Distribusi tergantung ukuran dan kebiasaan makan Terebralia

palustris di habitat mangrove Gazi Bay, Kenya

Ellen Pape a, Agnes Muthumbi b, Chomba Peter Kamanu c, Ann Vanreusel a, *
Departemen Biologi, Bagian Biologi Kelautan, Universitas Negeri Ghent, Krijgslaan 281 / S8, B-9000 Ghent, Belgia b
Sekolah Ilmu Biologi, Universitas Nairobi, PO Box 30197-00100, Nairobi, Kenya c Jomo Kenyetta Universitas Pertanian
dan Teknologi, PO Box 62000, Nairobi, Kenya
Menerima 19 Januari 2007; diterima 14 Agustus 2007 Tersedia online 6 September 2007
Abstrak
Gastropoda Terebralia palustris sering mendominasi permukaan berlumpur ke substrat berpasir dari lumpur intertidal dan
hutan bakau, di mana mereka jelas mengganggu kestabilan sedimen. Dalam penelitian ini, diselidiki apakah dan sampai
sejauh mana perilaku siput remaja dan dewasa berbeda di antara habitat (lumpur vs tegakan bakau) di Sonneratia alba
mangal di Gazi Bay, Kenya. Untuk tujuan ini kami: (1) memeriksa distribusi mereka sepanjang tiga transek landesea; dan (2)
menerapkan analisis isotop stabil untuk menentukan pola pemberian makan siput berukuran berbeda dari habitat bakau dan
lumpur. Selain itu, kami menyelidiki apakah gastropoda ini memberikan dampak pada biomassa microphy-tobenthic
(diatom), dan apakah ini tergantung pada ukuran. Tujuan yang terakhir ini dipenuhi dengan melampirkan atau tidak
termasuk siput berukuran berbeda dari kandang percobaan pada lumpur intertidal dan penilaian berikutnya dari perubahan
konsentrasi pigmen dari permukaan sedimen. Sesuai dengan beberapa penelitian sebelumnya yang dilakukan di mangrove
lain dan lokasi geografis, segregasi spasial ditunjukkan antara remaja (lebih umum pada lumpur) dan orang dewasa (lebih
umum di hutan mangrove). Pada lumpur mudflat intertidal dihindari patch sedimen yang ditandai dengan air yang sangat
bergaram di kolam intertidal dan kandungan lumpur yang tinggi, sementara orang dewasa cenderung berkutat pada substrat
yang ditutupi oleh sejumlah besar sampah daun. Analisis isotop karbon stabil dari jaringan kaki siput yang diambil
sampelnya dari stan S. alba dan lumpur menunjukkan transisi pada sumber makanan ketika panjang cangkang 51 mm
dicapai. Mempertimbangkan nilai d13C remaja, tampaknya mereka mungkin memilih untuk microphytobenthos, yang
mungkin menjelaskan preferensi mereka untuk lumpur tersebut. Pola makan kelas ukuran yang ditemukan di kedua habitat
tidak berbeda secara signifikan, meskipun remaja yang tinggal di hutan bakau sedikit lebih terkuras di 13C dibandingkan
dengan mereka yang tinggal di lumpur tersebut. Asumsi remaja memakan mikroalga benthik dan mempertimbangkan
biomassa mikroalga yang lebih rendah di dalam hutan bakau, ini mungkin merupakan konsekuensi dari kontribusi yang lebih
tinggi dari 13C lainnya, seperti fitoplankton, terhadap diet mereka. Hasil eksperimen menunjukkan dampak negatif, tetapi
tidak signifikan, pada biomassa diatom benthik oleh remaja (karena penggembalaan) dan orang dewasa (karena gangguan
fisik). Temuan ini tampaknya sesuai dengan hasil analisis isotop karbon stabil, sangat menyarankan pemberian selektif
juvenile T. palustris pada diatom bentik. © 2007 Elsevier Ltd. Semua hak dilindungi undang-undang.
Kata kunci: Terebralia palustris; isotop stabil; hutan bakau; kandang; microphytobenthos; endapan; meiobenthos; Kenya,
Gazi Bay
1. Pendahuluan
Mangrove menciptakan lingkungan ekologi unik yang dicirikan oleh keanekaragaman hayati yang luar biasa.
Sedimen berlumpur atau berpasir dari hutan-hutan ini adalah rumah bagi berbagai
invertebrata laut. Peran penting hewan-hewan ini di jaring makanan, siklus nutrisi, dan fluktuasi energi
ekosistem mangrove secara keseluruhan telah sering menjadi subjek penelitian ekologi (untuk tinjauan, lihat
Kathiresan dan Bingham, 2001). Sebagian besar penelitian hanya berhubungan dengan krustasea dekapoda
(Dittmann, 1993; Perancis, 1998; Skov dan Hartnoll, 2002),
* Penulis yang sesuai.
Alamat e-mail: ann.vanreusel@ugent.be (A. Vanreusel).
meskipun mereka bukan satu-satunya perwakilan makrofauna mangrove dan mereka sangat kalah jumlah
dengan gastropoda,
0272-7714 / $ - lihat masalah depan © 2007 Elsevier Ltd. Semua hak dilindungi undang-undang. doi: 10.1016 /
j.ecss.2007.08.007
Tersedia online di www.sciencedirect.com
Estuarine, Coastal and Shelf Science 76 (2008) 797e808
www.elsevier.com/locate/ecss
terutama oleh potamidids dari genus Terebralia (Kathiresan dan Bingham , 2001). Baru-baru ini, telah menjadi
jelas bahwa Terebralia palustris (Potamididae: Gastropoda) sangat penting dalam proses siklus nutrisi di hutan
bakau karena spesies ini bertanggung jawab untuk memproses sejumlah besar daun serasah (Slim et al., 1997;
Fratini et al., 2004).
 Siput Terebralia palustris, juga dikenal sebagai creeper lumpur atau lumpur, adalah anggota terbesar dan
paling banyak didistribusikan dari keluarga Potamididae dan harus dianggap sebagai salah satu konstituen utama
dari faal invertebrata Indo-Pasifik, dalam hal biomassa dan dampak ekologis (Fra- tini et al., 2004). Terebralia
palustris sejauh ini merupakan prosobranch terbesar di habitat mangrove. Di Arnhem Land, Australia, Houbrick
(1991) mengamati T. siputri siput, berukuran hingga 190 mm. Di Kenya, T. palustris shell terbesar yang diukur
adalah 130 mm (Fratini et al., 2004). Gastropoda ini sering dominan pada permukaan substrat berlumpur dari
hutan bakau (Nishihira, 1983). Di Gazi Bay, Slim dkk. (1997) mencatat kerapatan rata-rata 33 T. palustris mÀ2
dalam zona vegetasi vegan Ceriops.
Terebralia palustris adalah spesies yang benar-benar amfibi, aktif baik pada pasang rendah dan tinggi (Fratini
et al., 2000, 2001). Namun, siput ini tampaknya menghindari daratan kering dan zona yang paling terbuka ke
arah laut dari hutan bakau, dengan mengelompokkan pada substrata yang biasanya halus dari tambalan yang
paling teduh dan di kolam pasang surut kecil yang terbentuk di antara akar-akar udara dari hutan bakau. pohon
(Houbrick, 1991; Slim et al., 1997).
Beberapa penulis (Wells, 1980; Houbrick, 1991; Slim et al., 1997) telah mencatat segregasi spasial yang jelas
antara remaja dan orang dewasa. Juvenile Terebralia palustris menjajah anak sungai kecil dan kolam besar di
bagian depan laut hutan dan diperkirakan bermigrasi ke sabuk darat ketika mencapai tahap dewasa mereka.
Perilaku migrasi ini antara lumpur terbuka dan hutan bakau tampaknya terkait dengan perubahan dalam diet
(Houbrick, 1991). Namun, Fratini dkk. (2004) menemukan tidak ada pemisahan dalam seleksi habitat antara
remaja dan dewasa, karena mereka tinggal bersama di tegakan mangrove dan di dataran intertidal di Dabaso
(Rhizophora mucronata) dan Mida (Avicennia marina), Kenya.
Diakui secara luas bahwa remaja dan orang dewasa Terebralia palustris berbeda dalam preferensi makanan
mereka. Remaja telah dianggap sebagai detrivores (Nishihira, 1983; Hou-brick, 1991; Fratini et al., 2004) atau
pengumpan deposit (Slim et al., 1997) sementara orang dewasa merumput pada bahan tanaman seperti daun
serasah, rebung bakau dan buah-buahan (Nishihira, 1983; Houbrick, 1991; Slim et al., 1997; Dahdouh-Guebas
et al., 1998; Fratini et al., 2004). Ini telah dikonfirmasi oleh kedua analisis isi perut (Fratini et al., 2004) dan
analisis iso-stabil (Slim et al., 1997). Dimorfisme trofik antara remaja dan dewasa T. palustris telah dikaitkan
dengan perbedaan anatomi dalam struktur radula mereka (Hou-brick, 1991). Bahaya terjungkir balik atau
terseret ke dalam liang kepiting sesarmid mungkin sebagian karena fakta bahwa T. palustris muda tidak
memakan daun (Fra- tini et al., 2000). Kepiting ini telah terbukti sangat bersaing dengan T. palustris karena
mereka menunjukkan tumpang tindih yang luas dalam makanan, zona makan dan waktu makan (Fratini et al.,
798 E. Pape dkk. / Estuarine, Pesisir dan Ilmu Shelf 76 (2008) 797e808
2000). Kompetisi interspesifik ini diasumsikan sebagai alasan utama mengapa siput dewasa sering diamati
untuk makan dalam kelompok pada satu daun mangrove yang jatuh, karena diyakini bahwa kepiting hanya
mampu mencuri daun dari kelompok yang terdiri dari kurang dari delapan individu ( Fratini et al., 2000).
Paludri terebralia dikenal sebagai organisme yang hidup di permukaan dan saat merumput di sedimen,
cangkangnya yang berat mengatur ulang permukaan lumpur dengan meninggalkan sekitar 0,5 cm dalam lintasan
(Carle ́n dan Olafsson, 2002). Dikarenakan kelangkaannya yang tinggi dan perilaku tinggal di permukaan, T.
palustris kemungkinan akan berdampak pada sifat biotik dan abiotik lapisan permukaan sedimen. Beberapa
penulis (untuk review, lihat Olafsson, 2003) telah mempelajari interaksi antara makro- epifauna dan komunitas
infaunal di dasar laut lunak dengan menggunakan percobaan eksklusi sangkar. Beberapa penelitian (Nichols dan
Robertson, 1979; Cabang dan Cabang, 1980; Schrijvers et al., 1995, 1997) telah menunjukkan peningkatan yang
signifikan dalam biomassa mikrofobik di bawah tidak adanya makroepifauna. Macrofauna dapat mengerahkan
gangguan biologis pada komunitas infaunal oleh kekuatan fisik, penciptaan microhabitats, pre-dation atau
kompetisi untuk sumber makanan (Sherman dan Coull, 1980; Palmer, 1988).
Dalam penelitian ini kami menyelidiki apakah dan sampai sejauh mana perilaku palatris Terebralia remaja
dan dewasa tergantung pada habitat. Untuk tujuan ini, kami membandingkan pendirian Sonner-atia alba dan
lumpur intertidal dalam hal:
(1) Jumlah gastropoda remaja dan dewasa, dengan memeriksa distribusi mereka sepanjang transek lahan. Lebih
lanjut, kelimpahan bekicot dipelajari dalam kaitannya dengan kondisi lingkungan yang relevan (kelembaban
pada saat air surut, serasah daun, dll.) (2) Diet remaja dan dewasa, dengan mengambil sampel beberapa
spesimen yang mewakili kelas ukuran yang berbeda dari manusia- hutan grove dan lumpur terbuka untuk
analisis isotop stabil karbon. Dengan cara ini, kepentingan relatif ukuran dan pemilihan habitat untuk
penyerapan makanan tertentu dari palfir Terebralia diperiksa.
Selain itu, kami melakukan percobaan gabungan dan pengecualian pada lumpur intertidal untuk mempelajari
dampak jangka pendek (24 jam) dari remaja dan palpaka Terebralia dewasa pada konsentrasi pig dari
permukaan sedimen sebagai proksi untuk mi- biomassa crophytobenthic (diatom).
2. Bahan dan metode
2.1. Deskripsi situs
Penelitian ini dilakukan di Gazi Bay (39300 E, 4220 S), terletak sekitar 50 km selatan dari Mombasa, Kenya.
Teluk itu sendiri merupakan pelabuhan besar di padang lamun, yang didominasi oleh Thalassodendron ciliatum
(Coppejans et al., 1992). Bagian atas teluk menerima air tawar dari Sungai Kidogoweni, yang memotong
melalui man- groves. Rentang pasut pegas di Gazi Bay dilaporkan 3,2 m (Kitheka, 1997). Distribusi Terebralia
palustris
diselidiki di sepanjang transek yang mencakup lumpur intertidal (1⁄4 hutan alba Sonneratia yang terdegradasi),
stupa S. alba serta padang lamun yang berdekatan dengan hutan (Gbr. 1). Baik situs S. alba yang terdegradasi
maupun yang alami dibanjiri dengan setiap banjir pasang. Percobaan pengawetan dilakukan pada mudflat tak
langsung. Transek dan eksperimen dijalankan pada Maret 2006.
2.2. Distribusi T. palustris
Tiga transek landesea yang berdekatan, melintasi situs Sonneratia alba yang terdegradasi (juga disebut
sebagai '' mudflat ''), hutan mangrove S. alba dan padang lamun, didefinisikan (Gambar 1). Transek ini berjarak
sekitar 5 m. Sepanjang masing-masing, sembilan kuadrat (0,09 m2) diselidiki setiap 8 m. Semua spesimen
Terebralia palustris dikumpulkan dan panjang cangkangnya diukur ke mm terdekat menggunakan calliper untuk
menentukan distribusi ukurannya. Spesies dengan panjang cangkang lebih dari 5 cm dianggap sebagai dewasa,
mereka dengan panjang cangkang lebih kecil dari 5 cm diasumsikan sebagai remaja. Fratini dkk. (2004) telah
menunjukkan bahwa pergeseran ukuran dari belum dewasa ke tahap matang terjadi pada sekitar 5 cm. Jumlah
total serta jumlah juvenile dan siput dewasa di masing-masing kuadrat dicatat. Kepadatan dinyatakan sebagai
jumlah individu per m2.
Selain pengambilan sampel untuk Palifera Terebralia, sejumlah faktor lingkungan diukur yang dapat
menjelaskan distribusi dan keberadaan spesies ini:
(a) Suhu sedimen: suhu di atas 1e 1,5 cm dari sedimen ditentukan menggunakan termometer digital . (B) pH: pH
air (jika kelembaban> 0%) direkam
dengan menggunakan multimeter portabel.
799 E. Pape dkk. / Estuarine, Coastal and Shelf Science 76 (2008) 797e808
39 ° 30'E 39 ° 32'E
4 ° 25'S
4 ° 27'S
Fig. 1. Kiri: Peta Gazi Bay, Kenya. Lokasi lokasi penelitian ditunjukkan oleh panah hitam (daerah abu-abu gelap yang
berbatasan dengan tepi teluk: hutan S. alba, daerah abu-abu sedang di sebelah kiri area abu-abu gelap: hutan S. alba yang
terdegradasi). Luasnya padang lamun ditunjukkan oleh warna abu-abu yang paling terang. Kanan: Representasi skematis
dari tiga transek sampling melintasi lumpur, berdiri S. alba dan bagian dari padang lamun. Posisi kuadrat (di sini hanya
ditampilkan sepanjang satu transek) diwakili sebagai kotak. Bukan menurut skala.
(c) Salinitas: refraktometer digunakan untuk mengukur salinitas
air (ada di kolam intertidal). (D) Leaf litter: perkiraan perkiraan perkiraan dibuat dari persentase sampul
bulat oleh utuh dan terfragmentasi daun mangrove dan fragmen lamun. (e) Pneumatophores: catatan dibuat dari
penutup persentase
pneumatophores. (f) Kelembaban: perkiraan perkiraan dibuat dari
persentase area kuadrat yang ditutupi oleh air. (g) Karbon organik: di setiap kuadrat, diameter 35 mm inti
diperoleh untuk mengestimasi kandungan karbon organik dari 5 cm atas sedimen menggunakan penganalisis
CarboneNitrogen NA 1500 Carlo Erba. (h) Ukuran butiran: sampel yang diambil untuk analisis kandungan
karbon organik juga digunakan untuk penilaian sifat granulometrik sedimen dengan menggunakan Coulter® LS
100 Particle Size Analyzer. Sebelum analisis ukuran butir, fraksi kerikil (> 1 mm) dipisahkan secara mekanis
oleh saringan.
2.3. Kebiasaan makan T. palustris
2.3.1. Analisis isotop stabil
Sepanjang setiap siput transek milik ukuran yang berbeda dikumpulkan di lumpur terbuka serta di dalam
hutan bakau Sonneratia alba untuk analisis isotop karbon stabil. Spesimen disimpan dalam freezer sampai
diproses lebih lanjut untuk mencegah tubuh bekicot dari penguraian. Setelah cangkang pecah, operkulum dan
cangkang dilepaskan dengan hati-hati dan sepotong kecil jaringan kaki (otot) diambil. Sampel jaringan kaki ini
(satu sampel yang terdiri dari jaringan kaki satu siput) dikeringkan pada 60 C selama> 36 jam setelah itu mereka
digiling menjadi bubuk halus menggunakan mortar
Sea
Lagrass field
8m
S. alba berdiri
Land
Mudflat
5m
dan alu. Kemudian sub-sampel diambil, ditimbang (0,4e 1,0 mg) ke dalam cangkir perak dan diperlakukan
dengan karbonat hidrolisat yang dilarutkan (5%). asam sampai tidak ada d13C analisis lebih lanjut CO
2 adalah gelembung yang dilakukan menggunakanmassa terlihat
spektrometer(PDZ Europa Hydra 20/20 Spektrometer Massa, Davis, California, USA) di fasilitas analisis isotop
di University of California, Davis. Semua rasio isotop stabil dinyatakan relatif terhadap standar konvensional
(batu kapur VPDB) sebagai nilai d, yang didefinisikan sebagai:
d13C 1⁄4
X
sampel X
standar ÀX
standar
 1031⁄2 & Š di
mana X 1⁄4 13C / 12C.
2.3.2. Eksperimen Caging
2.3.2.1. Pengaturan eksperimen. Untuk menilai dampak (berbeda) dari siput kecil dan besar pada sedimen, kami
memasukkan gastropoda dengan ukuran yang berbeda dari kandang eksperimental pada lumpur intertidal.
Kandang ini dibangun dari rangka baja setinggi 10 cm (30 cm 30 cm), di mana kerangka baja (tinggi: 20 cm)
disisipkan. Untuk kerangka baja ini jaring plastik dengan ukuran jaring 1 mm terpasang, menutupi kedua sisi
dan bagian atas. Rangka baja didorong ke dalam sedimen, untuk mencegah keramba terhanyut oleh air pasang.
Pada lumpur, perbedaan yang jelas terlihat pada rata-rata panjang kerang Terebralia palustris antara dua
lokasi pada tingkat pasang yang sama, sekitar 80 m. Di setiap lokasi, enam plot diidentifikasi di mana T. siput
palatri relatif melimpah. Dengan menggunakan pengaturan percobaan ini, kami yakin perbedaan dalam input
dan output bahan organik antara plot akan minimal. Pertama, semua gastropoda yang ada di petak percobaan
dihilangkan. Lalu kami menempatkan siput di plot bernomor ganjil. Akhirnya, kandang ditempatkan di masing-
masing plot ini, jadi kandang dengan siput dan kandang tanpa siput yang dikaitkan. Di situs yang ditandai
dengan panjang cangkang rata-rata yang lebih besar, 15 siput dimasukkan ke dalam kandang. Di situs yang
didominasi oleh individu T. palustris yang lebih kecil, 30 spesimen ditempatkan di dalam kandang. Jumlah ini
dipilih, karena mereka adalah kepadatan maksimum yang diamati sepanjang transek landesea untuk gastropoda
kecil dan besar. Gastropoda besar (selanjutnya disebut sebagai '' dewasa '') yang dimasukkan ke dalam kandang
memiliki panjang cangkang berkisar antara 41 dan 80 mm, sedangkan panjang cangkang siput kecil (selanjutnya
disebut sebagai '' juvenile ' ') bervariasi antara 25 dan 47 mm. Kandang eksperimental ditetapkan pada saat air
surut untuk durasi total 24 jam. Eksperimen pertama kali dilakukan di situs ditandai dengan panjang shell rata-
rata yang lebih kecil (selanjutnya disebut sebagai '' situs 1 ''); sehari setelah itu, percobaan caging dilakukan di
lokasi kedua (selanjutnya disebut sebagai '' situs 2 '').
Sampel sedimen diambil di dalam kandang di awal dan di akhir percobaan. Setiap kali 0,5e1 cm atas sampel
menggunakan handcorer kecil dengan
800 E. Pape et al. / Estuarine, Coastal and Shelf Science 76 (2008) 797e808
berdiameter 12 mm. Inti sedimen dianalisis untuk konsentrasi pigmen fotosintetik.
2.3.2.2. Pengambilan sampel dan analisis pigmen. Pada setiap sampling sampling, tiga inti sedimen diambil per
sangkar untuk analisis konsentrasi pigmen. Ini dikumpulkan bersama-sama dan dibungkus dalam aluminium foil
sebagai pigmen fotosintetik sangat sensitif terhadap cahaya. Selanjutnya, sampel ditempatkan dalam kotak
pendingin dan diangkut ke laboratorium lapangan di mana mereka disimpan dalam freezer. Sampel sedimen
dianalisis untuk konsentrasi klorofil a (chl a), fuco- xanthin dan chl produk degradasi (klorofil a, pheophorbide a
dan pheophytin a) menggunakan rantai HPLC Gilson menurut metode yang sedikit dimodifikasi dari Jeffrey et
al. . (1997).
2.4. Prosedur statistik
Data pada kepadatan palratris Terebralia diuji untuk perbedaan yang signifikan antara mudflat dan Sonneratia
alba berdiri menggunakan t-test atau tes Manne Whitney-U non-parametrik. Quadrat yang tidak mengandung
siput dikeluarkan dari semua analisis statistik, karena mereka tidak berada di habitat T. palustris (lihat Bagian
3.1). Total dan remaja kepadatan yang log
10
diubah sebelum analisis untuk mematuhi asumsi normalitas dari t-test. Jumlah gastropoda dewasa
menjadi sasaran tes ManneWhitney-U, karena bahkan setelah transformasi asumsi normalitas tidak terpenuhi.
Korelasi peringkat tombak dihitung antara dewasa, remaja dan kepadatan total dan variabel lingkungan. Sebuah
t-test (log
10
pH, suhu, log
10
serasah daun, log
10
konten organik, kelembaban) atau tes ManneWhitney-U
(salinitas, tutupan persentase pneumatophores dan ukuran partikel) diaplikasikan untuk menyelidiki perbedaan
dalam faktor lingkungan antara kuadrat yang mengandung T. palustris dan kuadrat yang tidak.
Perbandingan nilai d13C kelas ukuran gastropoda yang ditemukan di kedua habitat dilakukan dengan cara uji
t parametrik. Selain itu, koefisien korelasi peringkat Spearman dihitung antara panjang shell dan nilai isotop
karbon dari jaringan kaki siput.
Data konsentrasi pigmen menjadi sasaran ANOVA tiga arah dengan waktu (sebelum dan sesudah
pengelompokan), perlakuan (kandang kontrol dan kandang dengan palusisme Terebralia) dan lokasi (situs 1 dan
situs 2) sebagai faktor. Pengaruh diferensial dari remaja dan orang dewasa T. palustris didefinisikan sebagai
interaksi interaksi situs yang signifikan, sedangkan interaksi waktu yang signifikan adalah indikasi dampak
umum dari gas tropods pada konsentrasi pigmen. Dalam kasus varians heterogen, konsentrasi pigmen adalah
akar kuadrat yang dibentuk sebelum analisis. Perbandingan mendetail antar kelompok dilakukan dengan uji
HSD Tukey. Selain itu, konsentrasi pigmen bertransformasi akar-akar persegi menjadi sasaran non-metrik
multidimensi penskalaan skala (MDS) dan analisis persamaan (ANOSIM) menggunakan PRIMER 5.0 untuk
menguji kemungkinan waktu, pengobatan atau efek situs.
3. Hasil
3.1. DistribusiT. palustris
spesimenTerebralia palustris tidak ditemukan hanya dari tiga plot yang paling ke arah laut, terletak di tepi hutan
bakau yang berdekatan dengan padang lamun dan di padang lamun itu sendiri. Jelas, ketiga kuadrat ini tidak lagi
menjadi bagian dari habitat T. palustris dan akibatnya mereka dikeluarkan dari analisis statistik lebih lanjut.
Remaja secara signifikan lebih banyak pada lumpur (n 1⁄4 117,2 Æ 27,8) daripada di Son- neratia alba berdiri (n
1⁄4 33,3 Æ 14,0; t-test: p <0,05), sementara secara signifikan lebih banyak orang dewasa di dalam (n 1⁄4 90.0 Æ
15.1) dibandingkan dengan luar (n 1⁄4 14.8 Æ 8.9) hutan bakau (MWU: p <0,05). Jumlah total T. palustris tidak
berbeda secara signifikan antara hutan mangrove (n 1⁄4 123,3 Æ 23,2) dan lumpur terbuka (n 1⁄4 132,0 Æ 28,8;
t-test: p> 0,05). Untuk kuadrat yang mengandung Terebralia palustris, perbedaan yang signifikan terlihat antara
situs Sonnerium alba yang terdegradasi dan alami untuk pH, suhu, salinitas, tutupan persentase pneumatophores
dan daun litter (t-test: p
pH
<0,001, p
suhu
<0,05; MWU: p
salinitas
<0,05, p
pneumatophores
<0,001, p
daun sampah
<0,05). Gambaran tentang nilai rata-rata untuk variabel lingkungan diukur dalam kuadrat disajikan pada
Tabel 1.
Kelimpahan Keseluruhan palusisme Terebralia tidak berkorelasi dengan salah satu karakteristik lingkungan
yang diukur di lapangan. Jumlah juvenil berbanding terbalik dengan salinitas (r1⁄4 À0.58, p <0,05) dan
persentase tutupan pneumatophores (r1⁄4 À0,54, p <0,05). Kepadatan dewasa berkorelasi dengan pH (r1⁄4
À0.61, p <0,05), salinitas (r1⁄4 0,72, p <0,05), suhu (r1⁄4 À0.49, p <0,05) dan persentase tutupan dari
pneumatophores (r 1⁄4 0,75, p <0,001). Tak satu pun dari variabel lingkungan yang tercatat lainnya tampaknya
berhubungan dengan kelimpahan bekicot.
Kami juga memeriksa korelasi antara kondisi lingkungan dan angka siput di dalam masing-masing Terebralia
palustris
Tabel 1 Rata-rata (ÆSE) nilai-nilai untuk variabel lingkungan yang dicatat dalam kuadrat dengan dan tanpa T. palustris
siput. Untuk kuadrat dengan siput, perbedaan dibuat antara lumpur terbuka dan hutan S. alba. Jumlah kuadrat (n) diselidiki
di setiap situs ditunjukkan antara tanda kurung
Quadrats dengan T. palustris Quadrats tanpa
T. palustris
Mudflat (n 1⁄4 9)
S. alba forest (n 1⁄4 9)
Seaward edge S. alba forest þ
lamun lapangan (n 1⁄4 9)
pH 6,6 Æ 0,2 Æ 0,2 6,0 Æ 0,3 Suhu (C) 31,3 Æ 0,1 30,8 Æ 0,2 30,4 Æ 0,3 Salinitas 36,0 Æ 0,2 37,7 Æ 0,4 37,1 Æ 0,2
Kelembaban (%) 60,1 Æ 13,7 47.7 Æ 12.6 29.9 Æ 10.7 Pneumatophores (%) 0.3 Æ 0.2 12.0 Æ 1.0 8.3 Æ 4.2 Sampah daun
(%) 10.1 Æ 4.3 1.1 Æ 0.5 13.1 Æ 4.6 Kandungan organik (%) 3.3 Æ 0.7 3.7 Æ 1.2 3.6 Æ 1.5butir rata-rata
Ukuran(μm)
279,1 Æ 13,9 267,7 Æ 41,9 243,1 Æ 8,4
Kandungan lumpur (%) 14,0 Æ 0,8 14,8 Æ 2,0 21,9 Æ 8,4
801 E. Pape dkk. / Estuarine, Coastal and Shelf Science 76 (2008) 797e808punggungan
habitat (yaitu mudflat dan Sonneratia alba berdiri dengan mengesampingkanseaward) secara terpisah. Tidak ada
korelasi signifikan yang ditemukan antara jumlah gastropoda di dalam hutan mangrove S. alba dan salah satu
variabel lingkungan. Kerapatan total T. palustris yang berada di lumpur, berhubungan negatif dengan kedua
salinitas (Gambar 2c, r 1⁄4 À0.71, p <0,05) dan kandungan lumpur (Gambar. 2e, r1⁄4 À0. 83, p <0,05). Kedua
faktor lingkungan ini keduanya berbanding terbalik dengan jumlah gastropoda remaja (salinitas: Gambar. 2b, r
1⁄4 À0.78, p <0,05, kadar lumpur: Gambar 2d, r 1⁄4 À0.77, p <0,05). Pada kadar lumpur, salinitas dan lumpur
menunjukkan korelasi yang signifikan (r1⁄4 0,77, p <0,05). Seperti untuk orang dewasa, korelasi positif antara
jumlah sampah daun dan kepadatan diamati pada lumpur (Gambar 2a, r 1⁄4 0,78, p <0,05). Fraksi kerikil (> 1
mm) dari sedimen mangrove dan lumpur umumnya terdiri dari detritus.
Ketika membandingkan variabel lingkungan antara kuadrat dengan siput dan kuadrat tanpa siput, suhu
sedimen secara signifikan lebih tinggi diamati di patch di mana Terebralia palustris hadir (31,0 Æ 0,1 C, n 1⁄4
18 vs 30,4 Æ 0,3 C, n 1⁄4 9; t-test: p <0,05).
3.2. Kebiasaan makan T. palustris
3.2.1. Analisis isotop stabil Nilai isotop
karbon berkisar antara À17.07 & dan À21.82 &. Juvenile Terebralia palustris (n 1⁄4 13, d13C berkisar antara
À17.07 & dan À19.77 &) menunjukkan variabilitas yang lebih besar di d13C dibandingkan dengan orang
dewasa (n 1⁄4 14, d13C berkisar antara À20.20 & dan À21.82 &) . Siput muda yang ditemukan di dalam hutan
bakau rata-rata dicirikan oleh nilai isotop yang lebih rendah dibandingkan dengan mereka yang tinggal di
lumpur tersebut. Gastropoda dewasa di dalam dan di luar stand Son- neratia alba memiliki tanda isotop karbon
yang lebih mirip (Gambar 3).
Dipercaya bahwa daun dan sedimen Sonneratia alba merupakan sumber karbon utama yang tersedia untuk
paluspiri Terebralia. Sedimen terdiri dari autochtonous (bakteri, microphy tobenthos dan serasah daun bakau)
dan komponen allochtonous (diimpor lamun detritus dan fitoplankton). Informasi tentang komposisi isotop
stabil dari makanan ini diperoleh dengan konsultasi literatur.
Remaja memiliki nilai rata-rata d13C dari À18.29 &, sedangkan orang dewasa dicirikan oleh nilai isotop dari
À20.82 &. Sebagai perbandingan, tanda karbon isotop rata-rata adalah À23.0 & untuk sedimen permukaan di
hutan Sonneratia alba (Bouillon et al., 2004b), À14.3 & untuk jaringan lamun, À19.9 & untuk
microphytobenthos (Perancis, 1998), À27.0 & untuk S. alba daun (Rao et al., 1994; Bouillon et al., 2004b),
À29.7 & untuk bakteri (Bouillon et al., 2004a) dan À21 & for phytoplankton (Mook dan Tan, 1991).
Nilai d13C jaringan kaki siput menurun dengan meningkatnya panjang cangkang, di dalam serta di luar hutan
bakau Sonneratia alba (Gambar 3, r 1⁄4 À0.77, p <0,001). Ketika siput mencapai ukuran 51 mm, nilai d13C tiba-
tiba turun dengan 1,4 &. Dalam penelitian ini jelas bahwa panjang cangkang berbeda secara signifikan antara
mudflat dan hutan mangrove (t-test: p <0,05). Lumpur tersebut ditandai dengan panjang cangkang rata-rata yang
lebih kecil secara signifikan (karena sebagian besar gastropoda yang ada di situs ini adalah juvenile) daripada
hutan bakau (terutama dihuni oleh siput dewasa). Akibatnya, hubungan yang diamati antara panjang shell dan
d13C dipertimbangkan untuk dua situs bersama.
Ketika membandingkan nilai d13C gastropoda milik kelas ukuran yang dikumpulkan di kedua situs (yaitu
30e40 mm, 40e 50 mm, 50e60 mm), tidak ada perbedaan signifikan yang terdeteksi antara lumpur terbuka dan
hutan Sonneratia alba (t-test: semua nilai-p > 0,05).
802 E. Pape dkk. / Estuarine, Coastal and Shelf Science 76 (2008) 797e808
90
N
80
70
60
tluda
50
untuk
40
ebm
30
u
20
10
0
10 5 0 15 20 25 30 35 40 45 Sampah daun (%)
300
N
300 (b) (c) )
240
p
(d) (e)
0
240
elin
180
mr
180 evujforeb
120
e
120
mu
60
0
34 35 36 37 38
Salinitas Salinitas
300
300
240
240
180
m
180
p
0 10 11 12 13 14 15 16 17 18 Kandungan lumpur ( %)
re 120
120
60
60
10 11 12 13 14 15 16 17 18 Kandungan lumpur (%)
Gambar. 2. Hubungan antara (a) jumlah dewasa T. palustris dan daun serasah (b) jumlah juvenil T. palustris dan salinitas (c)
jumlah T. palustris dan salinitas (d) jumlah juvenil T. palustris dan kandungan lumpur dan (e) jumlah total T. palustris dan
kandungan lumpur, pada intertidal mudflat (analisis sembilan quadrat).
3.2.2. Eksperimen Caging
Konsentrasi fucoxanthin, chl a, klorofil a, pheophytin a dan pheophorbide a tidak berubah secara signifikan
karena aktivitas penggembalaan lumpur (ANOVA tiga-arah, waktu pengobatan: p> 0,05 untuk semua pigmen).
Lebih lanjut, besarnya dampak dari paluspensi Terebralia pada konsentrasi pigmen tidak berbeda antara
spesimen remaja dan dewasa (ANOVA tiga arah, waktu perawatan situs: p> 0,05 untuk semua pigmen).
Pheophytin konsentrasi berbeda secara signifikan antara situs (tiga arah ANOVA, situs: p <0,001). Tes Tukar
HSD pasca hoc menunjukkan perbedaan yang signifikan dalam awal (yaitu sebelum caging) pheophytin
konsentrasi
60
0
34 35 36 37 38
(a)
antara dua lokasi percobaan (Tabel 2, p <0,05). Ketika menundukkan data konsentrasi pigmen ke orasi MDS,
efek situs yang signifikan menjadi jelas (Gambar 4, ANOSIM, situs: R 1⁄4 0,25, p <0,05). Seperti dapat dilihat
dari Gambar. 4, salah satu sampel sedimen, diambil dari sangkar encer di lokasi 2 sebelum penguraian, berbeda
secara substansial dari sisa sampel permukaan sedimen dalam komposisi pigmen fotosintetik. Pheophytin a
(33,3%) dan pheophorbide a (21,6%) bertanggung jawab untuk kontras yang diamati dalam konsentrasi pigmen
antara lokasi eksperimental. Tidak ada indikasi waktu atau efek pengobatan.
Fucoxanthin dan chl konsentrasi menunjukkan peningkatan (meskipun tidak signifikan secara statistik) tren
dalam ketiadaan dan kecenderungan menurun di hadapan siput palitris Terebralia. Namun, di lokasi eksperimen
kedua, konsentrasi cenderung meningkat di dalam kandang kandang. Semua produk degradasi chl a memiliki
konsentrasi yang lebih tinggi pada akhir percobaan di kandang dengan gastropoda tertutup. Jumlah
pheophorbide meningkat (situs 1) atau tetap sama (situs 2) di hadapan T. pal- ustris. Di sisi lain, kami juga
melihat peningkatan
-16
-17) tpp (C
-18
-19
atle D
-20
-21
-22
-23
20 30 40 50 60 70 80 90
Gambar. 3. Perubahan d13C dari T otot kaki palustris dengan peningkatan panjang cangkang, hewan dikumpulkan pada
lumpur terbuka (B) dan di dalam hutan S.
shell (mm)
manba (C) .PanjangTabel 2 Rata-rata (ÆSE) konsentrasi pigmen fotosintetik (ug / g DW) tumpang tindih di lapisan
permukaan sedimen di kandang kontrol dan kandang dengan T. palustris di situs 1 dan situs 2 pada lumpur intertidal
Kontrol kandang (n 1⁄4 3) Kandang dengan T. palustris
(n 1⁄4) 3)
Before caging After caging Before caging After caging
Site 1 Fucoxanthin 0.584 Æ 0.049 0.838 Æ 0.199 0.874 Æ 0.155 0.559 Æ 0.096 Chlorophyll a 1.438 Æ 0.150 2.013 Æ
0.297 2.083 Æ 0.188 1.637 Æ 0.286 Phyllide a 0.004 Æ 0.0006 0.006 Æ 0.0007 0.006 Æ 0.002 0.008 Æ 0.002 Pheophytin a
0.070 Æ 0.014 0.089 Æ 0.015 0.075 Æ 0.013 0.064 Æ 0.012 Pheophorbide a 0.096 Æ 0.030 0.105 Æ 0.040 0.078 Æ 0.021
0.123 Æ 0.027
Site 2 Fucoxanthin 0.556 Æ 0.007 1.015 Æ 0.226 1.167 Æ 0.435 0.863 Æ 0.293 Chlorophyll a 1.656 Æ 0.145 2.735 Æ
0.614 1.651 Æ 0.651 2.479 Æ 0.837 Phyllide a 0.004 Æ 0.002 0.008 Æ 0.004 0.012 Æ 0.005 0.017 Æ 0.012 Pheophytin a
0.191 Æ 0.022 0.239 Æ 0.045 0.233 Æ 0.075 0.193 Æ 0.051 Pheophorbide a 0.053 Æ 0.001 0.130 Æ 0.049 0.201 Æ 0.119
0.191 Æ 0.096
803 E. Pape et al. / Estuarine, Coastal and Shelf Science 76 (2008) 797e808
pheophorbide a concentration after excluding the gastropods at the second experimental location. An overview
of the con- centration of photosynthetic pigments in the sediment surface layer is given in Table 2.
Grain size analysis of the sediment inside experimental cages pointed out that site 1 has a median particle
size of 479.2 μm (medium sand) and a mud content of 8.0%, while site 2 has a median particle size of 247.5 μm
(fine sand) and a mud content of 16.8%.
4. Diskusi
4.1. Distribution of T. palustris
The spatial segregation between juveniles and adults previ- ously reported for a Ceriops tagal stand in Gazi
Bay (Slim et al., 1997) and a mixed mangrove forest dominated by Avi- cennia marina and Rhizophora stylosa
in Western Australia (Wells, 1980) was also observed for the Sonneratia alba forest at Gazi Bay. Juvenile
Terebralia palustris were more common on the open mudflat, while adults tended to reside inside the mangrove
forest. It has been pointed out that this migratory behaviour between open mudflats and mangrove forests could
be related to a change in diet (Houbrick, 1991). Juveniles are assumed to be detrivorous (Nishihira, 1983; Fratini
et al., 2004) or deposit-feeders (Slim et al., 1997), while adults have been reported to graze on mangrove leaves,
propagules and fruits (Nishihira, 1983; Houbrick, 1991; Slim et al., 1997; Dahdouh-Guebas et al., 1998; Fratini
et al., 2004).
All of the correlations between gastropod density and envi- ronmental characteristics that turned out to be
significant seemed to be a direct consequence of the differential habitat selection of juveniles and adults.
Environmental factors differ- ing significantly between the mudflat and the mangrove stand were often
correlated with Terebralia palustris density.
The observation of a lower salinity on the intertidal mudflat compared to the Sonneratia alba stand was
unexpected, as one would assume the evapotranspiration rate is higher at this site due a total absence of
vegetation, which in turn leads to higher temperatures and wind speed. A possible explanation for the lower
salinity on the mudflat could be the seeping through of fresh groundwater.
As the correlations mentioned above were merely the result of a size-related habitat choice, we also
considered the distri- bution of Terebralia palustris within each habitat (ie the mudflat and the Sonneratia alba
stand with the exclusion of the seaward fringe) separately. On the intertidal mudflat salin- ity and mud content
were correlated negatively with the total number of gastropods as well as with the number of juveniles.
Sediment patches with a higher mud content were also charac- terized by saltier water in intertidal pools. It is
possible that juvenile snails avoid muddier sediment because of the higher salinity as marine molluscs are
known to be sensitive to salin- ity (Fenchel 1975 in Crowe and McMahon, 1997). The oppo- site, juvenile snails
avoiding saline patches due to the higher mud content, may also be true. Rambabu et al. (1987) reported a
preference of T. palustris for muddy substrates, which is not
necessarily in contrast with our findings. It could be that the muddier sediment patches attract more juveniles
and therefore exhibit a faster decline in their fine (<63 μm) fraction. Kanaya et al. (2005) demonstrated a
reduction in the silt-clay content due to surface-deposit feeding. An alternative explanation for the negative
association between mud content and juvenile densities may be that muddier substrates contain less food
sources. On the open mudflat two locations were identified that differed in the number of juvenile gastropods.
The site that harboured fewer juveniles exhibited a higher mud content and a slightly lower chl a concentration.
Chl a concentration is widely used as an estimator of the biomass of benthic micro- algae, a potential food
source for juvenile gastropods. Our findings agree with Cahoon et al. (1999) and Cahoon and Safi (2002) who
demonstrated a negative relationship between the proportion of fine sediments and benthic microalgal bio- mass.
Adult gastropods dwelling on the mudflat were found to be more abundant in patches with a higher amount of
leaf litter. Adult T. palustris are assumed to feed primarily on man- grove leaves (Nishihira, 1983; Houbrick,
1991; Slim et al., 1997; Fratini et al., 2004). When quantifying leaf litter, no dis- tinction was made between
intact and fragmented mangrove leaves. May be the few quadrats, investigated on the open mud, which
contained adults were also covered by one or more intact leaves. The lower amount of leaf material inside the
forest might be attributed to higher grazing pressure or ex- port of leaf material either by the retreating water to
the sea- grass field or by the onshore wind to the mudflat. Neither grain size, organic content nor humidity
appeared to be related to the number of mudwhelks, contrary to what was found in other studies (Wells, 1980;
Rambabu et al., 1987; Crowe, 1997; Crowe and McMahon, 1997; Fratini et al., 2004).
When comparing patches that harboured gastropods and those that did not in terms of environmental
conditions, a sig- nificantly higher sediment temperature was found in the pres- ence of Terebralia palustris.
This was mostly due to the significantly higher sediment temperature on the mudflat. It is most unlikely that the
gastropods avoid the Sonneratia alba seaward fringe and the adjacent seagrass meadows be- cause of the lower
sediment temperature. It is possible that the absence of the snails from the seaward mangal fringe
804 E. Pape et al. / Estuarine, Coastal and Shelf Science 76 (2008) 797e808
Stress = 0.08 Stress = 0.08
Fig. 4. Non-metric multidimensional scaling ordination of pigment concentrations of the sediment surface inside the
experimental cages at the intertidal mudflat. Left: samples taken before (,) and after (B) caging at site 1, and samples taken
before (-) and after (C) caging at site 2. Right: samples taken inside cages without (6) and with (>) T. palustris at site 1, and
samples taken inside cages without (:) and with (A) T. palustris at site 2.
and the seagrass field is due to predation by Scylla serrata (Wells and Lalli, 2003).
At the second experimental location on the intertidal mudflat an unusually high accumulation of large
Terebralia palustris individuals was observed. Due to the topographical setting, there was a high accretion of
mangrove leaves and other organic material (personal observation), which might explain the attraction of adults
to this location. The high abundance of adult T. palustris on this mudflat location seems to contradict the spatial
segregation between juveniles and adults observed along the landesea transects. However, it is possible that the
habitat choice of the growth stages depends on factors which are not necessarily consistent throughout the
habitat.
In the present study, a shell length of 5 cm was used to de- lineate the two age groups. This was done as in
Mida, Kenya the size shift from the immature to the mature stage was ob- served to occur when this shell length
was reached. However, the size class marking the transition between the juvenile and the adult stage probably
varies throughout the geographic range of this species (Houbrick, 1991). The growth stages of Terebralia
palustris can easily be distinguished on the basis of shell morphology as maturity is indicated by a thickening of
the margins of the aperture, including the outer lip (Hou- brick, 1991; Nishihira et al., 2002). Therefore it would
have been more accurate to delineate age groups based on the mor- phology of the shell. However, since stable
isotope analysis in- dicated a shift in diet composition at a shell length of 51 mm, most likely caused by an
ontogenetic change in radular anat- omy, we conclude that based on this shell size a truthful dis- tinction had
been made between juveniles and adults.
4.2. Feeding habits of T. palustris
4.2.1. Stable isotope analysis
Carbon stable isotope analysis of the foot tissue of Terebra- lia palustris snails of different size classes
indicates a transition in food source when a shell length of 51 mm is attained. This is clearly in agreement with
Slim et al. (1997), who reported a sharp decline in the d13C value of these gastropods in a Cer- iops tagal stand
when a size of about 50 mm was reached. This
was believed to be consistent with a shift towards a leaf litter dominated diet. Juveniles are assumed to be either
detrivores (Nishihira, 1983; Fratini et al., 2004) or deposit-feeders (Slim et al., 1997), while the diet of adults
mainly consists of leaf litter (Nishihira, 1983; Houbrick, 1991; Fratini et al., 2004). The d13C value of sediment
in a Sonneratia alba forest is À23.0& (Bouillon et al., 2004b), so T. palustris individuals smaller than 51 mm,
with an average d13C value of À18.29&, are still 4.69& enriched compared to their food source. As data on the
carbon isotope signature of the mudflat sediment were unavailable, the isotopic value of mangrove sediment
was used instead. We would expect the d13C value of the mud- flat sediment to be less negative due to a lower
amount of 13C depleted mangrove detritus. Since the majority of the juveniles were collected on the mudflat, it
would have been more accu- rate to compare their isotopic value with that of the mudflat sediment. In that case,
the difference in stable carbon isotope value would have been smaller. The stable isotope ratios of the food
ingested and its consumer are not necessarily consistent because isotope ratios are likely to depend on isotope
fraction- ation during animal metabolism. However, d13C enrichments are generally about 1e2& with each
trophic step (Peterson and Fry, 1987), so this can only partly account for the observed discrepancy. Another
possible explanation for the large dispar- ity between the isotope values of juvenile gastropods and the sediment
which they feed upon could be that a considerable selective assimilation of specific particles is taking place fol-
lowing ingestion of the bulk organic matter. Hemminga et al. (1994) and Slim et al. (1996) have both
documented the outwelling of organic particles from the seagrass zone into the adjacent mangrove forests.
Because the S. alba site was submerged during high tide, organic matter of the surface soil could originate from
several sources: litter of S. alba trees, seagrass detritus and phytoplankton imported from the aquatic
environment, benthic microalgae growing on the surface and bacteria. The isotope signature of juvenile T.
palustris is clos- est to that of benthic microalgae (À19.9&), which implies that juvenile gastropods might be
selecting for microphytobenthic particles. Microalgae have a higher nutritional value than man- grove tissue, as
shown by a distinctly lower C:N ratio (Hem- minga et al., 1994). This would also explain the higher densities on
the mudflat, since microalgal biomass in the man- grove sediment is most probably lower due to the low light
in- tensity under the dense canopy and inhibition by soluble tannins (Alongi and Sasekumar, 1992).
Adult Terebralia palustris were characterized by an aver- age carbon isotope value of À20.82& which is still
6.2& en- riched relative to their supposed main food source, namely Sonneratia alba leaves, with a d13C value
of À27.0& (Bouil- lon et al., 2004b). The large difference in carbon isotope sig- nature between adult snails and
S. alba mangrove leaves suggests that other food sources contributed to their diet. Due to their high C:N ratios
(Rao et al., 1994), mangrove leaves are unlikely to fulfil the nutritional requirements of the gastropods.
Therefore one might wonder why adult T. pal- ustris graze upon mangrove leaves as was observed by us and
many other authors (Nishihira, 1983; Houbrick, 1991; Slim
805 E. Pape et al. / Estuarine, Coastal and Shelf Science 76 (2008) 797e808
et al., 1997; Fratini et al., 2004). Sesarmid crabs, important consumers of mangrove leaf litter, have been
suggested to en- hance the nutritional quality of the substrate by first fragment- ing leaves during feeding and
ingestion followed by faecal production (Skov and Hartnoll, 2002). This kind of feeding be- haviour might also
be displayed by adult T. palustris snails. In support of this hypothesis, the stable carbon isotope ratio of adult
snails resembled the carbon signal of the sediment more than that of the leaves of the resident mangrove. Fratini
et al. (2004) found both leaf material (62.5%) and mud (37.5%) in the stomachs of adult T. palustris. On the
other hand, it should be realized that the d13C value of an animal is not merely a reflection of its food source at
the specific mo- ment of sampling but to some extent also of its diet at a youn- ger age, depending on the rates
of tissue renewal.
It has been demonstrated that the relative importance of dif- ferent food items for a certain species can vary
by its location and that such difference in diet composition may be related to the relative availability of different
potential food sources (Bouillon et al., 2004b; Doi et al., 2005). In the current study, it was found that juvenile
snails inhabiting the mangrove forest were (although not statistically significant) slightly depleted in 13C
compared to those dwelling on the open mudflat. Since microalgal biomass inside the Sonneratia alba stand is
lower due to the low light intensity and the presence of soluble tan- nins (Alongi and Sasekumar, 1992), it is
possible that juve- niles residing in the mangrove forest are still feeding on the microphytobenthos but that other
parts of the organic matter, characterized by a more negative d13C value, now also contrib- ute to their diet.
Moreover, inorganic carbon depleted in 13C is generated by the mineralization of mangrove detritus (Hem-
minga et al., 1994; France, 1998). Because of the assimilation of this inorganic carbon, benthic microalgae
present inside the mangrove forest might have a lower d13C value than those in areas with less mangrove
detritus, such as the mudflat most probably is.
Juveniles exhibited a greater variability in carbon isotope value than adults. A possible explanation for this
finding could be that the relative contribution of different carbon sources (ie microphytobenthos, seagrass
material, phytoplankton, leaf litter, bacteria) to the organic matter of the soil surface, on which these juvenile
snails were feeding, showed a greater spatial variation compared to the food items consumed by adult snails.
4.2.2. Caging experiments
4.2.2.1. General remarks. The main drawback of caging ex- periments is the potential risk of artefacts caused by
the struc- ture of the cage. Increased sedimentation, salinity and shading have been reported as possible artefacts
(Virnstein, 1977; Hul- berg and Oliver, 1980; Schrijvers et al., 1997). In the current study, increased
sedimentation was suggested by the occur- rence of darker sediment inside cages compared to the sur- rounding
uncaged area. However, this should not have influenced the outcome of the present study dramatically, as
the effects caused by the cage construction would have been the same for both treatments and both sites.
4.2.2.2. Pigment analysis. When Schrijvers et al. (1995, 1997) excluded the resident epibenthos, dominated by
Terebralia palustris, from the mangrove sediment a highly significant in- crease in chl a and fucoxanthin
concentration was observed. This augmentation in pigment concentration was also demon- strated after
excluding the intertidal gastropod Bembicium aur- atum (Branch and Branch, 1980) and the mud snail Ilyanassa
obsoleta (Nichols and Robertson, 1979). These changes were in both cases attributed to a reduction in grazing
pressure on the microphytobenthic community as effects on the concentra- tion of chlorophyll a and fucoxanthin
are correlated with changes in the biomass of benthic microalgae such as diatoms (Gerdol and Hughes, 1994).
In the present study, diatom biomass e as shown by chl a and fucoxanthin concentration e tended to increase
in the absence and to decrease in the presence of juvenile gastropods. This observation and the higher amount of
pheophorbide a measured inside enclosure cages at site 1, suggests that juve- nile Terebralia palustris might
have been grazing on benthic diatoms. Pheophorbide a has been used as a marker for inter- tidal
microphytobenthos grazing (although criticized by Ford and Honeywill, 2002), with pheophorbide a
concentrations being higher in grazed sediments (Cartaxana et al., 2003). Selective feeding of juvenile
gastropods was also implied by the results of the carbon stable isotope analysis (see Section 4.2.1).
Adult gastropods also seemed to have an impact on diatom biomass, although the concentration of chl a did
not decline inside enclosure cages set out at site 2. However, this might be due to the escape of gastropods from
two cages. The de- crease in the amount of pheophorbide a inside cages with adult snails enclosed, implies
adults do not graze on benthic dia- toms. Instead, adult Terebralia palustris may have impacted the diatoms
through the destabilization of the sediment caused by their movement. On intertidal mudflats, benthic diatoms
have been reported to develop cohesive mats in order to pre- vent resuspension (Decho, 2000). Adult T.
palustris may have prevented the build-up of such biofilms inside enclosure cages due to the frequent and
intense disturbance of the sedi- ment surface.
The increase in chl a degradation products inside exclusion cages at both experimental sites, might be a direct
conse- quence of the augmentation in algal biomass following exclu- sion of Terebralia palustris. After all, the
presence of chl a degradation products may be the result of cell senescence or death. At site 2, we observed an
increase in the amount of pheophorbide a in the absence of T. palustris. It is possible that the elevated
pheophorbide a levels are due to the grazing of meiobenthos on benthic microalgae. According to Buffan-
Dubau et al. (1996) meiofauna can produce pheophorbide a from microphytobenthos grazing.
The absence of a statistically significant impact on pigment concentration may be attributed to the short time
scale applied in this experiment or the possibly high spatial variation in
806 E. Pape et al. / Estuarine, Coastal and Shelf Science 76 (2008) 797e808
pigment concentration. Not until at least 50 days of caging Schrijvers et al. (1997) noticed a significantly higher
micro- phytobenthic biomass in exclusion cages.
The higher pheophytin a concentration together with the presence of finer sediments and the higher organic
content at site 2, imply a greater input of phytodetritus relative to site 1. Therefore, the changes in the quantity
of chl a degradation pigments inside experimental cages at site 2 may not be en- tirely attributed to the presence
or absence of Terebralia palustris.
5. Conclusions
The findings of the current research confirm a spatial and trophic segregation between adult and juvenile
Terebralia pal- ustris, previously observed in other mangroves and geograph- ical locations, for a Sonneratia
alba mangrove habitat in Gazi Bay, Kenya. Results of the carbon stable isotope analysis and the caging
experiments both strongly infer juvenile snails feed selectively on microphytobenthic (diatom) particles. As for
adults it was suggested that they, like sesarmid crabs, might be feeding upon sediment nutritionally enhanced by
their own faecal deposition after the ingestion of mangrove leaf lit- ter. The diet of the two age groups did not
appear to depend upon habitat.
Acknowledgements
This study was made possible thanks to the IUS-VLIR-UON program and the financial support provided by
VLIR. I owe Dr. James Kairo my gratitude for the accommodation and use of the laboratory in Gazi. Many
thanks go out to Grace, Yusuf, Dr. Agnes Muthumbi, Chomba and Lien Steenhuyse for assistance in the field.
I'm also grateful to Kirui and Jules for lending me their equipment and for all the good advice they provided me
with. The University of Nairobi and espe- cially Dr. Agnes Muthumbi is acknowledged for arranging ac-
commodations and transport. I'm very thankful to Jeroen Ingels as he picked up the samples at the airport and
helped with the identification of the meiofauna taxa and the prepara- tion of the stable isotope samples. Dirk
Van Gansbeke and Danielle Schram are acknowledged for performing laboratory analyses on the sediment
samples. This paper has been im- proved considerably due to the comments of Prof. Ann Van- reusel, two
anonymous referees and DS McLusky.
References
Alongi, DM, Sasekumar, A., 1992. Benthic communities. Chapter 6. In: Robertson, AI, Alongi, DM (Eds.), Tropical
Mangrove Ecosystems. American Geophysical Union, Washington, DC, pp. 137e227. Bouillon, S., Moens, T., Dehairs, F.,
2004a. Carbon sources supporting benthic mineralization in mangrove and adjacent seagrass sediments (Gazi Bay, Kenya).
Biogeosciences 1, 71e78. Bouillon, S., Moens, T., Overmeer, I., Koedam, N., Dehairs, F., 2004b. Resource utilization
patterns of epifauna from mangrove forests with contrasting inputs of local versus imported organic matter. Marine Ecology
Progress Series 278, 77e88.
Branch, GM, Branch, ML, 1980. Competition in Bembicium auratum (Gas- tropoda) and its effect on microalgal standing
stock in mangrove muds. Oecologica 46, 106e114. Buffan-Dubau, E., de Wit, R., Castel, J., 1996. Feeding selectivity of the
har- pacticoid copepod Canuella perplexa in benthic muddy environments dem- onstrated by HPLC analyses of chlorin and
carotenoid pigments. Marine Ecology Progress Series 137, 71e82. Cahoon, LB, Nearhoof, JE, Tilton, CL, 1999. Sediment
grain size effect on benthic microalgal biomass in shallow aquatic ecosystems. Estuaries 22 (3B), 735e741. Cahoon, LB,
Safi, KA, 2002. Distribution and biomass of benthic microal- gae in Manukau Harbour, New Zealand. New Zealand Journal
of Marine and Freshwater Research 36, 257e266. Carlén, A., Olafsson, E., 2002. The effects of the gastropod Terebralia
palust- ris on infaunal communities in a tropical tidal mudflat in East Africa. Wet- lands Ecology and Management 10,
303e311. Cartaxana, P., Jesus, B., Brotas, V., 2003. Pheophorbide and pheophytin a-like pigments as useful markers for
intertidal microphytobenthos grazing by Hydrobia ulvae. Estuarine, Coastal and Shelf Science 58, 293e297. Coppejans, E.,
Beeckman, H., De Wit, M., 1992. The seagrass and associ- ated macroalgal vegetation of Gazi Bay (Kenya). Hydrobiologia
247, 59e75. Crowe, TP, 1997. The distribution of Terebralia palustris (Linne) with respect to microhabitat in mangrove
forests of Darwin Harbour I: description of patterns. In: Hanley, JR, Caswell, G., Megirian, D., Larson, HK (Eds.),
Proceedings of the Sixth International Marine Biological Work- shop. The Marine Flora and fauna of Darwin Harbour,
Northern Territory, Australia. Museums and Art Galleries of the Northern Territory and the Australian Marine Sciences
Association, pp. 435e443. Crowe, TP, McMahon, RF, 1997. The distribution of Terebralia palustris (Linne) with respect to
microhabitat in mangrove forests of Darwin Har- bour II: Experimental evaluation of behaviour. In: Hanley, JR, Caswell, G.,
Megirian, D., Larson, HK (Eds.), Proceedings of the Sixth International Marine Biological Workshop. The Marine Flora and
fauna of Darwin Harbour, Northern Territory, Australia. Museums and Art Gal- leries of the Northern Territory and the
Australian Marine Sciences Asso- ciation, pp. 425e433. Dahdouh-Guebas, F., Verneirt, M., Tack, JF, Van Speybroeck, D.,
Koedam, N., 1998. Propagule predators in Kenyan mangroves and their possible effect on regeneration. Marine and
Freshwater Research 49, 345e350. Decho, AW, 2000. Microbial biofilms in intertidal systems: an overview.
Continental Shelf Research 20, 1257e1273. Dittmann, S., 1993. Impact of foraging soldiercrabs (Decapoda: Mictyridae)
on meiofauna in a tropical mudflat. Revista de Biologia Tropical 41, 627e637. Doi, H., Matsumassa, M., Toya, T., Satoh, N.,
Mizota, C., Maki, Y., Kikuchi, E., 2005. Spatial shifts in food sources for macrozoobenthos in an estuarine ecosystem:
carbon and nitrogen stable isotopes. Estuarine, Coastal and Shelf Science 64, 316e322. Ford, RB, Honeywill, C., 2002.
Grazing on intertidal microphytobenthos by macrofauna: is pheophorbide aa useful marker? Marine Ecology Progress Series
229, 33e42. France, R., 1998. Estimating the assimilation of mangrove detritus by fiddler crabs in Laguna Joyuda, Puerto
Rico, using dual stable isotopes. Journal of Tropical Ecology 14, 413e425. Fratini, S., Cannicci, S., Vannini, M., 2000.
Competition and interaction be- tween Neosarmatium smithi (Crustacea: Grapsidae) and Terebralia palust- ris (Mollusca:
Gastropoda) in a Kenyan mangrove. Marine Biology 137, 309e316. Fratini, S., Cannicci, S., Vannini, M., 2001. Feeding
clusters and olfaction in the mangrove snail Terebralia palustris (Linnaeus) (Potamididae: Gastro- poda). Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology 261, 173e 183. Fratini, S., Vigiani, V., Vannini, M., Cannicci, S., 2004.
Terebralia palustris (Gastropoda: Potamididae) in a Kenyan mangal: size structure, distribu- tion and impact on the
consumption of leaf litter. Marine Biology 144, 1173e1182.
807 E. Pape et al. / Estuarine, Coastal and Shelf Science 76 (2008) 797e808
Gerdol, V., Hughes, RG, 1994. Feeding behaviour and diet of Corophium volutator in an estuary in southeastern England.
Marine Ecology Progress Series 114, 103e106. Hemminga, MA, Slim, FJ, Kazungu, GM, Ganssen, GM, Nieuwenhuize, K.,
Kruyt, NM, 1994. Carbon outwelling from a mangrove forest with adjacent seagrass beds and coral reefs (Gazi Bay, Kenya).
Ma- rine Ecology Progress Series 106, 291e301. Houbrick, RS, 1991. Systematic review and functional morphology of the
mangrove snails Terebralia and Telescopium (Potamididae: Prosobran- chia). Malacologia 33, 289e338. Hulberg, LW,
Oliver, JS, 1980. Caging manipulations in marine soft-bottom communities: importance of animal interactions or habitat
modifications. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 37, 1130e1139. Jeffrey, AB, Mantoura, RFC, Wright,
SW (Eds.), 1997. Phytoplankton pigments in Oceanography: Guidelines to Modern Methods. SCOR- UNSECO, Paris.
Kanaya, G., Nobata, E., Toya, T., Kichuki, E., 2005. Effects of different feed- ing habits of three bivalve species on sediment
characteristics and benthic diatom abundance. Marine Ecology Progress Series 299, 67e78. Kathiresan, K., Bingham, BL,
2001. Biology of mangroves and mangrove
ecosystems. Advances in Marine Biology 40, 81e251. Kitheka, JU, 1997. Coastal tidally-driven circulation and the role
of water ex- change in the linkage between tropical coastal ecosystems. Estuarine, Coastal and Shelf Science 45, 177e187.
Mook, WG, Tan, FC, 1991. Stable carbon isotopes in rivers and estuaries. In: Degens, ET, Kempe, S., Richie, JE (Eds.),
Biogeochemistry of Major World Rivers. SCOPE Report 42. John Wiley & Sons, New York, pp. 245e264. Nichols, JA,
Robertson, JR, 1979. Field evidence that the eastern mud snail Ilyanassa obsoleta influences nematode community structure.
The Nautilus 93, 44e46. Nishihira, M., 1983. Grazing of the mangrove litters by Terebralia palustris (Gastropoda:
Potamididae) in the Okinawan mangal: preliminary report. Galaxea 2, 45e48. Nishihira, M., Kuniyoshi, M., Shimamura, K.,
2002. Size variation in Terebra- lia palustris (Gastropoda: Potamididae) of Iriomote Island, southern Japan, and its effect on
some population characteristics. Wetlands Ecology and Management 10, 243e247. Olafsson, E., 2003. Do macrofauna
structure meiofauna assemblages in ma- rine soft-bottoms? A review of experimental studies. Vie et milieu 53, 249e265.
Palmer, MA, 1988. Epibenthic predators and marine meiofauna: separating pre- dation, disturbance and hydrodynamic
effects. Ecology 69 (4), 1251e1259. Peterson, BJ, Fry, B., 1987. Stable isotopes in ecosystem studies. Annual Re-
view of Ecology and Systematics 18, 293e320. Rambabu, AVS, Prasad, BV, Balaparameswara, R., 1987. Response of
the mangrove mudsnail Terebralia palustris (Linnaeus) to different substrata. Journal of the Marine Biological Association of
India 29, 140e143. Rao, RG, Woitchik, AF, Goeyens, L., Van Riet, A., Kazungu, J., Dehairs, F., 1994. Carbon, nitrogen and
stable carbon isotope abundance in mangrove leaves from an east African coastal lagoon (Kenya). Aquatic Botany 47,
175e183. Schrijvers, J., Okondo, J., Steyaert, M., Vincx, M., 1995. Influence of epiben- thos on meiobenthos of the Ceriops
tagal mangrove sediment at Gazi Bay, Kenya. Marine Ecology Progress Series 128, 247e259. Schrijvers, J., Schallier, R.,
Silence, J., Okondo, JP, Vincx, M., 1997. Interac- tions between epibenthos and meiobenthos in a high intertidal Avicennia
marina mangrove forest. Mangroves and Salt Marshes 1, 137e154. Sherman, KM, Coull, BC, 1980. The response of
meiofauna to sediment disturbance. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 46, 59e71. Skov, MW, Hartnoll,
RG, 2002. Paradoxical selective feeding on a low-nu- trient diet: why do mangrove crabs eat mangrove leaves? Oecologica
131, 1e7. Slim, FJ, Hemminga, MA, Cocheret De La Morinie`re, E., Van der Velde, G., 1996. Tidal exchange of macrolitter
between a mangrove forest and adja- cent seagrass beds (Gazi Bay, Kenya). Netherlands Journal of Aquatic Ecology 30,
119e128.
Slim, FJ, Hemminga, MA, Ochieng, C., Jannink, NT, Cocheret de la Morinie`re, E., Van der Velde, G., 1997. Leaf litter
removal by the snail Terebralia palustris (Linneaus) and sesarmid crabs in an East African mangrove forest (Gazi Bay,
Kenya). Journal of Experimental Marine Biol- ogy and Ecology 215, 35e48. Virnstein, RW, 1977. The importance of
predation by crabs and fishes on ben-
thic infauna in Chesapeake Bay. Ecology 58, 1199e1217.
808 E. Pape et al. / Estuarine, Coastal and Shelf Science 76 (2008) 797e808
Wells, FE, 1980. A comparative study of the mudwhelks Terebralia sulcata and T. palustris in a mangrove swamp in
northwestern Australia. Malaco- logical Review 13, 1e5. Wells, FE, Lalli, CM, 2003. Aspects of the ecology of the
mudwhelksTerebra- lia palustris and T. semistriata in Northwestern Australia. In: Wells, FE, Walker, DI, Jones, DS (Eds.),
The Marine Flora and Fauna of Dampier, Western Australia. Western Australian Museum, Perth, pp. 193e208.