Machine Translated by Google
nutrisi
Artikel
Pengaruh Pemberian Obat Cacing dan Nutrisi Mikro pada
Anemia pada Anak Prasekolah di Bangladesh: Analisis Lima
Survei Lintas Bagian
Haribondhu Sarma 1,2,* , Kinley Wangdi 1Md,
Tariqujjaman
Matthew Kelly1, Tahmeed Ahmed2dan Darren J. Gray 1
Kutipan: Sarma, H.; Wangdi, K.;
Tariqujjaman, M.; Das, R.; Rahman, M.;
Kelly, M.; Ahmad, T.; Abu-abu, DJ Efek
Obat Cacing dan
Beberapa Mikronutrien pada Anemia pada
Anak-anak Prasekolah di Bangladesh: Analisis
Lima Penampang
Survei. Nutrisi 2022, 14, 150.
https://doi.org/10.3390/nu14010150
Editor Akademik: Elad Tako Diterima:
27 November 2021
Diterima: 23 Desember 2021
Diterbitkan: 29 Desember 2021
Catatan Penerbit: MDPI tetap netral
sehubungan dengan klaim yurisdiksi di
peta yang diterbitkan dan afiliasi institusi
iasi.
Hak Cipta: © 2021 oleh penulis. Penerima
Lisensi MDPI, Basel, Swiss.
Artikel ini adalah artikel akses terbuka
didistribusikan dengan syarat dan
kondisi Creative Commons
Lisensi Atribusi (CC BY) (https://
creativecommons.org/licenses/by/
4.0/).
2, Ratish Daso3, Mahfuzur Rahman 2,
1
Pusat Nasional untuk Epidemiologi dan Kesehatan Penduduk, Universitas Nasional Australia, Canberra, ACT
2601, Australia; kinley.wangdi@anu.edu.au (KW); matthew.kelly@anu.edu.au (MK);
darren.gray@anu.edu.au (DJG)
2
Divisi Nutrisi dan Layanan Klinis, Pusat Penelitian Penyakit Diare Internasional,
Dhaka 1212, Bangladesh; md.tariqujjaman@icddrb.org (MT); mahfuzur.rahman@icddrb.org (MR);
tahmeed@icddrb.org (TA)
3
Praktek Medis Gungahlin, Hibberson St., Gungahlin, ACT 2912, Australia; srbhaban2005@gmail.com
* Korespondensi: haribondhu.sarma@anu.edu.au; Telp.: +61-042-640-1725
Abstrak: Anemia merupakan masalah kesehatan masyarakat yang utama pada anak < 5 tahun di Bangladesh karena
infeksi parasit usus berulang. Tujuan dari penelitian ini adalah untuk memahami asosiasi antara kombinasi
obat cacing dan pertahanan rumah MNP (MNP + Obat cacing) dan prevalensi anemia pada anak < 5 tahun di
Bangladesh. Kami menggunakan data yang dikumpulkan dari lima
survei cross sectional dan melakukan regresi logistik multivariabel dan menghitung kasar dan disesuaikan rasio odds
(AORs) untuk mengukur hubungan anemia dengan variabel paparan. Total dari
9948 rumah tangga dipertimbangkan untuk makalah ini. Dalam regresi logistik yang tidak disesuaikan, tidak signifikan
hubungan terdeteksi antara cakupan MNP yang efektif dan prevalensi anemia, tetapi
hubungan yang signifikan (p <0,001) antara cacingan dan prevalensi anemia dan
antara kondisi MNP + Cacingan dan prevalensi anemia. Dalam model yang disesuaikan, anak-anak
yang terkena baik obat cacing dan cakupan MNP efektif adalah 30% (AOR 0,70; 95% CI
0,52, 0,94; p = 0,018) lebih kecil kemungkinannya untuk mengalami anemia dibandingkan dengan anak-anak yang tidak terpajan
gabungan MNP + Obat cacing. Efek gabungan dari obat cacing dan suplementasi MNP pada pengurangan
prevalensi anemia menyoroti pentingnya menggunakan terintegrasi dan multidisiplin strategi intervensi.
Kata kunci: Bangladesh; anemia; anak-anak; obat cacing; bubuk mikronutrien
1. Latar Belakang
Secara global, sekitar 40% anak usia 6-59 bulan menderita anemia [1].
Kondisi ini merupakan masalah kesehatan masyarakat yang utama, terutama pada anak < 5 tahun usia, di
banyak negara berpenghasilan rendah dan menengah, termasuk Bangladesh. Terbaru tersedia data nasional
menunjukkan bahwa lebih dari setengah anak-anak prasekolah Bangladesh menderita
anemia pada tahun 2011 [2].
Anemia memiliki konsekuensi kesehatan dan ekonomi yang parah. Dalam jangka pendek, itu menyebabkan
kelelahan, takikardia, dan sesak napas [3], sedangkan dalam jangka panjang berdampak negatif perkembangan
kognitif dan motorik dan menurunkan kinerja sekolah, produktivitas pada orang dewasa hidup, kualitas hidup,
dan prospek pekerjaan individu yang terkena dampak [4]. Anemia adalah
juga terkait dengan kekebalan anak. Ini menurunkan kemampuan anak-anak untuk melawan infeksi,
yang meningkatkan morbiditas dan mortalitas anak [5,6]. Sebuah makalah baru-baru ini melaporkan bahwa anemia
bertanggung jawab atas 5-18% kematian di antara anak-anak di bawah usia 5 tahun di
Afrika [6].
Machine Translated by Google
Nutrisi 2022, 14, 150. https://doi.org/10.3390/nu14010150
https://www.mdpi.com/journal/nutrients
Machine Translated by

Nutrisi 2022, 14,

2 dari

Anak-anak dalam pengaturan berpenghasilan rendah menjadi anemia karena beberapa alasan, termasuk
diet kekurangan zat besi [7] dan infeksi parasit usus berulang atau kronis [8]. Infeksi parasit usus karena cacing
yang ditularkan melalui tanah (STH) berkontribusi signifikan terhadap defisiensi zat besi dengan menginduksi
kehilangan darah usus kronis. Misalnya, cacing tambang mengeluarkan
faktor anti-pembekuan (yaitu, koagulase, pengencer darah) yang menyebabkan kehilangan darah yang konstan
[9,10].
Prevalensi infeksi STH dalam pengaturan berpenghasilan rendah sangat tinggi, meskipun inisiatif global
untuk menghilangkan morbiditas terkait infeksi STH pada anak-anak pada tahun 2030 [11]. Di seluruh dunia, lebih
dari 1,5 miliar orang (24% dari populasi manusia) terinfeksi STH, dan lebih dari 80% dari infeksi ini terjadi di
negara-negara berpenghasilan rendah [11,12]. Sebuah penelitian sebelumnya telah memperkirakan prevalensi
infeksi STH sebesar 34,6% di Bangladesh [13]. Tindakan pengendalian yang direkomendasikan untuk infeksi STH
termasuk pemberian obat cacing atau pemberian obat massal (MDA) dengan albendazole atau mebendazole untuk
anak-anak di negara-negara endemik [14]. Sebuah survei pasca-intervensi baru-baru ini yang dilakukan di 10
distrik di Bangladesh mengungkapkan penurunan yang signifikan hingga 14% untuk prevalensi infeksi STH pada
tahun 2017, dibandingkan dengan prevalensi 79,8% pada tahun 2005 [15]. Pengurangan substansial dalam infeksi
STH di antara
anak-anak ini dikaitkan dengan pemberian obat cacing. Oleh karena itu, intervensi ini juga diharapkan dapat
menurunkan prevalensi anemia.
Beberapa penelitian berdasarkan uji coba terkontrol secara acak, tinjauan sistematis, dan analisis meta telah
menemukan hasil yang beragam mengenai hubungan antara cacingan dan prevalensi anemia pada anak-anak.
Sebuah uji coba terkontrol secara acak yang dilakukan di Tanzania melaporkan peningkatan yang signifikan dalam
konsentrasi hemoglobin rata-rata di antara kelompok perlakuan dari titik waktu awal hingga waktu tindak lanjut 24
bulan [16]. Tinjauan sistematis yang dilakukan pada tahun 2018 melaporkan penurunan yang signifikan dalam
prevalensi anemia dan beban anemia defisiensi besi pada anak usia sekolah karena cacingan [17]. Namun, efek
pemberian obat cacing pada anemia tergantung pada beberapa faktor lain, termasuk durasi program pengobatan
cacing, tindak lanjut setelah pengobatan cacing, dan integrasi program pengobatan cacing dengan intervensi
kesehatan, kebersihan, dan gizi lainnya [17]. Tinjauan sistematis lain yang dilakukan untuk anak- anak <5 tahun di
Ethiopia mengamati risiko anemia yang lebih tinggi secara signifikan jika anak-anak tidak diberi obat cacing [18].
Namun, hasil ini tidak konsisten dengan penelitian lain berdasarkan Cochrane Database of Systematic Review yang
menyimpulkan bahwa obat cacing tunggal atau ganda mungkin memiliki sedikit atau tidak ada efek pada tingkat
hemoglobin rata-rata peserta penelitian [19], yang mungkin disebabkan oleh infeksi cacing cepat pulih setelah
pengobatan cacing.

Temuan tentang efektivitas pemberian obat cacing pada prevalensi anemia telah menyebabkan saran untuk
menggunakan intervensi gabungan yang mencakup penggunaan obat cacing berkala dan suplementasi dengan
beberapa serbuk mikronutrien (MNPs), karena kedua intervensi ini cenderung saling melengkapi [20 ,21]. MNPs
adalah sachet kecil yang mengandung lima mikronutrien (zat besi, seng, asam folat, dan vitamin A dan C).
Penggunaan yang dianjurkan adalah satu sachet per hari (dicampur dengan makanan biasa) untuk meningkatkan
kadar mikronutrien dalam makanan biasa anak-anak. Penurunan prevalensi anemia di antara anak-anak yang
diberikan MNPs secara teratur telah ditetapkan secara luas melalui beberapa tinjauan sistematis dan meta-analisis
[21,22]. Namun, sebagian besar artikel yang dinilai dalam ulasan tersebut diimplementasikan sebagai studi
terkontrol skala kecil; oleh karena itu, bukti yang terbatas tersedia untuk mendukung efektivitas suplemen MNP
dalam mencegah anemia anak ketika diterapkan pada skala nasional. Implementasi suplementasi MNP pada
skala yang lebih luas ini dapat menunjukkan efektivitas yang lebih baik ketika program mempertimbangkan
intervensi sensitif nutrisi lainnya , termasuk pemberantasan cacing. Sebuah studi yang dilakukan di Bangladesh
yang menggunakan fortifikasi rumah dengan MNPs bersama dengan intervensi anthelmintik menunjukkan
penurunan yang signifikan dalam prevalensi anemia di antara anak-anak <5 tahun [20]. Namun , penelitian ini
juga dilaksanakan dalam skala kecil, pengaturan terkontrol, dan penulis menekankan bahwa fitur desain penelitian
membatasi implikasi kebijakan penelitian dan bahwa ada kebutuhan mendesak untuk bukti efektivitas intervensi
gabungan ini di skala nasional.
Machine Translated by

Nutrisi 2022, 14,

3 dari

Bangladesh adalah salah satu negara perintis yang telah memulai baik pemberantasan cacing
massal dan intervensi penguatan rumah MNP secara nasional. Program ini dimulai beberapa dekade
yang lalu, dengan intervensi cacingan yang awalnya dilaksanakan melalui peringatan Hari Cacingan
Nasional dan kemudian diperingati sebagai Pekan Cacingan dua kali setahun. Program ini memberikan
dosis tunggal mebendazole (tablet 500 mg) untuk anak-anak berusia 5-12 tahun di seluruh negeri, dan
cakupan yang dilaporkan sangat tinggi meskipun beberapa kekhawatiran mengenai bias pelaporan [23].
Selain program nasional ini, dokter Bangladesh, paramedis, dan dokter non-formal setempat juga
meresepkan obat tetes dan sirup obat cacing untuk bayi dan anak kecil (berusia enam bulan atau lebih
sejak mereka mulai
memberikan makanan pendamping ASI) untuk diagnosis dengan atau rentan terhadap infeksi STH .
Satu artikel sebelumnya juga telah mendokumentasikan cakupan yang tinggi dari pertahanan
rumah MNP [24]. Namun, penelitian yang sama juga melaporkan bahwa penggunaan rutin MNP
(yaitu, cakupan efektif) sangat rendah, menunjukkan bahwa upaya substansial diperlukan dalam
program untuk meningkatkan cakupan MNP yang efektif [24]. Sebaliknya, efektivitas kedua
intervensi dalam kombinasi belum didokumentasikan dengan baik, tetapi bukti efektivitas dapat
mendorong kebijakan nasional untuk investasi lebih lanjut dalam meningkatkan cakupan kedua
intervensi ini. Dengan demikian, pengukuran efektivitas
gabungan dari intervensi cacingan dan MNP pada anemia anak sangat penting di antara anak-anak ber Tujuan
dari penelitian ini adalah untuk menilai efek dari kombinasi obat cacing dan fortifikasi
rumah MNP pada prevalensi anemia pada anak < 5 tahun di Bangladesh setelah disesuaikan dengan
faktor sosiodemografi.

2. Bahan-bahan dan metode-metode

2.1. Desain dan Pengaturan Studi

Kami menggunakan data dari lima survei cross-sectional yang dilakukan untuk mengevaluasi
program Gizi Ibu Bayi dan Anak (MIYCN) yang dilaksanakan oleh BRAC (sebelumnya dikenal
sebagai Komite Kemajuan Pedesaan Bangladesh) dalam tiga bentuk platform program BRAC:
Kesehatan Ibu, Bayi, dan Anak ( platform program MNCH), platform Alive and Thrives (A&T), dan
platform Nutrisi BRAC. Program MIYCN bertujuan untuk menurunkan prevalensi anemia pada
balita. Intervensi terkait fortifikasi rumah dengan MNP dilaksanakan oleh petugas kesehatan
masyarakat (CHW) BRAC di semua wilayah program. Namun, tidak ada intervensi pada
pemberantasan cacing yang diberikan sebagai bagian dari program MIYCN. Anak-anak yang
berpartisipasi menerima obat cacing hanya ketika mereka mengunjungi dokter atau dokter setempat
ketika tidak sehat.
Deskripsi rinci dari desain survei dan platform program BRAC dipublikasikan di tempat lain [24-26].
Data untuk penelitian ini dikumpulkan dari 27 distrik di delapan divisi administratif (Divisi Barisal,
Dhaka, Chittagong, Khulna, Mymensingh, Ra jshahi, Rangpur, dan Sylhet) dan dari dua daerah kumuh
perkotaan di Dhaka North City-Corporation di Bangladesh.

2.2. Populasi Penelitian dan Pengambilan

Sampel Populasi penelitian termasuk anak-anak berusia 6-59 bulan dan pengasuh mereka. Pengasuh sebagian besar ibu kandung,
nenek, dan bibi dari anak-anak. Kami mengidentifikasi satu anak dari setiap rumah tangga. Jika lebih dari satu anak yang memenuhi syarat
tinggal di rumah tangga yang dipilih, kami secara acak memilih satu sebagai subjek penelitian. Rumah tangga dipilih dengan menggunakan
strategi sampling dua tahap. Pada tahap pertama, kami mengidentifikasi unit sampling primer (komunitas studi, yang merupakan daerah
tangkapan air dari BRAC CHW) melalui sampling acak sistematis. Pada tahap kedua, kami menggunakan strategi sampling tersegmentasi
yang dipetakan untuk mengidentifikasi rumah tangga studi. Penjelasan rinci tentang strategi pengambilan sampel diterbitkan di tempat lain
[26].

2.3. Pengumpulan data

Kami menggunakan kuesioner terstruktur dan melakukan wawancara tatap muka dengan pemberi
perawatan untuk mengumpulkan data primer. Kuesioner survei divalidasi secara real-
Machine Translated by

Nutrisi 2022, 14,

4 dari

pengujian lapangan dunia sebelum diselesaikan dan dipindahkan ke platform survei elektronik untuk
pengumpulan data. Delapan tim pengumpulan data dilibatkan dalam setiap iterasi survei. Setiap tim
terdiri dari dua pewawancara, seorang teknolog medis, dan seorang supervisor tim. Setiap anggota
tim pengumpul data telah dilatih dalam wawancara survei, isi kuesioner, pengambilan sampel darah,
pengukuran hemoglobin, dan topik tentang etika penelitian.
Kami mengumpulkan sampel darah tusukan jari kapiler untuk mengukur hemoglobin. Teknisi medis
terlatih mengumpulkan sampel darah dari anak-anak dan menggunakan setetes darah kedua untuk
penilaian. Pada awalnya, teknolog medis menyeka tetesan darah pertama menggunakan kain kasa
kering, menekan jari dengan lembut sampai tetesan
darah kedua muncul dan memastikan bahwa tetesan kedua cukup untuk mengisi mikrokuvet
sepenuhnya. Kami mengukur kadar hemoglobin menggunakan mesin HemoCue (Hb 301, HemoCue
AB, Angelholm, Swedia).

2.4. Variabel Hasil

Variabel hasil penelitian ini adalah prevalensi anemia pada anak usia 6-59 bulan. Kami
mendefinisikan anemia sebagai konsentrasi hemoglobin <11,0 g/dL [27].

2.5. Paparan dan Kovariat Lainnya

Variabel paparan adalah cakupan obat cacing dan penggunaan MNP secara teratur.
Kami bertanya kepada pengasuh apakah anak-anak peserta telah minum obat cacing dalam enam
bulan sebelum survei. Tanggapan yang dipertimbangkan adalah 'ya', 'tidak', 'tidak tahu' atau 'tidak
ingat'. Cakupan penggunaan MNP secara reguler didokumentasikan oleh indikator proksi, yang
disebut cakupan efektif MNP, yang menunjukkan penggunaan MNP setidaknya selama tiga dari
tujuh hari sebelum survei. Kami bertanya kepada
pengasuh berapa sachet MNP yang telah digunakan untuk anak peserta dalam tujuh hari terakhir. Berdasarkan
tanggapan pengasuh, kami mengkategorikan cakupan MNP yang efektif sebagai 'ya' (jika anak menggunakan 3 sachet) atau 'tidak'
(jika anak menggunakan <3 sachet).
Kovariat lain termasuk usia anak (dalam bulan) dan jenis kelamin (laki-laki atau
perempuan), usia pengasuh (dalam tahun) dan pendidikan (tahun selesai sekolah, dikategorikan
sebagai <5 tahun atau 5 tahun sekolah), usia ayah ( dalam tahun) dan pendidikan (tamat sekolah,
dikategorikan <5 tahun atau 5 tahun sekolah), ukuran rumah tangga (jumlah anggota rumah tangga,
dikategorikan <5 anggota atau 5 anggota), fasilitas toilet rumah tangga (berkategori seperti rumah
tangga dengan fasilitas toilet yang baik atau tidak baik ), lokasi penelitian (platform program
BRAC), dan indeks kekayaan rumah tangga berdasarkan aset rumah tangga (dikategorikan miskin,
menengah, dan kaya). Kami
melakukan analisis komponen utama untuk menghitung indeks kekayaan rumah tangga berdasarkan barang-
barang rumah tangga seperti bahan yang digunakan untuk lantai, atap,
dan dinding rumah dan aset rumah tangga. Kelima survei tersebut dikategorikan sebagai survei-1,
survei-2, survei-3, survei-4, dan survei-5 berdasarkan waktu pelaksanaannya.

2.6. Pertimbangan Etis

Protokol evaluasi, yang mencakup semua lima survei, telah disetujui oleh Dewan Peninjau
Institusional icddr,b, Bangladesh. Sebelum mengumpulkan data, pewawancara menjelaskan tujuan
dan prosedur penelitian kepada pengasuh dan mengambil persetujuan tertulis mereka untuk
berpartisipasi dalam penelitian. Semua partisipasi bersifat sukarela.
Sebelum menganalisis data, kami menghapus semua informasi identitas peserta dari kumpulan data.

3. Analisis
Kami pertama-tama menggunakan statistik deskriptif untuk menggambarkan karakteristik dasar
dari variabel-variabel kunci . Kami menghitung rata-rata dan deviasi standar untuk semua variabel
kontinu, termasuk usia anak-anak, pengasuh, dan ayah serta pendapatan bulanan ayah. Kami juga
memperkirakan frekuensi dan proporsi untuk semua variabel
kategori dan membandingkannya antar kelompok. Kami menilai hubungan antara prevalensi anemia
Machine Translated by

Nutrisi 2022, 14, 150 5 dari 13

variabel paparan dengan melakukan tabulasi silang, dan kami mendistribusikan prevalensi anemia di
tiga kategori paparan: cakupan efektif MNP, obat cacing, dan gabungan cakupan efektif MNP dan obat
cacing (MNP + Obat cacing). Kami kemudian melakukan uji chi-kuadrat Pearson untuk
mengidentifikasi perbedaan yang signifikan antara kelompok yang terpajan dan tidak terpajan (yang
belum terpajan obat cacing atau MNP + Obat cacing). Kami melakukan regresi logistik biner dan
menghitung rasio odds yang tidak disesuaikan (OR) untuk memahami apakah ada hubungan antara
variabel hasil (prevalensi anemia) dan karakteristik sosiodemografi peserta penelitian. Kami melakukan
analisis serupa untuk menilai hubungan antara prevalensi anemia dan variabel paparan. Kami
menemukan hubungan yang signifikan antara variabel hasil dan paparan; oleh karena itu, kami
mempertimbangkan dua variabel pajanan—pembasmian cacing dan MNP + Pembasmian cacing—dan
kami kemudian menghitung rasio odds yang disesuaikan (AOR) untuk mengukur apakah pajanan
memiliki hubungan yang signifikan dengan prevalensi anemia. Dalam model ini, kami menyesuaikan
untuk semua variabel yang diidentifikasi secara signifikan terkait dengan hasil dalam model yang tidak
disesuaikan. Kami menyesuaikan efek desain sampel dengan menyesuaikan cluster (unit sampling
utama) saat melakukan analisis regresi. Kami juga memeriksa multikolinearitas antara variabel
independen dan menemukan faktor inflasi varians rata-rata 1,27, yang menunjukkan kolinearitas
diabaikan ada di antara variabel independen. Akhirnya, kami melakukan uji goodness-of-fit (GoF)
Pearson untuk menentukan kecukupan model. GoF memperkirakan nilai Pearson dari p = 0,110,
men2 uynajnugkkcaunkukpecboaciokkan untuk model tersebut. Nilai p <0,05 dianggap signifikan secara
statistik untuk semua tes.
Analisis dilakukan dengan menggunakan STATA versi 16.1 (Stata Corporation, College Station,
TX, USA).

4. Hasil
Sebanyak 9948 kasus pengasuh dipertimbangkan untuk makalah ini. Tabel 1 menggambarkan
karakteristik latar belakang peserta penelitian. Usia rata-rata anak-anak adalah 30 bulan, dan sedikit
lebih dari setengahnya (52%) adalah laki-laki. Usia rata-rata pengasuh dan ayah adalah 27 dan 34
tahun, masing-masing. Lebih dari 79% pengasuh dan 67% ayah telah menyelesaikan setidaknya lima
tahun pendidikan. Sekitar 59% rumah tangga memiliki lima anggota rumah tangga atau lebih, dan
sekitar sepertiga rumah tangga
tergolong miskin berdasarkan indeks kekayaan rumah tangga. Sebagian besar rumah tangga (94%)
memiliki fasilitas toilet yang lebih baik. Lebih dari separuh peserta studi berasal dari wilayah program
A&T (51%), diikuti oleh platform Gizi (34%) dan KIA (15%).
Dalam hal waktu survei, 28% responden berpartisipasi dalam survei-1 dan 23% pada
survei-4. Sekitar 8% anak memiliki cakupan MNP yang efektif, dan 45% anak telah menerima obat
cacing dalam enam bulan survei; namun, persentase anak yang menerima cakupan gabungan MNP
efektif dan obat cacing (MNP + Obat cacing) hanya 3,2% (n = 318).

Tabel 2 menggambarkan prevalensi anemia dan persentase anak yang mendapat obat cacing dan
cakupan efektif MNP menurut kelompok umur. Anak-anak yang lebih kecil kemungkinannya lebih
kecil untuk menerima cakupan efektif obat cacing dan MNP dibandingkan dengan rekan-rekan mereka
yang lebih tua (Tabel 2). Prevalensi anemia tertinggi di antara mereka yang berusia 12 hingga 23
bulan dan serupa di antara kelompok usia lainnya. Gambar 1A–C) menunjukkan distribusi prevalensi
anemia menurut status cacingan dan cakupan MNP yang efektif. Tidak ada perbedaan signifikan yang
terdeteksi antara cakupan MNP efektif dan prevalensi anemia (Gambar 1A), tetapi perbedaan antara
prevalensi cacingan dan anemia dan antara kondisi MNP + Cacingan dan prevalensi anemia (Gambar
1B,C) sangat signifikan (p <0,001 ). Hasil serupa diamati untuk model regresi logistik yang tidak
disesuaikan (Tabel 2). Anak yang mendapat obat cacing 43% (OR 0,57; 95% CI 0,53, 0,63; p < 0,001)
lebih kecil kemungkinannya untuk menderita anemia dibandingkan dengan anak yang tidak diberi obat
cacing. Anak-anak yang memiliki cakupan MNP dan obat cacing memiliki kemungkinan 53% (OR
0,47; 95% CI 0,35, 0,61; p <0,001)
untuk mengalami anemia dibandingkan dengan anak- anak yang tidak memiliki cakupan MNP dan o
Machine Translated by

Nutrisi 2022, 14, 150 6 dari 13

Tabel 1. Karakteristik latar belakang peserta penelitian.

Variabel Perkiraan

Usia anak dalam bulan (SD) 29,73 (14,52)

Jenis kelamin anak n (%)
Pria 5199 (52.26)
Perempuan 4749 (47,74)
Usia pengasuh dalam tahun (SD) 26,73 (6,01)
Pendidikan pengasuh n (%)
<5 tahun sekolah 5 tahun 2108 (21,19)
sekolah 7840 (78,81)
Usia ayah dalam tahun (SD) 33,53 (6.62)
Pendidikan ayah n (%)
<5 tahun sekolah 5 tahun 3264 (32.81)
sekolah 6684 (67,19)
Ukuran rumah tangga (jumlah anggota rumah tangga) n (%)
<5 anggota 5 4091 (41,12)
anggota 5857 (58,88)
Indeks kekayaan rumah tangga n (%)
Miskin 3409 (34.27)
Tengah 3262 (32,79)
Kaya 3277 (32,94)
Rumah tangga dengan n (%)
Fasilitas toilet yang belum diperbaiki 550 (5.54)
Fasilitas toilet yang lebih baik 9384 (94,46)
Lokasi studi (platform program BRAC) n (%)
daerah MIYCN 1527 (15.35)
Area Program A&T 5058 (50,84)
Bidang program gizi 3363 (33,81)
Studi waktu-poin n (%)
Survei-1 2758 (27,72)
Survei-2 1979 (19,89)
Survei-3 1527 (15.35)
Survei-4 2300 (23.12)
Survei-5 1384 (13,91)
Cakupan efektif MNP n (%)
Tidak 9157 (92,05)
Ya 791 (7,95)
Pengobatan cacing dalam 6 bulan sebelum survei n (%)
Tidak 5516 (55,45)
Ya 4432 (44,55)
Gabungan: cakupan efektif MNP dan obat cacing n (%)
Tidak 9630 (96,80)
Ya 318 (3.20)

SD—standar deviasi; MNP—bubuk mikronutrien; MIYCN—Gizi Ibu Bayi dan Anak Kecil,
A&T—Hidup dan Berkembang.

Tabel 2. Persentase anak yang anemia, mendapat obat cacing, dan MNP
cakupan yang efektif menurut kelompok usia.

Prevalensi dari Cakupan dari Cakupan Efektif

Usia dalam Bulan
Anemia n (%) Obat cacing n (%) dari MNP n (%)
Machine Translated by 6 hingga 689 (21,74) 39 (0.88) 130 (16,43)
11 12 hingga 23 1080 (34,07) 813 (18.34) 293 (37.04)
24 hingga 35 669 (21,10) 1406 (31.72) 183 (23.14)
36 hingga 59 732 (23,09) 2174 (49.05) 185 (23.39)
Machine Translated by Google Prevalensi Anaemia n Cakupan Cakupan Efektif MNP n (%)
Usia dalam Bulan
(%) 689 (21,74) Pembasmian 130 (16,43) 293
6 sampai 11 1080 (34,07) 669 cacing n (%) (37,04) 183 (23,14)
12 sampai 23 (21,10) 732 (23,09) 39 (0,88) 813 185 (23,39) 7 dari 13
Nutrisi 2022, 14, 150
24 hingga 35 (18,34) 1406
36 hingga 59 (31,72) 2174 (49,05)

Gambar 1. Distribusi prevalensi anemia menurut status cacingan dan cakupan MNP pada Gaamnabkaur
s ia. D6i–s5tr9ibbuusilapnr.e(vAa)lecnaski uapnaenmeiafemkteifnMurNuPt
1
;st(aBt)usStcaatucisngoabnatdcaancicnagk;u(pCa)nMMNNPP+pOabdaat cacing. anak usia 6–59 bulan. (A)
cakupan efektif MNP; (B) Status obat cacing; (C) MNP + Obat cacing.
Model yang tidak disesuaikan (Tabel 3) mengungkapkan hubungan yang signifikan antara beberapa
variabel independen dan prevalensi anemia. Usia anak-anak, pengasuh, dan
ayah semuanya secara signifikan terkait (p <0,001) dengan prevalensi anemia (yaitu, usia
anak meningkat, prevalensi anemia menurun secara signifikan). Sebagai contoh, prevalensi
anemia menurun sebesar 4% jika usia anak meningkat satu bulan (OR 0,96; 95%CI 0,957, 0,964; p
< 0,001). Ayah dan pengasuh dengan lima tahun sekolah dan lebih
lebih kecil kemungkinannya untuk memiliki anak anemia dibandingkan orang tua yang buta huruf dan orang tua dengan kurang dari

lima tahun sekolah. Anak-anak dalam rumah tangga dalam kategori menengah atau lebih kaya di
indeks kekayaan rumah tangga secara signifikan lebih kecil kemungkinannya untuk menjadi anemia daripada anak-anak
pada rumah tangga dalam kategori rumah tangga miskin. Asosiasi serupa diamati ketika
anak-anak berpartisipasi dari platform program A&T dan Nutrisi. Istilah dari
titik waktu survei, anak-anak yang berpartisipasi dalam survei-2 dan survei-3 secara signifikan
lebih mungkin untuk menjadi anemia daripada anak-anak yang berpartisipasi dalam survei-1 (Tabel 3).
Machine Translated by

Nutrisi 2022, 14, 150 8 dari 13

Tabel 3. Rasio odds yang tidak disesuaikan untuk menilai efek variabel sosio-demografis, cakupan gabungan
pemberantasan cacing, dan cakupan MNP terhadap prevalensi anemia.

Variabel independen ATAU (95% CI) nilai-p

Usia anak dalam bulan 0,96 (0,957, 0,964) <0.001

Jenis kelamin anak-anak

Pria -
Perempuan 0,996 (0,917, 1,082) 0,919
Usia pengasuh dalam tahun 0,98 (0,97, 0,98) <0.001
Pendidikan pengasuh
-
<5 tahun sekolah 5 tahun
sekolah 0,89 (0,81, 0,99) 0,032
Usia ayah dalam tahun 0,98 (0,98, 0,99) <0.001
Pendidikan ayah
-
<5 tahun sekolah 5 tahun
sekolah 0,91 (0,83, 0,99) 0,047
Ukuran rumah tangga (jumlah anggota rumah tangga)
<5 anggota 5 -
anggota 1,09 (0,99, 1,18) 0,068
Indeks kekayaan rumah tangga
Miskin -
Tengah <0.001
0,80 (0,72, 0,89)
Kaya <0.001
0,77 (0,69, 0,87)
Rumah tangga dengan

Fasilitas toilet yang belum diperbaiki

Fasilitas toilet yang lebih baik 0,97 (0,79, 1,18) 0,736
Tempat belajar (platform program BRAC)
daerah MIYCN -
Area Program A&T 0,67 (0,58, 0,77) <0.001
Bidang program gizi 0,80 (0,69, 0,94) 0,005
Poin waktu survei
-
Survei-1
Survei-2 1,63 (1,38, 1,92) <0.001
Survei-3 1,57 (1,33, 1,85) <0.001
Survei-4 1,12 (0,97, 1,31) 0,131
Survei-5 0,84 (0,71, 1,02) 0,052
Cakupan efektif MNP
Tidak

Ya
0,91 (0,77, 1,08) 0,263
Obat cacing dalam 6 bulan sebelum survei
Tidak
-
Ya
0,58 (0,53, 0,63) <0.001
Cakupan gabungan: Cakupan efektif MNP dan obat cacing (MNP
+ Obat cacing)
Tidak
-
Ya
0,58 (0,44, 0,77) <0.001

SD—standar deviasi; MNP—bubuk mikronutrien; MIYCN—Gizi Ibu Bayi dan Anak Kecil,
A&T—Hidup dan Berkembang.

Tabel 4 menunjukkan efek yang disesuaikan dari obat cacing dan gabungan MNP + Obat cacing pada
prevalensi anemia. Pemberian obat cacing saja secara signifikan terkait dengan anemia
prevalensi setelah disesuaikan untuk variabel independen yang secara signifikan terkait
dengan prevalensi anemia pada model yang tidak disesuaikan. Misalnya, setelah disesuaikan untuk anak
usia, usia pengasuh, pendidikan pengasuh, usia ayah, pendidikan ayah, kekayaan rumah tangga
indeks, dan titik waktu belajar, anak-anak yang menerima obat cacing dalam
enam bulan sebelum survei, 13% lebih kecil kemungkinannya untuk mengalami anemia dibandingkan dengan anak yang
tidak mendapat obat cacing (AOR 0,87; 95% CI 0,79, 0,97; p = 0,009). Dalam
model yang disesuaikan, efek gabungan dari obat cacing dan cakupan MNP yang efektif juga
secara signifikan terkait dengan prevalensi anemia. Anak-anak yang terpapar
cakupan obat cacing dan MNP efektif 30% lebih kecil kemungkinannya untuk mengalami anemia dibandingkan
Machine Translated by

Nutrisi 2022, 14, 150 9 dari 13

dengan anak-anak yang tidak terpapar kombinasi MNP + Obat cacing (AOR 0,70; 95% CI 0,52, 0,94; p = 0,01

Tabel 4. Pengaruh cakupan gabungan cakupan efektif MNP dan pemberantasan cacing terhadap prevalensi anemia.

Eksposur AOR (95% CI) nilai-p

Obat cacing dalam 6 bulan sebelum survei

Tidak -
Ya 0,87 (0,79, 0,97)
Gabungan: Cakupan efektif MNP dan obat cacing (MNP + Obat cacing) 0,009
Tidak
Ya
-

0,70 (0,52, 0,94) 0,018

Model disesuaikan dengan usia anak, usia pengasuh, pendidikan pengasuh, usia ayah, pendidikan ayah, indeks kekayaan rumah tangga, dan titik waktu belajar.

5. Diskusi
Secara keseluruhan, temuan penelitian mengungkapkan bahwa intervensi gabungan yang
melibatkan penggunaan rutin MNPs dan obat cacing berkala akan memiliki efek positif dalam
mengurangi prevalensi anemia di antara anak-anak <5 tahun di Bangladesh. Hasil ini sangat menjanjikan
untuk negara-negara berpenghasilan rendah, dan khususnya bagi negara-negara yang memiliki beban
anemia yang tinggi dan sedang berjuang untuk menemukan intervensi yang tepat untuk mengatasi
tingginya prevalensi anemia di kalangan anak-anak. Baik fortifikasi rumah dengan MNP maupun obat
cacing adalah intervensi yang sangat murah dan mungkin terjangkau di banyak negara. Harga sekotak
30 sachet MNP disebut sebagai USD 0,39 [28], dan harga satu dosis obat cacing bisa serendah USD
0,02 [17]. Sebaliknya, anemia membebankan beban klinis dan ekonomi yang signifikan di banyak
bagian dunia. Anemia juga dapat secara substansial mempercepat perkembangan beberapa penyakit
kronis dan infeksi, yang selanjutnya meningkatkan biaya pengobatan [29]. Sebuah studi sebelumnya
menghitung biaya tahunan rata-rata per pasien dengan anemia sebesar USD 14.535, atau 54% lebih
tinggi dari biaya untuk pasien non-anemia [30].
Temuan kami menunjukkan bahwa obat cacing terhadap infeksi STH dapat dilihat sebagai upaya
perlindungan terhadap anemia. Bukti dalam literatur global juga menemukan bahwa infeksi STH secara
konsisten diidentifikasi sebagai faktor risiko yang kuat untuk anemia defisiensi besi pada anak-anak
[31,32]. Bangladesh memiliki semua faktor risiko infeksi cacing, termasuk iklim tropisnya, yang
menyediakan lingkungan yang menguntungkan untuk mempercepat semua penyakit parasit dan
menimbulkan beban besar infeksi ini. Cacing umumnya ditularkan melalui telur yang ada di kotoran
manusia, dan tanah di daerah di mana orang memiliki fasilitas sanitasi yang buruk sering
terkontaminasi dengan telur. Satu studi menentukan prevalensi telur STH di tanah rumah tangga di
Bangladesh sebesar 78%, yang secara signifikan lebih tinggi (p <0,001) dibandingkan dengan
prevalensi di tanah rumah tangga di Kenya [33]. Prevalensi konsumsi tanah oleh anak-anak sangat
tinggi; misalnya, sebuah studi baru-baru ini memperkirakan bahwa anak-anak menelan sekitar 162-234
mg tanah kering/hari [34], yang mungkin cukup untuk anak-anak kecil untuk terinfeksi beberapa STH.
Di Bangladesh, semua 64 distrik dianggap sebagai zona endemik STH tinggi, dengan perkiraan beban
78 juta infeksi [22]. Oleh karena itu, negara harus melanjutkan intervensi cacingan massal untuk anak-
anak di daerah pedesaan, karena anak-anak tersebut berisiko tinggi terkena infeksi STH.
Temuan penelitian kami menunjukkan adanya anemia yang jauh lebih rendah di antara anak-anak
yang menggunakan suplemen MNP dengan makanan buatan sendiri dan telah menggunakan obat cacing
dalam enam bulan sebelum survei. Pemberian obat cacing mungkin memiliki efek independen pada
anemia, tetapi menambahkan obat cacing dengan beberapa mikronutrien yang mencakup zat besi akan
secara signifikan meningkatkan efektivitas intervensi dan secara substansial mengurangi prevalensi anemia.
Tingkat penurunan prevalensi anemia adalah 13% ketika anak-anak hanya mendapatkan pengobatan
cacingan tetapi 30% ketika anak-
anak menerima obat cacing dan suplemen MNP. Ini menekankan pentingnya mengintegrasikan intervensi
Machine Translated by

Nutrisi 2022, 14,

kombinasi intervensi gizi-spesifik dan gizi-sensitif harus diambil di tempat. Mengobati infeksi STH dapat
menjadi langkah pertama yang penting untuk kesehatan anak, tetapi pemulihan yang cepat dari defisiensi
besi memerlukan intervensi terpadu dengan obat cacing dan suplemen mikronutrien multipel [35]. Karena
infeksi cacing, sejumlah besar mikronutrien hilang, dengan zat besi menjadi nutrisi utama yang terkuras
[35]. Segera setelah cacingan, anak-anak mengalami kesulitan dalam memulihkan nutrisi yang hilang dari
makanan, karena infeksi cacing membuat mereka secara fisiologis lemah dan tidak mampu menyerap
nutrisi yang direkomendasikan dari makanan mereka. Daging merah dianggap sebagai sumber zat besi yang
baik, tetapi itu adalah makanan mahal bagi orang-orang di lingkungan berpenghasilan rendah. Di sisi lain,
penelitian terbaru yang dilakukan di Indonesia melaporkan tidak ada pengaruh konsumsi daging terhadap
prevalensi anemia [36].
Bioavailabilitas zat besi yang terkandung dalam sachet MNP lebih mudah diserap daripada zat besi
makanan. Oleh karena itu, intervensi yang layak dan tepat adalah mengintegrasikan intervensi cacingan
dengan berbagai suplemen mikronutrien di negara-negara seperti Bangladesh.
Analisis kami menunjukkan tidak ada efek signifikan dari cakupan MNP yang efektif
pada prevalensi anemia, yang mungkin mengejutkan dalam konteks literatur global. Tinjauan
sistematis sebelumnya dan meta-analisis menyarankan bahwa fortifikasi rumah dengan MNPs secara
signifikan mengurangi anemia sebesar 18% dan kekurangan zat besi sebesar 53% di antara bayi dan
anak kecil dibandingkan dengan tanpa intervensi atau plasebo [37]. Namun, semua penelitian yang
termasuk dalam tinjauan itu adalah uji coba terkontrol acak eksperimental dan telah
diimplementasikan dalam pengaturan terkontrol skala kecil. Hanya sedikit bukti yang menunjukkan
bahwa intervensi MNP yang dilaksanakan pada skala nasional menunjukkan efektivitas yang lebih
baik terhadap anemia atau kekurangan zat besi di antara anak-anak. Studi kami mengevaluasi data
program yang diimplementasikan pada pengaturan skala di 27 dari 64 distrik di Bangladesh. Sebuah
studi sebelumnya yang mengevaluasi program skala nasional di Kyrgyzstan melaporkan tidak ada efek
signifikan dari fortifikasi point-of-use dengan MNP pada prevalensi anemia setelah empat tahun
implementasi program [38]. Hasil serupa juga diamati di Uganda, di mana intervensi tidak
terkait dengan prevalensi anemia, meskipun implementasi yang tinggi ditunjukkan dalam program [39
Kekhawatiran utama lainnya yang diidentifikasi dalam penelitian kami adalah rendahnya penggunaan MNP
secara teratur, karena hal ini menunjukkan bahwa kendala tingkat program menghambat pelaksanaan intervensi
MNP di tingkat masyarakat. Program BRAC dilaksanakan melalui relawan CHW, dan keberhasilan program ini
sebagian besar bergantung pada kunjungan rumah secara teratur, karena CHW BRAC menjual sachet MNP ke
rumah tangga yang dikunjungi dan memberikan pendidikan gizi kepada pengasuh. Sebuah studi sebelumnya pada
CHW BRAC mengamati bahwa anak- anak yang pengasuhnya menerima setidaknya satu kunjungan dari CHW
mereka dalam 12 bulan terakhir lebih dari 8 kali lebih mungkin untuk memiliki cakupan MNP yang efektif daripada
anak-anak yang pengasuhnya tidak menerima kunjungan CHW . 24]. Namun, prevalensi kunjungan rumah CHW
sangat rendah, karena kurang dari setengah pengasuh telah menerima setidaknya satu kunjungan CHW dalam 12
bulan terakhir sebelum survei, dan persentase yang sangat rendah (23%) telah menerima kunjungan dalam waktu 2
bulan . survei [40]. BRAC harus mempertimbangkan untuk memberi insentif dan
memotivasi CHW-nya untuk meningkatkan kunjungan rumah mereka guna memastikan cakupan MNP yang efektif

6. Keterbatasan dan Kekuatan Studi

Penelitian ini memiliki beberapa keterbatasan. Salah satunya adalah kami menggunakan data dari
evaluasi yang tidak mempertimbangkan kelompok kontrol, sehingga membatasi kemampuan kami untuk
mengukur efektivitas komparatif cakupan obat cacing dan MNP pada anemia. Keterbatasan lainnya
adalah bahwa kami bergantung pada ingatan oleh pengasuh untuk mengumpulkan informasi tentang
paparan anak-anak terhadap obat cacing selama enam bulan terakhir sebelum survei dan cakupan efektif
MNP yang dilaporkan sendiri. Ini mungkin telah memaksakan bias mengingat ketika pengasuh berusaha
untuk memberikan informasi yang akurat. Kami mengatasi masalah ini dengan menilai resep dokter dan
kemasan produk untuk masing-masing anak yang terpapar obat cacing. Namun, kami tidak mencatat
data tentang proporsi kasus cacingan yang benar-benar diverifikasi dengan menilai resep
atau kemasan produk. Selain itu, makalah kami mungkin memiliki masalah dengan endogenitas. Mes
Machine Translated by

Nutrisi 2022, 14,

hati-hati mempertimbangkan semua kovariat dan variabel eksposur, analisis mungkin kehilangan
variabel tambahan yang bisa mempengaruhi estimasi hasil. Keterbatasan
lebih lanjut adalah rendahnya prevalensi cakupan MNP yang efektif dan paparan gabungan
terhadap MNP + Obat cacing; ini kemungkinan mengurangi kekuatan statistik ketika
memperkirakan hubungan antara hasil dan eksposur.
Penelitian ini juga memiliki beberapa kekuatan. Salah satunya adalah penggunaan data yang dikumpulkan dari lima
survei, karena ini memungkinkan kami untuk menilai hasil dengan kekuatan statistik yang ditingkatkan dan untuk
membandingkan hasil di berbagai eksposur. Yang lainnya adalah bahwa data untuk penelitian ini dikumpulkan dari 27
distrik di seluruh Bangladesh; ini adalah perwakilan yang baik dari populasi nasional yang lebih besar , sehingga
memberikan keyakinan mengenai estimasi hasil ketika ditingkatkan dalam pengaturan populasi yang lebih besar.

7. Kesimpulan

Efek gabungan dari obat cacing dan suplementasi MNP pada pengurangan prevalensi
anemia menyoroti pentingnya menggunakan strategi intervensi terpadu dan multidisiplin.
Integrasi intervensi gizi-spesifik dan yang berhubungan dengan kesehatan kemungkinan akan
mengatasi beban tinggi anemia di kalangan anak-anak, terutama mereka yang berpenghasilan
rendah. Program BRAC MIYCN harus memasukkan obat
cacing secara berkala dengan intervensi MNP untuk anak-anak dari usia penyapihan mereka.
Meningkatkan cakupan MNP yang efektif juga harus menjadi prioritas utama program MIYCN. Cakupan MNP dapat
ditingkatkan dengan mengatasi kendala tingkat program saat ini, yang telah diidentifikasi dalam studi terbaru [40,41].
Namun, sebelum implementasi intervensi yang dimodifikasi dalam pengaturan dunia nyata, melakukan evaluasi
kelayakan sangat penting untuk menilai kemungkinan bahwa program MIYCN dan sumber daya BRAC dapat
disesuaikan dengan revisi yang diusulkan dari strategi implementasi dan untuk mengukur hasil dari revisi yang direvisi.
intervensi dalam pengaturan dunia nyata.

Kontribusi Penulis: HS adalah Peneliti Utama penelitian ini dan menganalisis data dan menulis artikel; KW, MT, RD,
MR, MK, TA dan DJG membaca artikel secara kritis dan memberikan komentar dan komentar. Semua penulis telah
membaca dan menyetujui versi naskah yang diterbitkan.

Pendanaan: Studi ini didanai oleh Children's Investment Fund Foundation (CIFF), Inggris ( Nomor hibah GR-
01136). Pandangan, pendapat, asumsi, atau informasi lain yang tercantum dalam artikel ini adalah sepenuhnya milik
penulis dan tidak boleh dikaitkan dengan CIFF atau orang lain yang terkait dengan CIFF.

Pernyataan Dewan Peninjau Institusional: Penelitian ini dilakukan sesuai dengan Deklarasi Helsinki, dan
disetujui oleh Dewan Peninjau Institusional (IRB) dari icddr,b, yang terdiri dari dua komite yaitu Komite Peninjauan
Penelitian dan Komite Peninjau Etis. Nomor protokol yang disetujui icddr,b IRB adalah PR-14048
dan tanggal persetujuan adalah 3 Agustus 2014.

Pernyataan Persetujuan yang Diinformasikan: Tidak berlaku.

Pernyataan Ketersediaan Data: Data yang disajikan dalam penelitian ini tersedia atas permintaan dari penulis terkait.

Ucapan Terima Kasih: Para penulis berterima kasih kepada Aliansi Global untuk Peningkatan Gizi dan BRAC atas
dukungan mereka selama pelaksanaan evaluasi ini. Kami juga ingin mengucapkan terima kasih kepada semua pengumpul
data dan peserta studi atas kontribusi mereka untuk penelitian ini.

Benturan Kepentingan: Para penulis menyatakan bahwa tidak ada potensi benturan kepentingan.

Referensi

1. Organisasi Kesehatan Dunia. Anemia pada Wanita dan Anak: Observatorium Kesehatan Global. 2021. Tersedia online: https://www.who.int/data/
gho/data/themes/topics/anemia_in_women_and_children (diakses pada 11 Oktober 2021).
2. Rahman, MS; Mushfiquee, M.; Masud, MS; Howlader, T. Asosiasi antara malnutrisi dan anemia pada balita dan wanita usia reproduksi: Bukti dari Survei
Demografi dan Kesehatan Bangladesh 2011. PLoS ONE 2019, 14, e0219170.
[CrossRef]
Machine Translated by

Nutrisi 2022, 14,

3. Allali, S.; Brousse, V.; Sacri, A.-S.; Chalumeau, M.; De Montalembert, M. Anemia pada anak-anak: Prevalensi, penyebab, diagnostik , dan konsekuensi jangka panjang.
Pakar Rev. Hematol. 2017, 10, 1023–1028. [CrossRef]
4. Zavaleta, N.; Astete-Robilliard, L. Pengaruh anemia pada perkembangan anak: Konsekuensi jangka panjang. Pdt. Peru Med. Eks. Salud. Publikasi
2017, 34, 716–722 . [CrossRef] [PubMed]
5. Brabin, BJ; Premji, Z.; Verhoeff, F. Analisis Anemia dan Kematian Anak. J. Nutr. 2001, 131, 636S–648S. [CrossRef]
6. Tesema, GA; Kerja, MG; Tessema, ZT; Teshale, AB; Alem, AZ; Yesha, Y.; Alamneh, TS; Liyew, AM Prevalensi dan determinan tingkat keparahan anemia pada anak usia 6-
59 bulan di Afrika sub-Sahara: Analisis regresi logistik ordinal bertingkat. PLoS ONE 2021, 16, e0249978. [CrossRef]

7. Camaschella, C. Anemia defisiensi besi. N. Inggris. J. Med. 2015, 372, 1832–1843. [CrossRef] [PubMed]
8. Mahmud, MA; Spit, M.; Bezabih, AM; Dinant, GJ; Velasco, RB Asosiasi antara infeksi parasit usus, anemia, dan diare di antara anak-anak usia sekolah, dan dampak dari
cuci tangan dan gunting kuku. BMC Res. Catatan 2020, 13, 1–6.
[CrossRef]
9. Hotez, PJ; Molyneux, DH Salah satu Pembunuh Besar Afrika dan Alasan untuk menghubungkan Malaria dan Pengendalian Penyakit Tropis Terabaikan untuk mencapai
Tujuan Bersama. PLoS Negl. Trop. Dis. 2008, 2, 270–274. [CrossRef] [PubMed]
10. Osazuwa, F.; Ayo, Om; Imade, P. Hubungan yang bermakna antara infeksi cacing usus dengan beban anemia pada anak di komunitas
pedesaan negara bagian Edo, Nigeria. N.A. J. Med. Sci. 2011, 3, 30–34. [CrossRef]
11. Organisasi Kesehatan Dunia. Infeksi Cacing Menular Tanah, Lembar Fakta. Tersedia online: http://www.who.int/ pusat
media/lembar fakta/fs366/en/ (diakses pada 11 Oktober 2021).
12. Ojja, S.; Kisaka, S.; Ediau, M.; Tuhebwe, D.; Kisakye, AN; Halage, AA; Mugambe, RK; Mutyoba, JN Prevalensi, intensitas dan faktor yang terkait dengan infeksi cacing yang
ditularkan melalui tanah di antara anak-anak usia prasekolah di distrik Hoima, pedesaan Uganda barat. Infeksi BMC. Dis. 2018, 18, 408. [CrossRef] [PubMed]
13. Benjamin-Chung, J.; Crider, YS; Mertens, A.; Ercumen, A.; Pickering, AJ; Lin, A.; Steinbaum, L.; Swarthout, J.; Rahman, M.; Parvez, SM; dkk. Lantai rumah tangga selesai
dan cacing yang ditularkan melalui tanah dan infeksi Giardia di antara anak-anak di pedesaan Bangladesh dan Kenya: Sebuah studi kohort prospektif. Bola Lancet.
Kesehatan 2021, 9, e301–e308. [CrossRef]
14. Organisasi Kesehatan Dunia. Pemberantasan Cacing untuk Kesehatan dan Pembangunan [Internet]; Organisasi Kesehatan Dunia: Jenewa, Swiss land, 2004. Tersedia online:
http://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/69005/WHO_CDS_CPE_PVC_2005.14.pdf; jsessionid=6E2F6C3E3A650F4B9AA5DC4878C6D54A? sequence=1 (diakses pada 11
Oktober 2021).
15. Dhakal, S.; Karim, MJ; Al Kawsar, A.; Irlandia, J.; Rahman, M.; Tupps, C.; Kabir, A.; Imtiaz, R. Epidemiologi pasca-intervensi STH
di Bangladesh: Data untuk mempertahankan keuntungan. PLoS Negl. Trop. Dis. 2020, 14, e0008597. [CrossRef]
16. Kinung'Hai, SM; Magnussen, P.; Kishamawe, C.; Todd, J.; Vennervald, BJ Dampak intervensi pengobatan anthelmintik pada infeksi malaria dan anemia di sekolah dan
anak-anak prasekolah di distrik Magu, Tanzania: Sebuah uji coba intervensi acak label terbuka. Infeksi BMC. Dis. 2015, 15, 1–10. [CrossRef]

17. Girum, T.; Wasie, A. Pengaruh Pemberian Obat Cacing pada Anak Sekolah Terhadap Prevalensi Anemia: Tinjauan Sistematis dan Meta-Analisis. Buka Nur. J.
2018, 12, 155-161. [CrossRef]
18. Belachew, A.; Tewabe, T. Anemia balita dan faktor yang terkait dengan keragaman pola makan, ketahanan pangan, kerdil, dan cacingan di
Ethiopia: Tinjauan sistematis dan meta-analisis. Sistem Wahyu 2020, 9, 1–9. [CrossRef]
19. Taylor-Robinson, DC; Maayan, N.; Soares-Weiser, K.; Donegan, S.; Garner, P. Obat cacing untuk cacing usus yang ditularkan melalui tanah pada anak-anak: Efek pada
indikator gizi, hemoglobin dan kinerja sekolah. Sistem Basis Data Cochrane. Wahyu 2012, 7, CD000371.

20. Rana, MM; Schellenberg, J. Pengaruh Multiple Micronutrient Powder (MNP) dan Anthelmintik pada morbiditas dan nutrisi status
perempuan dan anak-anak yang sangat miskin. Nutrisi Dunia 2019, 10, 43–62. [CrossRef]
21. De-Regil, LM; Suchdev, PS; Kunjungi, GE; Walleser, S.; Peña-Rosas, JP Home fortifikasi makanan dengan beberapa bubuk mikronutrien
untuk kesehatan dan nutrisi pada anak di bawah usia dua tahun. Sistem Basis Data Cochrane. Wahyu 2011, 7, CD008959. [CrossRef]
[PubMed]
22. Salam, RA; MacPhail, C.; Das, JK; Bhutta, ZA Efektivitas Bubuk Mikronutrien (MNP) pada wanita dan anak-anak. BMC Kesehatan Masyarakat 2013, 13, S22. [CrossRef]
23. Rahman, MM Pemberian obat cacing berbasis sekolah dua kali setahun oleh Mebendazole 500mg telah mengurangi jumlah cacing secara drastis di Bangladesh. Bakteri EC.
Viral. Res. 2016, 2113, 2113–2114. [CrossRef]
24. Sarma, H.; Mbuya, MN; Tariqujjaman, M.; Rahman, M.; Askari, S.; Khondker, R.; Sultana, S.; Shahin, SA; Bossert, TJ; Banwell, C.; dkk. Peran kunjungan rumah oleh relawan
pekerja kesehatan masyarakat: Untuk meningkatkan cakupan bubuk mikronutrien di pedesaan Bangladesh. Nutrisi Kesehatan Masyarakat. 2021, 24, s48–s58. [CrossRef]
[PubMed]
25. Sarma, H.; Udin, MF; Islam, MA; Rahman, M.; Harun, GJ; Pelabuhan, C.; Banwell, C.; Ahmed, T. Penggunaan evaluasi bersamaan untuk meningkatkan
pelaksanaan program fortifikasi rumah di Bangladesh: Sebuah inovasi metodologis. Nutrisi Kesehatan Masyarakat.
2021, 24 (Suppl. 1), s37–s47. [CrossRef]
26. Tariqujjaman, M.; Rahman, M.; Luies, SK; Karmakar, G.; Ahmad, T.; Sarma, H. Konsekuensi yang tidak diinginkan dari perubahan program terhadap praktik pemberian
makan bayi dan anak kecil di Bangladesh. ibu. Nutrisi Anak 2021, 17, e13077. [CrossRef]
27. De Benoist, B.; Cogswell, M.; Egli, saya.; McLean, E. Prevalensi Anemia di Seluruh Dunia 1993-2005. 2008: Database Global WHO tentang Anemia; Organisasi Kesehatan
Dunia: Jenewa, Swiss, 2008.
Machine Translated by

Nutrisi 2022, 14,

28. UNICEF. Harga untuk MNPs Pack of 30 (MNP-15 dan MNP-5, Standard dan Customized Layout). Tersedia online: https: //www.unicef.org/supply/
sites/unicef.org.supply/files/2020-02/multiple-micronutrient-powder-price-data.pdf (diakses pada 26 Oktober 2021).

29. Smith, RE, Jr. Beban klinis dan ekonomi anemia. Saya. J. Perawatan Manag 2010, 16, S59–S66. [PubMed]
30. Nissenson, AR; Wade, S.; Selamat, T.; Ksatria, K.; Dubois, RW Beban Ekonomi Anemia pada Populasi Tertanggung. J. Kelola.
Farmasi Perawatan. 2005 , 11.565–574. [CrossRef]
31. Arrasyid, NK; Sinambela, MN; Tala, ZZ; Darlan, DM; Warli, SM Hubungan Infeksi Soil-Transmitted Helminths dengan
Kadar Besi Serum Anak Sekolah Dasar di Medan. Buka Akses Maced. J. Med. Sci. 2017, 5, 117-120. [CrossRef]
[PubMed]
32. Bukhari, A.; Hamid, F.; Minhajat, R.; Sutisna, NS; Marsella, CP Anemia non-gizi dan penyakit terkait di Indonesia: A tinjauan
sistematis. Asia Pac. J.klin. nutrisi 2020, 29, S41–S54.
33. Steinbaum, L.; Kwong, LH; Ercumen, A.; Negas, MS; Indah, AJ; Njenga, S.; Boehm, AB; Pickering, AJ; Nelson, KL
Mendeteksi dan menghitung telur cacing yang ditularkan melalui tanah di dalam tanah: Pengembangan metode baru dan hasil dari pengujian lapangan di Kenya dan
Bangladesh. PLoS Negl. Trop. Dis. 2017, 11, e0005522. [CrossRef]
34. Kwong, LH; Ercumen, A.; Pickering, AJ; Unicomb, L.; Davis, J.; Leckie, JO; Luby, SP Konsumsi tanah di antara anak-anak di pedesaan
Bangladesh. J. Expo. Sci. Mengepung. Epidemiol. 2021, 31, 82–93. [CrossRef]
35. Hall, A. Suplemen zat gizi mikro untuk anak setelah obat cacing. Lancet menginfeksi. Dis. 2007, 7, 297–302. [CrossRef]
36. Lowe, C.; Sarma, H.; Kelly, M.; Kurscheid, JM; Laksono, B.; Amaral, S.; Stewart, DE; Gray, DJ Asosiasi Pangan Kedelai dengan Prevalensi Anemia pada Pria dan
Wanita Usia Reproduksi di Pedesaan Jawa Tengah, Indonesia. Nutrisi Kesehatan Masyarakat. 2021; di tekan. (diterima pada 21 Desember 2021). [CrossRef]
[PubMed]
37. Suchdev, PS; Jefferds, MED; Ota, E.; Lopes, KDS; De-Regil, LM Fortifikasi makanan rumahan dengan beberapa bubuk mikronutrien untuk kesehatan dan nutrisi pada
anak di bawah usia dua tahun. Sistem Basis Data Cochrane. Wahyu 2020, 2020, CD008959. [CrossRef]
38. Lundeen, EA; Lind, JN; Clarke, KEN; Abuto, NJ; Imanalieva, C.; Mamyrbaeva, T.; Ismailova, A.; Timer, A.; Whitehead, RD, Jr.; Praslova, L.; dkk. Empat tahun setelah
implementasi program bubuk mikronutrien nasional di Kirgistan, prevalensi defisiensi besi dan anemia defisiensi besi lebih rendah, tetapi prevalensi defisiensi vitamin
A lebih tinggi.
Eur. J.klin. nutrisi 2019, 73, 416–423. [CrossRef]
39. Ford, ND; Rut, LJ; Ngalombi, S.; Lubowa, A.; Halati, S.; Ahimbisibwe, M.; Baingana, R.; Whitehead, RD; Mapango, C.; Jefferds, ME
Intervensi Pemberian Makan Bayi dan Anak Terintegrasi dan Serbuk Mikronutrien Tidak Mempengaruhi Anemia, Status Besi, atau Status
Vitamin A di antara Anak-Anak Berusia 12–23 Bulan di Uganda Timur. J. Nutr. 2020, 150, 938–944. [CrossRef]
40. Sarma, H.; Tariqujjaman, M.; Mbuya, MN; Askari, S.; Banwell, C.; Bossert, TJ; D'Este, C.; Ahmed, T. Faktor-faktor yang terkait dengan kunjungan rumah oleh pekerja
kesehatan komunitas sukarelawan untuk menerapkan intervensi penguatan rumah di Bangladesh: Analisis multilevel. Nutrisi Kesehatan Masyarakat. 2021, 24, s23–
s36. [CrossRef] [PubMed]
41. Sarma, H.; Jabeen, saya.; Luies, SK; Udin, F.; Ahmad, T.; Bossert, TJ; Banwell, C. Kinerja pekerja kesehatan masyarakat sukarelawan dalam menerapkan intervensi
fortifikasi rumah di Bangladesh: Investigasi kualitatif. PLoS ONE 2020, 15, e0230709.
[CrossRef] [PubMed]
Machine Translated by Google

Direproduksi dengan izin dari pemilik hak cipta. Reproduksi lebih

lanjut dilarang tanpa izin.