Machine Translated by Google

Jurnal Tumbuhan (2017) 90, 856–867 doi: 10.1111/tpj.13299

SI STRES ABIOTIK

Spesies oksigen reaktif, stres abiotik dan

kombinasi stres

Feroza K. Choudhury1 , Rosa M. Rivero2 , Eduardo Blumwald3 dan Ron Mittler1,*

Satu

Departemen Ilmu Biologi, Sekolah Tinggi Seni dan Sains, Universitas Texas Utara, 1155 Union Circle #305220,
Denton, TX 76203-5017, AS,
2
Departemen Nutrisi Tanaman, CEBAS-CSIC, Kampus Universitario Espinardo, Ed. 25, 30100, Espinardo, Murcia, Spanyol, dan
3
Departemen Ilmu Tumbuhan, Pemberhentian Surat 5, Universitas California, 1 Shields Ave, Davis, CA 95616, AS

Diterima 30 Juni 2016; direvisi 1 Agustus 2016; diterima 4 Agustus 2016; diterbitkan online 1 November 2016.
*Untuk korespondensi (email ron.mittler@unt.edu).

RINGKASAN

Spesies oksigen reaktif (ROS) memainkan peran kunci dalam proses aklimatisasi tanaman terhadap cekaman abiotik.
Mereka terutama berfungsi sebagai molekul transduksi sinyal yang mengatur jalur yang berbeda selama aklimatisasi tanaman
terhadap stres, tetapi juga merupakan produk sampingan yang beracun dari metabolisme stres. Karena setiap kompartemen
subselular pada tanaman mengandung serangkaian jalur penghasil ROS dan pemulungan ROS sendiri, tingkat kondisi mapan
ROS, serta keadaan redoks setiap kompartemen, berbeda pada waktu tertentu sehingga menimbulkan tanda yang berbeda.
mengetahui tingkat ROS pada kompartemen sel yang berbeda. Di sini kami meninjau studi terbaru tentang peran ROS dalam
tekanan abiotik pada tanaman, dan mengusulkan bahwa tekanan abiotik yang berbeda, seperti kekeringan, panas, salinitas,
dan cahaya tinggi, menghasilkan tanda tangan ROS berbeda yang menentukan kekhususan respons aklimatisasi dan
membantu menyesuaikan. ke tekanan yang tepat tanaman pertemuan. Kami selanjutnya membahas peran ROS dalam
aklimatisasi tanaman terhadap kombinasi stres serta peran ROS dalam memediasi pensinyalan sistemik yang cepat selama
stres abiotik. Kami menyimpulkan bahwa selama sel mempertahankan cadangan energi yang cukup tinggi untuk
mendetoksifikasi ROS, ROS bermanfaat bagi tanaman selama tekanan abiotik memungkinkan mereka menyesuaikan
metabolisme dan meningkatkan respons aklimatisasi yang tepat.

Kata kunci: spesies oksigen reaktif, cekaman abiotik, kombinasi cekaman, asam absisat, pensinyalan sistemik.

PENGANTAR REAKTIF OXYGEN SPESIES (ROS)

SELAMA STRES ABIOTIK

Spesies oksigen reaktif (mis. O2 .-, H2O2, OHÿ O2) ,adalah

Satu

sel dalam proses yang disebut stres oksidatif (Mittler, 2002).

sebagian bentuk oksigen atmosfer (O2) yang tereduksi atau
teraktivasi. Mereka dianggap sebagai produk sampingan yang tidak
dapat dihindari dari metabolisme aerobik yang telah menyertai
kehidupan di Bumi sejak kemunculan organisme fotosintetik yang
berevolusi dengan oksigen sekitar 2,2–2,7 miliar tahun yang lalu
(Mittler et al., 2011). Tumbuhan yang lebih tinggi telah berevolusi
di hadapan ROS dan telah memperoleh jalur khusus untuk
melindungi diri dari toksisitas ROS, serta menggunakan ROS
sebagai molekul pensinyalan (Foyer dan Noctor, 2013; Vaahtera et
al., 2014; Considine et al. , 2015; Dietz, 2015; Mignolet Spruyt et
al., 2016). Jika dibiarkan, konsentrasi ROS akan meningkat dalam
sel dan menyebabkan kerusakan oksidatif pada membran
(peroksidasi lipid), protein, RNA dan molekul molekul DNA, bahkan
dapat menyebabkan kerusakan oksidatif sel.
Namun, proses ini dikurangi dalam sel oleh sejumlah besar protein
detoksifikasi ROS [misalnya superoksida dismutase (SOD), askorbat
peroksidase (APX), katalase (CAT), glutathione peroksidase (GPX),
dan peroxiredoxin (PRX)], serta seperti oleh antioksidan seperti
asam askorbat dan glu tathione (GSH) yang terdapat di hampir
semua kompartemen subselular (Mittler et al., 2004). Proses aktif
detoksifikasi ROS dalam sel tumbuhan juga dibantu oleh berbagai
adaptasi metabolik yang mengurangi produksi ROS, dan dengan
menjaga kadar logam transien bebas seperti Fe2+ tetap terkendali,
untuk mencegah pembentukan radikal hidroksil (H2O ) yang sangat
beracun. melalui reaksi Fenton (Halliwell dan Gutteridge, 2007). Di
sisi lain, tanaman secara aktif menghasilkan ROS yang digunakan
sebagai molekul transduksi sinyal.

856 © 2016 Para Penulis.

The Plant Journal diterbitkan oleh Society for Experimental Biology dan John Wiley & Sons Ltd.
Ini adalah artikel akses terbuka di bawah Lisensi Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivs , yang mengizinkan penggunaan dan
distribusi dalam media apa pun, asalkan karya asli dikutip dengan benar, penggunaannya nonkomersial dan tidak ada modifikasi atau adaptasi yang dibuat .
Machine Translated by Google

5
12 Ini terutama diproduksi di apoplas oleh NADPH oksidase (disebut
homolog oksidase ledakan pernapasan; RBOHs) dan beberapa
oksidase dan peroksidase, dan di kloroplas, mitokondria, peroksisom
dan mungkin kompartemen seluler lainnya, melalui jalur yang
berbeda (Suzuki et al., 2011 ; Vaahtera et al., 2014; Gilroy et al.,
2016; Mignolet-Spruyt et al., 2016). Proses produksi ROS yang
berkelanjutan ini (secara metabolik atau untuk tujuan pensinyalan)
dan pemulungan ROS terjadi di semua kompartemen seluler sel
dan dikendalikan oleh jaringan gen ROS (Mittler et al., 2004).

Karena setiap kompartemen seluler menetapkan dan mengontrol

homeostasis ROSnya sendiri, secara keseluruhan level ROS yang
berbeda di kompartemen yang berbeda dapat dilihat sebagai
menghasilkan tanda tangan ROS tertentu. Tanda tangan ini dapat
berubah tergantung pada jenis sel, tahap perkembangannya, atau
tingkat stres. Stres abiotik yang berbeda dan/atau kombinasi stres
abiotik yang berbeda (kombinasi stres) cenderung menyebabkan
pembentukan tanda ROS yang berbeda dalam sel tumbuhan, dan
mendekode tanda ini melalui sensor ROS yang berbeda dapat
membuat sinyal spesifik stres yang akan menyesuaikan aklimatisasi.
respons terhadap jenis stres / kombinasi yang mempengaruhi
tanaman.
Dekode sinyal ROS atau tanda tangan oleh sel diperkirakan
terjadi melalui reaksi redoks yang berbeda di mana ROS seperti
hidrogen peroksida (H2O2) akan mengoksidasi residu protein yang
mengandung sulfur (misalnya gugus -SH dari sistein) dan mengubah
struktur dan fungsi protein ( misalnya melalui pembentukan ikatan
disulfida). Perubahan struktur/fungsi protein seperti itu misalnya
dapat mengatur pengikatan faktor transkripsi (TF) ke DNA dan
memengaruhi transkripsi (Dietz, 2015, 2016; Dietz et al., 2016).
Antarmuka yang dijelaskan di atas antara ROS dan perubahan /
regulasi redoks dalam sel umumnya disebut biologi redoks, dan
dianggap memainkan peran kunci dalam transduksi sinyal yang
digerakkan oleh ROS dan / atau regulasi metabolisme dalam sel
(Foyer dan Noctor, 2013, 2016). ; Dietz, 2015, 2016). Efek lain yang
diketahui dari ROS pada struktur/fungsi protein adalah interaksi
antara radikal superoksida (O2 .-) dan kelompok besi-sulfur (Fe-S)
dari protein tertentu.
Karena membran dapat berfungsi sebagai penghalang untuk tingkat
redoks, setiap kompartemen subseluler dapat berisi keadaan
redoksnya sendiri yang akan cocok dengan tingkat kondisi mapan
ROS-nya sendiri, berkontribusi pada pembentukan sifat sinyal ROS
seluler tertentu selama tekanan abiotik (Noctor dan Foyer, 2016). ).
Sensor

Pensinyalan
ROS

Redoks

Terjemahan
terjemahan
Protein

Regulasi metabolisme
Transduksi sinyal
ROS dan cekaman abiotik 857

Menekankan

Aliran
kontrol

Tanda tangan ROS

aklimatisasi
Metabolisme

Metabolik
ROS

Redoks

Gambar 1. Peran spesies oksigen reaktif (ROS) dalam aklimatisasi cekaman

abiotik.
Dua sumber utama ROS selama stres abiotik, ROS metabolik dan pensinyalan,
ditunjukkan untuk berinteraksi dan membentuk tanda tangan ROS yang
mengontrol aklimatisasi tanaman terhadap stres melalui reaksi redoks yang
mengatur transkripsi dan translasi protein dan enzim aklimatisasi stres.

protein pengatur melalui modifikasi redoks yang diturunkan dari

Dua sumber utama ROS selama stres abiotik ditunjukkan pada
Gambar 1. Mereka termasuk ROS yang dihasilkan sebagai
konsekuensi dari gangguan dalam aktivitas metabolik (ROS
metabolik) dan ROS yang dihasilkan untuk tujuan pensinyalan
sebagai bagian dari transduksi sinyal respons-stres abiotik. kerja
bersih (mensinyalkan ROS). ROS metabolik dapat secara langsung
mengubah status redoks enzim pembatas laju dan mengontrol fluks
metabolisme dalam sel (kontrol fluks), sehingga mengubah reaksi
metabolisme yang berbeda untuk melawan efek stres (Miller et al.,
2010 ). Selain itu dapat mempengaruhi transkripsi dan/atau
terjemahan dengan mengubah fungsi kunci
ROS (Foyer dan Noctor, 2013, 2016). Sebaliknya, pensinyalan ROS
dihasilkan sebagai respons terhadap persepsi stres oleh sensor
stres (misalnya saluran berpagar nukleotida siklik yang diaktifkan
oleh stres panas; Mittler et al., 2012) dan dimediasi oleh kalsium
dan / atau aktivasi turunan fosforilasi. NADPH oksidase (RBOH)
pada membran plasma (PM) (Suzuki et al., 2011; Gilroy et al.,
2014). Pensinyalan ROS juga dianggap secara langsung mengubah
keadaan redoks protein pengatur, dan mengubah transkripsi dan
translasi yang menghasilkan aktivasi respons aklimatisasi yang akan
mengurangi efek stres pada metabolisme dan mengurangi tingkat
ROS yang diproduksi secara metabolik. ROS metabolik dan
pensinyalan dapat diproduksi pada bagian komponen subselular
yang berbeda (misalnya ROS metabolik di kloroplas dan ROS
pensinyalan di apoplas). Namun demikian, mereka dapat
mempengaruhi tingkat satu sama lain dan bahkan berpindah antar
bagian komponen (misalnya H2O2 yang dapat bergerak melintasi
membran dalam proses yang diatur melalui aquoaporins; Tian et
al., 2016).
Tingkat ROS yang berbeda dalam kompartemen seluler yang
berbeda (apoplas, kloroplas, peroksisom, mitokondria, vakuola,
sitosol, dan nuklei) menyusun tanda tangan ROS keseluruhan yang
bervariasi dalam jaringan dan sel yang berbeda yang mengalami
tekanan abiotik yang berbeda dan / atau kombinasinya. (tanda
tangan ROS). Model yang disederhanakan untuk ini ditunjukkan
pada Gambar 2. Regulasi RBOH pada PM oleh kalsium, fosforilasi,
hormon seperti ketersediaan NO atau NADPH ditunjukkan untuk
menghasilkan pensinyalan ROS di apoplas (Gilroy et al., 2016).
ROS pensinyalan ini kemudian

© 2016 Para Penulis.

The Plant Journal diterbitkan oleh Society for Experimental Biology dan John Wiley & Sons Ltd., The
Plant Journal, (2017), 90, 856–867
Machine Translated by Google

5
12 858 Feroza K. Choudhury dkk.

Vakuola

OH.

Stres oksidatif
H2O2 H2O2

Fe2+
H2O2

ROS
Tanda tangan
MERUMPUT

Pensinyalan redoks

bergerak ke sitoplasma melalui aquaporin yang diatur (Tian et al.,

2016), dan bersama dengan metabolisme dan pensinyalan ROS
yang diproduksi di kloroplas, peroksisom, dan mito chondria
(Dietz et al., 2016; Huang et al., 2016; Kerchev et al. . ., 2016;
Rodrÿguez-Serrano et al., 2016; Takagi et al., 2016) mengubah
status redoks protein pengatur utama seperti TF yang
memengaruhi ekspresi gen. Studi terbaru menunjukkan bahwa
dalam kondisi stres kloroplas, peroksisom, dan mitokondria dapat
memperpanjang struktur membran
(stromules, peroxules dan matrixules, masing-masing) yang akan
menghubungi selubung nuklir dan secara langsung dapat
mengubah status ROS nuklei (Noctor dan Foyer, 2016).
Namun, jika Fe2+ labil ada di dalam sel, ROS seperti H2O2 dapat
bereaksi dengannya untuk menghasilkan radikal hidroksil yang
sangat beracun yang akan menyebabkan stres oksidatif dan
kerusakan sel. Oleh karena itu, mengatur kadar zat besi dalam
sel sebagai respons terhadap stres abiotik sangat penting, dan
O2 -

NADPH

Cp

mt

Pr

baru-baru ini disorot oleh interaksi antara protein jari seng respons
ROS ZAT12 dan penyerapan zat besi ke dalam sel (Le et al.,
2016). Terlepas dari kenyataan bahwa ia menempati volume sel
tumbuhan yang relatif besar dan dapat memiliki kapasitas
O2 -

O2 -

Kinase

H2O2
RBOH

TIDAK

Inti

TF

Aklimaon
Ca2+
Gambar 2. Interaksi antara spesies oksigen reaktif
(ROS) yang diproduksi di berbagai kompartemen
selama stres abiotik, pensinyalan redoks yang
mengarah pada aklimatisasi, dan stres oksidatif yang
disebabkan oleh adanya besi labil dalam sel.
Metabolik dan pensinyalan ROS ditunjukkan
terakumulasi terlambat di kompartemen sel yang
berbeda dan menghasilkan tanda tangan ROS spesifik stres abiotik.
Tanda tangan ini ditunjukkan untuk mengubah reaksi
redoks protein dan mengontrol aklimatisasi tanaman.
Kehadiran besi labil dalam sel terbukti menjadi primer
untuk inisiasi stres oksidatif yang pada gilirannya
dapat menyebabkan cedera dan kematian sel oksidatif,
menyoroti kebutuhan untuk mempertahankan kadar
besi bebas di bawah kendali selama stres. Singkatan:
Cp, kloroplas; Mt, mitokondria; Pr, peroksisom;
RBOH, homolog oksidase pecah pernapasan; TF,
faktor transkripsi; SOD, superoksida dismutase.

pensinyalan retrograde dan anterograde (Asada, 2006; Sarva

jeet dan Narendra, 2010; Baniulis et al., 2013; Kleine dan Leister,
2016; Mignolet-Spruyt et al., 2016). Produksi ROS selama stres
juga dapat menyeimbangkan distribusi energi antara PSII dan
PSI dan mempengaruhi uji stoikiome fotosistem (Dietzel et al.,
2008; Vainonen et al., 2008; Pesaresi et al., 2009). Produksi
menyebabkan pemrograman
Satu

O2 di kloroplas juga bisa

ulang ekspresi gen nuklir yang mengarah ke klorosis dan kematian
sel terprogram, serta menginduksi berbagai respons terkait
dengan tekanan biotik dan abiotik melalui fungsi EXECUTER1
(EX1) dan EX2, dua protein kloroplas yang dikodekan-nuklir
terkait dengan membran tilakoid (Wagner et al., 2004; Lee et al.,
2007; Kleine dan Leister, 2016). ROS kloroplastik dimitigasi oleh
serangkaian enzim pemulung ROS dan jalur jalur seperti Fe- dan
CuZn-SODs dan jalur Asada-Foyer- Halliwell, serta konsentrasi
tinggi antioksidan seperti asam askorbat dan GSH (Mittler et al.al.,
2004).

Akumulasi ROS mitokondria selama stres abiotik biasanya

penyangga ROS yang signifikan, peran vakuola dalam
pensinyalan dan metabolisme ROS saat ini tidak diketahui (Gambar 2). dikurangi dengan oksidase alternatif (AOX), dehidrogenase NAD
SUMBER ROS SELAMA STRES ABIOTIK
Situs penghasil ROS utama selama tekanan abiotik adalah
kloroplas, mitokondria, peroksisom, dan apoplas (Dietz et al.,
2016; Gilroy et al., 2016; Huang et al., 2016; Kerchev et al., 2016;
Rodrÿguez-Serrano et al., 2016; Takagi et al., 2016). Cekaman
abiotik yang membatasi ketersediaan CO2 karena penutupan
stomata meningkatkan produksi ROS seperti O2 - dan O2 dalam
Satu
dimediasi melalui kebocoran elektron dari kompleks I dan III untuk
menghasilkan O2 - , yang dapat diubah menjadi H2O2 oleh Mn
SOD (Quan et al., 2008; Huang et al., 2016). Proses ini dapat
(P)H tipe II dan protein uncoupling dalam membran mitokondria
bagian dalam (Noctor et al., 2007; Rasmusson dan Wallstrom,
2010). ROS dapat mengatur ekspresi AOX1 melalui WRKY15,
yang menekan AOX1 dengan mengikat daerah promotornya
(Vanderauwera et al., 2012). Perubahan tingkat ROS yang
dihasilkan oleh mitokondria selama stres abiotik dapat menginduksi
pensinyalan mundur antara mitokondria dan nukleus dan
mengontrol aklimatisasi tanaman (Woodson dan Chory, 2008).

kloroplas yang pada gilirannya dapat menginisiasi Produksi ROS dalam peroksisom

© 2016 Para Penulis.

The Plant Journal diterbitkan oleh Society for Experimental Biology dan John Wiley & Sons Ltd., The
Plant Journal, (2017), 90, 856–867
Machine Translated by Google

5
12 selama tekanan abiotik terutama merupakan hasil dari peningkatan
fotorespirasi yang menghasilkan produksi H2O2 oleh glikolat oksidase
(Foyer dan Noctor, 2009; Sarvajeet dan Narendra, 2010; Baishnab
dan Ralf, 2012; Kerchev et al., 2016). Produksi ROS fotorespirasi
terutama dikurangi oleh CAT, dan mutan yang kekurangan CAT
peroksisomal telah menjadi alat utama dalam studi pensinyalan H2O2
selama stres (misalnya Kerchev et al., 2016). ROS peroxisomal
dapat memengaruhi keseimbangan redoks seluler dan mengubah
transkripsi gen nuklir (Vanderauwera et al., 2005).

Produksi ROS di apoplast selama stres abiotik dimediasi melalui

setidaknya empat mekanisme berbeda. Yang paling banyak dipelajari
dari keempatnya adalah protein PM NADPH oksidase-RBOH yang
menghubungkan kalsium dan pensinyalan ROS selama stres dan
menghasilkan superoksida di apoplas (Gilroy et al., 2014, 2016).
RBOH telah terbukti memainkan peran kunci dalam reaksi transduksi
sinyal yang memediasi aklimatisasi tanaman terhadap stres abiotik,
dan mutan yang kekurangan RBOH seperti rbohD dan rbohF telah
menjadi alat yang berharga dalam studi interaksi stres abiotik ROS.
Produksi ROS apoplastik selama cekaman abiotik dan biotik juga
dapat dimediasi oleh peroksida (O'Brien et al., 2012). ROS yang
dihasilkan peroksidase ditunjukkan, misalnya, terlibat dalam mengatur
pertumbuhan akar dan respons terhadap defisiensi kalium (Kim et al.,
2010). Protein penghasil ROS penting lainnya dalam apoplast selama
stres abiotik adalah oksidase oksalat. Produksi H2O2 yang dimediasi
oksalat oksi dase dalam sel akar, misalnya, terbukti penting untuk
aklimatisasi cekaman kekeringan (Voothuluru dan Sharp, 2013).
Selain itu, xan thine dehydrogenase juga baru-baru ini diusulkan
untuk berperan dalam pensinyalan stres (Ma et al., 2016). Melawan
kadar ROS dalam apoplas adalah CuZn-SODs, APXs, peroksidase
yang terikat dinding sel, dan kadar askorbat dan GSH yang rendah.
Namun, mekanisme pemulungan ROS apoplastik ini tidak seefisien
sistem pemulungan ROS intraseluler, dan memungkinkan akumulasi
ROS ke tingkat tinggi di apoplast (penting untuk pensinyalan sistemik
dan pertahanan patogen).

Tingkat kondisi mapan ROS dan keadaan redoks dari masing-

masing kompartemen yang dijelaskan di atas cenderung bervariasi
tergantung pada jenis cekaman abiotik yang dihadapi oleh tanaman.
Dengan demikian, setiap rangkaian kondisi lingkungan yang berbeda
(misalnya kekeringan, salinitas, dingin, panas, dll.) akan menghasilkan
ROS subseluler spesifik dan tanda redoks yang pada gilirannya akan
ROS dan cekaman abiotik 859

jaringan. Oleh karena itu, studi tentang modifikasi protein yang

diinduksi ROS merupakan dasar bagi pemahaman kita tentang
bagaimana ROS dapat memodifikasi metabolisme dan ekspresi gen
selama stres abiotik. Di antara modifikasi pasca-translasi yang
diinduksi ROS yang paling penting adalah sulfonilasi, lasi karbon,
glutathionylation, dan S-nitrosylation.
Sulfonilasi, salah satu mekanisme utama yang mengatur aktivitas
banyak enzim dan TF pada tumbuhan, adalah oksidasi gugus
sulfhidril. Oksidasi ini terutama diinduksi oleh H2O2 penghasil asam
sulfenat (R-SOH) yang dapat menyebabkan pembentukan ikatan
disulfida (S–S) antara residu sistein, yang pada gilirannya menghasilkan
perubahan konformasi yang mengubah aktivitas protein/enzim.
'Pemulihan' protein dari keadaan teroksidasi ini terutama dimediasi
melalui thioredoxins (Trxs), PRXs dan sistem GSH, yang merespons
stres dan mengatur homeostasis redoks. Beberapa enzim dari siklus
Benson–Calvin [misalnya Fru-1,6-bifosfatase (FBPase) atau katup
malat] diatur, misalnya, dengan cara ini; tereduksi dan aktif dalam
terang dan teroksidasi dan tidak aktif dalam gelap (Scheibe et al.,
2005). Oleh karena itu, regulasi melalui Trx tereduksi mencegah
pemborosan energi dengan aktivasi FBPase dan seduheptulosa-
bifosfatase dalam siklus reduktif, dan inaktivasi paralel dehidrogenase
Glc-6-P dalam siklus oksidatif. Ini mengarahkan FBP ke dalam siklus
reduktif dalam cahaya. Dalam kegelapan, Trx menjadi teroksidasi dan
situasi lawan menjadi dominan. Oleh karena itu, keadaan reduksi Trx
menciptakan pemisahan fluks metabolik bersyarat dalam
kompartemen yang sama. Jenis lain dari sulfonilasi terjadi dengan
oksidasi metionin (Met), yang menghasilkan Met-sulfoksida. Enzim
yang dipengaruhi oleh modifikasi ini terkadang dapat diaktifkan
kembali melalui reduksi oleh reduktase metionin sulfoksida
menggunakan Trx sebagai reduktor (Gustavsson et al., 2002),
memberikan contoh lain tentang pentingnya jalur Trx dalam mengontrol
berbagai aktivitas enzimatik dalam kondisi stres. .

Seperti yang ditunjukkan di atas, langkah pertama dalam jalur

menghasilkan aktivasi respons aklimasi yang disesuaikan dengannya
(Gambar 2 ). Aktivasi respons aklimasi oleh ROS pada awalnya dapat
dimediasi oleh interaksi ROS dengan berbagai protein dan hormon
seperti yang dijelaskan di bawah ini.
MODIFIKASI PROTEIN YANG DIINDUKSI ROS DAN MEREKA
PERAN DALAM AKLIMASI STRES
Spesies oksigen reaktif dapat memprovokasi modifikasi protein
reversibel atau ireversibel, yang pada gilirannya menyebabkan
perubahan dalam kontrol dan pengaturan metabolisme tanaman,
serta aktivasi pengaturan transkripsi.
pensinyalan redoks yang bergantung pada ROS dihasilkan dari
oksidasi residu cys teine menjadi asam sulfenat. Rantai samping yang
mengandung asam sulfenat sangat reaktif dan dapat membentuk
ikatan kovalen dengan tiol dengan berat molekul rendah, seperti
GSH yang menimbulkan S-glutathionylation. Modifikasi ini dapat
bertindak sebagai pengatur redoks kaskade transduksi sinyal dan
jalur metabolisme (Fratelli et al., 2004). Glutathiony lation dapat
dibalik melalui aktivitas thiol-disulfide oxi doreductases Grxs (juga
dikenal sebagai thioltransferases; Gallogly dan Mieyal, 2007). S-
Glutathionylation mungkin juga penting secara fisiologis dalam
menyangga kumpulan GSSG / GSH serta memiliki fungsi pengaturan
tambahan (Di Simplicio et al., 1998; Schafer dan Buettner, 2001).
Oksidasi triptofan (Trp) menjadi Trp hidroperoksida, yang sangat
tidak stabil dan cepat terurai menjadi N-formilk ynurenine dan
kynurenine sebagai produk akhir utama, mewakili mode lain dimana
ROS dapat memodifikasi protein (Ronsein et al., 2008). Cara oksidasi
protein ini adalah

© 2016 Para Penulis.

The Plant Journal diterbitkan oleh Society for Experimental Biology dan John Wiley & Sons Ltd., The
Plant Journal, (2017), 90, 856–867
Machine Translated by Google

5
12 860 Feroza K. Choudhury dkk.

ditemukan memainkan peran penting dalam regulasi sintesis foto.

Dengan demikian, oksidasi Trp365 menjadi NFK dalam subunit CP43
PSII berkorelasi dengan tekanan cahaya yang tinggi dan peningkatan
fotoinhibisi (Dreaden et al., 2011; Kasson dan Barry, 2012). Oksidasi
Trp CP43 dan D1 menjadi NFK tampaknya terkait dengan degradasi D1
dan penggantian selanjutnya dari protein D1 yang rusak (Kasson dan
Barry, 2012). Dalam studi spektrometri massa protein kultur sel
mitokondria Arabidopsis, oksidasi Trp juga ditemukan dalam glisin
dekarboksilase (salah satu enzim utama dalam proses fotorespirasi yang
mengkatalisasi dekarboksilasi oksidatif dan deaminasi glisin; Douce et
al., 2001), sebuah peptidase mitokondria dari kompleks III (penting
dalam fosforilasi oksidatif dan pembentukan biokimia ATP; Crofts, 2004)
dan dalam Mn-SOD.

Karbonilasi, oksidasi residu, seperti Arg, His, Lys, Pro dan Thr,
merupakan bentuk lain dari oksidasi protein, yang dianggap tidak dapat
diubah (Shacter, 2000). Karbonilasi protein juga dapat dimediasi oleh
reaksi tidak langsung produk lipoperoksidasi dengan Cys dan residunya
(Madian dan Regnier, 2010). Beberapa enzim mito chondrial seperti
aconitase, pyruvate dehydroge nase dan glycine decarboxylase sensitif
terhadap inaktivasi oleh oksidasi dan karbonilasi, dan penghambatan
enzim ini dengan peningkatan produksi ROS dapat mengakibatkan
perlambatan aliran ke siklus TCA dan akibatnya penurunan dalam
status energi sel (Schwarzlander dan Finkemeier, 2013; Camejo et al.,
2015).

Beberapa protein kloroplastik juga terbukti menjadi target karbonilasi

selama stres oksidatif yang diinduksi oleh cahaya tinggi di Arabidopsis.
Ini termasuk sintase Cys, Asp kinase dan Rubisco (Davletova et al.,
2005).
S-Nitrosilasi, pengikatan kovalen NO ke kelompok tiol Cys, adalah
modifikasi pasca-translasi lain yang dapat mengatur fungsi beberapa
protein selama stres. Camejo dkk. (2013) menunjukkan bahwa berbagai
enzim yang terlibat dalam respirasi, antioksidan dan fotorespirasi adalah
S-nitrosilasi selama cekaman salinitas. Pada tanaman yang mengalami
suhu rendah, protein S-nitrosilasi utama adalah yang terkait dengan
metabolisme C (Puyaubert et al., 2014). S-Nitrosilasi protein sangat
penting untuk pemrograman ulang metabolik yang diperlukan untuk
menjaga homeostasis dalam kondisi stres. S-Nitrosilasi juga menginduksi
perubahan pada beberapa TF, yang memengaruhi pengikatannya pada
DNA, serta menonaktifkan RBOH (Yun et al., 2011). Misalnya, S
langsung mempengaruhi protein dan mengubah fluks metabolisme dan
transkripsi, akumulasi ROS selama stres abiotik mempengaruhi tingkat
dan fungsi hormon tanaman yang berbeda, seperti asam absisat (ABA),
auksin, brassinos teroids (BRs), giberelin (GAs) dan NO . Di bawah ini,
kami menyoroti beberapa interaksi ini.

Respons tanaman terhadap cekaman abiotik baru-baru ini terbukti

dipengaruhi oleh interaksi timbal balik antara ROS dan auksin, yang
memengaruhi keseimbangan auksin dan mengakibatkan perubahan
pertumbuhan (Tognetti et al., 2012). Produksi ROS yang diinduksi stres
dapat mengubah gradien auksin pada tanaman dan juga mengurangi
pensinyalan yang dimediasi auksin (Xia et al., 2015). Mekanisme yang
terkait dengan perubahan homeostasis auksin dan pelemahan
pensinyalan meliputi: degradasi auksin oksidatif (Kawano, 2003);
konjugasi auksin (Tognetti et al., 2010); dan distribusi auksin melalui
perubahan ekspresi gen yang mengkode pengangkut auksin (Grunewald
dan Friml, 2010). Auksin dapat menginduksi produksi ROS (Tognetti et
al., 2012) dan mengatur homeostasis ROS (Pasternak et al., 2005),
mengisyaratkan hubungan antara pensinyalan auksin dan stres oksidatif
(Tognetti et al., 2012).

Misalnya, auksin mengaktifkan Rho-GTPase (RAC/ROP) yang

berinteraksi dengan oksidase NADPH, menghasilkan produksi ROS
apoplastik (Duan et al., 2010). Di sisi lain, ROS memicu kaskade MAPK
yang menghambat pensinyalan yang bergantung pada auksin sambil
mengaktifkan pensinyalan stres oksidatif (Kov tun et al., 2000).
Peningkatan ion superoksida apoplas yang bergantung pada auksin
memfasilitasi modifikasi dinding sel selama pemanjangan sel di Zea
mays (Schopfer et al., 2001). Auksin menginduksi perubahan status
redoks seluler, yang ditimbulkan oleh produksi ROS yang diinduksi
auksin, mengatur siklus sel tumbuhan (Vivancos et al., 2011). Meskipun
contoh-contoh yang dikutip di atas menunjukkan hubungan yang erat
antara ROS dan proses yang dimediasi auksin, mekanisme seluler/
molekul yang mengendalikan sintesis ROS yang diinduksi auksin masih
belum diketahui.
Brassinosteroids adalah hormon yang terkait dengan angka
proses biokimia dan fisiologis pada tanaman, dan terkait dengan respon
tanaman terhadap cekaman abiotik (Xia et al., 2009). Toleransi cekaman
abiotik pada tomat berkorelasi dengan sintesis BR. BRs menginduksi
transkripsi RBOH dan meningkatkan aktivitas oksidase NADPH dengan
peningkatan H2O2 apoplastik secara bersamaan (Nie et al., 2013).

nitrosilasi dapat bertindak sebagai pengatur negatif MYB TF, yang
merupakan pengatur penting dari respons abiotik dan stres (Tavares et
al., 2014).
INTERAKSI ROS DENGAN HORMON STRES
Hormon tanaman memainkan peran kunci dalam membentuk respon
aklimatisasi tanaman terhadap cekaman abiotik. Studi terbaru
menunjukkan bahwa ada interaksi yang rumit antara hormon tanaman
dan ROS selama stres abiotik. Dengan demikian, selain
Efek serupa dari ABA pada ekspresi RBOH dan produksi H2O2
apoplastik telah dilaporkan (Xia et al., 2015) dan, meskipun dasar genetik
dari crosstalk antara BRs dan ABA masih harus diklarifikasi, gagasan
tentang mekanisme umpan balik positif di mana BR menginduksi, melalui
aktivasi RBOH, akumulasi sementara H2O2 dan induksi biosintesis ABA
telah diusulkan (Zhou et al., 2014). Mekanisme ini akan menyebabkan
produksi H2O2 yang berkepanjangan dan induksi toleransi cekaman
tanaman.
Giberelin terlibat dalam respons tanaman terhadap cekaman abiotik,
dan aksinya terkait dengan

© 2016 Para Penulis.

The Plant Journal diterbitkan oleh Society for Experimental Biology dan John Wiley & Sons Ltd., The
Plant Journal, (2017), 90, 856–867
Machine Translated by Google

5
12 pengendalian pertumbuhan melalui pengendalian pembelahan sel
dan pemanjangan sel (Colebrook et al., 2014). GA menjalankan
fungsinya melalui regulasi protein DELLA, regulator negatif
pensinyalan GA (Achard et al., 2006). Pengikatan GA ke reseptor
nuklir GID1 menginduksi perubahan konformasi pada protein,
mendukung interaksinya dengan protein DELLA. Sebagai konsekuensi
dari interaksi ini, DELLA ada di mana-mana dan ditargetkan untuk
degradasi melalui proteasome 26S (Colebrook et al., 2014).
Pensinyalan GA mengatur toleransi stres melalui kontrol homeostasis
redoks seluler. Kandungan GA daun yang berkurang kekurangan air

pada jagung (Wang et al., 2008), menyebabkan peningkatan aktivitas

DELLA yang menghasilkan peningkatan kapasitas pendinginan ROS
dan peningkatan kelangsungan hidup. Mutan Arabidopsis quadruple
DELLA menunjukkan peningkatan ekspresi gen yang mengkode
enzim antioksidan, bersamaan dengan pengurangan akumulasi ROS
pada tanaman di bawah salinitas tinggi (Achard et al., 2009). Hasil
serupa terlihat pada tanaman padi yang mengekspresikan SUB1A
(SUBMERGENCE 1A; Fukao et al., 2011). SUB1A membatasi
akumulasi ROS dan mengurangi kerusakan oksidatif selama tekanan
perendaman, melalui akumulasi regulator negatif pensinyalan GA,
protein DELLA SLR1 dan SLR-like 1 (Fukao et al., 2006).

Asam absisat memainkan peran penting dalam perkembangan

tanaman, pengaturan fungsi stomata dan respon tanaman terhadap
cekaman abiotik. Selama paparan tanaman terhadap kondisi
cekaman, konsentrasi ABA dalam tanaman meningkat sebagai akibat
dari peningkatan biosintesis, pelepasan ABA aktif dari bentuk
terkonjugasinya atau penurunan degradasi (Boursiac et al., 2013).
Defisit air dan cekaman salinitas tinggi mendorong akumulasi ABA
yang menginduksi perubahan ekspresi gen (Shinozaki dan Yamaguchi-
Shinozaki, 2007) dan penutupan stomata (Mittler dan Blumwald,
2015). Penutupan stomata mengurangi transpirasi dan kehilangan
air, tetapi juga mendorong penurunan pertukaran gas dan
pengurangan aktivitas fotosintesis. Setelah pengikatan ABA ke
kompleks reseptor pyrabactin-resistance protein/PYR-like proteins
(PYR/ PYLs), dan penekanan protein fosfatase 2C (PP2C), aktivasi
protein kinase OST1 SnRK2 mengarah ke aktivasi PM-terikat NADPH
oksidase (RBOH) yang memediasi produksi ide superoks dan
pembentukan H2O2, melalui aksi apoplastik CuZn-SODs (Sirichandra
et al., 2009). H2O2 yang dihasilkan oleh RBOH-SOD dan/atau tiba
di sel penjaga dengan gelombang ROS (Mittler dan Blumwald, 2015)
KOMBINASI ROS DAN STRES
ROS dan cekaman abiotik 861

NO adalah yang paling melimpah di antara spesies nitrogen

reaktif, dan telah dikaitkan dengan banyak proses fisiologis tanaman
(Niu dan Liao, 2016). NO memediasi modifikasi protein target pasca-
translasi melalui S-nitrosilasi dan nitrasi. Dalam kondisi kekurangan
air, ABA menginduksi sintesis NO dan ROS. Baik NO dan ROS
membentuk penutupan stomata yang menginduksi 8-nitro-cGMP
(Joudoi et al., 2013). Mirip dengan ABA, auksin juga dapat
menginduksi sintesis ROS dan NO, dan keduanya dapat bekerja
pada sinyal yang dimediasi oleh auksin (Yadav et al., 2011; Farnese
et al., 2016; ). Shi dkk. (2015) membandingkan pensinyalan auksin
dan transpor auksin dalam Arabidopsis Col-0 dan gsnor1-3 (cacat
mutan dalam de-nitrosilasi protein), dan menunjukkan bahwa
pensinyalan auksin dan transpor auksin polar berkurang, menunjukkan
peran S-nitrosilasi dalam pensinyalan auksin.

Seperti ditunjukkan di atas, ROS dapat berfungsi pada berbagai

tingkatan untuk mempengaruhi atau memediasi aklimatisasi
tumbuhan terhadap tekanan abiotik. Di bawah ini kami akan
membahas keterlibatan ROS dalam dua bidang yang muncul dari
penelitian stres abiotik tanaman: kombinasi stres dan aklimatisasi sistemik.

Stres kombinasi adalah istilah yang digunakan untuk menggambarkan

menghasilkan pembukaan saluran Ca2 + yang diatur oleh ROS yang
pada gilirannya menginduksi aktivasi RBOH oleh CIPK26 (Drerup et
al . , 2013), menghasilkan biosintesis ROS lebih lanjut dan
menghasilkan loop umpan balik positif untuk penutupan stomata.
Karena ROS dapat langsung menonaktifkan PP2C, ABA dan ROS
dapat berfungsi dalam loop amplifikasi positif yang mengontrol
fungsi stomata serta ekspresi gen selama stres (Mittler dan Blum
wald, 2015).
situasi di mana tanaman secara bersamaan mengalami dua atau
lebih cekaman abiotik (Mittler, 2006). Meskipun kombinasi stres
telah diakui sebagai penyebab utama kehilangan panen di seluruh
dunia (ditinjau dalam Mittler, 2006; Mittler dan Blumwald, 2010;
Suzuki et al., 2014), baru-baru ini dibahas dalam studi laboratorium
di tingkat molekuler ( Rizhsky et al., 2002, 2004). Secara umum,
kombinasi dari dua atau lebih cekaman abiotik memiliki dampak
negatif pada tanaman yang lebih besar dibandingkan dengan masing-
masing cekaman berbeda yang diterapkan secara individual. Selain
itu, kombinasi stres seperti kekeringan dan panas, atau salinitas dan
panas menghasilkan aktivasi respons transkriptom unik yang
melibatkan ratusan transkrip yang tidak diubah oleh masing-masing
tekanan berbeda yang diterapkan secara individual (Rizhsky et al.,
2004; Suzuki et al. . ., 2016). Berbeda dengan contoh seperti
kekeringan dan panas, beberapa cekaman abiotik (misalnya ozon)
sebenarnya dapat meningkatkan toleransi tanaman terhadap
cekaman abiotik lain (misalnya kekeringan) atau biotik (misalnya
infeksi bakteri) ketika kedua cekaman tersebut digabungkan (Mittler,
2006; Mittler dan Blumwald, 2010; Suzuki et al., 2014; Foyer et al.,
2016).
Dari sudut pandang keterlibatan ROS, sejumlah penelitian telah
menunjukkan bahwa tingkat ROS, ekspresi enzim pemulung ROS
yang berbeda dan tingkat antioksidan yang berbeda menampilkan
pola unik selama kombinasi stres yang berbeda dari yang ditemukan
diinduksi oleh masing-masing. tegangan yang berbeda diterapkan
secara terpisah. Perubahan ini tercermin dalam kadar O2 .-, H2O2,
produk sampingan dari peroksidasi lipid, ekspresi enzim seperti SOD,
APX, CAT, AOX, peroksidase, glutathione-S-transferase, glutathione
reduktase dan GPX, akumulasi antioksidan seperti askorbat, GSH,
flavonol, fenolik

© 2016 Para Penulis.

The Plant Journal diterbitkan oleh Society for Experimental Biology dan John Wiley & Sons Ltd., The
Plant Journal, (2017), 90, 856–867
Machine Translated by Google

5
12 862 Feroza K. Choudhury dkk.

senyawa, alkaloid, tokoferol dan karotenoid, serta akumulasi osmoprotektan

seperti prolin, glisin betaine, trehalosa dan sukrosa (Keles dan Oncel,
€

2002; Rizhsky et al., 2002; Rizhsky et al., 2004; Giraud et al., 2008; Vile
dkk., 2012; Prasch dan Sonnewald, 2013; Rasmussen dkk., 2013; Li dkk.,
2014; Rivero dkk., 2014; Suzuki dkk., 2014; Vuleta dkk., 2015; Jin dkk.
al.al., 2015; Pandey et al., 2015; Carvalho et al., 2016; Martinez et al.,
2016). Karena kombinasi dari dua tekanan yang berbeda membebankan
pada tanaman satu set pengekangan fisiologis yang unik, kemungkinan
tanda ROS yang dihasilkan di bawah kondisi kombinasi tekanan adalah
unik (Gambar 3). Sebagai contoh, kombinasi cekaman kekeringan dan
panas memaksakan dua tuntutan yang berlawanan pada tanaman:
membuka stomata untuk mendinginkan daun – respons khas tanaman
terhadap tekanan panas; tetapi pada saat yang sama menutup stomata
untuk menghindari kehilangan air – respon khas terhadap kekeringan
(Rizhsky et al., 2002, 2004).

Menariknya, mutan Arabidopsis yang kekurangan APX1 sitosolik (apx1),

tetapi bukan APX tilakoid kloroplastik, ditemukan sangat sensitif terhadap
kombinasi tekanan ini yang menunjukkan bahwa kadar H2O2 sitosol dan
bukan kloroplastik penting untuk aklimasi terhadap kombinasi tekanan
khusus ini (Koussevitzky et al al., 2008). Selain itu, mutan yang terganggu
fungsi ABA dan protein PP2C yang diatur ROS (abi-1) ditemukan sangat
sensitif terhadap kombinasi kekeringan dan panas, serta salinitas dan
panas, lebih lanjut menyoroti pentingnya ROS– Interaksi ABA untuk
aklimatisasi tanaman terhadap kombinasi stres

(A)
Menekankan

(B)
Perubahan metabolisme
Sensor dan transduksi

Stres A

Stres B
Stres A-spesifik
Tanda tangan ROS

Stres B-spesifik
Tanda tangan ROS

Stres A-spesifik
Stres-Spesifik
Tanda Tangan ROS
(Suzuki et al., 2016; Zandalinas et al., 2016). Pentingnya ROS untuk
aklimatisasi tanaman terhadap kombinasi stres juga digarisbawahi oleh
sejumlah besar penelitian yang menemukan peningkatan transkrip respons
ROS, sebagai komponen kunci dari jalur respons kombinasi stres-
aklimatisasi (ditinjau dalam Suzuki et al., 2014 ). Studi masa depan yang
dilakukan dalam bidang penelitian stres tanaman yang muncul dan penting
ini kemungkinan akan menyoroti peran tambahan ROS dalam aklimatisasi
tanaman terhadap kombinasi stres. Namun, untuk saat ini, ROS dan ABA
tampaknya menjadi dua pengatur utama yang memediasi aklimatisasi
tanaman terhadap kombinasi stres.

ROS DALAM PENsinyalan SISTEMIK

Spesies oksigen reaktif baru-baru ini terbukti memediasi pensinyalan

sistemik yang cepat pada tanaman sebagai respons terhadap tekanan
abiotik dalam proses yang digabungkan dengan pensinyalan kalsium dan
bahkan mungkin gelombang listrik (Miller et al., 2009; Mittler et al., 2011;
Gilroy et al. .., 2014, 2016; Gambar 4). Agar tanaman mencapai kebugaran
maksimal di lapangan, respons semua organ dan daunnya terhadap
cekaman abiotik perlu dikoordinasikan. Koordinasi ini diperkirakan dicapai
oleh gelombang produksi ROS yang menyebar secara otomatis (Gambar
4a; gelombang ROS) yang dimulai pada sekelompok sel yang pertama
kali merasakan tekanan dan menyebar ke seluruh tanaman dengan
kecepatan hingga 8,4 cm min1 (Miller et al., 2009).

Model mekanistik dasar yang menggambarkan gelombang ROS

mendalilkan bahwa tekanan abiotik yang mempengaruhi sel-sel lokal menghasilkan

Stres A-Spesifik
Aklimatisasi

Stres B-Spesifik
Aklimatisasi
Sintesis Protein Aklimasi,
Penyesuaian Metabolik,…
Aklimatisasi

Kematian

Tanda tangan ROS

Stres A+B
Stres B-spesifik ROS A, B, A+B Spesifik
Tegangan A + B
Tanda tangan ROS Aklimatisasi

Stres khusus A+B

Tanda tangan ROS

Gambar 3. Tanda tangan spesies oksigen reaktif (ROS) selama kombinasi cekaman abiotik.
( a ) Stres abiotik terbukti menghasilkan pembentukan tanda ROS yang memediasi aklimatisasi tanaman dan kematian sel. (b)
Kombinasi dari dua tekanan yang berbeda (Tekanan A dan Stres B) ditunjukkan untuk menghasilkan tanda tangan ROS yang unik untuk kombinasi tekanan dan merupakan
hasil dari penggabungan tiga tanda tangan ROS yang berbeda (tanda tangan ROS untuk Stres A, tanda tangan ROS untuk Stress B, dan ROS signature dihasilkan dari
kombinasi dua stress yang berbeda, yaitu A+B).

© 2016 Para Penulis.

The Plant Journal diterbitkan oleh Society for Experimental Biology dan John Wiley & Sons Ltd., The
Plant Journal, (2017), 90, 856–867
Machine Translated by Google

5
12 (A)

Menekankan

(B)
Ca2+

Ca2+

Stres abiok
Fluks Kalsium
Akumulasi ROS
tanggapan ABA
Respon stomata
Ekspresi gen
ROS/Ca2+/hidrolik/listrik
Iniasi Gelombang
Ca2+
RBOH

Gambar 4. Gelombang spesies oksigen reaktif (ROS).

ROS

Ca2+

Ca2+
Ca2+

Daun
lokal
RBOH

Kanal Ca2 + yang teraktivasi ROS/Ca2+

ROS

Ca2+

Ca2+
Ca2+

CPK/CBL-CIPK

daun
RBOH

sistemik
ROS

Ca2+

Ca2+

ROS/Ca2+/hidrolik/gelombang listrik
Ca2+
ROS dan cekaman abiotik 863

RBOH
ROS

ROS/Ca2+/hidrolik/listrik
Gelombang persepsi
tanggapan ABA-ROS-NO
Respon stomata
Ekspresi gen
Aklimat Sistemik
Sistemik
Tanggapan

(a) Model yang disederhanakan untuk perambatan gelombang ROS. Stres abiotik terbukti menyebabkan fluks kalsium dalam sel yang mengaktifkan produksi ROS
melalui respira tory burst oxidase homolog (RBOH). Akumulasi ROS yang diproduksi RBOH dalam apoplast kemudian dirasakan oleh sel tetangga dan memicu saluran
kalsium yang diaktifkan ROS/kalsium, menghasilkan pembentukan fluks kalsium yang pada gilirannya mengaktifkan produksi ROS melalui RBOH di sel tetangga.
Keadaan fluks kalsium yang teraktivasi ROS/kalsium ini menyebabkan aktivasi RBOH dan produksi ROS apoplastik melalui RBOH (gelombang ROS) kemudian
disebarkan secara otomatis ke seluruh tanaman yang menghasilkan aktivasi aklimasi didapat sistemik (SAA) dalam jaringan sistemik. Untuk model
yang lebih rinci, lihat Gilroy et al. (2016). ( B ) Hipotesis pensinyalan sistemik daun-otonom. Daun lokal yang mengalami tekanan abiotik ditunjukkan untuk mengaktifkan
gabungan ROS/kalsium/hidrolik/gelombang listrik melalui fungsi terkoordinasi fluks kalsium, ROS, asam absisat (ABA) dan respons stomata. Setelah persepsi gelombang
gabungan dalam daun sistemik, setiap daun ditunjukkan untuk mengaktifkan mekanisme aklimatisasi melalui interaksi ABA-ROS-NO dan stomata yang menyebabkan
perubahan ekspresi gen dan aklimatisasi. Untuk model yang lebih detail, lihat Mittler dan Blumwald (2015). Singkatan: CPK/CBL-CIPKs, Ca2+-dependent protein kinases.

aliran kalsium ke dalam sitosol. Fluks ini secara langsung

mengaktifkan RBOH, dan/atau memicu serangkaian peristiwa
yang mengaktifkan kinaseprotein
yang bergantung pada
kalsium yang memvariasikan fosforilasi dan mengaktifkan RBOH
(Miller et al., 2009; Mittler et al., 2011; Dubiella et al., 2013;
Gilroy et al., 2014; Gambar 4a). RBOH yang teraktivasi
menghasilkan ROS pada apoplas yang dirasakan oleh sel
tetangga yang memicu fluks kalsium dalam sel ini yang akan
mengaktifkan RBOH mereka sendiri. Keadaan fluks kalsium
yang diturunkan dari ROS ini - ditambah dengan aktivasi RBOH
yang diturunkan dari kalsium - kemudian disebarkan secara
otomatis dari sel ke sel tetangga di seluruh tanaman, dan memicu
respons sistemik terhadap stres abiotik (Miller et al., 2009;
Gambar 4a) . Studi terbaru menunjukkan bahwa gelombang ROS
dimediasi oleh RBOHD di Arabidopsis dan dikoordinasikan dengan gelombang kalsium sistemik (Gilroy
et al., 2016). Selain itu, gelombang ROS terbukti diperlukan untuk
menghasilkan beberapa sinyal listrik selama tekanan abiotik
(Suzuki et al., 2013). Selain itu, gelombang ROS terbukti
diperlukan untuk menginduksi respons aklimatisasi sistemik
terhadap tekanan cahaya atau panas (Suzuki et al., 2013).
Setidaknya pada cekaman panas, gelombang ROS juga terbukti
berkoordinasi dengan fungsi ABA pada daun sistemik (Suzuki et
al., 2013). Selanjutnya penemuan gelombang ROS (Miller et al.,
2009) dan interaksinya dengan gelombang kalsium (Choi et al.,
2014; Gilroy et al., 2014), diusulkan bahwa respon cekaman
abiotik pada setiap daun dikendalikan dengan cara otonom daun
dan terkait dengan fungsi stomata, dan bahwa respon dari setiap
daun dikomunikasikan ke semua daun lainnya melalui fungsi
gabungan dari ROS, kalsium, hidrolik (Leon et al., 2001) dan

© 2016 Para Penulis.

The Plant Journal diterbitkan oleh Society for Experimental Biology dan John Wiley & Sons Ltd., The
Plant Journal, (2017), 90, 856–867
Machine Translated by Google

5
12 864 Feroza K. Choudhury dkk.

gelombang listrik (Mittler dan Blumwald, 2010; Gambar 4b).

Model ini menjelaskan banyak pengamatan sebelumnya mengenai respons
tanaman sistemik terhadap stres, dan mengusulkan peran kunci untuk
ROS, ABA, dan respons stomata dalam respons aklimasi sistemik tanaman
terhadap stres abiotik (Mittler dan Blumwald, 2010). Meskipun gelombang
ROS dianggap terutama diatur oleh RBOH, penelitian terbaru telah menyoroti
jenis ROS lainnya serta jenis produsen ROS lainnya sebagai kontributor
potensial untuk pensinyalan sistemik yang cepat. Oksigen singlet yang
diproduksi dalam kloroplas, misalnya, terbukti diperlukan untuk memulai
gelombang ROS yang diturunkan dari RBOH sebagai respons terhadap
tekanan cahaya yang tinggi (Carmody et al., 2016). Selain itu, kemungkinan
peran saluran seperti reseptor glutamat dan NO diusulkan dalam
mengintegrasikan ROS, kalsium, dan gelombang listrik selama aklimatisasi
yang didapat secara sistemik (SAA; Gilroy et al., 2016). Studi yang
dijelaskan di atas menunjukkan peran kunci gelombang ROS dalam
menyiapkan seluruh tanaman untuk menginduksi keadaan SAA. Meskipun
tidak menyampaikan spesifisitas cekaman abiotik terhadap respons sistemik,
gelombang ROS mutlak diperlukan untuk itu (Suzuki et al., 2013).

APAKAH ROS BAIK ATAU BURUK UNTUK STRES ABIOTIK?

Spesies oksigen reaktif baru-baru ini terbukti bermanfaat bagi sel hewan
yang mempromosikan proliferasi sel dan kesehatan secara keseluruhan
(Schieber dan Chandel, 2014). Selama stres abiotik pada tanaman, ROS
dapat memiliki beberapa peran penting yang bermanfaat. Sebagai contoh,
produksi ROS dalam kloroplas dapat mengalihkan elektron dari peralatan
fotosintesis yang mencegah kelebihan antena dan kerusakan berikutnya.
Fungsi wastafel serupa juga bisa dimediasi oleh ROS di mitokondria.
Mengalihkan elektron dan mencegah kelebihan beban sistem yang berbeda
dalam sel selama stres melalui produksi ROS, tentu saja, hanya mungkin
karena sel tumbuhan mengandung beberapa tingkat jalur dan mekanisme
detoksifikasi ROS (Asada, 2006). ROS juga dapat memediasi regulasi fluks
metabolik selama stres untuk mencegah kerusakan atau akumulasi
berlebihan zat antara tertentu yang beracun bagi sel. Tentu saja, peran ROS
yang paling menguntungkan selama tekanan abiotik kemungkinan fungsinya
dalam reaksi transduksi sinyal yang memediasi aktivasi jalur aklimatisasi
(Gambar 1–3; Foyer dan Noctor, 2013; Vaahtera et al., 2014; Considine et
al., 2015; Dietz, 2015; Mignolet-Spruyt et al., 2016; Mittler, 2016), dan
penerapan ROS misalnya ditunjukkan pada pertahanan utama tanaman
terhadap stres abiotik (Hossain et al., 2015).
seperti jalur Asada–Foyer–Halliwell membutuhkan energi dalam bentuk
NAD(P)H dan, setelah energi ini habis, jalur ini tidak dapat mencegah
toksisitas ROS (Mittler et al., 2004). Secara keseluruhan, dan selama sel
mempertahankan cadangan energi yang cukup untuk mendetoksifikasi
ROS, ROS tampaknya bermanfaat bagi tanaman selama tekanan abiotik,
memungkinkan mereka menyesuaikan metabolisme dan meningkatkan
respons aklimatisasi yang tepat.

UCAPAN TERIMA KASIH

Pekerjaan ini didukung oleh dana dari National Science Foundation

(IOS-1353886, IOS-0820188, IOS-0743954, IOS-1063287,
MCB-1613462) dan University of North Texas, Sekolah Tinggi Seni
dan Sains. Penyandang dana tidak memiliki peran dalam desain,
pengumpulan data, analisis, keputusan untuk menerbitkan, atau persiapan naskah.

KONTRIBUSI PENULIS

FKC, RMR, EB dan RM menulis makalah.

KONFLIK KEPENTINGAN

Para penulis menyatakan bahwa mereka tidak memiliki konflik kepentingan.

REFERENSI

Achard, P., Cheng, H., De Grauwe, L., Decat, J., Schoutteten, H., Moritz, T., Van Der
Straeten, D., Peng, J. dan Harberd, NP (2006) Integrasi respons tanaman terhadap
sinyal fitohormonal yang diaktifkan lingkungan.
Sains, 311, 91–94.
Achard, P., Gusti, A., Cheminant, S., Alioua, M., Dhondt, S., Coppens, F., Beemster,
GT dan Genschik, P. (2009) Pensinyalan giberelin mengontrol laju proliferasi sel di
Arabidopsis. Kur. Biol. 19, 1188–1193.
Asada, K. (2006) Produksi dan pemulungan spesies oksigen reaktif dalam kloroplas
dan fungsinya. Fisik Tumbuhan. 141, 391–396.
Baishnab, CT dan Ralf, O. (2012) Generasi spesies oksigen reaktif dan pensinyalan
pada tanaman. Sinyal Tanaman. Perilaku. 7, 1621–1633.
Baniulis, D., Hasan, SS, Stofleth, JT dan Cramer, WA (2013) Mekanisme
peningkatan produksi superoksida dalam kompleks sitokrom b(6)f fotosintesis
oksigenik. Biokimia, 52, 8975–8983.
Boursiac, Y., Leran, S., Corratge-Faillie, C., Gojon, A., Krouk, G. dan Lacombe, B.
(2013) transportasi dan pengangkut ABA. Tren Tumbuhan Sci. 18, 325–333.

Camejo, D., Romero-Puertas Mdel, C., Rodriguez-Serrano, M., Sandalio, LM, Lazaro,
JJ, Jimenez, A. dan Sevilla, F. (2013) Perubahan yang diinduksi salinitas pada S-
nitrosilasi kacang polong protein mitokondria. J. Proteomik. 79, 87–99.

Camejo, D., Jimenez, A., Palma, JM dan Sevilla, F. (2015) Identifikasi proteomik
protein karbonilasi mitokondria dalam dua tahap pematangan buah lada. Proteomik,
15, 2634–2642.
Carmody, M., Crisp, PA, D'Alessandro, S., Ganguly, D., Gordon, M., Havaux, M.,
Albrecht-Borth, V. and Pogson, BJ (2016) Melepaskan respons cahaya tinggi dari
singlet pensinyalan retrograde oksigen dan aklimatisasi sistemik temporal spasial
yang diperoleh di Arabidopsis. Fisik Tumbuhan. 171, 1734–1749.

Carvalho, LC, Coito, JL, Goncalves, EF, Chaves, MM dan Amancio, S.

Sejalan dengan itu, mutan yang terganggu dalam produksi ROS atau
pemulungan ROS ditemukan lebih sensitif terhadap tekanan abiotik serta
tidak dapat memediasi pensinyalan sistemik selama tekanan abiotik
(Davletova et al., 2005; Suzuki et al., 2013; ditinjau dalam Mittler et al. ..,
2004; Suzuki et al., 2011).
Di antara aspek negatif fungsi ROS selama stres abiotik adalah potensi
toksisitasnya dan biaya energik yang terkait dengan detoksifikasinya. Jadi,
jalur
(2016) Respon fisiologis yang berbeda dari varietas selentingan Tour iga Nacional
dan Trincadeira terhadap gabungan panas, kekeringan dan stres ringan. Tumbuhan
Biol (Stuttg) 18 (Suppl 1), 101–111.
Choi, WG, Toyota, M., Kim, SH, Hilleary, R. dan Gilroy, S. (2014) Gelombang Ca2+
yang diinduksi oleh stres garam dikaitkan dengan pensinyalan akar-ke-menembak
jarak jauh yang cepat pada tumbuhan. Proses Natl Acad. Sains. AS 111, 6497–6502.
Colebrook, EH, Thomas, SG, Phillips, AL dan Hedden, P. (2014) Peran pensinyalan
giberelin dalam respons tanaman terhadap cekaman abiotik. J.Exp. Biol. 217, 67–
75.
Considine, MJ, Sandalio, LM dan Foyer, CH (2015) Menguraikan bagaimana tanaman
mendapat manfaat dari reaksi ROS dan NO, sambil melawan stres oksidatif. Ann.
Bot. 116, 469–473.

© 2016 Para Penulis.

The Plant Journal diterbitkan oleh Society for Experimental Biology dan John Wiley & Sons Ltd., The
Plant Journal, (2017), 90, 856–867
Machine Translated by Google

5
12 Crofts, AR (2004) Kompleks sitokrom bc1: berfungsi dalam konteks
struktur. Tahun. Putaran. Fisik. 66, 689–733.
Davletova, S., Rizhsky, L., Liang, H., Shengqiang, Z., Oliver, DJ, Coutu, J., Shulaev, V.,
Schlauch, K. dan Mittler, R. (2005) askorbat sitosol per oksidase 1 adalah komponen
sentral dari jaringan gen oksigen reaktif Arabidopsis. Sel Tumbuhan, 17, 268–281.

Di Simplicio, P., Cacace, MG, Lusini, L., Giannerini, F., Giustarini, D. and Rossi, R. (1998)
Peran gugus protein -SH dalam homeostasis redoks – eritrosit sebagai sistem model.
Lengkungan. Biokimia. Biofisika. 355, 145–152.
Dietz, KJ (2015) Aklimasi cahaya tinggi yang efisien melibatkan proses yang cepat pada
berbagai tingkat mekanistik. J.Exp. Bot. 66, 2401–2414.
Dietz, KJ (2016) Peroksidase berbasis tiol dan peroksidase askorbat: mengapa tanaman
bergantung pada beberapa sistem peroksidase dalam kloroplas yang berfotosintesis?.
Mol. Sel 39, 20–25.
Dietz, KJ, Turkan, I. dan Krieger-Liszkay, A. (2016) Pensinyalan yang bergantung pada
redoks dan spesies oksigen reaktif di dalam dan dari kloroplas yang berfotosintesis.
Fisik Tumbuhan. 171, 1541–1550.
Dietzel, L., Brautigam, K. dan Pfannschmidt, T. (2008) Aklimasi fotosintesis: transisi
keadaan dan penyesuaian stoikiometri fotosistem – hubungan fungsional antara
aklimasi kualitas cahaya jangka pendek dan jangka panjang pada tanaman. FEBS J.
275, 1080–1088.
Douce, R., Bourguignon, J., Neuburger, M. dan Rebeille, F. (2001) Sistem dekarboksilase
gly cine: kompleks yang menarik. Tren Tumbuhan Sci. 6, 167–176.

Dreaden, TM, Chen, J., Rexroth, S. dan Barry, BA (2011) N-formylkynure sembilan
sebagai penanda stres cahaya yang tinggi dalam fotosintesis. J.Biol. kimia 286, 22632–
22641.
Drerup, MM, Schlucking, K., Hashimoto, K., Manishankar, P., Steinhorst, L., Kuchitsu, K.
dan Kudla, J. (2013) Sensor kalsium seperti Calcineurin B CBL1 dan CBL9 bersama
dengan berinteraksi protein kinase CIPK26 mengatur Arabidopsis NADPH oksidase
RBOHF. Mol. Tanam 6, 559–569.
Duan, QH, Kita, D., Li, C., Cheung, AY dan Wu, HM (2010) kinase seperti reseptor
FERONIA mengatur pensinyalan RHO GTPase dari perkembangan rambut akar.
Proses Natl Acad. Sains. AS 107, 17821–17826.
Dubiella, U., Seybold, H., Durian, G., Komander, E., Lassig, R., Witte, CP, Schulze, WX
dan Romeis, T. (2013) Sirkuit pengaktifan protein kinase/NADPH oksidase yang
bergantung pada kalsium diperlukan untuk propagasi sinyal pertahanan cepat. Proses
Natl Acad. Sains. AS 110, 8744–8749.
Farnese, FS, Menezes-Silva, PE, Gusman, GS dan Oliveira, JA (2016)
Ketika orang jahat menjadi orang baik: peran kunci dari spesies oksigen reaktif dan
oksida nitrat dalam respons tanaman terhadap tekanan abiotik. Depan. Tanaman Sci.
7, 471.
Foyer, CH dan Noctor, G. (2009) Regulasi redoks dalam organ fotosintesis: pensinyalan,
aklimatisasi, dan implikasi praktis. Antioksidan. Sinyal Redoks. 11, 861–905.

Foyer, CH dan Noctor, G. (2013) Pensinyalan redoks pada tumbuhan. Antioksidan. Sinyal
Redoks. 18, 2087–2090.
Foyer, CH dan Noctor, G. (2016) Pensinyalan redoks yang dipicu stres: apa yang ada
dalam prospek? Tumbuhan, Lingkungan Sel. 39, 951–964.
Foyer, CH, Rasool, B., Davey, JW dan Hancock, RD (2016) Toleransi silang terhadap
tekanan biotik dan abiotik pada tanaman: fokus pada ketahanan terhadap serangan
kutu daun. J.Exp. Bot., 67, 2025–2037.
Fratelli, M., Gianazza, E. dan Ghezzi, P. (2004) Proteomik redoks: identifikasi dan peran
fungsional protein glutathionylated. Pakar Pdt. Pro teomik 1, 365–376.

Fukao, T., Xu, K., Ronald, PC dan Bailey-Serres, J. (2006) Sekelompok variabel gen
seperti faktor respons etilen mengatur metabolisme dan mengembangkan respons
kekeringan. Fisik Tumbuhan. 147, 595–610.
ROS dan cekaman abiotik 865

Giraud, E., Ho, LH, Clifton, R. et al. (2008) Ketiadaan ALTERNATIVE OXIDASE1a pada
Arabidopsis menyebabkan kepekaan akut terhadap gabungan cekaman cahaya dan

Grunewald, W. dan Friml, J. (2010) Pawai PIN: plastisitas perkembangan dengan

penargetan kutub dinamis dalam sel tanaman. EMBO J.29, 2700–2714.
Gustavsson, N., Kokke, BP, Harndahl, U., Silow, M., Bechtold, U., Poghos yan, Z.,
Murphy, D., Boelens, WC dan Sundby, C. (2002) Peptida metionin sulfoksida reduktase
yang sangat diekspresikan dalam jaringan fotosintesis di Arabidopsis thaliana dapat
melindungi aktivitas seperti pendamping dari protein kejut panas kecil yang terlokalisasi
kloroplas. Tanaman J. 29, 545–553.
Halliwell, B. dan Gutteridge, JM (2015) Radikal bebas dalam biologi dan medis
cine, New York, NY: Oxford University Press.
Hossain, MA, Bhattacharjee, S., Armin, SM, Qian, P., Xin, W., Li, HY, Burritt, DJ, Fujita, M.
dan Tran, LS (2015) Priming hidrogen peroksida memodulasi toleransi stres oksidatif
abiotik : wawasan dari detoksifikasi ROS dan pemulungan. Depan. Tanaman Sci. 6,
420.
€

Huang, S., Van Aken, O., Schwarzlander, M., Belt, K. dan Millar, A. (2016)
Peran spesies oksigen reaktif mitokondria dalam pensinyalan seluler dan respons stres
pada tanaman. Fisik Tumbuhan. 171, 1551–1559.
Jin, R., Wang, Y., Liu, R., Gou, J. and Chan, Z. (2015) Perubahan fisiologis dan
metabolisme Krokot (Portulaca oleracea L.) sebagai respons terhadap kekeringan,
panas, dan tekanan gabungan. Depan. Tanaman Sci. 6, 1123.
Joudoi, T., Shichiri, Y., Kamizono, N., Akaike, T., Sawa, T., Yoshitake, J., Yamada, N. and
Iwai, S. (2013) Nitrated cyclic GMP memodulasi pensinyalan sel penjaga di Arabidopsis.
Sel Tumbuhan, 25, 558–571.
Kasson, TM dan Barry, BA (2012) Oksigen reaktif dan stres oksidatif: N-formyl kynurenine
dalam fotosistem II dan protein non-fotosintetik.
fotosintesis. Res. 114, 97–110.
Kawano, T. (2003) Peran spesies oksigen reaktif yang menghasilkan reaksi peroksi dase
dalam pertahanan tanaman dan induksi pertumbuhan. Rep Sel Tumbuhan 21, 829–
837. €

Keles, Y. dan Oncel, I. (2002) Respon sistem pertahanan antioksidan terhadap

kombinasi cekaman suhu dan air pada bibit gandum. Tanaman Sci. 163, 783–790.

Kerchev, PI, Waszczak, C., Lewandowska, A. et al. (2016) Kurangnya GLYCO LATE
OXIDASE 1, tetapi bukan GLYCOLATE OXIDASE 2, melemahkan fenotipe pho
torespiratory dari Arabidopsis yang kekurangan CATALASE2. Fisik Tumbuhan. 171,
1704–1719.
Kim, MJ, Ciani, S. dan Schachtman, DP (2010) Peroksidase berkontribusi terhadap
produksi ROS selama respons akar Arabidopsis terhadap defisiensi kalium. Mol.
Tanam 3, 420–427.
Kleine, T. dan Leister, D. (2016) Pensinyalan retrograde: organel menjadi jaring
bekerja. Biochim. Biofisika. Acta 1857, 1313–1325.
Koussevitzky, S., Suzuki, N., Huntington, S., Armijo, L., Sha, W., Cortes, D., Shulaev, V.
dan Mittler, R. (2008) Askorbat peroksidase 1 memainkan peran kunci dalam respon
Arabidopsis thaliana terhadap kombinasi stres. J.Biol.
kimia 283, 34197–34203.
Kovtun, Y., Chiu, WL, Tena, G. dan Sheen, J. (2000) Analisis fungsional dari kaskade
protein kinase yang diaktifkan oleh stres oksidatif yang diaktifkan oleh mitogen pada
tumbuhan. Proses Natl Acad. Sains. AS 97, 2940–2945.
Le, C., Brumbarova, T., Ivanov, R., Stoof, C., Weber, E., Mohrbacher, J., Fink-Straube, C.
and Bauer, P. (2016) ZINC FINGER OF ARABIDOPSIS THALIANA12 ( ZAT12)
berinteraksi dengan FER-LIKE IRON DEFICIENCYIN DUCED TRANSCRIPTION
FACTOR (FIT) yang menghubungkan defisiensi besi dan respons stres oksidatif. Fisik
Tumbuhan. 170, 540–557.
Lee, K., Kim, C., Landgraf, K. and Apel, K. (2007) EXECUTER1- dan EXE CUTER2 yang
bergantung pada transfer sinyal terkait stres dari plastid ke nukleus Arabidopsis
aklimatisasi mental terhadap perendaman dalam beras. Sel Tumbuhan, 18, 2021–2034. thaliana. Proses Natl Acad. Sains. 104, 10270–10275.

Fukao, T., Yeung, E. dan Bailey-Serres, J. (2011) Regulator toleransi perendaman SUB1A
memediasi persilangan antara perendaman dan toleransi kekeringan pada beras. Sel
Tumbuhan, 23, 412–427.
Gallogly, MM dan Mieyal, JJ (2007) Mekanisme glutathionylation protein reversibel dalam
pensinyalan redoks dan stres oksidatif. Kur. Opin.
Pharmacol. 7, 381–391.
Gilroy, S., Suzuki, N., Miller, G., Choi, WG, Toyota, M., Devireddy, AR dan Mittler, R.
(2014) Gelombang pasang sinyal: kalsium dan ROS di garis depan sistem cepat
pensinyalan. Tren Tumbuhan Sci. 19, 623–630.
Gilroy, S., Bialasek, M., Suzuki, N., Gorecka, M., Devireddy, A., Karpinski, S. and Mittler,
R. (2016) ROS, kalsium, dan sinyal listrik: mediator utama pensinyalan sistemik cepat
pada tumbuhan. Fisik Tumbuhan. 171, 1606–1615.
Leon, J., Rojo, E. dan Sanchez-Serrano, JJ (2001) Pensinyalan luka di
tanaman. J.Exp. Bot. 52, 1–9.
Li, L., Li, M., Yu, L. dkk. (2014) BIK1 kinase terkait FLS2 secara langsung memfosforilasi
NADPH oksidase RbohD untuk mengendalikan kekebalan tanaman.
Sel Inang Mikroba 15, 329–338.
Ma, X., Wang, W., Bittner, F. et al. (2016) Peran ganda dan berlawanan dari xan thine
dehydrogenase dalam metabolisme spesies oksigen reaktif terkait pertahanan di
Arabidopsis. Sel Tumbuhan, 28, 1108–1126.
Madian, AG dan Regnier, FE (2010) Identifikasi proteomik dari protein yang mengandung
karbon dan situs oksidasinya. J.Proteome Res. 9, 3766–3780.
Martinez, V., Mestre, TC, Rubio, F., Girones-Vilaplana, A., Moreno, DA, Mittler, R. dan
Rivero, RM (2016) Akumulasi flavonol selama

© 2016 Para Penulis.

The Plant Journal diterbitkan oleh Society for Experimental Biology dan John Wiley & Sons Ltd., The
Plant Journal, (2017), 90, 856–867
Machine Translated by Google

5
12 866 Feroza K. Choudhury dkk.

asam hidroksisinamat mendukung perlindungan kerusakan oksidatif di bawah tekanan abiotik.

Depan. Tanaman Sci. 7, 838.
Mignolet-Spruyt, L., Xu, E., Idanheimo, N., Hoeberichts, FA, Muhlenbock, P., Brosche, M., Van
Breusegem, F. dan Kangasjarvi, J. (2016) Menyebarkan berita: subseluler dan produksi dan
pensinyalan spesies oksigen reaktif organel. J.Exp. Bot. 67, 3831–3844.

Miller, G., Schlauch, K., Tam, R., Cortes, D., Torres, MA, Shulaev, V., Dangl, JL dan Mittler, R.
(2009) Pabrik NADPH oksidase RBOHD memediasi pensinyalan sistemik yang cepat di
respon terhadap rangsangan yang beragam. Sains. Sinyal. 2, ra45.

Miller, G., Suzuki, N., Ciftci-Yilmaz, S. dan Mittler, R. (2010) Homeostasis spesies oksigen reaktif
dan pensinyalan selama kekeringan dan tekanan salinitas. Tumbuhan, Lingkungan Sel. 33,
453–467.
Mittler, R. (2002) Stres oksidatif, antioksidan dan toleransi stres. Tren Tumbuhan Sci. 7, 405–410.

Mittler, R. (2006) Stres abiotik, lingkungan lapangan dan kombinasi stres. Tren Tumbuhan Sci.
11, 15–19.
Mittler, R. (2016) ROS bagus!. Tren Tumbuhan Sci. (dalam pers).
Mittler, R. dan Blumwald, E. (2010) Rekayasa genetika untuk pertanian modern: tantangan dan
perspektif. Tahun. Putaran. Tanaman Biol. 61, 443–462.

Mittler, R. dan Blumwald, E. (2015) Peran ROS dan ABA dalam sistem
aklimatisasi yang diperoleh. Sel Tumbuhan, 27, 64–70.
Mittler, R., Vanderauwera, S., Gollery, M. dan Van Breusegem, F. (2004)
Jaringan gen oksigen reaktif tumbuhan. Tren Tumbuhan Sci. 9, 490–498.
Mittler, R., Vanderauwera, S., Suzuki, N., Miller, G., Tognetti, VB, Vande poele, K., Gollery, M.,
Shulaev, V. dan Van Breusegem, F. (2011) Pensinyalan ROS : gelombang baru? Tren
Tumbuhan Sci. 16, 300–309.
Mittler, R., Finka, A. dan Goloubinoff, P. (2012) Bagaimana tumbuhan merasakan panas?.
Tren Biokimia. Sains. 37, 118–125.
Nie, WF, Wang, MM, Xia, XJ, Zhou, YH, Shi, K., Chen, Z. dan Yu, JQ
(2013) Pembungkaman tomat RBOH1 dan MPK2 menghapus generasi H(2)O(2) yang
diinduksi brassinosteroid dan toleransi stres. Tumbuhan, Lingkungan Sel. 36, 789–803.

Niu, L. dan Liao, W. (2016) Pensinyalan hidrogen peroksida dalam perkembangan tanaman dan
respons abiotik: crosstalk dengan oksida nitrat dan kalsium.
Depan. Tanaman Sci. 7, 230.
Noctor, G. dan Foyer, CH (2016) Kompartemen redoks intraseluler dan komunikasi terkait ROS
dalam regulasi dan pensinyalan. Fisik Tumbuhan. 171, 1581–1592.

Noctor, G., De Paepe, R. dan Foyer, CH (2007) biologi redoks mitokondria

dan homeostatis pada tumbuhan. Tren Tumbuhan Sci. 12, 125–134.
O'Brien, JA, Daudi, A., Finch, P., Butt, VS, Whitelegge, JP, Souda, P., Ausubel, FM dan Bolwell,
GP (2012) Ledakan oksidatif apoplastik yang bergantung pada peroksidase dalam kultur sel
Arabidopsis fungsi dalam MAMP-eli mengutip pertahanan. Fisik Tumbuhan. 158, 2013–2027.

Pandey, P., Ramegowda, V. dan Senthil-Kumar, M. (2015) Respon tanaman yang sama dan unik
terhadap beberapa stres individu dan kombinasi stres: mekanisme fisiologis dan molekuler.
Depan. Tanaman Sci. 6, 723.

Pasternak, T., Potters, G., Caubergs, R. dan Jansen, MA (2005) Interaksi komplementer antara
stres oksidatif dan auksin mengendalikan respon pertumbuhan tanaman pada tingkat tanaman,
organ, dan sel. J.Exp. Bot. 56, 1991–2001.

Pesaresi, P., Hertle, A., Pribil, M. et al. (2009) Arabidopsis STN7 kinase memberikan hubungan
antara aklimatisasi fotosintesis jangka pendek dan jangka panjang.
Sel Tumbuhan, 21, 2402–2423.
Rasmusson, AG dan Wallstrom, SV (2010) Keterlibatan mitokondria dalam pengendalian tingkat
reduksi NAD(P)H sel tumbuhan. Biokimia. Soc.
Trans. 38, 661–666.
Rivero, RM, Mestre, TC, Mittler, R., Rubio, F., Garcia-Sanchez, F. and Mar tinez, V. (2014) Efek
gabungan dari salinitas dan panas mengungkapkan respons fisiologis, biokimia dan molekuler
tertentu dalam tanaman tomat.
Tumbuhan, Lingkungan Sel. 37, 1059–1073.
Rizhsky, L., Liang, H. dan Mittler, R. (2002) Efek gabungan dari stres kekeringan dan kejutan
panas pada ekspresi gen dalam tembakau. Fisik Tumbuhan. 130, 1143–1151.

Rizhsky, L., Liang, H., Shuman, J., Shulaev, V., Davletova, S. dan Mittler, R.
(2004) Ketika jalur pertahanan bertabrakan. Respon Arabidopsis terhadap kombinasi cekaman
kekeringan dan panas. Fisik Tumbuhan. 134, 1683–1696.
Rodrÿguez-Serrano, M., Romero-Puertas, MC, Sanz-Fernandez, M., Hu, J. dan Sandalio, LM
(2016) Peroksisom memperpanjang perokula dalam respons cepat terhadap stres melalui
induksi yang dimediasi oleh spesies oksigen reaktif peroksin PEX11a. Fisik Tumbuhan. 171,
1665–1674.
Ronsein, GE, Oliveira, MC, Miyamoto, S., Medeiros, MH dan Di Mascio, P. (2008) Oksidasi
triptofan dengan oksigen molekuler tunggal [O2(1Del tag)]: studi mekanistik menggunakan
hidroperoksida berlabel 18O, spek trometri massa , dan pengukuran emisi cahaya. kimia Res.
Toksikol. 21, 1271–1283.

Sarvajeet, SG dan Narendra, T. (2010) Spesies oksigen reaktif dan mesin antiox idant dalam
toleransi cekaman abiotik pada tanaman pangan. Fisik Tumbuhan.
Biokimia. 48, 909–930.
Schafer, FQ and Buettner, GR (2001) Lingkungan redoks sel yang dilihat melalui keadaan redoks
pasangan glutathione disulfide/glutathione. Radikal Bebas. Biol. Kedokteran 30, 1191–1212.

Scheibe, R., Backhausen, JE, Emmerlich, V. dan Holtgrefe, S. (2005) Strategi untuk
mempertahankan homeostasis redoks selama fotosintesis dalam kondisi yang berubah.
J.Exp. Bot. 56, 1481–1489.
Schieber, M. dan Chandel, NS (2014) ROS berfungsi dalam pensinyalan redoks dan
stres oksidatif. Kur. Biol. 24, R453–R462.
Schopfer, P., Plachy, C. dan Frahry, G. (2001) Pelepasan intermediet oksigen reaktif (radikal
superoksida, hidrogen peroksida, dan biji radikal hidroksil) dan peroksidase dalam lobak yang
berkecambah dikendalikan oleh cahaya, giberelin, dan asam absisat. Fisik Tumbuhan. 125,
1591–1602.
Schwarzlander, M. dan Finkemeier, I. (2013) Energi mitokondria dan pensinyalan redoks pada
tumbuhan. Antioksidan. Sinyal Redoks. 18, 2122–2144.
Shacter, E. (2000) Kerusakan oksidatif protein. Met. Enzimol. 319, 428–436.
Shi, YF, Wang, DL, Wang, C., Culler, AH, Kreiser, MA, Suresh, J., Cohen, JD, Pan, J., Baker, B.
and Liu, JZ (2015) Hilangnya fungsi GSNOR1 tion menyebabkan terganggunya pensinyalan
auksin dan transportasi auksin polar.
Mol. Tanam 8, 1350–1365.
Shinozaki, K. dan Yamaguchi-Shinozaki, K. (2007) Jaringan gen terlibat dalam respons dan
toleransi stres kekeringan. J.Exp. Bot. 58, 221–227.
Sirichandra, C., Gu, D., Hu, H. C. et al. (2009) Fosforilasi Ara bidopsis AtrbohF NADPH oksidase
oleh OST1 protein kinase. FEB Lett. 583, 2982–2986.

Prasch, CM dan Sonnewald, U. (2013) Penerapan panas, kekeringan, dan virus secara bersamaan
pada tanaman Arabidopsis mengungkapkan perubahan signifikan dalam jaringan pensinyalan.
Fisik Tumbuhan. 162, 1849–1866.
Puyaubert, J., Fares, A., Reze, N., Peltier, JB dan Baudouin, E. (2014) Identifikasi protein S-
nitrosilasi endogen pada tanaman Arabidopsis memungkinkan: efek stres dingin pada tingkat
nitrosilasi sistein. Tanaman Sci. 215–216, 150–156.
Suzuki, N., Miller, G., Morales, J., Shulaev, V., Torres, MA dan Mittler, R.
(2011) Oksidase semburan pernapasan: mesin pensinyalan ROS. Kur.
Opin. Tanaman Biol. 14, 691–699.
Suzuki, N., Miller, G., Salazar, C. et al. (2013) Interaksi temporal-spasial antara spesies oksigen
reaktif dan asam absisat mengatur aklimatisasi sistem yang cepat pada tumbuhan. Sel
Tumbuhan, 25, 3553–3569.
Suzuki, N., Rivero, RM, Shulaev, V., Blumwald, E. dan Mittler, R. (2014)
Kombinasi cekaman abiotik dan biotik. Phytol Baru. 203, 32–43.
Suzuki, N., Bassil, E., Hamilton, JS dkk. (2016) ABA diperlukan untuk aklimatisasi tanaman
terhadap kombinasi cekaman garam dan panas. PLoS SATU 11, e0147625.
Takagi, D., Takumi, S., Hashiguchi, M., Sejima, T. and Miyake, C. (2016)
Oksigen superoksida dan singlet yang diproduksi di dalam bran membran tilakoid keduanya
menyebabkan fotoinhibisi fotosistem I. Fisik Tumbuhan. 171, 1626–1634.

Quan, LJ, Zhang, B., Shi, WW dan Li, HY (2008) Hidrogen peroksida pada tanaman: molekul
serbaguna dari jaringan spesies oksigen reaktif. J.
Integral Tanaman Biol. 50, 2–18.
Rasmussen, S., Barah, P., Suarez-Rodriguez, MC, Bressendorff, S., Friis, P., Costantino, P.,
Bones, AM, Nielsen, H.B. kombinasi tekanan dalam Arabidopsis. Fisik Tumbuhan. 161, 1783–
1794.
Tavares, CP, Vernal, J., Delena, RA, Lamattina, L., Cassia, R. and Terenzi, H. (2014) S-nitrosylation
mempengaruhi struktur dan aktivitas pengikatan DNA faktor transkripsi AtMYB30 dari
Arabidopsis thaliana. Biochim.
Biofisika. Acta 1844, 810–817.
Tian, S., Wang, X., Li, P., Wang, H., Ji, H., Xie, J., Qiu, Q., Shen, D. dan Dong, H. (2016)
Tumbuhan aquaporin AtPIP1 ;4 menghubungkan induksi H2O2 apoplastik dengan jalur
imunitas penyakit. Fisik Tumbuhan. 171, 1635–1650.

© 2016 Para Penulis.

The Plant Journal diterbitkan oleh Society for Experimental Biology dan John Wiley & Sons Ltd., The
Plant Journal, (2017), 90, 856–867
Machine Translated by Google

5
12 Tognetti, VB, Van Aken, O., Morreel, K. et al. (2010) Gangguan homeostasis asam indole 3-
butyric oleh UDP-glucosyltransferase UGT74E2 memodulasi arsitektur Arabidopsis dan
toleransi cekaman air. Sel Tumbuhan, 22, 2660–2679.

Tognetti, VB, Muhlenbock, P. dan Van Breusegem, F. (2012) Menekankan ostasis rumah –
perspektif redoks dan auksin. Tumbuhan, Lingkungan Sel. 35, 321–333.

Vaahtera, L., Brosche, M., Wrzaczek, M. dan Kangasjarvi, J. (2014) Kekhususan dalam
pensinyalan ROS dan tanda tangan transkrip. Antioksidan. Sinyal Redoks. 21, 1422–
1441.
Vainonen, JP, Sakuragi, Y., Stael, S. et al. (2008) Regulasi cahaya CaS, sebuah fosfoprotein
baru dalam membran tilakoid Arabidopsis thali ana. FEBS J.275, 1767–1777.

Vanderauwera, S., Zimmermann, P., Rombauts, S., Vandenabeele, S., Langebartels, C.,
Gruissem, W., Inze, D. dan Van Breusegem, F.
(2005) Analisis luas genom dari ekspresi gen yang diatur hidrogen peroksida dalam
Arabidopsis mengungkapkan kluster transkripsi yang diinduksi oleh cahaya tinggi yang
terlibat dalam biosintesis antosianin. Fisik Tumbuhan. 139, 806–821.

Vanderauwera, S., Vandenbroucke, K., Inze, A., van de Cotte, B., Muhlen bock, P., De
Rycke, R., Naouar, N., Van Gaever, T., Van Montagu, MC dan Van Breusegem, F. (2012)
Gangguan AtWRKY15 menghapuskan respons stres mitokondria yang mengarahkan
toleransi stres osmotik di Arabidopsis. Proses Natl Acad. Sains. AS 109, 20113–20118.

Vile, D., Pervent, M., Belluau, M., Vasseur, F., Bresson, J., Muller, B., Gran ier, C. dan
Simonneau, T. (2012) Pertumbuhan Arabidopsis di bawah suhu tinggi yang
berkepanjangan dan Defisit air: efek independen atau interaktif?
Tumbuhan, Lingkungan Sel. 35, 702–718.
Vivancos, PD, Driscoll, SP, Bulman, CA, Ying, L., Emami, K., Treumann, A., Mauve, C.,
Noctor, G. dan Foyer, CH (2011) Gangguan metabolisme asam amino yang terkait
dengan penghambatan metabolisme asam shi kimic yang bergantung pada glifosat
memengaruhi homeostasis redoks seluler dan mengubah kelimpahan protein yang
terlibat dalam fotosintesis dan fotorespirasi.
Fisik Tumbuhan. 157, 256–268.
apikal pemeliharaan pertumbuhan. J.Exp.
Bot. 64, 1223–1233.
ROS dan cekaman abiotik 867

Voothuluru, P. dan Sharp, RE (2013) Hidrogen peroksida apoplastik di zona pertumbuhan

akar primer jagung di bawah tekanan air. I. Tingkat yang meningkat khusus untuk wilayah

Vuleta, A., Manitasevic, Jovanovic S. and Tucic, B. (2015) Bagaimana tanaman mengatasi
stres oksidatif di alam? Sebuah studi tentang iris berjanggut kerdil (Iris pumila). Acta
Physiol. Tanam 37, 1711–1719.
Wagner, D., Przybyla, D., op den Camp, R. et al. (2004) Dasar genetik respon stres yang
diinduksi oksigen singlet dari Arabidopsis thaliana.
Sains, 306, 1183–1185.
Wang, C., Yang, A., Yin, H. and Zhang, J. (2008) Pengaruh cekaman air pada kandungan
hormon endogen dan kerusakan sel bibit jagung. J.
Integral Tanaman Biol. 50, 427–434.
Woodson, JD dan Chory, J. (2008) Koordinasi ekspresi gen antara genom organel dan
nuklear. Nat. Putaran. Genet. 9, 383–395.
Xia, XJ, Wang, YJ, Zhou, YH, Tao, Y., Mao, WH, Shi, K., Asami, T., Chen, ZX dan Yu, JQ
(2009) Spesies oksigen reaktif terlibat dalam brassinos teroid- induksi toleransi stres
pada mentimun. Fisik Tumbuhan. 150, 801–814.
Xia, XJ, Zhou, YH, Shi, K., Zhou, J., Foyer, CH and Yu, JQ (2015) Interaksi antara spesies
oksigen reaktif dan hormon dalam pengendalian perkembangan tanaman dan toleransi
stres. J.Exp. Bot. 66, 2839–2856.
Yadav, S., David, A. dan Bhatla, SC (2011) Akumulasi oksida nitrat dan distribusi aktin
selama perkembangan akar adventif yang diinduksi auksin pada bunga matahari. Sains.
Hort. 129, 159–166.
Yun, BW, Feechan, A., Yin, M. et al. (2011) S-nitrosilasi NADPH oksidase mengatur
kematian sel pada imunitas tanaman. Alam, 478, 264–268.
Zandalinas, SI, Balfagon, D., Arbona, V., G omez-Cadenas, A., Inupakutika, MA and Mittler,
R. (2016) ABA diperlukan untuk akumulasi APX1 dan MBF1c selama kombinasi defisit
air dan stres panas. J.Exp.
Bot. doi:10.1093/jxb/erw299. (dalam pers).
Zhou, J., Wang, J., Li, X., Xia, XJ, Zhou, YH, Shi, K., Chen, Z. dan Yu, JQ
(2014) H2O2 memediasi crosstalk brassinosteroid dan asam absisat dalam respons
tomat terhadap panas dan tekanan oksidatif. J.Exp. Bot. 65, 4371–4383.

© 2016 Para Penulis.

The Plant Journal diterbitkan oleh Society for Experimental Biology dan John Wiley & Sons Ltd., The
Plant Journal, (2017), 90, 856–867