Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167

• Masyarakat Perikanan Asia

ISSN 0116-6514
E-ISSN 2071-3720
https://doi.org/10.33997/j.afs.2018.31.S1.011

Polychaetes sebagai Potensi Risiko Penularan Patogen Udang

DESRINA 1, *, JAJ VERRETH 2, MCJ VERDEGEM 2 dan JM VLAK 3

1 Jurusan Budidaya Perairan Fakultas Perikanan dan Ilmu Kelautan Universitas Diponegoro Semarang, Indonesia
2 Kelompok Budidaya dan Perikanan Universitas Wageningen Wageningen, Belanda
3 Laboratorium Virologi Universitas Wageningen Wageningen, Belanda

Abstrak

Polychaetes terdiri dari meiofauna bentik di zona intertidal dasar lunak dan tambak udang di daerah pesisir. Sedangkan
polychaetes memberikan manfaat bagi industri budidaya udang sebagai (i) pakan alami di tambak udang tradisional, (ii)
regenerator nutrien melalui bioturbasi dan pembuangan sampah organik di sedimen melalui pemberian pakan, dan (iii)
suplemen pakan untuk meningkatkan pematangan induk udang , kondisi yang ada di tambak budidaya dapat meningkatkan
peluang polychaetes untuk mentransfer patogen ke udang melalui rantai makanan. Ada kekhawatiran yang berkembang
bahwa polychaetes yang diperdagangkan secara internasional, yang diumpankan ke induk udang, merupakan vektor potensial
untuk penularan patogen udang lainnya. Deteksi agen etiologi dari dua penyakit udang yang baru muncul di polychaetes, Enterocytozoon
hepatopenaei ( EHP) dan Vibrio

parahaemolyticus AHPND menyebabkan hepatopankreas mikrosporidiosis (HPM) dan akut

penyakit nekrosis hepatopankreas (AHPND), masing-masing, menunjukkan bahwa cacing ini dapat menjadi inang atau / dan pembawa

pasif dari patogen ini. Kajian ini membahas manfaat polychaetes untuk budidaya udang, risiko penularan patogen udang oleh

polychaetes di tambak, pembenihan dan tingkat global, serta panggilan untuk pengamatan lebih dekat pada patogen udang di

polychaetes yang digunakan sebagai pakan udang.

Kata kunci: AHPND, EHP, penularan patogen, resiko, polychaetes, udang, WSSV

___________________________________________

*
Penulis yang sesuai. Alamat email: rinadesrina@yahoo.com
156 Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167

pengantar

Polychaetes adalah bentik-meiofauna di mana-mana di tambak udang dan sedimen lunak di daerah pesisir. Sebagai suatu kelompok,

polychaetes memberikan layanan ekologis untuk lingkungan sedimen melalui bioturbasi dan pembuangan limbah organik selama pemberian makan

(Brown et al. 2011) dan dengan menjadi mangsa hewan pada tingkat trofik yang lebih tinggi seperti udang, ikan dan burung (Hutchings 1998) .

Eutrofikasi dasar tambak selama budidaya udang menyebabkan hipoksia dan terperangkapnya fosfor anorganik, nitrogen dan bahan organik dalam

sedimen. Polychaetes bermanfaat bagi lingkungan dasar tambak dengan mendaur ulang nutrisi, membuatnya sebagian tersedia untuk produsen utama

dan konsumen di dalam kolam, dan dengan mengurangi area anaerobik pada antarmuka air sedimen melalui pergerakan. Spesies polychaete tertentu

diperdagangkan di tingkat global sebagai umpan favorit untuk pemancing (Arias et al. 2013, Carregosa et al. 2014) dan sebagai pakan tambahan untuk

induk udang untuk meningkatkan kinerja pemijahan dan meningkatkan pematangan (Leelatanawit et al. 2014). Polychaetes sangat beradaptasi dengan

berbagai kondisi lingkungan (Çinar 2013) dan memiliki plastisitas reproduksi yang luar biasa dan kemampuan beradaptasi (Arias et al. 2013). Yang

terakhir dapat membantu polychaetes untuk menjajah daerah baru (Çinar 2013) dan untuk berkembang di kolam dan muara yang kaya bahan organik.

Polychaetes sangat beradaptasi dengan berbagai kondisi lingkungan (Çinar 2013) dan memiliki plastisitas reproduksi yang luar biasa dan kemampuan

beradaptasi (Arias et al. 2013). Yang terakhir dapat membantu polychaetes untuk menjajah daerah baru (Çinar 2013) dan untuk berkembang di kolam

dan muara yang kaya bahan organik. Polychaetes sangat beradaptasi dengan berbagai kondisi lingkungan (Çinar 2013) dan memiliki plastisitas

reproduksi yang luar biasa dan kemampuan beradaptasi (Arias et al. 2013). Yang terakhir dapat membantu polychaetes untuk menjajah daerah baru

(Çinar 2013) dan untuk berkembang di kolam dan muara yang kaya bahan organik.

Sedimen dapat bertindak sebagai penyerap patogen, membantu kelangsungan hidupnya, sehingga menjadi reservoir
atau sumber patogen. Penelitian tentang keterkaitan antara keberadaan white spot syndrome virus (WSSV) di sedimen, bentik
polychaetes dan infeksi WSSV pada udang (Vijayan et al. 2005; Desrina et al.2013; Haryadi et al.2015) menjelaskan berbagai
aspek peran polychaetes dalam budidaya udang. Polychaetes penggali dan detritofeeder hidup dalam sistem produksi udang
seperti tambak ̶ ̶ termasuk daerah pesisir yang menerima limbah dari tambak ̶ ̶ di mana mereka terpapar dan berpotensi
memperoleh patogen yang ada di sedimen. Dalam kasus WSSV, kemungkinan besar pelabuhan masuknya patogen ke
polychaetes per os, dan cacing pada gilirannya mentransfer patogen ke udang setelah diberi makan. Temuan ini meningkatkan
minat pada kemungkinan peran polychaetes dalam penyebaran dua penyakit udang yang baru muncul, nekrosis
hepatopankreas akut.

penyakit (AHPND) yang disebabkan oleh bakteri Vibrio parahaemolyticus ( VP AHPND) dan
mikrosporidiosis hepatopankreas (HPM) yang disebabkan oleh mikrosporidian Enterocytozoon
hepatopenaei ( EHP) (Thitamadee dkk. 2016). Bentuk patogen V. parahaemolyticus membawa plasmid yang mengkode dua racun, PirA
dan PirB, yang, jika diekspresikan, bertanggung jawab atas penyakit pada udang (Lee et al. 2015; Han et al. 2015). Di sini kami tidak

hanya mengulas manfaat polychaetes untuk budidaya udang, tetapi juga membahas potensi risiko penyebaran patogen lebih lanjut

berdasarkan pengalaman yang diperoleh dari mempelajari infeksi WSSV di polychaete. Dendronereis spp., dan akhirnya menyarankan

peningkatan surveilans untuk patogen udang di polychaetes yang digunakan untuk pakan udang sebagai titik awal untuk memitigasi

atau mengendalikan penyakit.

Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167 157

Tinjauan Biologi dan Ekologi Polychaetes yang Relevan dengan Budidaya Udang

Polychaetes membentuk kelas cacing tersegmentasi di Filum Annelida; sangat bervariasi dalam bentuk, ukuran, dan strategi reproduksi; dan

menempati berbagai relung ekologi (Hutchings 1998). Banyak spesies polychaete adalah makro-invertebrata di mana-mana di habitat pesisir termasuk

daerah pesisir berbatu dan muara dengan dasar lunak (Sarkar et al. 2005). Mereka dianggap spesies oportunistik, karena hewan ini adalah yang

pertama menghuni sedimen lunak defaunasi dengan bahan organik tinggi (Kanaya 2014). Kemampuan polychaetes untuk menghuni muara

menunjukkan daya adaptasi dan plastisitas lingkungan yang tinggi, karena muara dan kawasan pesisir merupakan ekosistem yang sangat dinamis.

Secara alami, polychaetes yang hidup dalam kondisi ini di muara memiliki toleransi yang tinggi terhadap berbagai salinitas (8–19 ppt di air dan 0–2,5 ppt

di tanah) (Roy dan Nandi 2012), konsentrasi bahan organik yang tinggi dan polusi. Karena sebagian besar tambak udang dibangun di daerah muara,

diharapkan polychaetes akan melimpah di tambak udang dan dalam banyak kasus, akan menjadi spesies invertebrata bentik yang dominan (Fujioka

dkk. 2007; Ngqulana dkk. 2010). Kemampuan polychaetes untuk hidup di berbagai relung ekologi dan kondisi bentik mengakibatkan penyebaran

geografisnya yang luas melalui transportasi yang tidak disengaja dan disengaja. Distribusi dan kelimpahan polychaetes dipengaruhi oleh kondisi

sedimen, termasuk tekstur (Sarkar et al. 2005), kandungan organik (Gowda et al. 2009), kedalaman air, salinitas, suhu (Hutchings 1998) dan predasi

(Abu Hena et al. 2011). diharapkan polychaetes akan melimpah di tambak udang dan dalam banyak kasus, akan menjadi spesies invertebrata bentik

yang dominan (Fujioka et al. 2007; Ngqulana et al. 2010). Kemampuan polychaetes untuk hidup di berbagai relung ekologi dan kondisi bentik

mengakibatkan penyebaran geografisnya yang luas melalui transportasi yang tidak disengaja dan disengaja. Distribusi dan kelimpahan polychaetes

dipengaruhi oleh kondisi sedimen, termasuk tekstur (Sarkar et al. 2005), kandungan organik (Gowda et al. 2009), kedalaman air, salinitas, suhu

(Hutchings 1998) dan predasi (Abu Hena et al. 2011). diharapkan polychaetes akan melimpah di tambak udang dan dalam banyak kasus, akan menjadi

spesies invertebrata bentik yang dominan (Fujioka et al. 2007; Ngqulana et al. 2010). Kemampuan polychaetes untuk hidup di berbagai relung ekologi dan kondisi bentik m

Kegiatan akuakultur menghasilkan sejumlah besar limbah organik yang dapat menyebabkan penumpukan sedimen yang kaya nutrisi dan

bercak area hipoksia di dasar tambak. Sementara udang menghindari area tambak yang memiliki kandungan oksigen terlarut yang rendah, sebaliknya,

polychaetes hidup (beberapa bahkan tumbuh subur) dalam kondisi seperti itu. Polychaetes menyediakan layanan ekologis untuk lingkungan tambak dan

kehidupan hewan di dalamnya melalui proses pergerakan dan transportasi, aktivitas makan dan dengan menjadi mangsa hewan pada tingkat trofik yang

lebih tinggi. Polychaetes yang salah seperti nereid bergerak secara horizontal dan vertikal untuk mencari makan dan menggali, menyebabkan bioturbasi

yang cukup besar. Pencampuran sedimen dan air pori dalam antarmuka air sedimen selama bioturbasi memfasilitasi degradasi bahan organik dengan

cara yang bergantung pada kepadatan (Kristensen et al. 1985; Papaspyrou et al. 2010). Polychaetes memberi ventilasi pada liangnya (Kristensen

1984), dengan demikian menstimulasi metabolisme mikroba aerobik di sedimen. Ini membantu memulihkan wilayah hidup udang budidaya dengan

meningkatkan ketersediaan nutrisi sekaligus mengurangi kondisi anaerobik (Hutchings 1998). Karena liang polychaete dapat mencapai kedalaman 30

cm di bawah permukaan sedimen, polychaetes liang juga dapat membantu dalam mensirkulasi ulang beberapa nutrisi yang mungkin terakumulasi

selama budidaya udang. Ini sangat relevan untuk kolam tradisional di mana pembuangan sedimen dibatasi dan diberi jarak waktu. Pengamatan kami

pada dua nereidid burrower ( Ini membantu memulihkan wilayah hidup udang budidaya dengan meningkatkan ketersediaan nutrisi sekaligus

mengurangi kondisi anaerobik (Hutchings 1998). Karena liang polychaete dapat mencapai kedalaman 30 cm di bawah permukaan sedimen,

polychaetes liang juga dapat membantu dalam mensirkulasi ulang beberapa nutrisi yang mungkin terakumulasi selama budidaya udang. Ini sangat

relevan untuk kolam tradisional di mana pembuangan sedimen dibatasi dan diberi jarak waktu. Pengamatan kami pada dua nereidid burrower ( Ini

membantu memulihkan wilayah hidup udang budidaya dengan meningkatkan ketersediaan nutrisi sekaligus mengurangi kondisi anaerobik (Hutchings

1998). Karena liang polychaete dapat mencapai kedalaman 30 cm di bawah permukaan sedimen, polychaetes liang juga dapat membantu dalam mensirkulasi ulang bebe
158 Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167

Aktivitas makan polychaetes memfasilitasi pembuangan bahan organik dari sedimen sementara nutrisi digunakan untuk

pengembangan polychaete, sehingga membantu dalam daur ulang nutrisi di sedimen. Dua spesies, Nereis virens dan N. diversicolor,

menunjukkan kemampuan memetabolisme limbah feses yang mengandung nitrogen pada kerang (Batista et al. 2003a) dan limbah

feses dan pakan halibut (Brown et al. 2011). Studi tersebut menunjukkan bahwa polychaetes dapat menjadi solusi untuk

pengelolaan limbah budidaya, sehingga mendorong budidaya yang berkelanjutan. Sebagian besar polychaetes yang hidup di

sedimen lunak adalah suspensi dan pengumpan deposit (Hutchings 1998), meskipun pada mulut beberapa cacing, misalnya

nereidid polychaetes, dilengkapi dengan struktur kutikula yang disebut rahang. Dengan demikian, strategi pemberian makan spesies

nereidid dapat berubah sesuai dengan jenis makanan yang tersedia. Misalnya liar N. diversicolor hidup di muara terutama memakan

lendir kompleks yang mengandung bahan organik, bakteri dan jamur (Fidalgo e Costa et al. 2006), meskipun mereka juga memakan

sedimen dan mendahului nereid lainnya. Fleksibilitas dalam strategi pemberian makan dan kemampuan untuk hidup dalam kondisi

kekurangan oksigen dalam sedimen yang kaya bahan organik membuat polychaetes seperti N. diversicolor ( Batista dkk. 2003b) dan N.

virens spesies pemulung bawah yang sesuai dalam sistem akuakultur multitrofik terintegrasi (IMTA) (Brown et al. 2011; Van Geest et
al. 2014). Polychaetes detritofeeder besar seperti eunicids dapat meningkatkan daur ulang limbah protein yang dihasilkan dari

kegiatan akuakultur dengan meningkatkan degradasi enzimatik (Santander-De Leon et al. 2010). Meskipun belum ada penelitian

yang dilakukan tentang dampak polychaetes pada siklus nutrisi di tambak udang, sistem produksi terpadu udang dan polychaetes di

tambak harus dieksplorasi sebagai cara untuk meningkatkan efisiensi pemanfaatan nutrisi. Di sisi lain, polychaetes filter dan

pengumpan detritus terkena patogen yang ada di sedimen dan dapat memperoleh patogen melalui pemberian makan, seperti dalam

kasus WSSV (Vijayan et al. 2005). Mereka bisa menjadi vektor patogen pasif atau aktif, atau keduanya, seperti yang mungkin terjadi

pada WSSV. Pada gilirannya, polychaetes, yang berpotensi membawa patogen, dimangsa oleh udang (Nunes dan Parsons 2000).

Saat ini, informasi tentang kontribusi polychaetes yang terinfeksi terhadap penularan penyakit udang masih terbatas, dan diperlukan

lebih banyak penelitian.

Polychaetes sebagai Pakan Alami Udang di Tambak Pembesaran

Tiga genera polychaete telah dilaporkan sebagai pakan udang di tambak dan pembenihan:
Dendronereis ( Haryadi dkk. 2015), Perinereis ( Poltana dkk. 2007; Meunpol dkk. 2010; Leelatanawit dkk. 2014) dan Marphyssa
( Vijayan dkk. 2005). Anggota genera ini adalah penggali dan memiliki sebaran geografis yang luas (Hutchings dan
Karageorgopoulos 2003; Glasby dan Hutchings 2010; Ngqulana et al. 2010). Perinereis spp. lebih memilih sedimen
berpasir, sedangkan
Marphyssa spp. dan Dendronereis spp. sebagian besar melimpah di sedimen lunak dan berlumpur. Spesies polychaete yang ditemukan di

tambak udang mungkin berbeda dari satu daerah atau daerah ke daerah lain, tetapi juga tergantung pada lingkungan dan pengelolaan

tambak. Polychaetes dan invertebrata bentik lainnya merupakan komponen penting dari makanan udang di tambak udang tradisional. Udang

secara inheren mengandalkan makanan alami di kolam, dan polychaetes yang memiliki protein tinggi dan kandungan asam lemak merupakan

sumber makanan yang menarik. Polychaetes terjadi di kolam pemeliharaan udang windu raksasa ( Penaeus monodon

Fabricius 1798) sepanjang waktu (Abu Hena et al. 2011).

Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167 159

Namun kepadatan polychaetes cenderung menurun menjelang akhir periode budidaya udang (Nunes dan Parsons 2000; Abu

Hena et al. 2011), karena predasi, seperti yang ditunjukkan oleh analisis isi usus dari P. monodon dilaporkan oleh Varadharajan dan

Soundarapandian (2013). Pada kepadatan udang yang rendah, tekanan predator pada mangsa bentik rendah (Balasubramanian et al.

2004), yang mungkin menjelaskan kelimpahan polychaetes di tambak ekstensif tradisional dan sepanjang waktu budidaya, seperti yang

kami amati dalam penelitian kami sendiri, meskipun yang dominan spesies dapat bervariasi (Desrina 2014). Meskipun belum ada studi

sistematis yang dilakukan tentang pertumbuhan dan pertambahan bobot udang hasil budidaya polychaetes di Indonesia, selama

wawancara dengan penulis pertama, para pembudidaya menunjukkan bahwa udang tumbuh lebih cepat dan lebih sehat ketika tambak

udang mengandung banyak Dendronereis

spp. Lebih lanjut, dalam pengamatan laboratorium, udang menunjukkan preferensi yang tinggi untuk polychaetes relatif terhadap pakan yang

diformulasikan, dan preferensi ini mungkin mencerminkan situasi di tambak (Desrina 2014).

Sebagai invertebrata bentik, kesejahteraan polychaetes juga ditentukan oleh kondisi dasar tambak. Bagian dasar kolam
yang dikelola secara tradisional kemungkinan besar merupakan lingkungan yang selektif bagi polychaetes karena konsentrasi
bahan organik yang tinggi. Banyak kolam tidak benar-benar kering setelah panen dan sedimen jarang dihilangkan seluruhnya.
Meskipun demikian, meskipun air yang masuk pertama kali melewati kolam pemukiman, penumpukan sedimen di tambak udang
akan tetap besar. Akresi sedimen kaya bahan organik selama periode 5–10 tahun dapat menghasilkan sedimen gelap setebal 30
cm di lapisan semipadat. Beberapa polychaetes beradaptasi dengan kondisi ini, memiliki kemampuan untuk hidup di ceruk rendah
oksigen dan memakan sampah organik (Brown et al. 2011). Itu Dendronereis spp. yang kami amati paling melimpah pada sedimen
yang memiliki konsentrasi karbon organik tanah antara 5–10% (Desrina 2014), kondisi yang tidak menguntungkan bagi sebagian
besar organisme bentik lainnya.

Polychaetes sebagai Pakan Alami Induk Udang

Pemberian pakan segar kepada induk udang banyak dilakukan di tempat pembenihan udang. Karena bergizi tinggi,
polychaetes sebagai kelompok merupakan komponen penting untuk meningkatkan kinerja pemijahan induk udang (Chung
et al. 2011). Polychaetes mengandung asam lemak tak jenuh tingkat tinggi seperti asam arakidonat (Hoa et al. 2009;
Leelatanawit et al. 2014) dan hormon reproduksi progesteron (P4), 17α-hidroksiprogesteron (Meunpol et al.2007) dan
prostaglandin E2 (Meunpol et al. al. 2010), yang meningkatkan pematangan gonad induk udang betina dan jantan.
Polychaetes yang dilaporkan digunakan dalam pembenihan adalah cacing lumpur Marphyssa spp. (Vijayan et al. 2005) dan
cacing pasir Perinereis spp. (Poltana et al.2007). Selain itu, P.

cultrifera.dll telah diteliti untuk meningkatkan kinerja reproduksi sol penangkaran (Cardinaletti et al. 2009), yang menunjukkan
peningkatan minat dalam mengeksplorasi penggunaan polychaetes tidak hanya untuk mengkondisikan induk udang tetapi juga
untuk induk ikan. Meskipun polychaetes saja cukup bergizi untuk memastikan kinerja reproduksi yang baik, studi tentang
kombinasi polychaetes dan natrium alginat imunostimulan menghasilkan hasil yang lebih baik dalam hal jumlah telur yang
diproduksi oleh pemijahan, total produksi larva dan tingkat penetasan telur. P. monodon dibandingkan dengan polychaetes saja
(Chung et al. 2011).
160 Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167

Hal ini menunjukkan bahwa ketergantungan pada polychaetes dan pakan segar lainnya dapat dikurangi dengan menggunakan suplemen

yang melengkapi nutrisi yang diberikan oleh polychaetes. Di laboratorium kami, udang lebih menyukai polychaetes hidup, meskipun mereka juga

memakan yang beku. Pembekuan dan pencairan dapat menyebabkan hilangnya cairan tubuh yang bocor selama proses tersebut dan hilangnya

bau, sehingga membuatnya kurang menarik bagi udang. Sebagian besar perusahaan mengiklankan polychaetes nereid dalam bentuk bahan yang

dikeringkan atau dibekukan. Penggunaan komersial polychaetes sebagai pengganti tepung ikan dalam pakan udang telah dimulai.

Polychaetes sebagai Potensi Risiko Penularan Penyakit Udang

Sejauh ini, hanya tiga spesies polychaete yang dilaporkan membawa infeksi alami patogen udang: WSSV di Marphyssa
spp. (Vijayan dkk. 2005), P. nuntia ( Supak Laoaroon dkk.
2005) dan Dendronereis spp. (Desrina dkk. 2013; Haryadi dkk. 2015). Penularan WSSV dari polychaete ke udang
dilaporkan hanya untuk Dendronereis spp. dan Marphyssa spp. Namun,
Dendronereis spp. adalah host replikatif untuk WSSV (Desrina et al. 2013), sementara Marphyssa spp. tampaknya hanya
vektor pasif (Vijayan et al. 2005). Baru-baru ini, dua DNA baru bermunculan
patogen udang, EHP dan VP AHPND, terdeteksi pada polychaetes impor di Thailand menggunakan polymerase chain
reaction (PCR). Cacing ini diduga sebagai jalur masuk AHPND
agen ke tempat pembenihan udang di Thailand (Thitamadee et al. 2016), menunjukkan bahwa polychaetes dapat bertindak
sebagai inang, pembawa atau vektor yang berperan dalam penyebaran patogen ini di tingkat global. Namun, tidak ada
informasi tentang spesies polychaete yang terlibat atau bagian tubuh yang positif mengandung agen etiologi AHPND. Studi
sistematis lebih lanjut diperlukan untuk memverifikasi peran polychaetes dalam epidemiologi AHPND dan EHP. Relung,
strategi makan dan posisi polychaetes dalam rantai makanan menonjolkan risiko penularan patogen udang oleh polychaetes,
meskipun jalurnya mungkin berbeda untuk kolam pembesaran dan pembenihan.

Ada beberapa alasan mengapa polychaetes menimbulkan potensi risiko sebagai vektor s, pembawa dan / atau inang
patogen udang di lingkungan tambak. Pertama, polychaetes secara permanen tinggal di liang di sedimen tambak, dan
karenanya ini memberikan peluang untuk pertemuan polychaete dan udang patogen dalam jangka waktu yang lama. Untuk
patogen generalis, paparan terus-menerus ke inang potensial merupakan faktor penting yang mendorong adaptasi patogen dan
perluasan inang
kisaran (Woolhouse et al. 2001), yang dapat menjadi situasi untuk WSSV dan VP AHPND, karena keduanya adalah patogen
multihost. Selanjutnya, kontak polychaetes dengan patogen akan menjadi lebih intens
selama wabah penyakit ketika patogen lebih melimpah di kolam.

Kedua, ceruk dan kelompok makan polychaetes memfasilitasi akuisisi patogen yang menetap di sedimen. Tambak
bertindak sebagai perangkap sedimen dan bahan organik selama produksi udang. Konsentrasi DNA virus patogen yang
tinggi pada manusia, hewan darat (Staggemeier et al. 2015) dan ikan (Honjo et al. 2012) pada sedimen tambak
menunjukkan bahwa sedimen dapat menjadi penampung atau reservoir bagi patogen. Selain itu, sedimen dapat menjadi
tempat yang cocok untuk persistensi virus, prokariota, dan parasit.
Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167 161

Misalnya, WSSV mempertahankan viabilitas dan infektivitasnya di sedimen selama 35 hari (Satheesh Kumar et al. 2013),

menghadirkan peluang bagi patogen untuk memasuki penghuni bentik yang rentan (inang dan / atau vektor), seperti polychaetes.

Meskipun belum ada laporan keberadaan spora EHP di sedimen tambak, namun pengamatan bahwa feses udang yang menderita

white feces syndrome (WFS) mengandung spora EHP (Rajendran dkk. 2016; Tang dkk. 2016) menunjukkan bahwa spora bisa

tenggelam dan berada di sedimen. Juga, V. parahaemolyticus ada di mana-mana di sedimen (Darshanee Ruwandeepika et al. 2012).

Untuk patogen generalis, transfer patogen terkait sedimen melalui rantai makanan meningkatkan kelangsungan hidup patogen di

lingkungan dan pemeliharaannya di lingkungan kolam melalui transfer dalam rantai makanan. Sebagai filter feeder dan detritofeeder,

polychaetes dapat memperoleh patogen yang ada di sedimen, seperti yang dilaporkan untuk WSSV (Vijayan et al. 2005), meskipun

tidak diketahui berapa lama waktu yang dibutuhkan untuk bereplikasi di polychaete. Apalagi pengamatan kami dengan Dendronereis spp.

menunjukkan bahwa polychaete ini dapat membawa infeksi WSSV yang berat tanpa menunjukkan tanda-tanda perilaku atau eksternal

yang kasar, menunjukkan bahwa mungkin ada adaptasi virushost (Haryadi et al. 2015). Di laboratorium, Dendronereis spp. dan Hediste

diversicolor diberi pakan udang yang diformulasikan menggunakan rahangnya untuk mengambil makanan dan menyeretnya ke dalam
liang mereka. Namun, dengan pemeriksaan mikroskopis kami juga menemukan pasir dan tanah di usus masing-masing, menunjukkan

bahwa mereka juga memakan detritus. Jika diperhatikan kondisi di dalam tambak, cacing ini juga dapat memakan bangkai udang yang

terinfeksi; dengan demikian, polychaetes dapat menelan patogen langsung dari udang yang sakit.

Ketiga, polychaetes yang menggali mungkin dapat menghindari bahan kimia yang digunakan untuk mengendalikan patogen
dan hama di kolam dengan masuk ke liangnya, memungkinkan patogen bertahan hidup di dalam inangnya. Misalnya, kami
mendeteksi WSSV dengan PCR 1 langkah dari beberapa Dendronereis spp. diperoleh dari dasar tambak hingga kedalaman 30 cm
dan dari Marphyssa spp. hingga kedalaman 40 cm, mengikuti perawatan kimia untuk membasmi virus setelah wabah. Penularan
oral melalui rantai makanan dan kohabitasi adalah dua situasi terpenting untuk penularan patogen udang. Secara keseluruhan,
polychaetes dapat berkontribusi pada epidemiologi penyakit di tambak udang.

Produksi udang dunia diproyeksikan meningkat dan akibatnya permintaan indukan juga akan meningkat, sehingga permintaan

polychaetes sebagai bahan pakan untuk indukan. Untuk alasan ini, polychaetes yang diperdagangkan secara global dapat menimbulkan

risiko biosekuriti di tempat pembenihan udang. Beberapa tempat penetasan memelihara polychaetes mereka sendiri untuk mencegah

penularan penyakit ke fasilitas mereka. Namun, seringkali produksi polychaete tidak cukup untuk memenuhi permintaan, memaksa

perusahaan atau peternakan lokal untuk mengandalkan polychaetes yang dikumpulkan dari alam liar. Seringkali, polychaetes yang

diumpankan ke induk di tempat pembenihan dikumpulkan dari muara yang berdekatan dengan peternakan. Pada gilirannya, air

permukaan yang berdekatan dengan tambak udang menerima limbah tambak, membentuk semacam lingkaran kontaminasi permanen.

Lebih lanjut, Biasanya populasi polychaete liar memiliki koinfeksi lebih dari satu patogen dengan strategi eksploitasi dan penularan inang

yang berbeda, atau dengan satu spesies patogen dengan genotipe berbeda (Ben-Ami et al. 2011). Misalnya, beberapa file Dendronereis

spp. kami memeriksa apakah ada kista WSSV dan haplosporidian di rongga tubuh. Hal ini membuat ketergantungan pada polychaetes yang ditangkap

di alam liar menjadi usaha yang lebih berisiko.

162 Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167

AHPND disebabkan oleh strain V. parahaemolyticus yang pada suatu saat telah memperoleh plasmid spesifik yang
membawa gen toksin (PirA dan PirB). Karena plasmid dapat ditularkan melalui transfer gen horizontal dan V. parahaemolyticus ada
di mana-mana di lingkungan air payau, keberadaan agen AHPND di polychaetes seharusnya tidak mengejutkan. Kami mengisolasi
sukrosa dan non-sukrosa yang difermentasi Vibrio dari cairan selom yang terlihat sehat Dendronereis spp., dan ini menunjukkan
bahwa bakteri ini mungkin merupakan penghuni normal di polychaetes. Ekologi dan biologi EHP sebagian besar tidak diketahui,
termasuk apakah udang merupakan inang tunggal parasit ini, atau apakah terdapat inang sekunder di antara hewan meiobentik
seperti polychaetes dan bivalvia. Bahkan tidak jelas apakah EHP bergantung pada inang hewan sama sekali. Namun demikian,
deteksi DNA plasmid yang mengandung toksin pada polychaetes (Thitamadee et al. 2016) sangat menunjukkan bahwa agen
patogen atau bagiannya telah melakukan kontak dekat dengan polychaetes.

Temuan dari studi sebelumnya tentang WSSV di Dendronereis spp. (Desrina et al. 2013) menunjukkan bahwa
polychaete Dendronereis spp. dengan WSSV tersebar luas di Indonesia dan polychaete ini dapat menampung virus tanpa
tanda-tanda penyakit yang mencolok, seperti bintik-bintik putih di bawah epidermis atau kelesuan. Juga, terjadinya WSSV di Dendronereis
spp. berkorelasi positif dengan infeksi WSSV pada udang (Desrina 2014). Kami dapat menyimpulkan, secara tentatif, bahwa
situasi serupa mungkin berlaku untuk AHPND dan EHP, mengingat V. parahaemolyticus

dalam operasi budidaya udang dan plastisitas plasmid dan sifat Microsporidia. Keberadaan dan karakteristik
pertumbuhan agen penyakit AHPND dan HPM pada polychaetes perlu diselidiki lebih lanjut, begitu pula spesies dan
sumber polychaete tersebut. Yang terpenting, studi penularan untuk menunjukkan bahwa penyakit tersebut memang
ditularkan dari polychaetes ke udang yang sehat diperlukan. Informasi ini penting untuk menentukan strategi dan
metode pengendalian. Misalnya, jika polychaetes hanya vektor mekanis, maka depurasi selama 48 jam sampai usus
dibersihkan dapat diterapkan.

Karena itu, ada potensi vektor patogen di lingkungan tambak selain polychaetes, seperti kepiting dan udang
karang. Namun, mereka bukan penduduk tetap di tambak dan dapat pindah ke tambak udang tetangga,
meningkatkan risiko penularan horizontal.

Kesimpulan

Pengetahuan kami saat ini tentang keterlibatan polychaetes dalam penularan patogen udang dibatasi oleh: (i)
beberapa studi yang telah dilakukan, (ii) sedikit pengetahuan tentang riwayat hidup patogen (terutama dalam kasus
AHPND dan HPM) , (iii) tidak adanya pengetahuan tentang respon pertahanan polychaetes yang penting untuk budidaya
udang, (iv) biologi dan ekologi polychaetes di tambak, dan (v) distribusi patogen di jaringan inang polychaete. Saat
melaporkan kejadian patogen, disarankan untuk mengidentifikasi polychaetes ke tingkat taksonomi serendah mungkin,
karena polychaetes membentuk kelas besar cacing annelida dan kerentanan spesies terhadap patogen udang tertentu
dapat bervariasi.
Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167 163

Namun, keberadaan DNA patogen di polychaete tidak membuktikan bahwa: (i) seluruh patogen hidup, mungkin hanya residu inert, (ii) patogen

berkembang di polychaete, atau (iii) bahwa patogen akan berpindah ke udang dan menyebabkan penyakit. Eksperimen perlu dilakukan untuk

menyelidiki masalah ini. Dapat disimpulkan bahwa relung ekologi dalam tambak dan kebiasaan makan polychaetes memungkinkan hewan ini

memperoleh patogen udang dan menularkannya ke udang saat diberi makan. Namun, siklus ini dapat dimulai dengan kelimpahan patogen yang tidak

alami di lingkungan (misalnya karena pembersihan kolam yang tidak lengkap, tidak tepat atau tidak akurat), yang mengakibatkan akumulasi patogen di

polychaete, atau bahwa patogen sedang mengalami (epi) genetik. perubahan beradaptasi dengan polychaetes. Diperlukan studi lebih lanjut tentang

epidemiologi patogen udang dan peran polychaetes dan strategi pengelolaan tambak dalam mempengaruhi interaksi multifaset ini. Karena HPM dan

AHPND disebabkan oleh penghuni tambak yang normal, tindakan pengendalian dapat mencakup pengelolaan kesehatan udang yang baik (misalnya

praktik pengelolaan yang lebih baik, BMP), rotasi tanaman untuk memutus siklus patogen dan menurunkan kepadatan tebar. Mengecualikan

polychaetes sama sekali dari lingkungan tambak mungkin merupakan cara maju untuk menurunkan risiko penularan patogen udang oleh polychaetes,

tetapi tidak realistis. Langkah-langkah pengendalian dapat mencakup pengelolaan kesehatan udang yang baik (misalnya praktik pengelolaan yang lebih

baik, BMP), rotasi tanaman untuk memutus siklus patogen dan menurunkan kepadatan tebar. Mengecualikan polychaetes sama sekali dari lingkungan

tambak mungkin merupakan cara maju untuk menurunkan risiko penularan patogen udang oleh polychaetes, tetapi tidak realistis. Langkah-langkah

pengendalian dapat mencakup pengelolaan kesehatan udang yang baik (misalnya praktik pengelolaan yang lebih baik, BMP), rotasi tanaman untuk

memutus siklus patogen dan menurunkan kepadatan tebar. Mengecualikan polychaetes sama sekali dari lingkungan tambak mungkin merupakan cara

maju untuk menurunkan risiko penularan patogen udang oleh polychaetes, tetapi tidak realistis.

Namun demikian, jalan ke depan adalah penyaringan ketat polychaetes yang digunakan sebagai pakan udang

untuk keberadaan patogen, lebih khusus lagi WSSV, VP AHPND dan EHP, seperti yang saat ini dilakukan untuk udang. Tes
PCR bersarang khusus tersedia dan siap untuk mendeteksi patogen ini, untuk
WSSV sejak 1995 dan untuk VP AHPND ( Flegel dan Lo 2014; Sirikharin dkk. 2015) dan EHP (Tangprasittipap et al. 2013)
masing-masing sejak 2013 dan 2014. Bahkan PCR diferensial tersedia
untuk membedakan strain patogen dan jinak V. parahaemolyticus ( Sirikharin dkk. 2015). Penting juga untuk memeriksa
keberadaan polychaetes di tambak udang untuk mengetahui keberadaannya
patogen, khususnya untuk VP AHPND, karena bakteri ini juga dapat berkembang biak di luar inang. Deteksi dan pemantauan dini
merupakan langkah awal dalam mitigasi atau pengendalian patogen seperti WSSV,
APHND dan EHP di tambak udang.

Singkatnya, polychaetes telah "di bawah radar" untuk beberapa waktu sebagai vektor patogen udang dan seringkali
bukan bagian dari rejimen biosekuriti dan kerangka kerja regulasi. Namun, belakangan ini ada peningkatan minat pada
polychaetes, tidak sedikit karena patogen penting seperti WSSV, APHND dan EHP ditemukan dan mungkin ditularkan oleh
organisme ini. Kurangnya wawasan mendasar tentang biologi polychaetes, perilaku dan kompetensi vektorialnya di kolam,
serta kurangnya kebersihan di peternakan penghasil polychaete membutuhkan perhatian yang meningkat dari para ilmuwan,
praktisi dan regulator dalam mengisi kekosongan ini. Semoga ulasan ini menjadi insentif dan dorongan untuk usaha semacam
itu.

Referensi

Abu Hena, MK, O. Hishamuddin dan K. Misri. 2011. Predasi dan komposisi bentik meiofaunal pada harimau
udang Penaeus monodon kolam budidaya, Malaysia. Kemajuan dalam Biologi Lingkungan 5: 605–611.
164 Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167

Arias, A., A. Richter, N. Anadón dan CJ Glasby. 2013. Mengungkap pola invasi polychaetes: identifikasi,
reproduksi dan potensi risiko ragworm Korea, Perinereis linea ( Treadwell), di Mediterania barat. Estuarine, Coastal and Shelf Science 131:
117–128.

Balasubramanian, C., S. Pillai dan P. Ravichandran. 2004. Sistem budidaya udang pertukaran air nol (ekstensif) di
pinggiran Chilka Lagoon, Orissa, India. Aquaculture International 12: 555–572.

Batista, FM, P. Fidalgo e Costa, D. Matias, S. Joaquim, C. Massapina, AM Passos, P. Pousão Ferreira dan L.
Cancela da Fonseca. 2003a. Hasil awal pada pertumbuhan dan kelangsungan hidup polychaete Nereis diversicolor
(OF Müller, 1776), ketika diberi makan dengan kotoran dari cangkang kerang karpet Ruditapes decussatus ( L., 1758). Boletin del Instituto Espanol de

Oceanografia 19: 443–446.

Batista, F., P. Fidalgo e Costa, A. Ramos, AM Passos, P. Pousão Ferreira dan L. Cancela da Fonseca. 2003b.
Produksi ragworm Nereis diversicolor ( OF Müller, 1776), diberi makan ikan laut gilthead Sparus auratus L., 1758: kelangsungan hidup,
pertumbuhan, pemanfaatan pakan dan oogenesis. Boletin del Instituto Espanol de Oceanografia 19: 447–451.

Ben-Ami, F., T. Rigaud dan D. Ebert. 2011. Ekspresi virulensi selama infeksi ganda oleh parasit yang berbeda
dengan eksploitasi host yang bertentangan dan strategi transmisi. Jurnal Evolusi Biologi 24: 1307-1316.

Brown, N., S. Eddy dan S. Plaud. 2011. Pemanfaatan limbah dari sistem resirkulasi ikan budidaya laut sebagai pakan
sumber cacing polychaete, Nereis virens. Akuakultur 322–323: 177–183.

Cardinaletti, G., G. Mosconi, R. Salvatori, D. Lanari, D. Tomassoni, O. Carnevali dan AM Polzonetti-Magni. 2009.
Pengaruh suplemen makanan kerang dan polychaetes pada kinerja pemijahan sol penangkaran, Solea solea
(Linnaeus, 1758). Ilmu Reproduksi Hewan 113: 167–176.

Carregosa, V., C. Velez, A. Pires, AMVM Soares, E. Figueira dan R. Freitas. 2014. Fisiologis dan biokimia
tanggapan dari polychaete tersebut Diopatra neapolitana untuk pengayaan bahan organik. Toksikologi Perairan 155: 32–42.

Chung, MY, CH Liu, YN Chen dan W. Cheng. 2011. Peningkatan kinerja reproduksi udang windu,
Penaeus monodon, dengan memasukkan natrium alginat ke dalam induk dan pakan larva. Akuakultur 312: 180–
184.

Çinar, ME 2013. Spesies polychaete asing di seluruh dunia: status saat ini dan dampaknya. Jurnal Kelautan
Asosiasi Biologi Inggris Raya 93: 1257–1278.

Darshanee Ruwandeepika, HA, T. Sanjeewa Prasad Jayaweera, P. Paban Bhowmick, I. Karunasagar, P. Bossier dan T.
Defoirdt. 2012. Patogenesis, faktor virulensi dan regulasi virulensi vibrios milik klade Harveyi. Ulasan dalam Budidaya Perairan 4: 59–74.

Desrina. 2014. Tentang peran polychaete Dendronereis spp. dalam penularan virus sindrom bintik putih di
tambak udang. Tesis PhD, Universitas Wageningen. ISBN 978-94-6257-085-6.

Desrina, JAJ Verreth, SB Prayitno, JHWM Rombout, JM Vlak dan MCJ Verdegem. 2013. Replikasi putih
spot syndrome virus (WSSV) di polychaete Dendronereis spp. Jurnal Patologi Invertebrata 114: 7-10.
Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167 165

Fidalgo e Costa, P., RF Oliveira dan L. Cancala da Fonseca. 2006. Ekologi pakan Nereis diversicolor ( OF Müller) (Annelida, Polychaeta) di lingkungan
muara dan laguna di pantai barat daya Portugal. Jurnal Ilmu Perairan PanAmerican 1: 104–113.

Flegel TW dan CF Lo. 2014. Primer sementara untuk deteksi spesifik isolat bakteri penyebab akut
hepatopankreas nekrosis penyakit (AHPND).
http://www.enaca.org/modules/library/publication.php?publication_id=1128.

Fujioka, Y., T. Shimoda dan C. Srithong. 2007. Keanekaragaman dan struktur komunitas fauna makrobentik pada udang
kolam budidaya di Teluk Thailand. Japan Agricultural Research Quarterly 41: 163–172.

Glasby, CJ dan PA Hutchings. 2010. Spesies baru Marphysa Quatrefages, 1865 (Polychaeta: Eunicida:
Eunicidae) dari Australia utara dan review dari taksa serupa dari Pasifik Barat-Indo, termasuk genusnya
Nauphanta Kinberg, 1865. Zootaxa 2352: 29–45.

Gowda, G., KM Rajesh dan RM Mridula. 2009. Distribusi vertikal polychaetes di tambak air payau
Muara Nethravathi, India. Jurnal Biologi Lingkungan 30: 1025-1029.

Han, JE, KF Tang dan DV Lightner. 2015. Genotipe dari plasmid virulensi Vibrio parahaemolyticus mengisolasi
menyebabkan penyakit nekrosis hepatopankreas akut pada udang. Penyakit Organisme Akuatik 115: 245–251.

Haryadi, D., JAJ Verreth, MCJ Verdegem dan JM Vlak. 2015. Penularan virus white spot syndrome (WSSV)
dari Dendronereis spp. (Peters) (Nereididae) menjadi udang penaeid. Jurnal Penyakit Ikan 38: 419–428.

Hoa, ND, R. Wouters, M. Wille, V. Thanh, TK Dong, N. Van Hao dan P. Sorgeloos. 2009. Pematangan makanan segar
ransum dengan komposisi HUFA yang memadai untuk studi nutrisi indukan pada udang windu Penaeus monodon ( Fabricius, 1798). Akuakultur
297: 116–121.

Honjo, MN, T. Minamoto dan ZI Kawabata. 2012. Reservoir DNA cyprinid herpesvirus 3 (CyHV-3) dalam sedimen
danau dan kolam alami. Mikrobiologi Hewan 155: 183–190.

Hutchings, P. 1998. Keanekaragaman hayati dan fungsi polychaetes dalam sedimen bentik. Keanekaragaman Hayati dan Konservasi

7: 1133–1145.

Hutchings, PA dan P. Karageorgopoulos. 2003. Penunjukan neotipe dari Marphysa sanguinea ( Montagu, 1813) dan
deskripsi spesies baru dari Marphysa dari Australia timur. Dalam Kemajuan dalam penelitian polychaete: Prosiding Konferensi Polychaete
Internasional ke-7. (eds E. Sigvaldadóttir, ASY Mackie, GV Helgason, DJ Reish, J. Svavarsson, SA Steingrímsson
dan G. Guðmundsson). Springer, Dordrecht,
Belanda.

Kanaya, G. 2014. Rekolonisasi makrozoobentos pada sedimen defaunasi di laguna payau hipertrofik:
efek penghilangan sulfida dan ukuran butiran sedimen. Penelitian Lingkungan Laut 95: 81–88.

Kristensen, E. 1984. Pengaruh konsentrasi alami pada pertukaran nutrisi antara liang polychaete di muara
sedimen dan air di atasnya. Jurnal Biologi Kelautan dan Ekologi Eksperimental 75: 171–190.

Kristensen, E., MH Jensen dan TK Andersen. 1985. Dampak polychaete ( Nereis virens Sars) bersembunyi
nitrifikasi dan pengurangan nitrat di sedimen muara. Jurnal Biologi dan Ekologi Kelautan Eksperimental 85: 75-91.
166 Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167

Lee, CT, IT Chen, YT Yang, TP Ko, YT Huang, JY Huang, MF Huang, SJ Lin, CY Chen, SS Lin dan DV
Lightner. 2015. Patogen laut oportunistik Vibrio parahaemolyticus menjadi ganas dengan memperoleh plasmid yang mengekspresikan racun
mematikan. Prosiding Akademi Ilmu Pengetahuan Nasional Amerika Serikat 112: 10798–10803.

Leelatanawit, R., U. Uawisetwathana, J. Khudet, A. Klanchui, S. Phomklad, S. Wongtripop, P. Angthoung, P.

Jiravanichpaisal dan N. Karoonuthaisiri. 2014. Efek polychaetes ( Perinereis nuntia) tentang kinerja sperma udang windu jinak ( Penaeus
monodon). Akuakultur 433: 266–275.

Meunpol, O., E. Duangjai, R. Yoonpun dan S. Piyatiratitivorakul. 2010. Deteksi prostaglandin E2 di polychaete
Perinereis sp. dan pengaruhnya terhadap Penaeus monodon perkembangan oosit secara in vitro. Ilmu Perikanan 76: 281–286.

Meunpol, O., S. Iam-Pai, W. Suthikrai dan S. Piyatiratitivorakul. 2007. Identifikasi progesteron dan 17α-
hidroksiprogesteron dalam polychaetes ( Perinereis sp.) dan efek ekstrak hormon terhadap perkembangan oosit penaeid secara in vitro.
Akuakultur 270: 485–492.

Ngqulana, SG, RK Owen, L. Vivier dan DP Cyrus. 2010. Distribusi dan kelimpahan fauna bentik di Mfolozi-
Sistem muara Msunduzi, KwaZulu-Natal, Afrika Selatan. Jurnal Afrika Ilmu Perairan 35: 123–133.

Nunes, AJ dan GJ Parsons. 2000. Pengaruh udang coklat selatan, Penaeus subtilis, predasi dan buatan
memakan dinamika populasi polychaetes bentik di kandang tambak tropis. Akuakultur 183: 125–
147.

Papaspyrou, S., M. Thessalou-Legaki dan E. Kristensen. 2010. Pengaruh infaunal ( Nereis diversicolor)
kelimpahan pada degradasi bahan organik dalam sedimen berpasir. Jurnal Biologi dan Ekologi Kelautan Eksperimental 393: 148-157.

Poltana, P., T. Lerkitkul, P. Pongtippatee-Taweepreda, S. Asuvapongpattana, K. Wongprasert, S. Sriurairatana, J.

Chavadej, P. Sobhon, PJW Olive dan B. Withyachumnarnkul. 2007. Budaya dan pengembangan polychaete Perinereis lih. nuntia. Reproduksi
dan Perkembangan Avertebrata 50: 13-20.

Rajendran, KV, S. Shivam, P. Ezhil Praveena, J. Joseph Sahaya Rajan, T. Sathish Kumar, S. Avunje, V. Jagadeesan,
SVANV Prasad Babu, A. Pande, A. Navaneeth Krishnan, SV Alavandi dan KK Vijayan. 2016. Munculnya Enterocytozoon hepatopenaei ( EHP) di
bertani Penaeus (Litopenaeus) vannamei di India. Akuakultur 454: 272–280.

Roy, M. dan NC Nandi. 2012. Pola distribusi makrozoobentos dalam hubungannya dengan salinitas muara sungai Hugli-Matla
di India. Ekologi dan Pengelolaan Lahan Basah 32: 1001–1009.

Santander-De Leon, SMS, ML San Diego-Mcglone dan W. Reichardt. 2010. Dampak infauna polychaete pada
degradasi protein enzimatik di sedimen laut yang dipengaruhi oleh budidaya bandeng intensif. Penelitian Akuakultur 41: e844 – e850.

Sarkar, SK, A. Bhattacharya, S. Giri, B. Bhattacharya, D. Sarkar, DC Nayak dan AK Chattopadhaya. 2005.
Variasi spasiotemporal pada polychaetes bentik (Annelida) dan hubungannya dengan variabel lingkungan di muara tropis. Ekologi dan
Pengelolaan Lahan Basah 13: 55–67.
Ilmu Perikanan Asia 31S ( 2018): 155–167 167

Satheesh Kumar, S., R. Ananda Bharathi, JJS Rajan, SV Alavandi, M. Poornima, CP Balasubramanian dan AG
Ponniah. 2013. Viabilitas virus white spot syndrome (WSSV) di sedimen selama penjemuran (drainable pond) dan kondisi tambak
non-drainable yang ditunjukkan oleh infektifitas pada udang. Akuakultur 402–403: 119–126.

Sirikharin, R., S. Taengchaiyaphum, P. Sanguanrut, TD Chi, R. Mavichak, P. Proespraiwong, B. Nuangsaeng, S.

Thitamadee, TW Flegel dan K. Sritunyalucksana. 2015. Karakterisasi dan deteksi PCR dari biner, racun mirip pir dari Vibrio parahaemolyticus isolat
penyebab penyakit nekrosis hepatopankreas akut (AHPND) pada udang. PLoS ONE 10 (5): e0126987. DOI: 10.1371 / journal.pone.0126987.

Staggemeier, R., M. Bortoluzzi, TM Da Silva Heck, RB Da Luz, RB Fabres, MC Soliman, C. Rigotto, NA

Baldasso, FR Spilki dan SE De Matos Almeida. 2015. Virus enterik hewan dan manusia dalam sampel air dan sedimen dari peternakan sapi
perah. Pengelolaan Air Pertanian 152: 135–141.

Supak Laoaroon, S., A. Boonnat, P. Poltana, P. Kanchanaphum, W. Gangnonngiw, G. Nash dan AB

Withyachumnarnkul. 2005. Infeksi virus white spot syndrome (WSSV) terhadap polychaete Pereneis nuntia
dan kemungkinan penularan WSSV dari polychaete ke udang windu Penaeus monodon. Dalam Diseases in Asian aquaculture V. (eds PJ
Walker, RG Lester dan MG Bondad-Reantaso), hal. 353-361. Bagian Kesehatan Ikan, Masyarakat Perikanan Asia, Manila.

Tang, KFJ, JE Han, LF Aranguren, B. White-Noble, MM Schmidt, P. Piamsomboon, E. Risdiana dan B.

Hanggono. 2016. Populasi padat mikrosporidian Enterocytozoon hepatopenaei ( EHP) dalam tinja
Penaeus vannamei menunjukkan sindrom tinja putih dan jalur penularannya ke udang yang sehat. Jurnal Patologi Invertebrata 140: 1-7.

Tangprasittipap, A., J. Srisala, S. Chouwdee, M. Somboon, N. Chuchird, C. Limsuwan, T. Srisuvan, TW Flegel dan K.
Sritunyalucksana. 2013. Mikrosporidian Enterocytozoon hepatopenaei bukan penyebab sindrom feses putih di whiteleg udang Penaeus
(Litopenaeus) vannamei. Penelitian Hewan BMC 9: 139.

Thitamadee, S., A. Prachumwat, J. Srisala, P. Jaroenlak, PV Salachan, K. Sritunyalucksana, TW Flegel dan O.

Itsathitphaisarn. 2016. Tinjauan ancaman penyakit saat ini untuk budidaya udang penaeid di Asia. Akuakultur 452: 69–87.

Van Geest, JL, LE Burridge dan KA Kidd. 2014. Toksisitas dua pestisida anti kutu laut berbasis piretroid,
AlphaMax® dan Excis®, ke amphipod laut dalam eksposur air dan sedimen. Akuakultur 434: 233–240.

Varadharajan, D. dan P. Soundarapandian. 2013. Keanekaragaman jenis makrobentos di dalam dan sekitar tambak udang. Dunia

Jurnal Sains Terapan 22: 1111–1115.

Vijayan, KK, V. Stalin Raj, CP Balasubramanian, SV Alavandi, V. Thillai Sekhar dan TC Santiago. 2005.
Cacing polychaete - vektor untuk white spot syndrome virus (WSSV). Penyakit Organisme Akuatik 63: 107–
111.

Woolhouse, MEJ, LH Taylor dan DT Haydon. 2001. Biologi populasi patogen multihost. Sains 292: 1109–
1112.