagram Venn ditampilkan untuk
menunjukkan kemungkinan skenario regulasi gen. Selain beberapa gen bersama, sejumlah
gen dapat secara khusus diatur dalam setiap kondisi stres. D - gen yang unik terhadap
kekeringan; P - gen unik untuk patogen; C - gen yang unik terhadap kekeringan dan
patogen kombinasi (respon disesuaikan); DP -Genes dibagi antara kekeringan stres dan
patogen; DC -Genes dibagi antara kekeringan stres dan kombinasi kekeringan
dan patogen; PC -Genes dibagi antara patogen dan kombinasi kekeringan dan patogen; dan
DPC - gen dibagi antara stres kekeringan, patogen dan kombinasi
kekeringan dan patogen. Gen khusus diinduksi bawah kombinasi stres "C" mencerminkan
mekanisme molekuler yang disesuaikan diatur dalam tanaman secara bersamaan terkena
kekeringan dan patogen. Respon stres individu dari beberapa gen yang unik yang diinduksi
bawah kombinasi stres menunjukkan bahwa sinyal awal dimediasi oleh phytohormones
dan spesies oksigen reaktif (ROS). Toleransi cekaman kekeringan terbiasa tanaman
benthamiana Nicotiana untuk Pseudomonas syringae pv. tabaci dan Sclerotinia sclerotiorum
berkorelasi dengan tingkat tinggi ROS ( Ramegowda et al., 2013a ). Molekul-molekul sinyal
dapat memulai kaskade transduksi sinyal tertentu yang melibatkan reseptor seperti kinase
dan reseptor seperti protein mengakibatkan aktivasi faktor transkripsi spesifik. Berdasarkan
penelitian respon stres individu, dapat diduga bahwa peraturan
peristiwa setelah pengakuan kekeringan gabungan dan infeksi virus melibatkan asam salisilat,
asam jasmonat dan etilena dimediasi regualtion faktor transkripsi WRKY dan
asam absisik dimediasi regulasi faktor transkripsi AP2 / ERF. Faktor transkripsi ini dapat
lebih mengaktifkan atau menekan gen fungsional sehingga membawa toleransi
atau kerentanan tanaman untuk simultan kekeringan stres dan infeksi patogen. CRK -
reseptor kaya sistein seperti kinase; RLK - reseptor-seperti kinase protein; WRKY - WRKY
domain yang mengandung faktor transkripsi; AP2 / ERF - faktor APETALA2 / etilena respon;
panah putus-putus menunjukkan kemungkinan respon sinyal.
di Arabidopsis ditingkatkan oksidatif dan salinitas tekanan selama benih
perkecambahan ( Besseau et al., 2012 ) . Studi lain juga menunjukkan
peran AtWRKY30 di SA regulasi negatif tergantung dari
daun penuaan ( Scarpeci et al., 2013 ) . Simultan knock-out dari
AtWRKY18 dan AtWRKY40 ekspresi gen menghasilkan peningkatan
resistensi tanaman Arabidopsis untuk biotrophic embun tepung
jamur Golovinomyces oronti yang didampingi diubah
SA dan JA signaling, EDS1 gen ekspresi dan akumulasi
fitoaleksin camalexin ( Schn et al., 2013 ) . AtWRKY50 telah
ditampilkan untuk menengahi kedua SA- dan rendah-oleat represi asam-dependent
sion dari JA sinyal di Arabidopsis. Mutasi di AtWRKY50 mengakibatkan
di kedua JA-diinduksi PDF1.2 (defensin) ekspresi dan resistensi basal
dikan ke B. cinerea ( Gao et al., 2011 ) . AtWRKY62 telah ditunjukkan
bertindak hilir sitosol NPR1 yang penting untuk
SA-dimediasi penekanan ekspresi gen JA-responsif ( mao
et al., 2007 ) . Berlebih dari AtWRKY75 diinduksi ledakan oksidatif
pada tanaman Arabidopsis, menekan pertumbuhan hifa S. sclerotio-
rum, dan infeksi jamur akibatnya menghambat. Ekspresi gen
profiling menunjukkan bahwa AtWRKY75 adalah regulator transkripsi dari
SA- dan JA atau jalur pertahanan signaling etilena-dependent
( Chen et al., 2013 ) . Selanjutnya, stres individu respon dari
AP2 / ERF faktor transkripsi dalam mediasi cekaman biotik dan abiotik
respon melalui ABA dipelajari. AtERF11 telah terbukti
negatif mengatur kontrol ABA-dimediasi sintesis etilen
sehingga mencegah efek negatif dari etilena terhadap pertumbuhan tanaman
dan pengembangan ( Li et al., 2011 ) . Overekspresi AtERF13 di Ara-
bidopsis diberikan hipersensitivitas ABA selama pasca-perkecambahan
pertumbuhan menunjukkan perannya dalam ABA dimediasi respon stres ( Lee
et al., 2010 ) . Lain AP2 / ERF faktor transkripsi, RAP2.6 con-
perlawanan ferred terhadap bit nematoda sista Heterodera schachtii
di Arabidopsis akar oleh deposisi callose ditingkatkan di syncytia
( Ali et al., 2013 ) dan menunjukkan hipersensitivitas terhadap ABA eksogen
dan cekaman abiotik selama perkecambahan benih dan awal bibit
pertumbuhan Arabidopsis ( Zhu et al., 2010 ) . Selain transkripsi
faktor tion, respon stres individu hulu peraturan
gen seperti kinase reseptor-seperti, protein reseptor-seperti dan
fosfatase protein telah dilaporkan. CRK7, sebuah sistein yang kaya
reseptor seperti kinase, telah terbukti untuk menengahi oksidatif signaling
diinduksi oleh apoplastic ROS ( Idnheimo et al., 2014 ) . Arabidop-
protein sis reseptor-seperti, AtRLP23, terbukti berhubungan
dengan reseptor-seperti kinase AtSOBIR1 yang pada gilirannya diperlukan
untuk AtRLP30-dimediasi resistensi terhadap S. sclerotiorum ( Bi et al, 2014.;
Zhang et al., 2013 ) . Peran AtRLP41 dalam menanggapi ABA telah
ditunjukkan menggunakan knock-out garis yang menunjukkan peningkatan sen-
sensitifitas untuk aplikasi ABA eksogen ( Ellendorff et al., 2008;
Wang et al., 2008 ) . PIA1, (PP2C Diinduksi AvrRpm1) ditunjukkan

halaman 6
52
V. Ramegowda, M. Senthil-Kumar / Journal of Plant Physiology 176 (2015) 47-54
harus diinduksi oleh infeksi P. syringae mengungkapkan effector
AvrRpm1 dan kemudian diaktifkan tahan penyakit NB-LRR
protein RPM1 di pabrik ( Widjaja et al., 2010 ) . Diambil bersama-sama
Laporan ini menunjukkan bahwa phytohormones ABA, SA, JA dan etil-
ene memainkan peran penting dalam mediasi respon tanaman untuk digabungkan
kekeringan dan infeksi patogen. Kami berhipotesis bahwa di bawah com-
digabung menekankan peristiwa sinyal awal kemungkinan beroperasi melalui
ABA, SA, JA atau etilena, namun modulasi sinyal stres,
crosstalk dan selanjutnya acara hilir kemudian disesuaikan. Sebagai
diamati di bawah kekeringan dan kombinasi stres virus, kita berspekulasi
bahwa tanaman dapat menampilkan setara tanggapan molekul disesuaikan saat
terkena kombinasi kekeringan dan bakteri atau jamur. Itu
Peristiwa sinyal yang masuk akal di bawah kekeringan gabungan dan patogen
Infeksi diberikan dalam Gambar. 3 .
ABA memainkan peran positif dalam pertahanan pra-invasif
Terlepas dari perannya dalam kekeringan dan stres suhu rendah tol-
erance ( Shinozaki et al., 2003 ) , ABA juga menengahi pertahanan tanaman
tanggapan ( Melotto et al., 2006 ) . konsentrasi ABA tinggi, baik
karena akumulasi kekeringan yang disebabkan atau aplikasi eksogen di
saat infeksi patogen diketahui mempengaruhi penyakit tanaman
resistensi ( Mohr dan Cahill, 2003 ) . ABA bisa bermain negatif
dan peran positif dalam menanggapi tanaman terhadap infeksi patogen ( Ara. 1 ;
panel yang lebih rendah). Tingkat yang lebih tinggi dari ABA pada tanaman dapat menekan
pertahanan
ekspresi gen dengan menekan sinyal dimediasi oleh SA, JA atau
etilena ( Anderson et al., 2004 ) . Aplikasi eksogen ABA di
Tanaman Arabidopsis meningkatkan virulensi P. syringae pv. tomat
pada tanaman ini ( de Torres-Zabala et al., 2007 ). Demikian pula, aplikasi
ABA menekan transkripsi gen pertahanan seperti PDF1.2
(tanaman defensin 1,2), CHI (kitinase dasar), HEL (protein hevein-seperti),
dan LEC (protein lektin seperti) yang mengakibatkan kerentanan Arabidop-
tanaman sis jamur, Fusarium oxysporum (agen penyebab layu),
dan bakteri, Erwinia chrysanthemi (agen penyebab bakteri
layu) infeksi ( Asselbergh et al, 2008;.. Fujita et al, 2006 ) . nega- yang
efek tive dari ABA di tahan penyakit juga telah ditunjukkan
menggunakan mutan cacat dalam biosintesis ABA dan persepsi. Untuk
Misalnya, infeksi B. cinerea pada tomat mutan, Flacca dan sitiens,
kekurangan biosintesis ABA mengakibatkan pertumbuhan patogen berkurang
( Audenaert et al., 2002 ) . Demikian pula, Peronospora parasitica infeksi
tion pada Arabidopsis ABA-kekurangan mutan, aba1-1, diinduksi HR-seperti
respon pertahanan di lokasi inokulasi dan respon seperti itu
tidak ditampilkan dengan jenis tanaman liar ( Mohr dan Cahill, 2003 ).
ABA mengerahkan respon positif terutama di pra-invasif
pertahanan terhadap patogen dengan meningkatkan resistensi penetrasi
dikan melalui penutupan cepat stomata seperti yang ditunjukkan oleh aplikasi
dari Elisitor patogen yang diturunkan seperti flg22 dan LPS ( Melotto et al.,
2006 ) . Arabidopsis ABA-kekurangan mutan, aba3-1, gagal menutup
stomata pada penerapan Elisitor patogen yang diturunkan yang mengisyaratkan
ing keterlibatan ABA-dimediasi sinyal dalam pra-invasif
pertahanan. ABA juga diberikannya respon positif di awal pasca-invasif
pertahanan. Aplikasi eksogen ABA berkontribusi resistensi yang
dikan tanaman Arabidopsis terhadap patogen jamur, Pythium
irregulare (agen penyebab damping-off), dan Alternaria brassicicola
(Agen penyebab bercak daun gelap) ( Adie et al., 2007 ) , dan tanaman barley
terhadap jamur Blumeria graminis f. sp. hordei (agen penyebab
embun tepung) ( Wiese et al., 2004 ) . Dapat dibayangkan, ditingkatkan
resistensi diamati dalam studi ini adalah karena berkurangnya patogen
spread dicapai dengan ABA-dimediasi biosintesis callose atau inhibitor
tion dari degradasi ( Jacobs et al, 2003;.. Rezzonico et al, 1998 ).
Kesimpulan dan prospek
Respon tanaman untuk kombinasi biotik dan abiotik
tekanan adalah kompleks yang melibatkan interaksi berbagai signaling
jalur. Tanaman menanggapi kombinasi stres dipengaruhi oleh
Jenis stres abiotik dan patogen yang terlibat. kedua rentan
dan tanggapan toleran diamati pada tanaman secara bersamaan
terkena kekeringan dan patogen. Namun, tidak jelas mengapa
beberapa interaksi mengakibatkan toleransi sementara yang lain menyebabkan sus-
ceptibility. Sebagian besar studi yang dilaporkan di sini dilakukan pada
tingkat lapangan. Tahap tanaman, tingkat keparahan dan durasi setiap stres, efek
Kombinasi stres pada tingkat sel dan apakah stres diberikan
kombinasi yang simultan atau sekuensial tidak baik pem-
diterbitkan di sebagian besar penelitian ini. Meskipun tingkat kerusakan tanaman
disebabkan oleh kombinasi stres dikenal untuk waktu yang lama ( Mittler,
2006; Mittler dan Blumwald 2010 ) , kombinasi stres ini
jarang belajar di tingkat laboratorium. informasi penting adalah
tersedia pada perubahan fisiologis, molekul, dan metabolik
pada tanaman terkena tekanan individu. Studi-studi ini memiliki menggambarkan batasan
eated pengaruh setiap stres pada sel serta tingkat pabrik oleh
mengekspos tanaman untuk intensitas stres berbeda pada pertumbuhan yang berbeda
tahap di bawah kondisi laboratorium yang terkontrol dan hasil memiliki
diterjemahkan dengan situasi lapangan ( Atkinson dan Urwin 2012;
Mittler, 2006; Suzuki et al., 2014 ) . Namun, pengetahuan ini adalah lim-
Iting bawah kombinasi tekanan. Ada kekosongan dalam melukiskan
kontribusi tekanan individu dan kombinasi stres dan
juga menantang di akurat pengenaan stres gabungan ( Lawlor,
2013 ) . Oleh karena itu kombinasi stres harus ditangani sebagai berbeda- a
negara ent stres dan belajar di tingkat laboratorium memadai
mengeksplorasi interaksi. Selain itu, hal itu juga memerlukan gudang
dikombinasikan stres interaksi menggunakan literatur masa lalu dan memungkinkan
pengguna
tahu apa patogen yang menyebabkan interaksi positif atau negatif pada
kekeringan pada apa jenis tanaman apa tingkat stres.
Respon tanaman untuk kombinasi kekeringan dan patogen
sangat tergantung pada tanaman yang terlibat, tahap perkembangan dan
intensitas dan durasi setiap stres. Oleh karena itu, stres yang tepat
Pengenaan pada tahap pertumbuhan spesifik tanaman diperlukan untuk lebih baik
pemahaman efek stres gabungan. Seperti disebutkan sebelumnya,
terjadinya cekaman kekeringan di bawah situasi lapangan tidak instan-
spontan, bukan berkembang selama periode waktu tergantung pada
tekanan defisit uap dari lingkungan tumbuh. Sebagian besar
Studi yang dilaporkan di sini dilakukan di tingkat lapangan. Meskipun
kekeringan dan patogen infeksi telah bertepatan pada tahap tertentu dalam
studi ini, pengenaan stres adalah berurutan daripada
serentak. Hasil studi ini menunjukkan bahwa kekeringan simultan
dan aplikasi patogen sulit bahkan di bawah laboratorium con
ditions menggunakan metode pengeringan tanah. Metode alternatif akan
menjadi eksploitasi priming respon phytohormones atau chem-
icals yang meniru kekeringan dan patogen infeksi. Ini akan membantu
manajemen yang lebih baik dari kekeringan simultan dan patogen combi-
bangsa di bawah kondisi laboratorium. Misalnya, stres dikombinasikan
dapat diterapkan secara akurat dengan menggunakan ABA untuk meniru stres kekeringan dan
Elisitor patogen yang diturunkan untuk meniru infeksi patogen. Demikian pula,
eksogen JA atau SA dapat digunakan untuk menginduksi beberapa respon pertahanan
terkait dengan infeksi patogen ( Antico et al, 2012;. Singh et al, 2004. ).
Peningkatan jumlah studi menunjukkan bahwa tanaman memiliki
berevolusi strategi yang disesuaikan untuk memerangi tekanan simultan
( Pandey et al., 2014 ) . Meskipun respon seluler akhir tanaman
diharapkan untuk lebih spesifik menekankan kombinasi, persepsi
dan acara transduksi sinyal dapat dioperasikan melalui beberapa
dikenal komponen sinyal. Komponen-komponen sinyal mencakup
sinyal hormon, reseptor dan faktor transkripsi. Namun, kami
pengetahuan tentang peran komponen sinyal di bawah tekanan
Kombinasi terbatas, oleh karena itu, penelitian lebih lanjut diperlukan untuk
memahami mekanisme ini. Transcriptome, metabolome dan
pendekatan proteomik dapat digunakan untuk mengungkapkan peristiwa sinyal di bawah
kombinasi kekeringan dan infeksi patogen. Sebuah throughput yang tinggi
Pendekatan genomik fungsional seperti silenc- gen virus-induced
ing dalam hubungan dengan throughput yang tinggi efek stres kuantifikasi
metode dalam spesies tanaman model juga akan mempercepat proses

halaman 7
V. Ramegowda, M. Senthil-Kumar / Journal of Plant Physiology 176 (2015) 47-54
53
( Ramegowda et al, 2013b.; Senthil-Kumar dan Mysore, 2011 ) . Kunci
pemain diidentifikasi dari pendekatan ini dapat digunakan untuk mengembangkan
tanaman tanaman toleran terhadap tekanan simultan.
Konflik kepentingan
Para penulis tidak memiliki konflik kepentingan untuk menyatakan.
Ucapan Terima Kasih
Proyek di MS-K lab yang didukung oleh National Institute of Plant
pendanaan inti Genome Research dan DBT-Ramalingaswami re-entry
persekutuan hibah (BT / RLF / re-entry / 23/2012). Penulis mengucapkan terima kasih Mr.
Chirag Gupta untuk bioinformatika bantuan. Penulis juga mengucapkan terima kasih kepada
Mr.
Mehanathan Muthamilarasan dan Dr. Clemencia M. Rojas untuk criti-
cal membaca naskah.
Referensi
Abuqamar S, Luo H, Laluk K, Mickelbart MV, Mengiste T. Crosstalk antara biotik
dan respon stres abiotik dalam tomat dimediasi oleh transkripsi AIM1
Faktor . Tanaman J 2009; 58: 347-60.
Achuo EA, Prinsen E, Hfte M. Pengaruh kekeringan, stres garam dan asam absisat pada
resistensi dari tomat Botrytis cinerea dan Oidium neolycopersici. tanaman Pathol
2006; 55: 178 -86.
Adie BA, Prez-Prez J, Prez-Prez MM, Godoy M, Snchez-Serrano JJ, Schmelz
EA, et al. ABA adalah sinyal penting bagi ketahanan tanaman terhadap patogen terkena
dampaknya
ing JA biosintesis dan aktivasi pertahanan di Arabidopsis. Sel tanaman
2007; 19: 1665 -81.
Ali MA, Abbas A, Kreil DP, Bohlmann H. Ekspresi berlebih dari faktor transkripsi
RAP2.6 menyebabkan pengendapan callose ditingkatkan dalam syncytia dan peningkatan
ketahanan
terhadap bit nematoda sista Heterodera schachtii di akar Arabidopsis. BMC
Tanaman Biol 2013; 13: 47.
Anderson JP, Badruzsaufari E, Schenk PM, Manners JM, Desmond OJ, Ehlert C,
et al. Antagonis interaksi antara asam absisik dan jasmonate-etilena
sinyal jalur memodulasi ekspresi gen pertahanan dan ketahanan terhadap penyakit
di Arabidopsis. Plant Cell 2004; 16: 3460-79.
Antico C, Colon C, Bank T, Ramonell K. Wawasan ke peran jasmonic
Asam -dimediasi pertahanan terhadap necrotrophic dan biotrophic jamur patogen.
Depan Biol 2012; 7: 48-56.
Asselbergh B, Achuo AE, Hfte M, Van Gijsegem F. Abscisic kekurangan asam lead
untuk aktivasi cepat dari respon pertahanan tomat terhadap infeksi dengan Erwinia
chrysanthemi . Mol Tanaman Pathol 2008; 9: 11-24.
Atkinson NJ, Urwin PE. The interaksi biotik tanaman dan cekaman abiotik: dari
gen ke lapangan. J Exp Bot 2012; 63: 3523-43.
Atkinson NJ, Lilley CJ, Urwin PE. Identifikasi gen yang terlibat dalam respon
dari Arabidopsis ke simultan cekaman biotik dan abiotik. tanaman Physiol
2013; 162: 2028 -41.
Audenaert K, De Meyer GB, Hfte MM. Abscisic asam menentukan kerentanan basal
dari tomat untuk cinerea Botrytis dan menekan salisilat sinyal asam-dependent
mekanisme. Tanaman Physiol 2002; 128: 491-501.
Besseau S, Li J, Palva ET. WRKY54 dan WRKY70 bekerja sama regulator negatif dari
daun penuaan di Arabidopsis thaliana. J Exp Bot 2012; 63: 2667-79.
Bi G, Liebrand TWH, Cordewener JHG, Amerika AHP, Xu X, Joosten MHAJ. Arabidopsis
thaliana protein reseptor-seperti AtRLP23 rekan dengan kinase reseptor-seperti
AtSOBIR1. Tanaman Signal Behav 2014; 9: e27937.
Blodgett JT, Kruger EL, Stanosz GR. Sphaeropsis sapinea dan stres air dalam pinus merah
perkebunan di pusat Wisconsin. Fitopatologi 1997; 87: 429-34.
Bonas U, Lahaye T. Tanaman tahan penyakit dipicu oleh patogen yang diturunkan
molekul: model halus pengakuan tertentu. Curr Opin Microbiol
2002; 5: 44 -50.
Bostock RM, Pye MF, Roubtsova TV. Predisposisi pada penyakit tanaman: mengeksploitasi
nexus persepsi stres abiotik dan biotik dan respon. Annu Rev Phy-
topathol 2014; 52: 517-49.
Carter AH, Chen XM, Garland-Campbell K, Kidwell KK. Mengidentifikasi QTL untuk
tinggi suhu dewasa-tanaman tahan terhadap karat stripe (Puccinia striiformis f. sp.
tritici ) pada musim semi gandum (Triticum aestivum L.) kultivar 'Louise'. theor Appl
Genet 2009; 119: 1119-1128.
Chen X, Liu J, Lin G, Wang A, Wang Z, Lu G. Ekspresi berlebih dari AtWRKY28 dan
AtWRKY75 di Arabidopsis meningkatkan resistensi terhadap asam oksalat dan Sclerotinia
scle-
rotiorum . Plant Cell Rep 2013; 32: 1589-1599.
Cho SM, Kang BR, Han SH, Anderson AJ, Taman JY, Lee YH, et al. 2R, 3R -butanediol,
a volatil bakteri yang diproduksi oleh Pseudomonas chlororaphis O6, terlibat dalam
induksi toleransi sistemik terhadap kekeringan di Arabidopsis thaliana. mol Tanaman
Mikroba Interact 2008; 21: 1067-1075.
Collins NC, Tardieu F, tuberosa R. Kuantitatif lokus karakter dan kinerja tanaman di bawah
abiotik stres: di mana kita berdiri? Tanaman Physiol 2008; 147: 469-86.
Conrath U, Pieterse CMJ, Mauch-Mani B. Priming dalam interaksi tanaman-patogen.
Tren Tanaman Sci 2002; 7: 210-6.
de Torres-Zabala M, Truman W, Bennett MH, Lafforgue G, Mansfield JW, Rodriguez
Egea P, et al. Pseudomonas syringae pv. tomat membajak absisat Arabidopsis
Asam signaling jalur untuk menyebabkan penyakit. EMBO J 2007; 26: 1434-1443.
Dong L, Zhang X, Jiang J, An GY, Zhang LR, Lagu CP. NO Mei fungsi dalam down yang
aliran dari H O di ABA-diinduksi penutupan stomata di Vicia faba L. J Tanaman Physiol
2 2

Mol Biol 2005; 31: 62-70.

Ellendorff U, Zhang Z, Thomma BP. Gene membungkam untuk menyelidiki peran reseptor
seperti protein dalam Arabidopsis. Tanaman Signal Behav 2008; 3: 893-6.
Fujita M, Fujita Y, Noutoshi Y, Takahashi F, Narusaka Y, Yamaguchi-Shinozaki K,
et al. Crosstalk antara respon stres abiotik dan biotik: pandangan arus dari
yang poin konvergensi di stres sinyal jaringan. Curr Opin Tanaman Biol
2006; 9: 436 -42.
Gao QM, Venugopal S, Navarre D, Kachroo A. Low oleat represi asam yang diturunkan dari
jasmonic asam-inducible respon pertahanan membutuhkan WRKY50 dan WRKY51
protein . Tanaman Physiol 2011; 155: 464-76.
Garrett KA, Dendy SP, Frank EE, Rouse MN, Travers SE. Iklim efek perubahan pada
Pabrik penyakit: genom ekosistem. Annu Rev Phytopathol 2006; 44: 489-
509.
Gentleman RC, Carey VJ, Bates DM, Bolstad B, Dettling M, Dudoit S, et al. Bioconduc-
tor : pengembangan perangkat lunak terbuka untuk biologi komputasi dan bioinformatika.
BMC Genome Biol 2004; 5: R80.
Idnheimo N, Gauthier A, Salojrvi J, Siligato R, Brosch M, Kollist H, et al.
The Arabidopsis thaliana kaya sistein reseptor-seperti kinase CRK6 dan CRK7
melindungi terhadap stres oksidatif apoplastic. Biochem Biophys Res Commun
2014; 445: 457 -62.
Jacobs AK, Lipka V, Burton RA, Panstruga R, Strizhov N, Schulze-Lefert P, et al. Sebuah
Arabidopsis callose synthase, GSL5, diperlukan untuk luka dan callose papiler
pembentukan. Plant Cell 2003; 15: 2503-13.
Jakab G, Ton J, Flors V, Zimmerli L, Metraux JP, Mauch-Mani B. Meningkatkan Arabidop-
sis toleransi garam dan kekeringan dengan priming kimia untuk asam absisat yang
tanggapan. Tanaman Physiol 2005; 139: 267-74.
Kendig SR, Rupe JC, Scott HD. Pengaruh stres irigasi dan air tanah pada kepadatan
dari Macrophomina phaseolina dalam tanah dan akar dari dua kultivar kedelai. tanaman Dis
2000; 84: 895 -900.
Kirly L, Hafez YM, Fodor J, Kirly Z. Penindasan mosaik tembakau disebabkan oleh virus
hipersensitif tipe necrotization dalam tembakau pada suhu tinggi dikaitkan
dengan downregulation dari NADPH oksidase dan superoksida dan stimulasi
dehydroascorbate reduktase. J Gen Virol 2008; 89: 799-808.
Kissoudis C, van de Wiel C, Visser RGF, Van Der Linden G. Meningkatkan ketahanan
tanaman
untuk abiotik gabungan dan stres biotik melalui pembedahan fisiologis
dan crosstalk molekul. Depan Tanaman Sci 2014;. 5, http://dx.doi.org/10.3389/fpls.
2014,00207 .
Lawlor DW. Genetik rekayasa untuk meningkatkan kinerja tanaman di bawah kekeringan:
fisiologis evaluasi prestasi, keterbatasan, dan kemungkinan. J Exp
Bot 2013; 64: 83-108.
Lee SJ, Taman JH, Lee MH, Yu JH, Kim SY. Isolasi dan karakterisasi fungsional
CE1 mengikat protein. BMC Tanaman Biol 2010; 10: 277.
Li Z, Zhang L, Yu Y, Quan R, Zhang Z, Zhang H, et al. The respon etilena-faktor
tor AtERF11 yang transcriptionally dimodulasi oleh faktor bzip transkripsi
HY5 adalah represor penting untuk biosintesis etilen di Arabidopsis. tanaman J
2011; 68: 88 -99.
Luo M, Liang XQ, Dang P, Holbrook CC, Bausher MG, Lee RD, et al. Microarray berbasis
screening gen yang diekspresikan secara berbeda di kacang dalam menanggapi Aspergillus
parasiticus infeksi dan stres kekeringan. Tanaman Sci 2005; 169: 695-703.
Mao P, Duan M, Wei C, Li Y. WRKY62 faktor transkripsi bertindak hilir
sitosol NPR1 dan negatif mengatur ekspresi gen jasmonate-responsif.
Tanaman Sel Physiol 2007; 48: 833-42.
Mao X, Zhang H, Tian S, Chang X, Jing R. TaSnRK2.4, sebuah SNF1-jenis serin / treonin
protein kinase gandum (Triticum aestivum L.), menganugerahkan ditingkatkan multistress
toleransi di Arabidopsis. J Exp Bot 2010; 61: 683-96.
Mauch-Mani B, mauch F. The peran asam absisat dalam interaksi tanaman-patogen.
Curr Opin Tanaman Biol 2005; 8: 409-14.
Maxwell DL, Kruger EL, Stanosz GR. Efek stres air di kolonisasi
poplar batang dan cakram daun dipotong oleh Septoria musiva. Fitopatologi 1997; 87:
381 -8.
Mayek-Perez N, Garcia-Espinosa R, Lopez-Castaneda C, Acosta-Gallegos JA, Simpson
J. Air hubungan, histopatologi dan pertumbuhan kacang umum (Phaseolus vul-
Garis L.) selama patogenesis Macrophomina phaseolina bawah tekanan kekeringan.
Physiol Mol Tanaman P 2002; 60: 185-95.
McElrone AJ, Forseth IN. Fotosintesis tanggapan dari liana beriklim untuk Xylella
fastidiosa infeksi dan stres air. J Phytopathol 2004; 152: 9-20.
McElrone AJ, Sherald JL, Forseth IN. Efek stres air pada simtomatologi dan
pertumbuhan Parthenocissus quinquefolia terinfeksi oleh Xylella fastidiosa. Penyakit
tanaman
2001; 85: 1160 -4.
McElrone AJ, Sherald JL, Forseth IN. Interaktif efek stres air dan xylem-
terbatas infeksi bakteri pada hubungan air dari pohon anggur tuan rumah. J Exp Bot
2003; 54: 419 -30.
Melotto M, Underwood W, Koczan J, Nomura K, Dia SY. Tanaman stomata fungsi dalam
bawaan kekebalan terhadap invasi bakteri. Sel 2006; 126: 969-80.
Mengiste T, Chen X, Salmeron J, Dietrich R. The gen Botrytis SUSCEPTIBLE1
mengkodekan suatu R2R3MYB faktor transkripsi protein yang diperlukan untuk biotik dan
abiotik tanggapan stres di Arabidopsis. Plant Cell 2003; 15: 2551-65.
Mittler R. abiotik stres, lingkungan lapangan dan kombinasi stres. tren Tanaman
Sci 2006; 11: 15-9.
Mittler R, Blumwald E. Genetik rekayasa untuk pertanian modern: tantangan dan
perspektif . Annu Rev Tanaman Biol 2010; 61: 443-62.

halaman 8
54
V. Ramegowda, M. Senthil-Kumar / Journal of Plant Physiology 176 (2015) 47-54
Mohr PG, Cahill DM. Abscisic asam mempengaruhi kerentanan Arabidopsis thaliana
untuk Pseudomonas syringae pv. tomat dan Peronospora parasitica. Funct Tanaman Biol
2003; 30: 461 -9.
Montesano M, Brader G, Palva ET. Patogen Elisitor berasal: mencari reseptor
di tanaman. Mol Tanaman Pathol 2003; 4: 73-9.
Moury B, Selassie KG, Marchoux G, Daubze A, Palloix A. Tinggi efek suhu
pada resistensi hipersensitif terhadap Tomato melihat tospovirus layu (TSWV) di lada
( Capsicum chinense Jacq.). Eur J Tanaman Pathol 1998; 104: 489-98.
Narsai R, Wang C, Chen J, Wu J, Shou H, Whelan J. antagonis , tumpang tindih dan
berbeda tanggapan terhadap stres biotik pada padi (Oryza sativa) dan interaksi dengan
abiotik stres. BMC Genomics 2013; 14: 93.
Nostar O, Ozdemir F, Bor M, Turkan saya, Tosun N. Gabungan efek dari stres garam dan
labu bulai (Pseudoperospora cubensis Berk. dan Curt. Rostov.)
infeksi pada pertumbuhan, sifat-sifat fisiologis dan aktivitas antioksidan dalam mentimun
(Cucumis sativus L.) bibit. Physiol Mol Tanaman Pathol 2013; 83: 84-92.
Olson AJ, Pataky JK, D'Arcy CJ, Ford RE. Efek kekeringan stres dan infeksi oleh
Jagung virus kerdil mosaik pada tanaman jagung manis. Tanaman Dis 1990; 74: 147-51.
Pandey P, Sinha R, Mysore KS, Senthil-Kumar M. Dampak stres kekeringan bersamaan
dan infeksi patogen pada tanaman. Dalam: Mahalingam R, editor. tekanan dikombinasikan
dalam
tanaman: fisiologis, molekul, dan aspek biokimia. Cham: Springer Inter-
Penerbitan nasional; 2014., http://dx.doi.org/10.1007/978-3-319-07899-1 1 0 .
Prasch CM, Sonnewald U. Simultan aplikasi panas, kekeringan, dan virus untuk
Arabidopsis tanaman mengungkapkan perubahan signifikan dalam sinyal jaringan. tanaman
Physiol
2013; 162: 1849 -66.
Prasch CM, Sonnewald U. Sinyal peristiwa pada tanaman: faktor stres di combi-
bangsa mengubah gambar. Lingkungan Exp Bot 2014., http://dx.doi.org/10.1016/
j.envexpbot.2014.06.020 .
Ramegowda V, Senthil-Kumar M, Ishiga Y, Kaundal A, Udayakumar M, Mysore
KS. Kekeringan stres scclimation menanamkan toleransi terhadap Sclerotinia sclerotio-
rum dan Pseudomonas syringae di Nicotiana benthamiana. Int J Mol Sci
2013a; 14: 9497 -513.
Ramegowda V, Senthil-Kumar M, Udayakumar M, Kirankumar SM. Sebuah tinggi
Throughput gen protokol membungkam virus-diinduksi mengidentifikasi gen yang terlibat
dalam
multi-stres toleransi. BMC Tanaman Biol 2013b; 13: 193.
Rasmussen S, Barah P, Suarez-Rodriguez MC, Bressendorff S, Friis P, Costantino P,
et al. Transcriptome tanggapan kombinasi dari tekanan di Arabidopsis. Menanam
Physiol 2013; 161: 1783-1794.
Rezzonico E, Flury N, meins F, Beffa R. transkripsi down-regulasi oleh absisat
Asam gen beta-1,3-glukanase terkait patogenesis dalam kultur sel tembakau.
Tanaman Physiol 1998; 117: 585-92.
Rivero RM, Mestre TC, Mittler RON, Rubio F, Garcia-Sanchez F, Martinez V. The
gabungan pengaruh salinitas dan panas mengungkapkan spesifik fisiologis, biochem-
ical respon dan molekul pada tanaman tomat. Plant Cell Lingkungan 2013; 37:
1059 -73.
Scarpeci TE, Zanor MI, Mueller-Roeber B, Valle EM. Ekspresi dari AtWRKY30
meningkatkan toleransi cekaman abiotik selama tahap-tahap pertumbuhan awal di
Arabidopsis
thaliana . Tanaman Mol Biol 2013; 83: 265-77.
Schn M, toller A, Diezel C, Roth C, Westphal L, Wiermer M, et al. Analisis dari wrky18
wrky40 tanaman mengungkapkan peran penting dari SA / EDS1 signaling dan indole-
glukosinolat
biosintesis untuk ketahanan Golovinomyces orontii dan kerugian-perlawanan
terhadap Pseudomonas syringae pv. tomat AvrRPS4. Mol Tanaman Mikroba Interact
2013; 26: 758 -67.
Senthil-Kumar M, Mysore KS. Baru dimensi untuk VIGS di pabrik genomik fungsional.
Tren Tanaman Sci 2011; 16: 656-65.
Shaik R, Ramakrishna W. Gen dan co-ekspresi modul umum untuk kekeringan dan
bakteri tanggapan stres dalam Arabidopsis dan padi. PLOS ONE 2013; 8: e77261.
Shaik R, Ramakrishna W. Mesin pendekatan pembelajaran membedakan beberapa stres
kondisi menggunakan gen stres-responsif dan mengidentifikasi gen kandidat untuk luas
resistensi beras. Tanaman Physiol 2014; 164: 481-95.
Sharma RC, Duveiller E, Ortiz-Ferrara G. Kemajuan dan tantangan terhadap mengurangi
gandum tempat bercak ancaman di Timur Gangga Plains dari Asia Selatan: adalah iklim
mengubah sudah mengambil korban? Bidang Tanaman Res 2007; 103: 109-18.
Sharma R, De Vleesschauwer D, Sharma MK, Ronald PC. Baru-baru ini kemajuan dalam
dissec-
ting stres-peraturan crosstalk beras. Mol Tanaman 2013; 6: 250-60.
Shinozaki K, Yamaguchi-Shinozaki K, Seki M. Regulatory jaringan expression gen
Sion di kekeringan dan stres dingin tanggapan. Curr Opin Tanaman Biol 2003; 6:
410 -7.
Singh DP, Moore CA, Gilliland A, Carr JP. Aktivasi dari beberapa pertahanan antivirus
mekanisme asam salisilat. Mol Tanaman Pathol 2004; 5: 57-63.
Sreenivasulu N, Sopory SK, Kavi Kishor PB. Mengartikan yang mech- peraturan
anisms toleransi cekaman abiotik pada tanaman dengan pendekatan genomik. Gene
2007; 388: 1 -13.
Suzuki N, Rizhsky L, Liang H, Shuman J, Shulaev V, Mittler R. Ditingkatkan toleransi
untuk tekanan lingkungan di tanaman transgenik transcriptio- yang
nal koaktivator multiprotein bridging faktor 1c. Tanaman Physiol 2005; 139:
1313 -22.
Suzuki N, Rivero RM, Shulaev V, Blumwald E, Mittler R. abiotik dan stres biotik
kombinasi. Baru fitol 2014; 203: 32-43.
Tippmann HF, Schlter U, Collinge DB. Umum tema di cekaman biotik dan abiotik
sinyal pada tanaman. Middlesex, UK: global Buku Sains; 2006.
Ton J, Mauch-Mani B. Beta-amino-butirat tahan asam-induced terhadap
necrotrophic patogen berdasarkan priming ABA-dependent untuk callose. tanaman J
2004; 38: 119 -30.
Ton J, Jakab G, Toquin V, Flors V, Iavicoli A, Maeder MN, et al. membedah yang
beta-aminobutyric acid-induced fenomena priming di Arabidopsis. Sel tanaman
2005; 17: 987 -99.
van Hulten M, Pelser M, van Loon LC, Pieterse CMJ, Ton J. Biaya dan manfaat
priming untuk pertahanan di Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci USA 2006; 103: 5602-7.
Wang G, Ellendorff U, Kemp B, Mansfield JW, Forsyth A, Mitchell K, et al. SEBUAH
genome-wide penyelidikan fungsional ke dalam peran protein reseptor-seperti
di Arabidopsis. Tanaman Physiol 2008; 147: 503-17.
Wang Y, Bao Z, Zhu Y, Hua J. Analisis modulasi suhu pertahanan tanaman
terhadap mikroba biotrophic. Mol Tanaman Mikroba Interact 2009; 22: 498-506.
Widjaja I, Lassowskat saya, Bethke G, Eschen-Lippold L, panjang HH, Naumann K, et al.
Sebuah protein fosfatase 2C, responsif terhadap efektor bakteri AvrRpm1 tapi
tidak ke efektor AvrB, mengatur respon pertahanan di Arabidopsis. tanaman J
2010; 61: 249 -58.
Wiese J, Kranz T, Schubert S. Induksi resistensi patogen di barley oleh abiotik
stres . Tanaman Biol (Stuttg) 2004; 6: 529-36.
Xu P, Chen F, Mannas JP, Feldman T, Sumner LW, Roossinck MJ. virus infeksi
meningkatkan toleransi kekeringan. Baru fitol 2008; 180: 911-21.
Zhang W, Fraiture M, Kolb D, Lffelhardt B, Desaki Y, Boutrot FF, et al.
Arabidopsis protein30 reseptor-seperti dan reseptor-seperti kinase penekan
BIR1-1 / Evershed memediasi imunitas bawaan untuk necrotrophic jamur. Sel tanaman
2013; 25: 4227 -41.
Zhu Q, Zhang J, Gao X, Tong J, Xiao L, Li W, et al. The Arabidopsis AP2 / ERF transkripsi
tion faktor RAP2.6 berpartisipasi dalam ABA, garam dan respon stres osmotik. Gene
2010; 457: 1 -12.