Subscribe to DeepL Pro to translate larger documents.

Visit www.DeepL.com/pro for more information.

Tersedia secara online di www.sciencedirect.com

ScienceDirect

Teori endosimbiotik untuk asal-usul organel

Verena Zimorski, Chuan Ku, William F Martin dan Sven B Gould

Teori endosimbiotik sudah ada sejak lebih dari 100 tahun yang 1920-an dan dihidupkan kembali pada tahun 1960-an [3].
lalu. Teori ini menjelaskan kemiripan kloroplas dan mitokondria Kekuatan utama dari teori ini adalah bahwa teori ini
dengan prokariota yang hidup bebas dengan menyatakan menjelaskan kemiripan fisiologis dan biokimiawi organel
bahwa organel-organel tersebut muncul dari prokariota melalui dengan sel prokariotik [4,5]. Bukti penting yang
simbiosis (endosimbiosis). Pohon gen memberikan bukti mendukung teori endosimbiotik berasal dari genom
penting yang mendukung teori simbiosis pada tingkat yang organel. Organel cenderung mempertahankan kromosom
kasar, tetapi semakin kita mendalami rincian cabang-cabang prokariotik berukuran mini yang mengkode 200 protein
pada pohon yang berisi puluhan atau ratusan taksa, bukti yang atau
lebih samar-samar untuk peristiwa endosimbiosis terkadang
menjadi lebih jelas. Tampaknya interpretasi dari beberapa
kejadian endosimbiotik salah, atau ada yang salah dengan
interpretasi beberapa pohon gen yang memiliki banyak daun.
Ada kebutuhan akan bukti yang tidak bergantung pada pohon
gen dan yang dapat membantu menguraikan jalannya
simbiosis dalam evolusi eukariota. Impor protein adalah bukti
terkuat yang kita miliki untuk asal usul tunggal kloroplas dan
mitokondria. Ini mungkin juga merupakan bukti terkuat yang
kita miliki untuk memilah-milah jumlah dan sifat peristiwa
endosimbiotik sekunder yang telah terjadi dalam evolusi yang
melibatkan garis keturunan plastida merah. Jika kita
melonggarkan interpretasi kita terhadap pohon gen individu,
teori endosimbiotik dapat memberi tahu kita banyak hal.
Alamat
Institut Evolusi Molekuler, Heinrich-Heine-Universitas Du¨ sseldorf, 40225
Du¨ sseldorf, Jerman

Korespondensi penulis: Martin, William F (bill@hhu.de,

w.martin@hhu.de) Didedikasikan untuk Klaus V Kowallik pada hari ulang
tahunnya yang ke-75.

Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38-48

Ulasan ini berasal dari edisi bertema Pertumbuhan dan perkembangan:
eukariota
Diedit oleh Michael Bo¨ lker

http://dx.doi.org/10.1016/j.mib.2014.09.008
1369-5274/Ⓒ 2014 Diterbitkan oleh Elsevier Ltd.

Pendahuluan
Teori endosimbiotik menyatakan bahwa plastida dan
mitokondria dulunya adalah prokariota yang hidup bebas
dan menjadi orga- nisme sel eukariotik. Teori ini dimulai
dengan plastida
[1] dan dikembangkan lebih lanjut untuk mitokondria
[2]. Teori ini ditolak oleh para ahli biologi sel pada tahun

Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38- www.sciencedirect.com

48
lebih sedikit dalam kasus plastida [6] atau 63 protein
atau lebih sedikit dalam kasus mitokondria [7].
Terlepas dari pengurangan genom tersebut, kedua
organel tersebut memiliki sekitar 2000 protein masing-
masing [8,9], yang terlibat dalam spektrum jalur yang
luas yang mirip dengan biokimia prokariotik nenek
moyangnya. Perbedaan antara jumlah protein yang
dikodekan oleh organel dan jumlah protein yang
mereka simpan secara umum dijelaskan oleh
konsekuensi dari teori endosimbiotik yang melibatkan
transfer gen ke nukleus, atau transfer gen
endosimbiotik (EGT). Selama proses evolusi, banyak
gen ditransfer dari organel ke kromosom inangnya.
Pada fase awal evolusi organel, sebelum penemuan
alat impor protein yang memungkinkan plastida dan
mitokondria mengimpor protein dari sitosol, gen yang
ditransfer menjadi pseudogen atau diekspresikan
sebagai protein sitosol. Dengan munculnya impor
protein organel, gen yang ditransfer dapat
memperoleh ekspresi yang diperlukan dan sinyal
penargetan untuk ditargetkan kembali ke organel
tempat gen nuklir diperoleh [10]. Untuk fungsi-fungsi
yang penting bagi organel, hanya kasus ketiga yang
memungkinkan gen tersebut hilang dari DNA organel
[11]. Proses pengurangan genom organel ini telah
menghasilkan perluasan repertoar gen nuklir
eukariotik dan evolusi genom reduktif dalam organel.
Meskipun telah lama diketahui bahwa gen yang
dipertahankan paling kuat oleh plastida dan
mitokondria mengkodekan protein yang terlibat dalam
rantai transpor elektron dari organel bioenergi atau
untuk ribosom yang diperlukan untuk sintesisnya
[12], baru-baru ini saja diketahui bahwa bahkan di
dalam ribosom, inti protein yang sama telah
dipertahankan secara independen oleh plastida dan
mitokondria, mungkin karena kendala yang
disebabkan oleh proses perakitan ribosom [13].

Teori endosimbiotik juga merupakan tempat

pengujian yang penting untuk evolusi molekuler. Pada
tahun 1970-an, terdapat teori-teori yang saling
bersaing untuk menjelaskan asal-usul organel. Teori-
teori tersebut menyatakan bahwa asal usul organel
adalah autogenous daripada simbiosis dan melihat
plastida dan mitokondria berasal dari invaginasi
membran plasma [14], dari restrukturisasi thylakoid pada
nenek moyang eukariota [15], atau dari pertunasan
membran nuklir [16], yang berlawanan dengan asal
usul melalui simbiosis. Mereka berpendapat bahwa
DNA dalam organel berasal dari, dan karenanya harus
lebih mirip dalam urutan, gen yang dikodekan dalam
DNA nuklir daripada gen dari prokariota yang hidup
bebas. Itu adalah prediksi yang dapat diuji dengan
perbandingan urutan DNA. Bonen dan Doolittle
[17] menemukan bukti kesamaan antara asam nukleat
plastid dan cyanobacterial, dan Butow [18]
menemukan

www.sciencedirect.com Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38-

48
 Teori endosimbiotik untuk asal-usul organel Zimorski et al.
39

bukti untuk gen mitokondria yang telah ditransformasi
ke inti dalam ragi. Sekitar tahun 1980, teori endogen
dapat dikecualikan dan melalui analisis 16S rRNA,
dimungkinkan untuk mengkonfirmasi asal usul plastida
dari nenek moyang mereka yang diduga cyanobacterial
[19] dan untuk melacak asal usul mitokondria ke
kelompok prokariota yang serbaguna secara metabolik
yang saat itu disebut bakteri non-sulfur ungu [20], yang
kemudian diubah namanya menjadi proteobacteria [21].
menyimpulkan secara tidak langsung bahwa hanya ada
satu asal usul plastida dan mitokondria? Bagaimana jika
kita melihat mesin impor protein dari plastida kompleks
merah dari garis keturunan CASH (Kriptofita, Alveolata,
Stramenopil, dan Haptofita)? Bekerja di Uwe-G.
Kelompok Maier telah menjelaskan mesin impor protein
di seluruh kedua

Mesin impor protein sebagai suar untuk

peristiwa endosimbiotik
Plastida dan mitokondria masing-masing memiliki satu
asal usul. Bukti terkuat untuk hal ini berasal dari alat
impor protein [22,23]. Seandainya mitokondria
terbentuk dalam garis keturunan eukariotik yang
independen, mereka tidak akan secara mandiri
menemukan, melalui evolusi konvergen, seperangkat inti
komponen TIM dan TOM yang sama (trans-lokus
membran mitokondria bagian dalam/luar) yang
menyatukan semua mitokondria dan organel turunannya
[24 ●, 25]. Hal yang sama juga berlaku untuk sistem TIC
dan TOC (translokon membran kloroplas bagian
dalam/luar) plastida [26,27]. Kesatuan mesin impor ini
di antara mitokondria dan plastida, dengan demikian
secara luas dianggap sebagai bukti terbaik yang kita
miliki untuk asal usul tunggal dari organel-organel ini,
yang bertentangan dengan beberapa asal-usul simbiosis
independen dalam garis keturunan yang berbeda, bahkan
dari endosimbion yang terkait erat sehingga tidak dapat
dibedakan dalam filogeni [28]. Pembentukan simbiosis
cyanobacterium dan transisinya ke nenek moyang
plastida disebut simbiosis primer, yang mungkin terjadi
sekitar 1,2 miliar tahun yang lalu [29]. Setelah itu,
sejumlah simbiosis sekunder terjadi selama evolusi [30-
32], di mana ganggang eukariotik menjadi mapan
sebagai endosimbion di dalam sel eukariotik, sehingga
memunculkan apa yang disebut plastida kompleks,
sebuah istilah yang digunakan untuk menunjukkan
plastida yang dikelilingi oleh tiga atau lebih mem-bran
[33]. Tidak dapat disangkal bahwa endosimbion
sekunder terjadi pada setidaknya tiga kesempatan
berbeda selama evolusi eukariota: satu dalam garis
keturunan yang mengarah ke Euglenoids, peristiwa
independen kedua dalam garis keturunan yang mengarah
ke Chlorarachniophyta, dan setidaknya satu lagi yang
mengarah pada plastid sekunder yang berasal dari alga
merah dalam kelompok alga yang beragam (Gambar 1).
Selama lebih dari 20 tahun, jumlah dan sifat peristiwa
endosimbiotik sekunder yang melibatkan ganggang
merah telah banyak diperdebatkan. Sebagian besar
perdebatan telah difokuskan pada penafsiran perbedaan
antara pohon gen yang saling bertentangan untuk
kelompok yang sama [31,34,35,36 ●,37].

Bagaimana jika kita mundur dari pepohonan dan

menggunakan penalaran dan jenis data yang sama
seperti yang digunakan di lapangan untuk
www.sciencedirect.com Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38-
48
40 Pertumbuhan dan perkembangan: diilustrasikan dengan satu penelitian terbaru mengenai
membran terluar dari plastida
eukariota
merah kompleks yang
dikelilingi oleh empat membran [38,39]. Mesin itu diatom, yang
disebut SELMA (mesin mirip ERAD khusus simbion).
SELMA adalah sistem multi-protein yang diadopsi dari
sistem ERAD simbion (untuk degradasi yang
berhubungan dengan retikulum endoplasma (ER)).
Dalam sel eukariotik, ERAD mengekspor protein dari
ER untuk didegradasi dalam sitosol [40]. Dalam semua
plastida CASH, pemimpin bipartit terminal-N yang
dikonservasi memandu pra-protein melalui translokon
SELMA melintasi membran terluar kedua ke dalam
kompartemen periplastida [39-42,43 ].●●

Untuk mengurai simbiosis sekunder merah, pengamatan

penting adalah bahwa komponen-komponen penting
SELMA masih dikodekan dalam nukleomorf (bekas
nukleus alga merah kriptofit yang ditelan; Gambar 2)
[38], dan impor protein melintasi membran terluar
kedua dari semua plastid CASH melibatkan mesin
SELMA homolog yang berasal dari monofiletik [42].
Mesin SELMA hanya muncul sekali dalam evolusi
(seperti TIM/TOM dan TIC/TOC), dan muncul di
dalam nukleus endosimbion sekunder yang
memunculkan plastida merah kompleks kriptofit
(Gambar 2). Hal ini menunjukkan bahwa semua
plastida sekunder merah berasal dari endosimbion alga
yang sama yang memunculkan plastida kriptofit - dan
dari sini dapat disimpulkan bahwa ada satu
endosimbiosis sekunder tunggal yang menjadi asal
muasal plastida sekunder merah (simbiosis 3 pada
Gambar 1). Sejauh ini bagus, tetapi dalam simbiosis
dibutuhkan dua untuk tango dan satu asal mula plastida
kompleks merah masih belum memberi tahu kita berapa
banyak inang yang terlibat. Bisa jadi semua kelompok
CASH berasal dari peristiwa endosimbiotik yang sama
seperti yang disarankan Cavalier-Smith dalam hipotesis
kromalveolat [44]. Atau mereka hanya berbagi plastida
yang sama, dalam hal ini satu atau lebih dari garis
keturunan CASH dapat memperoleh plastida melalui
simbiosis tersier (seperti pada hipotesis rhodoplex [36●
]) dengan menelan anggota garis keturunan kuno yang
mengarah ke kriptofit (kemungkinan simbiosis
tambahan a-c pada Gambar 1). Jika plastida kriptofit
juga berasal dari tersier, maka alga merah sekunder
yang membentuk SELMA masih belum teridentifikasi.
Beberapa orang mungkin berpendapat bahwa SELMA
diturunkan melalui transfer gen lateral (LGT), tetapi
mengingat kompleksitas fungsionalnya (sekitar selusin
atau lebih protein [36● ]), hal itu tampaknya tidak
mungkin. Perhatikan juga bahwa chlorarachniophytes
memiliki plastid kompleks yang masih mengandung
nukleomorf juga, tetapi berasal dari alga hijau dan tidak
menggunakan translokon seperti SELMA [45]. Banyak
pohon gen yang saling bertentangan yang membahas
masalah asal-usul plastid sekunder merah pasti salah,
atau menyesatkan, atau keduanya.

Seberapa hijau warna merah, seberapa merah

warna hijaunya?
Asal usul plastida sekunder merah menyoroti isu-isu
tentang pohon dan interpretasinya. Hal ini dapat

Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38- www.sciencedirect.com

48
 Teori endosimbiotik untuk asal-usul organel Zimorski et al.
41

Gambar 1

Chlorarachniophytes Euglenophytes Apicomplexans Kromerid Perkinsids Dinoflagellata

Ciliata
1 2
c

Host c? b
Stramenopiles
Host b? a
Tuan
ruma Tuan Tuan
h ruma rumah? 3
h

Tanaman
Tanah

Haptofit
Tuan
ruma
h

Kloroplastida
Rhodofita

Glaukofita
Kriptofit

Tuan Cyanobacterium
ruma
h Opini Terkini dalam Mikrobiologi

Evolusi plastida. Penyerapan awal cyanobacterium oleh inang heterotrofik menghasilkan tiga garis keturunan: Glaukofita, Kloroplastida, dan
Rhodofita. Selanjutnya, dua peristiwa endosimbiotik sekunder yang melibatkan ganggang dari garis keturunan Chloroplastida dan dua inang
heterotrofik yang tidak diketahui sifatnya menghasilkan Chlorarachniophytes (simbiosis 1) dan Euglenophytes (simbiosis 2). Radiasi plastida merah
sekunder belum sepenuhnya terselesaikan, tetapi langkah awalnya juga bersifat monofiletik (simbiosis 3) dan terhubung dengan asal usul translokon
SELMA (lihat Gambar 2 untuk detailnya). Meskipun ada bukti yang baik bahwa plastid sekunder awal berasal dari monofiletik, jumlah inang yang
terlibat di bagian hilir masih belum pasti (potensi simbiosis tambahan a-c). Pada beberapa garis keturunan, plastida kompleks merah bisa jadi berasal
dari endosimbiotik tersier. Untuk lebih jelasnya, silakan merujuk ke teks.
Dimodifikasi dari [30].

plastida tidak diragukan lagi - berdasarkan organisasi homolog alga merah, seperti
genom plastida, bukan pohon [46] - berasal dari alga
merah. Moustafa dkk. [47] menemukan bahwa diatom
memiliki banyak gen nuklir yang bercabang dengan

www.sciencedirect.com Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38-

48
Mereka seharusnya, jika plastida mereka memang
berasal dari garis
42 Pertumbuhan keturunan merah, dan memang
dan perkembangan:
eukariotadan jika banyak gen telah ditransfer dari
benar,
organel ke nukleus selama evolusi, dan itu telah
terjadi [48,49]. Masalahnya adalah bahwa

Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38- www.sciencedirect.com

48
 Teori endosimbiotik untuk asal-usul organel Zimorski et al.
43

Gambar 2

Kromerid Perkinsids
Apicomplexans
? Dinoflagellata

Nu Nu

Nu
Nu

Nm Nu
Nu

Nm Nu
Stramenopiles
Haptofit
Nu
Kriptofit

Nm
SEC61
Nu Membran plastida bagian dalam ERAD
simbion Membran plastida bagian SELMA
TOC
luar simbion Membran plasma
TIC
simbion
Nm Membran fagosom inang
Daun luar ER inang
Nu Tuan rumah daun bagian dalam
ER

Opini Terkini dalam Mikrobiologi

SELMA dan evolusi garis keturunan CASH. Model skematik untuk evolusi dan radiasi SELMA di antara protista dengan plastida merah yang
kompleks. Endosimbion alga merah pada awalnya dienkapsulasi oleh membran fagosom yang memisahkannya dari sitosol inang. Membran tersebut
hilang terlebih dahulu, dan setelah itu bagian dari retikulum endoplasma inang membungkus endosimbion (mirip, tetapi tidak identik dengan 'model
autofagosom' [102]). Langkah ini disertai dengan hilangnya membran plasma, mitokondria, dan ER dari endosimbion. Dua sitosol eukariotik menyatu
dan SELMA yang dikodekan nukleomorf (Nm) sekarang diintegrasikan ke bagian dalam membran ER inang setelah ER endosimbion hilang. Proses
ini membentuk sistem SELMA, yang sekarang ditemukan di semua organisme dengan plastida merah yang kompleks, tetapi sekarang dikodekan di
dalam nukleus (Nu), kecuali untuk kriptofit, yang tetap dikodekan Nm. Dinoflagellata yang mengandung peridinin, yang plastidnya hanya dikelilingi
oleh tiga membran, adalah satu-satunya pengecualian: mereka tampaknya telah kehilangan mesin SELMA sama sekali, ketika kehilangan membran
plastid kompleks tambahan.

mereka menemukan gen nuklir diatom yang bercabang untuk memperumit masalah ini, pengamatan yang sama,
dengan ganggang hijau sama banyaknya dengan tetapi
ganggang merah. Masalah merah versus hijau yang sama
diamati dalam sebuah penelitian independen pada Chro-
mera, kerabat fotosintetik Apicomplexans [50]. Dan

www.sciencedirect.com Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38-

48
 Sebaliknya, dibuat dalam genom chlorarachnio- phyte
44(Gambar 1) dan
Pertumbuhan Bigelowiella natans yang
perkembangan: menampung
eukariota
endo-simbion yang berasal dari hijau: dari
353 gen alga
yang diidentifikasi, 45 (22%) ditemukan bercabang
dengan ganggang merah [51●● ]. Oleh karena itu, hasil
dan efeknya dapat direproduksi. Beberapa

Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38- www.sciencedirect.com

48
 Teori endosimbiotik untuk asal-usul organel Zimorski et al.
45

akan bertanya apakah plastida hijau sering digantikan manusia untuk menghasilkannya dari data masukan -
oleh plastida merah, dan sebaliknya, selama evolusi alga, apakah cabang-cabang dalam pohon filogenetik
tetapi mungkin pertanyaan pertama yang harus kita memerlukan penjelasan sama sekali atau tidak, hal ini
tanyakan adalah: Apakah pohon-pohon hanya penuh masih bisa diperdebatkan. Pohon dan cabang-cabang paling
dengan kesalahan sistematis atau acak di sedemikian efektif jika kita menggunakannya sebagai alat untuk
rupa sehingga diatom sangat sering berada di cabang menguji teori-teori evolusi, bukan sebagai krayon untuk
hijau, padahal mereka sebenarnya berada di cabang menggambar sejarah evolusi dari awal. Masalahnya, setiap
merah [52]? pohon menceritakan kisah yang berbeda dan jika kita bisa
mempercayai satu pohon, maka semua pohon lainnya pasti
Apakah filogeni molekuler benar-benar rentan terhadap salah, sehingga bisa menimbulkan perdebatan yang
kesalahan? Bisa jadi iya. Dalam sebuah penelitian melelahkan tentang pohon gen mana yang menceritakan
tentang filogeni yang diketahui melibatkan dua rumput, kisah yang benar, atau
dikotil, gymnosperma, lumut hati, dan ganggang merah,
hanya 40 dari 58 protein yang dikodekan oleh kloroplas
(di mana tidak ada paralelisme dan tidak ada transfer gen
lateral untuk gen-gen yang bersangkutan) yang
menemukan pohon yang benar [53]. Dalam sebuah
penelitian terhadap sembilan genom plastida, hanya 11
dari 42 gen yang menemukan pohon konsensus [54].
Interpretasi paling sederhana dari temuan-temuan
tersebut adalah bahwa filogeni adalah seni yang tidak
sempurna dan kita harus selalu mengharapkan adanya
cabang-cabang yang tidak terduga. Masalahnya adalah
kita tidak tahu berapa banyak atau cabang tak terduga
yang diharapkan. Namun, semakin kuno filogeni dan
semakin banyak spesies dalam pohon, semakin banyak
pula cabang-cabang yang tidak terduga. Secara teori,
untuk pohon dengan 38 daun (taksa), ada sekitar 1051
pohon yang mungkin: kemungkinan mendapatkan pohon
yang benar sama dengan mengambil proton yang sama
dari semua proton di Bumi (6 × 1050 ) dua kali berturut-
turut. Jadi, jika kita melihat pohon dengan tiga lusin
daun, ada kemungkinan banyak cabang yang salah, kita
hanya tidak tahu yang mana yang salah atau seberapa
salah. Bahkan cabang dengan bootstrap yang kuat atau
nilai support lainnya bisa saja salah, karena nilai support
hanya memberi tahu kita seberapa sering algoritma dan
data menghasilkan cabang tersebut di komputer, bukan
apakah model atau cabang tersebut benar [55]. Dan
ketika pohon-pohon tersebut memiliki daun-daun
prokariot, masalahnya menjadi lebih buruk, karena
adanya LGT di antara prokariot [56].

Tentu saja, alternatif untuk mengasumsikan bahwa

pohon filogenetik secara inheren tidak sempurna adalah
dengan mengasumsikan bahwa pohon-pohon tersebut
memberi tahu kita perjalanan sejarah yang sebenarnya,
sebagaimana adanya, setiap cabang dalam setiap pohon
mencerminkan beberapa peristiwa masa lalu, yang
keberadaannya dapat disimpulkan karena adanya edge
(istilah matematika untuk cabang) yang dihasilkan
komputer. Ini adalah tempat yang tepat untuk mengingat
bahwa plastida dan mitokondria adalah entitas biologis
di alam, sesuatu yang dapat kita amati dan asal-usulnya
memerlukan penjelasan evolusi. Sebaliknya, cabang-
cabang dalam pohon filoge- netik bukanlah pengamatan
terhadap benda-benda di alam, melainkan sesuatu yang
dihasilkan oleh komputer ketika diperintahkan oleh
www.sciencedirect.com Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38-
48
jika kita melihat masalah ini secara terbuka, apakah itu sebagai nilai nominal. Lebih jauh lagi, gen-gen dalam
pohon gen mana
46 Pertumbuhan pun menceritakan kisah yang
dan perkembangan: pohon silsilah donor yang berbeda bahkan tidak
eukariota
sebenarnya. Dua perkembangan terbaru mengenai bercabang dengan chla-mydia yang sama, atau
penggunaan pohon gen dalam teori endosimbiotik, proteobakteri yang sama, atau dalam hal ini cyanobakteri
dan interpretasi pohon-pohon tersebut, yang sama. Pada akhirnya, gen tunggal
menggarisbawahi hal tersebut.

Seberapa besar bantuan yang diberikan oleh

cyanobacterium untuk menjadi endosimbion?
Dalam urutan genom Chlamydia trachomatis,
ditemukan beberapa gen yang secara tak terduga
memiliki hubungan genetik yang dekat dengan
homolog tanaman [57]. Cabang-cabang yang tak
terduga ini bertemu dengan serangkaian eksplorasi
termasuk LGT langsung dari eukariota ke Chlamydiae
[57,58], atau LGT ke arah lain [59,60], LGT tidak
langsung ke archaeplastida melalui endosimbion
cyanobacteria [61], hubungan yang belum terungkap
antara archaeplastida dan amuba [54] atau antara
cyanobacteria dan Chlamydiae [62], dan transfer gen
dari mitokondria yang diikuti dengan hilangnya
diferensial [63]. Studi filogenetik selanjutnya
mengungkapkan beberapa contoh lagi, dan dinyatakan
dalam formulasi terbarunya bahwa 'Patogen mirip
klamidia adalah sumber utama kedua gen asing di
Archaeplastida' [64], dan bahwa asal mula
cyanobacterial dari plastida merupakan simbiosis dari
tiga mitra, dengan klamidia dalam peran penting
dalam memediasi hubungan metabolik mitra tersebut
[65-68].

Masalahnya bukan karena simbiosis sianobakteri

(endo) modern yang dapat diamati di alam (lumut,
cycad, Azolla, Gunnera atau Rhopalodia) dapat
bertahan hidup hanya dengan sianobakteri saja, tanpa
bantuan klamidia, spirochaetes, atau bakteri penolong
lainnya. Masalahnya juga bukan karena manfaat yang
diberikan kepada inang dalam simbiosis
cyanobacterial tersebut adalah nitrogen tetap, bukan
karbohidrat [69,70]. Masalahnya adalah ketika kita
melihat semua pohon yang termasuk dalam garis
keturunan prokariotik, klamidia tidak lagi menonjol
[71]. Tidak banyak perhatian yang diberikan pada
keseluruhan potensi asal gen dalam penelitian yang
berfokus pada klamidia dan tanaman saja [66,67,72].
Jika kita menerapkan dasar pemikiran hipotesis
klamidia-pembantu pada gen yang tampaknya berasal
dari prokariota lain, hipotesis endosimbion untuk
plastida akan menjadi hipotesis yang melibatkan lebih
banyak lagi prokariota 'pembantu'. Selain itu, 'utama
kedua' [64], dan kami menekankan, 'sumber' gen
prokariotik yang tampak jelas pada tanaman bukanlah
klamidia, melainkan alphaproteobacteria, diikuti oleh
gammaproteobacteria, kemudian actinobacteria,
deltaproteobacteria, basil, bakteroidetes, dan
betaproteobacteria, di belakangnya terdapat kisaran
klamidia sebagai donor kecil yang tampak jelas
(Gambar 3) [71,48]. Apakah semua garis keturunan
ini, dan donor yang lebih kecil, seperti euryarchaeotes,
clostridias, spirochaetes, planctomy-cetes, dan
chlorobia membantu cyanobacterium untuk menjadi
mapan sebagai endosimbion atau plastid? Itulah
kesimpulannya, jika kita menganggap pohon-pohon
Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38- www.sciencedirect.com
48
 Teori endosimbiotik untuk asal-usul organel Zimorski et al.
47

Gambar 3 Karena asal usul tunggal plastida, nenek moyang

sianobakteri dari plastida adalah organisme prokariotik
yang unik. Namun demikian, ia memiliki genom pan

Deinococcus-Thermus
Epsilonproteobacteria
Gammaproteobakteri
[81●● ]. Bagaimana komposisi genom spesifik simbion di

Betaproteobacteria
Alphaproteobakteri

Deltaproteobakteri
dalam

Verrucomicrobia

Planctomycetes
Crenarchaeota
Euryarchaeota
Bacteroidetes

Acidobacteria
Spirochaetes
Aktinobakteri
Sianobakteri

Chlamydiae

Chloroflexi
Clostridia

Chlorobi

Lainnya
Bakteri

Arabidopsis

Oryza

Physcomitrella

Ostreococcus

Chlamydomonas

Cyanidioschyzon

0 0.2 0.4 0.6 0.8 1

Proporsi pohon sebagai kelompok tanaman saudara
Opini Terkini dalam Mikrobiologi

Donor gen prokariotik yang nyata untuk garis keturunan tanaman. Gen-
gen dari banyak garis keturunan prokariotik utama muncul sebagai
tetangga terdekat dengan gen nuklir archaeplastid dalam pohon
filogenetik. Perhatikan bahwa kontribusi nyata klamidia lebih kecil
dibandingkan dengan garis keturunan seperti aktinobakteri, basil, atau
bakteroidetes.
Gambar direproduksi dengan izin dari [71].

Pohon-pohon di mana tanaman bercabang dengan

sianobakteri memberi tahu kita bahwa plastida muncul
dari 60 atau lebih sianobakteri yang berbeda [71].
Mungkinkah itu?

Sebuah alternatif adalah dengan mempertimbangkan

faktor-faktor yang terlalu sering diabaikan dalam studi
asal-usul gen eukariota di konteks asal-usul organel:
kesalahan filogenetik acak, pengambilan sampel takson
yang terbatas, kehilangan gen individu dan LGT di
antara prokariota [71,73-77]. Bahkan jika dalam sebuah
analisis, kesimpulan filogenetik benar-benar benar dan
homolog dari semua organisme yang masih ada
disertakan, LGT dan kehilangan gen pada prokariota saja
masih dapat menghasilkan pola yang diamati [71,74-
76,78,79]. Faktanya, LGT di antara prokariota bahkan
terlihat jelas dalam pohon dalam penelitian yang
menunjukkan LGT langsung (misalnya [80]), di mana
kelompok saudara perempuan prokariota dari clade
eukariota dibentuk oleh homolog dari lebih dari satu
garis keturunan prokariota, sebuah pengamatan yang
tidak mungkin terjadi seandainya gen tersebut tidak
pernah ditransfer di antara prokariota. Bahkan jika donor
yang sebenarnya adalah cyanobacterium dan filogeni
gen bebas dari kesalahan, hilangnya gen ini atau
ketiadaan gen ini dari sampel cyanobacteria yang
terbatas dan transfernya di antara prokariota sejak asal
mula plastida dapat dengan mudah menghasilkan pola
LGT yang tampak dari sumber noncyanobacterial.

www.sciencedirect.com Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38-

48
 pan-genom sianobakteri itu pada saat simbiosis? menghasilkan kesimpulan yang berbeda
48Perkiraan terbaik
Pertumbuhan mungkin berasal dari
dan perkembangan: analisis
eukariota
kecelakaan beku: gen-gen yang diperoleh tanaman
pada saat asal mula plastida dan yang bertahan hingga
saat ini dalam genom tanaman. Analisis terhadap 51
genom cyanobac- terial modern mengungkapkan
18.000 keluarga gen cyanobacterial dan 47.000 gen
tunggal [71], atau pan-genom cyanobacterial yang
mencakup sekitar 65.000 gen, di mana hanya sekitar
5.000 gen yang ditemukan dalam satu cyanobacterium.
Demikian pula, 61 strain Escherichia coli memiliki
pan-genome sekitar 18.000 gen, di mana hanya sekitar
4.500 yang dikemas dalam sel tertentu dan hanya
sekitar 1.000 gen (sekitar 20% dari genom) yang umum
untuk semua strain E. coli dalam spesies tersebut [82].
Dengan demikian, seandainya strain E. coli menjadi
endosimbion hari ini dengan nasib berubah menjadi
organel dalam satu miliar tahun, hanya sekitar 20% dari
genomnya yang akan menjadi penentu untuk E. coli
pada saat simbiosis, dan sisanya akan dibagikan dengan
strain E. coli yang hidup bebas, yang akan bebas
menghasilkan kombinasi gen baru di dalam dan di
antara spesies selama satu miliar tahun ke depan.
Dalam satu miliar tahun, kumpulan gen yang kita sebut
E. coli tidak akan ada lagi sebagai kompleks spesies E.
coli, tetapi sebagian besar gen akan tetap ada sebagai
salinan keturunan di suatu tempat, hanya terdistribusi
di antara berbagai genom yang tidak akan disebut E.
coli. Kita tidak tahu apa yang terjadi satu miliar tahun
yang lalu, tetapi kita harus ingat bahwa, pertama,
genom simbion sudah menjadi chimaera; kedua,
keturunan kerabat yang hidup bebas terus mengalami
LGT dengan prokariota lain; dan ketiga, alat
filogenetik masih jauh dari sempurna.

Asal mitokondria yang mengonsumsi ATP

secara autogen?
Perkembangan lain yang terjadi di sekitar simbiosis
endosimbiosis dapat disebut sebagai masalah
penggabungan dan pemisahan. Hal ini berpusat pada
asal usul mitokondria. Sedikit kemajuan yang baik
telah dicapai dalam memahami peran mitokondria
dalam evolusi eukariota dalam beberapa tahun terakhir.
Pertama, semua garis keturunan eukariota sekarang
diketahui memiliki atau pernah memiliki mitokondria
di masa lalu [83●● ]. Kedua, inang yang memperoleh
mitokondria berasal dari garis keturunan yang
bercabang di dalam bakteri arkea (atau archaea), bukan
sebagai saudari mereka [84●● ,85,86● ]. Ketiga, adanya
mem-bran bioenergi yang terinternalisasi merupakan
atribut kunci yang disediakan oleh endosimbiosis
mitokondria, yang memberikan eukariota energi yang
berkali-kali lipat lebih banyak per gen daripada yang
tersedia untuk prokariota [87]. Dengan demikian,
meskipun sekarang telah terbukti selama beberapa
waktu bahwa nenek moyang eukariota memiliki
mitokondria, sekarang jelas mengapa hal itu terjadi:
kurangnya perantara yang benar dalam transisi
prokariota ke eukariota memiliki penyebab bioenergi
[87].

Namun di luar itu, asal usul mitokondria masih

diperdebatkan. Analisis filogenomik yang berbeda
Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38- www.sciencedirect.com
48
 Teori endosimbiotik untuk asal-usul organel Zimorski et al.
49

mengenai sifat bakteri yang hidup bebas yang

merupakan kerabat terdekat mitokondria. Studi terbaru Untuk mencari satu kalimat tentang asal usul mitokondria
yang berfokus pada gen yang terletak di DNA yang dapat disetujui oleh semua calon pembaca makalah
mitokondria, yang sangat kaya AT dan dengan demikian ini, seseorang bisa saja mengambil risiko: Mitokondria
cenderung mengasosiasikan mitokondria, secara adalah organel yang berasal dari simbiosis antara bakteri
filogenetik, dengan proteobakteri yang kaya AT, tidak yang
setuju sehubungan dengan hubungan mitokondria
dengan clade prokariota yang hidup bebas [88,89]. Gen
yang berbeda dalam DNA mitokondria tampaknya
melacak ke sumber yang berbeda dalam studi filogenetik
[90-92], seperti halnya gen nuklir eukariotik yang
berbeda yang terkait dengan fungsi mitokondria
[76,93,94]. Seperti dalam kasus plastida yang dibahas di
atas, perbedaan-perbedaan tersebut memiliki penyebab
yang melibatkan rekonstruksi fito genetik, pan-genom,
dan transfer gen di antara prokariota itu sendiri [95],
yang masih menjadi perdebatan yang belum
terselesaikan. Di tengah-tengah perdebatan tersebut,
sebuah survei yang cermat dan terperinci mengenai jalur
bioenergi dan keragaman di antara komponen-komponen
rantai transpor elektron yang berhubungan dengan
membran pada proteobakteri yang hidup bebas
menunjukkan nenek moyang metilotrofik untuk
mitokondria [96●● ], yang sangat menarik karena
metilotrof merupakan prokariot yang serbaguna secara
metabolik dan memiliki invasi membran plasma yang
menyaingi kompleksitas ultrastruktural krista
mitokondria [97].

Beberapa orang masih berpikir bahwa keuntungan utama

mitokondria dan kunci kompleksitas eukariota adalah
peningkatan sekitar enam kali lipat dalam hasil energi
dari glukosa. Memang, dengan mitokondria yang
berespirasi O2 , eukariota dapat memanen sekitar 32 mol
ATP per glukosa, sementara dengan mitokondria
anaerob mereka hanya dapat memperoleh sekitar 5 mol
ATP per glukosa, dan dengan hidrogenosom mereka
hanya memanfaatkan sekitar 4 mol ATP per glukosa
[98● ]. Tetapi respirasi O2 tidak dapat menjadi kunci
kompleksitas eukariota, karena jika itu benar, maka E.
coli dan semua prokariota aerobik (fakultatif) lainnya
seharusnya menjadi serumit eukariota, karena alasan
yang sama yaitu peningkatan hasil energi aerobik dari
glukosa. Manifestasi yang berbeda dari mitokondria
pada eukariota - aerobik, fakultatif anaerobik, anaerobik,
hidrogenosom, dan mitosom - telah muncul secara
independen sebagai spesialisasi ekologi dalam garis
keturunan eukariota yang berbeda (Gambar 4), tetapi
pada dasarnya semua gen yang terlibat dalam produksi
ATP pada organel yang berasal dari mitokondria ada
pada nenek moyang eukariota [98● ]. Sebuah alternatif
yang bersaing bahwa gen-gen untuk metabolisme energi
anaerobik pada eukariota diperoleh pada akhir evolusi
eukariota dari donor yang berbeda dari mitokondria dan
kemudian berpindah dari satu eukariota ke eukariota lain
disukai oleh beberapa peneliti [99,100], tetapi teori ini
hanya menjelaskan distribusi gen yang jarang, yang
sama mudahnya dengan kehilangan diferensial.
www.sciencedirect.com Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38-
48
menjadi mitokondria dan inang. Namun, rumusan muncul
tersebut tidak dan
50 Pertumbuhan sesuai dengan pandangan terbaru
perkembangan:
eukariota evolusi mitokondria oleh Gray [101● ], yang
mengenai
dulunya merupakan pendukung kuat teori
endosimbiotik, tetapi sekarang berpendapat bahwa
kompartemen mitokondria sudah ada sebelum
organisme yang kita sebut endosimbion mitokondria
masuk ke dalam sel. Argumennya adalah bahwa
hanya sedikit gen untuk protein mitokondria
- 10-20% dalam perkiraannya - cenderung
mencerminkan nenek moyang alfa- proteobakteri
dalam pohon filogenetik gen tunggal. Sisanya tidak,
mereka bercabang di tempat lain di antara homolog
prokariotik atau eukariotik. Dari situ ia
menyimpulkan bahwa hanya gen yang bercabang
dengan homolog alfa-proteobakterial yang berasal
dari endosimbiosis, sedangkan sisanya, mayoritas gen
yang produknya berfungsi di mitokondria saat ini,
sudah ada sebelum simbiosis alfa-proteobakterial di
kompartemen yang berasal dari autoge-nik: pra-
mitokondria, yang dianggap sebagai kompartemen
pengkonsumsi ATP leluhur. Kandungan proteinnya
secara khusus ditargetkan kembali ke penyerang
alfaproteobakteri, mengubahnya menjadi mitokondria.

Hipotesis Gray, yang disebut hipotesis pra-

endosimbion [101● ], tidak dirancang untuk
menjelaskan asal-usul mitokondria, melainkan untuk
menjelaskan asal-usul banyak protein mitokondria
yang tidak bercabang dengan homolog
alfaproteobakteri. Artinya, ini dirancang untuk
menjelaskan pola percabangan dalam pohon gen
individu, yang, seperti yang kita lihat dalam kasus
klamidia, bisa lebih rumit daripada yang terlihat pada
pandangan pertama. Seperti hipotesis penolong
klamidia, hipotesis pra-endosimbion membagi dunia
menjadi, dalam hal ini, protein mitokondria yang
pohonnya bercabang dengan kelompok tertentu
(klamidia, alfaproteobakteri) dan yang tidak. Aspek
yang membingungkan dari teori ini adalah bahwa
teori ini secara sewenang-wenang menggumpal dan
terpecah: teori ini memisahkan ke dalam satu tempat
semua protein mitokondria yang bercabang dengan
homolog alfa-proteinobakteria saat ini dan
menggumpal menjadi satu tempat kedua semua yang
tidak. Sementara yang pertama diasumsikan berasal
dari simbion alfa-proteobakteri, asal usul yang kedua
tidak dibahas, mereka hanya diasumsikan ada di
dalam sel yang memperoleh beberapa gen alfa-
proteobakteri.

Jenis transisi antara pra-mitokondria (bukan berasal

dari proteobakteri) dan mitokondria (berasal dari
alphaproteobacterium) yang diuraikan oleh Gray
melibatkan beberapa komponen ad hoc, seperti
penargetan ulang secara tepat semua protein yang
dibutuhkan mitokondria dari pra-mitokondria ke
mitokondria. Selama asal mula plastida, mitokondria
tanaman, yang memiliki peralatan impor proteinnya,
tidak berubah menjadi hijau dan foto sintetis, dua
kompartemen tetap berbeda, daripada menunjukkan
kecenderungan untuk bergabung, dan plastida
akhirnya memiliki mesin impornya sendiri, yang
Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38- www.sciencedirect.com
48
 Teori endosimbiotik untuk asal-usul organel Zimorski et al.
51

Gambar 4

(a)

Trachepleistophora

Chlamydomonas
Cryptosporidium
Dictyostelium

Tetrahymena
Trichomonas

Nyctotherus

Arabidopsis
Entamoeba
Piromyces
Fasciola

Euglena
Manusi

Giardia
Ragi
a

Opisthokonta Amoebozoa Excavata Alveolata Archaeplastida

LECA
(b) Kun
Mitokondria
ci

Mitokondria anaerobik

Mitokondria anaerobik fakultatif

Mitokondria penghasil hidrogen

Hidrogenosom
Mitokondria LECA Mitosom

Opini Terkini dalam Mikrobiologi

Mitokondria dan organel-organel terkait semuanya memiliki satu asal usul. (a) Berbagai jenis organel terkait mitokondria (misalnya mitosom atau
hidrogenosom) dapat ditemukan di berbagai taksa dari semua kelompok super eukariotik, seperti Amoebozoa dan Alveolata. (b) Nenek moyang
bersama eukariotik terakhir (LECA) mengandung mitokondria anaerob fakultatif 'universal' yang berasal dari alfaproteobakterial dan berbagai jenis
organel yang berhubungan dengan mitokondria berevolusi setelah itu dari nenek moyang bersama, dan bergantung pada ceruk ekologi yang dijajah
oleh inang.

terlepas dari yang ada di mitokondria. Teori Gray adalah beberapa asumsi yang penting, tetapi tidak dinyatakan:
contoh yang sangat baik dari teori yang dirancang untuk mereka memulai dengan premis bahwa teori
menjelaskan cabang-cabang tak terduga pada pohon, endosimbiotik di suatu tempat menyatakan atau
tetapi tidak untuk menjelaskan kemiripan mitokondria
dengan bakteri. Seperti yang ditunjukkan oleh Gray [101●
], teori ini memiliki banyak kesamaan dengan teori
autogenous untuk asal-usul organel, yang juga tidak
dirancang untuk menjelaskan kemiripan mitokondria
dengan bakteri, namun dirancang untuk menjelaskan
keberadaan DNA di dalam plastida dan mitokondria [14-
16].

Kesimpulan
Teori endosimbiotik tentang asal-usul organel sejauh ini
masih merupakan alat terbaik yang kita miliki untuk
menjelaskan mengapa kloroplas dan mitokondria sangat
mirip dengan bakteri yang hidup bebas. Alternatif-
alternatif teori endosimbiotik sering kali memiliki
www.sciencedirect.com Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38-
48
 memperkirakan bahwa semua gen yang diperoleh garis
52keturunan tanaman
Pertumbuhan dari sianobakteri
dan perkembangan: harus bercabang
eukariota
dengan homolog sianobakteri masa kini, dan bahwa
semua gen yang diperoleh eukariota dari mitokondria
harus bercabang dengan homolog bakteri non-belerang
ungu (atau alfaproteo-bakteri) pada pohon filogenetik
masa kini. Dengan menggunakan tuas tersebut, kita
dapat menarik kesimpulan: semua gen yang tidak
memenuhi kriteria tersebut diperoleh dari sumber lain.
Prosedur selanjutnya untuk mengidentifikasi donor
menjadi sederhana: kita mengasumsikan bahwa
homolog prokariot dan gen rRNA prokariot (dasar
penamaan kelompok prokariot) dari genom tempat
homolog gen eukariot berada, tetap terhubung - dalam
kromosom yang sama - sejak gen tersebut
disumbangkan (untuk asal-usul plastida dan
mitokondria, sekitar sepertiga dari sejarah Bumi yang
lalu) hingga saat ini, dan kita mengasumsikan bahwa
prosedur penyimpulan fitoplasma gen bebas dari
kesalahan. Dengan menggunakan asumsi tersebut,
apakah

Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38- www.sciencedirect.com

48
 Teori endosimbiotik untuk asal-usul organel Zimorski et al.
53

nukleus: genetika endosimbiosis yang istimewa. Annu Rev Plant

Secara eksplisit dinyatakan atau tidak, seseorang dapat Biol 2009, 60: 115-138.
menyimpulkan bahwa gen X disumbangkan oleh 9. Meisinger C, Sickmann A, Pfanner N: Proteom mitokondria:
organisme Y. Oke, tapi agar adil maka logika yang sama dari inventarisasi hingga fungsi. Cell 2008, 134: 22-24.
perlu diterapkan pada semua gen, dalam hal ini praktik
menyimpulkan asal-usul gen secara langsung dari pohon
dengan cepat berubah menjadi urusan satu endosimbion
per gen dan, jika kita pikirkan dengan seksama, kita
akhirnya akan mengasumsikan bahwa semua gen
prokariotik yang memiliki homolog eukariotik tetap
tinggal di kromosom prokariotik yang sama bersama
dengan nama spesiesnya - yang diberi nama rRNA
selama 1-2 miliar tahun terakhir. Sekarang ingatlah
bahwa teori endosimbiotik jauh lebih tua daripada
praktik membangun pohon gen. Sebagai alternatif, teori
endosimbiotik baik-baik saja tetapi perlu diintegrasikan
dengan lebih baik ke dalam dunia genomik mikroba
modern, di mana kita tahu bahwa pan-genom spesies
prokariotik jauh lebih besar daripada genom individu
mana pun, dan di mana transfer gen lateral diketahui
mengangkut gen melintasi kromosom dengan sedikit
penghormatan pada batas-batas spesies (atau taksonomi
lainnya). Singkatnya, kita mungkin perlu menjaga
ekspektasi kita agar lebih santai dalam hal perilaku
filogenetik gen yang diperoleh eukariota dari plastida
dan mitokondria. Jika kita melakukan hal tersebut, teori
endosimbiotik menjelaskan banyak hal sebagaimana
adanya.

Ucapan Terima Kasih

Kami berterima kasih kepada Andrzej Bodyl dan John W. Stiller atas
komentar-komentar konstruktif mereka terhadap naskah ini. Penelitian ini
didanai oleh European Research Council (hibah no. 232975 kepada WFM)
dan oleh Deutsche Forschungsgemeinschaft (hibah no. GO1825/4-1
kepada SBG). CK berterima kasih kepada Deutscher Akademischer
Austauschdienst atas tunjangan PhD.

Referensi dan bacaan yang disarankan

Makalah-makalah yang menarik perhatian khusus, yang diterbitkan
dalam periode tinjauan, telah disorot sebagai:

● minat khusus
●● bunga yang belum dibayar

1. Mereschkowsky C: U¨ ber Natur und Ursprung der

Chromatophoren im Pflanzenreiche. Biol Centralbl 1905, 25:
593-604 (terjemahan bahasa Inggris dalam Martin W, Kowallik
KV, Eur J Phycol 1999, 34: 287-295).
2. Wallin IE: Simbionisme dan Asal Usul Spesies. London:
Bailliere, Tindall dan Cox; 1927, 171.
3. Sapp J: Dinamika simbiosis: tinjauan historis.
Can J Bot 2004, 82: 1046-1056.
4. Schnepf E: Struktur Struktur dari Geosiphon pyriforme. Ein
Versuch zur Deutung cytoplasmatischer Membranen und
Kompartimente. Arch Mikrobiol 1964, 49: 112-131.
5. John P, Whatley FR: Paracoccus denitrificans dan asal
usul evolusi mitokondria. Nature 1975, 254: 495-498.
6. Glo¨ ckner G, Rosenthal A, Valentin K: Struktur dan repertoar
gen dari genom plastid alga merah kuno. J Mol Evol 2000, 51:
382-390.
7. Burger G, Gray MW, Lupakan L, Lang BF: Genom mitokondria
yang sangat mirip bakteri dan kaya gen di seluruh protista
jakobid. Genome Biol Evol 2013, 5: 418-438.
8. Kleine T, Maier UG, Leister D: Transfer DNA dari organel ke
www.sciencedirect.com Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38-
48
10. Martin W, Herrmann RG: Transfer gen dari organel ke
nukleus: berapa banyak, apa yang terjadi, dan mengapa?
54 Pertumbuhan dan perkembangan:
Plant Physiol 1998, 118:9-17.
eukariota
11. Allen JF: Kontrol ekspresi gen oleh potensial redoks
dan kebutuhan genom kloroplas dan mitokondria. J
Theor Biol 1993, 165: 609-631.
12. Allen JF: Fungsi genom dalam organel bioenergi.
Phil Trans R Soc Lond B: Biol Sci 2003, 358: 19-37.
13. Maier UG, Zauner S, Woehle C, Bolte K, Hempel F, Allen JF,
Martin WF: Evolusi konvergen secara besar-besaran untuk
kandungan gen protein ribosom dalam genom plastid dan
mitokondria. Genome Biol Evol 2013, 5: 2318-2329.
14. Bogorad L: Evolusi organel dan genom eukariotik.
Science 1975, 188:891-898.
15. Cavalier-Smith T: Asal usul inti dan sel eukariotik.
Nature 1975, 256:463-468.
16. Raff RA, Mahler HR: Asal usul mitokondria yang tidak
bersimbiosis.
Science 1972, 177:575-582.
17. Bonen L, Doolittle WF: Sifat prokariotik kloroplas alga
merah. Proc Natl Acad Sci U S A 1975, 72: 2310-2314.
18. Farrely F, Butow RA: Gen mitokondria yang tersusun
ulang dalam genom nuklir ragi. Nature 1983, 301: 296-
301.
19. Giovannoni S, Turner S, Olsen G, Barns S, Lane D, Pace N:
Hubungan evolusioner antara cyanobacteria dan kloroplas
hijau. J Bacteriol 1988, 170: 3584-3592.
20. Yang D, Oyaizu Y, Oyaizu H, Olsen GJ, Woese CR: Asal-usul
mitokondria. Proc Natl Acad Sci USA 1985, 82: 4443-4447.
21. Stackebrandt E, Murray RGE, Tru¨ per HG: Proteobacteria
classis nov., sebuah nama untuk takson filogenetik yang
mencakup ''bakteri ungu dan kerabatnya''. Int J Syst
Bacteriol 1988, 38: 321-325.
22. Dolezal P, Likic V, Tachezy J, Lithgow T: Evolusi mesin
molekuler untuk impor protein ke dalam mitokondria.
Sains 2006, 313: 314-318.
23. McFadden GI, van Dooren GG: Evolusi: genom
alga merah menegaskan asal usul umum
semua plastida. Curr Biol 2004, 14: R514-
R516.
24. Zarsky V, Tachezy J, Dolezal P: Tom40 kemungkinan besar umum
bagi semua orang
● mitokondria [TUNGGAL]. Curr Biol 2012, 22: R479-R481.
Mengusulkan bahwa satu TOM40 menyatukan semua mitokondria
eukariotik yang masih ada dan organel yang berasal dari mitokondria.
25. Shiflett AM, Johnson PJ: Organel terkait mitokondria pada
protista eukariotik. Annu Rev Microbiol 2010, 64: 409-429.
26. Bullmann L, Haarmann R, Mirus O, Bredemeier R, Hempel F,
Maier UG, Schleiff E: Mengisi kesenjangan, Omp85 yang
dilestarikan secara evolusioner dalam plastida kromalveolat.
J Biol Chem 2010, 285: 6848-6856.
27. Shi LX, Theg SM: Sistem impor protein kloroplas: dari
ganggang ke pohon. Biochim Biophys Acta 2013, 1833:
314-331.
28. Howe CJ, Barbrook AC, Nisbet RER, Lockhart PJ, Larkum
AWD: Asal usul plastida. Philos Trans R Soc Lond B: Biol Sci
2008, 363: 2678-2685.
29. Parfrey LW, Lahr DJG, Knoll AH, Katz LA: Memperkirakan
waktu diversifikasi eukariotik awal dengan jam molekuler
multigen. Proc Natl Acad Sci U S A 2011, 108: 13624-
13629.
30. Gould SB, Waller RF, McFadden GI: Evolusi plastida. Annu
Rev Plant Biol 2008, 59: 491-517.
31. Lane CE, Archibald JM: Pohon kehidupan eukariotik:
endosimbiosis mengambil TOL-nya. Trends Ecol Evol 2008,
23: 268-275.
32. Kowallik KV: Evolusi melalui kombinasi genom. Dalam Gott
oder Darwin. Diedit oleh Klose J, Oehler J. Berlin, Jerman:
Springer Verlag; 2008:141-157.
33. Gibbs SP: Kloroplas dari beberapa kelompok alga
mungkin telah berevolusi dari alga eukariotik
endosimbiotik. Ann NY Acad Sci 1981, 361: 193-208.

Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38- www.sciencedirect.com

48

34. Delwiche CF: Menelusuri benang keanekaragaman plastida
melalui permadani kehidupan. Am Nat 1999, 154: S164-S177.
35. Baurain D, Brinkmann H, Petersen J, Rodriguez-Ezpeleta N,
Stechmann A, Demoulin V, Roger AJ, Burger G, Lang BF,
Philippe H: Bukti filogenomik untuk akuisisi plastida yang
terpisah pada kriptofita, haptofita, dan stramenopil. Mol Biol
Evol 2010, 27: 1698-1709.
36. Petersen J, Ludewig AK, Michael V, Bunk B, Jarek M, Baurain D,
● Brinkmann H: Chromera velia, endosimbiosis, dan evolusi
hipotesis rhodoplex-plastid pada kriptofit, alveolata, stramenopil,
dan haplofil (garis keturunan TUNAI) [TUNGGAL]. Genome
Biol Evol 2014, 6: 666-684.
Sebuah risalah tentang hipotesis yang bersaing untuk evolusi plastida
kompleks merah. Mengusulkan 'hipotesis rhodoplex' sebagai alternatif
yang mungkin untuk hipotesis kromalveolat.
37. Bodyl A, Stiller JW, Mackiewicz P: Plastida kromalveolata:
keturunan langsung atau endosimbiosis multipel? Trends Ecol
Evol 2009, 24: 119-121.
38. Sommer MS, Gould SB, Lehmann P, Gruber A, Przyborski JM,
Maier UG: Impor pra-protein yang dimediasi oleh Der1 ke
dalam kompartemen periplastid kromalveolat? Mol Biol Evol
2007, 24: 918 - 928.
39. Bolte K, Bullmann L, Hempel F, Bozarth A, Zauner S, Maier UG:
Penargetan protein ke dalam plastida sekunder. J Eukaryot
Microbiol 2009, 56:9-15.
40. Smith MH, Ploegh HL, Weissman JS: Jalan menuju
kehancuran: menargetkan protein untuk degradasi dalam
retikulum endoplasma. Sains 2011, 334: 1086-1090.
41. Gould SB: Benang Ariadne: Memandu protein prekursor
melintasi lima membran dalam kriptofit. J Phycol 2008,
44: 23-26.
42. Felsner G, Sommer MS, Gruenheit N, Hempel F, Moog D,
Zauner S, Martin W, Maier UG: Komponen ERAD pada
organisme dengan plastida merah yang kompleks menunjukkan
perekrutan jalur transpor protein yang s u d a h a d a
sebelumnya untuk membran periplastid. Genome Biol Evol 2011,
3: 140-150.
43. Bangau S, Moog D, Przyborski JM, Wilhelmi I, Zauner S, Maier
●● UG: Distribusi translokon SELMA dalam plastida sekunder dari
asal alga merah dan prediksi pelepasan translokasi yang
bergantung pada ubiquitin dari degradasi [GANDA].
Sel Eukariot 2012, 11: 1472-1481.
Analisis filogenetik yang paling komprehensif dari SELMA compo-
dengan perspektif yang tajam tentang bagaimana fungsi tersebut
berkembang di dalam komponen-komponen penyusunnya.
44. Cavalier-Smith T: Klasifikasi enam kingdom dan filogeni
terpadu. Dalam Endositobiologi II. Disunting oleh Schwemmler
W, Schenk HEA. Berlin, Jerman: De Gruyter; 1983:1027-1034.
45. Hirakawa Y, Burki F, Keeling PJ: Rekonstruksi berbasis genom
dari mesin impor protein di plastid sekunder
dari alga klorarachniophyta. Sel Eukariot 2012,
11:324-333.
46. Sto¨ be B, Kowallik KV: Analisis gugus gen dalam genomik
kloroplas. Tren Genet 1999, 9: 344-347.
47. Moustafa A, Beszteri B, Maier UG, Bowler C, Valentin K,
Bhattacharya D: Jejak genom dari endosimbiosis plastida
samar pada diatom. Sains 2009, 324: 1724-1726.
48. Martin W, Rujan T, Richly E, Hansen A, Cornelsen S, Lins T,
Leister D, Stoebe B, Hasegawa M, Penny D: Analisis evolusi
genom Arabidopsis, cyanobacterial, dan kloroplas
mengungkapkan filogeni plastid dan ribuan gen cyanobacterial di
dalam nukleus. Proc Natl Acad Sci U S A 2002, 99: 12246-
12251.
49. Timmis JN, Ayliffe MA, Huang CY, Martin W: Transfer gen
endosimbiotik: genom organel menempa kromosom eukariotik.
Nat Rev Genet 2004, 5: 123-135.
50. Woehle C, Dagan T, Martin W, Gould SB: Sinyal filogenetik
hijau merah dan bermasalah di antara ribuan gen nuklir dari
www.sciencedirect.com
Teori endosimbiotik untuk asal-usul organel Zimorski et al.
55
51. Curtis BA, Tanifuji G, Burki F, Gruber A, Irimia M, Maruyama S,
●● Arias MC, Ball SG, Gile GH, Hirakawa Y et al: Genom alga
mengungkapkan mosaik evolusioner dan nasib nukleomorf
[GANDA]. Nature 2012, 492: 59-65.
Melaporkan urutan genom dari dua organisme yang memiliki plastida
kompleks dan nukleomorf, dengan elegan membandingkan evolusi
independen dari jenis sel kompleks di kedua garis keturunan.
Menyarankan alasan evolusi di balik retensi nukleomorf.
52. Dagan T, Martin W: Mikrobiologi. Melihat warna hijau dan
merah dalam genom diatom. Science 2009, 324:1651-
1652.
53. Goremykin VV, Hansmann S, Martin WF: Analisis evolusi 58
protein yang dikodekan dalam enam kloroplas yang diurutkan
secara lengkap
genom: Estimasi molekuler yang direvisi dari dua tanaman
benih
waktu divergensi. Plant Syst Evol 1997, 206:337-351.
54. Martin W, Stoebe B, Goremykin V, Hapsmann S, Hasegawa M,
Kowallik KV: Transfer gen ke nukleus dan evolusi kloroplas.
Nature 1998, 393: 162-165.
55. Lockhart PJ, Howe CJ, Barbrook AC, Larkum AWD, Penny D:
Analisis spektral, bias sistematis, dan evolusi kloroplas. Mol
Biol Evol 1999, 16: 573-576.
56. Dagan T, Martin W: Ukuran genom leluhur menentukan
tingkat minimum transfer gen lateral selama evolusi
prokariota. Proc Natl Acad Sci U S A 2007, 104: 870-875.
57. Stephens RS, Kalman S, Lammel C, Fan J, Marathe R, Aravind
L, Mitchell W, Olinger L, Tatusov RL, Zhao Q et al: Urutan genom
dari patogen intraseluler obligat manusia: Chlamydia trachomatis.
Science 1998, 282: 754-759.
58. Linka N, Hurka H, Lang BF, Burger G, Winkler HH, Stamme C,
Urbany C, Seil I, Kusch J, Neuhaus HE: Hubungan filogenetik
protein transpor nukleotida non mitokondria pada bakteri dan
eukariota. Gen 2003, 306: 27-35.
59. Greub G, Raoult D: Sejarah gen penyandi ADP/ATP-
translocase, gen parasitisme yang ditransfer dari nenek
moyang Chlamydiales ke tanaman 1 miliar tahun yang
lalu. Appl Environ Microbiol 2003, 69: 5530-5535.
60. Royo J, Gı´mez E, Hueros G: CMP-KDO synthetase: gen tanaman
yang dipinjam dari eubacteria Gram negatif. Tren Genet 2000,
16:432-433.
61. Schmitz-Esser S, Linka N, Collingro A, Beier CL, Neuhaus HE,
Wagner M, Tanduk M: ATP/ADP translocases: fitur umum dari
simbion amoeba intraseluler obligat yang terkait dengan
Chromera velia yang berhubungan dengan fotosintesis dan
apikompleksa. Genome Biol Evol 2011, 3: 1220-1230.
Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38-
48
 Chlamydiae dan Rickettsiae. J Bacteriol 2004, 186: 683-691.

5662.Pertumbuhan
Brinkman FSL,
danBlanchard JL, Cherkasov A, Av-Gay Y,
perkembangan:
Brunham RC, Fernandez RC, Finlay BB, Otto SP, Ouellette BFF,
eukariota
Keeling PJ et al: Bukti bahwa gen mirip tanaman pada spesies
Chlamydia mencerminkan hubungan leluhur antara
Chlamydiaceae, cyanobacteria, dan kloroplas. Genome Res
2002, 12: 1159-1167.
63. Amiri H, Karlberg O, Andersson SGE: Asal usul translokase
ATP/ADP plastida/parasit. J Mol Evol 2003, 56: 137-150.
64. Facchinelli F, Colleoni C, Ball SG, Weber AP: Klamidia,
cyanobion, atau inang: siapa yang berada di atas dalam
me'nage a` trois? Trends Plant Sci 2013, 18: 673-679.
65. Subtil A, Collingro A, Horn M: Menelusuri Chlamydiae
primordial: parasit tanaman yang telah punah? Trends Plant
Sci 2014, 19:36-43.
66. Huang J, Gogarten JP: Apakah endosimbiosis
klamidia purba memfasilitasi pembentukan plastida
primer? Genome Biol 2007, 8: R99.
67. Moustafa A, Reyes-Prieto A, Bhattacharya D: Chlamydiae
telah menyumbangkan setidaknya 55 gen untuk plantae
dengan fungsi plastid yang dominan. PLoS ONE 2008, 3:
e2205.
68. Cencil U, Nitschke F, Steup M, Minassian BA, Colleoni C, Ball
SG: Transisi dari glikogen ke metabolisme pati pada
Archaeplastida. Trends Plant Sci 2014, 19:18-28.
69. Kneip C, Lockhart P, Voss C, Maier UG: Fiksasi nitrogen
pada eukariota - model baru untuk simbiosis. BMC Evol Biol
2007, 7:55.

Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38- www.sciencedirect.com

48

70. Raven JA: Evolusi simbiosis sianobakteri. Dalam
Cyanobacteria dalam Simbiosis. Diedit oleh Rai AN, Bergman
B, Rasmussen U. Dordrecht, Belanda: Kluwer Academic
Publishers; 2002:326-346.
71. Dagan T, Roettger M, Stucken K, Landan G, Koch R, Mayor P,
Gould SB, Goremykin VV, Rippka R, de Marsac NT et al:
Genom cyanobacteria stigonematalean (subbagian V) dan
evolusi fotosintesis oksigen dari prokariota ke plastida. Genome
Biol Evol 2013, 5: 31-44.
72. Becker B, Hoef-Emden K, Melkonian M: Gen klamidia
menjelaskan evolusi eukariota fotoautotrof. BMC Evol Biol
2008, 8: 203.
73. Lange BM, Rujan T, Martin W, Croteau R: Isoprenoid
biosintesis: Evolusi dua jalur kuno dan berbeda di seluruh
genom. Proc Natl Acad Sci US A 2000, 97: 13172-13177.
74. Rujan T, Martin W: Berapa banyak gen di Arabidopsis yang
berasal dari cyanobacteria? Perkiraan dari 386 filogeni
protein. Trends Genet 2001, 17: 113-120.
75. Martin WF, Roettger M, Kloesges T, Thiergart T, Woehle C, Gould
SB, Dagan T: Teori endosimbiotik modern: memasukkan
transfer gen lateral ke dalam persamaan. J Endocyt Cell Res
2012, 23: 1-5.
76. Thiergart T, Landan G, Schenk M, Dagan T, Martin WF:
Jaringan evolusi gen yang ada dalam genom nenek
moyang bersama eukariota yang berasal dari eukariotik
dan mitokondria. Genome Biol Evol 2012, 4: 466-485.
77. Stiller JW: Desain eksperimental dan ketelitian
statistik dalam filogenomik transfer gen horizontal
dan endosimbiotik. BMC Evol Biol 2011, 11: 259.
78. Ochman H, Lawrence JG, Groisman EA: Transfer gen lateral dan
sifat inovasi bakteri. Nature 2000, 405: 299-304.
79. Wolf YI, Koonin EV: Pengurangan genom sebagai mode
evolusi yang dominan. Bioessays 2013, 35: 829-837.
80. Suzuki K, Miyagishima S: Eukariotik dan eubakteri
kontribusi pada pembentukan proteom plastid yang
diperkirakan oleh analisis filogenetik skala besar. Mol Biol
Evol 2010, 27: 581-590.
81. Beck C, Knoop H, Axmann IM, Steuer R: Keragaman
●● metabolisme sianobakteri: analisis genom dari beberapa
mikroorganisme fototrofik[DOUBLE]. BMC Genomics
2012, 13:56.
Laporan mengenai sifat pangenome sianobakteri menunjukkan bahwa
jumlah gen sianobakteri yang baru diidentifikasi terus meningkat dengan
setiap genom sianobakteri yang diurutkan.
82. Lukjancenko O, Wassenaar TM, Ussery DW: Perbandingan
61 genom Escherichia coli yang telah diurutkan. Microb Ecol
2010,
60:708-720.
83. McInerney JO, O'Connell M, Pisani D: Sifat hibrida dari
●● eukariota dan pandangan konsiliatif tentang kehidupan di
Bumi[GANDA]. Nat Rev Microbiol 2014, 12: 449-455.
Perspektif mendalam tentang sifat chimaera eukariota sebagai hibrida
genomik sejati dari inang arkea dan simbion bakteri: nenek moyang
mitokondria.
84. Williams TA, Foster PG, Cox CJ, Embley TM: Asal usul arkeologi
●● eukariota hanya mendukung dua domain utama
kehidupan[GANDA]. Nature 2013, 504: 231-236.
Tinjauan tajam tentang teori-teori terkini tentang asal-usul eukariota dan
pengujian prediksi mereka menggunakan metode filogenetik.
Menyajikan bukti kuat bahwa garis keturunan inang untuk asal usul
mitokondria berasal dari dalam archaea, bukan dari archaea, seperti
yang ada pada pohon rRNA 'tiga domain' tradisional.
85. Williams TA, Embley M: "Materi gelap" Archaea dan asal-
usulnya
eukariota. Genome Biol Evol 2014, 6: 474-481.
86. Guy L, Saw JH, Ettema TJG: Warisan arkea dari eukariota:
● perspektif filogenomik [TUNGGAL]. Cold Spring Harb
Perspektif Biol 2014, 6 http://dx.doi.org/10.1101/
cshperspect.a016022.
Tinjauan penting tentang penemuan dan kejadian eukariotik
komponen sitoskeletal pada kelompok archaea tertentu yang saat ini
www.sciencedirect.com
Teori endosimbiotik untuk asal-usul organel Zimorski et al.
57
87. Lane N, Martin W: Energi dari kompleksitas genom. Alam
2010, 467:929-934.
88. Thrash JC, Boyd A, Huggett MJ, Grote J, Carini P, Yoder RJ,
Robbertse B, Spatafora JW, Rappe MS, Giovannoni SJ: Bukti
filogenomik untuk nenek moyang mitokondria yang sama dan
clade SAR11. Sci Rep 2011, 1: 13.
89. Brindefalk B, Ettema TJ, Viklund J, Thollesson M, Andersson SG:
Eksplorasi filometagenomik alphaproteobacteria samudera
mengungkapkan kerabat mitokondria yang tidak terkait
dengan clade SAR11. PLoS ONE 2011, 6: e24457.
90. Esser C, Ahmadinejad N, Wiegand C, Rotte C, Sebastiani F,
Gelius-Dietrich G, Henze K, Kretschmann E, Richly E, Leister D
et al: Filogeni genom untuk mitokondria di antara alfa-
proteobacteria dan nenek moyang yang didominasi eubakteri
dari gen nuklir ragi. Mol Biol Evol 2004, 21: 1643-1660.
91. Abhishek A, Bavishi A, Bavishi A, Choudhary M:
Kimaerisme genom bakteri dan asal usul mitokondria.
Can J Mircobiol 2011, 57: 49-61.
92. Georgiades K, Raoult D: Rimpang dari mitokondria
Reclinomonas americana, Homo sapiens, Pediculus
humanus dan Saccharomyces cerevisiae. Biol Direct 2011,
6:55.
93. Atteia A, Adrait A, Brugie` re S, van Lis R, Tardif M, Deusch
O, Dagan T, Kuhn L, Gontero B, Martin W et al: Sebuah survei
proteomik mitokondria Chlamydomonas reinhardtii
memberikan cahaya baru pada plastisitas metabolik organel
dan pada sifat nenek moyang mitokondria a-proteobacterial.
Mol Biol Evol 2009, 29: 1533-1548.
94. Rochette NC, Brochier-Armanet C, Gouy M: Uji filogenomik
dari hipotesis asal usul evolusi eukariota. Mol Biol Evol 2014,
31: 832-845.
95. Le PT, Pontrarotti P, Raoult D: Spesies Alphaproteobacteria
sebagai sumber dan target transfer sekuen lateral. Tren
Mikrobiol 2014, 22: 147-156.
96. Degli Esposti M, Chouaia B, Comandatore F, Crotti E, Sassera D,
●● Lievens PM, Bandi C: Evolusi mitokondria yang direkonstruksi
dari metabolisme energi bakteri hidup[DOUBLE]. PLoS ONE
2014, 9: e96566.
Survei komparatif komprehensif tentang bioenergi membran pada
alphaproteobacteria yang menyingkap kaitan baru dan menarik dalam
sejarah evolusi mitokondria.
97. Cavanaugh CM, Wirsen CO, Jannasch HW: Bukti untuk
simbion metilotrofik pada kerang lubang hidrotermal (bivalvia:
mytilidae) dari punggungan tengah Atlantik. Appl Environ
Microbiol 1992, 58: 3799-3803.
98. Mu¨ ller M et al: Biokimia dan evolusi energi anaerobik
● metabolisme pada eukariota [TUNGGAL]. Microbiol Mol Biol Rev
2012, 76:444-495.
Sebuah tinjauan komprehensif tentang metabolisme energi dalam
anaerob eukariotik yang berfokus pada peran mitokondria dalam
organisme model anaerob yang telah dipelajari dengan baik.
99. Tangga CW, Eme L, Brown MW, Mutsaers C, Susko E, Dellaire
G, Soanes DM, van der Giezen M, Roger AJ: Sistem
biogenesis kluster SUF Fe-S dalam organel terkait
mitokondria
protista anaerobik Pygsuia. Curr Biol 2014, 24: 1176-1186.
100. Peluk LA, Stechmann A, Roger AJ: Distribusi filogenetik dan
sejarah protein yang terlibat dalam piruvat anaerobik
metabolisme dalam eukariota. Mol Biol Evol 2010, 27: 311-324.
101 Gray MW: Hipotesis pra-endosimbion: sebuah hipotesis baru
● perspektif tentang asal usul dan evolusi
mitokondria[TUNGGAL]. Cold Spring Harb Perspektif Biol
2014, 6 http://dx.doi.org/10.1101/cshperspect.a016097.
Sebuah proposal untuk memodifikasi hipotesis endosimbion untuk asal usul
mitokondria melalui saran bahwa kompartemen yang mirip dengan
mitokondria telah ada dalam inang yang memperoleh endosimbion
mitokondria, di mana kompartemen yang sudah ada sebelumnya ini
mengandung semua protein mitokondria modern yang tidak bercabang
dengan homolog alfaproteo-bakteri dalam pohon gen tunggal.
disebut superfilum TACK.
Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38-
48
102. Melkonian M: Filogeni protista fotosintetik dan plastidanya.
Verh Dtsch Zool
58 Pertumbuhan danGes 1996, 89:71-96.
perkembangan:
eukariota

Opini Terkini dalam Mikrobiologi 2014, 22:38- www.sciencedirect.com

48