Diterjemahkan dari bahasa Inggris ke bahasa Indonesia - www.onlinedoctranslator.

com

Jurnal Primatologi Internasional https://

doi.org/10.1007/s10764-021-00223-5

Risiko Demam Kuning pada Primata Asia

Júlio César Bicca-Marques1 & Rafael Magalhães Rabelo2,3 &

Marco Antônio Barreto de Almeida4 & Lilian Patricia Penjualan5

Diterima: 15 Oktober 2020 / Diterima: 19 April 2021/

# Springer Science+Business Media, LLC, bagian dari Springer Nature 2021

Abstrak
Penyakit menular merupakan ancaman yang berkembang terhadap konservasi primata bukan manusia. Dalam kasus penyakit yang menular ke manusia, risikonya lebih tinggi di

mana hilangnya habitat dan fragmentasi memfasilitasi kedekatan dengan satwa liar. Demam kuning (YF) adalah penyakit menular yang ditularkan oleh vektor nyamuk antara

primata dalam siklus sylvatic atau antara manusia dalam siklus perkotaan. Sedangkan YF tidak membahayakan kelangsungan hidup primata di Afrika, di mana penyakit ini asli dan

endemik, telah menyebabkan kerugian yang signifikan pada populasi primata Hutan Atlantik di Amerika Selatan. Mengingat Asia bebas dari YF, kami mengantisipasi peta risiko

infeksi untuk 80 spesies primata Asia berdasarkan prediktor biotik dan abiotik dari kesesuaian lingkungan YF. Secara khusus, kami menggunakan data iklim, tutupan hutan, dan

potensi sebaran nyamuk yang berperan sebagai vektor dalam siklus sylvatic YF. Kami menemukan bahwa Malaysia, Singapura, Indonesia, Brunei, dan sebagian India selatan

adalah zona berisiko tinggi untuk terjadinya virus YF. Empat spesies primata memiliki jangkauan yang terletak sepenuhnya di dalam zona berisiko tinggi YF dan 44 spesies

tambahan termasuk zona berisiko tinggi dalam distribusinya. Kami menemukan bahwa YF merupakan ancaman potensial bagi satwa liar di seluruh dunia, dan bahwa primata Asia

dapat menjadi sangat rentan jika virus YF masuk ke wilayah tersebut. Mengingat efek negatif YF yang terdokumentasi pada primata yang tidak kebal terhadap penyakit, kami

menekankan urgensi kebijakan pengendalian global, seperti vaksinasi manusia massal dan protokol perjalanan yang lebih aman, untuk mencegah penyebaran virus YF. Singapura,

Indonesia, Brunei, dan sebagian India bagian selatan merupakan zona berisiko tinggi terjadinya virus YF. Empat spesies primata memiliki jangkauan yang terletak sepenuhnya di

dalam zona berisiko tinggi YF dan 44 spesies tambahan termasuk zona berisiko tinggi dalam distribusinya. Kami menemukan bahwa YF merupakan ancaman potensial bagi satwa

liar di seluruh dunia, dan bahwa primata Asia dapat menjadi sangat rentan jika virus YF masuk ke wilayah tersebut. Mengingat efek negatif YF yang terdokumentasi pada primata

yang tidak kebal terhadap penyakit, kami menekankan urgensi kebijakan pengendalian global, seperti vaksinasi manusia massal dan protokol perjalanan yang lebih aman, untuk

mencegah penyebaran virus YF. Singapura, Indonesia, Brunei, dan sebagian India bagian selatan merupakan zona berisiko tinggi terjadinya virus YF. Empat spesies primata

memiliki jangkauan yang terletak sepenuhnya di dalam zona berisiko tinggi YF dan 44 spesies tambahan termasuk zona berisiko tinggi dalam distribusinya. Kami menemukan

bahwa YF merupakan ancaman potensial bagi satwa liar di seluruh dunia, dan bahwa primata Asia dapat menjadi sangat rentan jika virus YF masuk ke wilayah tersebut. Mengingat

efek negatif YF yang terdokumentasi pada primata yang tidak kebal terhadap penyakit, kami menekankan urgensi kebijakan pengendalian global, seperti vaksinasi manusia massal dan protokol perjalanan ya

Kata kunci Spesies asing. Konservasi. Haplorrhini. Kesehatan . Penyakit menular .

Strepsirrhini

pengantar

Penyakit infeksi (penyakit akhirat) yang diderita manusia telah lama diketahui menyebabkan
kematian yang tinggi pada populasi primata (primata selanjutnya) bukan manusia (Balfour

Redaktur Penanganan: Paul Garber

* Júlio César Bicca-Marques

jcbicca@pucrs.br

Informasi penulis tambahan tersedia di halaman terakhir artikel

 Bicca-Marques JC dkk.

1914; Collias dan Southwick1952; Formentydkk. 1999; lihat juga Ryan dan Walsh2011; Wallis dan
Lee1999). Namun, penyakit belum diakui secara resmi sebagai ancaman utama bagi konservasi
primata hingga saat ini. Situasi ini diilustrasikan oleh tidak adanya primata yang terdaftar di
antara 54 mamalia dalam Daftar Merah Spesies Terancam IUCN 2006 yang penyakitnya
dianggap sebagai ancaman utama (Pedersendkk.2007). Sedangkan sebagian besar peneliti
primata dan konservasionis telah memfokuskan upaya mereka untuk memahami dan
menurunkan dampak paling luas dari hilangnya habitat, fragmentasi habitat, dan perburuan
(Cowlishaw dan Dunbar2000), beberapa telah mengusulkan strategi untuk menghindari
penularan penyakit dari manusia ke primata bahkan sebelum pengakuan penuh penyakit
sebagai ancaman kritis terhadap konservasi (Wallis dan Lee1999; lihat juga Bicca-Marques dan
Calegaro-Marques2014; Wolfedkk. 1998).
Wabah Ebola pada simpanse (Pan troglodytes) dan gorila (Gorila beringeidan G.gorila)
populasi di Afrika (Bermejo dkk. 2006; Formentydkk. 1999; Walshdkk. 2003) sangat
penting dalam menyoroti pentingnya surveilans kesehatan populasi spesies primata yang
terancam (Wolfe dkk. 1998). Sejak itu, menangani pencegahan penyakit telah
mendapatkan momentum dalam penelitian dan konservasi primata (Chapmandkk. 2005;
Estradadkk. 2017, 2018; Gillespiedkk. 2008; Biarawati dan Altizer2006; Nunn dan Gillespie
2016). Wabah penyakit lain, seperti demam kuning (selanjutnya disebut YF) di Amerika
Selatan (Almeidadkk. 2012, 2014; Bicca-Marquesdkk. 2017; Holzmanndkk. 2010; Moreno
dkk. 2013) dan Penyakit Hutan Kyasanur di Asia (Shah dkk. 2018), telah memperkuat
kebutuhan untuk memantau kesehatan populasi liar dan untuk mempelajari dampak
penyakit pada kelangsungan hidup jangka panjang mereka.

Dalam konteks ini, YF adalah penyakit penting untuk diselidiki. Pertama, agen penyebabnya,
virus YF, berkembang di Afrika sekitar 1500 tahun yang lalu (probabilitas 95% = 288-1304 tahun;
Bryantdkk. 2007), di mana primata berevolusi bersama dengannya dan mengembangkan
resistensi (Monath dan Vasconcelos 2015). Kedua, diperkenalkan di Amerika antara 300 dan 400
tahun yang lalu selama perdagangan manusia Afrika yang diperbudak (Bryantdkk.2007; Hanley
dkk. 2013), di mana saat ini endemik di 13 negara (WHO 2020b) dan di mana dampaknya
terhadap primata jauh lebih tinggi daripada yang tercatat di Afrika. Ketiga, YF tidak pernah
memantapkan dirinya di Asia (Hanleydkk. 2013; Klitingdkk. 2018; Kuno2021), meskipun
kemungkinan adanya kondisi biotik dan abiotik untuk mempertahankan siklusnya (Monath dan
Vasconcelos 2015). Ketiadaan ini telah dijelaskan oleh dugaan kekebalan silang antara virus YF
dan arbovirus lainnya, khususnya virus dengue. Hipotesis yang kurang mungkin, antara lain,
adalah rendahnya kompetensi vektor nyamuk (Amakudkk. 2011; Valentinedkk. 2019). Meskipun
hanya sedikit primata Asia yang diketahui rentan terhadap infeksi eksperimental dengan virus
YF (misalnya,Macaca mulatta: Stoke dkk. 1928; Theiler dan Anderson1975), pengenalannya di
Asia bisa menjadi bencana besar mengingat kurangnya kontak primata sebelumnya, seperti
yang kami jelaskan dalam teks berikut untuk platyrrhine. Impor kasus YF pada manusia dari
Angola ke China pada tahun 2016 (Songdkk. 2018; Wangdkk. 2016; Wilder-Smith dan Leong2017
) tidak mengakibatkan infeksi sekunder di dalam negeri (Barrett 2018) tetapi memperingatkan
tentang risiko pengenalan dan penyebarannya di Asia mengingat keberadaan vektor nyamuk
dan populasi padat orang yang tidak divaksinasi (Monath dkk. 2016).

Demam kuning merupakan penyakit yang sangat mengkhawatirkan kesehatan masyarakat.

Meskipun ada vaksin yang aman, puluhan ribu manusia meninggal di Afrika dan Amerika setiap tahun
karena tidak ada pengobatan yang spesifik dan efektif (WHO2020b). Paling terinfeksi
Risiko Demam Kuning pada Primata Asia

orang yang tidak divaksinasi tidak menunjukkan gejala atau mengembangkan bentuk
penyakit yang ringan dan tidak berbahaya. Orang-orang yang mengembangkan bentuk
parah atau fatal dan mati mewakilikira-kira 6% dari populasi yang terinfeksi (Johansson
dkk. 2014). Di Amerika, YF dapat mengikuti siklus perkotaan yang melibatkan vektor
nyamuk asli AfrikaAedes aegypti dan manusia sebagai inang dan siklus sylvatic yang
dipelihara oleh penduduk asli hematagog sp. danSabethessp. nyamuk dan primata
sebagai inang. Manusia memasuki siklus sylvatic secara tidak sengaja (Abreudkk. 2019;
Cardosodkk. 2010; Hanleydkk. 2013; Monath dan Vasconcelos2015). Sedangkan siklus
perkotaan belum menghasilkan kasus di seluruh benua Amerika Selatan sejak tahun
1950-an (Vasconcelos2002), kecuali untuk kebangkitan lokal dan terkontrol di Paraguay
pada tahun 2008, wabah sylvatic terjadi secara berkala di luar wilayah endemik (Monath
dan Vasconcelos 2015). Dua wabah YF sylvatic ekstra-Amazon terbaru terjadi di barat
tengah, tenggara dan selatan Brasil antara 2007 dan 2009 dan antara 2014 dan 2021
(Almeidadkk. 2012; Bicca-Marques2009; Bicca-Marques dan Freitas2010; bukitdkk. 2020;
Yesusdkk.2020; Morenodkk. 2011, 2013; Romanodkk. 2019).
Ribuan kematian monyet howler (Alouatta spp.) selama wabah ini (Almeida dkk.
2012, 2014; Bicca-Marques dan Freitas2010; Bicca-Marquesdkk.2017; bukitdkk. 2020;
Holzmanndkk. 2010; Morenodkk. 2011, 2013; Possamaidkk. 2019; Romanodkk. 2019)
mengkonfirmasi kerentanan tinggi mereka yang telah lama diketahui terhadap virus
YF (Balfour 1914; Collias dan Southwick1952). Setelah wabah 2007–2009, status
konservasiAlouatta guariba clamitans berubah dari Terancam Punah menjadi Sangat
Terancam Punah di Argentina dan dari Hampir Terancam menjadi Rentan di Brasil,
sedangkan Alouatta caraya berubah dari Least Concern menjadi Rentan di Argentina
dan Hampir Terancam di Brasil, dan dari Rentan menjadi Terancam Punah di negara
bagian paling selatan Brasil, Rio Grande do Sul (lihat Bicca-Marques dkk. 2020).

Howler, marmoset (Kalitriks spp.), dan monyet capuchin (Sapaju spp.) adalah taksa
paling sering di antara 23.270+ kematian primata yang dicatat oleh Kementerian
Kesehatan Brasil dari Juli 2014 hingga Juni 2019 (Romano dkk. 2019), sebuah angka yang
tentunya diremehkan mengingat sebagian besar kematian primata yang terjadi di
pedalaman hutan tidak diketahui oleh penduduk setempat, kesehatan, dan otoritas
lingkungan. Wabah kemudian ini juga diyakini telah menyebabkan penurunan 32%
populasi liar dari Hewan yang Terancam PunahLeontopithecus rosalia dari 3700 individu
sebelum wabah pada 2014 menjadi 2516 setelahnya pada 2018 (Dietz dkk. 2019). Populasi
terbesar dari Sangat Terancam PunahBrachyteles hypoxanthus menurun hampir 10% dari
324 menjadi 293 individu hanya dalam 6 bulan (Oktober 2016–April 2017), sedangkan
populasi lain yang lebih kecil menurun 26% dari 34 menjadi 25 individu (Strier dkk. 2019).
Populasi ketiga primata tersebut sintopik dengan yang lebih besarB. hipoksantus populasi
menunjukkan kerugian yang lebih besar. Yang Terancam PunahCallithrix flaviceps
berkurang >90%, RentanAlouatta guariba clamitans sebesar >80%, dan Hampir Terancam
Sapajus nigritus sebesar 40%–50% antara 2015 dan 2017/2018 (Possamai dkk. 2019).
Populasi yang Hampir TerancamCallicebus nigrifrons diperkirakan menurun hampir 80%
setelah wabah yang sama (Berthet dkk. tidak dipublikasikan).Dampak luas YF pada
monyet platyrrhine bahkan setelah ca. 400 tahun pengenalan virus di benua memimpin
RentanA. guariba untuk dimasukkan dalam daftar 2018–2020 dari 25 primata paling
terancam punah di dunia (Buss dkk. 2019) sebagai duta peringatan tentang risiko
penyakit pada populasi primata.
 Bicca-Marques JC dkk.

Selain menyoroti kebutuhan untuk lebih memahami peran setiap komponen siklus
sylvatic, wabah selanjutnya ini memberikan data penting untuk meningkatkan
pemahaman kita tentang faktor-faktor yang dapat memfasilitasi terjadinya dan
penyebaran wabah YF sylvatic ekstra-Amazon. Pemodelan kesesuaian lingkungan virus YF
di negara bagian Rio Grande do Sul, Brazil berdasarkan distribusi inang primata, vektor
nyamuk dan terjadinya kematian primata terkait YF selama wabah 2008-2009
diidentifikasi curah hujan, kelembaban udara, suhu lingkungan , dan kecepatan angin
sebagai prediktor lingkungan penting dari distribusi YF. Sementara tiga variabel pertama
memodulasi reproduksi dan kepadatan vektor, kecepatan angin memfasilitasi
penyebaran vektor yang terinfeksi melalui lanskap (Almeidadkk. 2019b).
Curah hujan, suhu, ketinggian, dan keragaman inang primata juga dikaitkan dengan
terjadinya kasus YF pada manusia di Amerika Selatan (Hamrick dkk. 2017). Demikian pula,
suhu, curah hujan, dan tutupan vegetasi merupakan faktor penting dalam pemodelan
distribusi global dua vektor nyamuk. Sedangkan India dan bagian lain dari Asia Timur
diprediksi sangat cocok untuk nyamukAedes aegypti,Cina timur dan Jepang sangat cocok
untuk Aedes albopictus (Kraemer dkk.2015). Penulis yang berfokus pada pemodelan
distribusi global YF telah mengidentifikasi area yang sangat cocok di Thailand timur dan
area dengan kesesuaian yang lebih rendah di beberapa bagian Malaysia dan Indonesia
(Rogersdkk. 2006). Area besar dengan kesesuaian yang lebih rendah juga diidentifikasi di
Kamboja, India, Laos, Myanmar, Papua Nugini, Filipina, dan Vietnam (Shearerdkk. 2018).
Model-model ini telah menggunakan variabel lingkungan (terutama vegetasi) dan
distribusi vektor dan inang primata untuk mengidentifikasi daerah yang cocok untuk
introduksi virus YF yang juga dapat berdampak pada manusia (misalnya, Shearerdkk.
2018).
Di sini kami menilai kesesuaian rentang distribusi primata Asia untuk
pembentukan siklus sylvatic YF berdasarkan kondisi abiotik dan biotik. Kami
mulai dengan memperkirakan kesesuaian habitat di seluruh dunia untuk vektor
nyamuk utama dan menggabungkan informasi ini dengan gradien lingkungan
untuk memprediksi potensi distribusi virus YF. Kemudian kami menilai
persentase distribusi setiap spesies primata Asia yang cocok untuk
pembentukan YF sebagai proksi risiko mereka pada pengenalan virus YF dan
membandingkan risiko ini antara keluarga taksonomi dan kategori status
konservasi. Kami mengeksplorasi lebih lanjut temuan kami sehubungan dengan
risiko jalur yang berbeda untuk pengenalan virus YF, tantangan dari strategi
mitigasi yang diperlukan,

Metode

Pengumpulan data

Kami memodelkan kesesuaian lingkungan global untuk vektor nyamuk yang terlibat dalam
siklus sylvatic YF di Amerika dan Afrika dan di Zona Kemunculan di Afrika, di mana spesies
nyamuk lain bertanggung jawab atas penyebaran virus ke manusia, yang menggantikan
primata bukan manusia sebagai inang utama ( Ara. 1). Kami mengadopsi pendekatan
konservatif dengan fokus pada vektor sylvatic karena tujuan kami adalah untuk menilai invasi
hutan Asia oleh virus YF danAedes, Haemagogus dan Sabethes nyamuk
Risiko Demam Kuning pada Primata Asia

sebagai "prasyarat" untuk pembentukan siklus sylvatic penyakit. Kami menggunakan nyamuk
yang terlibat dalam siklus sylvatic di Afrika dan Amerika Selatan sebagai proxy untuk nyamuk
sylvatic Asia karena informasi yang hilang tentang kemanjuran yang terakhir sebagai vektor YF
(Kuno2021). Kami memutuskan untuk tidak memodelkan kesesuaian untuk vektor perkotaan
agar tidak kehilangan fokus pada risiko pembentukan siklus sylvatic. Keputusan ini juga
didukung oleh kurangnya bukti terinfeksiAedes aegypti di daerah perkotaan dan pinggiran kota
di Brasil di mana primata mati karena demam kuning (Abreu dkk. 2019; cunhadkk. 2020;
Sacchettodkk. 2020).
Untuk menetapkan kondisi lingkungan yang mungkin mendorong terjadinya dan potensi
distribusi vektor sylvatic, pertama-tama kami memperoleh data biologis untuk spesies nyamuk
tersebut yang tersedia di repositori data online [Fasilitas Informasi Keanekaragaman Hayati
Global (GBIF) (www.gbif.org) dan Tautan Spesies (splink.cria.org.br)]. Setelah menghapus
kejadian duplikat dan di luar daratan, kami mengelompokkan catatan nyamuk berdasarkan
genus, menghasilkan rata-rata 1670 ± SD 1450 catatan (nyamuk: 699 catatan, hematologi:
3.846, Sabeth: 466). Kami menggunakan data kejadian untuk memodelkan kesesuaian lingkungan
global untuk setiap genus nyamuk.
Kami menghasilkan 9999 titik acak dalam poligon YF yang diperkirakan sebelumnya
(Hanley dkk. 2013) untuk membuat proksi kesesuaian global untuk terjadinya penyakit.
Kami kemudian mengasumsikan bahwa titik acak mencakup kondisi yang memungkinkan
terjadinya dan interaksi simultan antara virus YF, vektor, dan inang. Namun, asumsi kami
tentang probabilitas homogen terjadinya penyakit di seluruh poligon YF meningkatkan
kesalahan komisi dan ketidakpastian. Untuk menghindari masalah posisi ini, kami
menghapus kemunculan YF yang berada di luar lanskap dengan

Gambar 1 Transmisi sylvatic, spillover, dan transmisi urban dari virus YF. Di Afrika, penularan virus terjadi di
antara nyamuk (terutamaaedes afrika) melalui proses transmisi transovarial (TOT) dan dari nyamuk ke primata
liar nonmanusia dalam siklus sylvatic. Selama musim hujan ia mencapai "zona kemunculan". Setelah virus
mencapai manusia, penularan virus dipertahankan dan diperkuat olehAedes aegypti di daerah perkotaan. Di
Amerika Selatan, siklus sylvatic ditopang olehhematagog dan Sabethes spesies vektor dan primata platyrrhine
sebagai inang, khususnya Alouatta spp., yang sangat rentan dan mengembangkan penyakit klinis. Penularan
akhirnya ke manusia (tanpa melewati "zona kemunculan") mempromosikan limpahan ke daerah perkotaan, di
mana siklus juga dipertahankan dan diperkuat olehA. aegypti.
 Bicca-Marques JC dkk.

<30% tutupan hutan berdasarkan perkiraan tutupan pohon dari literatur (Hewson dkk.
2019). Oleh karena itu, kami memperkirakan kejadian YF kami ke daerah di mana siklus
sylvatic YF lebih mungkin terjadi.
Kami kemudian memperkirakan pengaruh variabel lingkungan pada distribusi nyamuk
dan virus YF. Untuk melakukannya, kami mendefinisikan prediktor mana yang paling
mungkin mempengaruhi distribusi skala makro spesies. Iklim bertindak sebagai filter
fisiologis untuk membatasi dan, oleh karena itu, menentukan distribusi spesies pada skala
geografis yang besar, sedangkan vegetasi memodulasi penggunaan habitat dan
kemunculan spesies. Kami menggabungkan beberapa dimensi lingkungan, termasuk
prediktor iklim, vegetasi, dan topografi, sebagai mediator kesesuaian habitat. Informasi
iklim diperoleh di WorldClim versi 2 (https://worldclim.com/version2) dalam bentuk 19 file
spasial grid yang mencakup berbagai kondisi yang mungkin dialami spesies di alam liar
(Fick dan Hijmans 2017). Ini disebut "prediktor bioklimatik." Vegetasi diperoleh sebagai
NASA Earth Observations (https://neo.sci.gsfc.nasa.gov/) dalam bentuk grid estimasi
Normalized Difference Vegetation Index (NDVI) dan Net Primer Productivity (NPP) (Bahan
Pelengkap Elektronik [ESM] Tabel SSaya). Kami memproyeksikan ulang lapisan variabel ini
ke proyeksi Robinson (datum WGS 84) pada resolusi 0,5 derajat (ukuran pikselkira-kira 55
km2). Mengingat korelasi antara sebagian besar variabel ini, kami mengurangi
multidimensinya menjadi beberapa sumbu melalui analisis komponen utama (PCA).

Analisis statistik

Memprediksi Kesesuaian Lingkungan untuk Vektor Nyamuk dan Virus YF Kami menetapkan
hubungan antara pola kemunculan nyamuk dan variabel lingkungan dengan meringkas
informasi lingkungan dengan PCA, seperti yang disebutkan sebelumnya. Kami kemudian
memilih sumbu PCA yang secara kumulatif menjelaskan 85% variasi data (Tabel ESM SII) dan
menggunakan empat sumbu PCA pertama sebagai prediktor lingkungan dalam pemodelan
kami (ESM Gambar. S1). Kami melakukan karakterisasi lingkungan setiap spesies menggunakan
Model Proses Titik Poisson (selanjutnya disebut PPM). PPM adalah analisis pola titik yang
mengevaluasi bagaimana kepadatan titik (atau intensitas) berubah sebagai fungsi kovariat
menurut model statistik (Rennerdkk. 2015). Pendekatan ini kuat untuk kehadiran data spasial
non-independen sambil tetap memberikan prediksi yang berguna dari distribusi spesies
(Grahamdkk. 2008). Pada dasarnya, model ini menggunakan persamaan logistik untuk
memprediksi intensitas titik sebagai fungsi log-linier dari variabel prediktornya. Oleh karena itu,
kami berasumsi bahwa kepadatan titik yang dimodelkan untuk vektor atau virus YF pada piksel
tertentu mewakili tingkat kesesuaian habitat untuk mereka di lokasi tersebut. Kami
memodelkan kerapatan titik untuk vektor sebagai

catatanðλSayaÞ ¼ α þ β1 * PCA1Saya þ β2 * PCA2Saya þ β3 * PCA3Saya þ β4 * PCA4Saya

dimanaSaya adalah kepadatan titik yang dimodelkan untuk setiap genus nyamuk pada
piksel saya, adalah densitas titik ketika semua kovariat adalah nol, dan adalah parameter
di mana densitas titik meningkat atau menurun untuk setiap 1 unit perubahan kovariat
lingkungan PCASaya. Model regresi Poisson, termasuk PPM, setara dengan banyak metode
populer pemodelan distribusi spesies seperti Maxent, regresi logistik, dan model linier
umum Poisson (Aartsdkk. 2012; Renner dan Warton2013).
Risiko Demam Kuning pada Primata Asia

Setelah menyesuaikan model vektor kesesuaian habitat, kami mengevaluasi akurasinya dalam
memprediksi kejadian yang diketahui. Untuk melakukannya, kami menggunakan teknik subsampling
berulang yang memisahkan kumpulan data menjadi "pelatihan" dan "pengujian", menetapkan 75%
data untuk melatih model dan 25% sisanya untuk memvalidasinya, mengulangi prosedur ini 100 kali
untuk setiap model . Pelatihan dan pengujian idealnya menggunakan kumpulan data independen
untuk mengevaluasi keakuratan model distribusi spesies (Araújodkk. 2019). Namun, seperti yang
sering terjadi pada data dari daerah tropis dan megadiverse, kurangnya dan inkonsistensi catatan
demam kuning di Amerika Selatan mencegah kami menggunakan pendekatan ini. Kemudian, kami
mengevaluasi kemampuan model untuk membedakan kehadiran dari ketidakhadiran menggunakan
area di bawah kurva karakteristik operasi penerima (AUC; Fielding dan Bell1997) dan statistik
keterampilan yang sebenarnya (TSS; Allouche dkk. 2006).
Sementara AUC adalah metrik ambang-independen, TSS bergantung pada pemilihan
ambang probabilitas kejadian di mana hubungan antara kesalahan komisi (positif palsu)
dan kelalaian (negatif palsu) diminimalkan (Allouche dkk.2006; Fielding dan Bell1997).
Kedua metrik memberikan satu nilai akurasi model. AUC berkisar dari 0 hingga 1, dan TSS
berkisar dari 1 hingga +1. AUC 0,5 dan TSS 0 menunjukkan bahwa kemampuan model
untuk membedakan kehadiran dari ketidakhadiran sama dengan distribusi acak. Oleh
karena itu, AUC >0.5 dan TSS >0 menunjukkan bahwa model tersebut membedakan
kehadiran dari ketidakhadiran di atas tingkat peluang. Nilai +1 menunjukkan diskriminasi
sempurna untuk kedua metrik. Biasanya diterima bahwa AUC>0,8 dan TSS>0,5
menunjukkan kecocokan model yang baik (Almeidadkk. 2019b; Cavalcantedkk. 2020;
Penjualandkk. 2020). Kami memilih ambang batas yang memaksimalkan akurasi untuk
mengubah prediksi berkelanjutan dari kesesuaian habitat menjadi perkiraan biner sel
"cocok" vs. "tidak cocok" dari file raster global (Liudkk. 2005). Oleh karena itu kami
mengidentifikasi wilayah di dunia yang cocok untuk kelangsungan hidup nyamuk sylvatic
menggunakan lapisan ini.
Kemudian, dengan asumsi bahwa vektor nyamuk adalah elemen wajib untuk terjadinya
siklus sylvatic YF, kami memasukkan prediksi kesesuaian lingkungan regionalnya sebagai
variabel prediktor dalam pemodelan wilayah yang cocok untuk virus YF. Kami mengubah
prediksi intensitas nyamuk di wilayah di mana spesies masing-masing saat ini tidak ada menjadi
nol (yaitu,hematagog sp. danSabethes sp. di Afrika dan Asia Tenggara, dan Afrikanyamuk sp. di
Amerika Latin) sebelum memasukkan lapisan vektor dalam model. Kami melakukan
transformasi ini untuk memprediksi skenario kesesuaian YF yang lebih realistis. Oleh karena itu,
kami memodelkan kepadatan titik virus YF sebagai

catatanðλSayaÞ ¼ α þ β1 * PCA1Saya þ β2 * PCA2Saya þ β3 * PCA3Saya þ β4 * PCA4Saya þ β5*nyamukSaya

þ β6*hematagogSaya þ β7*SabethesSaya

dimanaSaya adalah kepadatan titik virus yang dimodelkan pada piksel saya, adalah kerapatan
titik ketika semua kovariat adalah nol, dan adalah parameter di mana intensitas virus YF
meningkat atau menurun dengan setiap 1 unit dalam kovariat abiotik/biotik. Kami melakukan
pemilihan model berdasarkan Akaike (1974) kriteria informasi (AIC) untuk membedakan model
dengan subset prediktor yang berbeda. Kami membandingkan kecocokan (nilai AIC) dari model
distribusi potensial virus YF dengan kombinasi variabel prediktor yang berbeda dengan asumsi
bahwa model dengan AIC <2 didukung oleh data yang sama. Setelah memilih dan memasang
model terbaik, kami mengevaluasi akurasi model menggunakan
 Bicca-Marques JC dkk.

TSS seperti yang dijelaskan sebelumnya. Kemudian, kami memperkirakan kesesuaian virus YF di
seluruh distribusi primata Asia.

Menilai Potensi Kerentanan Primata terhadap Introduksi Virus YF di Asia Kami

menggunakan prediksi kecocokan virus YF di seluruh dunia untuk menilai potensi
kerentanan 80 spesies primata Asia terhadap penyakit tersebut. Kami mencapai ini
dengan mengukur proporsi kisaran masing-masing spesies yang tumpang tindih wilayah
dianggap cocok untuk terjadinya YF, jika virus YF diperkenalkan ke Asia. Namun, beberapa
spesies di Filipina dan pulau-pulau kecil lainnya menyertakan piksel dengan data
lingkungan yang hilang. Oleh karena itu, kami menyarankan bahwa hasil kami harus
ditafsirkan dari perspektif biogeografi konservasi di mana perkiraan spesies individu
harus dianalisis dengan hati-hati, terutama yang berasal dari lokasi dengan informasi
yang hilang. Kami memperoleh peta jangkauan untuk spesies dari database International
Union for Conservation of Nature (IUCN) (www.iucnredlist.org). Kami melakukan semua
prosedur GIS dan pemodelan statistik di R versi 3.4.4 (Tim Inti Pengembangan R2018).

Catatan Etis

Kami mendasarkan penelitian ini pada data dari literatur yang dikutip dan dari repositori online (
www.gbif.org, splink.cria.org.br, www.iucnredlist.org). Kami tidak mengumpulkan data lapangan atau
captive untuk penelitian ini dan penelitian ini mematuhi semua persyaratan hukum dan kelembagaan.
Para penulis menyatakan bahwa mereka tidak memiliki konflik kepentingan.

Ketersediaan Data Kumpulan data kejadian untuk vektor nyamuk dan kode contoh
tersedia sebagai Bahan Tambahan Elektronik.

Hasil

Kami menemukan bahwa hanya dua sumbu PCA pertama yang memiliki efek signifikan
pada tiga taksa vektor nyamuk (Tabel ESM SSaya dan SII). Efek negatif terkuat PCA1 pada
distribusi nyamuk global (Tabel ESM SSaya dan SII dan Gambar. S2) dikaitkan dengan
suhu dan curah hujan rata-rata tahunan yang lebih tinggi, dan tutupan vegetasi yang
lebih tinggi (nilai negatif) dan dengan kisaran suhu tahunan yang lebih luas dan musiman
yang lebih tinggi (nilai positif; ESM Tabel SAKU AKU AKU). Daerah yang menyajikan kondisi
lingkungan ini lebih cocok untuk potensi terjadinya Afrikanyamuk sp. di Amerika Latin dan
Amerika Selatanhematagog sp. danSabethes sp. di Afrika dan Asia Tenggara (Gambar.2).

Kami menemukan akurasi yang kuat di semua validasi model, yang menunjukkan
bahwa model kami menunjukkan dukungan yang kuat dari data (Tabel Saya). Model
penjelas terbaik dari kesesuaian untuk virus YF (ΔAICc <2) termasuk empat sumbu
PCA dan distribusi taksa nyamuk sebagai prediktor (ESM Tabel SIV). Oleh karena itu,
dimasukkannya distribusi vektor nyamuk meningkatkan kinerja prediksi model virus
YF. Model-model tersebut dengan benar mengidentifikasi endemik YF
Risiko Demam Kuning pada Primata Asia

Gambar 2. Prediksi kesesuaian habitat virus YF pada tingkat kemunculan primata Asia. Estimasi
dihitung dengan model proses titik Poisson (PPM) yang dikalibrasi dengan informasi lingkungan
tentang iklim dan vegetasi, selain kemunculan vektor virus (Aedes, Haemagogus,dan Sabethes
nyamuk) di Afrika dan Amerika. Peta atas (A) menunjukkan distribusi global lingkungan yang sesuai
dalam proyeksi berkelanjutan (dalam %), sedangkan peta bawah (B) menunjukkannya dalam proyeksi
biner yang digunakan untuk memperkirakan risiko YF pada spesies.

wilayah di Afrika dan Amerika Latin dan memperkirakan India selatan dan sebagian Asia
Tenggara (Malaysia, Singapura, Indonesia, dan Brunei) sebagai wilayah yang dianggap cocok
untuk virus YF (Gbr. 1). 2). Mirip dengan model nyamuk, kesesuaian untuk virus YF lebih tinggi di
daerah dengan suhu, curah hujan, dan tutupan vegetasi yang lebih tinggi, dan variasi suhu
yang lebih luas pada skala global. Menurut model ini, kesesuaian untuk virus YF lebih tinggi di
daerah dengan kesesuaian yang lebih tinggi untuknyamuk sp. dan, khususnya,hematagog spp.,
tetapi lebih rendah di daerah dengan kesesuaian yang lebih tinggi untuk Sabethes sp. (ESM
Gambar. S3).
Ukuran kisaran primata Asia yang diteliti berkisar dari 16 km2 untuk yang Sangat
Terancam Punah Nomaskus hainanus menjadi 6.661.788 km2 untuk Kepedulian yang
Sedikit Macaca mulatta (Tabel ESM SV). Empat puluh empat primata Asia (55% dari spesies
yang dianalisis) dianggap terkena risiko YF, jika virus tersebut masuk ke hutan di wilayah
tersebut. Dari mereka, empat spesies memiliki jangkauan yang sepenuhnya tumpang
tindih dengan zona berisiko tinggi untuk virus YF. Mereka adalah yang Terancam Punah
Pongo tapanuliensis, yang Rentan presbytis selang, dan Kekurangan Data Tarsius lariang
dan Tarsius pumilus. Selain itu, 25 spesies memiliki ≥50% dari rentang mereka terkena
risiko YF (Gbr. 3a dan Tabel ESM SV). Sebagian besar spesies Tarsiidae dan Hominidae
ditemukan berisiko terpapar virus YF (Gbr. 1).3b). Kebanyakan primata dalam sampel kami
(68 dari 80) terancam atau Hampir Terancam Punah (13 Sangat Terancam Punah, 25
Terancam Punah, 22 Rentan, 8 Hampir Terancam; ESM Tabel SV). Proporsi yang lebih
besar dari spesies Rentan (55%), Hampir Terancam (50%), dan Kurang Data (50%) memiliki
setidaknya 50% dari rentang mereka terkena risiko YF dibandingkan
 Bicca-Marques JC dkk.

Tabel I Evaluasi dan akurasi model kesesuaian habitat

Metrik validasi Ambang batas yang disarankan

AUC TSS

nyamuk sp. 0,79 0,57 0,04

hematagog sp. 0,81 0,67 0,07
Sabethes sp. 0,84 0,70 0,08
Demam kuning 0,86 0,58 0,15

Model kesesuaian habitat nyamuk vektor YF (nyamuk sp., hematagog sp. danSabethes spp.) dibangun dari kemunculan
spesies yang di-georeferensi dan divalidasi menggunakan area di bawah kurva karakteristik operasi penerima (AUC)
dan statistik keterampilan yang sebenarnya (TSS; lihat teks untuk detailnya). Ambang batas yang direkomendasikan
adalah yang meminimalkan kesalahan kelalaian dan komisi.

dengan spesies dalam kategori status konservasi lainnya (Terancam Punah, 28%; Sangat Terancam
Punah, 23%; Sedikit Perhatian, 12%; Gambar. 3c).

Diskusi

Demam kuning adalah penyakit yang ditularkan melalui Afrika yang telah menghancurkan
populasi asli spesies primata Amerika Latin yang tidak beradaptasi dengan virus YF. Di sini kami
memodelkan potensi distribusi global YF berdasarkan kondisi abiotik dan biotik yang cocok
untuk pembentukan siklus sylvatic penyakit. Kami menemukan bahwa sabuk tropis, terutama
lingkungan yang hangat dan lembab, sangat cocok untuk terjadinya YF, seperti yang juga telah
dilaporkan oleh penulis lain (misalnya, Rogersdkk. 2006; pencukurdkk. 2018). India Selatan dan
Asia Tenggara (Malaysia, Singapura, Indonesia, dan Brunei) memiliki wilayah yang sangat cocok
untuk virus YF, yang berpotensi mengancam sebagian besar fauna primata. Kami juga
menemukan bahwa 55% primata Asia yang menyusun sampel kami (n = 44), termasuk spesies
terancam dan spesies dari semua famili primata, hidup di daerah dengan kondisi yang
menguntungkan untuk terjadinya penyakit. Seluruh distribusi banyak spesies termasuk dalam
zona berisiko tinggi ini. Di seluruh batas distribusi yang diketahui dari 36 spesies yang tersisa
(45% dari sampel kami), perkiraan risiko YF dianggap rendah (<16%). Namun, keterbatasan data
lingkungan mungkin memiliki penilaian risiko yang bias untuk beberapa spesies, sehingga
daerah yang diprediksi berisiko rendah YF tidak boleh dianggap bebas risiko untuk
perencanaan konservasi dan strategi pencegahan.
Orang Asia dan primata naif terhadap virus YF. Dengan asumsi bahwa paparan umum
terhadap demam berdarah dan arbovirus lainnya mempromosikan kekebalan silang,
pengenalan virus YF ke benua dapat mengakibatkan konsekuensi yang lebih ringan
daripada yang terlihat di Amerika (Amakudkk. 2011; Wolfedkk. 2001). Ada juga bukti
eksperimental bahwa individu dariMacaca mulatta sebelumnya terkena virus dengue
menunjukkan penurunan tingkat viremia ketika ditantang dengan virus YF (Theiler dan
Anderson 1975). Dalam hal ini, bukti laboratorium dari infeksi alami demam berdarah
dan/atau arbovirus lainnya pada populasi liar dariMacaca fascicularis, Macaca fuscata,
Macaca nemestrina, Macaca sinica, Presbytis melalophos, Trachypithecus cristatus,
Trachypithecus obscurus, dan Pongo pygmaeus (lihat ulasan oleh Valentine dkk. 2019)
sesuai dengan keberadaan siklus sylvat penyakit ini di hutan Asia
Risiko Demam Kuning pada Primata Asia

Gambar 3 Kerentanan primata Asia terhadap YF. Kerentanan spesies diukur sebagai persentase
rentang mereka yang cocok untuk YF. (A) Pemeringkatan kerentanan spesies primata Asia terhadap YF.
Perbandingan risiko YF dengan (B) keluarga dan (C) status konservasi (menurut IUCN Red List of
Threatened Species). Kotak mewakili interkuartil pertama dan ketiga, garis horizontal hitam di dalam
kotak mewakili median, kumis mewakili persentil ke-5 dan ke-95, dan lingkaran terbuka mewakili
spesies primata.

(Serigala dkk. 2001). Adanya kekebalan silang tidak hanya akan menurunkan dampak pada
populasi primata, tetapi juga dapat menurunkan risiko dan kecepatan penyebaran virus YF
(Metcalf dan Lessler2017; lihat juga Almeidadkk. 2019a). Selain itu, fakta bahwa kekebalan
setelah infeksi adalah seumur hidup (Rogersdkk. 2006) dapat menurunkan risiko pembentukan
siklus YF sylvatic di daerah endemik dengue.
Dengan asumsi bahwa primata Asia rentan terhadap virus YF, terlepas dari kekebalan
mereka terhadap demam berdarah dan arbovirus lainnya, ada variasi yang luas dalam risiko
antar spesies. Sementara habitat sebagian besar spesies Sangat Terancam Punah, Terancam
Punah, dan Paling Tidak Peduli tidak memberikan kondisi optimal untuk pembentukan virus YF,
habitat sekitar setengah dari spesies Rentan, Hampir Terancam, dan Kekurangan Data sangat
cocok untuk virus tersebut. Pada tingkat famili, sebagian besar Tarsiidae dan
 Bicca-Marques JC dkk.

Hominidae akan menghadapi risiko tinggi kerentanan terhadap YF setelah pengenalan virus
dalam jangkauan mereka. KasusPongo tapanuliensis mungkin sangat penting mengingat
bahwa seluruh distribusi kecilnya cocok untuk YF dan bahwa pembangunan dan banjir
bendungan pembangkit listrik tenaga air akan semakin mengurangi habitatnya sebesar 8%
(Sloan dkk. 2018). Meskipun seluruh habitatSelang Presbity juga cocok untuk YF, takson ini
menempati area >200 kali lebih besar dari P. tapanuliensis. Situasi Kekurangan Data Tarsius
lariang dan Tarsius pumilus menuntut perhatian khusus juga. Penelitian tentang ukuran dan
tren populasi di seluruh rentang kecil mereka sangat mendesak untuk menilai status konservasi
mereka. Juga, sedangkanPongo pygmaeus dan beberapa primata Asia lainnya yang terpapar
dengue dan arbovirus lainnya dapat mengambil manfaat dari beberapa tingkat perlindungan
kekebalan silang terhadap virus YF, bukti infeksi serupa tampaknya hilang untuk Tarsius sp. baik
karena kurangnya penyelidikan atau karena garis keturunan ini lebih sensitif terhadap
arbovirus dan individu yang terinfeksi tidak dapat bertahan hidup.
Pencegahan wabah sylvatic akan membutuhkan pengembangan vaksin yang aman
dan efektif untuk primata. Sebuah tes yang sukses dari keefektifan vaksin YF manusia
17DD yang dilemahkan untuk mengimunisasi monyet pelolong liar baru-baru ini
dilakukan di Brasil (Fernandesdkk. 2020). Namun, bahkan jika terbukti efisien dan aman
untuk primata lain dan diproduksi dalam skala besar, pengirimannya perlu
mempertimbangkan potensi stres dan risiko yang terkait dengan menembak, membius,
menangkap, dan menangani primata liar. Bahkan jika vaksin oral dibuat, tantangan teknis
untuk membiasakan dan memancing primata liar untuk memastikan konsumsi dosis yang
tepat oleh orang dewasa, remaja, dan bayi sangat sulit (Ryan dan Walsh2011). Selain itu,
kelayakan salah satu strategi harus mempertimbangkan perilaku spesies; ukuran
populasi; proporsi individu atau kelompok yang terhabituasi; sebaran, karakteristik, dan
aksesibilitas habitatnya; dan logistik, personel, investasi keuangan, dan waktu yang
dibutuhkan (lihat Leendertzdkk. 2017). Akhirnya, sangat penting untuk menilai tingkat
kekebalan setiap populasi sasaran untuk menghindari wabah besar. Dalam kasus YF
manusia, penularan dicegah ketika:≥80% dari populasi diimunisasi (WHO 2020b). Selain
itu, di mana pun ada risiko munculnya kembali, kampanye imunisasi baru akan diperlukan
karena individu yang rentan dilahirkan ke dalam populasi. Singkatnya, analisis biaya-
manfaat kasus per kasus diperlukan untuk menilai apakah intervensi tersebut (Ryan dan
Walsh2011) layak untuk dikejar.
Mengingat ketidakpastian dan risiko ini, mencegah masuknya suatu spesies selalu
merupakan kebijakan terbaik (Simberloff 2013). Dalam kasus virus YF, strategi yang
diperlukan untuk menghindari kedatangannya di Asia bergantung pada jalur introduksi.
Imunisasi orang yang datang dari negara endemik YF adalah strategi penting. Risiko
pengenalan ini harus diminimalkan mengingat Peraturan Kesehatan Internasional
mengamanatkan penyajian sertifikat imunisasi pada saat kedatangan di wilayah tersebut
(WHO2020b). Namun, penegakan yang tidak tepat yang memungkinkan impor virus YF ke
China (Wangdkk. 2016; Wilder-Smith dan Leong2017) dan penarikan baru-baru ini dari
persyaratan ini oleh pemerintah Laos dan Vietnam (WHO 2020a) sangat
mengkhawatirkan. Kehadiran yang meluas dariAedes aegypti di Asia (Amakudkk. 2011;
pencukurdkk. 2018) dan keberadaan primata yang umum di banyak kota (Bicca-Marques
2017) dapat memfasilitasi pembentukan siklus YF perkotaan di pelabuhan masuk sebelum
penyebaran virus YF ke daerah berhutan. Ini adalah pola yang terjadi dengan masuknya
YF ke Amerika sekitar 400 tahun yang lalu (Hanleydkk.2013).
Risiko Demam Kuning pada Primata Asia

Jalur introduksi lainnya yang potensial adalah melalui perdagangan komoditas agribisnis
dan kehutanan (Klitting dkk. 2018) secara tidak sengaja membawa telur, larva, atau vektor
nyamuk dewasa yang terinfeksi (Chippaux dan Chippaux 2018; Kraemerdkk. 2015), seperti
transportasi jarak jauh dan masuknya nyamuk perkotaan Aedes aegypti danAedes albopictus di
benua baru melalui pengiriman dan pengiriman barang (Tatem dkk. 2006; lihat juga Kraemer
dkk. 2015). Inspeksi dan pengasapan kargo sebelum pembongkaran diperlukan untuk
mengurangi risiko secara signifikan (Tatemdkk. 2006).
Terakhir, risiko introduksi virus YF melalui perdagangan primata mungkin dapat diabaikan.
Ekspor legal dan perdagangan ilegal primata dari Afrika dan Amerika Selatan menimbulkan
risiko rendah membawa virus YF karena individu viremia hanya infektif selama periode 4 hingga
5 hari (Woodalldkk. 1968), dimulai segera setelah 2 hari setelah infeksi (Monathdkk. 1981).
Perdagangan ilegal primata hidup antar negara Asia (Nijmandkk.2011), bagaimanapun, dapat
memfasilitasi penyebaran penyakit pada pembentukan siklus sylvatic atau perkotaan YF di
wilayah tersebut.
Akhirnya, terlepas dari jalur masuknya, jika virus YF terbentuk di hutan Asia, penyebarannya
dapat difasilitasi oleh peningkatan suhu, curah hujan, dan kelembaban udara yang terkait
dengan perubahan iklim yang sedang berlangsung, karena kondisi iklim ini telah dikaitkan
dengan perubahan iklim. kelangsungan hidup dan reproduksi vektor nyamuk (Almeida dkk.
2019b). Asia Tenggara kemungkinan akan sangat terpengaruh karena diperkirakan akan
mengalami frekuensi gelombang panas ekstrem dan hujan lebat yang lebih tinggi (ADB2017).
Selain itu, taksa yang saat ini diperkirakan tidak menghadapi risiko signifikan dengan masuknya
virus YF di Asia dapat berada dalam bahaya jika perubahan faktor abiotik ini meningkatkan
kesesuaian YF di wilayah yang saat ini berisiko rendah berdasarkan pemodelan kami.
Singkatnya, kami memodelkan area dalam distribusi primata Asia
dengan kondisi abiotik dan biotik yang sesuai untuk pembentukan siklus
sylvatic YF dan konsekuensi potensialnya untuk konservasi primata. Kami
juga mengeksplorasi jalur potensial untuk pengenalan virus YF di wilayah
tersebut dan membahas langkah-langkah yang diperlukan untuk
menghindari skenario ini. Kami berharap bahwa penelitian kami akan
berguna bagi para ilmuwan dan pengambil keputusan untuk menegakkan
dan mengusulkan kebijakan pemerintah untuk menghindari impor,
pembentukan, dan penyebaran virus YF dan organisme menular lainnya.
Kami juga merekomendasikan untuk mendanai penelitian ilmiah yang
meneliti kerentanan primata Asia terhadap virus YF, adanya kekebalan
silang dengan demam berdarah, dan kompetensi nyamuk sylvatic asli Asia
untuk bertindak sebagai vektor YF. Akhirnya,

Informasi tambahan Versi online berisi materi tambahan yang tersedia di https://doi.org/
10.1007/s10764-021-00223-5.

Ucapan Terima Kasih Kami berterima kasih kepada Alejandro Estrada dan Paul A. Garber karena telah mengundang kami untuk
berkontribusi pada edisi khusus ini. Kami juga berterima kasih kepada dua pengulas anonim dan Paul A. Garber atas komentar
kritis dan konstruktif mereka pada versi sebelumnya dari artikel ini. JCBM juga berterima kasih kepada Dewan Nasional Brasil
untuk Pengembangan Ilmiah dan Teknologi/CNPq atas beasiswa penelitian (PQ 1C No. 304475/2018-1). RMR juga berterima kasih
kepada CNPq (No. 142352/2017-9). MABA mengakui dukungan dari Vivyanne Santiago Magalhães. LPS berterima kasih kepada
Universitas Concordia untuk beasiswa pasca-doktor Horizon2020.
 Bicca-Marques JC dkk.

Kontribusi Penulis JCBM menyusun penelitian ini. JCBM, RMR dan MABA merancang penelitian ini. RMR
dan LPS menganalisis data. JCBM, RMR, MABA, dan LPS menulis naskah.

Referensi

Aarts, G., Fieberg, J., & Matthiopoulos, J. (2012). Interpretasi komparatif dari jumlah, ada-tidaknya dan
metode titik untuk model distribusi spesies. Metode dalam Ekologi dan Evolusi, 3, 177–187. https://doi.
org/10.1111/j.2041-210X.2011.00141.x.
Abreu, FVS, Ribeiro, IP, Ferreira-de-Brito, A., Santos, AAC, Miranda, RM, dkk (2019).
Haemagogus leucocelaenus dan Haemagogus janthinomys adalah vektor utama dalam wabah demam
kuning utama di Brasil, 2016-2018. Muncul Mikroba & Infeksi, 8, 218–231.
ADB (Bank Pembangunan Asia) (2017). Wilayah berisiko: Dimensi manusia dari perubahan iklim di Asia
dan Pasifik. Bank Pembangunan Asia. https://doi.org/10.22617/TCS178839-2.
Akaike, H. (1974). Sebuah tampilan baru pada identifikasi model statistik.Transaksi IEEE secara Otomatis
Kontrol, 19, 716–723.
Allouche, O., Tsoar, A., & Kadmon, R. (2006). Menilai keakuratan model distribusi spesies:
prevalensi, kappa dan statistik keterampilan sejati (TSS). Jurnal Ekologi Terapan, 43, 1223-1232. https://
doi.org/10.1111/j.1365-2664.2006.01214.x.
Almeida, MAB, Cardoso, JC, Santos, E., Fonseca, DF, Cruz, LL, dkk (2014). Pengawasan untuk kuning
virus demam pada primata non-manusia di Brasil selatan, 2001–2011: Alat untuk memprioritaskan
populasi manusia untuk vaksinasi. Penyakit Tropis Terabaikan PLoS, 8, e2741. https://doi.org/10.1371/
journal.pntd.0002741.
Almeida, MAB, Santos, E., Cardoso, JC, Fonseca, DF, Noll, CA, dkk (2012). Wabah demam kuning
mempengaruhi Alouatta populasi di Brasil selatan (Negara Bagian Rio Grande do Sul), 2008–2009. Jurnal
Primatologi Amerika, 74, 68–76. https://doi.org/10.1002/ajp.21010.
Almeida, MAB, Santos, E., Cardoso, JC, Noll, CA, Lima, MM, dkk (2019a). Deteksi antibodi
terhadap Icoaraci, Ilhéus dan Saint Louis ensefalitis arbovirus selama surveilans pemantauan demam
kuning pada primata non-manusia (Alouatta caraya) di Brasil selatan. Jurnal Primatologi Medis, 48,211–
217. https://doi.org/10.1111/jmp.12417.
Almeida, MAB, Santos, E., Cardoso, JC, Silva, LG, Rabelo, RM, & Bicca-Marques, JC (2019b).
Memprediksi demam kuning melalui pemodelan distribusi spesies virus, vektor, dan kera. Kesehatan Lingkungan,
16, 95–108. https://doi.org/10.1007/s10393-018-1388-4.
Amaku, M., Coutinho, FAB, & Massad, E. (2011). Mengapa demam berdarah dan demam kuning hidup berdampingan di beberapa
wilayah dunia dan tidak di tempat lain? BioSistem, 106, 111-120. https://doi.org/10.1016/j.
biosystems.2011.07.004.
Araújo, MB, Anderson, RP, Barbosa, AM, Beale, CM, Dormann, CF, dkk (2019). Standar untuk
model distribusi dalam penilaian keanekaragaman hayati. Kemajuan Ilmu Pengetahuan, 5, makan4858. https://doi.org/10.1126/
sciadv.aat4858.
Balfour, A. (1914). Monyet liar sebagai reservoir virus demam kuning.Lancet, April, 25,
1176-1178.
Barrett, ADT (2018). Munculnya kembali demam kuning.Sains, 361, 847–848. https://doi.org/10.1126/
sains.aau8225.
Bermejo, M., Rodríguez-Teijeiro, JD, Illera, G., Barroso, A., Vilà, C., & Walsh, PD (2006). Ebola
wabah membunuh 5000 gorila. Sains, 314(5805), 1564.
Bicca-Marques, JC (2009). Wabah demam kuning mempengaruhi monyet howler di Brasil selatan.Oriks,
43, 173.
Bicca-Marques, JC (2017). Urbanisasi (dan konservasi primata). Dalam A. Fuentes, M. Bezanson, CJ
Campbell, AF Di Fiore, S. Elton, dkk (Eds.), Ensiklopedia Internasional Primatologi (Jil. 3, hlm. 1-5).
Wiley-Blackwell.https://doi.org/10.1002/9781119179313.wbprim0153.
Bicca-Marques, JC, & Calegaro-Marques, C. (2014). Berbagi parasit antara manusia dan bukan manusia
primata dan bahaya tersembunyi bagi konservasi primata. Zoologi, 31, 313–315.
Bicca-Marques, JC, Calegaro-Marques, C., Rylands, AB, Strier, KB, Mittermeier, RA, dkk (2017).
Demam kuning mengancam primata Hutan Atlantik. Kemajuan Ilmu Pengetahuan, 3, e1600946 tab-surat elektronik. Bicca-
Marques, JC, Chaves, . M., & Hass, GP (2020). Toleransi monyet Howler terhadap penyusutan habitat:
Garansi seumur hidup atau hukuman mati? Jurnal Primatologi Amerika, 82, e23089. https://doi.org/10.
1002/ajp.23089.
Bicca-Marques, JC, & Freitas, DS (2010). Peran monyet, nyamuk, dan manusia dalam kejadian tersebut
wabah demam kuning di lanskap yang terfragmentasi di Brasil selatan: Melindungi monyet pelolong adalah
Risiko Demam Kuning pada Primata Asia

soal kesehatan masyarakat. Ilmu Konservasi Tropis, 3, 78–89. https://doi.org/10.1177/

194008291000300107.
Bryant, JE, Holmes, EC, & Barrett, ADT (2007). Keluar dari Afrika: perspektif molekuler tentang
masuknya virus demam kuning ke Amerika. PLoS Patogen, 3, e75. https://doi.org/10.1371/
journal.ppat.0030075.
Buss, G., Oklander, LI, Bicca-Marques, JC, Hirano, ZM, Chaves, . M., dkk (2019). Pelolong coklat
monyet, Alouatta guariba (Humboldt, 1812). Dalam C. Schwitzer, RA Mittermeier, AB Rylands, F. Chiozza,
EA Williamson, dkk (Eds.),Primata dalam Bahaya: 25 Primata Paling Terancam Punah Dunia (2018–2020) (
hlm. 94–97). IUCN.
Cardoso, JC, Almeida, MAB, Santos, E., Fonseca, DF, Sallum, MAM, dkk (2010). Demam kuning
virus masuk Haemagogus leucocelaenus dan Aedes serratus nyamuk, Brasil selatan, 2008. Penyakit
Menular yang Muncul, 16, 1918–1924.
Cavalcante, T., Jesus, AS, Rabelo, RM, Messias, MR, Valsecchi, J., dkk (2020). Tumpang tindih ceruk antara
dua primata neotropis pemakan buah simpatrik: Meningkatkan model ceruk ekologis menggunakan taksa yang terkait erat.
Keanekaragaman Hayati dan Konservasi, 29, 2749–2763.
Chapman, CA, Gillespie, TR, & Goldberg, TL (2005). Primata dan ekologi infeksinya
penyakit: Bagaimana perubahan antropogenik mempengaruhi interaksi inang-parasit? Antropologi
Evolusioner, 14, 134-144.
Chippaux, JP, & Chippaux, A. (2018). Demam kuning di Afrika dan Amerika: Sebuah sejarah dan
perspektif epidemiologi. Jurnal Hewan Berbisa dan Racun termasuk Penyakit Tropis, 24, 1–14.
https://doi.org/10.1186/s40409-018-0162-y.
Collias, N., & Southwick, C. (1952). Sebuah studi lapangan kepadatan penduduk dan organisasi sosial di melolong
monyet. Prosiding American Philosophical Society, 96, 143-156.
Cowlishaw, G., & Dunbar, R. (2000). Biologi konservasi primata. Pers Universitas Chicago. Cunha, MS,
Tubaki, RM, Menezes, RMT, Pereira, M., Caleiro, GS, dkk (2020). Kemungkinan non-
transmisi sylvatic demam kuning antara primata non-manusia di kota São Paulo, Brasil, 2017–2018.
Laporan Ilmiah, 10, 15751.
Dietz, JM, Hankerson, SJ, Alexandre, BR, Henry, MD, Martins, AF, dkk (2019). Demam kuning di
Brasil mengancam keberhasilan pemulihan tamarin singa emas yang terancam punah. Laporan Ilmiah, 9, 12926.
Estrada, A., Garber, PA, Mittermeier, RA, Wich, S., Gouveia, S., dkk (2018). Primata dalam bahaya: the
pentingnya Brasil, Madagaskar, Indonesia dan Republik Demokratik Kongo untuk konservasi
primata global. Rekan J, 6, e4869. https://doi.org/10.7717/peerj.4869.
Estrada, A., Garber, PA, Rylands, AB, Roos, C., Fernandez-Duque, E., dkk (2017). Kepunahan yang akan datang
krisis primata dunia: Mengapa primata penting. Kemajuan Ilmu Pengetahuan, 3, e1600946. https://doi.org/10.
1126/sciadv.1600946.
Fernandes, ATS, Moreira, SB, Gaspar, LP, Simões, M., Cajaraville, ACRA, dkk (2020). Keamanan
dan imunogenisitas vaksin demam kuning 17DD yang dilemahkan pada monyet howler (Alouatta sp.).
Jurnal Primatologi Medis. https://doi.org/10.1111/jmp.12501.
Fick, SE, & Hijmans, RJ (2017). WorldClim 2: Permukaan iklim resolusi spasial 1 km baru untuk global
wilayah daratan. Jurnal Internasional Klimatologi, 37, 4302–4315. https://doi.org/10.1002/joc.5086.
Fielding, AH, & Bell, JF (1997). Sebuah tinjauan metode untuk penilaian kesalahan prediksi di
model ada/tidaknya konservasi. Konservasi Lingkungan, 24, 38–49.
Formenty, P., Boesch, C., Wyers, M., Steiner, C., Donati, F., dkk (1999). Wabah virus Ebola di antara
simpanse liar yang hidup di hutan hujan Pantai Gading. Jurnal Penyakit Menular, 179(Suppl 1),
S120–S126.
Graham, CH, Elith, J., Hijmans, RJ, Guisan, A., Townsend Peterson, A., dkk (2008). pengaruh dari
kesalahan spasial pada data kejadian spesies yang digunakan dalam model distribusi. Jurnal Ekologi Terapan, 45, 239– 247.

Gillespie, TR, Nunn, CL, & Leendertz, FH (2008). Pendekatan integratif untuk studi primata
penyakit menular: Implikasi untuk konservasi keanekaragaman hayati dan kesehatan global. Buku Tahunan
Antropologi Fisik, 51, 53–69.
Hamrick, PN, Aldighieri, S., Machado, G., Leonel, DG, Vilca, LM, dkk (2017). Pola geografis dan
faktor lingkungan yang terkait dengan kehadiran demam kuning manusia di Amerika. Penyakit Tropis
Terabaikan PLoS, 11, e0005897. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0005897.
Hanley, KA, Monath, TP, Weaver, SC, Rossi, SL, Richman, RL, & Vasilakis, N. (2013). Demam
versus demam: Peran kerentanan inang dan vektor serta kompetisi interspesifik dalam membentuk
distribusi siklus sylvatic virus dengue dan virus demam kuning saat ini dan di masa mendatang. Evolusi
Genetika Infeksi, 19, 292–311. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2013.03.008.
 Bicca-Marques JC dkk.

Hewson, J., Crema, SC, González-Roglich, M. Tabor, K., & Harvey, CA (2019). Resolusi 1 km baru
kumpulan data risiko global dan regional kehilangan tutupan pohon. Tanah, 8, 14.

Hill, SC, Souza, R., Thézé, J., Claro, I., Aguiar, RS, dkk (2020). Surveilans genomik demam kuning
epizootik virus di São Paulo, Brasil, 2016-2018. PLoS Patogen, 16, e1008699. https://doi.org/10.1371/
journal.ppat.1008699.
Holzmann, I., Agostini, I., Areta, JI, Ferreyra, H., Beldomenico, P., & Di Bitetti, MS (2010). Dampak dari
wabah demam kuning pada dua spesies monyet howler (Alouatta guariba clamitans dan A.caraya) di
Misiones, Argentina. Jurnal Primatologi Amerika, 72, 475–480. https://doi.org/10.1002/ajp.20796. Jesus, JG,
Gräf, T., Giovanetti, M., Mares-Guia, MA, Xavier, J., dkk (2020). Penularan demam kuning di
primata non-manusia, Bahia, Brasil Timur Laut. Penyakit Tropis Terabaikan PLoS, 14, e0008405.https://
doi.org/10.1371/journal.pntd.0008405.
Johansson, MA, Vasconcelos, PF, & Staples, JE (2014). Seluruh gunung es: memperkirakan kejadian
infeksi virus demam kuning dari jumlah kasus yang parah. Transaksi dari Royal Society of Tropical
Medicine and Hygiene, 108, 482–487. https://doi.org/10.1093/trstmh/tru092.
Klitting, R., Gould, EA, Paupy, C., & Lamballerie, X. (2018). Apa masa depan untuk demam kuning?
virus? (SAYA).Gen, 9(291), 12–16.
Kraemer, MUG, Sinka, ME, Duda, KA, Mylne, AQN, Shearer, FM, dkk (2015). Global
distribusi vektor arbovirus Aedes aegypti dan Ae. albopictus. eLife, 4,e08347. https://doi.org/10.
7554/eLife.08347.
Kuno, G. (2021). Tidak adanya demam kuning di Asia: Sejarah, hipotesis, penyebaran vektor, kemungkinan YF
di Asia, dan teka-teki lainnya. Virus, 12, 1349. https://doi.org/10.3390/v12121349.
Leendertz, SAJ, Wich, SA, Ancrenaz, M., Bergl, RA, Gonder, MK, dkk (2017). Ebola pada kera besar:
Pengetahuan saat ini, kemungkinan vaksinasi, dan implikasinya terhadap konservasi dan kesehatan manusia.
Ulasan Mamalia, 47, 98–111. https://doi.org/10.1111/mam.12082.
Liu, C., Berry, PM, Dawson, TP, & Pearson, RG (2005). Memilih ambang batas kejadian di
prediksi distribusi spesies. Ekografi, 28, 385–393. https://doi.org/10.1111/j.0906-7590.2005.
03957.x.
Metcalf, CJE, & Lessler, J. (2017). Peluang dan tantangan dalam pemodelan penyakit menular yang muncul.
Sains, 357, 149-152. https://doi.org/10.1126/science.aam8335.
Monath, TP, Brinker, KR, Chandler, FW, Kemp, GE, & Cropp, CB (1981). Patofisiologi
korelasi dalam model monyet rhesus demam kuning dengan pengamatan khusus pada nekrosis akut area
sel B jaringan limfoid. The American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 30, 431–443.https://
doi.org/10.4269/ajtmh.1981.30.431.
Monath, TP, & Vasconcelos, PFC (2015). Demam kuning.Jurnal Virologi Klinis, 64, 160-173.
https://doi.org/10.1016/j.jcv.2014.08.030.
Monath, TP, Woodall, JP, Gubler, DJ, Yuill, TM, Mackenzie, JS, dkk (2016). Vaksin demam kuning
pasokan: Sebuah solusi yang mungkin. Lanset, 387, 1599–1600.
Moreno, ES, Rocco, IM, Bergo, ES, Brasil, RA, Siciliano, MM, dkk (2011). Kemunculan kembali warna kuning
demam: Deteksi penularan di Negara Bagian São Paulo, Brasil, 2008. Revista da Sociedade Brasileira de
Medicina Tropis, 44, 290–296. https://doi.org/10.1590/S0037-86822011005000041.
Moreno, ES, Spinola, RMF, Tengan, CH, Brasil, RA, Siciliano, MM, dkk (2013). Demam kuning
epizootik pada primata non-manusia, Negara Bagian São Paulo, Brasil, 2008–2009. Revista do Instituto de Medicina
Tropical de São Paulo, 55, 45–50. https://doi.org/10.1590/S0036-46652013000100008.
Nijman, V., Nekaris, KAI, Donati, G., Bruford, M., & Fa, J. (2011). Konservasi primata: pengukuran dan
mengurangi perdagangan primata. Penelitian Spesies Langka, 13, 159-161. https://doi.org/10.3354/
esr00336.
Nunn, CL, & Altizer, S. (2006). Penyakit menular pada primata: Perilaku, ekologi dan evolusi. Oxford
Pers Universitas.
Nunn, CL, & Gillespie, TR (2016). Penyakit menular dan konservasi primata. Di SA Yang & AJ
Marshall (Eds.), Pengantar konservasi primata (hlm. 157-173). Pers Universitas Oxford. Pedersen,
AB, Jones, KE, Nunn, CL, & Altizer, S. (2007). Penyakit menular dan risiko kepunahan di alam liar
mamalia. Biologi Konservasi, 21, 1269–1279.
Possamai, CB, Mendes, SL, & Strier, KB (2019). Penurunan komunitas primata setelah kuning
wabah demam di Hutan Atlantik Brasil. Jurnal Primatologi Amerika, 82(Suppl.1), 36–37. Tim
Inti Pengembangan R (2018).R: Bahasa dan lingkungan untuk komputasi statistik (Jil. 3). R
Dasar untuk Komputasi Statistik.
Renner, IW, Elith, J., Baddeley, A., Fithian, W., Hastie, T., dkk (2015). Model proses titik untuk kehadiran-
hanya analisis. Metode dalam Ekologi dan Evolusi, 6, 366–379. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12352.
Risiko Demam Kuning pada Primata Asia

Renner, IW, & Warton, DI (2013). Kesetaraan model proses titik MAXENT dan Poisson untuk
pemodelan distribusi spesies dalam ekologi. Biometrik, 69, 274–281. https://doi.org/10.1111/j.1541-0420.
2012.01824.x.
Rogers, DJ, Wilson, AJ, Hay, SI, & Graham, AJ (2006). Distribusi global demam kuning dan
demam berdarah. Kemajuan dalam Parasitologi, 62, 181–220.

Romano, APM, Ramos, DG, Pinna, FV, Rossi, JCN, Passos, PHO, & Said, RFC (2019).
Reemergência e manutenção extra-amazônica da febre amarela no Brasil, 2014 a 2019: Principais desafios
para a vigilância, a prevenção eo controle. Dalam M. da Saúde (Ed.),Saúde Brasil 2019 uma Análise da
Situação de Saúde com Enfoque nas Doenças Imunopreveníveis e na Imunização (hal. 307–329). Ministrio
da Saúde.
Ryan, SJ, & Walsh, PD (2011). Konsekuensi dari non-intervensi untuk penyakit menular di Afrika besar
kera. PLoS SATU, 6, e29030. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0029030.
Sacchetto, L., Silva, NIO, Rezende, IM, Arruda, MS, Costa, TA, dkk (2020). Bahaya tetangga:
Epizootik virus demam kuning di daerah transisi perkotaan dan perkotaan-pedesaan di negara bagian Minas
Gerais, selama wabah demam kuning 2017-2018 di Brasil. Penyakit Infeksi Tropis Terabaikan PLoS, 14, e0008658.
Penjualan, L., Culot, L., & Pires, MM (2020). Ketidakcocokan relung iklim dan runtuhnya penyebaran benih primata
layanan di Amazon. Konservasi Hayati, 247, 108628. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2020. 108628.

Shah, SZ, Jabbar, B., Ahmed, N., Rehman, A., & Nasir, H. (2018). Epidemiologi, patogenesis, dan pengendaliannya
penyakit yang ditularkan melalui kutu - Penyakit Hutan Kyasanur: Status saat ini dan arah masa depan. Perbatasan
dalam Mikrobiologi Seluler dan Infeksi, 8, 1–19. https://doi.org/10.3389/fcimb.2018.00149.
Shearer, FM, Longbottom, J., Browne, AJ, Pigott, DM, Brady, OJ, dkk (2018). yang ada dan potensial
zona risiko infeksi demam kuning di seluruh dunia: Analisis pemodelan. Lanset, 6, e270–e278.
Simberloff, D. (2013). Spesies invasif: Apa yang perlu diketahui semua orang. Pers Universitas Oxford.
Sloan, S., Supriatna, J., Campbell, MJ, Alamgir, M., & Laurance, WF (2018). Orangutan yang baru ditemukan
spesies membutuhkan perlindungan habitat yang mendesak. Biologi Saat Ini, 28, R1–R3.

Lagu, R., Guan, S., Lee, SS, Chen, Z., Chen, C., dkk (2018). Keterlambatan atau kurangnya vaksinasi terkait dengan
impor demam kuning dari Angola ke Cina. Penyakit Menular yang Muncul, 24, 1383–1386. https://doi.org/
10.3201/eid2407.171868.
Stokes, A., Bauer, JH, & Hudson, NP (1928). Penularan demam kuning ke macacus rhesus:
Catatan awal. Jurnal Asosiasi Medis Amerika, 90, 253–254.
Strier, KB, Tabacow, FP, Possamai, CB, Ferreira, AIG, Nery, MS, dkk (2019). Status dari
muriqui utara (brachyteles hypoxanthus) pada saat demam kuning. Primata, 60, 21–28.
Tatem, AJ, Hay, SI, & Rogers, DJ (2006). Lalu lintas global dan penyebaran vektor penyakit.Prosiding
Akademi Ilmu Pengetahuan Nasional AS, 103, 6242–6247. www.pnas.orgcgi. https://doi.org/10.1073/
pnas.0508391103.
Theiler, M., & Anderson, CR (1975). Resistensi relatif kera kebal demam berdarah terhadap demam kuning
virus. The American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 24, 115–117.
Valentine, MJ, Murdock, CC, & Kelly, PJ (2019). Siklus sylvatic arboviruses pada primata non-manusia.
Parasit & Vektor, 12, 463. https://doi.org/10.1186/s13071-019-3732-0.
Vasconcelos, PFC (2002). Demam kuning di Amerika Selatan. Di dalamKolokium internasional tentang invertebrata
patologi dan kontrol mikroba, 8; Konferensi Internasional tentangBacillus thuringiensis 6; Pertemuan
Tahunan Sip, 35. (Dokumentasi, 184). (hal. 49–54). Embrapa.
Wallis, J., & Lee, DR (1999). Konservasi primata: Pencegahan penularan penyakit.Internasional
Jurnal Primatologi, 20, 803–826.
Walsh, PD, Abernethy, KA, Bermejo, M., Beyersk, R., De Wachter, P., dkk (2003). kera bencana
penurunan di Afrika khatulistiwa barat. Alam, 422, 611–614.
Wang, L., Zhou, P., Fu, X., Zheng, Y., Huang, S., dkk (2016). Virus demam kuning: Peningkatan kasus impor
Di Tiongkok. Jurnal Infeksi, 73, 377–380.
WHO (Organisasi Kesehatan Dunia). (2020a). Negara-negara dengan risiko penularan demam kuning dan negara-negara
membutuhkan vaksinasi demam kuning (Juli 2020). https://www.who.int/publications/m/item/countries-
withrisk-of-yellow-fever-transmission-and-countries-requiring-yellow-fever-vaccination-(juli-2020)(diakses
20 September 2020).
WHO (Organisasi Kesehatan Dunia). (2020b). Demam kuning. Lembar fakta.https://www.who.int/en/news-room/
lembar fakta/detail/demam kuning (diakses 8 Agustus 2020).
Wilder-Smith, A., & Leong, WY (2017). Impor demam kuning ke Cina: Menilai pola perjalanan.
Jurnal Kedokteran Perjalanan, 24, 1-4. https://doi.org/10.1093/jtm/tax008.
 Bicca-Marques JC dkk.

Wolfe, ND, Escalante, AA, Karesh, WB, Kilbourn, A., Spielman, A., & Lal, AA (1998). Primata liar
populasi dalam penelitian penyakit menular yang muncul: Mata rantai yang hilang? Munculnya Penyakit Menular,
4,149–158. https://doi.org/10.3201/eid0402.980202.
Wolfe, ND, Kilbourn, AM, Karesh, WB, Rahman, HA, Bosi, EJ, dkk (2001). Transmisi sylvat
arbovirus pada orangutan Kalimantan. The American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 64,310–
316.
Woodall, JP, Dykes, JRW, & Williams, MC (1968). Reaksi spesies monyet colobus terhadap
inokulasi dengan virus demam kuning. Sejarah Kedokteran Tropis & Parasitologi, 62, 528–535. https://
doi.org/10.1080/00034983.1968.11686594.

Afiliasi

Júlio César Bicca-Marques1 & Rafael Magalhães Rabelo2,3 & Marco Antônio Barreto
de Almeida4 & Lilian Patricia Penjualan5

1
Laboratório de Primatologia, Escola de Ciências da Saúde e da Vida, Pontifícia Universidade Católica do
Rio Grande do Sul, PUCRS, Porto Alegre, RS, Brasil
2
Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, INPA, Manaus,
AM, Brasil
3
Grupo de Pesquisa em Ecologia de Vertebrados Terrestres, Instituto de Desenvolvimento Sustentável
Mamirauá, Tefé, AM, Brasil
4
Centro Estadual de Vigilância em Saúde, Secretaria da Saúde do Estado do Rio Grande do Sul, Porto
Alegre, RS, Brasil
5
Departemen Biologi, Universitas Concordia, Montreal, QC, Kanada