Environment International 119 (2018) 241–249

Daftar isi tersedia di ScienceDirect

Lingkungan Internasional

beranda jurnal: www.elsevier.com/locate/envint

Mengulas artikel

Ekologi dan evolusi virus flu burung melalui lensa iklim

Cory W. Morin Sebuah , • , 1 , Benjamin Stoner-Duncan b , 1 , Kevin Winker c , Matthew Scotch d , e ,

Jeremy J. Hess Sebuah , b , f , John S. Meschke f , Kristie L. Ebi Sebuah , f , Peter M. Rabinowitz Sebuah , e
Sebuah Departemen Kesehatan Global, Universitas Washington, Seattle, WA, Amerika Serikat
b Department of Emergency Medicine, University of Washington, Seattle, WA, Amerika Serikat
c Departemen Biologi & Satwa Liar dan Museum Universitas Alaska, Fairbanks, AK, Amerika Serikat
d Departemen Informatika Biomedis, Arizona State University, Scottsdale, AZ, Amerika Serikat
e Center for Environmental Health Engineering, Biodesign Institute, Arizona State University, Tempe, AZ, Amerika Serikat
f Departemen Ilmu Kesehatan Lingkungan & Kerja, University of Washington, Seattle, WA, Amerika Serikat

ARTICLEINFO ABSTRAK

Penanganan editor: Robert Letcher Virus flu burung (Avian influenza virus / AIV) merupakan ancaman kesehatan utama bagi unggas dan populasi manusia. Ekologi virus didorong oleh
banyak faktor, termasuk iklim dan pola migrasi burung, namun relatif sedikit yang diketahui tentang penyebabnya. Pengangkutan virus jarak jauh
terkait dengan migrasi burung antar dan intra-benua, sementara peningkatan reassortment virus terkait dengan habitat perkembangbiakan di Beringia
yang dimiliki oleh spesies migran dari Amerika Utara dan Asia. Selain itu, suhu air, pH, salinitas, dan biota yang hidup berdampingan semuanya
memengaruhi kelangsungan hidup dan persistensi virus di lingkungan. Perubahan iklim berpotensi mengubah ekologi AIV melalui berbagai jalur.
Suhu yang menghangat dapat mengubah waktu dan pola migrasi burung, menciptakan kumpulan spesies baru dan peluang baru untuk pengangkutan
virus dan reassortment. Suhu air dan kimiawi juga dapat berubah, mengakibatkan perubahan dalam kelangsungan hidup virus. Dalam ulasan ini, kami
menjelaskan bagaimana pergeseran ini berpotensi untuk meningkatkan persistensi virus, patogenisitas, dan penularan serta memperkuat ancaman
penyakit pandemi pada hewan dan manusia. Pemahaman yang lebih baik tentang pengaruh iklim pada ekologi virus sangat penting untuk
mengembangkan strategi untuk membatasi efek kesehatan yang merugikan pada manusia dan hewan.

1. Perkenalan burung, terutama burung dalam ordo Anseriformes (misalnya bebek dan angsa) dan Charadriiformes (misalnya

burung pantai dan burung camar) yang berperan sebagai reservoir virus ( Krauss dan Webster, 2010 ) dan

Perubahan iklim dapat memicu pergeseran ekosistem, mengubah evolusi dan ekologi penyakit mentransfer virus ke dalam wadah percampuran antar benua dari situs pengembangbiakan musim panas Arktik,

menular. Mekanisme yang mendasari perubahan ini seringkali rumit dan kurang dipahami. Hal ini suatu dinamika yang kemungkinan besar akan terpengaruh oleh perubahan iklim.

terutama berlaku untuk virus flu burung (AIV), yang telah memainkan peran sentral dalam wabah
pada manusia dan hewan selama seabad terakhir, termasuk pandemi influenza utama tahun 1918
(H1N1), 1957 (H2N2), dan 1968 (H3N2) ( Webster dkk., 1992 ; Belshe, 2005 ). Di Cina, angka
kematian setinggi 34% telah dilaporkan pada manusia yang terinfeksi Influenza A H7N9, virus yang
tampaknya telah menyebar ke manusia dari unggas dan / atau unggas air baik melalui kontak
langsung atau kontak dengan sekresi burung ( Chen et al., 2005 ; Gao et al., 2013 ; Li et al., 2014 ; Scotch dan Gibson, 2010 ). Beringia penting sebagai transportasi virus dan zona pencampuran untuk AIV ( Winker
dkk., 2015 ; Su et al., 2015 ). Keluarnya unggas di AS tahun 2015 merupakan bencana hewan
domestik terbesar dalam sejarah AS, dengan kematian lebih dari 48 juta burung karena sakit atau
budidaya, menyebabkan kerugian $ 3,3 miliar bagi ekonomi AS ( Greene, 2015 ). Wabah bencana ini
memperkuat pentingnya migrasi liar
Makalah ini akan mengulas pengetahuan terkini tentang ekologi AIV melalui lensa iklim dengan
fokus di Asia Timur dan Beringia. Beringia mencakup wilayah antara Sungai Lena di Siberia dan
Sungai Mackenzie di Kanada selatan hingga sekitar ujung Semenanjung Kamchatka ( West, 1998 )
dan merupakan kawasan dengan tingkat pergerakan inang unggas Asia-ke-Amerika Utara tertinggi ( Winker
et al., 2007 ; Koehler et al., 2008 ; Lee dkk., 2015 ; Lycett dkk., 2016 ). Pasar pertanian dan unggas di
Asia Timur dan Tenggara memiliki kepentingan dalam penularan AIV antara populasi burung
domestik dan liar ( Muzaffar dkk., 2010 ; Cappelle dkk., 2014 ) dan pasar unggas hidup dapat berfungsi
sebagai jalur penyebaran geografis AIV ( Artois dkk., 2017 ). Selain itu, faktor perubahan iklim dan
sosiodemografi dan ekonomi

• Penulis yang sesuai.

Alamat email: cmorin@email.arizona.edu (CW Morin).

1 Para penulis ini memberikan kontribusi yang sama untuk naskah ini.

https://doi.org/10.1016/j.envint.2018.06.018
Diterima 10 Februari 2018; Diterima dalam bentuk revisi 17 Mei 2018; Diterima 14 Juni 2018
Tersedia online 04 Juli 2018
0160-4120 / © 2018 Elsevier Ltd. Semua hak dilindungi undang-undang.
CW Morin dkk. Environment International 119 (2018) 241–249

Gambar 1. A. Transportasi antar benua dan reassortment di mana AIV melakukan perjalanan melalui burung migran dari Asia ke Beringia melalui jalur terbang migrasi Australia dan Pasifik Barat (biru).

B. Transportasi intra-benua dan reassortment di mana AIV diangkut di dalam benua Amerika Utara melalui Jalur Terbang Pasifik (merah).
C. Transmisi lokal dan reassortment di tempat musim dingin di Asia dan benua Amerika Serikat. Di Asia, banyak peternakan unggas domestik termasuk habitat alami yang berbagi dengan unggas air yang bermigrasi, meningkatkan
penyebaran virus antara burung domestik dan liar. Di Amerika Serikat, habitat yang sama jauh lebih sedikit antara burung liar dan burung peliharaan, tetapi diperkirakan bahwa kotoran yang dijatuhkan oleh burung yang bermigrasi dapat
membawa AIV ke operasi unggas domestik di mana populasi unggas yang besar dan padat memungkinkan penyebaran virus yang cepat.

D. Titik potensial masuk ke populasi manusia. Di Cina, wabah manusia telah dikaitkan dengan paparan unggas di pasar hewan hidup dengan bukti penularan manusia-manusia yang tidak meyakinkan sejauh ini
(panah putus-putus). Di tempat-tempat di mana pasar hewan hidup lebih langka, pekerja peternakan unggas rentan terhadap infeksi, dengan laporan sebelumnya tentang penularan dari manusia ke manusia ( Koopmans
et al., 2004 ). Meskipun terdapat potensi penularan langsung dari satwa liar ke manusia melalui aktivitas seperti perburuan atau penelitian satwa liar, risiko ini dianggap rendah. Penularan selanjutnya dari infeksi ini
antara manusia sejauh ini sangat rendah atau tidak ada, menyebabkan risiko langsung terbesar dari AIV pada manusia adalah unggas dan pertanian.

E. AIV di lingkungan. Virus flu burung dapat bertahan di dalam air untuk waktu yang lama, meningkatkan kemungkinan penyebaran virus dan reassortment pada unggas. Namun, bagaimana hal ini dapat dipengaruhi oleh
perubahan iklim tidak diketahui.
F. Perubahan iklim dan Beringia. Suhu yang memanas menyebabkan mencairnya permafrost, mempengaruhi karakteristik air (ketersediaan, suhu, dan kimiawi), dan dapat mengubah waktu migrasi dan garis
lintang, mengubah pola tumpang tindih inang unggas, dan penyebaran virus. (Untuk interpretasi referensi warna dalam legenda gambar ini, pembaca merujuk ke versi web artikel ini.)

mempengaruhi praktik pertanian di tempat-tempat seperti Cina ( Gilbert dkk., 2017 ; potensi pandemi pada manusia dan unggas.
Yin dkk., 2016 ), mendorong risiko evolusi virus. Dalam tinjauan ini kami mengidentifikasi jalan yang
melaluinya iklim dapat mempengaruhi evolusi dan risiko penularan AIV, dan membahas potensi 2. Ekologi flu burung
perubahan iklim untuk mengubah risiko ini di masa depan. Kita gunakan Gambar 1 untuk memandu
diskusi ini dan menyajikan data untuk mendukung analisis kami. 2.1. Transportasi dan reassortment antarbenua dan intrakontinental ( Gambar 1 a dan b)

Sebagai Gambar 1 menunjukkan, kondisi iklim dan lingkungan dapat mempengaruhi ekologi AIV
dalam beberapa cara, termasuk pergeseran (spasial dan temporal) dalam jalur migrasi burung liar,
perubahan habitat yang dibagi antara burung liar dan domestik (terutama di Asia Timur), dan
perubahan kemampuan burung liar. virus untuk bertahan hidup di lingkungan. Tinjauan literatur dan
analisis awal kami mendukung kemungkinan bahwa suhu pemanasan di Beringia dan Asia Timur
dapat menyebabkan lebih seringnya masuknya strain baru flu burung ke Amerika Utara. Pemahaman
yang lebih baik tentang pendorong ekologis reassortment dan penyebaran AIV dapat membantu
mempersiapkan populasi manusia untuk mengurangi risiko paparan dan dengan demikian membantu
mencegah transfer zoonosis dari virus flu baru dengan
Penelitian telah secara konsisten menunjukkan pentingnya burung migran liar dalam
penyebaran dan reassortment AIV ( Saito et al., 2015 ; Lycett dkk., 2016 ), dan tumpang tindih
beberapa jalur penerbangan migrasi lintas benua di Beringia menjadikan wilayah ini sebagai pusat
penyebaran virus dan transportasi untuk Asia dan Amerika Utara ( Koehler et al., 2008 ; Winker dan
Gibson, 2010 ). Banyak studi filogenetik menunjukkan pergerakan dan / atau remix dari AIV Asia dan
Amerika melalui wilayah ini. Analisis filogenetik strain H5N8 yang sangat patogenik AIV (HPAIV) yang
terlibat dalam wabah manusia Eropa 2014 menunjukkan kemungkinan reassortment dan kemunculan
virus selama migrasi musim panas di

242
CW Morin dkk.
Gambar 2. Sampel positif AIV dari spesies burung di Alaska dari tahun 2005 hingga 2015 (data diperoleh dari GISAID).
Beringia ( Bouwstra dkk., 2015 ). Analisis lain melacak strain yang sama dengan asal di Cina, melalui
Beringia, ke Eropa, Amerika Utara, dan Asia Timur sebelum ditemukan di Jepang, menyimpulkan
bahwa penyebaran oleh avifauna yang bermigrasi mungkin terjadi ( Lee dkk., 2015 ). Dalam sebuah
studi oleh Ramey dkk. (2015) , isolat AIV dari burung di Alaska Barat hampir identik dengan nukleotida
virus H9N2 dari China dan Korea Selatan, menunjukkan bahwa virus tersebut masuk ke Alaska
melalui burung yang bermigrasi. Analisis filogenetik strain H7N9 yang bertanggung jawab atas wabah
manusia baru-baru ini di Asia Tenggara menunjukkan kemungkinan reassortment dari burung migrasi
jalur terbang Asia (yang berbagi tempat berkembang biak musim panas di Beringia), dua kelompok
ayam lokal, dan itik lokal ( Liu et al., 2013 ). Analisis filogeografi H5N8 HPAIV juga menunjukkan
penularan dari Cina ke Benua AS melalui burung liar dengan tempat berkembang biak bersama di
Beringia ( Saito et al., 2015 ; Lee dkk., 2015 ;
Lycett dkk., 2016 ). Sementara salah satu upaya pemodelan menggambarkan kemungkinan yang
lebih rendah dari penyebaran strain HPAIV ke Amerika Utara melalui unggas bermigrasi daripada
unggas domestik ( Kilpatrick dkk., 2006 ), revisi model tersebut termasuk data burung liar yang lebih
akurat bertentangan dengan kesimpulan tersebut ( Winker dan Gibson, 2010 ). Baru-baru ini, HPAIV
H5N2 diidentifikasi di mallard ( Anas platyrhynchos) di Fairbanks, Alaska, memberikan bukti
pemeliharaan virus di Amerika Utara ( Lee dkk., 2017 ). Penemuan dan analisis filogeografi terbaru
dari penyebaran HPAIV telah menegaskan kembali pentingnya burung migran dalam dinamika global
AIV ( Lee dkk., 2015 ; Saito et al., 2015 ; Lycett dkk., 2016 ).
Sehubungan dengan pola migrasi unggas, perban dari pintail utara yang terpisah ( Anas acuta) populasidi tempat berkembang biak Alaska yang menunjukkan pentingnya dalam penyebaran antar benua.
yang melewati musim dingin di Jepang dan California menunjukkan tumpang tindih selama musim
kawin di Rusia, dan penanda genetik menunjukkan sedikit perbedaan dalam struktur genetik antar
populasi, menunjukkan bahwa mereka kawin silang dan menciptakan peluang untuk penularan
patogen ( Flint dkk., 2009 ). Baru-baru ini, sebuah penelitian jangka panjang menunjukkan pentingnya
tempat berkembang biak di musim panas dan musim dingin burung migran dalam penularan dan
penyebaran AIV ( Samuel dkk., 2015 ).
Meskipun Beringia tampaknya menjadi hotspot untuk transportasi dan pencampuran AIV ( Winker
dan Gibson, 2010 ), pengambilan sampel unggas air secara langsung telah memberikan hasil yang
berbeda menurut spesies, waktu, dan lokasi, baik dalam hal tingkat infeksi dan bukti reassortment
virus. Runstadler dkk. (2007) menemukan tingkat positif 25% untuk AIV jenis antigenik campuran pada
itik yang diambil sampelnya di Alaska. Sebuah studi multi-dekade oleh Krauss dkk.
243
Environment International 119 (2018) 241–249
(2004) mengidentifikasi beragam jenis antigenik dalam burung pantai dan bebek di Kanada utara, dan
menyoroti musim virus influenza pada unggas air. Mereka melaporkan prevalensi AIV pada itik
sebesar 22,2% selama migrasi musim gugur dan 0,03% saat tiba di tempat berkembang biak utara
pada musim semi, kontras dengan prevalensi 14,2% pada burung pantai pada saat musim semi tiba.
Namun, penelitian lain menemukan tingkat infeksi AIV yang lebih rendah.
Winker dkk. (2007) menemukan hanya 0,06% prevalensi jenis antigenik campuran dari 8254 sampel
dari Alaska barat dari 1998 hingga 2004, dan
Ip dkk. (2008) menemukan hanya 1,7% sampel positif dari 16.797 sampel dari tahun 2006 hingga
2007 tanpa ditemukan galur HPAIV H5N1. Dalam studi lain oleh Wahlgren dkk. (2008) , hanya 4 dari
202 sampel tinja (~ 2%) dari burung liar di Alaska yang positif terkena AIV. Tingkat prevalensi yang
tinggi, berkisar dari 30% hingga> 90% antar spesies, lebih lanjut menunjukkan bahwa indeks tingkat
infeksi yang rendah mungkin terkait dengan waktu pelepasan virus aktif ( Wilson et al., 2013 ). Variasi
dalam lanskap spasial temporal dari persistensi antibodi virus pada burung ( Samuel dkk., 2015 ; Ip
dkk., 2008 ), dan perbedaan dalam pengambilan sampel spesies atau teknik pemrosesan tetap
menjadi hambatan yang signifikan untuk perbandingan yang bermakna antara upaya pengambilan
sampel ini ( Machalaba dkk., 2015 ).
Khususnya, banyak upaya surveilans sampai saat ini berfokus pada penemuan galur HPAIV
dengan sedikit pemeriksaan galur AIV patogen rendah (LPAIV). Pendekatan ini mengabaikan peran
penting LPAIV dalam ekologi global dan evolusi AIV. Dalam pengambilan sampel mereka dari mallard
Alaska, Hill dkk. (2017) menemukan LPAIV yang memiliki keturunan yang sama dengan HPAIV. Pearce
dkk. (2011) menemukan tingkat LPAIV yang lebih tinggi di migran trans-hemisfer Alaska daripada di
migran lokal, dan Pearce dkk. (2009) menemukan LPAIV dengan garis keturunan Asia di pintails utara
Peristiwa reassortment AIV difasilitasi oleh struktur RNA segmen virus influenza, yang terkait
dengan tingkat koinfeksi AIV dari 26% isolat burung liar Amerika Utara dalam satu penelitian,
memungkinkan munculnya subtipe virus baru secara konstan dengan infektivitas dan patogenisitas
yang bervariasi. ( Dugan et al., 2008 ). Identifikasi terbaru dari klade hemagglutinin (HA) yang
“berbahaya” yang mampu melakukan reassortment dengan beberapa kelompok neuraminidase (NA)
untuk menghasilkan strain HPAIV baru menunjukkan mekanisme untuk reassortment ini ( Saito et al.,
2015 ). Selain itu, perlu dicatat bahwa perbedaan antara LPAIV dan HPAIV dibuat berdasarkan
virulensi pada unggas domestik ( Swayne dan Suarez, 2000 ), yang mungkin tidak terkait dengan
patogenisitas strain virus tertentu dalam lanskap imunologi unggas atau manusia liar.
CW Morin dkk.
populasi. Selain itu, pengambilan sampel untuk spesies burung yang cenderung menghasilkan
sampel positif dan untuk lokasi yang produktif dan mudah diakses dapat menyebabkan temuan
yang bias ( Runstadler dkk., 2013 ). Di Gambar 2 , kami menunjukkan sampel AIV positif dari Global
Initiative pada
Berbagi semua database EpiFlu Data Influenza (GISAID) ( http: // platform.
gisaid.org/epi3/frontend#5eaf93 ) untuk Alaska antara 2001 dan 2015. Dua hal penting dari gambar
ini: 1) ada banyak variabilitas dalam jumlah tahunan sampel positif dalam database, dengan sebagian
besar dikumpulkan selama 2009 dan 2010; dan 2) pintails utara dan mallards merupakan mayoritas
sampel positif. Meskipun data ini mungkin menunjukkan insiden yang lebih tinggi dari biasanya pada
tahun 2009 dan 2010, data tersebut lebih mungkin mencerminkan upaya pengambilan sampel yang
tidak merata dalam tuan rumah, waktu, dan geografi. Hal ini membuat sulit untuk menentukan pola
temporal keberadaan AIV di Beringia. Akibatnya, mengidentifikasi hubungan antara AIV dan iklim dan
kondisi lingkungan juga menjadi tantangan. Namun, mengingat temuan peningkatan prevalensi virus
pasca kawin di lokasi sampel utara sebesar Krauss dkk. (2004) , ini mengikuti bahwa iklim yang
memanas kemungkinan akan memperluas musim kawin dan pasca kawin di Kutub Utara untuk
burung migran. Peningkatan waktu tumpang tindih individu dan populasi akan meningkatkan
kemungkinan penularan dan reassortment AIV, dengan potensi penyebaran yang cepat pada
populasi remaja yang naif secara imunologis ( Cappelle dkk., 2014 ; Van Dijk dkk., 2014 ), membantu
distribusi strain musiman baru lebih jauh ke Amerika Utara dan Asia.
Melalui transmisi dan reassortment di Beringia, strain AIV Asia dan baru dapat ditularkan oleh
burung liar di seluruh Amerika, terutama di sepanjang Jalur Terbang Pasifik. Analisis wabah unggas
di Meksiko menunjukkan pengumpulan ulang dari sumber di dua jalur terbang Amerika Utara yang
terpisah ( Lu et al., 2014 ). Scotch dkk. (2014) juga menemukan bukti difusi intra-flyway dari AIVs di
barat daya AS. Saat menguji infeksi AIV pada unggas air di Alaska dan Central Valley California, Hill
dkk. (2012) menemukan keragaman AIV lebih tinggi selama musim dingin dibandingkan dengan
musim kawin, mendukung hipotesis bahwa burung yang bermigrasi memperkenalkan strain virus
baru ke wilayah selatan, menciptakan lebih banyak kesempatan untuk reassortment. Dalam sebuah
studi terkait mallards di California, Hill dkk. (2012b) menemukan bahwa burung yang bermigrasi dapat
membawa AIV dari tempat berkembang biak yang lebih utara, meskipun mereka jarang menyebar
luas. Burung yang tinggal di sana, bagaimanapun, mempertahankan sirkulasi berkelanjutan dari
beberapa subtipe. Analisis lain dari Jalur Terbang Pasifik mengungkapkan bahwa meskipun
seroprevalensi AIV pada burung liar rendah, subtipe beragam, terutama pada unggas air di Central
Valley California ( Siembieda dkk., 2010 ). Dalam analisis jaringan filogenetik urutan AIV Amerika
Utara, Hill dkk. (2016) menemukan bukti bahwa virus itu diperkuat selama musim panas tetapi
penularan antarspesies dan reassortment virus memuncak selama musim dingin. Mereka
mengemukakan bahwa para migran musim dingin mengenalkan virus ke spesies lain selama
perjalanan mereka ke selatan, di mana virus kemudian dapat ditularkan ke jaringan unggas lain. Di
Belanda, Van Dijk dkk. (2014) mengamati fenomena serupa di mana tingkat infeksi AIV di mallards
memiliki puncak kecil di musim panas karena populasi remaja rentan yang besar, tetapi puncak
terbesar terjadi di musim gugur dengan kedatangan burung migran. Dalam studi mereka tentang
burung liar di sepanjang Jalur Terbang Pasifik, Bevins dkk. (2016) mendeteksi HPAIV dari klade H5
pada 1,3% unggas, sebagian besar unggas air, dan menemukan bahwa sebagian besar burung tidak
menunjukkan gejala. Pengangkutan tanpa gejala memungkinkan jarak pengangkutan virus yang lebih
jauh karena kemungkinan unggas yang sakit lebih kecil untuk bermigrasi. Sementara beberapa
pemodelan dan analisis filogeografi menemukan hasil yang beragam mengenai penyebaran HPAIV
H5N1 melalui burung migran ( Kilpatrick dkk., 2006 ), jelas bahwa risiko wabah lebih lanjut pada
spesies burung terus berlanjut, dan menunjukkan potensi besar untuk menembus batas geografis.
2.2. Transmisi dan reassortment lokal ( Gambar 1 c dan d)
Penggunaan lahan dan habitat lokal juga mempengaruhi ekologi AIV dan termasuk dinamika
yang mungkin dipengaruhi oleh perubahan iklim. Studi sebelumnya menunjukkan korelasi antara
peningkatan urbanisasi dan peningkatan
244
Environment International 119 (2018) 241–249
beban penyakit pada spesies burung ( Bradley dkk., 2008 ). Khusus untuk AIV, wabah sangat terkait
dengan perubahan tata guna lahan di Asia Tenggara. Meningkatkan kepadatan unggas ( Chastel,
2004 ), hilangnya lahan pertanian dan daerah pedesaan ( Long et al., 2008 ), perubahan tutupan lahan
dengan perubahan pola tanam padi, dan itik domestik yang merumput bebas ( Gilbert dkk., 2007 )
semuanya terlibat sebagai penyebab mekanistik. Wabah H5N1 di Asia Tenggara dikaitkan dengan
ketinggian yang lebih rendah ketika dikontrol untuk kepadatan populasi dan cakupan air permukaan,
kemungkinan mencerminkan suhu yang lebih hangat ( Martin dkk., 2011 ). Beberapa studi meneliti
faktor ekologi dengan perubahan penggunaan lahan di pinggiran kota Vietnam dan mendukung
interaksi faktor lingkungan, genetik, ekologi, dan sosial sebagai model konvergensi penyakit menular
yang muncul ( Saksena dkk., 2015 ). Untuk mendukung interaksi pendorong lingkungan dan sosial dari
patogenisitas AIV, wabah H9N2 China baru-baru ini diperkirakan terkait dengan perubahan virus
setelah penyimpangan antigenik sebagai tanggapan terhadap penggunaan vaksinasi influenza yang
meluas di peternakan unggas ( Lee dkk., 2016 ; Wei dkk., 2016 ). Belkhiria dkk. (2016) menggunakan
data surveilans LPAIV, demografi burung liar, kepadatan unggas, data lingkungan, dan data sosial
ekonomi untuk mengidentifikasi area dengan kesesuaian tinggi dari LPAIV dan menggunakannya
sebagai proxy untuk risiko HPAIV di AS. Mereka menemukan bahwa wilayah di bagian tengah-barat
dan pesisir berada pada risiko tertinggi, sesuai dengan 89% lokasi yang terkena wabah HPAIV
2014-2015. Pemeriksaan urutan genom AIV oleh Ren et al. (2016) mengungkapkan bahwa Asia Timur
dan Tenggara merupakan wilayah dengan penularan unggas-mamalia yang tinggi. Babi dan burung
migran ditemukan sangat penting untuk menyebarkan virus melalui jalur perdagangan dan migrasi.
Namun, studi tentang mallards oleh Van Dijk dkk. (2015) memberi kesan bahwa pergerakan regional
dari individu yang terinfeksi LPAIV berkurang dibandingkan dengan unggas yang tidak terinfeksi,
yang mungkin menunjukkan peran yang lebih terbatas dalam penyebaran AIV.
Sementara burung liar yang bermigrasi memungkinkan pengangkutan AIV jarak jauh, mereka
juga dapat menularkan virus ke unggas peliharaan ( Gambar 1 C). Operasi peternakan unggas yang
dapat diakses oleh burung liar meningkatkan peluang kontak antara unggas domestik dan liar serta
kemungkinan penyebaran ke dan di antara inang manusia. Meskipun banyak penularan Zoonosis dari
AIV dari burung ke manusia tidak mengakibatkan penularan selanjutnya dari manusia-manusia ( Wang
et al., 2008 ), setidaknya satu wabah flu burung yang dihasilkan menyebar di antara manusia setelah
perpindahan awal dari unggas ke pekerja peternakan ( Koopmans et al., 2004 ). Investigasi ini menguji
pekerja unggas, peternak, dan anggota keluarga setelah wabah H7N7 di peternakan unggas di
Belanda mengungkapkan penularan ke orang yang menangani unggas dan juga bukti penularan dari
orang ke orang. Meskipun kebutuhan untuk surveilans, pendidikan, dan kesiapsiagaan lebih lanjut
pada pekerja unggas telah didokumentasikan ( Fatiregun dan Saani, 2008 ; Saenz et al., 2006 ; Flint
dkk., 2015 ), intervensi sebagian besar bersifat reaktif dan mahal ( Arriola dkk., 2015 ). Wabah AIV
pada manusia yang menghancurkan di Cina telah dikaitkan dengan paparan unggas di pasar hewan
hidup ( OIE, 2013 ). Selain kontak dengan unggas domestik, pemburu dan profesional satwa liar
mungkin juga mengalami peningkatan paparan AIV sebagaimana dibuktikan dengan sampel
serologis yang menunjukkan infeksi AIV di masa lalu ( Gill et al., 2006 ). Ini menjadi perhatian yang
meningkat di Penduduk Asli Amerika dan Alaska serta penduduk Asia yang bermartabat mengingat
pentingnya perburuan subsisten di beberapa komunitas, dan bukti peningkatan morbiditas dan
mortalitas dari pandemi influenza masa lalu dalam populasi ini ( Groom dkk., 2009 ; Wenger et al.,
2011 ).
Pada 2014-2015, AS mengalami wabah HPAIV di Barat dan Barat Tengah yang menghancurkan
industri unggas lokal, yang mengakibatkan pemusnahan lebih dari 48 juta unggas peliharaan dan
menyebabkan kerugian ekonomi yang sangat besar ( Jhung dan Nelson, 2015 , APHIS, 2014–2015 ).
Salah satu model yang difokuskan pada antarmuka unggas domestik liar menunjukkan pentingnya
pemusnahan burung domestik pada saat wabah ( Pandit dkk., 2013 ). Skrining pekerja unggas yang
berisiko kontak tidak menghasilkan bukti infeksi pada manusia, tetapi upaya pengawasan ini
membutuhkan penggunaan sumber daya yang lebih signifikan termasuk penggunaan profilaksis
antivirus ( Arriola dkk., 2015 ). Sementara penyebaran lokal mungkin terjadi
CW Morin dkk.
antara kawanan unggas domestik, penularan lokal ke burung liar dapat memicu penyebaran skala
besar melalui burung migran yang dapat memasukkan virus ke populasi unggas domestik di wilayah
baru ( Bahl dkk., 2016 ).
2.3. AIV di lingkungan ( Gambar 1 e)
Air tawar di daerah beriklim sedang dan Arktik mungkin memainkan peran penting dalam
penyebaran virus, dan pemanasan daerah kutub dan subarktik dapat meningkatkan atau menurunkan
habitat yang cocok untuk persistensi AIV di luar inang. Sejumlah penelitian mendukung kemungkinan
bertahannya AIV di lingkungan air tawar Kutub Utara. Ramey dkk. (2010) mengemukakan bahwa
segmen gen AIV asing sebagian dipertahankan di Alaska di lingkungan. Menggunakan model
epidemiologi SIRS (rentan, terinfeksi, pulih, rentan) yang diparameterisasi menggunakan jumlah
burung dan data prevalensi AIV, Roche dkk. (2009) pola transmisi yang ditemukan didominasi oleh
proses yang terbawa air. Namun, lamanya kelangsungan hidup virus di air bergantung pada sejumlah
faktor. Studi kontrol menemukan bahwa persistensi virus akuatik ambien sangat dipengaruhi oleh
suhu, dengan persistensi yang lebih tinggi pada suhu yang lebih rendah dan dengan persistensi yang
lebih tinggi di air tawar daripada air asin ( Stallknecht dkk., 1990 ; Stallknecht dkk., 1990b ). Penelitian
lain menemukan hasil yang serupa tetapi mengidentifikasi pentingnya potensi bahan biologis di dalam
air ( Domanska- Blicharz et al., 2010 ). Davidson dkk. (2010) menemukan bahwa suhu air yang lebih
rendah (~ 4 ° C) mendukung kelangsungan hidup di atas suhu sedang dan tinggi (masing-masing 20
° C dan 37 ° C), tetapi mereka juga menemukan air asam (pH5) sangat merugikan kelangsungan
hidup virus dibandingkan dengan air yang lebih basa. (pH 7) pada suhu yang sama. Selain itu, Keeler
dkk. (2014) menemukan air yang lebih netral / basa (> 7 pH <8,5) vs asam / basa (pH <7 dan pH>
8,5), dengan konsentrasi amonia rendah, lebih menguntungkan untuk persistensi AIV dalam sampel
air permukaan . Kombinasi yang menguntungkan dari suhu air rendah (<17 ° C),
netral-dasar pH (7.4–8.2), dan rendah salinitas
(0-200.000 ppm) untuk persistensi virus juga diamati oleh Brown et al. (2009) . Interaksi kompleks dari
suhu air, kimia asam-basa, dan biota dan salinitas yang ada bersama dalam sistem alam
menghalangi prediksi mengenai efek iklim pada ketekunan lingkungan AIV mengingat pengetahuan
saat ini. Dan sementara suhu samudra Arktik telah dan kemungkinan besar akan terus meningkat ( Carmackutara, terutama dengan curah hujan rendah dan suhu rendah, memiliki probabilitas tertinggi untuk
dan McLaughlin, 2011 ) dan pH menurun dan kemungkinan akan terus menurun ( Steinacher dkk.,
2009 ) perubahan tersebut tidak mungkin cukup besar untuk mempengaruhi kelangsungan hidup AIV.
3. Perubahan iklim dan AIV ( Gambar 1 f)
3.1. Perubahan iklim berdampak pada ekologi AIV di Asia
Sistem pertanian rentan terhadap perubahan dengan perubahan iklim, dan seperti yang kita
diskusikan di Bagian 2.1 , merupakan komponen integral dari ekologi AIV karena memfasilitasi
interaksi antara unggas domestik dan liar dan memungkinkan penyebaran virus melalui perdagangan
unggas ( Muzaffar dkk., 2010 ; Gilbert dkk., 2017 ). Sistem ini sedang berubah, terutama di Asia Timur,
dengan dampak konsekuensi pada risiko penyakit dari iklim dan pendorong sosial seperti
peningkatan kepadatan penduduk, migrasi ke pusat kota, perubahan pola makan, perubahan tata
guna lahan dan praktik pertanian, pemanasan suhu, dan pergeseran pola curah hujan ( Liu dkk., 2014 ;
Gilbert dkk., 2017 ). Cina sangat penting dalam ekologi dan evolusi AIV karena Cina memiliki populasi
ayam dan bebek terbesar di dunia ( Artois dkk., 2017 ). Murdiyarso (2000) meninjau banyak perubahan
dan adaptasi pertanian yang didorong oleh perubahan iklim di Asia, termasuk perubahan hasil panen
padi karena kenaikan suhu, perubahan pola lahan pertanian karena perubahan curah hujan, dan
pergeseran lahan pertanian ke daerah yang lebih terpinggirkan. karena konflik antara daerah baru
yang sesuai dengan pertanian dan penggunaan lahan yang ada. Citra satelit mengungkapkan
peningkatan padi di timur laut China, kemungkinan karena perluasan populasi
245
Environment International 119 (2018) 241–249
tetapi juga suhu yang memanas memperluas musim tanam ( Dong dkk., 2015 ; Yin dkk., 2016 ; Zhang
dkk., 2017 ). Perluasan lebih jauh ke utara dalam kesesuaian lahan pertanian untuk padi dapat
berlanjut di bawah skenario pemanasan yang diproyeksikan ( Zhang dkk., 2017b ). Zhang et al. (2014)
menyajikan bukti wabah H5N1 sebelumnya pada unggas peliharaan dengan suhu yang lebih tinggi
selama 6 tahun. Semua perubahan ini berimplikasi pada ekologi AIV. Hubungan yang kuat antara itik
yang berkeliaran bebas dan intensitas tanaman padi ( Gilbert dkk., 2017 ), hubungan antara itik yang
bermigrasi dan sirkulasi AIV dan wabah ( Cappelle dkk., 2014 ), dan hubungan antara wabah HPAIV
dan pasar unggas hidup ( Artois dkk., 2017 ) mengungkapkan jalan untuk perubahan risiko AIV dalam
menghadapi perubahan pertanian dan sosial di Asia Tenggara. Variabel seperti iklim, tutupan lahan,
populasi manusia, pertanian, dan produksi unggas sudah digabungkan dengan data pengawasan
untuk mengidentifikasi titik panas potensial untuk munculnya risiko AIV yang mencakup India utara,
Tiongkok tengah dan pesisir, Semenanjung Korea bagian barat, Jepang barat daya. , dan Delta Nil.
Munculnya wabah AIV di wilayah berpenduduk padat ini dapat meningkatkan potensi reassortment
virus antara strain virus unggas dan manusia, sumber risiko pandemi ( Fuller et al., 2013 ).
3.2. Perubahan iklim berdampak pada ekologi AIV di Beringia
Beringia sangat penting bagi ekologi penyakit global AIV, dan ekosistem Arktik rentan terhadap
dampak perubahan iklim. Bukti spesifik mencairnya permafrost selama lebih dari 100 tahun, dan
peningkatan suhu air tanah dan danau selama 40 tahun terakhir ( Hinzman dkk., 2005 ), dengan
perubahan yang menyebabkan variasi suhu air hingga 3 ° C, dianggap signifikan untuk dinamika
penyakit satwa liar ( Kyle dan Brabets, 2001 ). Ada juga bukti spesifik bahwa pemanasan suhu dapat
menyebabkan peningkatan patogenisitas atau penularan AIV. Tian et al. (2015) menghitung risiko
wabah H5N1 (2005-2009) dengan menggunakan data iklim dan migrasi burung dan menemukan
bahwa 1) suhu musim dingin harian minimum dan suhu musim panas harian maksimum
mempengaruhi pola migrasi burung; 2) tekanan udara rata-rata yang tinggi dan kelembaban spesifik
rata-rata yang rendah menunjukkan risiko yang lebih tinggi untuk wabah H5N1 pada burung yang
bermigrasi; dan 3) proyeksi perubahan iklim dapat meningkatkan risiko H5N1 di negara-negara Barat.
Menggunakan variabel lingkungan dan data surveilans tentang infeksi burung liar, Herrick dkk. (2013) menciptakan
model global risiko AIV dengan mengidentifikasi relung tempat wabah paling mungkin terjadi. Iklim
berjangkitnya burung liar, selanjutnya mendukung potensi penting Beringia dalam penyebaran dan
reassortment AIV ( Herrick dkk., 2013 ). Di Gambar 3 , kami menunjukkan analisis kami tentang
proyeksi perubahan suhu di Beringia dan wilayah terkait antara periode waktu 1986–2005 dan
2021–2040. Analisis ini menggambarkan bahwa garis lintang yang lebih tinggi memanas lebih cepat
daripada bagian planet lainnya. Hal ini diharapkan berimplikasi pada ekologi satwa liar (dijelaskan di
bawah) dan kemungkinan keberadaan virus di lingkungan.
3.3. Perubahan iklim berdampak pada migrasi burung
Variabilitas iklim telah terbukti mengubah distribusi, komposisi, dan pola migrasi burung liar yang
penting untuk pencampuran AIV ( Gilbert dkk., 2008 ). Sebuah studi jangka panjang menemukan
kedatangan burung migran musiman yang lebih awal terkait dengan suhu yang menghangat selama
50 tahun terakhir ( Ward dkk., 2016 ), dan studi pemodelan memproyeksikan hilangnya habitat
perkembangbiakan burung pantai yang menyebabkan perubahan komposisi pada jalur terbang dan
tempat berkembang biak yang tumpang tindih ( Wauchope dkk., 2016 ). Van Hemert dkk. (2014) menunjukkan
bahwa pemanasan yang dipercepat di Arktik dapat menghasilkan kumpulan spesies baru dan
meningkatkan penularan patogen, tetapi perlu dicatat bahwa lebih banyak penelitian di bidang ini
diperlukan. Winker dan Gibson (2018) menyediakan analisis tingkat spesies awal untuk Beringia.
Dalam tinjauan mereka tentang efek perubahan iklim pada pola migrasi burung, Patterson dan Guerin
(2013) dicatat
CW Morin dkk.
Gambar 3. Perubahan antara suhu historis (1986–2005) dan proyeksi masa depan (2021–2040) (° C) dari Proyek Interkomparasi Model Terpadu 5 (CMIP5) menggunakan RCP4.5 (atas) dan RCP8.5 (bawah)
dan Iklim Komunitas Model Sistem 4.0 (CCSM4) dengan perkiraan area Beringia yang disorot dalam warna abu-abu.
perubahan fenologi unggas (waktu kejadian biologis), pergeseran kutub dalam distribusi unggas, dan
perubahan pola pergerakan unggas. Dalam upaya mengembangkan model populasi spesies burung
migran, James dan Abbott (2014) menemukan bahwa perubahan iklim dapat berpotensi mengubah
populasi spesies yang bermigrasi, tetapi interaksi antara perubahan fenologis dan jarak migrasi
menentukan dampak keseluruhan. Penyinaran, suhu, ketersediaan makanan, dan tempat bersarang
semuanya mempengaruhi migrasi dan reproduksi unggas; namun, fotoperiode tidak diatur oleh iklim
dan waktu faktor lain mungkin tidak berubah secara serempak ( Carey, 2009 ).
Miller-Rushing dkk. (2008) mencatat bahwa migran jarak pendek merespons suhu, sementara migran
jarak jauh menunjukkan waktu migrasi yang lebih stabil. Mayor et al. (2017) menemukan bahwa di AS,
pergeseran migrasi bervariasi secara regional dan waktu tidak selalu selaras dengan perubahan
fenologis lainnya. Sebagai contoh, Lameris dkk. (2017) menyarankan bahwa suhu Arktik yang
menghangat dapat mengurangi hijauan yang kaya akan nitrogen untuk burung yang bermigrasi dan
keduanya memajukan dan mengurangi puncak ketersediaan makanan, yang dapat mengurangi
kebugaran reproduksi. Selain itu, beberapa spesies dan populasi tidak bermigrasi dan oleh karena itu
tanggapan mereka terhadap perubahan iklim akan berbeda ( Carey, 2009 ). Charmantier dan Gienapp
(2013) menemukan sedikit bukti bahwa perubahan iklim meningkatkan fenologi unggas melalui
cara-cara evolusioner, meskipun hal ini tidak menghalangi perubahan perilaku intra-generasi yang
dapat sangat dipengaruhi oleh iklim. Tanggal kedatangan pertama sering digunakan untuk
menentukan perubahan pola migrasi burung; namun, Goodenough dkk. (2015) menemukan korelasi
yang relatif lemah meskipun signifikan antara tanggal kedatangan pertama dan tanggal kedatangan
rata-rata untuk migran jarak jauh. Miller-Rushing dkk. (2008) juga mencatat bahwa perubahan ukuran
populasi migran yang didorong oleh iklim dapat menyebabkan ketidakakuratan dalam penghitungan
tanggal kedatangan.
Variabilitas tanggapan terhadap perubahan iklim di antara spesies dan wilayah kemungkinan
besar akan mengubah susunan komunitas unggas. Yang terakhir
246
Environment International 119 (2018) 241–249
dampak perubahan iklim terhadap migrasi burung, dan akibatnya ekologi AIV, sulit untuk ditentukan
karena banyak faktor yang mempengaruhi migrasi dan respon independen spesies dan po- pulasi
terhadap iklim. Namun, waktu kejadian ini penting untuk penularan AIV. Hasil model menunjukkan
bahwa untuk habitat tertentu, spesies burung yang kemungkinan besar akan masuk, dan paling
rentan terhadap AIV dapat berubah secara musiman ( Alba dkk., 2012 ). Cappelle dkk. (2014) mencatat
bahwa di Cina peternakan itik domestik yang dikembangbiakkan secara bebas sering menghasilkan
anakan, yang sering naif dan rentan terhadap AIV, selama migrasi bebek liar dan oleh karena itu
dapat bertindak untuk memperkuat virus dan memfasilitasi penularan antara populasi domestik dan
liar. Meskipun pergeseran waktu migrasi di masa depan dapat mengubah fenomena ini, musim
tanam yang sudah meluas dan perubahan waktu penanaman dan irigasi ( Yin dkk., 2016 ) dapat
memperluas waktu terjadinya tumpang tindih ini, meningkatkan penularan AIV. Perubahan pola
pertanian dapat meningkatkan kontak antara bebek migrasi domestik dan liar karena bebek yang
terakhir dipaksa masuk ke wilayah ini selama persinggahan migrasi mereka karena perambahan
manusia ke lahan basah dan hutan alami ( Klaassen dkk., 2012 ). Di Gambar 4 , kami menunjukkan
analisis kami tentang pengamatan pintail utara
(berdasarkan data dari eBird.org , 2001–2015) di wilayah Alaska bersama suhu musim dingin / musim
semi (Sistem Asimilasi Data Tanah Global, 2001–2015). Pengamatan menunjukkan tren musiman
dan geografis yang sebagian besar konsisten dengan pola suhu. Daerah yang lebih dingin, seperti
North Slope dan Nome, mendemonstrasikan pengamatan unggas air selama periode waktu yang
lebih terbatas, dengan pengamatan paling awal tercatat pada bulan Mei dan paling lambat pada
bulan September. Di lokasi yang lebih hangat, pengamatan lebih tersebar sepanjang tahun, terutama
di Juneau di mana pengamatan dilakukan setiap bulan dalam setahun. Pengamatan ini menunjukkan
hubungan yang kuat antara suhu dan keberadaan dan migrasi pintails utara. Hubungan antara
periode pengamatan yang lebih lama dan suhu yang lebih hangat menunjukkan hal itu
CW Morin dkk.
Gambar 4. Penampakan bulanan pintails utara ( Anas acuta) dalam kaitannya dengan lokasi dan suhu rata-rata di Alaska. Pemetaan warna mewakili suhu permukaan rata-rata 15 tahun untuk bulan Januari sampai Mei (saat burung
umumnya datang) dari 2001 hingga 2015. Penampakan burung bulanan menurut wilayah dirata-ratakan selama periode waktu yang sama. Khususnya, penampakan di tempat yang lebih utara dan lebih dingin muncul dalam rentang
waktu yang jauh lebih terbatas daripada penampakan di garis lintang yang lebih beriklim sedang. Wilayah (beberapa di antaranya adalah borough) dari atas ke bawah adalah: Lereng Utara, Nome, Bintang Utara Fairbanks,
Valdez-Cordova, Semenanjung Kenai, Juneau, dan Barat Aleut.
karena suhu hangat di Beringia, akan ada lebih banyak peluang untuk pencampuran virus dalam
populasi musiman unggas air dari Asia dan Amerika Utara yang menghabiskan lebih banyak waktu
untuk kontak.
Meskipun ada potensi iklim yang memanas untuk mengubah pola migrasi unggas dan kondisi
lingkungan di mana virus bertahan, masih terdapat kurangnya pemahaman tentang bagaimana
faktor-faktor ini mempengaruhi penyebaran dan pencampuran strain AIV ( Gilbert dkk., 2008 ). Efek
perubahan iklim pada migrasi burung dan epidemiologi flu burung sulit dipelajari dan sejauh ini
dibayangi oleh investigasi terhadap faktor-faktor yang lebih nyata yang mempengaruhi sarang virus di
Asia Timur. Namun, semua faktor yang dipertimbangkan di sini kemungkinan besar mengubah
dinamika interaksi burung yang bermigrasi, yang selanjutnya mengubah transmisi virus, penularan,
dan percampuran. Namun, beberapa pelajaran dapat ditarik dari penelitian terbaru. Ramey dkk.
(2018) meninjau lima pelajaran yang didapat dari HPAIV di Amerika Utara, termasuk 1) burung liar
dapat menyebarkan AIV antara Amerika Utara dan wilayah sekitarnya, 2) HPAIV dapat ditularkan ke
burung liar di Amerika Utara, 3) HPAIV dapat ditularkan dari burung liar ke burung peliharaan , 4)
HPAIV bisa sangat sulit dideteksi pada burung liar, dan 5) kekebalan populasi burung liar mungkin
menjadi pendorong penting dari wabah HPAIV di Amerika Utara. Surveilans yang efektif memerlukan
pengambilan sampel dalam jumlah besar untuk HPAIV di berbagai spesies dan di wilayah penting
seperti Eropa utara, Rusia, dan Cina utara ( Verhagen dkk., 2015 ). Pentingnya Beringia dan Asia
Timur sebagai zona pencampuran virus yang mempengaruhi evolusi dan penyebaran penyakit, dan
sebagai portal untuk penularan penyakit antara Asia Timur dan Amerika, tidak dapat dilebih-lebihkan,
terutama dalam konteks perubahan iklim.
247
Environment International 119 (2018) 241–249
4. Kesimpulan
Meskipun AIV telah dipelajari secara ekstensif, masih ada ketidakpastian tentang bagaimana
perubahan iklim akan berdampak pada ekologi virus dan mengubah risiko penyakit pada populasi
manusia dan hewan. Upaya surveilans utama bersifat sporadis dan / atau terfokus pada strain wabah
baru-baru ini daripada pada pandangan yang lebih luas dari lanskap filogenetik HPAIV dan LPAIV
dari mana strain patogen baru terus muncul ( Machalaba dkk., 2015 ). Selain itu, kurangnya
pengetahuan tentang variabel kontak-paparan tidak langsung untuk penularan zoonosis dari AIV ke
manusia ( Rabinowitz et al., 2010 ) membutuhkan penelitian lebih lanjut tentang pengaruh perubahan
iklim, penggunaan lahan, dan faktor ekologi / evolusi dari penularan flu burung pada risiko pandemi
manusia ( Vandegrift dkk., 2010 ). Pentingnya pendekatan "One Health" untuk flu burung yang
mempertimbangkan interaksi faktor manusia, hewan, dan lingkungan telah disorot ( Okello dkk., 2014 ),
dan analisis kami yang disajikan dalam makalah ini mendukung kebutuhan untuk pendekatan yang
terintegrasi tersebut. Sementara wabah AIV yang menghancurkan telah terjadi pada burung
baru-baru ini, mekanisme dan pendorong pengenalan dan evolusi AIV di Dunia Baru tetap dikaburkan
setidaknya sebagian oleh upaya pengawasan sebelumnya yang reaktif dan terputus-putus.
Oleh karena itu, banyak pertanyaan tetap mengenai aspek kunci ekologi dan evolusi flu burung,
termasuk interaksi antara variabel seperti perubahan penggunaan lahan dan demografi di Asia
Tenggara, pemanasan di Kutub Utara, lokasi jalur terbang dan percampuran antarspesies, interaksi
antara burung liar dan unggas yang dibudidayakan, dan peran tindakan pencegahan pada
peternakan unggas. Menjelajahi kesenjangan pengetahuan ini
CW Morin dkk. Environment International 119 (2018) 241–249

sangat penting untuk upaya meningkatkan kesiapsiagaan dan pencegahan pandemi influenza.
Ucapan Terima Kasih
Kami mengucapkan terima kasih kepada para penulis, yang berasal dan mengirimkan
laboratorium urutan dari EpiFlu ™ Database GISAID yang menjadi dasar penelitian ini.
Fuller, TL, Gilbert, M., Martin, V., Cappelle, J., Hosseini, P., dkk., 2013. Memprediksi
hotspot untuk reassortment virus influenza. Darurat. Menulari. Dis. 19 (4), 581–588 .
Gao, H.-N., Lu, H.-Z., Cao, B., Du, B., Shang, H., et al., 2013. Temuan klinis dalam 111 kasus
dari infeksi virus influenza A (H7N9). N. Engl. J. Med. 368, 2277–2285 .
Gilbert, M., Slingenbergh, J., Xiao, X., 2008. Perubahan iklim dan flu burung. Revue
Scientifique et Technique (Kantor Internasional Epizootik) 27, 459-466 .
Gilbert, M., Xiao, X., Chaitaweesub, P., Kalpravidh, W., Premashthira, S., dkk., 2007.
Flu burung, bebek domestik dan pertanian padi di Thailand. Agric. Ecosyst. Mengepung. 119, 409–415 .
Gilbert, M., Xiao, X., Robinson, TP, 2017. Mengintensifkan sistem produksi unggas dan
munculnya flu burung di Cina: lambang 'One Health / Ecosystem'. Arsip Kesehatan Masyarakat 75, 48 .

Minat yang bersaing Gill, JS, Webby, R., Gilchrist, MJ, Gray, GC, 2006. Flu burung di antara unggas air
pemburu dan profesional satwa liar. Darurat. Menulari. Dis. 12, 1284 .
Goodenough, AE, Fairhurst, SM, Morrison, JB, Cade, M., Morgan, PJ, dkk., 2015.
Para penulis menyatakan bahwa mereka tidak memiliki kepentingan yang bersaing.
Mengukur kekuatan tanggal kedatangan pertama sebagai ukuran fenologi migrasi burung. Jurnal
Internasional Ilmu Burung 157, 384–390 .
Referensi Greene, JL, 2015. Update Wabah Avian Influenza Patogenik Tinggi
2014–2015. Layanan Riset Kongres, hlm. 1–18 .
Pengantin pria, AV, Jim, C., LaRoque, M., Mason, C., McLaughlin, J., dkk., 2009. Pandemi
Alba, A., Bicout, DJ, Vidal, F., Curcó, A., Allepuz, A., dkk., 2012. Model untuk melacak liar
kesiapsiagaan influenza dan populasi yang rentan dalam komunitas suku. Saya. J. Kesehatan Masyarakat 99,
burung untuk flu burung melalui dinamika populasi dan informasi surveilans. PLoS One 7, e44354 .
S271 – S278 .
Herrick, KA, Huettmann, F., Lindgren, MA, 2013. Model global flu burung
APHIS, 2014–2015. Deteksi Dikonfirmasi oleh Negara Bagian, Avian Influenza. https: //www.aphis.
prediksi pada burung liar: pentingnya wilayah utara. Dokter hewan. Res. 44, 42 .
usda.gov/aphis/ourfocus/animalhealth/animal-disease-information/avian- influenza-disease /
Hill, NJ, Hussein, ITM, Davis, KR, Ma, EJ, Spivey, TJ, dkk., 2017. Reassortment dari
sa_detections_by_states / hpai-2014-2015-confirm-detections .
virus influenza A pada burung liar di Alaska sebelum wabah H5 clade 2.3.4.4. Darurat. Menulari. Dis. 23 (4),
Arriola, CS, Nelson, DI, Deliberto, TJ, Blanton, L., Kniss, K., dkk., 2015. Risiko infeksi
654–657 .
untuk orang yang terpajan pada burung yang terinfeksi virus avian influenza A H5 yang sangat patogen, Amerika Serikat,
Hill, NJ, Ma, EJ, Meixell, BW, Lindberg, MS, Boyce, WM, dkk., 2016. Transmisi
Desember 2014 – Maret 2015. Darurat. Menulari. Dis. 21, 2135–2140 .
Influenza mencerminkan pola musiman burung liar sepanjang siklus tahunan. Ecol. Lett. 19, 915–925 .
Artois, J., Lai, S., Feng, L., Jiang, H., Zhou, H., dkk., 2017. H7N9 dan H5N1 unggas di-
model kesesuaian fluenza untuk China: memperhitungkan data distribusi pasar unggas baru dan unggas
Hill, NJ, Takekawa, JY, Ackerman, JT, Hobson, KA, Herring, G., dkk., 2012b.
hidup. Stoch. Env. Res. Risiko A. 31, 393–402 .
Strategi migrasi mempengaruhi dinamika flu burung di mallards ( Anas platyrhynchos).
Bahl, J., Pham, TT, Hill, NJ, Hussein, ITM, Ma, EJ, dkk., 2016. Antar ekosistem
Mol. Ecol. 21, 5986–5999 .
tindakan yang mendasari penyebaran virus avian influenza A yang berpotensi pandemi. PLoS Pathog. 12,
Hill, NJ, Takekawa, JY, Cardona, CJ, Meixell, BW, Ackerman, JT, dkk., 2012.
e1005620 .
Pola lintas musim dari virus flu burung pada burung migrasi yang berkembang biak dan musim dingin: perspektif jalur
Belkhiria, J., Alkhamis, MA, Martinez-Lopez, B., 2016. Penerapan distribusi spesies
terbang. Penyakit Ditularkan Vektor dan Zoonosis 12 (3), 243–253 .
pemodelan untuk surveilans flu burung di Amerika Serikat dengan mempertimbangkan jalur terbang migrasi
Hinzman, LD, Bettez, N., Bolton, WR, Chapin, FS, Dyurgerov, M., dkk., 2005.
Amerika Utara. Laporan Ilmiah Alam 6, 33161 .
Bukti dan implikasi perubahan iklim baru-baru ini di Alaska utara dan wilayah Arktik lainnya. Clim. Chang. 72,
Belshe, RB, 2005. Asal muasal pandemi influenza - pelajaran dari virus tahun 1918. N.
251–298 .
Engl. J. Med. 353, 2209–2211 .
Ip, HS, Flint, PL, Franson, JC, Dusek, RJ, Derksen, DV, dkk., 2008. Prevalensi
Bevins, SN, Dusek, RJ, Putih, CL, Gidlewski, T., Bodenstein, B., dkk., 2016.
Virus influenza A pada burung migrasi liar di Alaska: pola variasi deteksi di persimpangan jalur terbang
Deteksi luas virus influenza H5 yang sangat patogen pada burung liar dari Jalur Terbang Pasifik Amerika
antarbenua. Virol. J. 5, 71 .
Serikat. Laporan Ilmiah Alam 6, 28980 .
James, ARM, Abbott, KC, 2014. Pergeseran fenologis dan geografis bersifat interaktif
Bouwstra, R., Koch, G., Heutink, R., Harders, F., Van Der Spek, A., dkk., 2015.
efek pada populasi burung yang bermigrasi. Saya. Nat. 183 (1), 40–53 .
Analisis filogenetik strain wabah virus Avian influenza A (H5N8) yang sangat patogen memberikan bukti untuk
Jhung, MA, Nelson, DI, 2015. Wabah avian influenza A (H5N2), (H5N8), dan
empat perkenalan terpisah dan satu penularan antar-unggas di peternakan di Belanda, November 2014.
(H5N1) di antara burung - Amerika Serikat, Desember 2014 – Januari 2015. Morb. Makhluk hidup. Wkly Rep.64 (4),
EuroSurveillance 20 (26), 21174 .
111 .
Keeler, SP, Dalton, MS, Cressler, AM, Berghaus, RD, Stallknecht, DE, 2014. Abiotik
Bradley, CA, Gibbs, SEJ, Altizer, S., 2008. Tata guna lahan perkotaan memprediksi virus West Nile
faktor-faktor yang mempengaruhi persistensi virus avian influenza di perairan permukaan habitat unggas air. Appl.
eksposur pada burung penyanyi. Ecol. Appl. 18 (5), 1083–1092 .
Mengepung. Mikrobiol. 80 (9), 2910–2917 .
Brown, JD, Goekjian, G., Poulson, R., Valeika, S., Stallknecht, DE, 2009. Pengaruh burung
Kilpatrick, AM, Chmura, AA, Gibbons, DW, Fleischer, RC, Marra, PP, dkk., 2006.
virus enza dalam air: infektivitas tergantung pada pH, salinitas dan suhu. Dokter hewan. Mikrobiol. 136, 20–26 .
Memprediksi penyebaran global flu burung H5N1. Proc. Natl. Acad. Sci. 103, 19368–19373 .

Cappelle, J., Zhao, D., Gilbert, M., Nelson, MI, Newman, SH, dkk., 2014. Resiko dari unggas
Klaassen, M., Hoye, BJ, Nolet, BA, Buttemer, WA, 2012. Ekofisiologi mi-
penularan influenza di daerah produksi itik yang berkeliaran bebas intensif dengan unggas air liar. EcoHealth 11
grasi dalam menghadapi bahaya global saat ini. Philos. Trans. R. Soc. B 367, 1719–1732 .
(1), 109–119 .
Koehler, AV, Pearce, JM, Flint, PL, Franson, JC, Ip, HS, 2008. Bukti genetik dari
Carey, C., 2009. Dampak perubahan iklim terhadap siklus tahunan burung. Philos. Trans.
perpindahan antar benua dari flu burung pada burung yang bermigrasi: pintail utara ( Anas acuta). Mol.
R. Soc. B 364, 3321–3330 .
Ecol. 17, 4754–4762 .
Carmack, E., McLaughlin, F., 2011. Menuju pengakuan fisik dan geokimia
Koopmans, M., Wilbrink, B., Conyn, M., Natrop, G., van der Nat, H., et al., 2004.
perubahan di laut Subarktik dan Arktik. Prog. Oceanogr. 90, 90–104 .
Penularan virus avian influenza A H7N7 ke manusia selama wabah besar di peternakan unggas komersial di
Charmantier, A., Gienapp, P., 2013. Perubahan iklim dan waktu perkembangbiakan burung dan
Belanda. Lancet 363, 587–593 .
migrasi: perubahan evolusioner versus plastik. Evol. Appl. 7, 15–28 .
Krauss, S., Walker, D., Pryor, SP, Niles, L., Chenghong, L., dkk., 2004. Influenza A
Chastel, C., 2004. Munculnya virus baru di Asia: apakah perubahan iklim terlibat? Med.
virus burung air liar yang bermigrasi di Amerika Utara. Penyakit Vector-Borne dan Zoonosis 4, 177–189 .
Mal. Menulari. 34 (11), 499–505 .
Chen, H., Smith, G., Zhang, S., Qin, K., Wang, J., dkk., 2005. Flu burung: virus H5N1
Krauss, S., Webster, RG, 2010. Surveilans virus flu burung dan burung liar: masa lalu
wabah di unggas air bermigrasi. Alam 436, 191–192 .
dan sekarang. Avian Dis. 54, 394–398 .
Davidson, I., Nagar, S., Haddas, R., Ben-Shabat, M., Golender, N., dkk., 2010. Avian
Kyle, RE, Brabets, TP, 2001. Suhu Air Aliran di Cook Inlet Basin,
virus influenza H9N2 dapat bertahan hidup pada suhu dan pH yang berbeda. Avian Dis. 54, 725–728 .
Alaska, dan Implikasi Perubahan Iklim. Departemen Dalam Negeri AS, Survei Geologi AS .

Domanska-Blicharz, K., Minta, Z., Smietanka, K., Marché, S., Van Den Berg, T., 2010.
Lameris, TK, Jochems, F., van der Graaf, AJ, Anderson, M., Limpens, J., dkk., 2017.
H5N1 patogenisitas tinggi kelangsungan hidup virus avian influenza di berbagai jenis air. Avian Dis. 54,
Tanaman hijauan herbivora yang bersarang di kutub menunjukkan respons pemanasan yang lebih besar saat
734–737 .
berkembang biak daripada tempat musim dingin, berpotensi mengganggu fenologi migrasi. Ekologi dan Evolusi 00, 1–9 .
Dong, J., Xiao, X., Kou, W., Qin, Y., Zhang, G., dkk., 2015. Melacak dinamika
Luas tanam padi pada 1986-2010 melalui citra Landsat time series dan algoritma berbasis fenologi.
Lee, D.-H., Fusaro, A., Song, C.-S., Suarez, DL, Swayne, DE, 2016. Vaksinasi unggas
Lingkungan Sensor Jarak Jauh. 160, 99–113 .
evolusi diarahkan virus flu burung patogenisitas rendah H9N2 di Korea. Virologi 488, 225–231 .
Dugan, VG, Chen, R., Spiro, DJ, Sengamalay, N., Zaborsky, J., et al., 2008. Evo-
genetika lutionary dan munculnya virus avian influenza pada burung liar. PLoS Pathog. 4, e1000076 .
Lee, D.-H., Torchetti, MK, Killian, ML, Deliberto, TJ, Swayne, DE, 2017.
Terulangnya kembali virus avian influenza A (H5N2) clade 2.3.4.4 pada burung liar, Alaska, AS, 2016. Darurat.
Fatiregun, AA, Saani, MM, 2008. Pengetahuan, sikap dan kepatuhan perunggasan
Menulari. Dis. 23 (2), 365–367 .
pekerja dengan tindakan pencegahan flu burung di Lagelu, Negara Bagian Oyo, Nigeria. The Journal of Infection
Lee, D.-H., Torchetti, MK, Winker, K., Ip, HS, Song, CS, Swayne, DE, 2015.
in Developing Countries 2, 130–134 .
Penyebaran antarbenua H5N8 asal Asia ke Amerika Utara melalui Beringia oleh burung yang bermigrasi. J.
Flint, PL, Ozaki, K., Pearce, JM, Guzzetti, B., Higuchi, H., dkk., 2009. Musim kawin
Virol. 89 (12), 6521–6524 .
sympatry memfasilitasi pertukaran genetik di antara populasi allopatric musim dingin dari pintails utara di
Li, Q., Zhou, L., Zhou, M., Chen, Z., Li, F., dkk., 2014. Epidemiologi infeksi manusia dengan virus avian influenza A
Jepang dan California. Condor 111 (4), 591–598 .
(H7N9) di Cina. N. Engl. J. Med. 370, 520–532 .
Flint, PL, Pearce, JM, Franson, JC, Derksen, DV, 2015. Surveilans burung liar untuk
Liu, D., Shi, W., Shi, Y., Wang, D., Xiao, H., et al., 2013. Asal dan keragaman novel
avian influenza H5 yang sangat patogen di Amerika Utara. Virol. J. 12, 1–6 .
avian influenza A H7N9 virus yang menyebabkan infeksi pada manusia: filogenetik, struktural,

248
CW Morin dkk.
dan analisis gabungan. Lancet 381, 1926–1932 .
Liu, Q., Cao, L., Zhu, X.-Q., 2014. Zoonosis utama yang muncul dan muncul kembali di Tiongkok: a
masalah kesehatan global dan pembangunan sosial ekonomi untuk 1,3 miliar. Int. J. Infeksi. Dis. 25, 65–72 .
Long, H., Wu, X., Wang, W., Dong, G., 2008. Analisis perubahan penggunaan lahan perkotaan-pedesaan
selama 1995–2006 dan kekuatan pendorong dimensi kebijakannya di Chongqing, Cina. Sensor (Basel, Swiss)
8 (2), 681–699 .
Lu, L., Lycett, SJ, Leigh Brown, AJ, 2014. Menentukan filogenetik dan phylo-
asal geografis dari flu burung yang sangat patogen (H7N3) di Meksiko. PLoS One
9, e107330 .
Lycett, SJ, Bodewes, R., Pohlmann, A., Banks, J., Bányai, K., dkk., 2016. Peran untuk mi-
burung liar syukur dalam penyebaran global avian influenza H5N8. Sains 354, 213–217 .
Machalaba, CC, Elwood, SE, Forcella, S., Smith, KM, Hamilton, K., dkk., 2015. Global
Surveilans flu burung pada burung liar: strategi untuk menangkap keragaman virus. Darurat. Menulari. Dis. 21 (4), e1 .
Martin, V., Pfeiffer, DU, Zhou, X., Xiao, X., Prosser, DJ, dkk., 2011. Distribusi spasial
dan faktor risiko flu burung yang sangat patogen (HPAI) H5N1 di Cina. PLoS Pathog. 7, e1001308 .
Walikota, SJ, Guralnick, RP, Tingley, MW, Otegui, J., Withey, JC, dkk., 2017.
Meningkatkan asinkronisasi fenologis antara green-up musim semi dan kedatangan burung bermigrasi. Sci.
Rep.7, 1902 .
Miller-Rushing, AJ, Lloyd-Evans, TL, Primack, RB, Satzinger, P., 2008. Migrasi burung
waktu, perubahan iklim, dan ukuran populasi yang berubah. Gumpal. Chang. Biol. 14, 1959–1972 .
Murdiyarso, D., 2000. Adaptasi terhadap variabilitas iklim dan perubahan: Perspektif Asia
tentang pertanian dan ketahanan pangan. Mengepung. Monit. Menilai. 61, 123–131 .
Muzaffar, SB, Takekawa, JY, Prosser, DJ, Newman, SH, Xiao, X., 2010. Beras pro-
sistem pembuangan dan flu burung: interaksi antara sistem pertanian campuran, unggas dan burung liar.
Waterbirds 33, 219–230 .
OIE, 2013. Misi Ahli OIE Menemukan Pasar Burung Langsung Memainkan Peran Kunci dalam Unggas dan
Infeksi Manusia Dengan Influenza A (H7N9). Organisasi Dunia untuk Kesehatan Hewan, Paris (30 April 2013) .
Okello, AL, Bardosh, K., Smith, J., Welburn, SC, 2014. One health: masa lalu keberhasilan dan
tantangan masa depan dalam tiga konteks Afrika. PLoS Negl. Trop. Dis. 8, e2884 .
Pandit, PS, Bunn, DA, Pande, SA, Aly, SS, 2013. Pemodelan unggas yang sangat patogen
penularan influenza pada burung dan unggas liar di Bengal Barat, India. Sci. Rep.3, 2175 .
Patterson, CD, Guerin, MT, 2013. Efek perubahan iklim pada migrasi burung
pola dan penyebaran penyakit unggas komersial di Kanada - bagian I. World Poultry Science Journal 69 (1),
17–26 .
Pearce, JM, Ramey, AM, Flint, PL, Koehler, AV, Fleskes, JP, dkk., 2009. Avian
influenza di kedua ujung jalur terbang migrasi: mencirikan keanekaragaman genom virus untuk mengoptimalkan
rencana pengawasan untuk Amerika Utara. Evol. Appl. 2, 457–468 .
Pearce, JM, Reeves, AB, Ramey, AM, Hupp, JW, Ip, HS, dkk., 2011. Interspesifik
pertukaran gen virus avian influenza di Alaska: pengaruh kecenderungan migrasi trans-hemispheric dan simpatri
tempat berkembang biak. Mol. Ecol. 20, 1015–1025 .
Rabinowitz, P., Perdue, M., Mumford, E., 2010. Hubungi variabel untuk paparan unggas
influenza H5N1 virus pada antarmuka manusia-hewan. Zoonosis Kesehatan Masyarakat 57, 227–238 .
Ramey, AM, DeLiberto, TJ, Berhane, Y., Swayne, DE, Stallknecht, DE, 2018. Pelajaran
belajar dari penelitian dan pengawasan yang diarahkan pada virus influenza A yang sangat patogen pada burung
liar yang menghuni Amerika Utara. Virologi 518, 55–63 .
Ramey, AM, Pearce, JM, Flint, PL, Ip, HS, Derksen, DV, dkk., 2010.
Reassortment antarbenua dan variasi genom dari virus influensa unggas patogen rendah yang diisolasi dari
pintails utara ( Anas acuta) di Alaska: memeriksa bukti melalui ruang dan waktu. Virologi 401, 179–189 .
Ramey, AM, Reeves, AB, Sonsthagen, SA, TeSlaa, JL, Nashold, S., dkk., 2015.
Penyebaran virus influenza A H9N2 antara Asia Timur dan Amerika Utara oleh burung liar. Virologi 482, 79–83 .
Ren, H., Jin, Y., Hu, M., Zhou, J., Song, T., dkk., 2016. Dinamika ekologi influenza A
virus: transmisi lintas spesies dan migrasi global. Sci. Rep.6, 36839 .
Roche, B., Lebarbenchon, C., Gauthier-Clerc, M., Chang, CM, Thomas, F., dkk., 2009.
Penularan melalui air mendorong dinamika flu burung pada burung liar: kasus epidemi 2005–2006 di kawasan
Camargue. Menulari. Genet. Evol. 9, 800–805 .
Runstadler, AJ, Happ, MG, Slemons, DR, Sheng, Z.-M., Gundlach, N., dkk., 2007.
Menggunakan analisa RRT-PCR dan isolasi virus untuk mengetahui prevalensi infeksi virus avian influenza pada
itik di Minto Flats State Game Refuge, Alaska, selama Agustus 2005. Arch. Virol. 152, 1901–1910 .
Runstadler, J., Hill, N., Hussein, ITM, Puryear, W., Keogh, M., 2013. Menghubungkan
studi tentang influenza liar yang berpotensi menimbulkan penyakit pandemi. Menulari. Genet. Evol.
17, 162–187 .
Saenz, RA, Hethcote, HW, Gray, GC, 2006. Operasi pemberian makan hewan terbatas sebagai
penguat influenza. Penyakit yang Ditularkan Vektor & Zoonosis 6, 338-346 .
Saito, T., Tanikawa, T., Uchida, Y., Takemae, N., Kanehira, K., dkk., 2015.
Penyebaran virus flu burung yang sangat patogen (clade 2.3. 4.4) ke dalam benua dan antar benua di Asia pada
musim dingin 2014-2015. Rev. Med. Virol. 25, 388–405 .
Saksena, S., Fox, J., Epprecht, M., Tran, CC, Nong, DH, dkk., 2015. Bukti untuk
model konvergensi: munculnya flu burung yang sangat patogen (H5N1) di Vietnam. PLoS One 10, e0138138 .
Samuel, MD, Hall, JS, Brown, JD, Goldberg, DR, Ip, H., dkk., 2015. Dinamika
avian influenza di Lesser Snow Geese: implikasi untuk pola infeksi tahunan dan migrasi. Ecol. Appl. 25,
1851–1859 .
Scotch, M., Lam, TT, Pabilonia, KL, Anderson, T., Baroch, J., dkk., 2014. Difusi
virus influenza di antara burung yang bermigrasi dengan fokus di Amerika Serikat Barat Daya.
249
Environment International 119 (2018) 241–249
Menulari. Genet. Evol. 26, 185–193 .
Scotch, M., Suchard, MA, Rabinowitz, PM, 2015. Analisis genetika virus untuk estimasi
difusi kawin influenza A H6N1. Dalam: AMIA Summits on Translational Science Proceedings 2015pp. 36 .
Siembieda, JL, Johnson, CK, Cardona, C., Anchell, N., Dao, N., dkk., 2010. Influenza A
virus pada burung liar di Jalur Terbang Pasifik, 2005-2008. Penyakit Vector-Borne dan Zoonosis 10 (8),
793-800 .
Stallknecht, DE, Kearney, M., Shane, S., Zwank, P., 1990b. Pengaruh pH, suhu,
dan salinitas pada persistensi virus avian influenza di air. Avian Dis. 412–418 .
Stallknecht, DE, Shane, SM, Kearney, MT, Zwank, PJ, 1990. Kegigihan unggas
virus influenza di air. Avian Dis. 34, 406–411 .
Steinacher, M., Joos, F., Frolicher, TL, Plattner, GK, Doney, SC, 2009. Lautan yang akan datang
pengasaman di Arktik diproyeksikan dengan model iklim-siklus karbon gabungan NCAR global. Biogeosciences
6, 515–533 .
Su, S., Bi, Y., Wong, G., Gray, GC, Gao, GF, dkk., 2015. Epidemiologi, evolusi, dan
wabah virus avian influenza baru-baru ini di Cina. J. Virol. 89, 8671–8676 .
Swayne, DE, Suarez, DL, 2000. Flu burung yang sangat patogen. Pdt. Sci. Tech. 19
(2), 463–482 .
Tian, H., Zhou, S., Dong, L., Van Boechel, TP, Pei, Y., 2015. Perubahan iklim menunjukkan
pergeseran risiko H5N1 pada burung migran. Ecol. Model. 306, 6–15 .
Van Dijk, JGB, Hoye, BJ, Verhagen, JH, Nolet, BA, Fouchier, RAM, 2014.
Remaja dan migran sebagai pendorong epizootik musiman virus flu burung. J. Anim. Ecol. 83, 266–275 .
Van Dijk, JGB, Kleyheeg, E., Soons, MB, Nolet, BA, Fouchier, RAM, dkk., 2015.
Hubungan negatif yang lemah antara infeksi virus flu burung dan perilaku pergerakan pada spesies inang
utama, mallard Anas platyrhynchos. Oikos 124, 1293–1303 .
Van Hemert, C., Pearce, JM, Handel, CM, 2014. Kesehatan satwa liar berubah dengan cepat
Utara: fokus pada penyakit unggas. Depan. Ecol. Mengepung. 12 (10), 548–556 .
Vandegrift, KJ, Sokolow, SH, Daszak, P., Kilpatrick, AM, 2010. Ekologi unggas di-
virus flu di dunia yang sedang berubah. Ann. NY Acad. Sci. 1195, 113–128 .
Verhagen, JH, van der Jeugd, HP, Nolet, BA, Slaterus, R., Kharitonov, SP, 2015. Liar
surveilans burung di sekitar wabah virus avian influenza A (H5N8) yang sangat patogen di Belanda, 2014, dalam
konteks jalur terbang global. Eur. Secur. 20, 21–32 .
Wahlgren, J., Waldenstrom, J., Sahlin, S., Haemig, PD, Fouchier, RAM, dkk., 2008.
Pengumpulan ulang segmen gen antara virus flu burung garis keturunan Amerika dan Asia pada unggas air di
daerah Beringia. Penyakit yang Ditularkan Vektor dan Zoonosis 8 (6), 783-789 .
Wang, H., Feng, Z., Shu, Y., Yu, H., Zhou, L., dkk., 2008. Kemungkinan terbatasnya orang-ke-
penularan orang dari virus avian influenza A (H5N1) yang sangat patogen di Cina. Lancet 371, 1427–1434 .
Ward, D., Helmericks, J., Hupp, J., McManus, L., Budde, M., dkk., 2016. Multi-decadal
Tren kedatangan burung migran musim semi ke pantai Kutub Utara Tengah Alaska: pengaruh faktor lingkungan
dan ekologi. J. Avian Biol. 47, 197–207 .
Wauchope, HS, Shaw, JD, Varpe, O., Lappo, EG, Boertmann, D., dkk., 2016. Rapid
hilangnya habitat berkembang biak akibat iklim untuk burung-burung migran Arktik. Gumpal. Chang. Biol. 23 (3), 1085–1094 .
Webster, RG, Bean, WJ, Gorman, OT, Chambers, TM, Kawaoka, Y., 1992. Evolusi
dan ekologi virus influenza A. Mikrobiol. Wahyu 56, 152–179 .
Wei, Y., Xu, G., Zhang, G., Wen, C., Anwar, F., dkk., 2016. Evolusi antigenik H9N2
virus influenza ayam diisolasi di China selama 2009-2013 dan pemilihan kandidat strain vaksin dengan
reaktivitas silang yang luas. Dokter hewan. Mikrobiol. 182, 1–7 .
Wenger, JD, Castrodale, LJ, Bruden, DL, Keck, JW, Zulz, T., dkk., 2011. 2009
pandemi influenza A H1N1 di Alaska: karakteristik penyebaran dan geografis temporal dan peningkatan risiko
rawat inap di antara penduduk Asli Alaska dan Penduduk Asia / Kepulauan Pasifik. Clin. Menulari. Dis. 52, S189
– S197 .
West, FH, 1998. America Beginnings: The Prehistory and Palaeoecology of Beringia.
Universitas Chicago Press, Chicago .
Wilson, HM, Hall, JS, Flint, PL, Franson, JC, Ely, CR, dkk., 2013. Layanan tinggi
Prevalensi antibodi terhadap virus flu burung di antara unggas air liar di Alaska: implikasi untuk pengawasan.
PLoS One 8, e58308 .
Winker, K., Gibson, DD, 2010. Masuknya burung liar flu burung dari Asia ke Amerika
vektor besar. Avian Dis. 54, 477–482 .
Winker, K., Gibson, DD, 2018. Beberapa efek skala luas dari iklim saat ini dan masa depan
perubahan di antara burung migran di Beringia. Masuk: Shuford, WD, Gill Jr.RE, Handel,
CM (Eds.), Tren dan Tradisi: Perubahan Burung di Amerika Utara bagian Barat. Studies of Western Birds 2
Western Field Ornithologists, Camarillo, CA, hlm. 00 (sedang dicetak) .
Winker, K., McCracken, KG, Gibson, DD, Pruett, CL, Meier, R., Huettmann, F., dkk.,
2007. Perpindahan burung dan flu burung dari Asia ke Alaska. Darurat. Menulari. Dis. 13 (4), 547–552 .
Yin, X., Olesen, JE, Wang, M., Ozturk, I., Zhang, H., dkk., 2016. Dampak dan adaptasi
sistem tanam terhadap perubahan iklim di wilayah pertanian timur laut Cina. Eur. J. Agron. 78, 60–72 .
Zhang, G., Xiao, X., Biradar, CM, Dong, J., Qin, Y., dkk., 2017. Pola spasiotemporal
lahan pertanian padi di Cina dan India dari tahun 2000 hingga 2015. Sci. Total Lingkungan.
579, 82–92 .
Zhang, Y., Wang, Y., Niu, H., 2017b. Variasi spasial-temporal di area yang cocok
budidaya padi dan jagung di Cina dalam skenario iklim masa depan. Sci. Total Lingkungan. 601–602, 518–531 .
Zhang, Z., Chen, D., Chen, Y., Wang, B., Hu, Y., dkk., 2014. Mengevaluasi dampak
suhu lingkungan pada wabah global yang sangat patogen avian influenza (HPAI) H5N1 pada unggas
domestik. Int. J. Lingkungan. Res. Kesehatan Masyarakat 11, 6388–6399 .