Diterjemahkan dari bahasa Inggris ke bahasa Indonesia - www.onlinedoctranslator.

com

ZOOLOGIA 32(5): 360–370, Oktober 2015 http://

dx.doi.org/10.1590/S1984-46702015000500005

Evolusi morfologi eritrosit pada amfibi (Amphibia: Anura)

Jie Wei1, Yan-Yan Li1, Li Wei2, Guo-Hua Ding2, Xiao-Li Fan2 & Zhi-Hua Lin2,*

1Sekolah Ilmu Kehidupan dan Lingkungan, Universitas Normal Hangzhou, Hangzhou, Zhejiang, 310036, Cina
2Institut Ekologi dan Sumber Daya Biologi, Sekolah Tinggi Ekologi, Universitas Lishui, Lishui, Zhejiang 323000, Cina.
*
Penulis yang sesuai. Email: zhlin1015@126.com

ABSTRAK. Kami membandingkan morfologi eritrosit lima anuran, dua spesies katak –Bufo gargarizan(Penyanyi, 1842)
dan Duttaphrynus melanostictus (Schneider, 1799) dan tiga spesies katak – Fejervarya limnocharis(Gravenhorst, 1829),
Mikrohila hiasan (Duméril & Bibron, 1841), dan Rana zhenhaiensis (Ye, Fei & Matsui, 1995). Kami kemudian
merekonstruksi keadaan leluhur ukuran eritrosit (ES) dan ukuran nuklir (NS) pada amfibi berdasarkan pohon molekuler.
Sembilan ciri morfologi eritrosit semuanya berbeda nyata di antara kelima spesies. Hasil analisis komponen utama
menunjukkan bahwa komponen pertama (49,1% varians dijelaskan) memiliki muatan positif yang tinggi untuk panjang
eritrosit, panjang inti, NS dan rasio panjang eritrosit/lebar eritrosit; sumbu kedua (28,5% dari varians dijelaskan)
terutama mewakili lebar eritrosit dan ES. Analisis kuadrat terkecil filogenetik menunjukkan bahwa hubungan antara NS
dan ES tidak dipengaruhi oleh hubungan filogenetik meskipun ada hubungan linier yang signifikan antara kedua variabel
tersebut. Hasil ini menunjukkan bahwa (1) sembilan ciri morfologi eritrosit pada lima spesies anuran bersifat spesifik
spesies; (2) pada amfibi, eritrosit yang lebih besar umumnya memiliki inti yang lebih besar.

KATA KUNCI. Amfibi; rekonstruksi negara leluhur; ukuran eritrosit; perbandingan morfologis; ukuran inti.

Amfibi telah mengembangkan serangkaian struktur dan
mekanisme adaptif untuk mengatasi perubahan lingkungan yang
dihasilkan dari sejarah kehidupan mereka, yang melibatkan
transisi dari air ke darat (FOKSON 1964, WOJTASZEK & ADAMOWICZ 2003).
Salah satu adaptasi ini adalah eritrosit yang luar biasa besar,
dibandingkan dengan vertebrata lainnya (WOJTASZEK & ADAMOWICZ
2003). Sebagian besar studi hematologi sebelumnya pada amfibi
menghitung sel darah (ARSERIM & MERMER 2008, BARAQUET dkk. 2013, D
NMEZ dkk. 2009) dan mengukur dimensinya (DSEBAGAI & MAHAPATRA
2012, MA dkk. 2003, MAHAPATRA dkk. 2012). Baik intrinsik (misalnya,
spesies, jenis kelamin, usia dan keadaan fisiologis, ATADEMO dkk.
2014, HOTA dkk. 2013, LAJMANOVICHA dkk. 2014) dan faktor ekstrinsik
(misalnya, suhu dan habitat, LOPEZ-HAILIVERA dkk. 2003) dapat
mempengaruhi parameter darah (misalnya, volume darah, nilai
hematokrit, kerapuhan dan nilai pH; lihat ROUF 1969). Misalnya,
jumlah eritrosit berbeda tidak hanya di antara individu dalam
populasi dan antarspesies, tetapi juga dengan massa tubuh, usia
dan jenis kelamin individu (ARIKAN dkk. 2003, BANERJEE 1988, CHOUBEY
dkk. 1986, DSEBAGAI & MAHAPATRA 2014), kondisi habitat (ROMANOVA
& EGORIKHINA 2006), dan musim (SAMANTARAY 1985, WOJTASZEK dkk. 1997).
Oleh karena itu, menyelidiki parameter darah pada amfibi dapat
memfasilitasi evaluasi tingkat fisiologis dan kesehatan populasi.
Ini pada gilirannya dapat digunakan sebagai bio-indikator kondisi
lingkungan, karena parameter ini menunjukkan variabilitas yang
signifikan ketika individu menghuni lingkungan yang tidak stabil
(BARNI dkk. 2007, DICKINSON dkk. 2002).
Terlepas dari kenyataan bahwa profil hematologis telah
dilaporkan untuk banyak amfibi, rekonstruksi sejarah evolusi ciri-
ciri eritrosit amfibi jarang terjadi. Di sini, kami membandingkan
morfologi eritrosit lima spesies anuran sympatric, termasuk dua
kodok –Bufo gargarizan(Penyanyi, 1842), Duttaphrynus
melanostictus (Schneider, 1799) – dan tiga katak – Fejervarya
limnocharis (Gravenhorst, 1829),Mikrohila hiasan (Duméril &
Bibron, 1841), dan Rana zhenhaiensis (Ye, Fei & Matsui, 1995) –,
sampel dari populasi alami di Lishui, Provinsi Zhejiang, Cina. Hasil
ini digabungkan dengan laporan yang baru-baru ini diterbitkan
tentang sifat eritrosit (ukuran eritrosit dan ukuran nukleus) dari
tiga Ordo (Gymnophiona, Caudata dan Anura) dari Amphibia
untuk memungkinkan rekonstruksi keadaan leluhur dan untuk
memeriksa hubungan filogenetiknya.
BAHAN DAN METODE
Dari Juni hingga Agustus 2013, kami menangkap 10 orang
dewasa dari masing-masing spesies berikut, B. gargarizan, D.
melanostiktus, F. limnocharis, M. hiasan dan R.zhenhaiensis, dari
bidang Lishui, Provinsi Zhejiang, Cina (28°27'LU, 119°53'E).
Panjang lubang moncong (SVL) mereka masing-masing adalah
57,5 ± 4,6, 52,5 ± 2,4, 39,2 ± 2,1, 28,6 ± 0,6 dan 41,4 ± 1,9 mm.
Semua individu diangkut ke Laboratorium Herpetologi Universitas
Lishui (HLLSU), di mana mereka diidentifikasi dan digunakan untuk

2015 | Sociedade Brasileira de Zoologia | www.sbzoologia.org.br | www.scielo.br/zool

Semua konten jurnal, kecuali jika diidentifikasi, dilisensikan di bawah tipe atribusi Creative Commons BY.
Evolusi morfologi eritrosit pada amfibi
persiapan apusan darah. Voucher dariB. gargarizan berada di
bawah nomor aksesi HLLSU-2013071001 hingga
HLLSU-2013071010; D. melanostiktus dari HLLSU-2013072001
hingga HLLSU-2013072010; F. limnocharis dari HLLSU-2013073001
ke HLLSU-2013073010; M. hiasan dari HLLSU-2013074001 ke
HLLSU-2013074010; danR.zhenhaiensis dari HLLSU-2013075001 ke
HLLSU-2013075010.
Menurut metode SALAMAT dkk. (2013), apusan darah
diperoleh dengan menusuk jantung masing-masing individu.
Apusan darah dikeringkan di udara, difiksasi dalam metanol dan
diwarnai dengan Giemsa 10% (diencerkan 1:10 dalam PBS, pH =
6,8) selama 15 menit dan dicuci dalam air keran yang mengalir
selama 2 menit. Foto 100 eritrosit diambil secara acak
menggunakan kamera yang terpasang pada mikroskop. Karakter
morfologi eritrosit, meliputi panjang eritrosit (EL) dan lebar (EW),
panjang inti (NL) dan lebar inti (NW), diukur menggunakan
perangkat lunak ImageJ 1.43. Selanjutnya, ukuran eritrosit (ES) dan
ukuran inti (NS) dihitung sebagai ES = [(NL × NW × )/4, m2] dan NS
= [(NL × NW × )/4, m2], masing-masing. Bentuk eritrosit dan inti
dibandingkan dengan rasio EL/EW dan NL/NW dan rasio
nukleositoplasma dengan rasio NS/ES (SALAMAT dkk. 2013, SEVINÇ dkk.
2004).
Sebelum statistik, semua variabel diuji normalitas dan
homogenitas. Kami menggunakan regresi linier, ANOVA satu arah,
analisis komponen utama dan Tukey'spasca hoc perbandingan
untuk menganalisis data. Sepanjang makalah ini, nilai disajikan
sebagai mean ± SE, dan tingkat signifikansi ditetapkan pada - =
0,05. Semua analisis statistik dilakukan dengan perangkat lunak
Statistica (versi 6.0 untuk PC, Tulsa, OK, USA).
Pengujian rinci sebelumnya dilakukan dengan
menggunakan topologi termasuk semua spesies amfibi yang
dikumpulkan dari Gymnophiona, Caudata dan Anura. Topologi
spesies ini didasarkan pada korelasi filogenetik proksimat yang
dikumpulkan dari PYRON & WIENS (2011). Kami menggambar pohon
dan merekonstruksi sejarah evolusi ES dan NS amfibi oleh negara
leluhur kekikiran dalam program Mesquite 2.75 (MTAMBAHAN
& MTAMBAHAN 2011). Karena panjang cabang tidak memiliki waktu
divergensi dan jarak genetik dan metrik lainnya yang sebanding
dengan varians yang diharapkan untuk evolusi setiap sifat yang
dianalisis tidak tersedia, kami secara sewenang-wenang
menetapkan panjang cabang awal ke 1, yang sesuai untuk model
evolusi spesiasi (MARTIN & GARLANDIA 1991).
Kami menggunakan regresi kuadrat terkecil biasa (OLS) dan
kuadrat terkecil filogenetik (PGLS) untuk memperkirakan
kemiringan untuk semua analisis konvensional. Kedua analisis ini
diimplementasikan di R 2.15.3 (R Development Core Team 2013),
menggunakan RMS (HARRELL 2012) dan Caper (ORM dkk. 2012) paket.
Kami menggunakan regresi PGLS untuk menguji hubungan antara
NS dan ES pada amfibi. Analisis PGLS menggabungkan informasi
filogenetik ke dalam model linier umum. Mereka menawarkan
metode yang kuat untuk menganalisis data berkelanjutan, dan
telah diterapkan untuk memperkirakan model evolusi dan
hubungan di antara sifat-sifat yang menarik.
361
(BARROS dkk. 2011, WARNE & CHARNOV 2008). Dalam PGLS, kekuatan dan
jenis sinyal filogenetik dalam matriks data dapat diperhitungkan
dengan menyesuaikan transformasi panjang cabang, yang
menunjukkan tingkat korelasi filogenetik dalam data. Dalam
penelitian ini, kami menggunakan - dari pendekatan kemungkinan
maksimum untuk mengevaluasi efek filogenetik (- = 0
menunjukkan tidak ada efek filogenetik, dan - = l menunjukkan
efek filogenetik terkuat yang setara dengan yang diharapkan di
bawah model gerak Brown). Kami menggunakan Akaike
Information Criterion (AIC) untuk memperkirakan kelebihan dan
kekurangan model yang diuji. Model terbaik memiliki AIC
terendah. Model dengan t yang lebih baik dapat ditentukan
dengan uji rasio kemungkinan maksimum di mana dua kali
perbedaan dalam log natural dari kemungkinan maksimum (LnL)
model OLS dan PGLS akan didistribusikan kira-kira sebagai2
dengan derajat kebebasan sama dengan selisih jumlah parameter
yang diestimasi pada kedua model (WARNE & CHARNOV 2008).
HASIL
Ciri morfologi eritrosit
Eritrosit kelima spesies anuran berbentuk oval, dan sifat
morfologinya dapat dilihat pada Tabel 1. Hasil One-way ANOVA
menunjukkan bahwa sembilan variabel morfologi eritrosit
semuanya berbeda nyata di antara kelima spesies (Tabel 1). Kami
menemukan bahwa (1) nilai rata-rata EL dan rasio EL/EW dan NL/
NW terbesar diD. melanostiktusdan terkecil di F. limnocharis, nilai
rata-rata EW lebih besar pada B. gargarizan dibandingkan spesies
lain, nilai rata-rata ES lebih besar pada B. gargarizan dan D.
melanostiktus daripada di spesies lain; (2) nilai rata-rata NL dan NS
paling besar dalam
D. melanostiktus dan terkecil di F. limnocharis dan M. hiasan, nilai
rata-rata NW terbesar di B. gargarizan dan terkecil di M. hiasan; (3)
nilai rata-rata rasio nukleo-sitoplasma terbesar diD. melanostiktus
dan R.zhenhaiensis dan terkecil di M. hiasan (Tabel 1). Koefisien
variabel berbeda nyata pada NW (F = 4,59, p <0,01, Gambar 1),
tetapi tidak pada ciri morfologi eritrosit
4, 45
lainnya di antara kelima
spesies (semua p > 0,05). Koefisien variabel NW secara signifikan
lebih besar diD. melanostiktus dan R.zhenhaiensis daripada di
B. gargarizan, dengan F. limnocharis dan M. hiasan di antara (Gbr.
1).
Analisis komponen utama menyelesaikan dua komponen
(nilai eigen 1) dari sembilan variabel morfologi eritrosit, terhitung
77,6% dari variasi data asli (Tabel 2). Komponen pertama (49,1%
varians dijelaskan) memiliki muatan positif yang tinggi untuk EL,
NL, NS dan rasio EL/EW. Sumbu kedua (28,5% varians dijelaskan)
terutama mewakili EW dan ES. Morfologi eritrosit berbeda nyata di
antara kelima spesies anuran dalam skornya pada sumbu pertama
(F = 45,95, p < 0,0001; BGB, DMª, FLC, MOC, RZB, uji Tukey; a > b > c)
dan sumbu kedua
4, 45
(F = 7,38, p < 0,001; BGª, DMB, FLB, MOB, RZB, uji
Tukey; a > b) (Gbr. 2). 4, 45
ZOOLOGIA 32(5): 360–370, Oktober 2015
362 J.Wei dkk.

Tabel 1. Statistik deskriptif, dinyatakan sebagai mean ± SE dan kisaran, untuk sifat morfologi eritrosit pada lima spesies anuran di Lishui, Cina, dan
hasil ANOVA satu arah untuk setiap variabel eritrosit dengan spesies sebagai faktornya.
Variabel B. gargarizan D. melanostiktus F. limnocharis M. hiasan R.zhenhaiensis Hasil analisis statistik F4, 45

Panjang eritrosit (EL, m) 28,17 ± 0,46 30,02 ± 0,90 23,92 ± 0,22 25,20 ± 0,22 26,96 ± 0,37 = 23,02, p < 0,0001 BGab, DMA

25.20 – 30.27 26,79 – 36,38 22,56 – 24,82 24.20 – 26.19 25.31 – 29.16 , FLD, MOCD, RZSM
Lebar eritrosit (EW, m) 20,18 ± 0,50 18.30 ± 0.48 17,71 ± 0,28 18,06 ± 0,21 18,02 ± 0,22 F4, 45 = 7,50, p < 0,001
18.30 – 22.28 15.40 – 21.16 16.65 – 19.70 17.40 – 19.37 17,34 – 19,61 BGA, DMB, FLB, MOB, RZB
Rasio EL/EW 1,41 ± 0,03 1,66 ± 0,05 1,37 ± 0,03 1,40 ± 0,02 1,51 ± 0,04 F4, 45 = 13,23, p < 0,0001
1,26 – 1,56 1,53 – 1,96 1,25 – 1,50 1.31 – 1.50 1,35 – 1,70 BGSM, DMA, FLC, MOSM, RZB
Ukuran eritrosit (ES, m2) 447,56 ± 14,87 433,97 ± 21,79 333,18 ± 6,70 358,10 ± 5,99 382,29 ± 4,24 F4, 45 = 15,01, p < 0,0001
363,21 – 516,81 338,67 – 560,78 305.69 – 379.34 333,67 – 387,55 363,56 – 404,21 BGA, DMA, FLB, MOB, RZB
Panjang inti (NL, m) 10,49 ± 0,28 12,54 ± 0,32 9,20 ± 0,15 9,57 ± 0,15 11,32 ± 0,20 F4, 45 = 34,31, p < 0,0001
8.70 – 11.71 11.00 – 14.74 8.62 – 9.89 8.90 – 10.38 10.28 – 12.47 BGB, DMA, FLC, MOC, RZB
Lebar inti (NW, m) 6.46 ± 0.19 6.30 ± 0.16 5,88 ± 0,112 5,36 ± 0,09 6.18 ± 0.12 F4, 45 = 9,67, p < 0,0001
5,90 – 7,92 5,67 – 7,50 5,36 – 6,51 4.89 – 5.74 5,71 – 6,82 BGA, DMab, FLSM, MOC, RZab
Rasio NL/NW 1,65 ± 0,04 2,04 ± 0,05 1,60 ± 0,03 1,82 ± 0,04 1,88 ± 0,05 F4, 45 = 16,07, p < 0,0001
1,44 – 1,81 1,80 – 2,37 1,49 – 1,85 1,57 – 2,02 1,53 – 2,19 BGCD, DMA, FLD, MOSM, RZab
Ukuran inti (NS, m2) 53,59 ± 2,74 62,36 ± 2,70 42,62 ± 1,32 40,41 ± 0,94 55,01 ± 1,24 F4, 45 = 22,02, p < 0,0001
40,34 – 69,99 50,57 – 77,05 38.23 – 50.74 36,33 – 44,34 49.30 – 60.38 BGB, DMA, FLC, MOC, RZab
Rasio NS/ES 0,12 ± 0,01 0,15 ± 0,01 0,13 ± 0,01 0,11 ± 0,00 0,15 ± 0,00 F4, 45 = 5,03, p < 0,01 BG
0,09 – 0,15 0,12 – 0,22 0,11 – 0,17 0,09 – 0,13 0,13 – 0,17 ab ,DMA, FLab, MOb, RZA
BG: B. gargarizan, DM: D. melanostiktus, FL: F. limnocharis, M: M. hiasan, RZ: R.zhenhaiensis. Rerata dengan superskrip yang berbeda berbeda nyata (uji post
hoc Tukey - = 0,05, a > b > c).

Gambar 1 Koefisien variabel lebar inti lima spesies. BG:B. Gambar 2 Posisi lima spesies anuran dalam ruang ditentukan oleh dua
gargarizan, DM: D. melanostiktus, FL: F. Limnocharis, M: sumbu pertama dari analisis komponen utama berdasarkan sembilan
M.Ornata, RZ: R.zhenhaiensis. Superskrip yang berbeda menunjukkan variabel morfologi eritrosit. Simbol yang diperbesar menunjukkan nilai
perbedaan yang signifikan (Tukey'spasca hoc uji, - = 0,05, a > b). rata-rata skor pada kedua sumbu.

ZOOLOGIA 32(5): 360–370, Oktober 2015

Evolusi morfologi eritrosit pada amfibi
Tabel 2. Pemuatan dua sumbu pertama analisis komponen utama
pada sembilan variabel morfologi eritrosit.
Pemuatan faktor
PC 1
Panjang eritrosit (EL) 0,789*
Lebar eritrosit (EW) 0,052
Rasio EL/EW 0,776*
Ukuran eritrosit (ES) 0,549
Panjang inti (NL) 0,967*
Lebar inti (NW) 0,592
Rasio NL/NW 0.632
Ukuran inti (NS) 0,924*
Rasio NS/ES 0,592
Varians dijelaskan 49,1%
* Variabel dengan kontribusi utama pada masing-masing faktor.
Variabilitas morfologi eritrosit pada amfibi
Kami mengumpulkan data yang dipublikasikan dengan data
kami sendiri tentang ES, NS untuk amfibi (Lampiran 1). Data dari
109 spesies amfibi menunjukkan bahwa rata-rata ES berkisar
antara 119,4 m2 ke 2649 m2 (N = 108) dan NS rata-rata berkisar
antara 18,1 m2 menjadi 517 m2 (N = 71). Rekonstruksi perubahan
evolusioner kami dalam variabel-variabel ini menunjukkan korelasi
positif yang kuat antara NS dan ES pada amfibi (Gbr. 3). ES dan NS
keduanya berbeda secara signifikan di antara tiga ordo Amphibia
(Keduanya p <0,01). Kedua sifat tersebut lebih besar di Caudata
daripada di Gymnophiona dan Anura (Gbr. 4). Tabel 3 merangkum
hubungan antara NS dan ES pada amfibi menurut analisis OLS dan
PGLS. Rata-rata NS berkorelasi positif dengan rata-rata ES pada
model OLS dan PGLS (Gbr. 5, Tabel 3). Analisis PGLS menunjukkan
bahwa hubungan filogenetik tidak mempengaruhi NS dan ES (- =
0) meskipun ada hubungan linier yang signifikan antara NS dan ES
(Gbr. 5, Tabel 3).
DISKUSI
Parameter hematologi bervariasi secara signifikan di antara
spesies amfibi (ARIKAN dkk. 2010, BARAQUET dkk. 2013). Misal seperti O
LMO & MORESCALCH (1975) mendokumentasikan bahwa variasi
interspesifik signifikan dalam volume eritrosit dan inti dari tujuh
spesies Plethodontidae (Amphibia: Urodela). Dalam penelitian
kami, kami menemukan spesifisitas spesies pada sembilan ciri
morfologi eritrosit pada lima spesies anuran. Secara umum, variasi
sifat morfologi eritrosit pada katak (B. gargarizan dan D.
melanostiktus) lebih besar dari pada katak (F. limnocharis, M.
hiasan, dan R.zhenhaiensis). Selanjutnya, GL dkk. (2011)
menemukan bahwa jumlah eritrosit juga berbeda pada kodok dan
katak. Nilai rata-rata jumlah eritrosit lebih besar pada katak (
Pseudepidalea viridis danPelobates syriacus; n = 850530/µl; GL dkk.
2011) daripada katak
363
(Hyla arborea, Rana dalmatina dan Pelophylax ridibundus; n =
741332/µl; GL dkk. 2011). Ciri-ciri morfologi eritrosit berbeda
antara katak dan katak dan perbedaan ini dapat dikaitkan dengan
tiga alasan berikut. Pertama, perbedaan habitat kodok dan katak
komputer 2
dapat mempengaruhi variabilitas morfologi eritrosit (ROMANOVA & E
0,403
GORIKHINA
0,974* 2006). Kodok terutama menghuni lingkungan terestrial, sedangkan
- 0.354 katak menghuni lingkungan semi-akuatik atau perairan (GL dkk. 2011).
0,789* Habitat terestrial telah memilih serangkaian struktur dan mekanisme
- 0,184 adaptif pada katak yang memungkinkan mereka berfungsi di bawah
0,377
kondisi kelembaban yang dapat berubah dan tekanan oksigen parsial
di lingkungan terestrial (BARAQUET dkk. 2013, FOKSON 1964, WOJTASZEK & A
- 0,490
DAMOWICZ 2003). Kedua, ukuran eritrosit mungkin tergantung pada
0,059
tingkat metabolisme pada vertebrata (WOJTASZEK & ADAMOWICZ 2003).
- 0,535
Melalui penyelidikan lapangan kami, kami menemukan bahwa dua
28,5% spesies katak (B. gargarizandan D. melanostiktus) yang merangkak
lambat dan memiliki tingkat metabolisme yang lebih rendah
mengkonsumsi lebih sedikit energi daripada tiga spesies lainnya yang
lincah dalam aktivitas melompat dan berenang. Oleh karena itu,
morfologi eritrosit mungkin telah berevolusi untuk beradaptasi dengan
berbagai tingkat aktivitas pada vertebrata. Akhirnya, ukuran tubuh
hewan mempengaruhi ukuran eritrosit (FRDLOVÁ dkk. 2012). Dalam
penelitian kami, cara yang diperoleh untuk panjang lubang moncong
dua spesies katak (B. gargarizan dan D. melanostiktus) lebih besar dari
rata-rata ketiga spesies katak lainnya (F. limnocharis, M. hiasan, dan
R.zhenhaiensis); perbedaan ini konsisten dengan ukuran eritrosit.
Temuan ini logis dari sudut pandang fisiologis, karena eritrosit yang
lebih kecil memiliki luas permukaan yang relatif lebih besar, dan oleh
karena itu, pertukaran oksigen lebih efisien. Masuk akal untuk
mengharapkan bahwa ukuran eritrosit disesuaikan dengan laju
metabolisme spesifik-massa aktual yang secara bertahap menurun
selama pertumbuhan ontogenetik (CLEMENTE dkk. 2009, SMITH dkk. 2008).
Ciri-ciri morfologi eritrosit bervariasi di antara individu-
individu suatu spesies. HOTA dkk. (2013) menemukan bahwa profil
eritrositM. hiasan bervariasi selama periode larva dan dewasa.
Koefisien variasi (CV) menunjukkan bahwa tingkat perbedaan
bervariasi antar individu dalam spesies yang sama. Hasil kami
menunjukkan bahwa nilai rata-rata CV NW diD. melanostiktus dan
R. Zhenhaiensis lebih besar dari dalam B. gargarizan (Gambar 1).
Perbedaan ini mungkin disebabkan oleh habitat yang berbeda (R
UIZ dkk. 1983, SALAMAT dkk. 2013) dan/atau variabel tingkat aktivitas
(ALLANDER & FRY 2008, SYKES
& KLAPHAKE 2008). Selain itu, morfologi eritrosit bervariasi dengan
geografi pada spesies amfibi. Kami mengumpulkan data ukuran
eritrosit diB. gargarizan dari penelitian sebelumnya dan penelitian
kami saat ini, dan menemukan bahwa profil eritrosit (EL dan EW)
berbeda di antara tiga populasi dari lokasi pengambilan sampel
yang berbeda (GUO dkk. 2002, ZHOU dkk. 2011). EL dan EW dariB.
gargarizan di Lishui (28°27'LU, 119°53'BT) lebih besar daripada di
Chongqing (29°81'N, 106°39'BT, GUO dkk. 2002), yang lebih besar
daripada di Shuicheng (26.58'N, 104°82'E, ZHOU dkk. 2011). Namun,
bentuk eritrosit (rasio EL/EW) menunjukkan
ZOOLOGIA 32(5): 360–370, Oktober 2015
364 J.Wei dkk.

Tabel 3. Regresi ukuran inti (NS) pada ukuran eritrosit (ES) pada amfibi berdasarkan regresi kuadrat terkecil biasa (OLS) dan regresi
kuadrat terkecil filogenetik (PGLS). Asosiasi yang signifikan antara variabel ditampilkan dalam huruf tebal.
Model n Lereng Ketinggian R2 Kemungkinan besar AIC - F df P
OLS NS vs. ES 70 0,183 ± 0,009 - 1,932 ± 8,638 0,857 - 367.534 741.068 - 407,44 1, 68 < 0,0001
PGLS NS vs. ES 70 0,185 ± 0,009 - 2.100 ± 9.148 0,850 - 371.570 751.140 0 390.9 1, 68 < 0,0001

Gambar 3 Pohon cermin dari rekonstruksi sejarah evolusi ukuran eritrosit (sisi kiri) dan ukuran inti (sisi kanan) amfibi (cabang kosong
kekurangan data), menurut hipotesis filogenetik PYRON & WIENS (2011).

ZOOLOGIA 32(5): 360–370, Oktober 2015

Evolusi morfologi eritrosit pada amfibi
Gambar 4 Ukuran eritrosit dan ukuran inti dari ordo yang berbeda pada Amphibia. Superskrip yang berbeda menunjukkan perbedaan yang signifikan
(Tukey'spasca hoc uji, - = 0,05, a > b).
Gambar 5 Regresi kuadrat terkecil biasa (OLS) ukuran nukleus
terhadap ukuran eritrosit pada amfibi. Persamaan regresi dan
koefisien diberikan pada gambar.
memposisikan tren di tiga populasi (Lishui: 1,41; Chongqing: 1,50;
Shuicheng: 1,57). Variasi geografis dalam ciri morfologi eritrosit ini
mungkin terkait dengan perbedaan lintang, ketinggian, atau
variabel lingkungan dan iklim di lokasi pengambilan sampel yang
berbeda (GOODMAN dkk. 2013). Penelitian sebelumnya telah
menemukan bahwa variasi morfologi pada ciri eritrosit amfibi
lebih besar daripada pada mamalia, burung dan reptil (DUELLMAN &
TRUEB 1994, GREGORY 2001a, LSaya dkk. 1989, SEVINÇ dkk. 2004, Wkamu
dkk. 1998). Ukuran eritrosit pada hewan umumnya berkorelasi
negatif dengan tempat spesies muncul di pohon evolusi (apakah
lebih basal atau lebih apikal, menunjukkan perbedaan waktu yang
lebih baru).
365
Namun, di dalam Amphibia, spesies Gymnophiona memiliki eritrosit
yang lebih besar daripada spesies Caudata dan Anura (SZARSKI & CZOPEK
1966). Hasil serupa ditemukan dalam penelitian kami, menunjukkan
bahwa ES dan NS di Aunra adalah yang terkecil di antara tiga ordo,
tetapi ES dan NS di Caudata lebih besar daripada di Gymnophiona (Gbr.
4). Hal ini mungkin disebabkan oleh kurangnya data dari jumlah
spesies yang terbatas (hanya dua spesies di Gymnophiona) yang
dikumpulkan dari laporan sebelumnya. Demikian juga, kami masih
dapat memprediksi bahwa ukuran eritrosit di Caudata dan
Gymnophiona berkembang menjadi lebih besar daripada di Anura.
Analisis PGLS untuk memulihkan hubungan filogenetik,
menunjukkan bahwa ini tidak mempengaruhi NS dan ES,
meskipun ada hubungan linier yang signifikan antara NS dan ES
(Gbr. 5, Tabel 3). Hasil serupa ditemukan pada 24 spesies
salamander, yang menunjukkan bahwa hubungan yang lebih
standar antara ukuran sel dan NS sama signifikannya apakah
dikoreksi secara filogenetik atau tidak (GREGORY 2003). Peningkatan
ukuran eritrosit dapat terjadi secara adaptif (misalnya, untuk
menyediakan metabolisme yang lebih efisien), dan berkorelasi
dengan peningkatan ukuran genom (GREGORY 2001b). MUELLER et al
(2008) menunjukkan bahwa korelasi langsung positif antara
ukuran genom dan NS signifikan dalam keluarga salamander
Plethodontidae. Selain itu, teori "nukleoskeletal" menekankan
perlunya rasio volume nuklir dan sitoplasma yang seimbang untuk
pemeliharaan pertumbuhan dan pembelahan sel, dan pentingnya
ukuran sel untuk kebugaran organisme (GREGORY 2003).
UCAPAN TERIMA KASIH
Prosedur eksperimental kami mematuhi undang-undang saat ini
tentang kesejahteraan hewan dan penelitian di Tiongkok. Pendanaan untuk
pekerjaan ini didukung oleh National Science Foundation of China
(31270443, 31500308 dan 31500329) dan Natural Science Foundation of
Zhejiang Province (LY13C030004, LQ15C040002 dan LQ16C040001). Kami
berterima kasih kepada Rui-Yu Yang karena telah membantu
mengumpulkan hewan-hewan itu.
ZOOLOGIA 32(5): 360–370, Oktober 2015
366
DAFTAR PUSTAKA
ALLANDER MC, FRY MM (2008) Hematologi amfibi.
Klinik Hewan Amerika Utara: Praktik Hewan Eksotis 11:
463-480. doi: 10.1016/j.cvex. 2008.03.006 ARIKAN H, ATATÜR MK, T
OSUNOLU M (2003) Sebuah studi tentang darah
sel katak kaukasus, Pelodytes caucasicus. Zoologi di Timur
Tengah 30: 43-47. doi: 10.1080/09397140.2003.10637986 ARIKAN
H, ALPAGUT-KESKIN N,EVIK IE, ERIOMIO UC (2010) Sebuah studi
pada sel darah kodok perut api, Bombina bombina
L. (Anura: Bombinatoridae). Biologi Hewan 60: 61-68. doi:
10.1163/157075610X12610595764174
ARSERIM SK, MERMER A (2008) Hematologi katak Uluda,
Rana macrocnemis Boulenger, 1885 di Taman Nasional Uluda
(Bursa, Turki). Jurnal Perikanan dan Ilmu Perairan Turki 25:
39-46.
ATATÜR MK, ARÝKAN H,EVIK IE (1999) Ukuran eritrosit dari beberapa
anuran dari Turki. Jurnal Zoologi Turki 23: 111-114.
ATADEMO AM, PELTZER PM, LAJMANOVICH RC, CABAGNA-ZENKLUSEN
MC, JUNGE CM, BASSO A (2014) Titik akhir biologis, aktivitas enzim,
dan parameter sel darah pada dua spesies kecebong anuran di
agroekosistem padi Argentina timur tengah.Pemantauan dan
Penilaian Lingkungan 186: 635-649. doi: 10.1007/
s10661-013-3404-z
BANERJEE V (1988) Parameter darah terkait eritrosit di bufo
melanostiktus dengan mengacu pada jenis kelamin dan berat
badan.Ekologi Lingkungan Kalyani 6: 802-806.
BARAQUET M, GRENAT PR, SSAYANG NE, MARTINO AL (2013) Intraspesifik
variasi ukuran eritrosit di antara populasiHypsiboas cordobae (
Anura: Hylidae). Acta Herpetologica 8: 93-97. doi: 10.13128/
Acta_Herpetol-12954
BARNI S, BONKOMPAGNI E, GROSSO A, BERTONE V, FREITAS JIKAASOLA M,
FENOGLI C (2007) Evaluasi rana snk penting respons sel darah
terhadap stresor kimia di lingkungan selama fase larva dan
dewasa. Toksikologi Perairan 81: 45-54. doi: 10.1016/
j.aquatox.2006.10.012
BARROS FC, HERREL A, KOHLSDORF T (2011) Evolusi bentuk kepala
di Gymnophthalmidae: apakah penggunaan habitat membatasi
evolusi desain tengkorak pada kadal fosil? Jurnal Biologi
Evolusi 24: 2423-2433. doi: 10.1111/j.1420- 9101.2011.02372.x
CHOUBEY BG, SHANKAR A, CHOUBEY BJ (1986) Hematologis
penyelidikan kodok himalaya Bufo melanostictus Schneider dalam
kaitannya dengan jenis kelamin dan ukuran. Buletin Biologi India 8:
106-114. CLEMENTE CJ, WITU PC, THOMPSON GG (2009) Laju metabolisme dan
kapasitas daya tahan pada kadal vara-nid Australia (Squamata:
Varanidae: Varanus). Jurnal Biologis Linnean Society 97:
664-676. doi: 10.1111/j.1095-8312.2009.01207.x COPPO SELAI
USSART NB, FIORANELLI SA (2005) Darah dan urin
nilai fisiologis dalam budidaya pertanian Rana catesbeiana (
Anura: Ranidae) di Argentina. Revista de Biologia 53: 545-559.
DSEBAGAI M, MAHAPATRA PK (2012) Profil sel darah berudu
dari katak pohon Dubois, Polipedat teraiensis Dubai, 1986
ZOOLOGIA 32(5): 360–370, Oktober 2015
J.Wei dkk.
(Anura: Rhacophoridae). Jurnal Dunia Ilmiah 2012: 701746.
doi: 10.1100/2012/701746
DSEBAGAI M, MAHAPATRA PK (2014) Hematologi hasil tangkapan liar
Katak pohon Dubois Polipedat teraiensis, Dubois, 1986 (Anura:
Rhacophoridae). Jurnal Dunia Ilmiah 2014: 491415. doi:
10.1155/2014/491415
DICKINSON VM, JARCHOW JL, TDARAH RUEBLOOD MH (2002) Hematologi
dan nilai kisaran referensi biokimia plasma untuk kura-kura
gurun lepas di Arizona. Jurnal Penyakit Satwa Liar 38:
143-153. doi: 10.7589/0090-3558-38.1.143 DNMEZ F, TOSUNOÐLU M,
GL (2009) nilai hematologi dalam
banci, bufo bufo (Linnaeus, 1758). Jurnal Zoologi Barat Laut 5:
97-103.
DUELLMAN BASAHRUEB L (1994) Biologi amfibi. Baru
York, McGraw Hill Inc.
FOKSON GEH (1964) Darah dan pernapasan, hal. 151-209. Dalam: MOORE
JA (Ed.). Fisiologi amfibi. New York, Academic Press, XIII+623p.
FRDLOVÁ P, HNZDO J, CHYLÍKOVÁ L,IMKOVÁ O, CIKNOVÁ V, VELENSK
P, FRYNTA D (2012) Karakteristik morfologi sel darah pada
biawak: apakah ukuran eritrosit terkait dengan ukuran tubuh
yang sebenarnya? Zoologi Integratif 8: 39-45. doi: 10.1111/
j.1749-4877.2012.00295.x
GONIAKOWSKA-WITALIAÑSKA L (1978) Ultrastruktural dan morfometrik
studi tentang paru-paru salamander Eropa, salamandra
salamandra L Penelitian Jaringan Sel 191: 343-56. doi:
10.1007/ BF00222429
GOODMAN RM, ECHTERNACHT AC, HSEMUA JC, DENG LD, WELCH JN (2013)
Pengaruh geografi dan iklim terhadap pola ukuran sel dan
ukuran tubuh kadal Anolis carolinensis. Zoologi Integratif 8:
184-196. doi: 10.1111/1749-4877.12041 GREGORY TR (2001a)
Semakin besar nilai C, semakin besar selnya:
Ukuran genom dan ukuran sel darah merah pada vertebrata.
Sel Darah, Molekul, dan Penyakit 27: 830-843. doi: 10.1006/
bcmd.2001.0457
GREGORY TR (2001b) Kebetulan, koevolusi, atau sebab-akibat? DNA
konten, ukuran sel, dan teka-teki nilai-C. Ulasan Biologis 76:
65-101. doi: 10.1111/j.1469-185X.2000.tb00059.x GREGORY TR
(2003) Variasi antar spesies amfibi di
ukuran genom nuklir mendukung pendekatan hierarkis
pluralistik terhadap teka-teki nilai-C. Jurnal Biologi
Masyarakat Linnean 79: 329-339. doi: 10.1046/j.1095-
8312.2003.00191.x
GRENAT PR, BIONDA CL, SSAYANG NE, MARTINO AL (2009) Variasi dalam
ukuran eritrosit antara juvenil dan dewasa Odontophrynus
americanus. Amfibi-Reptilia 30: 141-145. doi: 10.1163/
156853809787392667
GL , TOSUNOÐLU AKURDOÐAN MELAKUKANZDAMAR D (2011) Perubahan dalam
komposisi darah beberapa anuran. Acta Herpetologica 6:
137-147. doi: 10.13128/Acta_Herpetol-9137
GUO XG, ZMENGGANTUNG YG, WANG ZJ, ZMENGGANTUNG XF (2002) Studi tentang darah
sel dari Bufo Gargarizans. Jurnal Zoologi Sichan 21: 211- 214.
doi: 10.3969/j.issn.1000-7083.2002.04.001
Evolusi morfologi eritrosit pada amfibi
HARRELL FE (2012) RMS: strategi pemodelan regresi. paket R
versi 3.4-0. http://CRAN.R-project.org/package=rms [Diakses:
15/04/2014]
HARTMAN FA, LESSLER MA (1964) Pengukuran eritrosit pada ikan,
amfibi, dan reptil. Buletin Biologi 126: 83-88. HOTA J, DSEBAGAI M,
MAHAPATRA PK (2013) Profil sel darah dari
kecebong dan katak dewasa yang sedang berkembang,
Mikrohila hiasan (Anura: Microhylidae). Jurnal Internasional
Zoologi 2013: 716183. doi: 10.1155/2013/716183 Hkamu ZY, LAI
YP, CINDUK AYAM WJ (2005) Perbandingan Sel Darah
Paa spinosa, Rana rugulosa dan Rana nigromaculata. Jurnal
Zoologi Sichuan 24: 5-9.
LAJMANOVICHA RC, CABAGNA-ZENKLUSEN MC, ATADEMO AM, JUNGE
CM, PELTZER PM, BASSÓ ALORENZATTI E (2014) Induksi mikronukleus
dan kelainan nukleus pada kecebong katak biasa (rhinella
arenarum) diobati dengan herbisida Liberty® dan glufosinat-
amonium. Penelitian Mutasi / Toksikologi Genetik dan
Mutagenesis Lingkungan 769: 7-12. doi: 10.1016/
j.mrgentox.2014.04.009
LSaya J, LSaya G, LOU D, MENG S, YAO J (2009) Struktur Mikroskopik dari
Hematosit Perifer Sesilia Ichthyophis bannanicus. Jurnal
Zoologi Cina 44: 102-107. LSaya PP, HE GX, ZMENGGANTUNG YH, WANG
ZH (1989) The Hematologis
pengamatan salamander raksasa Cina (Andrias davidianus).
Jurnal Universitas Normal Shaanxi (Edisi Ilmu Pengetahuan
Alam) 17: 50-53.
LOPEZ-HAILIVERA JR, MONTAN J, MARCO ADALAHILVESTRE AM, OLER JS, LAVIN
S (2003) Pengaruh situs pungsi vena pada parameter
hematologi dan biokimia serum pada kura-kura yang
terpinggirkan (Testudo marginata). Jurnal Penyakit Satwa
Liar 39: 830-836. doi: 10.7589/0090-3558-39.4.830
MA DB (2005) Parameter morfologi sel darah di
Hynobius leechii Boulenger dan Salamandrella keyserlingi.
Jurnal Universitas Harbin 10: 123-124. doi: 10.3969/
j.issn.1004-5856.2005.10.032
MA DB, Wkamu WF, WEI H (2003) Parameter morfologi darah
langit-langit masuk Hynobius leechii Boulenger dan Cynops
orientalisDaud. Jurnal Universitas Harbin 23: 44-45. doi:
10.3969/j.issn.1004-5856.2005.10.032
MTAMBAHAN WP, MTAMBAHAN DR (2011) Mesquite: Sebuah modular
sistem untuk analisis evolusi. Versi 2.75. Tersedia online di:
http://mesquiteproject.org [Diakses: 29/03/2014] MAHAPATRA BB,
DSEBAGAI M, DUTTA SK, MAHAPATRA PK (2012) Hematologi
katak pohon rhacophorid India Maculatus polipedat Gray, 1833
(Anura: Rhacophoridae). Patologi Klinis Perbandingan 21:
453-460. doi: 10.1007/s00580-010-1118-y MARTIN E, GARLANDIA T
(1991) Analisis filogenetik dari
evolusi berkorelasi karakter terus menerus: Sebuah studi
simulasi. Evolusi 45: 534-557. doi: 10.2307/2409910 MISIEK L, S
ZARSKI H (1978) Dimensi sel dalam beberapa jaringan enam
spesies amfibi. Acta Biologica Cracoviensia 21: 127-132. M
ONNICKENDAM MA, BSEMUA M (1973) Kultur organ amfibi.
Pengalaman 29: 1-17. doi: 10.1007/BF01913222
367
MUELLER RL, GREGORY TR, GREGORY SM, HSIEH A, BOORE JL (2008)
Ukuran genom, ukuran sel, dan evolusi eritrosit berinti pada
salamander yang dilemahkan. Zoologi 111: 218- 230. doi:
10.1016/j.zool.2007.07.010
HAILMO O, MORESCALCHI A (1975) Evolusi genom dan
ukuran sel salamander. Pengalaman 31: 804-806. doi: 10.1007/
BF01938475
HAIRM D, FRECKLETON R, THOMAS G, PETZOLDT T, FRITZ S, sayaSAAC N (2012)
Analisis komparatif filogenetik dan evolusi di R. R paket
versi 0.5. Tersedia online di: http://CRANRprojectorg/
package=caper [Diakses: 15/04/2014]
PYRON MENTAHIENS JJ (2011) Filogeni skala besar Amfibi
termasuk lebih dari 2800 spesies, dan revisi klasifikasi katak,
salamander, dan sesilia yang masih ada. Filogenetik dan
Evolusi Molekuler 61: 543-583. doi: 10.1016/
j.ympev.2011.06.012
ROMANOVA EB, EGORIKHINA MN (2006) Perubahan hematologi
parameter dari rana katak di lingkungan perkotaan yang
berubah.Jurnal Ekologi Rusia 37: 188-192. doi: 10.1134/
S1067413606030076
ROUF MA (1969) Hematologi katak macan tutul Rana pipiens.
Kopi 4: 682-687. doi: 10.2307/1441793
RUIZ G, ROSENMANN M, VELOSO A (1983) Pernafasan dan
adaptasi hematologis ke dataran tinggi di Telmatobiuskatak
dari Andes Chili. Biokimia dan Fisiologi Perbandingan A 76:
109-113. doi: 10.1016/0300- 9629(83)90300-6
SALAMAT MA, VAISSI S, FATHIPOUR F, SHARIFI M, PARTO P (2013)
Pengamatan morfologi eritrosit dan ukuran eritrosit beberapa
Tokek spesies, Iran. Global Veterinaria 11: 248-251. doi:
10.5829/idosi.gv.2013.11.2.75100
SAMANTARAY K (1985) Studi hematologi nakhoda India
katak, Rana cyanophlyctis Schneider. Perbandingan Fisiologi
dan Ekologi 10: 71-74.
SEVINÇ M, UURTAÞ H, YILDIRIMHAN HS (2004) Morfologi
pengamatan pada eritrosit dan ukuran eritrosit beberapaTokek
spesies, Turki. Penelitian Herpetologi Asiatik 10: 217-223.
SMITH JG, CHRISTIAN K, GREEN B (2008) Ekologi fisiologis
varanid yang tinggal di bakau Varanus indicus. Zoologi
Fisiologis dan Biokimia 81: 561-569. doi: 10.1086/590372 SYKES
IV, KLAPHAKE E (2008) Hematologi reptil. Dokter hewan
Klinik Amerika Utara: Praktik Hewan Eksotis 11: 481- 500.
doi: 10.1016/j.cvex.2008.03.005
SZARSKI H, CZOPEK G (1966) Diameter eritrosit pada beberapa
amfibi dan reptil. Buletin de l'Académie Polonaise des
Sciences 14: 433-437.
WANG LW (1996) Pengamatan Morfologi Blook Ceel
dan Tes Darah Hynobius Lecchii. Jurnal Perguruan Tinggi
Guru Shenyang (Ilmu Alam) 14: 53-57. WARNE RW, CHARNOV EL
(2008) Reproduksi alometri dan
pertukaran ukuran-angka untuk kadal. Naturalis Amerika 172:
E80-E98. doi: 10.1086/589880
ZOOLOGIA 32(5): 360–370, Oktober 2015
368 J.Wei dkk.

WOJTASZEK J, ADAMOWICZ A (2003) Hematologi perut api
kodok, Bombina bombina L Patologi Klinis Perbandingan 12:
129-134.doi: 10.1007/s00580-003-0482-2
WOJTASZEK J, BARANOWSKA M, GLUBIAK M, DZUGAJ A (1997)
Parameter peredaran darah katak air, Rana esculenta L. pada
tahap pra-musim dingin. Zoologica Poloniae 42: 117-126.
Wkamu XB, ZMENGGANTUNG SZ, Wkamu HL (1998) Parameter morfologi
sel darah pada 16 spesies reptil. Jurnal Zoologi Cina 33:
29-321. doi: 10.3969/j.issn.0250-3263.1998.01.009 YE XF, ZhANG
JJ, YUAN L, WANG XL (2012) Studi hematologi pada
Ranodon sibiricus. Jurnal Peternakan Xinjiang 11: 33-36. doi:
10.3969/j.issn.1003-4889.2012.11.017 ZMENGGANTUNG QY, LSaya ZQ,
GUI JF (1999) Studi tentang morfogenesis dan
interaksi seluler Rana grylio virus pada ikan yang terinfeksi
saluran seluler. Akuakultur 175: 185-197. doi: 10.1016/S0044-
8486(99)00041-1
ZHOU QP, LSaya NSUANG Q (2010) Pengamatan pada darah
sel dari Paa yunnanensis oleh LM. Jurnal Universitas Normal
Barat Laut 46: 87-90. doi: 10.3969/j.issn.1001-
988X.2010.04.021
ZHOU QP, ZHOU XL, WEI GB (2011) Pengamatan Darah
Sel dari Bufo Gargarizans dari Shuicheng oleh LM. Jurnal
Universitas Normal Henan 39: 136-137, 158.
Dikirim: 19 April 2015
Diterima dalam bentuk revisi: 1 Agustus
2015 Diterima: 29 Agustus 2015
Tanggung jawab editorial: Carolina Arruda Freire

Lampiran 1. Ukuran eritrosit dan ukuran inti eritrosit pada Amphibia (µm2).
Ukuran eritrosit Ukuran inti Referensi
Gymnophiona
Caecilidae
Boulengerula taitana 270,77 - GREGORY (2003)
Ichthyophiidae
Ichthyophis bannanicus 467.72 83,41 LSaya dkk. (2009)
Caudata
Ambystomatidae
Ambystoma macrodactylum 1192.00 247.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Ambystoma maculatum 711,42 - GREGORY (2003)
Ambystoma mexicanum 887.74 84,78 GREGORY (2003)
Ambystoma opacum 1611.00 212.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Ambystoma talpoideum 538 90.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Ambystoma texanum 1462.00 287,00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Ambystoma tigrinum 333.25 64.32 GREGORY (2003)
Amphiumidae
Amfiuma artinya 1383.48 292.00 MONNICKENDAM & BSEMUA (1973)
Amphiuma tridactylum 1877.09 348.34 HARTMAN & LESSLER (1964)
Cryptobranchidae
Andrias davidianus 821,92 133,52 LSaya dkk. (1989)
Andrias japonicus 2105.00 502.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Cryptobranchus alleganiensis 791,98 168.08 GREGORY (2003)
Dicamptodontidae
Dicamptodon ensatus 1182,83 - GREGORY (2003)
Hynobiidae
Hynobius tak tahu 437.00 111.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Hynobius leechii 501,38 172,56 WANG 1996, MA dkk. (2003)
Hynobius naevius 681.00 123.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Hynobius nebulosus 445.79 83,32 GREGORY (2003)
Hynobius retardatus 413.00 83.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Hynobius tsuensis 464.85 84.19 GREGORY (2003)
Ranodon sibiricus 409.98 kamuE dkk.

Salamandrella keyserlingii 386,75 113.22 (2012) MA (2005)

berlanjut

ZOOLOGIA 32(5): 360–370, Oktober 2015

Evolusi morfologi eritrosit pada amfibi 369

Lampiran 1. Lanjutan.
Ukuran eritrosit Ukuran inti Referensi
Plethodontidae
Aneides lugubris 1995.00 435.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Batrachoseps attenuatus 1233.00 228.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Desmognathus carolinensis 306.22 - GREGORY (2003)
Desmognathus fuscus 765.00 122.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Desmognathus marmoratus 417.00 77.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Desmognathus monticola 344.05 - GREGORY (2003)
Desmognathus quadramaculatus 585.51 - GREGORY (2003)
Ensatina eschscholtzii 1523.00 281.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Eurycea bislineata 445,95 - GREGORY (2003)
Eurycea lucifuga 628,95 - GREGORY (2003)
Gyrinophilus porphyriticus 1664.00 359.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Plethodon cinereus 431.26 - GREGORY (2003)
Pletodon dorsalis 440.04 - GREGORY (2003)
Pletodon glutinosus 529,89 - GREGORY (2003)
Pseudotriton ruber 1157.00 171.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Proteidae
Necturus maculosus 1119,55 273.13 HARTMAN & LESSLER (1964)
Proteus anguinus 1740.56 118.63 GREGORY (2003)
Salamandridae
Cynops orientalis 286,76 102,54 MA dkk. (2003) G
Cynops pyrrhogaster 660.05 150.82 REGORY (2003)

Notophthalmus viridescens 454,58 68.82 GREGORY (2003)

Paramesotriton hongkongensis 1575,00 213.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Salamandra atra 2649.00 407.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
salamandra salamandra 878.89 - GONIAKOWSKA-WITALINKA (1978)
Taricha granulosa 603,77 - GREGORY (2003)
Taricha rvularis 828,00 119,00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Taricha torosa 1518.00 241.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Triturus carnifex - 62.49 GREGORY (2003)
Triturus cristatus 466.53 89,46 GREGORY (2003)
Tylototriton verrucosus 524.00 97.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Sirenidae
Pseudobranchus striatus 2021,00 364.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
Sirene intermedia 1902.00 517.00 HAILMO & MORESCALCH (1975)
sirene lacertina 1587,05 221.44 GREGORY (2003)
Anura
Alytidae
Bombina bombina 256,67 60.14 ATATÜR dkk. (1999), WOJTASZEK & ADAMOWICZ (2003)
Bombinatoridae
Bombina bombina 2017 - MISIEK & SZARSKI (1978)
Bombina orientalis 306.31 52.22 GREGORY (2003)
Bufonidae
Bufo americanus 183.59 - GREGORY (2003)
bufo bufo 220,25 - ATATÜR dkk. (1999)
Bufo calamita 2017 - GREGORY (2003)
Bufo gargarizan 447.56 53.59 Studi kami
Bufo marinus 192,97 31.81 HARTMAN & LESSLER (1964)
Bufo melanostictus 433,97 62.36 Studi kami
Bufo terrestris 153,70 23.59 GREGORY (2003)
Bufo viridis 178,29 - ATATÜR dkk. (1999)
berlanjut

ZOOLOGIA 32(5): 360–370, Oktober 2015

370 J.Wei dkk.

Lampiran 1. Lanjutan.

Ukuran eritrosit Ukuran inti Referensi

Dicroglossidae
Fejervarya limnocharis 333.18 42.63 Studi kami
Hoplobatrachus rugulosus 169,25 29.37 Hkamu dkk. (2005) Z
Paa boulengeri 418,85 71,71 HOU dkk. (2011) H
Paa spinosa 188.02 35.28 kamu dkk. (2005) Z
Paa yunnanensis 356,79 56.03 HOU dkk. (2010)
Hylidae
Acris crepitans 330.46 - GREGORY (2003)
Hyla arborea 200.45 - ATATÜR dkk. (1999)
Hyla gratiosa 213.64 26.15 HARTMAN & LESSLER (1964)
Hyla japonica 222,17 34.85 GREGORY (2003)
Hyla versikolor 195.09 - GREGORY (2003)
Hypsiboas cordobae 265.40 40.86 BARAQUET dkk. (2013)
Litoria caerulea 197,50 - GREGORY (2003)
Litoria citropa 253,40 - GREGORY (2003)
Litoria infrafrenata 155.43 - S. Young (data tidak dipublikasikan)

Litoria rubella 144.20 - GREGORY (2003)

Penyaliban pseudocris 183.59 - GREGORY (2003)
Pseudacris nigrita 141,37 - GREGORY (2003)
Limnodinastina
Limnodinaste dorsalis 184.57 - GREGORY (2003)
Limnodynastes fletcheri 138.26 - GREGORY (2003)
Mikrohilidae
Mikrohila hiasan 358.10 40.41 Studi kami
Myobatrachinae
Crinia signifera 215.24 - GREGORY (2003)
Pseudophryne bibronii 230,91 - GREGORY (2003)
Odontophrynidae
Odontophrynus americanus 187.69 23.84 GRENAT dkk. (2009)
Pelobatidae
Pelobates syriacus 161,36 - ATATÜR dkk. (1999)
Pipidae
Xenopus laevis 119,38 18.10 GREGORY (2003)
Ranidae
Rana catesbeiana 307.91 - COPPO dkk. (2005)
Rana grylio 314,84 - ZMENGGANTUNG dkk. (1999)

Rana zhenhaiensis 382,29 55.01 Studi kami

Rana macrocnemis 278.31 36.45 ARSERIM & MERMER (2008)

Rana nigromaculata 275,83 63.38 Hkamu dkk. (2005)
Rana palustris 203.48 - GREGORY (2003)
Rana pipiens 206.01 35.94 GREGORY (2003)
Rana porosa 267.99 36.05 GREGORY (2003)
Rana ridibunda 276.65 - ATATÜR dkk. (1999) G
Rana rugosa 336.35 60.32 REGORY (2003)

Rana sylvatica 330.46 - GREGORY (2003)

Rana tagoi 273,24 44.77 GREGORY (2003)
Rana temporaria 250.00 25.76 GREGORY (2003)
Rana tsushimensis 247,59 38.05 GREGORY (2003)
Rhacophoridae
Buergeria Buergeri 202,16 30,04 GREGORY (2003)
Maculatus polipedat 176,34 32.04 MAHAPATRA dkk. (2012)
Rhacophorus annamensis 199.49 31.02 GREGORY (2003)
Rhacophorus schlegelii 225.63 33.55 GREGORY (2003)

ZOOLOGIA 32(5): 360–370, Oktober 2015