Jurnal Tanaman Hortikultura

Jurnal Tanaman Hortikultura
Tersedia online di www.sciencedirect.com Beranda jurnal:

http://www.keaipublishing.com/en/journals/horticultural-plant-journal
Pengaruh Brassinosteroid yang Terkait dengan Auxin dan Gibberellin pada

Pertumbuhan Pohon Apple dan Pola Ekspresi Gen
Liwei Zheng b, Cai Gao b, Caide Zhao b, Lizhi Zhang b, Mingyu Han b, †, Na sebuah a, b, *,dan Xiaolin
Ren b, * College of Life Science, Northwest A & F University, Yangling, Shaanxi 712100, Cina b Sekolah Tinggi Hortikultura, Universitas A&F Barat Laut, Yangling, Shaanxi 712100, Cina
Menerima 16 November 2018; Diterima dalam bentuk revisi 8 Januari 2019; Diterima 21 Maret 2019
Tersedia online 22 April 2019
ABSTRAK
Brassinosteroid adalah hormon penting yang berinteraksi dengan auksin dan giberelin untuk mengatur pertumbuhan dan perkembangan tanaman. Namun, saat ini
relatif kurang informasi mengenai brassinosteroid dalam apel. Studi sebelumnya mengkonfirmasi bahwa perawatan brassinosteroid eksogen meningkatkan pertumbuhan dan
brassinosteroid endogen, auksin, serta tingkat giberelin dari pohon pembibitan apel. Di sini kami berhasil menemukan bahwa perawatan brassinosteroid eksogen mengregulasi
ekspresi transkrip dari biosintesis auksin, transportasi, dan gen transduksi sinyal positif serta gen biosintesis gibberelin. Sebaliknya, penerapan brassinosteroid eksogen
menurunkan regulasi gen yang mengkode regulator negatif dari transduksi sinyal auksin dan giberelin. Respons cepat beberapa gen yang berhubungan dengan brassinosteroid,
auksin, dan giberelin terhadap perawatan brassinosteroid dan brassinazole menyimpulkan crosstalk BR dan IAA atau GA. Selain itu, tingkat ekspresi gen yang terkait dengan
pertumbuhan sel juga ditingkatkan oleh brassinosteroid eksogen. Perawatan auksin dan giberelin juga memengaruhi pertumbuhan pohon apel dan meningkatkan ekspresi gen-gen
yang berhubungan dengan pertumbuhan brassinosteroid dan sel. Hasil ini menunjukkan bahwa pertumbuhan pohon apel diatur oleh interaksi antara brassinosteroid, auksin, dan
giberelin. Pekerjaan kami membuka jalan baru untuk portofolio yang mendalam dari pertumbuhan pohon apel dan meletakkan dasar untuk studi di masa depan yang bertujuan
untuk menjelaskan mekanisme yang mengatur interaksi hormon yang dimediasi pertumbuhan di pohon apel.
Kata kunci: Malus domestica ; Brassinosteroid; Auksin; Gibberelin; Pertumbuhan dan perkembangan; Ekspresi gen
1. Pendahuluan
Hormon tanaman penting untuk pertumbuhan, metabolisme, dan respons terhadap rangsangan lingkungan ( Lee et al., 1981; Chiang et al., 1995;
Cohen et al., 2003; Nambara dan Marion-Poll, 2005 ). Brassiosteroster (BR), auksin (IAA), dan giberelin (GA) adalah hormon pemacu pertumbuhan utama
tanaman ( Thompson et al., 1982; Wu et al., 1996 ).
∗ Penulis yang sesuai. Tel .: +86 29 87082849

BR membantu dalam mengatur banyak proses biologis ( Li et al., 2006; Lu et al., 2013; Feng et al., 2017 ). Dalam Arabidopsis thaliana dan beras, mutan
BR-sintesis menghasilkan batang pendek, daun hijau tua, dan bunga gagal ( Li et al., 1996; Lin et al., 2017 ). Selain itu, mutan BR-sensitif juga menunjukkan
beberapa cacat pertumbuhan, termasuk produksi bibit kecil, tangkai daun pendek, dan mawar kompak ( Clouse et al., 1996; Nam dan Li, 2002; Tang et al., 2008 ).
Dalam Cucumis sativus , dwarfisme ekstrem memiliki
alamat E-mail: anna206@nwsuaf.edu.cn ; renxl@nwsuaf.edu.cn Ulasan rekan di bawah tanggung jawab Masyarakat Cina untuk Ilmu Hortikultura (CSHS) dan Institut Sayuran
dan Bunga (IVF), Akademi Ilmu Pengetahuan Pertanian Cina (CAAS)
† Almarhum.
https://doi.org/10.1016/j.hpj.2019.04.006 2468-0141 / © 2019 Perhimpunan Cina untuk Ilmu Hortikultura (CSHS) dan Institut Sayuran dan Bunga (IVF), Akademi Ilmu
Pengetahuan Pertanian Cina (CAAS). Produksi dan hosting oleh Elsevier BV atas nama KeAi Communications Co., Ltd. Ini adalah artikel akses terbuka di bawah lisensi CC BY-
NC-ND. ( http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ )
94 Liwei Zheng et al.
telah dikaitkan dengan sitokrom P450, FAMILY 85A1 ( CsCYP85A1) , yang mengkode BR-C6-oksidase dalam jalur biosintesis BR.berlebihan dari Ekspresi
yangsitokrom P450, KELUARGA 85A3 ( CYP85A3 ) (gen biosintesis BR) di Populus trichocarpa meningkatkan level BR yang sempurna dan secara signifikan
mendorong pertumbuhan dan produksi biomassa ( Jin et al., 2017 ). Selain itu, aplikasi BR eksogen mendorong pertumbuhan pohon apel, termasuk tinggi
tanaman, panjang ruas rata-rata, luas daun, jumlah daun serta pertumbuhan pucuk dan diameter batang ( Zheng et al., 2018a, 2018d ). Pertumbuhan dan
perkembangan tanaman umumnya diatur oleh jalur transduksi sinyal BR yang dimediasi reseptor kinase ( Kim et al., 2009 ). Jalur transduksi sinyal BR berisi
beberapa komponen, termasuk yang dikodekan oleh BRASSINOSTEROID INSENSITIVE 1 ( BRI1) , reseptor kinase ( terkait1 BRI1BAK1 ), BRI1 INHIBITOR 11
(( BIN1BKI1BSK1 ),), kinase pensinyalan BRBR-signaling kinase 1signaling kinase 1 (( BSK1BSK1GROW pensinyalan yang ),), GROWberbeda 1 ( CDG1 ),
penekan BRI1 1 ( BSU1 ), BR-tidak sensitif 2 ( BIN2 ), dan 1/2 tahan kuningan- ( isolinazBZR1 / 2 ). BRI1 Genmengkode reseptor sinyal BR yang dapat diaktifkan
untuk menekan fungsi BKI1. Setelah itu, BSK1 , CDG1 , dan BSU1 diekspresikan dalam bentuk aktif untuk memblokir efek penghambatan BIN2 pada BZR1 / 2.
Akhirnya, BZR1 / 2 aktif terakumulasi dalam nukleus dan mengatur respons seluler dan perkembangan dengan menargetkan beberapa gen ( Yin et al., 2002;
Zheng et al., 2018b, 2018c ).
Demikian juga BR, IAA sangat penting untuk pertumbuhan dan perkembangan tanaman ( Song et al., 2017 ). Sebagai contoh, IAA memiliki efek
penting pada diferensiasi sel ( Scarpella et al., 2006 ), pertumbuhan daun ( Xu et al., 2006 ), perkembangan akar, dan pengaturan ukuran tanaman ( Stirnberg et al.,
1999 ). Fungsi biologis IAA yang paling penting melibatkan regulasi fitur arsitektur pabrik ( Stirnberg et al., 1999; McSteen dan Leyser, 2005; Schmitz dan
Theres, 2005; Niu et al., 2011 ). Mutan dengan mutasi fungsi IAA terhadap gen sintesis auksin flavin yang mengandung monooksigenase 10 ( yucca) menunjukkan
dominasi apikal yang kuat dan menghasilkan hipokotil dan tangkai daun yang panjang serta bilah ramping ( Zhao et al., 2001 ). Terlebih lagi, kehilangan mutasi
fungsi gandamenjadi IAAyucca1yucca4 dan yucca2yucca6 menghasilkan banyak cacat pertumbuhan, termasuk dominasi apikal yang tidak sempurna, dwarfisme,
berkurangnya kesuburan, dan perkembangan abnormal bundel pembuluh darah. IAA berfungsi sebagai pengatur penting dominasi apikal melalui efeknya pada
transpor kutub basipetal ( Ljung et al., 2001 ). Selain itu, PIN-FORMED ( PIN ) dan B-subfamily ATP-binding cassette ( ABCB gen) mengkodekan pembawa
eflux auksin utama yang mempengaruhi pembentukan organ, dominasi apikal, pembentukan akar lateral, dan perkembangan pembuluh darah ( Booker et al., 2003;
Friml, 2003; Blakeslee et al., 2005 ). Beberapa penelitian telah mengkonfirmasi bahwa IAA mempengaruhi ukuran pohon apel dengan mengatur dominasi api,
perkecambahan tunas lateral, dan pembentukan akar ( Li et al., 2012a; Zhang et al., 2015; Song et al., 2016; Feng et al. , 2017 ).
GA adalah hormon pemacu pertumbuhan tanaman penting lainnya yang memengaruhi berbagai tahap pertumbuhan, termasuk perkecambahan biji,
pemanjangan batang dan hipokotil, dan pengembangan bunga ( Wilson et al., 1992 ). Mutan dari banyak spesies tanaman dengan biosintesis GA abnormal atau
sinyal menunjukkan penurunan pertumbuhan ( Harberd et al., 2009 ). Ekspresi GA3-oksidase ( GA3oxdiregulasiberkontribusi ) yang, yangpada biosintesis GA,
mendorong pembentukan lignin pada batang utama A. thaliana . Membungkam gen biosintesis GA dalam apel mengurangi tinggi tanaman ( Wu et al., 1996 ).
Tanaman tomat yang
mengekspresapel secara berlebihan DELLA gen, yang menyandikan regulator negatif utama dari produksi GA, menunjukkan pertumbuhan tanaman yang tertekan
( Wang et al., 2012 ).
Bicara silang hormon sangat penting untuk pertumbuhan tanaman. BR terkait erat dengan pensinyalan IAA dan GA selama banyak proses
pengembangan ( Wang dan Yang, 2008 ). Dengan demikian, respons fisiologis tanaman yang diinduksi oleh BR mirip dengan yang diinduksi oleh sintesis IAA,
BR dan IAA, transduksi sinyal dan transduksi sangat tergantung. Selain itu, banyak gen diatur secara sinkron oleh BR dan IAA ( Kim et al., 2007; Chaiwanon dan
Wang, 2015 ). Selain itu, BIN2 dapat berinteraksi dengan faktor respon auksin (ARF) untuk mempengaruhi kemampuan pengikatan DNA ( Cho et al., 2014 ). BR
mengatur transportasi kutub IAA ( Mckay et al., 1994 ). Pada gilirannya, IAA memengaruhi biosintesis BR dan respons sinyal selama pertumbuhan akar dan
diferensiasi lignin ( Friedrichsen et al., 2002; Yamamoto et al., 2007 ). Sementara itu, BR dan GA saling memediasi pertumbuhan batang dan pertumbuhan daun
pada jagung dan tomat Mikro-Tom ( Marti et al., 2006; Yamamoto et al., 2007 ). Selanjutnya, BR terlibat dalam metabolisme GA dalam A. thaliana dan beras.
AtBZR1 dan AtBZR2 dapat meningkatkan konten GA endogen dengan mengaktifkan gen biosintesis GA ( Unterholzner et al., 2015 ). Ada keseimbangan dinamis
antara BR dan GA dalam beras. Secara khusus, kadar BR yang rendah menyebabkan biosintesis GA dan menghambat inaktivasi GA. Sebaliknya, level BR yang
tinggi menyebabkan inaktivasi GA. Selain itu, GA mempengaruhi pensinyalan BR melalui penghambatan BZR1 / 2 yang dimediasi DELLA, penyajian beras
SPINDLY (OsSPY) ke biosintesis BR dan pengaktifan beras GERMOSTATIN RESISTANCE LOCUS 1 (OsGSR1) ke DWF1 ( Shimada et al., 2006; Wang et
al., 2009 ).
Interaksi dekat antara BR, IAA, dan GA telah terdeteksi dalam model pabrik tahunan. Namun, informasi mengenai interaksi erat antara BR, IAA, dan
GA di pohon apel kurang. Pohon apel secara ekonomi penting dan dibudidayakan di seluruh dunia. Produsen dan peternak apel tertarik pada pohon apo yang
menunjukkan pertumbuhan vegetatif yang kuat. Kami memperkirakan bahwa pengembangan pohon apel dapat dimediasi oleh proses biologis kompleks yang
melibatkan beberapa hormon, seperti BR, IAA, dan GA. Oleh karena itu, penyelidikan efek hormon pada pertumbuhan dan perkembangan pohon apel serta
hubungan antara BR, IAA, dan GA diperlukan.
Di sini, kami telah menentukan indeks fisiologis pohon apel setelah dirawat dengan konsentrasi BR eksogen yang berbeda (dalam penelitian
sebelumnya; Zheng et al., 2017a ), IAA (dalam penelitian ini), dan GA (dalam penelitian ini). Pola ekspresi beberapa gen yang terkait dengan produksi BR, GA,
dan IAA serta pertumbuhan sel dianalisis setelah pengobatan BR dan brassinazole (BRZ; inhibitor sintesis BR). Kami juga mengklarifikasi efek IAA dan GA pada
gen terkait BR. Selain itu, cis elemen yang berperandalam gen terkait juga dinilai. Hasil yang disajikan di sini, mungkin berguna untuk menjelaskan mekanisme
yang bertanggung jawab untuk interaksi BR dengan IAA, dan GA dalam pertumbuhan pohon apel.
2. Bahan dan metode
2.1. Bahan tanaman dan perlakuan hormon

'Malling 9 T-337 (M.9-T337) berumur satu tahun ditanam di pot berdiameter 35 cm yang berisi tanah kebun, gambut, dan vermiculite (perbandingan
volume 1: 1: 1 ). Pohon ditanam dalam warna hijau.
Efek Brassinosteroid yang Berhubungan dengan Auxin dan Gibberellin pada Pertumbuhan Pohon Apel dan Pola Ekspresi Gen 95
Tabel 1 Primer yang digunakan dalam

penelitian ini
Gen locus Nama gen Primer (5 -3) Deskripsi MDP0000157809 MdBZR1 F: CATCAACCAAGATCAGCCCG Brassinazole-resistant 1
R: CAGTTGGGAATTGGGTTGGG MDP0000410792 MdBZR2 F: AGAATGACGTCGGATGGGGC Brassinazole tahan 2
R: TGAGATACGCAGATTGACCCAGA MDP0000320691 MdBU1 F: TGTCTAGCAGAAGGTCGAGG brassinosteroid UPREGULATED1
R: AGAGAGCAGTTGGGAGAGTC MDP0000303875 MdROT3 F: GCATTGATCCCGGTGAAGAC rotundifolia 3
R: CCACCTTCACGTAACAGCAC MDP0000242569 MdCYP90D1 F: GCATTGATCCCGGTGAAGAC sitokrom P450, KELUARGA 90 D1
R: CCACCTTCACGTAACAGCAC MDP0000286141 MdCYP85A3 F: TGGAGATGGCTGGACAAGAG sitokrom P450, KELUARGA 85 A3
R: TAAGGTGCAGTCCATTCGGT MDP0000498540 MdDWF4 F: CCCGCAACACTTCAATCCAT DWARF 4
R: GAGGACAAGGTGGTGGATGA MDP0000492026 MdBRX F: AGCCCGAGAGATGTTCAACA brevis RADIX
R: ACTTCCAGTTCCAGACGGTT MDP0000313816 MdCPD F: GCCTCTAGTT TCCACCACCT konstitutif photomorphogenic kerdil
R: ACCAGCAAAGCAAGCAAGAA MDP0000779358 MdBEE1 F: CCCAGGGTGCTCTAACAAGA BR DISEMPURNAKAN EKSPRESI 1
R: AACTAGCACCAAACCCTCCA MDP0000248981 MdGA20ox1 F: AACGGGAAGTACAAGAGC Gibberellin 20-oxidase 1
R: GAACCCAGTTTGAGAAGG MDP0000381531 MdGA3ox1 F: GATAGGGCAGGACGGGACA Gibberellin 3-oxidase 1
R: TGGAGGTTGACAGGGTGGG MDP0000716315 MdGA3ox4 F: AAATGCTTGCTGGGAGGTTG giberelin 3-oksidase 4
R: TGGACAAGCGGGGTAAGAAT MDP0000669451 MdGAI F: TTCGGGCTTAAACAGGGGAT Gibberellic asam sensitif
R: CCGATAGTTTCCGCCAGTTG MDP0000141505 MdRGL1 F: GCAGGTAGGATGGAAGTT RGA seperti 1
R: CCTTGATTGATGACAACACT MDP0000181482 MdRGL3 F: CGCCGTCATCAATAATCC RGA seperti 3
R: AAGTGGACCAGCCTAATC MDP0000138851 MdTAA1 F: ACAGGGGTGATCAAGGGAAG Flavin yang mengandung monooksigenase 10 R:
CTCGTTGCTGGGAATCCTTG MDP0000616079 MdYUCC10 F: CAAGTATCCGATCATTGAC TAA1
R: CCTCTTATGCTGCCTATT MDP0000138035 MdPIN1 F: ATCAACCGCTTCGTCGCTCTC Auksin operator penghabisan protein1
R: AGGCAGAGTGGAGACGGAGAA MDP0000497581 MdPIN7 F: C GACCCCTACACCATGAACT Auksin protein pembawa penghabisan 7
R: TGGGGAGAGTAGAGAGGGAG MDP0000200231 MdPIN8 F: CGATGAGGAGGCGATGAAGATGAG Auksin pembawa penghabisan
protein 8
R: GATTCGGAGGCAGGTATGAAGAGG MDP0000183294 MdABCB1 F: ATCTCCACCATGTTTGCCGT B subfamili dari ATP-mengikat kaset 1
R: TTCCTGCTTCGCTATTCCGG MDP0000320690 MdABCB19 F: ACCTCCAGATTCCACTACGC B subfamili dari ATP-mengikat kaset 19
R: GCGCCAGGGTTAATGTTTCT MDP0000270789 MdIAA12 F: TACGGCAGTTGGGGAGAAAT Auksin-responsif protein 12
R: CGAGGGCTTCTTTGCTTGTT MDP0000131759 MdIAA13 F: CATCACTGTCTCCACCACCT Auksin-responsif protein 13
R: ACGGAAGGGGTTTGAGAGAG MDP0000296324 MdIAA19 F: CAGCTCTACGCATCACCACCAA Auksin-responsif protein 19
R: CCGCCGCTTGCCTTCTTAGTT MDP0000143749 MdARF5 F: respon ACGGCTCTGTTGCTCCTAACCA Auksin faktor 5
R: CGGCTGCTGCTGTTGCTGAA MDP0000232417 MdARF8 F: GCTCCATCAGAGTCATGTGCCATC Faktor respons tambahan 8
R: CCTCAGGACAGAGTGTACCAAGCA MDP0000310564 MdCYCD1; 1 F
: CCCCGGGGGGGGGGGGGGTGGTGG MDP0000155259 MdCYCD3; 2 F: TCCTCTTTGACCGCCATTCT siklus sel regulator 3; 2
R: TAAGAGAAGGGGCACATGGG MDP0000253549 MdCYCB3; 1 F: TGCAACGTCTCAAAGCGAAA Inti siklus sel gen 3; 1
R: TTGCTGACACACTTGAACCG MDP0000172418 MdRBR1 F: TCACTGCCATCAACAACCGCT Xyloglucan endotransglucosylase / hidrolase 23
R: GGCCACCATCGAATCGCTGA MDP0000164914 MdGRF F: AGATGTGATGGCGGGTCAGA regulator Pertumbuhan faktor
R: CTGCTTCGAGGTGGTGGTTC MDP0000320017 MdXTH23 F: GCGGACTTGTGAAGACGGATTGG retinoblastoma-TERKAIT protein
R: GACAACGGGAAGTGCCTGAAGAC
(bersambung ke halaman
berikutnya)
Tabel 1 (lanjutan)
Gene lokus nama Gene Primer (5-3)Keterangan
MDP0000313995 MdCESA F: AAGGCTGGGCGTAAAGTTTG CELLULOSE synthase

R: CATTGTGGATCGAGTGCCTG MDP0000193056 MdMYB2 F: TTGTTCAATTCCCGCCGACC Myb protein domain 2
R: GCTACAACCCGACCCGTTTT MDEF-1 α F:
ATTCAAGTATGCCTGGGTGC R:
ATTCAAGTATGCCTGGGTGC
rumah di bawahcahaya 16 jam (600 μmol · m -2 · s -1 , 24 °C) dan 8 jam gelap (18 °fotoperiodeC). Efek BR (Sigma, Deisenhofen, Jerman), IAA (Voerson
Biological Reagent Co., Ltd., Xian, China), dan GA (Voerson Biological Reagent Co., Ltd., Xian, China) terhadap pertumbuhan dinilai menggunakan pohon
dengan ukuran yang sama. Ketika pohon pembibitan sekitar 7 cm, penyemprot tongkat tangan tekanan rendah digunakan untuk menerapkan BR (28-
homobrassinolide, 3 mg ·L -1 ), IAA (100 mg · L -1 ), atau GA (100 mg · L -1 ) pada seluruh bibit (batang, ujung pucuk, dan daun). Perawatan hormon pertama
dianggap sebagai hari ke 0 percobaan dan perawatan diulangi setiap 2 hari. Pohon kontrol diperlakukan dengan air suling ditambah dengan jumlah etanol yang
sama seperti pada larutan hormon. Tips pengambilan sampel diambil pada hari ke 0, 14, 28, 42 dan 56 dari terapi hormon. Tiga ulangan biologis masing-masing
dengan tiga pohon dilakukan.
Tips pengambilan dikumpulkan pada 0, 30, 60, 90, dan 120 menit setelah pengobatan BR pertama (pada 0 hari setelah perawatan BR). Selain itu,
seluruh batang, ujung pucuk, dan daun juga diperlakukan dengan brassinazole (BRZ; TCI, Shanghai, China, 0,5 mg · L -1 ) masing-masing dilarutkan dalam etanol.
Pada 0, 30, 60, 90, dan 120 menit setelah pengobatan BRZ awal, ujung pucuk diambil sampelnya.
Semua sampel dibekukan dengan cepat dalam nitrogen cair dan disimpan pada -80 °C untuk analisis lebih lanjut.
2.2. Pengukuran indeks dan hormon fisiologis
Tinggi tanaman, panjang ruas rata-rata, diameter batang, berat kering batang, berat kering daun, dan luas daun rata-rata ditentukan pada 0, 14, 28,
42 dan 56 hari setelah perawatan hormon menurut Zheng et Al. (2017b) . Isi hormon ditentukan dengan mengikuti prosedur yang dilaporkan oleh Zheng et al.
(2017b) .
2.3. Analisis ekspresi gen menggunakan PCRkuantitatif real-time
Total RNAdiekstraksi dengan cetyltrimethylammonium bromide ( Gambino et al., 2008 ), setelah ituPrimeScript TM Kit pereaksiRT (TaKaRa,
Dalian, China) digunakan untuk mensintesis cDNA untai pertama untuk suatu analisis kuantitatif PCR (qRT-PCR) real-time berikutnya. Urutan protein yang
dikodekan oleh homolog dari gen yang dianalisis pada spesies lain digunakan untuk melakukan pencarian BLAST database protein apel untuk mengkonfirmasi
identitas gen apel yang sesuai. Kami memeriksa gen jalur sinyal BR ( MdBZR 1 dan MdBZR 2), gen yang berhubungan dengan IAA ( Md-TAA1 , MdYUCCA10 ,
MdPIN1 , MdPIN7-8 , MdABCB1 / 19 , MdIAA12-13 , MdIAA19 , MdIAA19MdARF8MdARF5 ,, dan, serta MdARF5MdARF5 , dan) gen terkait ( MdGA20ox1 ,
MdGA3ox1 , MdGA3ox4 , MdRGAI , dan MdRGL1 / 3 ). Selain itu, tingkat ekspresi dari BR gen yang cepat-respon [brassinosteroiddiregulasi 1 (BU1), sitokrom
P450 KELUARGA 90 subfamili D polipeptida 1 (CYP90D1), CYP85A3,
dan rotundifolia 3 (ROT3)] dan biosintesis gen BR [DWARF4 (DWF4) , dan konstitutif PHOTOMORPHOGENIC DWARF (CPD)] yang masing-masing
dianalisis pada 0, 30, 60, 90, dan 120 menit setelah BR pertama dan pengobatan BRZ. Pola ekspresi gen yang terkait dengan pertumbuhan sel ( MdCYCD1; 1 ,
MdCYCD3; 2 , MdCYCB3; 1 , MdXTH23 , MdGRF , MdRBR1 , MdCESA , dan MdMYB2 ) juga diidentifikasi. Sementara itu, pola ekspresi gen yang terkait
dengan BR ( MdDWF4 , MdBRX , MdCPD , dan MdBEE1 ) dalam kiat pucuk dianalisis setelah perlakuan IAA, sementara MdGAI , MdRGL1 , MdRGL3 ,
MdBZR1 , dan MdBZR2 tingkat ekspresiditentukan pada tingkat 0, 14, 28, 42, dan 56 hari setelah pengobatan GA untuk menjelaskan pengaruh GA pada
metabolisme GA dan BR. Pasangan primer spesifik dirancang sesuai dengan urutan pengkodean yang tersedia dalam Basis Data Apple Genome (
https://www.rosaceae.org/ ) menggunakan program Primer 3 dan 6 ( Tabel 1 ). The MDEF-1 α gen (Gen Bank: DQ341381) menjabat sebagai kontrol internal.
QRT-PCR dilakukan dengan menggunakan kit qPCR SYBR Green (TaKaRa, Dalian, China) dan Bio-Rad IQ5. Tingkat ekspresi gen relatif ditentukan menurut
metode 2 - Ct .
2.4. Analisis sekuen promotor
Untuk mengidentifikasididuga cis elemen-elemen yang bertindak, wilayah gen promotor 1500-bp digunakan sebagai permintaan untuk mencari
MEME ( http: //meme-suite.org/ ), PlantCARE ( http: //bioinformatics.psb .ugent. be / webtools / plantcare / html / ) ( Lescot et al., 2002 ), dan JASPAR (
http://jaspar.binf.ku.dk/cgi-bin/jaspar _ db.pl?rm=browse&db=inti & pajak _ grup = tanaman database).
2.5. Analisis statistik
Semua pengukuran dilengkapi dengan tiga ulangan teknis dan biologis. Data dianalisis dengan t uji-menggunakan program SPS61.5 (SPSS, Chicago,
IL, USA).
3. Hasil
3.1. Efek BR eksogen dan BRZ pada ekspresi gen terkait BR, IAA, GA, dan pertumbuhan sel.
Kami mengamati peningkatan yang kuat pada tingkat mRNA MdBZR1 dan MdBZR2 setelah pengobatan BR seperti yang ditunjukkan pada Gambar. 1
. MdBZR1 meningkat jelas pada 28-56 hari setelah pengobatan BR, dan MdBZR2 diinduksi selama seluruh percobaan.
Studi awal menunjukkan bahwa metabolisme IAA berada di bawah kendali pengobatan BR ( Mao et al., 2017; Zheng et al., 2017b ). Oleh karena itu,
kami berusaha untuk menganalisis ekspresi gen yang terkait dengan sintesis IAA ( MdYUCCA10, MdTAA1 ), transportasi ( MdPIN1 , Md-PIN7 , MdPIN8 ,
MdABCB1 , dan MdABCB19 ), dantransduksi sinyal
efekEfek Brassinosteroid yang Terkait dengan Auxin dan Gibberellin pada Pohon Apel Pertumbuhan dan Pola Ekspresi Gen 97
Gbr. 2 Pengaruh BR eksogen pada ekspresi relatif gen yang berkaitan dengan sintesis IAA, transpor, dan transduksi sinyal dalam kiat pucuk apel Nilai
disajikan sebagai rata-rata ± standar deviasi dari tiga ulangan biologis. Gen sintesis, transportasi, dan transduksi sinyal masing-masing ditunjukkan
dengan warna merah, biru, dan hitam. Dibandingkan dengan kontrol, ∗ menunjukkan perbedaan signifikan pada level 0,05, ∗∗ menunjukkan perbedaan
signifikan pada level 0,01.
Gbr. 1 Efek BR eksogen pada ekspresi relatif gen transduksi sinyal BR dalam tip pucuk Nilai disajikan sebagai rata-rata ± standar deviasi dari tiga
ulangan biologis. Dibandingkan dengan kontrol, ∗ menunjukkan perbedaan signifikan pada level 0,05, ∗∗ menunjukkan perbedaan signifikan pada level
0,01.
Gambar. 3 Efek BR eksogen pada ekspresi relatif gen yang terkait dengan sintesis GA dan transduksi sinyal dalam kiat pucuk apel Nilai disajikan sebagai
rata-rata ± standar deviasi dari tiga ulangan biologis. Dibandingkan dengan kontrol, ∗ menunjukkan perbedaan signifikan pada level 0,05, ∗∗ menunjukkan
perbedaan signifikan pada level 0,01.
( MdIAA12 , MdIAA13 , MdIAA19 , MdARF5 , dan MdARF8 ) sebagai respons terhadap pengobatan BR ( Gbr. 2 ). Tingkat MdYUCCA10 ekspresisecara signifikan
lebih tinggi di pohon yang diperlakukan BR daripada di pohon kontrol di semua titik waktu kecuali pada hari ke 56. Ekspresi Md-TAA1 juga lebih tinggi pada
kelompok perlakuan BR di semua titik waktu kecuali pada hari 0.
Tingkat ekspresi gen transpor auksin secara signifikan diregulasi oleh BR . Misalnya, MdPIN1 ekspresidiregulasi oleh sekitar 8-, 1.5-, dan 20 kali
masing-masing pada 0, 14, dan 56 hari, sedangkan MdPIN7 ekspresisekitar 1.9-, 1.9-, 3-, dan 3 kali jelas lebih tinggi di pohon yang diperlakukan BR daripada di
pohon kontrol masing-masing pada 0, 14, 28, dan 42 hari. Perlakuan BR meningkatkan MdPIN8 ekspresipada semua titik waktu, kecuali pada 14 hari, dengan
peningkatan mulai dari 1 hingga 2 kali. Selain itu, MdABCB1 tingkat transkriptampaknya diregulasi dari 14 menjadi 56 hari setelah pengobatan BR eksogen,
sedangkan MdABCB19 ekspresijelas ditingkatkan oleh BR selama periode pengobatan.
Tingkat ekspresi MdIAA12 secara signifikan rendah pada pohon yang diperlakukan dengan BR pada semua titik waktu. Sebaliknya, tingkat
ekspresi relatif MdIAA13 (protein auksin-responsif apel) dan MdIAA19 (regulator positif pensinyalan auksin) sangat tinggi pada kelompok perlakuan BR. Selain
itu, MdIAA13 dan MdIAA19 tingkat ekspresi yang jelas diregulasi tentang
8-18-waktu dan 2-7,6 kali, masing-masing, dari 0 hingga 42 hari. Ekspresi gen yang mengkode faktor respon auksin positif MdARF5 juga secara signifikan
diinduksi oleh BR di sebagian besar titik waktu (terutama pada 14 hari setelah pengobatan), sedangkan tingkat ekspresi MdARF8 (faktor respon auksin negatif)
secara nyata diturunkan regulasinya. oleh BR eksogen pada 3-10 kali dari 0 hingga 42 hari.
Level ekspresi relatif dari gen sintesis GA, termasuk MdGA20ox1 , MdGA3ox1 , dan MdGA3ox4 , jauh lebih tinggi pada ujung pucuk benih yang
diperlakukan dengan BR daripada kontrol ( Gbr. 3 ). MdGA20ox1 Ekspresiterutama meningkat sekitar 50%, 40% dan 30% pada 0, 28, dan 42 hari setelah
pengobatan BR, masing-masing. Sementara itu, MdGA3ox1 ekspresipada pohon yang diperlakukan dengan BR secara jelas diregulasi oleh sekitar 0,7-, 1-, 3,5-,
dan 1,1 waktu masing-masing pada 0, 28, 42, dan 56 hari. Penerapan BR eksogen juga menghasilkan peningkatan yang cukup besar pada ekspresi MdGA3ox4 dari
14 menjadi 42 hari setelah perawatan.
Namun, MdRGL1 dan MdRGL3 tingkat ekspresiyang significantly ditekan oleh BR. Secara khusus, MdGAI menurun ekspresilebih dari 10 kali pada
14 hari setelah pengobatan BR, sedangkan MdRGL1 tingkat ekspresijelas menurun sekitar 20 kali segera setelah BR eksogen diterapkan. Lebih lanjut, MdRGL3
level transkripternyata lebih tinggi pada kontrol dibandingkan pada pengobatan BR.
Pengaruh Brassinosteroid yang Terkait dengan Auxin dan Gibberelin pada Pertumbuhan Pohon Apel dan Pola Ekspresi Gen 99
Gambar. 4 Efek BR eksogen atau BRZ pada gen yang responsif terhadap BR-, IAA-, dan GA Nilai-nilai disajikan sebagai mean ± standar deviasi tiga
biologis. ulangan. Dibandingkan dengan kontrol, ∗ menunjukkan perbedaan signifikan pada level 0,05, ∗∗ menunjukkan perbedaan signifikan pada
level 0,01.
Untuk mengidentifikasi efek awal dari BR eksogen pada BR- ( MdBU1 , MdCYP90D1 , MdCYP85A3 , MdROT3 , MdDWF4, dan MdCPD ), IAA- (
MdYUCCA10 dan MdTAA1 ), dan GA- ( MdGA20ox1, ldg3 , perubahan pada ekspresi) kadar respons terhadap perawatan BR dan BRZ dianalisis pada 0, 30, 60,
90, dan 120 menit setelah perawatan ( Gbr. 4 ). LevelMdBU1 transkripmeningkat sekitar 4- dan 3 kali pada 90 dan 120 menit setelah pengobatan BR, masing-
masing. Sebaliknya, MdCYP90D1 level ekspresisecara signifikan diturunkan dari 30 menjadi 90 menit setelah pengobatan BR, sementara MdCYP85A 3 dan
MdROT3 tingkat ekspresiterutama diturunkan regulasi selama durasi periode analisis. MdYUCCA10 Ekspresijelas meningkat dari 0 hingga 90 menit.
LevelMdGA20ox1 ekspresidengan cepat diregulasi pada 0, 60, 90, dan 120 menit setelah pengobatan BR. MdGA3ox4 Ekspresisecara signifikan diregulasi pada 60,
90, dan 120 menit setelah pengobatan BR.
The MdDWF4 dan MdCPD tingkat transkripsi jelas diperbarui secara diatur setelah perawatan BRZ, masing-masing. Selain itu, tingkat ekspresi
MdBU1, MdTAA1 dan MdGA20ox1 pada pohon yang diperlakukan BRZ ternyata lebih rendah dari kontrol atau mirip dengan kontrol. Misalnya, MdGA20ox1
ekspresisecara terang-terangan diatur dari 60 hingga 120 menit. TingkatMdTAA1 ekspresijelas rendah pada 30, 60, dan 90 menit, sedangkan MdBU1 ekspresi
jelas dihambat oleh BRZ pada 30, 60, 90, dan 120 menit setelah pengobatan.
3.2. Respons gen terkait pertumbuhan sel terhadap pengobatan BR

Tingkat ekspresi gen terkait pertumbuhan sel MdCYCD1; 1 , MdCYCD3; 2 , MdCYCB3; 1 , MdXTH23 , MdGRF , MdRBR1 , MdCBR1MdCESA ,, dan
MdMYB2 secara signifikan lebih tinggi di BR yang diobati pohon apel daripada di pohon kontrol ( Gbr. 5 ). MdCYCD1; 1 ekspresi 2-28 kali lebih tinggi dalam
pengobatan BR daripada dalam kontrol selama periode percobaan. Selain itu, MdCYCD3; 2 tingkat transkripsekitar 70%, 19-, 4-, dan 5 kali lebih tinggi pada
pohon yang diperlakukan BR daripada di pohon kontrol pada 0, 14, 28, dan 56 hari setelah perlakuan, masing-masing. Dengan pengecualian 42 hari, Md-CYCB3;
1 diekspresikan lebih tinggi pada perlakuan BR daripada pada pohon kontrol, dengan perbedaan berkisar antara 30% hingga 4,5 kali. Sementara itu, MdXTH23
tingkat ekspresitampaknya lebih tinggi dalam pengobatan BR daripada di kontrol dari 0 hingga 42 hari setelah perawatan, sementara MdGRFsemaian yang sangat
diekspresikan dalamdiberi perlakuan BR pada semua titik waktu, terutama pada hari 14, 28, dan 42 Tingkat ekspresi relatif MdRBR1 tampaknya lebih tinggi pada
pohon yang diperlakukan dengan BR daripada pada pohon kontrol di semua titik waktu, kecuali
Gambar. 5 Efek BR eksogen pada ekspresi relatif gen yang terkait dengan pertumbuhan sel dalam tips pucuk apel Nilai disajikan sebagai rata-
rata ± standar deviasi dari tiga ulangan biologis. Dibandingkan dengan kontrol, ∗ menunjukkan perbedaan signifikan pada level 0,05, ∗∗
menunjukkan perbedaan signifikan pada level 0,01.
selama 14 dan 56 hari. MdCESA Ekspresitampaknya meningkat sekitar 1,9-, 2-, 13-, dan 1 kali pada 14, 28, 42, dan 56 hari setelah pengobatan BR, masing-
masing, sedangkan MdMYB2 tingkat ekspresijelas diregulasi sekitar 5,5-, 27 -, dan 14,7 kali masing-masing pada 0, 14, dan 56 hari.
3.3. Efek perawatan IAA dan GA pada pertumbuhan pohon apel serta BR dan tingkat ekspresi gen terkait pertumbuhan
Aplikasi IAA dan GA eksogen mempromosikan pertumbuhan pohon apel seperti yang ditunjukkan pada Gambar. 6 dan 7 . Pohon perlakuan IAA
dan GA
lebih tinggi daripada pohon kontrol pada 42 dan 56 hari setelah perlakuan ( Gbr. 7 , A). Selain itu, rata-rata panjang ruas sekitar 0,08 dan 0,1 cm lebih lama pada
42 dan 56 hari, masing-masing, pada kelompok perlakuan IAA daripada di kontrol ( Gambar 7 , B). Demikian pula, panjang ruas rata-rata adalah 0,08 dan 0,11 cm
lebih lama pada 42 dan 56 hari, masing-masing, di pohon GA diperlakukan daripada di pohon kontrol. Selain itu, batang lebih tebal pada pohon perlakuan IAA
daripada pohon kontrol pada 28, 42, dan 56 hari setelah perlakuan, sedangkan tidak ada perbedaan antara kontrol dan perlakuan GA ( Gambar 7 , C). Bobot kering
batang pohon yang dirawat IAA lebih besar daripada pohon kontrol dari 28
Efek Brassinosteroid yang Terkait dengan Auxin dan Gibberellin pada Pertumbuhan Pohon Apel dan Pola Ekspresi Gen 101
Gambar. 6 Morfologi kontrol dan perlakuan pohon apel pada 56 hari setelah IAA dan perawatan GA
hingga 56 hari setelah perawatan. Demikian pula, bobot kering batang pohon yang diperlakukan GA lebih besar daripada pohon kontrol pada 42 dan 56 hari ( Gbr.
7 , D). Pada 56 hari, bobot kering daun adalah
studi sebelumnya mengkonfirmasi bahwa IAA dan GA mempengaruhi metabolisme BR ( Friedrichsen et al., 2002; Yamamoto et al., 2007 ). Dengan
demikian, kami memeriksa pola ekspresi gen terkait BR dalam menanggapi perawatan IAA atau GA. MdDWF4, MdBRX, MdBEE1, dan MdCPD
Tingkatekspresiyang jelas diregulasi oleh IAA (Gbr.8). Secara khusus, MdDWF4 secara ekspresijelas meningkat sekitar 1 kali, 70%, 30%, dan 2,5 kali pada 0, 14,
28, dan 42 hari setelah pengobatan IAA. Sementara itu, tingkat MdBRX ekspresisecara nyata diregulasi oleh 20% -3 kali pada 14-42 hari setelah pengobatan IAA.
MdCPD Tingkatekspresidiinduksi oleh IAA pada 0, 14, 42, dan 56 hari. Ekspresi gen responsif BR, apel BR ENHANCED EXPRESSION 1 ( MdBEE1 ), kira-kira
0,1-6 kali lebih tinggi dalam pengobatan IAA daripada dalam kontrol selama seluruh percobaan.
Kami berharap bahwa DELLA gen, termasuk MdGAI , MdRGL1 , dan MdRGL3 , akan menunjukkan ekspresi downregulated yang jelas mengikuti
pengobatan GA ( Gambar 9 ). Tingkat MdGAI ekspresiadalah sekitar 4-, 3,5-, 8-, dan 6 kali lebih tinggi pada kontrol daripada dalam pengobatan GA pada 0, 14,
28, dan 42 hari setelah pengobatan, masing-masing. Selain itu, MdRGL1 dan MdRGL3 ekspresiitu terang-terangan
Gambar. 7 Pengaruh eksogen IAA dan GA pada pertumbuhan pohon apel
sekitar 0,7 dan 0,8 g lebih tinggi di IAA dan GA pengobatan, secara berurut, dari
pada kontrol (Gambar.7, E). IAA dan GA eksogen meningkatkan luas daun sebesar
0,7-1 cm 2 dari 28 hingga 56 hari setelah perawatan ( Gbr. 7 , F).
Fig. 8 Effects of exogenous IAA on the relative expression of genes related to BR in apple shoot tips Values are presented as the mean ± standard
deviation of three biological replicates. Compared with the control, ∗ indicates a significant difference at the 0.05 level, ∗∗ indicates a significant
difference at the 0.01 level.
Fig. 9 Effects of exogenous GA on the relative expression of DELLA and BZR1/2 genes in shoot tips Values are presented as the mean ± standard
deviation of three biological replicates. Compared with the control, ∗ indicates a significant difference at the 0.05 level, ∗∗ indicates a significant
difference at the 0.01 level.
Effects of Brassinosteroid Associated with Auxin and Gibberellin on Apple Tree Growth and Gene Expression Patterns 103
Fig. 10 Effects of exogenous IAA and GA on cell growth-related genes Values are presented as the mean ± standard deviation of three biological
replicates. Compared with the control, ∗ indicates a significant difference at the 0.05 level, ∗∗ indicates a significant difference at the 0.01 level.
suppressed by GA for the duration of the analysis period. Interest- ingly, MdBZR1 and MdBZR2 expression levels were evidently upregulated by GA at all-time
points ( Fig. 9 ).
Cell growth-related genes were also apparently regulated by IAA and GA ( Fig. 10 ). The MdCYCD1;1 , MdCYCD3;2 , MdRBR1 , and MdMYB2
expression levels were generally upregulated by IAA. For example, MdCYCD1;1 was highly expressed in shoot tips at 0, 14, 28, and 56 days after the IAA
treatment. The MdCYCD3;2 expression level was higher in the IAA treatment than in the control at 0, 42, and 56 days after treatment, while MdRBR1 expression
was higher in IAA treated trees than in control trees at all-time points, especially at 14 and 28 days. The MdMYB2 transcript level was significantly increased by
about 0.8-, 14.6-, and 0.7-time in response to IAA at 28, 42 and 56 days.
Meanwhile, the application of exogenous GA markedly increased the expression levels of several cell growth-related genes ( MdCYCD3;2 ,
MdCYCB3;1 , MdXTH23 , MdCESA , and MdMYB2 ). From 0 to 28 days, MdCYCD3;1 expressions were notably upregulated by about 0.75–2-time in response to
GA. Moreover, the MdCYCB3;1 and MdMYB2 expression levels were higher in the GA treatment than in the control at 0, 14, 28, and 42 days. Our data also indi-
cated that MdXTH23 expression was prominently upregulated by about 3-, 1.5-, 9-, and 4.5-time at 0, 28, 42, and 56 days after the
GA treatment, respectively. Furthermore, GA observably induced MdCESA expression by 0.5–2.5-time from 0 to 56 days after
treatment.
3.4. Promoter analysis of genes responsive to BR, IAA, or GA
To further reveal the links among BR, IAA, and GA, the promoter sequences of genes responsive to BR, IAA, or GA treatments were analyzed ( Fig. 11 ).
With the exception of MdGRF , all BR-responsive genes contained at least two predicted BZR1/2 related sites (BRRE, E-box and G-box) in their promoters ( Fig.
11 , A). For example, the MdGA3ox1 and MdMYB2 promoters comprised two E-box and G-box elements, respectively, while the MdCYCD3;2 promoters
contained four E-box and three G-box elements. We also detected auxin response elements (TGA- element, AuxRR-core, ARF8-element, and ARF5-element) in
the promoter regions of genes responsive to IAA ( Fig. 11 , B). All of these genes carried an ARF8 element, whereas the TGA element was present in the
MdXTH23 , MdGRF , MdRBR1 , and MdBRX promoters. Moreover, an ARF5 element was identified in the MdMYB2 , MdDWF4 , MdBRX , MdCPD , and
MdBEE1 promoters. Furthermore, all cell growth-related genes, except for MdRBR1 ,
Fig. 11 Analysis of promoter sequences of genes responsive to BR, IAA or GA Predicted cis -acting elements in the promoter regions (1 500 bp upstream of
the transcriptional start site) of putative BR (A), IAA (B), and GA (C) target genes. Gene names are provided at the bottom of the figure.
contained one GA response motif (TATC-box, P-box, and GARE; Fig. 11 , C).
4. Discussion
Earlier investigations confirmed that BR, IAA, and GA help to regulate plant growth ( Kim et al., 2009; Jin et al., 2017 ), with interactions
detected in Arabidopsis and rice ( Unterholzner et al., 2015 ). However, there is little available information re- garding the functions of cross-talk between BR and
IAA or BR and GA in relation to apple tree growth. We herein de- scribed effects of BR, IAA, and GA on apple trees. The data may provide the foundation for
future studies focusing on the functions of these three hormones associated with apple tree growth.
4.1. Exogenous BR activates BR signal pathway
Previous studies revealed that BR positively affects plant growth and biomass production in apple, and the endogenous BR content increased in
BR-treated shoot tips ( Mao et al., 2017;
Zheng et al., 2017b ). This increase may be attributed to that exogenous BR affects the synthesis and adjustment of endogenous BR to promote plant growth.
The biological functions of BR are associated with a signal transduction pathway with multiple components ( Wang et al., 2008; Kim et al., 2009 ). To clar- ify
the effects of BR on apple tree growth, we examined the expression patterns of BR signal pathway genes, including Md- BRI1s , MdBSK1s , MdBKI1s, MdBIN2s (
Zheng et al., 2017a ) , MdBZR1 , and MdBZR2 ( Fig. 1 ). The expression levels of these genes were generally induced by the BR treatment, suggesting that exoge-
nous BR can increase BR contents and signaling activity to stim- ulate growth in apple trees.
Rapid changes to gene expression levels due to exogenous hormones are often necessary for certain biological functions ( Asami et al., 2000; Jin et al.,
2017 ). To detect whether BR metabolic activities are quickly induced or repressed by BR or BRZ, the expression patterns of BR-responsive genes were
analyzed at 0, 30, 60, 90, and 120 min after treatment. The BU1 gene encodes a positive regulator of the BR response. We observed that MdBU1 expression
was upregulated by exogenous BR treatment. CYP90D1 , CYP85A3 , and ROT3 encode three enzymes that contribute to BR
biosynthesis. The expression levels of these three genes are regulated by a BR-mediated negative feedback loop ( Sun et al., 2010; Jin et al., 2017 ). MdCYP90D1
, MdCYP85A3 , and MdROT3 expression levels were downregulated by exogenous BR in 120 min. BRZ is a BR biosynthesis inhibitor that can induce DWF4 or
CPD expression in A. thaliana ( Asami et al., 2000 ). The data indicated that MdDWF4 and MdCPD expression was upregulated by BRZ. More- over, we found
BR response elements in MdBU1, MdCYP90D1 , Md- CYP85A3 , and MdROT3 , that might explain their responses to BR. These results suggest that a brief
exposure to BR or BRZ may be enough to alter the BR metabolic and signaling pathways in apple trees.
4.2. Apple tree growth may be regulated by BR via IAA and GA
Interestingly, the application of exogenous BR increased the endogenous IAA and GA levels in apple trees ( Zheng et al., 2017b ). The expression
levels of genes related to auxin synthesis ( MdYUCCA10 and MdTAA1 ) and transport ( MdPIN1 , MdPIN7- 8 , MdABCB1 and MdABCB19 ) were all
upregulated by exogenous BR. The molecular mechanisms associated with the interaction between BR and IAA have many effects (eg, hormone synthesis,
transport, and signal transduction) ( Yamamoto et al., 2007; Vert et al., 2008 ). These results imply that BR may increase endogenous IAA contents by inducing
the expression of genes related to IAA synthesis and activating its polar transport, which is similar to previous findings ( Mckay et al., 1994; Mao et al., 2017 ).
In the present study, MdGA20ox1 , MdGA3ox1 , and MdGA3ox4 expression levels were upregulated by BR, while the MdGA2ox expression pattern was
apparently unaffected (data not shown). The GA20ox and GA3ox expression levels are upregulated by BZR1 and BZR2 in A. thaliana ( Unterholzner et al., 2015 ).
Moreover, in rice, suitable BR treatments induce GA biosynthesis and inhibit GA inactivation by upregulating GA3ox2 and downregulat- ing GA2ox3
expression, respectively ( Wang et al., 2002; Yin et al., 2002; Tong et al., 2014; Unterholzner et al., 2015 ). These results indicate that the effects of BR on
endogenous GA levels in apple trees are more similar to those in A. thaliana than those in rice. The expression of genes encoding negative regulators of IAA signal transduction (
MdIAA12 and MdARF8 ) was downregulated by BR, in contrast to the effects of BR on the expression of genes encoding positive regulators of IAA signal
transduction ( MdIAA13/19 and MdARF5 ). Moreover, AUX/IAA ( IAA ) genes are important components of the auxin signal transduction pathway. An earlier
study detected 29 A. thaliana IAA genes, with most encoding a negative regulator of auxin signaling ( Hardtke et al., 2004 ). However, not all IAA genes exhibit
downregulated expression in response to auxin. In fact, the expression levels of several IAA genes ( IAA1 , IAA4 , IAA13 , IAA19 , IAA23 , and IAA29 ) are induced
by auxin ( Han et al., 2018 ), while other IAA genes (such as IAA17 and IAA28 ) are unaffected. In addition, the expressions of several IAA genes (such as IAA5
and IAA19 ) were also induced by BR in Arabidopsis ( Nakamura et al., 2003 ). The ARF transcription factors are important auxin signaling components that can
regulate the expression of downstream target genes involved in many growth and developmental processes,
including the formation of apical dominance, shoot elongation, and leaf development ( Vandepoele et al., 2002; Hardtke et al., 2004; Jin et al., 2017 ). Like IAA
genes, not all ARF genes encode transcriptional activators mediating plant growth. For example, the overexpression of ARF8 leads to the inactivation of auxin and
inhibited formation of apical dominance and lateral roots ( Tian et al., 2004 ). Additionally, we observed that the expression of DELLA genes ( MdRAI1, MdRGL1
and MdRGL3 ) was repressed in response to BR. The role of BR on the growth and development of Arabidopsis and rice reportedly depends on GA ( Li et al.,
2012b; Tong et al., 2014; Unterholzner et al., 2015 ). Therefore, BR may en- hance the endogenous GA signaling by repressing DELLA genes in apple.
4.3. Effects of IAA and GA on BR biosynthesis and signaling pathways
IAA and GA can influence BR metabolic processes ( Shimada et al., 2006; Yamamoto et al., 2007; Wang et al., 2009 ). Specifi- cally, IAA affects nuclear
localization of BZR1 and BR transcrip- tomic responses related to stem cell dynamics and root growth ( Chaiwanon and Wang, 2015 ). In this study, the
expression levels of BR-related genes ( MdDWF4 , MdBRX , MdCPD , and MdBEE1 ) were induced by the IAA treatment. In A. thaliana , DWF4 expression is
strongly induced by IAA to inhibit the negative regulation of DWF4 expression by BR. Moreover, IAA can upregu- late BRX and CPD expression in growing
roots as well as induce BEE1 expression ( Mouchel et al., 2006 ). IAA response elements were identified in MdDWF4 , MdBRX , MdCPD , and MdBEE1 .
These results imply that the regulatory effects of IAA on BR in apple trees are similar to those in A. thaliana . Furthermore, BR signal pathway can be regulated
by GA at the transcript and translational level in rice and Arabidopsis ( Shimada et al., 2006; Wang et al., 2009; Li et al., 2012b ). Additionally, the DELLA pro-
tein can interact with BZR1 and inhibit its DNA binding ability. Thus, the GA-induced degradation of DELLA enhances the BR response ( Li et al., 2012b ). Our
results revealed that MdGAI , MdRGL, and MdRGL3 were inhibited by exogenous GA, while MdBZR1 and MdBZR2 expression levels were upregulated, which is
similar to the findings in Arabidopsis ( Li et al., 2012b ). Moreover, apple tree growth was promoted by IAA and GA. Therefore, IAA and GA likely influence BR
metabolic activities associated with apple tree growth.
4.4. Effects of BR, IAA, and GA on cell growth-related genes
An important physiological function of BR, IAA, and GA in- volves promoting cell growth ( Scarpella et al., 2006; Tang et al., 2008; Ubeda-Tomas et al.,
2009 ). Earlier studies revealed that BR activates cell proliferation by upregulating the expression of a gene related to the cell cycle ( Tang et al., 2008; Zheng et
al., 2018c ). Cell polarity is under the control of a rapid auxin response pathway ( Xu et al., 2010 ). Moreover, GA can promote plant cell elongation and
division ( Ubeda-Tomas et al., 2009 ). The transcription of cell growth-related genes ( MdCYCD1;1 , MdCYCD3;2 , MdCYCB3;1 , MdRBR1 , MdGRF , MdXTH23
, MdCESA , and MdMYB2 ) increased in shoot tips in response to the application of exogenous BR, IAA,
and GA. In addition, the BR-, IAA- and GA-related elements were identified in most cell growth-related genes. These results suggest that BR, IAA, and GA may
promote apple tree growth by regulating cell growth.
Acknowledgments
This study was sponsored by the Chinese Postdoctoral Sci- ence Foundation ( 2015K3080215822 ), the Ecological Adaptabil- ity Selection of
Apple Superior Stock and Scion Combinations in the Loess Plateau (A2990215082), the Screening and Interac- tion Molecular Mechanism of Apple Stock and
Scion Combina- tions (K3380217027), the National Apple Industry Technology Sys- tem of the Agriculture Ministry of China ( CARS-27), the National Spark
Plan Program ( 2014GA850002 ), the Science and Technol- ogy Innovative Engineering Project in Shaanxi Province of China ( 2015NY114 ), the Innovation
Project of Science and Technology of Shaanxi Province ( 2016TZC-N-11-6 ), and the Key Research Project of Shaanxi Province ( 2017ZDXM-NY-019 ).
Liwei Zheng, Na An and Mingyu Han designed the experiments and analyzed the data. Liwei Zheng, Na An, Cai Gao, Caide Zhao and Lizhi
Zhang collected the sample materials and com- pleted the field and laboratory measurements. Liwei Zheng, Na An and Xiaolin Ren revised the manuscript.
REFERENCES
Asami, T., Min, YK, Nagata, N., Yamagishi, K., Takatsuto, S., Fujioka, S., Murofushi, N., Yamaguchi, I., Yoshida, S., 2000. Characterization of brassinazole, a triazole-type
brassinosteroid biosynthesis inhibitor. Plant Physiol, 123: 93–99 . Blakeslee, JJ, Peer, WA, Murphy, AS, 2005. Auxin transport. Curr Opin
Plant Biol, 8: 494–500 . Booker, J., Chatfield, S., Leyser, O., 2003. Auxin acts in xylem-associated or medullary cells to mediate apical dominance. Plant
Cell, 15: 495–507 . Chaiwanon, J., Wang, Z., 2015. Spatiotemporal brassinosteroid signaling and antagonism with auxin pattern stem cell dynamics in Ara- bidopsis roots.
Curr Biol, 25: 1031–1042 . Chiang, HH, Hwang, I., Goodman, HM, 1995. Isolation of the Ara-
bidopsis GA locus. Plant Cell, 7: 195–201 . Cho, H., Ryu, H., Rho, S., Hill, K., Smith, S., Audenaert, D., Park, J., Han, S., Beeckman, T., Bennett, MJ, Hwang, D.,
4
De Smet, I., Hwang, I., 2014. A secreted peptide acts on BIN2 -mediated phosphorylation of ARFs to potentiate auxin response during lateral root development. Nat Cell
Biol, 16: 66–85 . Clouse, SD, Langford, M., McMorris, TC, 1996. A brassinosteroid-insensitive mutant in Arabidopsis thaliana exhibits multiple defects in growth and
development. Plant Physiol, 111: 671–687 . Cohen, JD, Slovin, JP, Hendrickson, AM, 2003. Two genetically dis- crete pathways convert tryptophan to auxin: more
redundancy in auxin biosynthesis. Trends Plant Sci, 8: 197–209 . Feng, Y., Zhang, X., Wu, T., Xu, X., Han, Z., Wang, Y., 2017. Methylation effect on IPT5b gene
expression determines cytokinin biosynthesis in apple rootstock. Biochem Bioph Res Co, 482: 604–609 . Friedrichsen, DM, Nemhauser, J., Muramitsu, T., Maloof, JN,
Alonso, J., Ecker, JR, Furuya, M., Chory, J., 2002. Three redundant brassinosteroid early response genes encode putative bHLH transcription factors required for normal
growth. Genetics, 162: 1445–1456 . Friml, J., 2003. Auxin transport—shaping the plant. Curr Opin Plant
Biol, 6: 7–12 .
Gambino, G., Perrone, I., Gribaudo, I., 2008. A rapid and effective method for rna extraction from different tissues of grapevine and other woody plants. Phytochem Anal,
19: 520–525 . Han, P., Liu, X., Liu, X., Dong, Y., Hu, D., Hao, Y., 2018. Molecular cloning and functional identification of apple auxin repressor protein gene MdIAA26 .
Acta Hortic Sinica, 6: 1041–1053 . (in Chinese) Harberd, NP, Belfield, E., Yasumura, Y., 2009. The angiosperm Gib- berellin-GID1-DELLA growth regulatory mechanism:
how an "inhibitor of an inhibitor" enables flexible response to fluctuating en- vironments. Plant Cell, 21: 1328–1339 . Hardtke, CS, Ckurshumova, W., Vidaurre, DP, Singh,
SA, Stama- tiou, G., Tiwari, SB, Hagen, G., Guilfoyle, TJ, Berleth, T., 2004. Overlapping and non-redundant functions of the Arabidopsis auxin response factors
MONOPTEROS and NONPHOTOTROPIC HYPOCOTYL 4. Development, 131: 1089–1100 . Jin, Y., Tang, R., Wang, H., Jiang, C., Bao, Y., Yang, Y., Liang, M., Kong,
F., Li, B., Zhang, H., 2017. Overexpression of Populus trichocarpa CYP85A3 promotes growth and biomass production in transgenic trees. Plant Biotechnol J, 15: 1309–
1321 . Kim, T., Guan, S., Sun, Y., Deng, Z., Tang, W., Shang, J., Sun, Y., Burlingame, AL, Wang, Z., 2009. Brassinosteroid signal transduction from cell-surface receptor
kinases to nuclear transcription factors. Nat Cell Biol, 11: 1254–1263 . Kim, T., Lee, SM, Joo, S., Yun, HS, Lee, Y., Kaufman, PB, Kirakosyan, A., Kim, S., Nam, KH, Lee,
JS, Chang, SC, Kim, S., 2007. Elongation and gravitropic responses of Arabidopsis roots are regulated by brassinolide and IAA. Plant Cell Environ, 30: 679–689 . Lee, TS,
Purse, JG, Pryce, RJ, Horgan, R., Wareing, PF, 1981. Dihydro- coniferyl alcohol - A cell division factor from Acer species. Planta, 152: 571–578 . Lescot, M., Dehais, P.,
Thijs, G., Marchal, K., Moreau, Y., Van de Peer, Y., Rouze, P., Rombauts, S., 2002. PlantCARE, a database of plant cis-acting regulatory elements and a portal to tools for in
silico analysis of promoter sequences. Nucleic Acids Res, 30: 325–327 . Li, HL, Zhang, H., Yu, C., Ma, L., Wang, Y., Zhang, XZ, Han, ZH, 2012a. Possible roles of auxin
and zeatin for initiating the dwarfing effect of M9 used as apple rootstock or interstock. Acta Physiol Plant, 34: 235–244 . Li, JM, Nagpal, P., Vitart, V., McMorris, TC,
Chory, J., 1996. A role for brassinosteroids in light-dependent development of Arabidopsis . Science, 272: 398–401 . Li, K., Li, H., Wang, J., 2006. Effect of natural
brassinolide on drought resistance and yield of red fuji apple. Acta Hortic Sinica, 5: 1059–1062 . (in Chinese) Li, Q., Wang, C., Jiang, L., Li, S., Sun, S., He, J., 2012b. An
interaction between BZR1 and DELLAs mediates direct signaling crosstalk between brassinosteroids and gibberellins in Arabidopsis . Sci Signal, 5: 72–79 . Lin, Y., Zhao,
Z., Zhou, S., Liu, L., Kong, W., Chen, H., Long, W., Feng, Z., Jiang, L., Wan, J., 2017. Top bending panicle1 is involved in brassinosteroid signaling and regulates the
plant architecture in rice. Plant Physiol Bioch, 121: 1–13 . Ljung, K., Bhalerao, RP, Sandberg, G., 2001. Sites and homeostatic control of auxin biosynthesis in Arabidopsis
during vegetative growth. Plant J, 28: 465–474 . Lu, Z., Li, Y., Wang, Z., Niu, L., 2013. Screening and identification of genes involved in regulating internode length for
semi-dwarf peach. Acta Hortic Sinica, 40: 943–952 . (in Chinese) Mao, J., Zhang, D., Li, K., Liu, Z., Liu, X., Song, C., Li, G., Zhao, C., Ma, J., Han, M., 2017. Effect of
exogenous Brassinolide (BR) application on the morphology, hormone status, and gene expression of de- veloping lateral roots in Malus hupehensis . Plant Growth Regul,
82: 391–401 . Marti, E., Gisbert, C., Bishop, G., Dixon, M., Garcia-Martinez, J., 2006. Ge- netic and physiological characterization of tomato cv. Micro-Tom. J Exp Bot, 57:
2037–2047 .
Mckay, M , Ross, J , LawrencE, N., Cramp, R., Beveridge, C., Reid, J., 1994. Control of internode length in pisum-sativum - further evidence for the involvement of indole-
3-acetic-acid. Plant Physiol, 106: 1521–1526 . McSteen, P., Leyser, O., 2005. Shoot branching. Annu Rev Plant Biol, 56:
353–374 . Mouchel, C., Osmont, K., Hardtke, C., 2006. BRX mediates feedback between brassinosteroid levels and auxin signalling in root growth. Nature,
443: 458–461 . Nakamura, A., Higuchi, K., Goda, H., Fujiwara, MT, Sawa, S., Koshiba, T., Shimada, Y., Yoshida, S., 2003. Brassinolide induces IAA5 , IAA19 , and DR5 , a
synthetic auxin response element in Ara- bidopsis , implying a cross talk point of brassinosteroid and auxin signaling. Plant Physiol, 133: 1843–1853 . Nam, K., Li, J., 2002.
BRI1/BAK1 , a receptor kinase pair mediating brassi-
nosteroid signaling. Cell, 110: 203–212 . Nambara, E., Marion-Poll, A., 2005. Abscisic acid biosynthesis and
catabolism. Annu Rev Plant Biol, 56: 165–185 . Niu, Y., Jin, C., Jin, G., Zhou, Q., Lin, X., Tang, C., Zhang, Y., 2011. Auxin modulates the enhanced
development of root hairs in Arabidop- sis thaliana (L.) Heynh. under elevated CO . Plant Cell Environ, 34: 1304–1307 . Scarpella, E., Marcos, D., Friml, J., Berleth, T., 2006.
2
Control of leaf
vascular patterning by polar auxin transport. Genes Dev, 20: 1015–1027 . Schmitz, G., Theres, K., 2005. Shoot and inflorescence branching. Curr
Opin Plant Biol, 8: 506–511 . Shimada, A., Ueguchi-Tanaka, M., Sakamoto, T., Fujioka, S., Takat- suto, S., Yoshida, S., Sazuka, T., Ashikari, M., Matsuoka,
M., 2006. The rice SPINDLY gene functions as a negative regulator of gibberellin signaling by controlling the suppressive function of the DELLA protein, SLR1, and
modulating brassinosteroid synthesis. Plant J, 48: 390–402 . Song, C., Zhang, D., Zhang, J., Zheng, L., Zhao, C., Ma, J., An, N., Han, M., 2016. Expression analysis of key
auxin synthesis, transport, and metabolism genes in different young dwarfing apple trees. Acta Physiol Plant, 38: 39–46 . Song, C., Zhang, D., Ma, J., Mao, J., Zhang, B.,
Han, M., 2017. Isolation and expression analysis of mdabcb19 gene and its promoter from dwarfing apple rootstock. Acta Hortic Sinica, 44: 409–421 . (in Chi- nese)
Stirnberg, P., Chatfield, S., Leyser, H., 1999. AXR1 acts after lateral bud formation to inhibit lateral bud growth in Arabidopsis . Plant Phys- iol, 121: 839–847 . Sun, Y.,
Nomura, T., Jiang, CJ, Zhang, J., Zheng, L., Bai, M., Zhu, S., 2010. Integration of Brassinosteroid signal transduction with the transcription network for plant growth
regulation in Arabidopsis . Dev Cell, 19: 765–777 . Tang, W., Kim, T., Oses-Prieto, JA, Sun, Y., Deng, Z., Zhu, S., Wang, R., Burlingame, AL, Wang, Z., 2008. BSKs
mediate signal transduction from the receptor kinase BRI1 in Arabidopsis . Science, 321: 557–560 . Thompson, MJ, Meudt, WJ, Mandava, NB, Dutky, SR, Lusby, WR,
Spaulding, DW, 1982. Synthesis of brassinosteroids and relation- ship of structure to plant growth-promoting effects. Steroids, 39: 89–105 . Tian, C., Muto, H., Higuchi, K.,
Matamura, T., Tatematsu, K., Koshiba, T., Yamamoto, KT, 2004. Disruption and overexpression of auxin response factor 8 gene of Arabidopsis affect hypocotyl
elongation and root growth habit, indicating its possible involvement in auxin homeostasis in light condition. Plant J, 40: 333–343 . Tong, H., Xiao, Y., Liu, D., Gao, S., Liu,
L., Yin, Y., Jin, Y., Qian, Q., Chu, C., 2014. Brassinosteroid regulates cell elongation by modulating gibberellin metabolism in rice. Plant Cell, 26: 4376–4393 . Ubeda-
Tomas, S., Federici, F., Casimiro, I., Beemster, GTS, Bhalerao, R., Swarup, R., Doerner, P., Haseloff, J., Bennett, MJ, 2009. Gibberellin
signaling in the endodermis controls Arabidopsis root meristem size. Curr Biol, 19: 1194–1199 . Unterholzner, S., Rozhon, W., Papacek, M., Ciomas, J., Lange, T., Ku- gler,
K., Mayer, K., Sieberer, T., Poppenberger, B., 2015. Brassinos- teroids are master regulators of gibberellin biosynthesis in Ara- bidopsis . Plant Cell, 27: 2261–2272 .
Vandepoele, K., Raes, J., De Veylder, L., Rouze, P., Rombauts, S., Inze, D., 2002. Genome-wide analysis of core cell cycle genes in Arabidopsis . Plant Cell, 14: 903–916 .
Vert, G., Walcher, C., Chory, J., Nemhauser, J., 2008. Integration of auxin and brassinosteroid pathways by Auxin Response Factor 2 . P Natl Acad Sci USA, 105: 9829–
9834 . Wang, L., Wang, Z., Xu, Y., Joo, S., Kim, S., Xue, Z., Xu, Z., Wang, Z., Chong, K., 2009. OsGSR1 is involved in crosstalk between gibberellins and
brassinosteroids in rice. Plant J, 57: 498–510 . Wang, S., Liu, Z., Sun, C., Shi, Q., Yao, Y., You, C., Hao, Y., 2012. Func- tional characterization of the apple MhGAI1 gene
through ectopic expression and grafting experiments in tomatoes. J Plant Physiol, 169: 303–310 . Wang, X., Kota, U., He, K., Blackburn, K., Li, J., Goshe, MB , Huber, S.,
Clouse, S., 2008. Sequential transphosphorylation of the BRI1/BAK1 receptor kinase complex impacts early events in brassinosteroid signaling. Dev Cell, 15: 220–235 .
Wang, Y., Yang, X., 2008. Effects of brassinolide on contents of nucleic acid and endogenous horm ones in stem apex of Broccoli . Acta Hor- tic Sinica, 5: 661–666 . (in
Chinese) Wang, ZY, Nakano, T., Gendron, J., He, J., Chen, M., Vafeados, D., Yang, Y., Fujioka, S., Yoshida, S., Asami, T., Chory, J., 2002. Nucle- ar-localized BZR1
mediates brassinosteroid-induced growth and feedback suppression of brassinosteroid biosynthesis. Dev Cell, 2: 505–513 . Wilson, R., Heckman, J., Somerville, C., 1992.
Gibberellin is required for flowering in Arabidopsis thaliana under short days. Plant Physiol, 100: 403–408 . Wu, KQ, Li, L., Gage, DA, Zeevaart, J., 1996. Molecular
cloning and photoperiod-regulated expression of gibberellin 20-oxidase from the long-day plant spinach. Plant Physiol, 110: 547–554 . Xu, L., Yang, L., Pi, L., Liu, Q., Ling,
Q., Wang, H., Poethig, RS, Huang, H., 2006. Genetic interaction between the A6-A7 and RDR6-SGS3-AGO7 pathways for leaf morphogenesis. Plant Cell Physiol, 47: 853–
863 . Xu, T., Wen, M., Nagawa, S., Fu, Y., Chen, J., Wu, M., Perrot-Rechen- mann, C., Friml, J., Jones, AM, Yang, Z., 2010. Cell surface- and Rho GTPase-based auxin
signaling controls cellular interdigitation in Arabidopsis . Cell, 143: 99–110 . Yamamoto, R., Fujioka, S., Iwamoto, K., Demura, T., Takatsuto, S., Yoshida, S., Fukuda, H.,
2007. Co-regulation of brassinosteroid biosynthesis-related genes during xylem cell differentiation. Plant Cell Physiol, 48: 74–83 . Yin, Y., Wang, Z., Mora-Garcia, S., Li,
JM, Yoshida, S., Asami, T., Chory, J., 2002. BE6 accumulates in the nucleus in response to brassinosteroids to regulate gene expression and promote stem elongation. Cell,
109: 181–191 . Zhang, H., An, H., Wang, Y., Zhang, X., Han, Z., 2015. Low expression of PIN gene family members is involved in triggering the dwarfing effect in M9
interstem but not in M9 rootstock apple trees. Acta Physiol Plant, 37: 22–36 . Zhao, Y., Christensen, S., Fankhauser, C., Cashman, J., Cohen, J., Weigel, D., Chory, J., 2001.
A role for flavin monooxygenase-like enzymes in auxin biosynthesis. Science, 291: 306–309 . Zheng, L., Ma, J., Song, C., An, N., Zhang, D., Zhao, C., Qi, S., Han, M.,
2017a. Genome-wide identification and expression profiling analysis of brassinolide signal transduction genes regulating apple tree architecture. Acta Physiol Plant, 39: 11–
16 .
Zheng, L., Ma, J., Zhang, L., Gao, C., Zhang, D., Zhao, C., Han, M., 2017b. Revealing critical mechanisms of BR-mediated apple nursery tree growth using iTRAQ-based
proteomic analysis. J Proteomics, 173: 139–154 . Zheng, L., Ma, J., Song, C., Zhang, L., Gao, C., Zhang, D., An, N., Mao, J., Han, M., 2018a. Genome-wide identification
and expression analysis of GRF genes regulating apple tree architecture. Tree Genet Genomes, 14: 54–59 . Zheng, L., Zhao, C., Mao, J., Song, C., Ma, J., Zhang, D., Han,
M., An, N., 2018b. Genome-wide identification and expression analy-
sis of brassinosteroid biosynthesis and metabolism genes regulating apple tree shoot and lateral root growth. J Plant Physiol, 231: 68–85 . Zheng,
L., Zhao, C., Song, C., Ma, J., Zhang, D., Fan, S., Han, M., 2018c. Cloning and expression of transcription factor gene BZR1 in Malus × domestica . Acta
Hortic Sinica, 45: 205–216 . (in Chinese) Zheng, L., Ma, J., Mao, J., Fan, S., Zhang, D., Zhao, C., An, N., Han, M., 2018d. Genome-wide identification of
SERK genes in apple and analyses of their role in stress responses and growth. BMC Ge- nomics, 19: 962–980 .
Jurnal Tanaman Hortikultura
Tersedia online di www.sciencedirect.comweb Situsjurnal:
http://www.journals.elsevier.com/horticultural-plant-journal
Pengaruh Silicon terhadap Pertumbuhan dan Perkembangan Stroberi

dalam Kondisi Defisit Air
DEHGHANIPOODEH Safoora a , ∗, Ghobadi Cyrus sebuah, BANINASAB Bahram sebuah, GHEYSARI Mahdi b, dan
SHIRANIBIDABADI Siamak sebuah Departemen Hortikultura, Fakultas Pertanian, Isfahan University of Technology, IUT, Isfahan 84.156-83.111, Iran b Air Jurusan Teknik, Fakultas Pertanian, Universitas Isfahan
Teknologi, Isfahan 84156-83111, Iran
Menerima 12 Maret 2018; Diterima dalam bentuk revisi 8 Mei 2018; Diterima 27 Juni 2018
Tersedia online 26 September 2018
ABSTRAK
Stres air merupakan faktor utama yang membatasi produksi tanaman pertanian. Silikon (Si)
umumnya dianggap sebagai elemen yang bermanfaat untuk pertumbuhan tanaman tingkat tinggi,
terutama bagi mereka yang tumbuh di lingkungan yang penuh tekanan. Penelitian ini dilakukan untuk
menguji efek dari Si terhadap pertumbuhan dan perkembangan strawberry (Fragaria × ananassa
'Camarosa') di bawah kondisi stres air. Percobaan faktorial, dalam desain acak lengkap, digunakan
untuk menyelidiki efek dari tiga tingkat irigasi dan empat perlakuan Si yang terdiri dari 0, 5, 10, dan 15
mmol ·L -1 kalium silikat (K 2 SiO 3 ). Hasil penelitian menunjukkan bahwa peningkatan kadar tekanan
air menyebabkan penurunan sebagian besar karakteristik kuantitatif seperti luas daun spesifik,
fluoresensi klorofil, laju fotosintesis bersih, dan konduktansi stomata; penambahan Si secara signifikan
meningkatkan sebagian besar faktor yang disebutkan; tekanan air meningkatkan kebocoran elektrolit,
prolin, dan efisiensi penggunaan air (WUE); Pengobatan Si secara signifikan menurunkan tingkat
transpirasi dan meningkatkan kandungan klorofil dan WUE. Stres air merangsang penyerapan nutrisi
mineral sedangkan aplikasi Si menurunkannya di bawah tekanan air. Kesimpulannya, ditemukan
bahwa di sebagian besar faktor yang diselidiki, 10 mmol ·L -1 kalium silikat memiliki efek terbaik pada
pertumbuhan dan perkembangan stroberi. Selain itu, aplikasi Si memiliki efek menguntungkan pada
tanaman stroberi dan penambahan itu bisa mengurangi tekanan air.
Kata kunci: Fragaria × ananassa ; potasium silikat; tekanan air;
fotosintesis; nutrisi mineral
1. Pendahuluan
Pertumbuhan dan perkembangan tanaman sangat dibatasi oleh berbagai tekanan biotik
dan abiotik seperti kekeringan, yang membatasi produksi tanaman pertanian ( Gunes et al., 2008 ).
Tumbuhan telah mengembangkan respons fisiologis serta strategi ekologis di bawah defisit air baik
dengan penghindaran stres atau toleransi stres. Respons ini memungkinkan mereka untuk bertahan
dan bahkan mempertahankan pertumbuhan mereka ( Pessarakli, 1999 ).
Silikon (Si) sebagai unsur paling melimpah kedua di bumi belum dianggap sebagai unsur
penting untuk tanaman tingkat tinggi.
∗ Penulis yang sesuai. Tel .: +98 9132158898

Namun, secara umum diterima bahwa Si memiliki efek menguntungkan dalam meningkatkan toleransi
tanaman terhadap tekanan biotik dan abiotik termasuk penyakit, hama, penginapan tanaman,
kekeringan, dan ketidakseimbangan nutrisi ( Lewin dan Reimann, 1969; Epstein, 1994; Ma dan
Tashanthi, 2002; Ma, 2004; Coskun et al., 2016 ). Si secara positif mempengaruhi pertumbuhan dan
perkembangan banyak tanaman di bawah kondisi stres ( Ma dan Yamaji, 2008 ). Mekanisme kunci
dari pengurangan tekanan abiotik yang dimediasi Si pada tanaman tingkat tinggi termasuk stimulasi
sistem antioksidan pada tanaman, kompleksasi, pengendapan ion logam beracun dengan Si, imobilisasi
ion logam beracun di
alamat email: safoora.dehghanipoodeh@yahoo.com Peer review di bawah tanggung jawab Masyarakat Cina untuk Ilmu Hortikultura (CSHS) dan Institut Sayuran dan Bunga
(IVF), Akademi Ilmu Pengetahuan Pertanian Cina (CAAS)
https://doi.org/10.1016/j.hpj.2018.09.004 2468- 0141 / © 2018 Masyarakat Cina untuk Ilmu Hortikultura (CSHS) dan Institut Sayuran dan Bunga (IVF), Akademi Ilmu
Pengetahuan Pertanian Cina (CAAS). Ini adalah artikel akses terbuka di bawah lisensi CC BY-NC-ND. ( http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ )
Pengaruh Silikon terhadap Pertumbuhan dan Pengembangan Stroberi dalam Kondisi Defisit Air 227
media pertumbuhan, proses penyerapan, dan kompartemen ion logam di dalam tanaman ( Liang et al., 2007 ).
Stroberi yang dibudidayakan ( Fragaria ×ananassa ) adalah salah satu tanaman buah paling populer yang diproduksi di dunia yang, karena memiliki
rasa yang enak dan kandungan vitamin yang kaya, adalah bagian rutin dari diet banyak orang ( Hancock, 1999 ). Telah didokumentasikan bahwa Si mengurangi
stres kekeringan pada kultivar bunga matahari ( Gunes et al., 2008 ), tanaman jagung ( Kaya et al., 2006 ), dan bibit gandum ( Pei et al., 2009 ). Selain itu, telah
dilaporkan bahwa Si dapat meningkatkan pertumbuhan dan produksi buah dalam stroberi ( Miyake dan Takahashi, 1986 ) . Wang dan Galletta (1998)
menunjukkan bahwa aplikasi kalium silikat meningkatkan pertumbuhan dan menginduksi perubahan metabolisme pada stroberi. Karena memiliki sistem akar
dangkal dan luas daun yang tinggi, stroberi membutuhkan pasokan air yang tinggi dan peka terhadap defisit air ( Hancock, 1999 ). Meskipun banyak penelitian
telah dilakukan pada peran Si dalam mengurangi efek yang tidak diinginkan dari tekanan defisit air di beberapa pabrik, tampaknya beberapa penelitian
komprehensif telah dilakukan tentang efek Si pada tanaman stroberi dalam kondisi defisit air. Oleh karena itu, tujuan dari penelitian ini adalah untuk menguji
pengaruh Si terhadap pertumbuhan dan perkembangan stroberi dalam kondisi tekanan air.
2. Bahan dan metode
2.1. Budaya tanaman dan perawatan
Penelitian ini dilakukan di Isfahan University of Technology dari tengah musim semi sampai akhir musim gugur 2011. Strawberry(Fra- Garia ×
ananassa 'Camarosa') bibit (dua tanaman per pot) yang ditanam di dalam pot plastik yang berisi 2,8 kg campuran tanah, gambut, dan perlit (1: 1: 1, v / v / v).
Konduktivitas listrik dan pH tanah masing-masing 1,9 dS ·m -1 dan 7,78, dan memiliki tekstur tanah lempung berpasir. Pot disimpan dalam kondisi luar ruangan
alami di rumah teduh, irigasi setiap hari di pagi hari, dan dibuahi dua mingguan. Setelah empat bulan, percobaan faktorial dalam desain acak lengkap dengan tiga
replikasi dilakukan dengan tiga tingkat irigasi [Non stress, 1,0 Soil Moisture Depletion (SMD); Stres ringan, 0,75 SMD; Stres berat, 0,6 SMD] dan empat tingkat
perawatan Si [0, 5, 10, dan 15 mmol ·L -1 kalium silikat (K 2 SiO 3 )]. Kalium hidroksida (KOH) pada konsentrasi 30 mmol ·L -1 dalam perlakuan terpisah digunakan
untuk menghilangkan efek kalium dalam kalium silikat. PH larutan diatur ke 6,5 dengan H 2 SO 4 . Perlakuan Si ditambahkan ke media kultur tiga kali (dua minggu
sebelumnya, pada waktu yang sama, dan setelah memulai tekanan air) pada 200 mL per pot. Tumbuhan menjadi sasaran tiga rezim air selama sekitar 3 bulan.
Konten kelembaban tanah dipantau setiap hari dengan tensiometer. Karena jenis media budaya yang dipilih dalam penelitian ini memiliki kondisi tanah (perlit,
gambut, dan tanah) yang berbeda, tegangan pada 30 kPa dianggap sebagai batas bawah air yang tersedia. Dengan demikian, ketika tensiometer dalam perawatan
kontrol (non-stres) menunjukkan 30 kPa, irigasi di ketiga tingkat dilakukan pada waktu yang sama (352, 264 dan 211 mL, masing-masing untuk non-stres, stres
ringan dan stres berat masing-masing). waktu).
2.2. Karakteristik pertumbuhan tanaman, indeks klorofil dan fluoresensi klorofil

Jumlah daun, diameter tangkai daun, dan panjang diukur selama percobaan. Luas daun spesifik dihitung sebagai perbandingan lua s daun / bahan
kering daun. Pada akhir percobaan, tanaman
dipanen dan dipisahkan menjadi akar dan daun, diikuti dengan mengukur bobot segar dan keringnya. Tiga daun yang diperluas sepenuhnya per tanaman dipilih
dan luas daun serta indeks klorofil ditentukan oleh klorofil meter (Hansatech Instru- ment Ltd, Kings Lynn, Inggris) dan meteran luas daun (Delta-T SCAN, Image
Analysis System). Fluoresensi klorofil diukur menggunakan fluorometer (RS232, ELE International, Inggris) setelah periode gelap 15 menit dalam kondisi sekitar.
Efisiensi fotokimia PSII dihitung sebagai F v / m rasioF.
2.3. Karakteristik fotosintesis
Satu sepenuhnya diperluas daun yang dipilih per pot dan kemudian sintesis foto- bersih (P n), stomata konduktansi (G s), dan laju transpirasi (T r) diukur oleh CO portabel 2 / H
2O analyzer (LCI, Eng - tanah) sementara efisiensi penggunaan air dihitung sebagai rasio P n / T r . Semua pengukuran dilakukan antara jam 11:00 dan 14:00 siang
dan suhu daun bervariasi antara 22 °C dan 23 °C.
2.4. Penentuan kebocoran prolin dan elektrolit
Konten prolin diperkirakan sesuai dengan metode Bates et al. (1973) . Prolin bebas diekstraksi dari 0,1 g sampel tunas segar pada 3% (b: v) asam
sulfosalisilat berair dan diperkirakan dengan reagen ninhidrin. Absorbansi fraksi dengan toluena yang dicita-citakan dari fase cair dibaca pada 520 nm.
Konsentrasi garis ditentukan menggunakan kurva standar dan dinyatakan sebagai μmol ·g -1 FW.
Kebocoran elektrolit ditentukan seperti yang dijelaskan oleh Lutts et al. (1996) , menggunakan enam cakram daun muda (dengan diameter 10 mm) untuk
setiap perlakuan. Sampel dicuci tiga kali dengan air deionisasi, ditempatkan dalam tabung tertutup yang berisi 10 mL air deionisasi, dan diinkubasi pada 25 °C
pada pengocok rotari selama 24 jam; selanjutnya, konduktivitas listrik dari larutan (Lt) ditentukan. Sampel kemudian ditempatkan dalam penangas air selama 30
menit pada 95 °C dan konduktivitas listrik terakhir (L0) diperoleh setelah kesetimbangan pada 25 °C. Kebocoran elektrolit (%) didefinisikan sebagai (Lt / L0) ×
100.
2.5. Analisis mineral
Sampel tanaman (pucuk dan akar) dikeringkan pada80 suhu°C selama 48 jam dan kemudian ditumbuk. Selanjutnya, 500 mg sampel kering dikeringkan
pada 550 °C selama 3-4 jam dan dilarutkan dalam 10 mmol ·L -1 dari 2 mol ·L -1 larutan HCl. Analisis dilakukan untuk K dan Na dengan Flame Phytometer (PFP
7) dan Ca menggunakan spektrometri serapan atom (200 Perkin Elmper AAnalyst).
Si ditentukan dari jaringan tanaman dengan BSES Microwave-Assisted Digestion Method ( Haysom dan Ostatek-Boczynski, 2006 ). Setelah itu, 500 mg
sampel kering ditimbang ke dalam masing-masing tabung pencernaan gelombang mikro 12 Teflon dan dibasahi dengan 5 mL asam nitrat 65%. Tabung ditutup
dan dibiarkan selama 10 menit untuk membasahi sampel secara menyeluruh. Selanjutnya, 2 mL 35% H 2 O 2 ditambahkan dan dipanaskan dalam microwave pada
75 °C selama 2,5 menit, 100 °C selama 5,5 menit, 175 °C selama 4 menit, dan 75 °C selama 12 menit. Setelah pendinginan, 5 mL larutan NaOH 10%
ditambahkan dan tabung ditutup kembali dan dikembalikan ke sistem gelombang mikro untuk langkah pemanasan kedua dengan kondisi suhu yang disebutkan di
atas. Setelah langkah pendinginan akhir, isi tabung diencerkan menjadi volume
228 DEHGHANIPOODEH Safoora et al.

Tabel 1 Pengaruh perlakuan Si dan tingkat irigasi pada jumlah daun, panjang tangkai daun, luas daun, berat kering akar, kebocoran
elektrolit, tunas K, akar Na dan Ca
Perlakuan akar Berat kering / g
Nomor
daun Panjang tangkai daun / cm
Luas daun / cm 2 elektrolit Kebocoran/%
Tembak K / (mg ·g -1 DW)
Akar Na / (mg ·g -1 DW)
Akar Ca / (mg ·g -1 DW) Kontrol konsentrasi Si 5.13 B 7.4344 AB 9.13 C 39.95 A 12.47 A 153.9 D 31.14 D 46.88 A 5 mmol ·L -1 5.32 B 7.9978
A 10.19 AB 42.74 A 12.02 A 158.75 C 42.15 C 44.05 A 10 mmol ·L -1 6.01 A 7.8311 A 10.87 A 40.51 A 13.46 A 172.38 B 49.14 B 44.46 A 15
mmol ·L -1 5.06 B 8.1656 A 9.82 BC 39.59 A 12.19 A 159.21 C 65.6 A 45.24 A KOH 5.13 B 6.6378 B 9.94 B 37.44 A 13.681 A 191.91 A 33.03
D 44.37 A Level irigasi Tidak stres 5.744 A 8.2320 A 11.41A 49.019 A 12.21 B 160.14 B 34.06 B 39.43 B Stres ringan 5.284 AB 7.8767 A
10.57 B 39.658 B 12.27 B 162.78 B 49.42 A 34.93 C Stres berat 4.975 B 6.7313 B 7.99 C 31.472 C 13.80 A 178.78 A 49.169 A 60.64 A 60.64
Sebuah Perawatan ×tingkat Irigasi NS NS NS NS NS NS NS NS
Catatan: Dalam setiap kolom, berarti diikuti oleh huruf yang sama tidak berbeda nyata dengan LSD ujipada P ≤ 0,05, N.S = tidak signifikan.
Tabel 2 Pengaruh perawatan Si dan tingkat irigasi pada menembak segar dan berat kering, akar berat segar, luas daun spesifik, indeks
Klorofil, klorofil fluoresensi, fotosintesis bersih dan stomatakonduktansi
PengobatanTembaksegar
berat/ g
Tembak berat kering / g
Akar berat segar / g
Luas daun spesifik / (cm 2 ·g -1 )
Indeks
klorofil Fluoresensi klorofil / ( F v / F m )
Fotosintesis bersih / ( μmol CO 2 ·m -2 ·s -1 )
Konduktansi stomata / (mmol H 2 O ·M -2 ·s -1 ) Kontrol konsentrasi Si 13.93 A 5.187 A 13.708AB 96.33 A 19.84 B 0.662 C 9.33 C 55.85 A 5 mmol
·L -1 13.76 A 5.130 A 12.311 B 96.32 A 21.93 A 0.668 BCE 11.86 AB 58.51 A 10 mmol ·L -1 15.52 A 5.565 A 15.426 A 95.82 A 20.32 B 0.686 A
13.23 A 63.25 A 15 mmol ·L -1 14.30 A 5.085 A 13.577AB 94.43 A 21.01 AB 0.678 AB 11.84 AB 55.55 A KOH 10.08 B 3.786 B 12.928 B
91.24 A 19.82 B 0.673 AC 11.08 BC 61.11 A Tingkat irigasi Non stres 16.134 A 5.912 A 15.237 A 100.71 A 20.75 A 0.688 A 12.84 A 6 8.84 A
Ketegangan ringan 13.860 B 4.930 B 14.104 A 97.54 A 20.41 A 0.669 B 12.46 A 72.17 A Tekanan parah 10.57 C 4.009 C 11.430 B 86.23 B
20.59 A 0.664 B 9.11 B 35.55 B
Catatan: Di dalam setiap kolom, berarti diikuti dengan huruf yang sama tidak berbeda secara signifikan dengan LSD ujipada P ≤ 0,05.
25 mL. Akhirnya, konten Si diperkirakan oleh Inductively Coupled Plasma (ICP-OES).
Prosedur statistik dilakukan oleh SAS 9.1 dan rata-rata dibandingkan dengan LSD uji rentang ganda.
3. Hasil dan diskusi
3.1. Karakteristik pertumbuhan tanaman
Menurut Tabel 1 dan 2 , bobot akar segar dan kering berkurang secara signifikan pada tekanan air yang parah. Si pada15 mmol ·L -1
konsentrasipada tegangan bukan air dan 10 mmol ·L -1 pada tekanan air ringan secara signifikan meningkatkan berat segar akar ( Tabel 4 ). Seperti
yang ditunjukkan pada Tabel 2 , bobot segar dan kering tunas berkurang secara signifikan oleh tekanan air. Dalam tekanan air yang parah, 5 dan
10 mmol ·L -1 dari Si meningkatkan masalah tunas segar sebesar 17% dan 48%, masing-masing. Pada non-stres dan tekanan air yang parah, 10
mmol ·L -1 dari Si secara signifikan meningkatkan bahan kering pucuk ( Tabel 4 ). Jumlah daun, luas daun, dan panjang tangkai daun menurun
secara signifikan dengan tekanan air; dengan nilai minimum yang diamati pada tekanan air yang parah ( Tabel 1 ). Seperti yang ditunjukkan pada
Tabel 1 , meskipun penambahan Si tidak mempengaruhi luas daun dan jumlah daun, 5 dan 10 mmol ·L -1 dari Si secara signifikan meningkatkan
panjang tangkai daun. Peningkatan tinggi tanaman dilaporkan oleh Kamenidou et al. (2010) di tanaman gerbera.
Pengurangan pertumbuhan tanaman dan produktivitas dalam kondisi tekanan air telah dilaporkan ( Jaleel et al., 2009 ). Stroberi karena memiliki
sistem akar dangkal dan luas daun yang tinggi membutuhkan
jumlah air yang tinggi dan sensitif terhadap tekanan air ( Hancock, 1999 ). Telah dilaporkan bahwa Si mempromosikan pemanjangan sel,
mungkin sebagai akibat dari ekstensibilitas Si yang ditingkatkan dari dinding sel pada padi dan sorgum ( Ma dan Yamaji, 2006 ). Si secara positif
mempengaruhi pertumbuhan dan produksi biomassa di sejumlah spesies tanaman terutama di bawah kondisi tekanan lingkungan ( Epstein, 1994
). Hasil ini sesuai dengan beberapa penelitian seperti yang dilakukan oleh Kaya et al. (2006) pada jagung, Gunes et al. (2008) dalam stres bunga
matahari di bawah air, dan Hamayun et al. (2010) dalam kedelai di bawah tekanan salinitas dan kekeringan.
Dibandingkan dengan kondisi non-stres, luas daun spesifik berkurang secara signifikan sebesar 13% pada tekanan air yang parah. Semua
perlakuan Si dalam tekanan air ringan secara signifikan menurunkan parameter ini ( Tabel 2 ). Si diendapkan di bawah lapisan kutikula untuk
membentuk kutikula-lapisan ganda Si dan peningkatan ketebalan daun ( Ma dan Takahashi, 2002 ), akibatnya mengarah pada peningkatan berat
kering per satuan luas daun dan ketebalan daun. Pengamatan serupa dilaporkan oleh Adatia dan Besford (1986) .
3.2. Indeks klorofil dan fluoresensi klorofil (F v / F m )
Stres air tidak berpengaruh signifikan terhadap indeks klorofil ( Tabel 2 ). Dalam kondisi non-stres, 5 dan 10 mmol ·L -1 dari Si secara signifikan
meningkatkannya masing-masing sebesar 16% dan 13%. Pada stres ringan, 5 dan 15 mmol ·L -1 Si dan pada stres berat 15 mmol ·L -1 Si secara
signifikan meningkatkan indeks klorofil ( Tabel 4 ). Hal ini mungkin disebabkan oleh peningkatan intersepsi cahaya dan kinerja yang lebih baik
dari
Pengaruh Silikon terhadap Pertumbuhan dan Perkembangan Strawberry di Bawah Kondisi Defisit Air 229
Tabel 3 Efek dari perawatan Si dan tingkat irigasi pada konduktansi stomata, COantar sel 2 , transpirasi, efisiensi penggunaan air,
prolin, tunas Ca dan Na, akar K, tunas dan akar Si
Pengobatan Intercellular
CO ( μmol 2 /
·mol -1 )
Transpirasi / (mmol ·m -2 ·s -1 )
Efisiensi penggunaan air / ( μmol ·mmol -1 )
Prolin / ( μmol ·g -1 FW)
Tembak Ca / (mg ·g -1 DW)
Tembak Na / (mg ·g -1 DW)
Akar K / (mg ·g -1 DW)
Tembak Si / ( mg ·g -1 DW)
Si Si / (mg ·g -1 DW) Kontrol konsentrasi Si 161.98 A 1.656 A 6.17 C 0.46 BC 10.55 A 2.85 A 62.44 C 17.97 B 22.05 B 5 mmol ·L -1 127.96 B
1.631 AB 8.08 BC 0.53 AB 5.23 C 2.54 A 58.3 D 26.55 A 14.67 C 10 mmol ·L -1 68.22 C 1.258 C 13.04 A 0.37 C 7.86 B 2.73 A 56.1 D 23.78 A
29.94 A 15 mmol ·L -1 149.63 AB 1.378 C 9.45 B 0,55 AB 8.29 B 3.1 A 65.35 B 20.04 B 26.50 AB KOH 82.11 C 1.403 BC 7.97 BC 0.63 A 3.26
D 3.22 A 99.05 A 11.82 C 25.59 AB Tingkat irigasi Non stres 114.80 A 1.674 B 7.56 B 0.46 B 0.439 B 5.22 C 53.4 C 19.52 B 32.40 A Tekanan
ringan 117.67 A 1.932 A 6.87 B 0.547 A 9.51 A 2.89 A 80.94 A 24.25 A 17.31 B Stres berat 121.48 A 0.791 C 12.39 A 0.555 A 6.38 B 3.04 A
70.5 B 16.33 C 21.54 B
Catatan: Dalam setiap kolom, berarti diikuti oleh huruf yang sama tidak berbeda secara signifikan dengan LSD tespada P ≤ 0,05.
parameter fotosintesis ( Tari et al., 2013 ). Kandungan klorofil yang tinggi oleh aplikasi Si dilaporkan oleh Al-aghabary et al. (2004) pada
tanaman tomat, Lee et al. (2010) dalam kedelai di bawah tekanan garam, dan Pei et al. (2009) pada tanaman gandum dalam kondisi tekanan air.
Fluoresensi klorofil dalam menanggapi stres air secara signifikan menurun ( Tabel 2 ) sementara itu meningkat secara signifikan dengan
menambahkan 10 dan 15 mmol ·L -1 dari Si. Menurut Tabel 4,10 dan 15 mmol ·L -1 dari Si dalam kondisi non-stres, 10 mmol ·L -1 dari Si stres
ringan, dan semua perawatan Si stres berat meningkat secara signifikan F v / F m. Fluoresensi klorofil memberikan informasi berguna tentang reaksi primer fotosintesis
dan telah banyak digunakan dalam menilai respons tanaman terhadap tekanan lingkungan ( Schnabel et al., 1998 ). Tanaman stroberi yang
menerima aplikasi Si menunjukkan efisiensi fotokimia maksimal yang lebih tinggi dari PSII ( F v / F m ) di daun. Efisiensi fotokimia maksimum
PSII ( F v / F m ) ditingkatkan dalam air tanaman yang ditekankan oleh penambahan Si. Si yang disimpan dalam sel epidermis daun dapat meningkatkan efisiensi
penggunaan cahaya dengan membantu mentransmisikan cahaya ke jaringan mesofil yang aktif secara fotosintesis ( Maghsoudi et al., 2015 ).
Chen et al. (2010) menyatakan bahwa Si mampu mengurangi efek berbahaya dari kekeringan pada reaksi fotokimia beras dengan meningkatkan
F v / F m.
3.3. Karakteristik fotosintesis
Menurut Tabel 2 dan 3, fotosintesis bersih (P n),stomata konduktansi (G s) dan transpirasi (T r) menurun di bawah severe stres air. Aplikasi Si
meningkatkan P n dan menurunkan T r ( Tabel 2 dan 3 ). Beberapa peneliti mengindikasikan bahwa Si mungkin meningkatkan P n dalam kondisi stres dan non-stres (
Romero- Aranda dkk., 2006; Shen dkk., 2010 ). Peningkatan P n menggunakan pengobatan Si dalam kondisi stres mungkin terkait dengan
peningkatan aktivitas enzim fotosintesis dan konten klorofil ( Shen et al., 2010 ). Si dapat mengurangi tekanan air dengan mengurangi transpirasi
( Ma, 2004; Luyckx et al., 2017 ). Pengurangan T r juga dilaporkan oleh banyak peneliti seperti Ma (2004) di Cu halangan di bawah kekeringan
stres dan Gao et al. (2006) pada jagung di bawah tekanan air. Baik aplikasi Si dan perawatan stres air meningkat WUE. Pengamatan serupa
dengan aplikasi Si dibuat oleh Romero-Aranda et al. (2006) dalam tomat di bawah tekanan garam dan Gao et al. (2004) pada jagung di bawah
tekanan air. Transpirasi dari daun dibuat terutama melalui stomata. Seperti Si disimpan
di bawah kutikula daun membentuk Si-kutikula lapisan ganda, T r melalui kutikula akan mengalami penurunan sebesar deposisi Si (Ma dan Takahashi, 2002; Luyckx et
al, 2017.).Lapisan gel silika yang baik akan membantu mencegah hilangnya air. Dengan demikian, dapat meningkatkan WUE ( Lewin dan
Reimann, 1969 ). Oleh karena itu, tampaknya efek Si pada karakteristik fotosintesis menjadi jelas di bawah kondisi stres ( Ma dan Yamaji, 2008
).
3.4. Kebocoran prolin dan elektrolit
Konsentrasi prolin meningkat secara signifikan pada kondisi tekanan air ( Tabel 3 ). Prolin didistribusikan secara luas pada tanaman dan
terakumulasi dalam jumlah yang lebih besar dibandingkan dengan asam amino lainnya pada tanaman yang mengalami kekeringan. Konsentrasi
prolin yang lebih tinggi adalah bagian dari mekanisme toleransi terhadap defisit air ( Ashraf, 2004 ). Meskipun dalam kondisi non-stres,
perlakuan Si mengurangi tingkat prolin dalam daun, konsentrasi prolin tekanan air meningkat di sebagian besar perlakuan Si ( Tabel 5 ).
Akumulasi prolin yang lebih tinggi dengan aplikasi Si pada tanaman bunga matahari yang terpapar oleh kekeringan diamati dalam studi Gunes et
al. (2008) . Selain itu, Crusciol et al. (2009) melaporkan bahwa tanaman kentang yang menerima Si menunjukkan konsentrasi prolin yang lebih
tinggi dalam daun dan Si mungkin terkait dengan penyesuaian osmotik dengan meningkatkan prolin.
Kebocoran elektrolit meningkat secara signifikan pada kondisi stres yang parah ( Tabel 1 ). Kerusakan membran dievaluasi melalui kebocoran
elektrolit karena membran sel adalah salah satu target pertama dari banyak pemicu stres tanaman dan secara umum diterima bahwa pemeliharaan
integritas dan stabilitasnya dalam kondisi tekanan air adalah komponen utama toleransi kekeringan pada tanaman ( Bajji et al. ., 2002 ). Meskipun
Si tidak mempengaruhi kebocoran elektrolit, penurunan kebocoran elektrolit oleh Si telah dilaporkan dalam banyak penelitian sebelumnya seperti
Zhu et al. (2004) dan Kaya et al. (2006) .
3.5. Kandungan nutrisi mineral
Penambahan Si secara signifikan menurunkan kandungan Ca dalam tunas ( Tabel 3 ). Dalam kondisi non-stres, tunas Ca meningkat sementara di
bawah tekanan air tanaman diperlakukan dengan Si (kecuali 15 mmol ·L -1 dari Si) itu lebih rendah ( Tabel 5 ). Aplikasi Si tidak memiliki efek
yang signifikan pada Ca root ( Tabel 1 ). Stres air dan Si tidak berpengaruh signifikan terhadap konsentrasi Na shoot ( Tabel 3 ). Di bawah non-
stres

Tabel 4 Interaksi antara perlakuan Si dan tingkat irigasi pada menembak segar dan berat kering, akar berat segar, luas daun spesifik,
indeks Klorofil, klorofil fluoresensi, fotosintesis bersih dan stomatakonduktansi
PengobatanTembak
berat segar / g
Tembak berat kering / g
Akar berat segar / g
Luas daun spesifik / (cm 2 ·g -1 )
Indeks
klorofil Fluoresensi klorofil / ( F v / F m )
Fotosintesis bersih / ( μmol CO 2 ·m -2 ·s -1 )
Konduktansi stomata / Si konsentrasi
Tingkat irigasi
( mmol H 2 O ·m -2 ·s -1 ) 0 Tidak stres 18.40 a 6.506 b 13.83 c 97.59 d 19.43 ef 0.682 ce 12.35 cd 68.66 c
Stres ringan 14.35 bc 5.39 ce 15.54 b 106.07 ab 20.16 de 0.665 g 11.19 e 60.00 d Stres berat 9,04 f 3,65 gh 11,75 d 85,30 g 19,95 e 0,638 h 4,44 h
38,88 ef 5 mmol ·L -1 Non stres 15,44 b 5,53 cd 13,73 c 97,26 d 22,49 ab 0,689 bc 12,2 ce 70,00 c stres ringan 15,26 b 5,768 c 11,21 d 101.55 c
23.13 a 0.642 h 15.77 a 71.11 c Stres berat 10.59 d 4.08 g 11.98 d 90.19 ef 20.18 d e 0,673 misalnya 7,61 g 34,44 f 10 mmol ·L -1 Non stres 18,29
a 7,087 a 14,68 bc 108,11 a 0,874 ab 14,58 b 73,33 c Tegangan ringan 14,87 b 4,96 ef 19,85 a 97,49 d 18,81 fg 0,699 a 11.12 e 93.11 a Severe
stres 13,41 c 4,64 f 11,74 d 81,87 h 20,29 de 0,666 g 14,01 b 23,33 g 15 mmol ·L -1 Non stres 17,82 a 6,373 b 15,14 b 95,93 d 19,02 fg 0,693 ab
13,76 b 72,22 c 72,22 c 90,57 c e 21,69 bc 0,667 fg 11,78 ce 56,66 d Stres parah 9,67 df 3,67 gh 11,53 d 87,21 fg 22,32 ab 0,675 df 9,97 f 37,77
ef KOH Non stres 10,70 d 4,06 g 18,80 a 104,67 b 20,96 cd 20,68 cd 11,32 de 60,00 d
Mild stress 9,33 3.30 h 9.85 f 92.03 e 18.29 g 0.671 fg 12.43 c 80.0 b Stres berat 10.20 de 3.98 g 10.13 ef 86.59 g 20.20 de 0.665 g 9.50 f 43.33 e
Catatan: Di dalam setiap kolom, berarti diikuti oleh huruf yang sama tidak berbeda secara signifikan oleh LSD Tespada P ≤ 0,05.
Tabel 5 Interaksi antara perlakuan Si dan tingkat irigasi pada COantar sel 2 , transpirasi, efisiensi penggunaan air, prolin, tunas Ca dan
Na, akar K, tunas dan akar Si.
PerlakuanAntarseluler
CO( μmol 2 /
·mol -1 )
Transpirasi / ( mmol ·m -2 ·s -1 )
Efisiensi penggunaan air / ( μmol ·mmol -1 )
Prolin / ( μmol ·g -1 FW)
Tembak Ca / (mg ·g -1 DW)
Tembak Na / (mg ·g -1 DW)
Akar K / (mg ·g -1 DW)
Tembak Si / (mg ·g -1 DW)
Akar Si / (mg ·g -1 Si DW) konsentrasi
Tingkat irigasi
0 Non tegangan 101.11 d 1.820 c 7.07 ef 0.600 b 2.38 h 2.08 i 53.84 g 21.54 d 32.43 bc
Stres ringan 130.33 c 1.973 b 6.27 fg 0.418 ef 19.08 a 3.66 bc 63.3 ef 11.28 g 21.71 e Stres berat 254.5 a 1.176 g 5.16 g 0.164 0.10 d 10.67 d
10.67 d 21.09 d 12.01 f 5 mmol ·L -1 Non stres 151.56 b 1.740 ce 6.84 ef 0.432 e 5.94 f 2.15 i 40.24 i 31.48 a 29.47 cd
Tekanan ringan 161.78 b 2.510 a 6.87 ef 1.036 a 5.78 f 3.18 de 73.46 d 27.66 b 10.18 f stres 70,56 fg 0. 643 ij 10,54 c 0,136 i 3,97 g 2,3 hi 61,19
ef 20,51 de 4,36 g 10 mmol ·L -1 Non stres 77,00 ef 1,500 f 8,74 d 0,308 g 7,21 e 3,15 de 44,54 hi 23,75 c 35,96 a Ringan stres 73,00 f 1,743 cd
6,48 misalnya 0,214 h 13,22 b 3 df 64,72 e 28,99 b 22,80 e Stres berat 54,67 g 0,533 j 23,89 a 0,607 b 3,14 gh 2,05 i 59,04 f 18.60 e 31,07 cd 15
mmol ·L -1 Non stres 151,67 b 1,606 ef 8,58 d 0,506 cd 7.27 e 2.84 mis. 48,83 jam 15,95 f 29,03 d Tegangan ringan 129,89 c 1,650 de 7,69 de
0,617 b 6,04 f 2,6 gh 82,91 c 29,38 b 19,97 e Stres berat 167,33 b 0,880 h 12,07 b 0,549 bc 11,56 c 3,85 b 64,3 e 14,78 f 30,49 cd KOH Non Non
stres 92,67 ed 1.703 ce 6.58 ef 0.351 fg 3.3 gh 3.33 cd 79.05 c 4.88 h 35.12 ab
stres ringan 93.33 ed 1.783 cd 7.03 ef 0.450 de 3.46 gh 2.01 i 120.29 a 23.91 c 11.88 f Stres berat 60.33 fg 0.723 i 10.29 c 1.096 a 3.02 gh 4,32 a
97,81 b 6,67 h 29,77 cd
Catatan: Di dalam setiap kolom, berarti diikuti oleh huruf yang sama tidak berbeda secara signifikan dengan LSD tespada P ≤ 0,05.
kondisi, 10 dan 15 mmol ·L -1 dari Si secara signifikan meningkatkan tunas Na sementara di bawah kondisi tekanan air, lebih banyak perawatan Si
menurunkannya ( Tabel 5 ). Stres air dan aplikasi Si secara signifikan meningkatkan serapan Na dalam akar ( Tabel 1 ). Penyerapan kalium pada
akar dan pucuk meningkat pada kondisi tekanan air ( Tabel 3 ). Shoot K secara signifikan meningkat di hadapan perawatan Si ( Tabel 3 ). Semua
konsentrasi Si menurunkan konsentrasi akar K kecuali konsentrasi 15 mmol ·L -1 ( Tabel 5 ). Pada kondisi tanpa tekanan dan tekanan air yang
parah, perawatan Si meningkatkan konsentrasi K sedangkan pada kondisi stres ringan mereka meningkatkannya di akar ( Tabel 5 ). Peningkatan
K dapat menjadi efek stimulasi Si pada membran plasma H + -ATPase ( Liang, 1999 ). Kalium memainkan peran penting dalam proses yang
melibatkan penyesuaian osmotik dan tingkat kecukupan dalam tanaman dapat meningkatkan toleransi tekanan air ( Sacala, 2009 ).
Akumulasi ion anorganik adalah salah satu cara bagi tanaman untuk beradaptasi dengan tekanan lingkungan ( Chen et al., 2010 ). Namun, dalam
penelitian ini, stres air merangsang penyerapan nutrisi mineral sedangkan aplikasi Si menurunkannya di bawahair
tekanan. Hasil ini sesuai dengan temuan Chen et al. (2010) yang melaporkan bahwa pasokan Si hanya meningkatkan kandungan Si dalam daun
padi, sedangkan kandungan K, Na, dan Ca berkurang setelah mengalami kekeringan. Pei et al. (2009) melaporkan hasil yang serupa bahwa Si
dapat mengurangi penyerapan K dan Ca tanaman di bawah tekanan defisit air yang disebabkan oleh polietilen glikol dalam bibit gandum. Dalam
hubungan ini, telah dilaporkan bahwa Si disimpan dalam bentuk terpolimerisasi SiO 2 dalam apoplast akar jauh membatasi translokasi ion dari
akar ke tunas (Sacala, 2009).
Efek berbeda dari tekanan air pada konten Si disajikan pada Tabel 3 . Akumulasi Si dalam pucuk meningkat di bawah tekanan ringan dan
menurun di bawah tekanan air yang parah. Seperti yang diharapkan, aplikasi Si di tanah meningkatkan akumulasi Si di pucuk. Menurut Tabel 5 ,
Dalam kondisi non-stres, 5 dan 10 mmol ·L -1 dari Si secara signifikan meningkatkan konsentrasi Si pucuk sementara di bawah kondisi stres
ringan semua perlakuan Si secara signifikan meningkatkannya. Pada tingkat Si yang tinggi (15 mmol ·L -1 ), konsentrasi Si menurun pada tunas (
Tabel 5 ). Penyerapan Si akar menurun dengan stres air ( Tabel 3 ). Dalam kondisi non-stres,
Pengaruh Silikon pada Pertumbuhan dan Pengembangan Strawberry dalam Kondisi Defisit Air 231
10 mmol ·L -1 Si dan dalam tekanan air yang parah, 10 dan 15 mmol ·L -1 konsentrasi Si secara signifikan meningkatkan akumulasi Si di root ( Tabel 5 ). Mali dan
Aery (2009) mengemukakan mungkin ada batas untuk akumulasi elemen ini di pabrik. Hasil ini sesuai dengan temuan De-Melo et al. (2003), Pei et al. (2009) ,
dan Mali dan Aery (2009) . Pei et al. (2009) melaporkan bahwa tekanan air menurunkan serapan Si di pabrik gandum. Dalam studi lain, akumulasi Si di rumput
brachiaria berkurang di bawah tekanan air dan akumulasi Si yang lebih tinggi diamati dalam kondisi tekanan air ringan ( De-Melo et al., 2003 ).
4. Kesimpulan
Hasil sekarang mengungkapkan bahwa aplikasi Si memiliki efek menguntungkan pada tanaman stroberi. Penambahan Si sebagian dapat mengurangi
tekanan air dengan mengurangi tingkat transpirasi dan meningkatkan kandungan klorofil dan efisiensi penggunaan air. Hasil menunjukkan bahwa dalam sebagian
besar parameter yang diselidiki, 10 mmol ·L -1 kalium silikat memiliki efek terbaik. Oleh karena itu, aplikasi Si direkomendasikan untuk meningkatkan
pertumbuhan stroberi dalam kondisi tekanan air.
DAFTAR PUSTAKA
Adatia, MH, Besford, RT, 1986. Efek silikon pada tanaman mentimun yang tumbuh dalam resirkulasi larutan nutrisi. Ann Bot, 58: 343–351. Al-aghabary, K., Zhu, Z., Shi,
Q., 2004. Pengaruh suplai silikon pada kandungan klorofil, fluoresensi klorofil, dan aktivitas enzim antioksidan pada tanaman tomat di bawah tekanan garam. J Plant Physol,
27: 2101–2115. Ashraf, M., 2004. Some important physiological selection criteria for
salt tolerance in plants. Flora, 199: 361–376 . Bajji, M., Kinet, JM, Lutts, S., 2002. The use of the electrolyte leakage method for assessing cell membrane
stability as a water stress tolerance test in durum wheat. Plant Growth Regul, 36: 61–70 . Bates, LS, Waldren, RP, Teare, ID, 1973. Rapid determination of free
proline for water stress studies. Plant Soil, 39: 205–207 . Chen, W., Yao, X., Cai, K., Chen, J., 2010. Silicon alleviates drought stress of rice plants by improving
plant water status, photosynthesis and mineral nutrient absorption. Biol Trace Elem Res, 142: 67–76 . Coskun, D., Britto, DT, Huynh, WQ, Kronzucker, HJ, 2016. The role
of silicon in higher plants under salinity and drought stress. Front Plant Sci, 7: 1–7 . Crusciol, CAC, Pulz, AL, Lemos, LB, Soratto, RP, Lima, GPP, 2009. Effects of silicon
and drought stress on tuber yield and leaf biochemical characteristics in potato. Crop Sci, 49: 949–954 . De-Melo, SP, Korndorfer, GH, Korndorfer, CM, Lana, RMQ, De-
San- tana, DG, 2003. Silicon accumulation and water deficit tolerance in Brachiaria grasses. Sci Agric, 60: 755–759 . Epstein, E., 1994. The anomaly of silicon in plant
biology. Proc Natl
Acad Sci, 91: 11–17 . Gao, X., Zou, C., Wang, L., Zhang, F., 2004. Silicon improves water use
efficiency in maize plants. J Plant Nutr, 27: 1457–1470 . Gao, X., Zou, C., Wang, L., Zhang, F., 2006. Silicon decreases transpira- tion rate and conductance
from stomata of maize plants. J Plant Nutr, 29: 1637–1647 . Gunes, A., Pilbeam, J., Inal, A., Coban, S., 2008. Influence of silicon on sunflower cultivars under drought
stress, I: growth, antioxidant mechanisms, and lipid peroxidation. Comm Soil Sci Plant Anal, 39: 1885–1903 . Hamayun, M., Eunyoung, S., Khan, SA, Shinwari, ZK, Khan,
AL, In- jung, L., 2010. Silicon alleviates the adverse effects of salinity and
drought stress on growth and endogenous plant growth hormones of soybean ( Glycine max L.). Pak J Bot, 42: 1713–1722 . Hancock, JF, 1999. Strawberries. CABI
Publishing, New York . Haysom, MB, Ostatek-Boczynski, ZA, 2006. Rapid, wet oxidation pro- cedure for the estimation of Silicon in plant tissue. Komunal. Soil Sci Plant
Anal, 37: 2299–2306 . Jaleel, CA, Manivannan, P., Wahid, A., Farooq, M., Aljuburi, HJ, Soma- sundaram, R., 2009. Drought stress in plants: a review on morpho- logical
characteristics and pigments composition. Int J Agric Biol, 11: 100–105 . Kamenidou, S., Cavins, TJ, Marek, S., 2010. Silicon supplement affect floricultural quality trait and
elemental nutrient concentrations of greenhouse produced gerbera. Sci Hortic, 123: 390–394 . Kaya, C., Tuna, L., Higgs, D., 2006. Effect of Silicon on plant growth and
mineral nutrition of maize grown under water-stress conditions. J Plant Nutr, 29: 1469–1480 . Lee, SK, Sohn, EY, Hamayun, M., Yoon, JY , Lee, IJ, 2010. Effect of Silicon
on growth and salinity stress of soybean plant grown under hydroponic system. Agroforest Syst, 80: 333–340 . Lewin, J., Reimann, BEF, 1969. Silicon and plant growth.
Ann Rev Plant
Physiol, 20: 289–304 . Liang, Y., 1999. Effects of Silicon on enzyme activity and sodium, potassium and calcium concentration in barley under salt stress. Plant Soil,
209: 217–224 . Liang, YC, Sun, WC, Zhu, YG, Christie, P., 2007. Mechanisms of silicon-mediated alleviation of abiotic stresses in higher plants: a review. Environ
Pollut, 147: 422–428 . Luyckx, M., Hausman, JF, Lutts, S., Guerriero, G., 2017. Silicon and plants: current knowledge and technological perspectives. Front Plant Sci, 8: 1–8
. Lutts, S., Kinet, JM, Bouharmont, J., 1996. NaCl-induced senescence in leaves of rice ( Oryza sativa L.) cultivars differing in salinity resistance. Ann Bot, 78: 389–398 .
Ma, JF, 2004. Role of Silicon in enhancing the resistance of plant to
biotic and abiotic stresses. Soil Sci Plant Nutr, 50: 11–18 . Ma, JF, Takahashi, E., 2002. Soil, Fertilizer, and Plant Silicon Research
in Japan. Elsevier Science, Amsterdam . Ma, JF, Yamaji, N., 2006. Silicon uptake and accumulation in higher
plants. Trends Plant Sci, 11: 392–397 . Ma, JF, Yamaji, N., 2008. Functions and transport of Silicon in plants.
Cell Mol Life Sci, 65: 3049–3057 . Maghsoudi, K., Emam, Y., Ashraf, M., 2015. Influence of foliar application of silicon on chlorophyll fluorescence,
photosynthetic pigments, and growth in water-stressed wheat cultivars differing in drought tolerance. Turk J Bot, 39: 1–10 . Mali, M., Aery, NC, 2009. Effect of Silicon on
growth, biochemical con- stituents, and mineral nutrition of cowpea. Commun Soil Sci Plant Anal, 40: 1041–1052 . Miyake, Y., Takahashi, E., 1986. Effect of Silicon on the
growth and fruit production of strawberry plant in a solution culture. Soil Sci Plant Nutr, 32: 321–326 . Pei, ZF, Ming, DF, Liu, D., Wan, GL, Geng, XX, Gong, HJ, Zhou,
WJ, 2009. Silicon improves the tolerance to water-deficit stress induced by polyethylene glycol in wheat ( Triticum aestivum L.) seedlings. J. Plant Growth Regul, 29: 106–
115 . Pessarakli, M., 1999. Handbook of Plant and Crop Stress, Second Edi-
tion CRC Press . Romero-Aranda, MR, Jurado, O., Cuartero, J., 2006. Silicon alleviates the deleterious salt effect on tomato plant growth by improving plant water
status. J Plant Physiol, 163: 847–855 . Sacala, E., 2009. Role of Silicon in plant resistance to water stress. J.
Elementol, 14: 619–630 . Schnabel, G., Strittmatter, G., Noga, G., 1998. Changes in photosynthetic electron transport in potato cultivars with different field re-
sistance after infection with Phytophthora infestans . J Phytopathol, 146: 205–210 .
Shen, X., Zhou, Y., Duan, L., Li, Z., Eneji, AE, Li, J., 2010. Silicon effects on photosynthesis and antioxidant parameters of soybean seedlings under drought and
ultraviolet-B radiation. J Plant Phys- iol, 167: 1248–1252 . Tari, I., Laskay, G., Takacs, Z., Poor, P., 2013. Response of Sorghum to
abiotic stresses: a review. J Agron Crop Sci, 199: 264–274 .
Wang, SY, Galletta, GJ, 1998. Foliar application of potassium silicate induces metabolic changes in strawberry plants. J Plant Nutr, 21: 157–167 . Zhu, J.,
Wei, G., Li, J., Qian, Q., Yu, J., 2004. Silicon alleviates salt stress and increases antioxidant enzymes activity in leaves of salt-stressed cucumber ( Cucumis
sativus L.). Plant Sci, 167: 527–533 .

Jurnal Tanaman Hortikultura

Diunggah oleh

Informasi Dokumen

Hak Cipta

Format Tersedia

Bagikan dokumen Ini

Bagikan atau Tanam Dokumen

Opsi Berbagi

Apakah menurut Anda dokumen ini bermanfaat?

Apakah konten ini tidak pantas?

Hak Cipta:

Format Tersedia

Jurnal Tanaman Hortikultura

Diunggah oleh

Hak Cipta:

Format Tersedia

Jurnal Tanaman Hortikultura

Tersedia online di www.sciencedirect.com Beranda jurnal:

Pengaruh Brassinosteroid yang Terkait dengan Auxin dan Gibberellin pada

Tersedia online 22 April 2019

∗ Penulis yang sesuai. Tel .: +86 29 87082849

2. Bahan dan metode

2.1. Bahan tanaman dan perlakuan hormon

Tabel 1 Primer yang digunakan dalam

Gene lokus nama Gene Primer (5-3)Keterangan

MDP0000313995 MdCESA F: AAGGCTGGGCGTAAAGTTTG CELLULOSE synthase

2.2. Pengukuran indeks dan hormon fisiologis

2.3. Analisis ekspresi gen menggunakan PCRkuantitatif real-time

2.4. Analisis sekuen promotor

2.5. Analisis statistik

3.2. Respons gen terkait pertumbuhan sel terhadap pengobatan BR

100 Liwei Zheng et al.

3.4. Promoter analysis of genes responsive to BR, IAA, or GA

104 Liwei Zheng et al.

4.1. Exogenous BR activates BR signal pathway

4.2. Apple tree growth may be regulated by BR via IAA and GA

4.3. Effects of IAA and GA on BR biosynthesis and signaling pathways

4.4. Effects of BR, IAA, and GA on cell growth-related genes

106 Liwei Zheng et al.

108 Liwei Zheng et al.

Pengaruh Silicon terhadap Pertumbuhan dan Perkembangan Stroberi

Tersedia online 26 September 2018

∗ Penulis yang sesuai. Tel .: +98 9132158898

2. Bahan dan metode

2.1. Budaya tanaman dan perawatan

2.2. Karakteristik pertumbuhan tanaman, indeks klorofil dan fluoresensi klorofil

2.3. Karakteristik fotosintesis

2.4. Penentuan kebocoran prolin dan elektrolit

2.5. Analisis mineral

228 DEHGHANIPOODEH Safoora et al.

230 DEHGHANIPOODEH Safoora et al.

232 DEHGHANIPOODEH Safoora et al.

sativus L.). Plant Sci, 167: 527–533 .

Anda mungkin juga menyukai