*Penulis yang sesuai. Tel .: # 91-422-431222 (o $ ce), # 91-422- 435.906 (Res.); fax:.

# 91-422-431672
Alamat E-mail: rsamiyappan@hotmail.com (R. Samiyappan)hama.
Tanaman Perlindungan 20 (2001) 1} 11

Ulasan Artikel Induksi ketahanan sistemik oleh pertumbuhan

tanaman mempromosikan rhizobakteri dalam tanaman terhadap dan
penyakit
V. Ramamoorthy, R. Viswanathan, T. Raguchander, V. Prakasam, R. Samiyappan *
Departemen Penyakit Tumbuhan, Pusat Tanaman Studi Perlindungan, Tamil Nadu Universitas Pertanian, Coimbatore-641 003,
Tamil Nadu, India Tebu Breeding Institute, Patologi Tanaman Bagian , India Dewan Penelitian Pertanian, Coimbatore-641 007,
Tamil Nadu, India
Diterima 20 Desember 1999; diterima 11 Mei2000
Abstrak
pertumbuhanTanaman mempromosikan rhizobakteria (PGPR) milik Pseudomonas spp. dieksploitasi secara komersial untuk
perlindungan tanaman untuk menginduksi ketahanan sistemik terhadap berbagai hama dan penyakit. Campuran di! Erent strain
PGPR telah mengakibatkan peningkatan e $ cacy dengan menginduksi ketahanan sistemik terhadap beberapa patogen menyerang
tanaman yang sama. Benih-pengobatan dengan PGPR menyebabkan dinding sel struktural modi "kation dan biokimia /
perubahan fisiologis yang mengarah ke sintesis protein dan bahan kimia yang terlibat dalam mekanisme pertahanan tanaman.
Lipopolisakarida, siderophores dan asam salisilat adalah penentu utama dari ISR PGPR- dimediasi. Kinerja PGPR telah berhasil
melawan patogen tertentu, serangga dan hama nematoda bawah "kondisi lapangan. 2001 Elsevier Science Ltd. All rights
reservedsistemik;.
Keywords: Terimbas resistensi PGPR; Patogen tanaman; Serangga hama
Isi
1. Pengantar . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1 2. Induksi resistensi sistemik oleh PGPR terhadap
penyakit, serangga dan hama nematoda. . . . . . . . . 2 2.1. Penyakit. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 2 2.2. Hama serangga. . . . . . . . . . .
. . . . . . . . . . 3 2.3. Nematoda. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 3 3. e Sinergis! Ect dari PGPR campuran ketegangan. . . . . 3 4. Spectrum
perlindungan oleh PGPR. . . . . . . . . . 4 5. PGPR sebagai endofit. . . . . . . . . . . . . . . . . . 4 6. Mekanisme ISR-dimediasi oleh PGPR.
......5
6.1. Struktur dan ultra-struktural dinding sel modi
"-.............Kation di tanaman inang 5 6.2 Biokimia / perubahan fisiologis dalaminang............
tanaman ............. 5 7. penentu PGPR dalam ISR.............. 6 7.1. Lipopolisakarida (LPS)......... ... 6 7.2. siderophores....................
6 7.3. asam salisilat.................. .. 6 8. formulasi PGPR dan metode aplikasi.. 7 9. Daya tahan ISR.................... 7 10.
PGPR-dimediasi ISR bawah "kondisi lapangan . . . . 8 11. Kesimpulan. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 8 Referensi. . . . . . . . . . . . . . .
............8
1. Pendahuluan
perlindungan Induced tanaman terhadap berbagai gens patologis oleh agen biotik atau abiotik telah dilaporkan
sejak tahun 1930-an ketika Chester (1933) mengusulkan istilah `diperoleh immunitya fisiologis. Sejak itu beberapa
istilah telah digunakan untuk menggambarkan fenomena resistensi diinduksi seperti `sistemik diperoleh resistancea
(Ross, 1961),` translokasi resistancea (Hurbert dan Hel- ton, 1967) dan `immunizationa tanaman (Tuzun dan Kuc,
1991).
resistensi induksi de "didefinisikan sebagai peningkatan kapasitas pertahanan tanaman terhadap spektrum yang
luas dari patogen dan hama yang diperoleh setelah stimulasi yang tepat. yang dihasilkan tahan tinggi karena agen
menginduksi pada infeksi oleh patogen disebut induksi resistensi sistemik (ISR ) atau didapat resistensi sistemik
(SAR) (Hammerschmidt dan Kuc, 1995). induksi ketahanan sistemik oleh rhizobakteri disebut sebagai ISR,
sedangkan oleh lembaga lain disebut SAR (Van Loon et al., 1998). SAR dinyatakan untuk tingkat maxi ibu ketika
organisme menginduksi menyebabkan nekrosis (Cameron et al., 1994) sedangkan ISR oleh PGPR biasanya tidak
menyebabkan gejala nekrotik pada tanaman inang (Van Loon et al., 1998). Kedua SAR dan ISR adalah aktivasi
mekanisme tahan laten yang
0261-2194 / 01 / $ - melihat hal depan 2001 Elsevier Science Ltd. All rights reserved. S 0 2 1 Juni - 1 Februari 9 4 (0 0) 0 0 0 6-9
Mei
PII:.diungkapkan pada berikutnya atau tantangan inokulasi dengan patogen (Van Loon, 1997)
The penginduksi biotik dari SAR termasuk patogen virulen, non patogen dan Elisitor dari jamur dinding sel olites
metab-. Agen abiotik adalah asam salisilat (SA), etilena, asam dikloro-isonikotinat dan benzothiadiazole (Gorlach et
al, 1996;. Sticher et al., 1997). Pemanfaatan organisme genic patologis sebagai agen menginduksi belum sukses- ful
bawah "kondisi lapangan. Secara umum, durasi perlindungan kurang mengikuti induksi patogen dari itu dengan ISR
PGPR-dimediasi dan inokulasi sebelum patogen dapat memberikan sumber (. Wei et al, 1991). inokulum sekunder
The patogen virulen mungkin menekan atau tidak mengaktifkan ekspresi SAR selama infeksi sukses (Daly, 1972;
Gras et al, 1979;. Heath, 1982). Untuk manajemen penyakit berhasil, penting untuk "nd lebih e! efektif, cara-cara
praktis dan ekonomis untuk melindungi tanaman dari berbagai hama atau penyakit. PGPR yang root- menjajah
bakteri dengan bene "resmi e! Ects termasuk promosi pertumbuhan tanaman dan pengendalian penyakit biologis.
Dalam re- persen tahun, penggunaan PGPR sebagai inducer resistensi sistemik dalam tanaman terhadap di! Patogen
erent telah ditunjukkan di bawah "kondisi medan (Wei et al, 1991;. 1996; Vidhyasekaran dan Muthamilan, 1999; vis
wanathan, 1999; Viswanathan dan Samiyappan, 1999a). Pemanfaatan PGPR alami strain sebagai zat respon
pertahanan tanaman dapat meningkatkan kemungkinan penerapan dan o mereka! Er cara praktis untuk memberikan
imunisasi. Tulisan ini ISR PGPR-dimediasi terhadap patogen tanaman dan hama serangga, mekanisme ISR dan
sifat-sifat dari PGPR dalam menentukan ISR dalam tanaman.
2. Induksi resistensi sistemik oleh PGPR terhadap penyakit, serangga dan hama nematoda
PGPR menginduksi ketahanan tanaman terhadap jamur, terial bakterial dan penyakit virus (Liu et al, 1995a, b;..
Maurhofer et al, 1998), dan serangga (Zehnder et al., 1997) dan nematoda hama (Sikora, 1988). Induksi resistensi
sistemik oleh strain yang dipilih dari PGPR terhadap penyakit tanaman dan serangga hama telah dibuktikan oleh
spasial memisahkan patogen dan PGPR dalam tanaman (Van rekan et al., 1991).
2.1. Penyakit
PGPR menyediakan di! Mekanisme erent untuk menekan patogen tanaman. Mereka termasuk kompetisi untuk
nutrisi dan ruang (Elad dan Baker, 1985; Elad dan Chet, 1987)., Antibiosis dengan memproduksi antibiotik yaitu,
pyrrolnitrin, pyocyanine, phloroglucinol 2,4-diacetyl (Pierson dan Thomashow, 1992) dan produksi siderophores ( #
u- orescent pigmen kuning hijau), yaitu, pseudobactin yang membatasi ketersediaan zat besi yang diperlukan untuk
pertumbuhan
2 V. Ramamoorthy et al. / Perlindungan Tanaman 20 (2001) 1} 11
patogen (Kloepper et al, 1980;.. Lemanceau et al, 1992). Mekanisme penting lainnya termasuk produksi enzim litik
seperti kitinase dan -1,3-glucanases yang menurunkan kitin dan glukan hadir dalam dinding sel jamur (Frindlender
et al, 1993;. Lim et al, 1991;. Potgieter dan Alexander, 1996 ;.. Velazhahan et al, 1999), HCN produksi tion (Defago
et al, 1990) dan degradasi toksin yang diproduksi oleh patogen (Borowitz et al, 1992;.!. Du y dan Defago, 1997)
Beberapa penelitian memiliki dilakukan untuk memperoleh ISR oleh PGPR pada tanaman. Dalam anyelir,
penerapan Pseudomonas sp. regangan WCS 417r tanaman yang dilindungi secara sistematis temically terhadap layu
Fusarium yang disebabkan oleh Fusarium oxy- sporum f. sp. dianthi (Van rekan et al., 1991). Strain PGPR
diterapkan sebagai benih-pengobatan mengakibatkan signifikan "reduksi tidak bisa di penyakit antraknosa yang
disebabkan oleh Colletotrichum orbiculare di mentimun (Wei et al., 1991, 1996). Demikian pula, induksi resistensi
sistemik oleh Pseudomonas putida regangan 89B-27 dan Serratia marcescens saring 90} 166 re- yang diinduksi layu
Fusarium mentimun dihasut oleh Fusarium oxysporum f.sp. cucumerinum (Liu et al., 1995a). PGPR sebagai
benih-pengobatan sendiri atau sebagai benih-pengobatan ditambah membasahi soil- telah dilindungi tanaman
mentimun terhadap an- penyakit thracnose (Wei et al., 1996). pada benih-pengobatan padi diikuti oleh
akar-mencelupkan dan semprot daun dengan P. yuorescens strain PF1 dan FP7 menunjukkan induksi yang lebih
tinggi dari ISR terhadap hawar pelepah patogen, Rhizoctonia solani (Vidhyasekaran dan Muthamilan, 1999).
Demikian pula, di tebu, Viswanathan dan Samiyappan (1999a) es- tablished PGPR-dimediasi ISR terhadap
Colletotrichum falcatum menyebabkan penyakit busuk merah.
PGPR juga dapat menginduksi perlindungan sistemik terhadap penyakit bakteri. Benih diperlakukan dengan P.
yuorescens saring 97 biji dilindungi terhadap penyakit halo hawar yang disebabkan oleh Pseudomonas syringae pv.
phaseolicola (Alstrom, 1991), sedangkan perlakuan biji mentimun dengan P. putida regangan 89B-27 dan S.
marcescens saring 90-166 menurunkan kejadian penyakit layu bakteri (Kloepper et al., 1993). Demikian pula
benih-pengobatan mentimun dengan P. putida regangan 89B-27, Flavomonas oryzihabitans regangan INR-5, S.
marcescens saring 90-166 dan Bacillus pumilus galur INR-7 memberikan perlindungan sistemik terhadap bercak
daun sudut yang disebabkan oleh Pseudomonas syringae pv. (. Liu et al, 1995b.; Wei et al, 1996) lachrymans dengan
mengurangi jumlah diameter lesi dibandingkan dengan tanaman non diperlakukan.
Induksi resistensi sistemik oleh PGPR terhadap penyakit virus telah dilaporkan di mentimun dan tanaman
tembakau. Benih-pengobatan dengan P. yuorescens regangan 89B-27 dan S. marcescens saring 90-166 secara
konsisten mengurangi jumlah mentimun mosaik tanaman yang terinfeksi virus (CMV) dan menunda perkembangan
gejala di mentimun dan tomat (Raupach et al., 1996). Tanah-aplikasi P. yuorescens regangan CHAO memiliki
perlindungan sistemik in yang diinduksi terhadap inokulasi dengan banyak tembakau nekrosis virus (TNV) dalam
tembakau (Maurhofer et al., 1994, 1998). Percobaan ini menunjukkan bahwa strain PGPR
memulai ISR terhadap beragam patogen tanaman menyebabkan jamur, penyakit bakteri dan virus.
2.2. Serangga hama
Laporan ISR PGPR-dimediasi terhadap serangga dibatasi untuk sangat sedikit tanaman. Umumnya, pseudomonad
#uorescent di # pengaruh pertumbuhan dan perkembangan serangga pada semua tahap pertumbuhan mereka.
Pseudomonas maltophila a! Ects pertumbuhan tahap larva dari heli coverpa zea, yang earworm jagung, yang
mengarah ke pengurangan lebih dari 60% di munculnya dewasa sementara pupa dan dewasa yang muncul dari larva
bakteri yang terinfeksi lebih kecil (Bong dan Sikorowski, 1991) . Demikian pula, tingkat pertumbuhan, tingkat
konsumsi relativitas tive dan kecernaan pakan oleh Helicoverpa armigera telah! Ected ketika larva diberi makan
pada tanaman kapas diobati dengan gladioli Pseudomonas karena peningkatan polifenol dan ter- konten penoid
(Qingwen et al. 1998). Induksi resistensi sistemik oleh PGPR strain, yaitu., P. putida regangan 89B-27, S.
marcescens saring 90-166, Flavomonas oryzihabitans regangan INR-5 dan Bacillus pumilus galur INR-7 memiliki
signi "populasi cantly mengurangi dari mentimun bergaris kumbang, Acalyma vittatum dan tempat-ted mentimun
kumbang, Diabrotica undecimpunctata howardi pada mentimun. di antara strain, S. marcescens saring 90-166 lebih
e! efektif dalam mengurangi populasi kedua kumbang dan e $ keampuhan yang lebih baik dari penera- dari
esfenvalerate insektisida (Zehnder et al., 1997). pseudomonad #uorescent Seperti tertentu e! efektif penjajah lingkup
rhizo- dan endofit di alam dalam sistem tanaman, upaya telah dilakukan untuk mentransfer protein kristal insektisida
dari Bacillus thuringiensis untuk P. yuorescens. P. yuorescens, sehingga rekayasa genetika adalah e! efektif terhadap
hama serangga lepidopteran. trans- genic P. cepacia regangan 526 dengan gen protein kristal secara konsisten
menunjukkan aktivitas insektisida terhadap banyak tembakau hornworm (Stock et al., 1990). Dengan demikian,
PGPR Perlakuan tanaman dapat e! Efektif untuk pengendalian hama serangga dan memiliki potensi besar untuk
penggunaan masa depan.
2.3. Nematoda
PGPR juga menginduksi ketahanan sistemik terhadap nema- tode hama (Oostendorp dan Sikora, 1990; Sikora,
1992; Sikora dan Ho mann-Hergarten, 1992!). P. yuorescens telah menyebabkan resistensi sistemik dan
menghambat penetrasi akar awal Heterodera schachtii, nematoda sista di gula bit (Oostendorp dan Sikora, 1989,
1990). Demikian pula, B. subtilis telah menyebabkan perlindungan terhadap Meloidogyne incognita dan M.
Arenaria kapas (Sikora, 1988). Meskipun upaya untuk menggunakan PGPR untuk kontrol nematoda yang terbatas,
penggunaan PGPR sebagai agen kontrol biologi nematoda parasit tanaman terutama untuk gula bit dan kentang
nematoda sista telah dilaporkan sebagai
V. Ramamoorthy et al. / Perlindungan Tanaman 20 (2001) 1} 11 3
strategi yang berhasil dalam pengelolaan nematoda ini (Sikora, 1992). Pengobatan benih padi dengan PGPR sendiri
atau dalam kombinasi dengan kitin dan neem cake telah mengurangi akar dan penduduk tanah nematoda akar padi,
Hirschmanniella oryzae (Swarnakumari dan shmanan Lak-, 1999; Swarnakumari et al, 1999.). Tingkat infestasi
akar-simpul nematoda M. incognita pada ato Tom- dikurangi dengan galls lebih sedikit dan massa telur di tanah
berikut akar mencelupkan dengan P. yuorescens regangan PF1 (Santhi dan Sivakumar, 1995). Demikian pula,
penerapan bakteri, P. chitinolytica mengurangi infeksi nematoda root- simpul pada tanaman tomat (Spiegel et al.,
1991).
Percobaan ini menunjukkan bahwa PGPR-dimediasi ISR adalah e! Efektif di kedua tanaman dikotil, yaitu,
Arabidopsis , kacang, anyelir, mentimun, lobak, tembakau dan tomat dan tanaman monokotil tertentu, yaitu, beras,
jagung dan tebu.
3. E4ect sinergis PGPR campuran galur
Sangat mungkin bahwa sebagian besar alami hasil kontrol biologis dari campuran antagonis bukan dari populasi
tinggi antagonis tunggal. Demikian pula, penerapan campuran agen biokontrol diperkenalkan akan lebih dekat
meniru situasi alam dan mungkin memperluas spektrum aktivitas biokontrol dan meningkatkan e $ keampuhan dan
keandalan kontrol (Du! Y dan Weller, 1995). Aplikasi dari campuran tiga PGPR strain yaitu, Bacillus pumilus galur
INR 7, B. subtilis ketegangan GB03 dan Curtobacterium yaccumfaciens regangan ME1 sebagai benih-pengobatan
telah menghasilkan lebih intensif promosi pertumbuhan tanaman dan pengurangan penyakit bila dibandingkan
dengan strain diuji secara tunggal . Hal ini mungkin disebabkan karena di! Mekanisme erent aksi untuk
masing-masing strain PGPR (Raupach dan Kloepper, 1998). Penggunaan kitinase yang memproduksi Streptomyces
spp. dan Bacillus cereus isolat digunakan dalam kombinasi dengan antibiotik memproduksi yuorescens P. dan
Burkholderia (Pseudomonas) cepacia isolat telah menunjukkan sinergis e! ect pada penindasan selubung beras
hawar dihasut oleh Rhizoctonia solani (Sung dan Chung, 1997). Aplikasi dari campuran dua strain bakteri kitinolitik
yaitu, Paenibacillus sp. 300 dan Streptomyces sp. 385 dalam rasio 1: 1 atau 4: 1 adalah lebih efektif dibandingkan
ketika mereka diterapkan indivi- dual untuk kontrol layu Fusarium mentimun dihasut oleh F. oxysporum f!. sp.
cucumerinum (Singh et al., 1999). Demikian pula, campuran dari Pseudomonas spp. memiliki ditekan take-semua
penyakit gandum (Gaeumannomyces graminis var tritici) daripada pengobatan menggunakan Pseudomonas sp
tunggal. (Pierson dan Weller, 1994;! Du y dan Weller, 1995). Kombinasi P. yuorescens strain, yaitu, PF1 dan FP7
memberi e! Kontrol efektif dari penyakit hawar pelepah padi jika dibandingkan dengan masing-masing strain
diterapkan secara tunggal (Nandakumar, 1998).
Namun, dalam kasus tertentu, campuran di! Strain erent tidak sinergis e! ect. Selanjutnya, campuran yang
meningkatkan e $ cacy di bawah satu set kondisi atau pada satu host mungkin tidak tampil di bawah di! Kondisi
erent dan juga pada di! Erent host (Schisler et al., 1997). Dari sudut pandang ekonomi, saluran biokontrol pro terdiri
dari campuran strain mungkin lebih mahal daripada produk yang mengandung strain tunggal. Dalam
mengembangkan campuran strain, penekanan yang lebih besar harus diberikan pada e $ keampuhan mereka
terhadap penyakit pression dukungan oleh ISR.
4.Spektrum perlindungan oleh PGPR
!!Baru-baru ini, bekerja pada spektrum ISR PGPR-dimediasi melawan di patogen erent di di tanaman tanaman
erent telah mendapatkan pentingnya (Ho% dan et al, 1996, 1997;.. Wei et al, 1996; Kloepper et al, 1997;.
Ramamoorthy dan Samiyappan, 1999). Benih-pengobatan dengan P. yuorescens ketegangan WCS 417 telah
dilindungi lobak melalui induksi resistensi sistemik tidak hanya terhadap jamur akar patogen F. oxysporum f. sp.
raphani, tetapi juga terhadap avirulen daun bakteri patogen P. syringae pv. tomat dan daun jamur patogen Alternaria
brassicola dan F. oxysporum (Ho% dan et al., 1996). Ini berarti bahwa PGPR strain yang sama dapat menginduksi
resistensi terhadap beberapa patogen dalam tanaman yang sama. ISR oleh P. putida regangan 89 B - 27 dan S.
marcescens saring 90-166 terhadap antraknosa mentimun didirikan oleh Wei et al. (1991). Kemudian studi
menunjukkan bahwa strain PGPR sama diinduksi perlindungan sistemik terhadap bercak daun sudut yang
disebabkan oleh P. syringae pv. lachrymans (Liu et al., 1993a), Fusarium layu dihasut oleh F. oxysporum f.sp.
cucumerinum (Liu et al., 1993b) dan labu layu yang disebabkan oleh Erwinia tracheiphila (Kloepper et al., 1993).
Benih-pengobatan S. marcescens strain ragi 90-166 telah ditampilkan ISR di ber cucum- terhadap antraknosa, virus
mosaik mentimun, bakteri sudut bercak daun dan penyakit labu layu (Kloepper et al, 1993;.. Liu et al, 1995a, b) .
Sebagai tambahan, galur bakteri yang sama juga telah e! Efektif dalam mengendalikan bergaris mentimun kumbang,
Acalyma vittatum dan melihat mentimun kumbang, Diabrotica undecimpunctata howardi (Zehnder et al., 1997).
Percobaan lel Paral- telah menunjukkan bahwa P. yuorescens regangan PF1 menginduksi resistensi terhadap di!
Patogen erent di di! Tanaman erent, yaitu., Rhizoctonia solani (Nanda- kumar, 1998), Colletotrichum falcatum di
tebu (Viswanathan, 1999) dan Pythium aphanidermatum dalam tomat (Ramamoorthy et al., 1999). Spektrum yang
luas dari ISR PGPR-dimediasi lebih ing penghargaan-dari spektrum sempit perlindungan penyakit. Oleh karena itu
memilih strain yang cocok yang memiliki potensi cukup untuk menginduksi ketahanan sistemik terhadap beberapa
4 V. Ramamoorthy et al. / Perlindungan Tanaman 20 (2001) 1} 11
patogen dan hama adalah tugas yang paling penting dalam pengiriman agen mikroba ke "medan.
5. PGPR sebagai endofit
bakteri endofit yang de" didefinisikan sebagai bakteri sisi mana re- dalam tumbuhan hidup jaringan tanpa
melakukan substansial tive bahaya atau mendapatkan bene "t selain residensi (Kado, 1992). Selain rizosfir dan
rizoplan kolonisasi, PGPR tertentu dilaporkan endofitik lokal di ruang-ruang antar sel akar epidermis dan pembuluh
darah jaringan (Chen et al, 1995;.. Benhamou et al, 1996a, b; Hallmann et al, 1997;.. M'Piga et al, 1997). Beberapa
faktor mendukung bakteri endofit sebagai agen potensial ISR endofit memiliki alami. dan asosiasi intim dengan
tanaman. jaringan internal tanaman menyediakan lingkungan yang relatif seragam dan dilindungi bila dibandingkan
dengan rizosfir dan rizoplan (Chen et al., 1995), dimana bakteri ectophytic harus com- pete untuk nutrisi dengan
mikroba lain dan bertahan #uctu - negosiasi suhu dan kelembaban, serta paparan radiasi ultraviolet pada permukaan
tanah di atas. Terlepas dari keuntungan ini, potensi dophytes en- bakteri hanya telah dieksplorasi sampai batas
tertentu. Aplikasi bakteri endofit dengan suntikan batang pada tanaman kapas berkurang busuk akar yang
disebabkan oleh Rhizoctonia solani dan pembuluh darah layu yang disebabkan oleh F. oxysporum f. sp. vasinfectum
(Chen et al., 1995). Bakteri ini bergerak bangsal atas dan ke bawah dari titik aplikasi dan dengan menjajah jaringan
internal dapat mengecualikan masuknya patogen dalam prasasti vaskular. Bakteri endofit telah membawa signifikan
"control tidak bisa melawan F. solani di kapas dan Sclerotium rolfsii di kacang (Pleban et al., 1995). Pada kacang,
kolonisasi epidermis, korteks dan jaringan cular vas- di akar oleh bakteri endofit dicegah masuknya pertumbuhan
miselium jamur atau dibatasi pertumbuhan miselium ke epidermis. (Benhamou et al., 1996a, b). perlakuan benih
tomat dengan endofit bakteri Bacillus pumilus galur SE 34 dicegah masuknya pembuluh darah layu jamur F.
oxysporum f. sp . radicis- lycopersici ke prasasti pembuluh darah dan pertumbuhan miselium dibatasi pada
epidermis dan luar akar korteks (Benhamou et al., 1998). Demikian pula penerapan P. yuor- escens regangan 63-28
membatasi pertumbuhan Pythium ulti- ibu di pea (Benhamou et al., 1996a, b) dan F. oxysporum f. sp.
radicis-lycopersici dalam tomat (M'Piga et al., 1997).
penggunaan suatu strain endofit untuk menginduksi ketahanan sistemik lebih bene " cial pada tanaman secara
vegetatif-diperbanyak, seperti pisang, tebu, dan tapioka, misalnya Viswanathan (1999) dan Viswanathan dan
Samiyappan (1999a) mengungkapkan kegunaan endofit P. yuorescens regangan EP1 diisolasi dari jaringan batang
tebu dalam menginduksi ketahanan sistemik terhadap merah busuk (Colletot- richum falcatum). Inokulasi sama
profilaksis
pohonek dengan Pseudomonas denitrixcans ketegangan 1-15 dan P. putida ketegangan 5-48 dilindungi pepohonan
terhadap CE ratocystis fagacearum (Brooks et al., 1994). Selanjutnya, ketika bakteri endofit dimasukkan ke dalam
biji-masing disebarkan vegeta-, bakteri bertahan dan bergerak di bagian vegetatif dan kemudian benih propagative
juga akan memiliki bakteri diperkenalkan, sehingga minimiz- ing kebutuhan untuk aplikasi yang sering strain
bakteri.
6. Mekanisme ISR-dimediasi oleh PGPR
PGPR membawa ISR melalui memperkuat kekuatan fisik dan mekanik dari dinding sel serta Chang-ing reaksi
fisiologis dan biokimia dari host yang mengarah ke sintesis kimia pertahanan terhadap tantangan patogen.
6.1. Struktur dan ultra-struktural modixcations dinding sel dalam tanaman inang
Keberhasilan tanaman dalam menangkal o! patogen bergantung terutama pada kemampuannya untuk membangun
garis pertahanan cepat untuk melindungi dinding sel terhadap penyebaran patogen (Benhamou et al., 1996a). Hal ini
juga diketahui bahwa PGPR menginduksi dinding sel struktural memodi- "kation dalam menanggapi serangan
patogen (Benhamou et al, 1996b, 1998;. M'Piga et al., 1997) Benih-pengobatan PGPR dalam kacang menginduksi
ligni." kasi dinding sel (Anderson dan Guerra, 1985). Pengobatan biji kacang dengan P. yuorescens ketegangan
63-28 telah mengakibatkan pembentukan hambatan struktural, yaitu, dinding sel aposisi (papila) dan deposisi callose
baru terbentuk dan tion akumulasi senyawa fenolik di lokasi penetrasi menyerang hifa dari Pythium ultimum dan F.
oxysporum f. sp. pisi (Benhamou et al., 1996a). Dalam tomat, dinding sel penebalan, pengendapan senyawa fenolik
dan pembentukan pertumbuhan callose terbatas F. oxysporum f. sp. radicis-lycopersici ke sel epidermis dan korteks
luar dalam sistem akar dalam tanaman diperlakukan (M'Piga et al., 1997). Demikian pula, benih-pengobatan dengan
menggunakan Bacillus pumilus galur SE 34 juga telah menyebabkan penguatan dinding sel tomat terhadap F.
oxysporum f. sp. lycopersici radicis- (Benhamou et al., 1998). Seperti reaksi pertahanan cepat di situs masuk jamur
penundaan infeksi process dan memungkinkan waktu sien su $ untuk host untuk membangun reaksi pertahanan
lainnya untuk membatasi pertumbuhan patogen ke lapisan paling luar dari akar jaringan.
6.2. Biokimia / fisiologis perubahan dalam tanaman inang
Aplikasi PGPR menghasilkan perubahan logis biokimia atau physio- di tanaman. Biasanya ISR oleh PGPR
dikaitkan dengan akumulasi protein PR (protein terkait patogenesis) (Maurhofer et al, 1994;. Benhamou et al,
1996a;. M'Piga et al, 1997;. Viswanathan
V. Ramamoorthy et al /. Perlindungan tanaman 20 (2001) 1} 11 5
dan Samiyappan, 1999b), sintesis fitoaleksin dan metabolit sekunder lainnya (Van rekan et al, 1991;. Zdor dan
Anderson, 1992). Kolonisasi akar kacang oleh bakteri #uorescent berkorelasi dengan induksi protein PR dan
ketahanan sistemik terhadap Botrytis cinerea (Zdor dan Anderson, 1992). Maurhofer et al. (1994) melaporkan
bahwa ISR oleh P. yuorescens regangan CHAO terhadap virus nekrosis tembakau (TNV) dalam tembakau dikaitkan
dengan akumulasi protein PR yaitu -1,3 glucanases dan endochitinases. Mereka juga pem- diterbitkan bahwa ine!
Efektif regangan P3 tidak menumpuk protein PR menunjukkan keterlibatan protein PR di induksi resistensi. Dalam
kacang, perlakuan benih dengan escens P. yuor- strain ragi 63-28 telah menghasilkan enzim hidrolitik seperti
kitinase dan -1,3 glucanases. Enzim tuan rumah ini lytic- menumpuk di lokasi penetrasi jamur, F. oxysporum f. sp.
pisi mengakibatkan degradasi dinding sel jamur (Benhamou et al., 1996b). Tion inokulasi tanaman tomat dengan
strain yang sama telah juga disebabkan produksi kitinase tanaman ketika ditantang dengan patogen layu, F.
oxysporum f. sp. lycopersici radicis- (M'Piga et al., 1997). ISR telah berkorelasi dengan peningkatan dua kali lipat
dalam kegiatan patogenesis-ulang lated peroksidase dan kitinase protein. Dua peroksidase dan satu kitinase (35 kDa)
isoform telah diinduksi di pabrik PGPR-diperlakukan diinokulasi dengan beras hawar pelepah patogen, Rhizoctonia
solani (Nandakumar, 1998). Demikian pula, dalam tebu, PGPR-dimediasi ISR terhadap C. falcatum, tingkat
ditingkatkan dari kitinase dan peroksidase yang melihat dan spesifik "c induksi dua isoform kitinase baru ditemukan
ketika diinokulasi dengan C. falcatum (Viswanathan dan Samiyappan, 1999a, b).
 pertahanan kimia selain protein PR juga diinduksi dalam ISR oleh PGPR pada tanaman tertentu. PR protein tidak
terakumulasi di pabrik lobak mengekspresikan ISR ditimbulkan oleh P. yuorescens WCS417r regangan terhadap F.
oxy- sporum f. sp. raphani (Ho% dan et al., 1995, 1996). dalam Arabidopsis, ISR yang disebabkan oleh P.
yuorescens regangan WCS 417r tidak terkait dengan aktivasi gen PR (Pieterse et al., 1996). Demikian pula, strain
WCS 417r dan WCS 358r telah diinduksi perlindungan di kedua liar ketik Arabidopsis dan transgened-Arabidopsis
dengan NahG-gen (gen NahG- mengkodekan hidrolase salisilat) tanpa mengaktifkan ekspresi gen PR (Van Wees et
al., 1997). ini KASIH eksperimen menunjukkan bahwa akumulasi protein PR bukan satu-satunya bahan kimia
pertahanan yang terlibat dalam induksi resistensi sistemik di host ini dan ada kemungkinan keterlibatan senyawa
pertahanan lainnya di ISR. Penumpukan ac- dari phytoalexin dalam menanggapi Pseudomonas sp. regangan WCS
417r pengobatan pada hasil anyelir dalam perlindungan anyelir dari kejadian penyakit layu (Van rekan et al., 1991).
Peningkatan aktivitas peroksidase serta peningkatan tingkat mRNA yang mengkode fenilalanin ammonia lyase
(PAL) dan chalcone synthase (yang menyebabkan sintesis fitoaleksin) dicatat dalam tahap awal interaksi
antarakacang
akardan berbagai endofitik bakteri (Zdor dan Ander- anak, 1992).
Singkatnya, induksi resistensi sistemik oleh PGPR terutama terhadap patogen tanah-ditanggung adalah
diasosiasikan dengan ultra-struktural dinding sel modi "kation yang mencegah masuknya miselium patogen dalam
prasasti vaskular diikuti oleh perubahan biokimia, yaitu, akumulasi protein PR dan / atau phytoalexins.
mekanisme Pertahanan diinduksi terhadap hama serangga pada tanaman mentimun yang di! erent itu terhadap
gens patologis. PGPR tidak membunuh serangga, namun penerapan PGPR membawa beberapa fisiologis perubahan
dalam tanaman inang yang mencegah serangga dari makan seperti yang telah ditunjukkan dalam mentimun terhadap
kumbang mentimun (Zehnder et al., 1997). Biasanya Diabrotica kumbang tertarik volatil, cucurbitacins (triterpenoid
terjadi terutama di Cucurbitaceae), yang berasal dari bunga labu dan mungkin menggunakan ini petunjuk penciuman
di jarak tuan rumah "nding. Cucurbitacin menyebabkan penangkapan locomotory dan makan kompulsif dari
Diabrotica kumbang (Anderson dan Metcalf, 1986; Lewis et al, 1990.). Kecuali makan menstimulasi Lant terdeteksi
pada tanaman mentimun, kumbang dapat meninggalkan tuan rumah dalam 1} 2 menit (Lewis et al., 1990). Karena
pengobatan PGPR, ada pergeseran dalam cara path- metabolisme pada tanaman mentimun jauh dari sintesis
cucurbitacin dan ke arah itu pound tanaman pertahanan com- lainnya, sehingga kumbang sedikit yang tertarik
(Zehn- der et al., 1997) .
dalam pengendalian nematoda, PGPR menginduksi resistensi dengan mengubah eksudat akar atau mendorong
host untuk menghasilkan penolak bahwa! ect nematoda tarik atau pengakuan dari tuan rumah (Oostendorp dan
Sikora, 1990) dan mengubah pengembangan syncytial atau rasio jenis kelamin di jaringan akar ( Wyss, 1989).
Beras, perlakuan benih dengan strain PGPR meningkatkan aktivitas enzim kitinase dan fenolik isi yang dan ini
berkorelasi dengan mengurangi nematoda kutu (Swarnakumari, 1996).
7. PGPR penentu dalam ISR
Ada beberapa faktor penentu bakteri yang terlibat dalam induksi resistensi sistemik oleh PGPR makhluk
lipopolisakarida yang paling penting hadir dalam membran luar sel bakteri, siderophore dan produksi asam salisilat
(Van Loon et al., 1998).
7.1. Lipopolisakarida (LPS)
lipopolisakarida hadir dalam membran luar PGPR adalah penentu utama dari ISR di strain PGPR tertentu. LPS P.
yuorescens ketegangan WCS 417 telah diinduksi resistensi sistemik di anyelir terhadap layu Fusarium yang
disebabkan oleh F. oxysporum f. sp. dianthi (Van rekan dan Schippers, 1992). Demikian pula, LPS dari escens P.
yuor- strain WCS 374 dan WCS 417 telah diinduksi
6 V. Ramamoorthy et al. / Perlindungan Tanaman 20 (2001) 1} 11
resistensi sistemik di lobak terhadap F. oxysporum f. sp. raphani (Leeman et al., 1995). Mereka juga menetapkan
bahwa mutan P. yuorescens regangan WCS 417, kurang rantai samping O-antigen dari LPS, belum diinduksi
resistance di lobak menunjukkan rantai samping O-antigen dari LPS mungkin telah menjabat sebagai sinyal atau
pemicu dalam induksi mekanisme pertahanan pada tanaman. Sebaliknya, LPS P. putida regangan WCS 358
memiliki rantai samping o-antigen tidak menginduksi resistensi sistemik di lobak. Dalam studi lain, LPS dari WCS
417r dan mutan dari WCS 417r kurang O-antigen rantai samping dari LPS memperoleh mekanisme pertahanan di
Arabidopsis (Van Wees et al., 1997). Hal ini menunjukkan bahwa ISR oleh LPS dari PGPR bervariasi dengan di!
Tanaman erent host dan lipopolisakarida bukan satu-satunya sifat dalam menentukan ISR. Ciri-ciri lain dari PGPR
juga terlibat dalam ISR.
7.2. Siderophores
siderophores diproduksi oleh PGPR dalam kondisi ited besi-lim-. Leeman et al. (1996) melaporkan bahwa LPS P.
yuorescens strain WCS 374 dan WCS 417 adalah penentu utama dari ISR dalam kondisi besi-penuh tetapi di bawah
kondisi besi-terbatas, LPS bakteri ini tidak terlibat dalam ISR di lobak terhadap penyakit layu Fusarium. Mereka
juga menemukan bahwa pyoverdin-jenis pseudobactin, erophore sid-, yang diproduksi oleh bakteri ini bertanggung
jawab untuk ISR. Penerapan puri "ed pseudobactin sendiri, terisolasi dari ketegangan WCS 374, ke akar lobak
diinduksi resistensi. Jadi, di! Erent penentu bakteri di penghasil resistensi sistemik in- di lobak bervariasi tergantung
pada ketersediaan besi. Induksi ISR oleh LPS dan sid - erophores tampaknya saling melengkapi dan bukan addi- tive
dan induksi penuh perlawanan oleh salah satu penentu masker kontribusi oleh lain (s)
7.3 salicylic acidtembakau..
Putih (1979) mengamati bahwa pengobatan dengan asam salisilat penurunan perkembangan penyakit yang
disebabkan oleh mosaic virus in the tobacco cultivar Xanthi-nc. Kessmann et al. (1994) and Schneider et al. (1996)
re- viewed induction of systemic resistance by the applica- tion of salicylic acid. Certain PGPR strains are capable of
producing salicylic acid and are responsible for the induction of ISR in plants (Maurhofer et al., 1994).
Salicylic acid production by P. aeruginosa strain 7NSK2 is essential for induction of resistance to Botrytis cinerea.
Mutants of the same strain lacking salicylic acid production have lost their ability to induce systemic resistance in
bean (De Meyer and Hofte, 1997). Introduc- tion of pch A and pch B gene which encode for the synthesis of
salicylic acid in P. yuorescens strain P3, renders this strain capable of salicylic acid production and signi"cantly
improved its ability to induce systemic resistance in tobacco against TNV. P. yuorescens strain
CHAO naturally produces salicylic acid under condi- tions of iron limitation and also induces ISR in tobacco against
TNV (Maurhofer et al., 1998).
In contrast to these examples, mutants of S. marcescens strain 90-166 lacking salicylic acid production induce the
same level of resistance in cucumber as the wild strain of S. marcescens (salicylic acid producing strain) does in
cucumber and tobacco. In another study, salicylic acid producing strain of S. marcescens 90-166 induce resist- ance
both in wild type tobacco and NahG-tobacco (to- bacco plant transgened with NahG-gene encoding salicylic acid
hydroxylase which converts salicylic acid to catechol) (Press et al., 1997). Similarly, P. yuorescens strains WCS
417r and WCS 358r, which produce salicylic acid, induce resistance in both wild type Arabidopsis and NahG-gene
transformed Arabidopsis plants (Van Wees et al., 1997). This suggests that ISR induced by P. yuor- escens strains
WCS 417r and WCS 358r is independent of salicylic acid production in Arabidopsis. Expression of ISR by P.
yuorescens strain WCS 417r requires ethylene- dependent signaling pathway but not salicylic acid-de- pendent
signaling at the site of application (Knoester et al., 1999).
All these experiments show that di!erent determinants of PGPR are involved in the induction of systemic resist-
ance and ISR by these bacterial determinants varies with iron-limiting conditions, bacterial strains, host plants, and
their cultivars.
8. PGPR formulation and methods of application
An important area of microbiological research with regard to biocontrol is the development of formulations that
would preserve microbial activity for a period long enough to enable delivery of an e!ective product for "eld
application. P. yuorescens can be applied in the form of a bacterial suspension (Mew and Rosales, 1986; Thom-
pson, 1996) and as a powder formulation (Kloepper and Schroth, 1981; Vidhyasekaran et al., 1997a, b). It is desir-
able from the consumer's perspective to formulate and package PGPR in ways similar to chemical pesticides. Mass
multiplication of PGPR in a suitable medium and development of a powder formulation was "rst carried out in 1980.
A dried powder formulation of PGPR is especially important for seed-treatment and soil-applica- tion. The survival
of PGPR in a dried formulation and the e!ectiveness of methylcellulose in a powder formula- tion for coating sugar
beet seed has been well documented (Suslow, 1980). Kloepper and Schroth (1981) developed a talc-based powder
formulation of PGPR for inoculation of potato seed pieces. When the stability and e$cacy of the product was tested
under "eld conditions root colonization was better with the powder formulation than aqueous preparations. In
assessing, the suitability of di!erent carriers for the development of
V. Ramamoorthy et al. / Crop Protection 20 (2001) 1}11 7
stable formulations in talc-based and peat-based formu- lations, the population of bacteria has been stable upto 240
days of storage period (Vidhyasekaran and Muthamilan, 1995). Seed-treatment followed by soil- application of
talc-based powder formulation e!ectively checked chickpea wilt and pigeonpea wilt under "eld conditions and has
increased the yield (Vidhyasekaran and Muthamilan, 1995; Vidhyasekaran et al., 1997b). A peat-based formulation
has also e!ectively controlled the rice sheath blight disease under "eld conditions and increased the yield (Rabindran
and Vidhyasekaran, 1996). Thus PGPR can be formulated and delivered e!ectively to the "eld for systemic
protection of crop plants.
The methods of application of formulated product include seed-treatment (Rosales and Mew, 1997), root- dip
(Maurhofer et al., 1994), sett-treatment in sugarcane (Viswanathan and Samiyappan, 1999a), sucker-treatment in
banana (Raguchander et al., 1997), soil-application (Vidhyasekaran et al., 1997a, b) and foliar application (Mew and
Rosales, 1986; Chatterjee et al., 1996). Combi- nations of di!erent methods of application could be more e!ective in
disease management than a single method of application (Vidhyasekaran et al., 1997a, b; Vidhyasekaran and
Muthamilan, 1999).
9. Durability of ISR
Resistance mechanisms attain their maximum e!ec- tiveness at four to "ve days after the application of an
inducing agent, but the level of persistence of resistance generally decreases over time. These criteria determine the
number of applications of PGPR needed to maintain the resistance level in the crop plants (Dalisay and Kuc, 1995).
In rice, seed-treatment with P. yuorescens strain Pf1 induces resistance which is observed upto 45 days after sowing.
When a foliar spray is given at 45 days after sowing, the resistance is observed at 4 days after appli- cation and
persists for 15 days in rice leaves (Vid- hyasekaran et al., 1997a). Foliar sprays of P. yuorescens formulations should
be given at every 15 days intervals for managing rice foliar diseases. A parallel experiment conducted by Nayar
(1996) indicated that induction of defence mechanisms using P. yuorescens persisted upto 60 days by
seed-treatment, 30 days by root-dipping and 15 days by foliar spray. In cucumber, PGPR-mediated ISR resulted in
protection of cucumber from anthracnose disease for "ve weeks from the time of sowing. But the consistency of ISR
over time varies with PGPR strains (Liu et al., 1995c). In sugarcane, induction of resistance by PGPR persists for 90
days of crop growth (Vis- wanathan, 1999). Generally, the durability of resistance by PGPR di!ers from crop to crop
and also due to di!erent bacterial strains.
10. PGPR-mediated ISR under 5eld conditions
In most of the cases, ISR has been studied mainly in the laboratory and greenhouse. However, some reports
indicate that ISR by PGPR can protect the crop plants under "eld conditions (Kloepper et al., 1993; Wei et al., 1996;
Nandakumar, 1998). In a "eld trial, PGPR strains, viz., P. putida strain 89B-27, S. marcescens strain 90-166 and
Flavomonas oryzihabitans strain INR-5 have caused systemic protection against angular leaf spot and bacter- ial wilt
besides increasing the plant growth (Kloepper et al., 1993). Similarly, application of PGPR strains either as
seed-treatment alone or as seed-treatment plus soil- drenching at the time of transplanting have protected cucumber
plants inoculated with the P. syringae pv. lach- rymans, the angular leaf spot pathogen and reduced the levels of
anthracnose disease in the "eld (Wei et al., 1996). In rice, seed-treatment and root-dipping of rice seedling with
PGPR strain mixtures, viz., P. yuorescens strains Pf1 and PB2 reduced rice sheath blight disease incidence and
improved the grain yield under "eld con- ditions (Nandakumar, 1998). In sugarcane, application of PGPR as
sett-treatment induced systemic resistance against C. falcatum in addition to enhanced sett germ- ination, tillering
and growth of the cane both under controlled conditions as well as "eld conditions. These studies clearly show that
PGPR-mediated ISR and plant growth promotion can operate under "eld conditions.
11. Conclusions
The bene"cial e!ects of PGPR include direct plant growth promotion, biological control and inducing sys- temic
resistance in host plants. Speci"c PGPR strains bring about ISR against multiple pathogens attacking the same crop.
In addition to disease suppression, ap- plication of PGPR also reduces the insect and nematode damage. The broad
spectrum of control using PGPR strains can provide an e!ective, economical and practical way of plant protection.
The endophytic nature of some PGPR make; them suitable for the use in vegetatively propagated crops because of
their capability to colonize and persist in the intercellular space of epidermal cells thereby reducing the need for
further application if the same vegetative parts are used as propagative material. Furthermore, certain PGPR strain
mixtures have showed synergistic action in plant protection and growth promotion, indicating di!erent mechanisms
are involved in disease control. So, selecting such combinations of strains would be bene"cial in crop production.
Stable formulations using di!erent carriers such as peat and talc have been developed for the delivery of the PGPR
stains for "eld level application. Though the research on PGPR-mediated disease resistance originated several
8 V. Ramamoorthy et al. / Crop Protection 20 (2001) 1}11
decades ago, its e!ectiveness has been demonstrated un- der "eld conditions only in the 1990s. It is concluded that
instead of using single strain, it would be more e!ective to apply a mixture of strains showing synergistic action for
broad spectrum activity against multiple pathogens and pests.
References
Alstrom, S., 1991. Induction of disease resistance in common bean susceptible to halo blight bacterial pathogen after seed
bacterization with rhizosphere pseudomonads. J. Gen. Appl. Microbiol. 37, 495}501. Anderson, AS, Guerra, D., 1985. Responses
of bean to root coloniz- ation with Pseudomonas putida in a hydrophonic system. Phytopathology 75, 992}995. Anderson, JF,
Metcalf, RL, 1986. Identi"cation of a volatile attrac- tant for Diabrotica and Acalymma spp. from blossoms of Cucurbita maxima
Duchesne. J. Chem. Ecol. 12, 687}699. Benhamou, N., Belanger, RR, Paulitz, TC, 1996a. Induction of di!er- ential host
responses by Pseudomonas yuorescens in Ri T-DNA- transformed pea roots after challenge with Fusarium oxysporum f. sp. pisi
and Pythium ultimum. Phytopathology 86, 114}178. Benhamou, N., Kloepper, JW, Quadt-Hallmann, A., Tuzun, S., 1996b.
Induction of defence-related ultrastructural modi"cations in pea root tissues inoculated with endophytic bacteria. Plant Physiol.
112, 919}929. Benhamou, N., Kloepper, JW, Tuzun, S., 1998. Induction of resistance against Fusarium wilt of tomato by
combination of chitosan with an endophytic bacterial strain: ultra structure and cytochemistry of the host response. Planta 204,
153}168. Bong, CFJ, Sikorowski, PP, 1991. E!ects of cytoplasmic polyhedro- sis virus and bacterial contamination on growth
and development of the corn earworm, Helicoverpa zea. J. Invertebr. Pathol. 57, 406}412. Borowitz, JJ, Stankie-Dicz, M.,
Lewicka, T., Zukowska, Z., 1992. Inhibition of fungal cellulase, pectinase and xylanase activity of plant growth promoting
#uorescent pseudomonads. Bull. OILB/SROP 15, 103}106. Brooks, DS, Gonzalez, CF, Apple, DN, Filer, TH, 1994. Evaluation
of endophytic bacteria as potential biological control agents for oak wilt. Biol. Control 4, 373}381. Cameron, RK, Dixon, R.,
Lamb, C., 1994. Biologically induced sys- temic acquired resistance in Arabidopsis thaliana. Plant J. 5, 715}725. Chatterjee, A.,
Valasubramanian, V., Vachhani, WL, Gnana- manickam, SS, Chatterjee, AK, 1996. Isolation of ant mutants of Pseudomonas
yuorescens strain Pf 7-14 altered in antibiotic produc- tion, cloning of ant> DNA and evaluation of the role of antibiotic
production in the control of blast and sheath blight of rice. Biol. Control 7, 185}195. Chen, C., Bauske, EM, Musson, G.,
Rodriguez-Kabana, R., Kloepper, JW, 1995. Biological control of Fusarium wilt on cotton by use of endophytic bacteria. Biol.
Control 5, 83}91. Chester, K., 1933. The problem of acquired physiological immunity in
plants. Kuart. Rev. Biol. 8, 129}151. Dalisay, RF, Kuc, JA, 1995. Persistence of induced resistance and enhanced peroxidase
and chitinase activities in cucumber plants. Physiol. Mol. Tanaman Pathol. 47, 315}327. Daly, JM, 1972. The use of
near-isogenic lines in biochemical studies of the resistance of wheat to stem rust. Phytopathology 62, 392}400. De Meyer, G.,
Hofte, M., 1997. Salicylic acid produced by the rhizobac- terium Pseudomonas aeruginosa 7NSK2 induces resistance to leaf
infection by Botrytis cinerea on bean. Phytopathology 87, 588}593.
Defago, G., Berling, CH, Burger, U., Hass, D., Kahr, G., Keel, C., Voisard,C., Wirthner, P., Wuthrich, B., 1990. Suppression of
black root rot of tobacco and other root diseases by strains of Pseudomonas yuorescens: potential applications and mechanisms.
In: Hornby, D. (Ed.), Biological Control of Soilborne Plant Pathogens. CAB International, Wellingford, Oxon, UK, pp. 93}108.
Du!y, BK, Defago, G., 1997. Zinc improves biocontrol of Fusarium crown and root rot of tomato by Pseudomonas yuorescens
and represses the production of pathogen metabolites inhibitory to bacterial antibiotic biosynthesis. Phyotpathology 87,
1250}1257. Du!y, BK, Weller, DM, 1995. Use of Gaeumannomyces graminis var. graminis alone and in combination with
#uorescent Pseudomonas spp. to suppress take-all of wheat. Tanaman Dis. 79, 907}911. Elad, Y., Baker, R., 1985. The role of
competition for iron and carbon in suppression of chlamydospore germination of Fusarium oxysporum. Phytopathology 75,
190}195. Elad, Y., Chet, I., 1987. Possible role of competition for nutrition in biocontrol of Pythium damping-o! by bacteria.
Phytopathology 77, 190}195. Frindlender, M., Inbar, J., Chet, I., 1993. Biological control of soil- borne plant pathogens by a
-1,3-glucanase producing Pseudomonas cepacia. Biol tanah. Biochem. 25, 1211}1221. Gorlach, J., Volrath, S., Knauf-Beiter, G.,
Hengy, G., Beckhove, U., Kogel, K., Oostendorp, M., Staub, T., Ward, E., Kessmann, H., Ryals, J., 1996. Benzothiadiazole, a
novel class of inducers of systemic acquired resistance, activates gene expression and disease resistance in wheat. Plant cell 8,
629}643. Gras, NA, Doke, N., Kuc, J., 1979. Suppression of the hypersensitive reaction in potato tubers by mycelial components
from Phytoph- thora infestans. Physiol. Tanaman Pathol. 15, 117}126. Hallmann, J., Quadt-Hallmann, A., Maha!ee, WF,
Kloepper, JW, 1997. Bacterial endophytes in agricultural crops. Bisa. J. Microbiol. 43, 895}914. Hammerschmidt, R., Kuc, J.,
1995. Induced Resistance to Disease in Plants. Kluwer Academic Publishers, DordrechtL, The Nether- lands, p. 182. Heath, MC,
1982. The absence of active defence mechanisms in compatible host-pathogen interactions. In: Wood, RKS (Ed.), Active
Defence Mechanisms in Plants. Plenum Press, New York, pp. 143}156. Ho%and, E., Bakker, PAHM, Van Loon, LC, 1997.
Multiple disease protection by rhizobacteria that induce systemic resistance-reply. Phytopathology 87, 138. Ho%and, E.,
Hakulinem, J., Van Pelt, JA, 1996. Comparison of systemic resistance induced by avirulent and nonpathogenic Pseudomonas
species. Phytopathology 86, 757}762. Ho%and, E., Pieterse, CMJ, Van Pelt, JA, 1995. Induced systemic resistance in radish is
not associated with accumulation of pathogenesis-related proteins. Physiol. Mol. Tanaman Pathol. 46, 309}320. Hurbert, JJ,
Helton, AW, 1967. A translocated resistance phenom- enon in Prunus domestica induced by initial infection with Cytospora
cineta. Phytopathology 57, 1094}1098. Kado, CI, 1992. Plant pathogenic bacteria. In: Balows, A., Truper, HG, Dworkin, M.,
Harder, W., Schleifer, KH (Eds.), The Prokaryotes. Springer, New York, pp. 660}662. Kessmann, H., Staub, T., Hofmann, C.,
Maetzke, T., Herzog, J., 1994. Induction of systemic acquired disease resistance in plants by chem- icals. Annu. Rev.
Phytopathol. 32, 439}459. Kloepper, JW, Schroth, MN, 1981. Development of a powder formu- lation of rhizobacteria for
inoculation of potato seed pieces. Phytopathology 71, 590}592. Kloepper, JW, Schroth, MN, Miller, TD, 1980. E!ects of rhizo-
sphere colonization by plant growth promoting rhizobacteria on potato plant development and yield. Phytopathology 70,
1078}1082.
V. Ramamoorthy et al. / Crop Protection 20 (2001) 1}11 9
Kloepper, JW, Tuzun, S., Liu, L., Wei, G., 1993. Plant growth-promo- ting rhizobacteria as inducers of systemic disease
resistance. In: Lumsden, RD, Waughn, JL (Eds.), Pest Management: Biolo- gically Based Technologies. American Chemical
Society Books, Washington, DC, pp. 156}165. Kloepper, JW, Tuzun, S., Zehnder, GW, Wei, G., 1997. Multiple disease
protection by rhizobacteria that induce systemic resistance- Historical precedence. Phytopathology 87, 136}137. Knoester, M.,
Pieterse, CMJ, Bol, JF, Van Loon, LC, 1999. Sys- temic resistance in Arabidopsis induced by rhizobacteria requires ethylene
dependent signaling at the site of application. Mol. Plant Microbe Interact. 12, 720}727. Leeman, M., Van Pelt, JA, Den Ouden,
FM, Heinsbroek, M., Bakker, PAHM, Schippers, B., 1995. Induction of systemic resistance against Fusarium wilt of radish by
lipopolysaccharides of Pseudomonas yuorescens. Phytopathology 85, 1021}1027. Leeman, M., Van Pelt, JA, Den Ouden, FM,
Heinsbroek, M., Bakker, PAHM, Schippers, B., 1996. Iron availability a!ects induction of systemic resistance to Fusarium wilt of
radish by Pseudomonas yuorescens. Phytopathology 86, 149}155. Lemanceau, P., Bakker, PAHM, Dekogel, WJ, Alabouvette,
C., Schippers, B., 1992. E!ect of pseudobactin 358 produced by Pseudomonas putida WSC358 on suppression of Fusarium wilt
of carnations by non pathogenic Fusarium oxysporum. Appl. Mengepung. Microbiol. 58, 2978}2980. Lewis, PA, Lampman, RL,
Metcalf, RL, 1990. Kairomonal attrac- tants for Acalymma vittatum (Coleoptera: Chrysomelidae). Mengepung. Entomol. 19,
8}14. Lim, H., Kim, Y., Kim, S., 1991. Pseudomonas stutzeri YLP-1 genetic transformation and antifungal mechanism against
Fusarium solani, an agent of plant root rot. Appl. Mengepung. Microbiol. 57, 510}516. Liu, L., Kloepper, JW, Tuzun, S., 1993a.
Induction of systemic resist- ance against cucumber bacterial angular leaf spot caused by Pseudomonas syringae pv. lachrymans
with two plant growth promo- ting rhizobacteria. Phytopathology 82, 1340 (Abstr.). Liu, L., Kloepper, JW, Tuzun, S., 1993b.
Induction of systemic resist- ance to Fusarium oxysporum by PGPR strains. Proceedings of the sixth International Congress of
Plant Pathology, Vol. 24 (Abstr.). Liu, L., Kloepper, JW, Tuzun, S., 1995a. Induction of systemic resist- ance in cucumber
against Fusarium wilt by plant growth promoting rhizobacteria. Phytopathology 85, 695}698. Liu, L., Kloepper, JW, Tuzun, S.,
1995b. Induction of systemic resist- ance in cucumber against bacterial leaf spot by plant growth pro- moting rhizhobacteria.
Phytopathology 85, 843}847. Liu, L., Kloepper, JW, Tuzun, S., 1995c. Induction of systemic resist- ance in cucumber by plant
growth promoting rhizobacteria: dura- tion of protection and e!ects of host resistance on protection and root-colonization.
Phytopathology 95, 1064}1068. Maurhofer, M., Hase, C., Meuwly, P., Metraux, JP, Defago, G., 1994. Induction of systemic
resistance of tobacco to tobacco necrosis virus by the root-colonizing Pseudomonas yuorescens strain CHAO: in#uence of the
gacA gene and of pyoverdine production. Phytopathology 84, 139}146. Maurhofer, M., Reimmann, C., Sacherer, SP, Heeb, S.,
Haas, D., Defago, G., 1998. Salicylic acid biosynthetic genes expressed in Pseudomonas yuorescens strain P3 improve the
induction of sys- temic resistance in tobacco against tobacco necrosis virus. Phytopathology 88, 678}684. Mew, TW, Rosales,
AM, 1986. Bacterization of rice plants for control of sheath blight caused by Rhizoctonia solani. Phytopathology 76, 1260}1264.
M'Piga, P., Belanger, RR, Paulitz, TC, Benhamou, N., 1997. In- creased resistance to Fusarium oxysporum f. sp.
radicis-lycopersici in tomato plants treated with the endophytic bacterium Pseudomonas yuorescens strain 63-28. Physiol. Mol.
Tanaman Pathol. 50, 301}320.
Nandakumar, R., 1998. Induction of systemic resistance in rice with #uorescent pseudomonads for the management of sheath
blight disease. M.Sc. (Agric.). Thesis, TNAU, Coimbatore, India, p. 105. Nayar, K., 1996. Development and evaluation of a
biopesticide formu- lation for control of foliar disease of rice. Ph.D. Thesis, TNAU, Coimbatore, India, p. 223. Oostendorp, M.,
Sikora, RA, 1989. seed-treatment with antagonistic rhizobacteria for the suppression of Heterodera schachtii early root infection
of sugar beet. Rev. Nematol. 12, 77}83. Oostendorp, M., Sikora, RA, 1990. In vitro interrelationship between rhizosphere
bacteria and Heterodera schachtii. Rev. Nematol. 13 (3), 269}274. Pierson, LS, Thomashow, LS, 1992. Cloning and heterologous
ex- pression of the phenazine biosynthetic locus from Pseudomonas aureofaciens. Mol. Plant-Microbe Interact. 5, 330}339.
Pierson, EA, Weller, DM, 1994. Use of mixtures of #uorescent pseudomonads to suppress take-all and improve the growth of
wheat. Phytopathology 84, 940}947. Pieterse, CMJ, Van Wees, SCM, Ho%and, E., Van Pelt, JA, Van Loon, LC, 1996. Systemic
resistance in Arabidopsis induced by biocontrol bacteria is independent of salicylic acid accumula- tion and pathogenesis-related
gene expression. Plant Cell 8, 1225}1237. Pleban, S., Ingel, F., Chet, I., 1995. Control of Rhizoctonia solani and Sclerotium
rolfsii in the greenhouse using endophytic Bacillus spp. Eur. J. Plant Pathol. 101, 665}672. Potgieter, H., Alexander, M., 1996.
Susceptibility and resistance of
several fungi to microbial lysis. J. Bacteriol. 91, 1526}1532. Press, CM, Wilson, M., Tuzun, S., Kloepper, JW, 1997. Salicylic
acid produced by Serratia marcescens 90-166 is not the primary determi- nant of induced systemic resistance in cucumber or
tobacco. Mol. Plant-Microbe Interact. 10, 761}768. Qingwen, Z., Ping, L., Gang, W., Qingnian, C., 1998. On the biochemi- cal
mechanism of induced resistance of cotton to cotton bollworm by cutting o! young seedling at plumular axis. Acta
Phytophylacica Sinica 25, 209}212. Rabindran, R., Vidhyasekaran, P., 1996. Development of a formulation of Pseudomonas
yuorescens PfALR2 for management of rice sheath blight. Crop Prot. 15, 715}721. Raguchander, T., Jeyashree, K., Samiyappan,
R., 1997. Management of Fusarium wilt of banana using antagonistic microorganisms. J. Biol. Control 11, 101}105.
Ramamoorthy, V., Raguchander, T., Samiyappan, R., 1999. Isolation, characterization and screening #uorescent pseudomonads
for managing damping-o! disease of major vegetable crops. In Sympo- sium on Plant Disease Management for Sustainable
Agriculture. Indian Phytopathological Society, Southern Zone held at CPCRI Kayankulam, Kerala, India, p. 26. Ramamoorthy,
V., Samiyappan, R., 1999. Inducing systemic resis- tance by PGPR in crop plants. In XI Southern Regional Conference on
Microbial Inoculants, Guntur, India February 19th}20th. (Abstr.). Raupach, GS, Kloepper, JW, 1998. Mixtures of plant growth
promo- ting rhizobacteria enhance biological control of multiple cucumber pathogens. Phytopathology 88, 1158}1164. Raupach,
GS, Liu, L., Murphy, JF, Tuzun, S., Kloepper, JW, 1996. Induced systemic resistance in cucumber and tomato against cu-
cumber mosaic cucumovirus using plant growth promoting rhi- zobateria (PGPR). Tanaman Dis. 80, 891}894. Rosales, AM,
Mew, TW, 1997. Suppression of Fusarium moniliforme
in rice by associated antagonistic bacteria. Tanaman Dis. 81, 49}52. Ross, AF, 1961. Systemic acquired resistance by localized
virus infec-
tion in plants. Virology 14, 340}358. Santhi, A., Sivakumar, V., 1995. Biocontrol potential of Pseudomonas yuorescens
(Migula) against root-knot nematode, Meloidogyne in- cognita (Kofoid and White, 1919) Chitwood, 1949 on tomato. J. Biol.
Control 9, 113}115.
10 V. Ramamoorthy et al. / Crop Protection 20 (2001) 1}11
Schisler, DA, Slininger, PJ, Bothast, RJ, 1997. E!ects of antagonist cell concentration and two-strain mixtures on biological
control of Fusarium dry rot of potatoes. Phytopathology 87, 177}183. Schneider, M., Schweizer, P., Meuwly, P., Metraux, JP,
1996. Systemic
acquired resistance in plants. Int. J. Cytol. 168, 303}340. Sikora, RA, 1988. Interrelationship between plant health promoting
rhizobacteria, plant parasitic nematodes and soil microorganisms. Med. Fac. Landbouww. Rijksuniv. Gent. 53/2b, 867}878.
Sikora, RA, 1992. Management of the antagonistic potential in agri- cultural ecosystems for the biological control of plant
parasitic nematodes. Annu. Rev. Phytopathol. 30, 245}270. Sikora, RA, Ho!mann-Hergarten, S., 1992. Importance of plant
health-promoting rhizobacteria for the control of soil-borne fungal diseases and plant parasitic nematodes. Arab. J. Plant Prot. 10,
53}58. Singh, PP, Shin, YC, Park, CS, Chung, YR, 1999. Biological control of Fusarium wilt of cucumber by chitinolytic
bacteria. Phytopathol- ogy 89, 92}99. Spiegel, Y., Cohn, E., Galper, S., Sharon, E., Chet, I., 1991. Evaluation of a newly isolated
bacterium, Pseudomonas chitinolytica sp. nov., for controlling the root-knot nematode Meloidogyne javanica. Biocon- trol Sci.
Technol. 1, 115}125. Sticher, L., Mauch-Mani, B., Metraux, JP, 1997. Systemic acquired
resistance. Annu. Rev. Phytopathol. 35, 235}270. Stock, CA, Mcloughlin, TJ, Klein, JA, Adang, M., 1990. Expression of a
Bacillus thuringiensis crystal protein gene in Pseudomonas cepacia 526. Can. J. Microbiol. 36, 879}884. Sung, KC, Chung, YR,
1997. Enhanced suppression of rice sheath blight using combination of bacteria which produce chitinases or antibiotics. In:
Ogoshi, A., Kobayashim, K., Homma, Y., Kodama, F., Kondo, N., Akino, S. (Eds.), Plant Growth-Promoting Rhi-
zobacteria-Present Status and Future Prospects. Proceedings of International Workshop on Plant Growth Promoting Rhizobac-
teria. 4th. Nakanishi Printing, Sapporo, Japan. Suslow, TV, 1980. Growth and yield enhancement of sugar beet by pelleting with
speci"c Pseudomonas spp. Phytopathol. News 12, 40 (Abstr.). Swarnakumari, N., 1996. E!ect of chitin amendments and
Pseudomonas yuorescens (Migula) on rice-root nematode, Hirschmanniella oryzae (Van Breda de hann, 1902) Luc and Goodey,
1963 in rice cv. ADT 38 (Oryza sativa L.). M.Sc. (Agric.) Thesis, TNAU, Coimbatore, India, p. 99. Swarnakumari, N.,
Lakshmanan, PL, 1999. E!ect of organic amend- ments and Pseudomonas yuorescens on rice-root nematode, Hir- schmanniella
oryzae. International Seminar on Integrated Pest Management. held at Hyderabad, India, p. 101. Swarnakumari, N., Lakshmanan,
PL, Samiyappan, R., 1999. Screening of di!erent isolates of Pseudomonas yuorescens against rice-root nematode,
Hirschmanniella oryzae. International Seminar on Integrated Pest Management. held at Hyderabad, India, p. 102. Thompson, DC,
1996. Evaluation of bacterial antagonist for reduction of summer patch symptoms in Kentucky blue grass. Menanam. Dis. 80,
856}862. Tuzun, S., Kuc, J., 1991. Plant immunization: an alternative to pestici- des for control of plant diseases in green house
and "eld. In: Bay-Peterson, J. (Ed.), The Biological Control of Plant Diseases. Food and Fertilizer Technology Centre, Taiwan,
pp. 30}40. Van Loon, LC, 1997. Induced resistance in plants and the role of pathogenesis related proteins. Eur. J. Plant Pathol.
103, 753}765. Van Loon, LC, Bakker, PAHM, Pieterse, CMJ, 1998. Systemic resistance induced by rhizosphere bacteria. Annu.
Rev. Phytopathol. 36, 453}483. Van Peer, R., Niemann, GJ, Schippers, B., 1991. Induced resistance and phytoalexin
accumulation in biological control of Fusarium wilt of carnation by Pseudomonas sp strain WCS 417r. Phytopathology 81,
728}734.
Van Peer, R., Schippers, B., 1992. Lipopolysaccharides of plant growth promoting Pseudomonas spp. strain WCS417r induce
resistance in carnation to Fusarium wilt. Neth. J. Plant Pathol. 98, 129}139. Van Wees, SCM, Pieterse, CMJ, Trijssenaar, A.,
Van'T westende, Y., Hartog, F., Van Loon, LC, 1997. Di!erential induction of systemic resistance in Arabidopsis by biocontrol
bacteria. Mol. Plant- Microbe Interact. 10, 716}724. Velazhahan, R., Samiyappan, R., Vidhyasekaran, P., 1999. Relationship
between antagonistic activities of Pseudomonas yuorescens isolates against Rhizoctonia solani and their production of lytic
enzyme. J. Plant Dis. Prot. 106, 244}250. Vidhyasekaran, P., Muthamilan, M., 1995. Development of formula- tions of
Pseudomonas yuorescens for control of chickpea wilt. Tanaman Dis. 79, 782}786. Vidhyasekaran, P., Muthamilan, M., 1999.
Evaluation of powder for- mulation of Pseudomonas yuorescens Pf1 for control of rice sheath blight. Biocontrol Sci. Technol. 9,
67}74. Vidhyasekaran, P., Rabindran, R., Muthamilan, M., Nayar, K., Rajap- pan, K., Subramanian, N., Vasumathi, K., 1997a.
Development of powder formulation of Pseudomonas yuorescens for control of rice blast. Tanaman Pathol. 46, 291}297.
Vidhyasekaran, P., Sethuraman, K., Rajappan, K., Vasumathi, K., 1997b. Powder formulations of Pseudomonas yuorescens to
control pigeon peawilt. Biol. Kontrol. 8, 166}171. Viswanathan, R., 1999. Induction of systemic resistance against red rot disease
in sugarcane by plant growth promoting rhizobacteria. Ph.D. Thesis, TNAU, Coimbatore, India, 175 p.
V. Ramamoorthy et al. / Crop Protection 20 (2001) 1}11 11
Viswanathan, R., Samiyappan, R., 1999a. Induction of systemic resist- ance by plant growth promoting rhizobacteria against red
rot disease caused by Collectotrichum falcatum went in sugarcane. Proceedings of Sugar Technology Association of India, Vol.
61, pp. 24}39. Viswanathan, R., Samiyappan, R., 1999b. Identi"cation of antifungal
chitinase from sugarcane. ICAR News 5, 1}2. Wei, G., Kloepper, JW, Tuzun, S., 1991. Induction of systemic resist- ance of
cucumber to Colletotrichum orbiculare by select strains of plant growth promoting rhizobacteria. Phytopathology 81, 1508}1512.
Wei, L., Kloepper, JW, Tuzun, S., 1996. Induced systemic resistance to cucumber diseases and increased plant growth by plant
growth promoting rhizobacteria under "eld conditions. Phytopathology 86, 221}224. White, RF, 1979. Acetyl salicylic acid
(aspirin) induces resistance in
tobacco. Virology 99, 410}412. Wyss, U., 1989. Video assessment of root cell responses to Dorylaimid and Tylenchid
nematodes. In: Veech, JA, Dickson, DW (Eds.), Vistas on Nematology. Society of Nematologists, Inc., Hyattsville, Maryland,
pp. 211}220. Zdor, RE, Anderson, AJ, 1992. In#uence of root colonizing bacteria
on the defence responses in bean. Plant Soil 140, 99}107. Zehnder, G., Kloepper, J., Yao, C., Wei, G., 1997. Induction of
systemic resistance in cucumber against cucumber beetles (Coleoptera: Chrysomelidae) by plant growth promoting rhizobacteria.
J. Econ. Entomol. 90, 391}396.