World Journal of Medical Sciences 13 (4): 236-241, 2016 ISSN 1817-3055 © IDOSI Publikasi, 2016 DOI:

10.5829 / idosi.wj.2016.2016.36.241

Toleransi Logam dan Logam Berat Patogen Bakteri yang Terisolasi dari Tanah Pertanian
1 Stanley Chukwudozie Onuoha, 2 Collins Onyebuchi Okafor dan 2 Bruno C. Aduo 1 Departemen
Bioteknologi, Universitas Negeri Ebonyi, PMB 053 Abakaliki, Negara Ebonyi, Nigeria 2 Departemen Ilmu Biologi,
Universitas Evangel, Akeze, Negara Bagian Ebonyi, Nigeria Abstrak: Penelitian ini dilakukan untuk menyelidiki
profil toleransi antibiotik dan logam berat bakteri patogen yang diisolasi dari lahan pertanian di Abakaliki. Sampel
tanah dikumpulkan dari lahan pertanian yang berbeda di dalam kampus Presco dengan kontainer spatula steril dan
diangkut ke Unit Laboratorium Mikrobiologi dari Universitas Negeri Ebonyi, Abakaliki untuk analisis bakteriologis.
Spesies bakteri yang terisolasi dikarakterisasi dan diidentifikasi menggunakan teknik mikrobiologi standar. Bakteri
yang diisolasi adalah E. coli, Klebsiella sp, Staphylococcus spp dan Shigella spp. Studi kerentanan antibiotik
dilakukan dengan menggunakan metode Kirby dan Bauer menurut Clinical Laboratory Standards Institute (CLSI).
Hasil penelitian antibiotik menunjukkan bahwa Shigella sp tahan terhadap ceftazidime, ampicillin, cefuroxime dan
amoxicillin / clavulanic acid. Klebsiell asp paling rentan terhadap antibiotik yang digunakan. Penelitian toleran
logam dilakukan dengan menggunakan perak nitrat, tembaga II sulfat, seng sulfat dan timbal asetat pada berbagai
konsentrasi 0,5, 1,0, 3,0 dan 5,0 mM, masing-masing. Hasil dari toleransi logam menunjukkan bahwa semua isolat
bakteri memiliki pertumbuhan pada konsentrasi logam 0,5 mM, tetapi pada konsentrasi yang lebih tinggi, tidak ada
pertumbuhan. Hasil penelitian kami mengungkapkan bahwa isolat-isolat tersebut dapat menjadi agen potensial untuk
pengembangan inokulan tanah yang berlaku di bioaugmentasi logam berat yang tercemar di lokasi-lokasi pertanian
dan industri.
Kata kunci: Resistensi Antibiotik
Logam berat
PENDAHULUAN Logam memainkan peran penting dalam proses metabolisme biota. Beberapa logam berat sangat
penting dan Pencemaran lingkungan alam telah diperlukan oleh organisme sebagai nutrisi mikro (kobalt, meningkat
dalam beberapa tahun terakhir sebagai akibat dari peningkatan kromium, nikel, besi, mangan dan seng dll.) Dan
urbanisasi dan industrialisasi. Pencemaran oleh heavy dikenal sebagai 'trace elements' [4]. logam dan zat beracun
lainnya telah ditemukan di Namun, peningkatan kadar logam berat tidak hanya meningkatkan proporsi di seluruh
dunia dan mereka dikenal untuk mengurangi aksi mikroba tanah dan produksi tanaman, tetapi memainkan peran
utama dalam hampir semua proses metabolisme, pertumbuhan dan juga mengancam kesehatan manusia. oleh
biomagnifikasi melalui pengembangan mikroorganisme [1]. rantai makanan [5]. Namun, pada tingkat tinggi kedua
Kontaminasi tanah dengan logam berat menjadi penting dan logam non esensial menjadi beracun bagi salah satu
organisme lingkungan dan manusia yang paling parah. Logam berat ini mempengaruhi bahaya kesehatan mikroba.
Tanah yang terkontaminasi oleh logam berat dan populasi dengan mempengaruhi pertumbuhan mereka, morfologi,
metaloid melalui emisi dari kegiatan biokimia yang berkembang pesat dan akhirnya menghasilkan area industri,
tailing tambang, pembuangan biomassa dan keanekaragaman logam yang tinggi [6]. Logam seperti limbah, timbal
bensin dan cat, aplikasi tanah dari tembaga, kadmium, timbal, seng, nikel, merkuri dan pupuk, kotoran hewan,
lumpur limbah, pestisida, kromium, ketika terakumulasi di lingkungan pada irigasi air limbah yang tinggi, sisa
pembakaran batubara , konsentrasi tumpahan mungkin beracun untuk tanaman, hewan, manusia dan petrokimia dan
deposisi atmosfer [2, 3]. kehidupan akuatik [7].
Koresponden Penulis: Stanley Chukwudozie Onuoha, Departemen Bioteknologi,
Universitas Negeri Ebonyi, PMB 053 Abakaliki, Negara Bagian Ebonyi, Nigeria.
236
Bakteri
Abakaliki dan Soil
World J. Med. Sci., 13 (4): 236-241, 2016
Selanjutnya, peningkatan konsentrasi logam yang diangkut ke unit Laboratorium Mikrobiologi dari tingkat
toleransi di luar telah memaksa organisme ini ke Fakultas Ilmu Biologi, Universitas Negeri Ebonyi beradaptasi
dengan berbagai mekanisme biologis seperti penghabisan untuk analisis. sistem, kompleksasi, pengurangan ion
logam atau pemanfaatan logam sebagai penerima akseptor terminal dalam Isolasi Bakteri: Empat (4) lipatan
pengenceran serial dari respirasi anaerobik untuk mentoleransi sampel akumulasi logam berat dibuat menggunakan
air suling steril dalam tes untuk mengatasi kondisi ini [8]. tabung sampai pengenceran 10
4
diperoleh. Permukaan resistansi
antibiotik telah menjadi media kesehatan gizi besar yang beranak-pinak sedang dibanjiri dengan 1 ml bahaya karena
penggunaannya dan penyalahgunaan. Penggunaan antibiotik pengencer masing-masing pada piring agar nutrien
yang disiapkan terpisah dan antimikroba dalam meningkatkan makanan hewan telah berkontribusi dan diinkubasi
pada 37 ° C selama 18 - 24 jam. Fisik secara signifikan terhadap genangan organisme tahan antibiotik koloni
dihitung dan pertumbuhan sub-kultur untuk bakteri resisten secara global dan antibiotik sekarang ditemukan dalam
memperoleh budaya murni untuk identifikasi lebih lanjut dan jumlah besar di hampir setiap ekosistem di bumi.
karakterisasi. Resistensi terhadap antibiotik diperoleh dengan perubahan susunan genetik dari bakteri, yang dapat
terjadi baik dengan Identifikasi dan Karakterisasi Isolat: mutasi genetik atau dengan transfer resistensi antibiotik
Setelah 18-24 jam inkubasi, isolat pada gen antara bakteri di lingkungan. Media logam berat (koloni murni) yang
diperoleh lebih jauh dan produk lain seperti antibiotik, steril, dikarakterisasi dan diidentifikasi menggunakan
desinfektan standar menciptakan tekanan selektif dalam teknik Mikrobiologi dan Biokimia seperti lingkungan yang
mengarah pada mutasi dalam uji morfologi, teknik pewarnaan Gram, Uji indole, mikroorganisme yang biasanya
memungkinkan mereka lebih baik untuk bertahan uji oksidase, uji katalase, uji koagulase dan gula dan berkembang
biak [9]. fermentasi [11].
Resistensi antibiotik dan toleransi logam oleh spesies bakteri adalah fenomena umum karena paparan logam Uji
Kerentanan Antibiotik: Antibiotik oleh bakteri memilih untuk bakteri yang resisten terhadap antibiotik [10], pola
kerentanan dari isolat bakteri adalah ini karena beberapa gen penyandian untuk logam dan ditentukan oleh
Resistensi antibiotik disk Kirby dan Bauer yang dimodifikasi umumnya ditemukan pada metode uji kepekaan difusi
yang sama seperti yang direkomendasikan oleh plasmid atau transposon. Ada kekhawatiran tentang NCCLS
(sekarang CLSI). Kebudayaan semalam kemungkinan bakteri situs yang terkontaminasi logam di tanah bertindak
sebagai tumbuh pada kaldu nutrisi disesuaikan dengan 0,5 McFarland situs yang menguntungkan bagi bakteri yang
resistan terhadap obat dan dengan demikian standar kekeruhan. Inokulum adalah reservoir aseptik untuk gen resisten
antibiotik baik di alam dan diseka di permukaan piring Nutrient Agar menggunakan pengaturan klinis. tongkat stik
steril. Disk antibiotik yang tersedia secara komersial Oleh karena itu dalam penelitian ini, suatu upaya dilakukan
dengan antibiotik berikut; untuk menentukan resistensi antibiotik dan logam berat Ampisilin (25μg), asam
Amoksisilin-Klavulanat (25μg), toleransi isolat bakteri dari tanah yang tidak Ceftazidime (30μg), Ciprofloxacin
(5μg), Cefuroxime (30μg), dipengaruhi oleh limbah klinis, tetapi mengalami kemungkinan Meropenem (10μg),
Ofloxacin (5μg), kontaminasi logam berat Sulfamethoxazole. (25μg) ditempatkan secara aseptik di piring Nutrient
Agar. Pelat diinkubasi pada 37 ° C selama 18-24 jam. MATERI DAN METODE dan diameter zona penghambatan
yang dihasilkan oleh piringan antibiotik diukur dengan menggunakan aturan meter dan merupakan Koleksi Sampel
Tanah: Sampel tanah dicatat seperti yang direkomendasikan oleh CLSI [12 ]. dikumpulkan dari enam lokasi yang
dipilih dari kota Abakaliki. Sampel tanah dari kedalaman 15 hingga 20 cm dari permukaan Uji Toleransi Logam
Berat: Untuk memeriksa kemampuan dikumpulkan setelah melepas lapisan atas. Untuk masing-masing isolat untuk
menahan logam berat, sel-sel yang ditanam pada malam hari di lokasi pengambilan sampel, sub-sampel tanah
dikumpulkan, kultur diinokulasi pada nutrien agar plate dari lokasi yang berbeda, dikumpulkan bersama dan
dilengkapi dengan konsentrasi berbeda 0,5, 1,0, 3,0 yang dihomogenisasi. sehingga memperoleh sampel yang
representatif. dan 5,0 mM logam berat (Perak dalam perak nitrat, Sampel Utama dikumpulkan menggunakan sekop
yang secara menyeluruh dalam timbal asetat, Seng dalam sulfat seng dan Tembaga di dibersihkan dan didisinfeksi
 antara sampling sehingga untuk coppersulphate). Kultur diinkubasi pada 37 ° C selama 24 mencegah kontaminasi
silang. Sampel yang dikumpulkan adalah jam dan pertumbuhan sel diamati.
237
Gambar 1: Peta Negara Ebonyi yang menunjukkan lokasi pengambilan contoh; A = Lokasi sampel
HASIL DAN PEMBAHASAN mungkin juga mengandung bakteri resisten antibiotik tingkat tinggi juga, mungkin
dari produksi alami sensitivitas Antimikroba dari delapan antibiotik antibiotik oleh bakteri tanah termasuk
Ceftazidime, Ampicillin, Amoxicillin-Clavulanic Penelitian kami mengungkapkan spesies Shigella sebagai asam
yang paling , Ciprofloxacin, Cefuroxime, Meropenem, Ofloxacin resisten di antara isolat yang diuji. Ditemukan dan
Sulfamethoxazole diuji secara in vitro terhadap empat tahan terhadap lima antibiotik termasuk ceftazidime, bakteri
terisolasi: Escherichia coli, spesies Klebsiella, ampisilin, asam amoksisilin-klavulanat, cefuroxime dan
Staphylococcus aureus dan spesies Shigella. The sulfamethoxazole tetapi menunjukkan sensitivitas hanya untuk
aktivitas antibiotik yang dipelajari menunjukkan bahwa ciprofloxacin, ofloxacin dan meropenem. Semua
Meropenem lain paling ampuh melawan organisme organisme yang sensitif terhadap hampir semua antibiotik.
Dalam (S. aureus, Shigella spp, Klebsiella spp dan E. coli), secara umum, semua isolat yang resisten setidaknya satu
diikuti oleh fluoroquinolones (ciprofloxacin dan antibiotik (Gambar. 2). Ofloxacin) yang menunjukkan
penghambatan tinggi. aktivitas melawan Hasil penelitian mengungkapkan kesamaan dalam semua isolat yang diuji.
Cefuroxime juga menunjukkan profil resistensi penghambatan seperti yang diperoleh dari penelitian sebelumnya
[14]. efek pada semua organisme kecuali spesies Shigella. Organisme resisten dapat ditemukan secara alami di
dalam Namun, semua obat lain menunjukkan kepekaan terhadap dua lingkungan dan sebagian besar resistensi
dikaitkan dengan isolat (Gambar 2). Dampak buatan manusia dari beberapa jenis, baik bakteri resisten pertanian
maupun antibiotik umumnya lebih tinggi pada dampak langsung manusia [15]. Secara umum penelitian kami
mengungkapkan daerah yang dipengaruhi oleh polusi atau pertanian. Itu adalah tingkat resistensi moderat yang
mungkin bisa dilaporkan bahwa di Norwegia, bidang yang tanpa refleksi tekanan seleksi kurang untuk aplikasi
antibiotik manusia selama 10 tahun tetap memiliki residu antibiotik yang tinggi di tanah di daerah penelitian. tingkat
organisme resisten termasuk resistensi terhadap Para isolat diuji kemampuan mereka untuk tumbuh di
kloramfenikol, tetrasiklin, ampisilin dan streptomisin adanya konsentrasi yang berbeda (0,5, 1,0, 3,0 dan [13].
Daerah studi lebih atau kurang tercemar dari 5,0 mM) logam berat seperti yang ditunjukkan pada Tabel 1. Hasil
limbah klinis. Namun, ada daerah-daerah yang tidak berubah yang menunjukkan bahwa semua isolat mampu toleran
terhadapberat
World J. Med yang. Sci., 13 (4): 236-241, 2016
238
Gambar. 2: Pola Kerentanan Antibiotik dari Isolat Bakteri Kunci: IZD = diameter zona penghambatan; CAZ =
Ceftazidime, AMP = Ampicillin, AMC = Asam Amoxicillin-Clavulanic, CIP = Ciprofloxacin, CXM = Cefuroxime,
MEM = Meropenem, OFX = Ofloxacin, SXT = Sulfamethoxazole.
Tabel 1: Konsentrasi logam berat di mana bakteri isolat mampu
tumbuh (mM)
Konsentrasi tertinggi dari logam berat di mana bakteri yang dapat tumbuh (mM) ----------------
-------------------------------------------- Bakteri mengisolasi Copper Silver Lead Zinc E. coli 0,5 0,5 0,5 0,5 Klebsiella spp 0,5 0,5
0,5 0,5 Shigella spp 0,5 0,5 0,5 0,5 S. aureus 0,5 0,5 0,5 0,5
logam pada konsentrasi yang lebih rendah dari 0,5 mM. Perbedaan dalam resistensi bakteri terhadap logam berat
yang berbeda telah dikaitkan terutama karena konsentrasi yang berbeda dari logam berat yang berbeda. Namun,
tidak ada isolat yang dapat tumbuh dengan adanya salah satu logam pada konsentrasi yang lebih tinggi dari 0,5 mM
(Tabel 1).
Lingkungan sampling yang mengandung konsentrasi tinggi dari logam berat merupakan sumber potensial dari
bakteri yang tahan racun-logam [16]. Dalam penelitian ini, strain bakteri yang diperoleh dari daerah studi yang pada
dasarnya berasal dari klinis menunjukkan bahwa tanah mungkin telah mengalami kontaminasi kimia yang mungkin
serta paparan limbah domestik / klinis. Juga, resistensi dari isolat terhadap konsentrasi tinggi logam mungkin karena
tidak tersedianya logam ke bakteri, karena ada kemungkinan pengendapan logam dalam media kaya nutrisi seperti
nutrient agar, meskipun studi spesifik tidak dilakukan dalam hal ini. penelitian untuk menentukan hal yang sama.
Selain itu, efek penghambatan konsentrasi logam berat yang lebih tinggi ke isolat kemungkinan besar
disebabkan oleh pengikatan permukaan dan gangguan fungsi membran [17]. Sebagai contoh, mekanisme
resistensi terhadap timbal mungkin disebabkan oleh penghamburan oleh P-type ATPase dan kompleksasi senyawa
intraseluler [18]. Bahkan, telah ditemukan bahwa banyak gen yang dipengaruhi oleh stres logam dikendalikan oleh
protein regulasi metal yang dikenal sebagai Fur, MntR, PerR, ArsR dan CueR [19]. Beberapa spesies bakteri
menggunakan mekanisme pengikatan intra dan ekstraselular untuk menghindari toksisitas terhadap Pb 2+. Contoh
Bacillus subtilisfor, mampu mengakumulasi ion timbal dalam dinding selnya [20] dan Bacillus subtilis MTCC-1427
telah terbukti memiliki kapasitas serap yang tinggi untuk Pb 2+. Mekanisme lain termasuk timbal ion penghabisan
[18] dan sekuestrasi [21].
Toleransi terhadap Cu 2+ adalah karena kemampuan dari isolat untuk mengakumulasi ion tembaga di dinding
selnya sehingga mencegah masuknya ke dalam sel [20]. Namun, pada konsentrasi yang lebih tinggi ada oksidasi
membran lipid, kerusakan asam nukleat [22] dan generasi radikal bebas dari hidrogen peroksida [23].
Beberapa tingkat resistensi dan toleransi yang ditemukan di antara isolat mungkin karena kontaminasi logam di
tanah [24]. Logam berat dan racun lainnya telah disarankan untuk memainkan peran penting dalam mempromosikan
resistensi antibiotik [25]. Multiple gen encoding untuk resistansi logam dan antibiotik biasanya ditemukan pada
plasmid dan / atau transposon yang sama, memberikan co-resistance [25]. Dalam kasus-kasus tertentu, enzim
tunggal memainkan peran sebagai pompa penghabisan untuk beberapa logam dan antibiotik, yang didefinisikan
sebagai resistensi silang [26]. Ekspresi bersama resistensi antibiotik dan resistensi logam berat mungkin tidak
disengaja. Nakahara dkk. [27], telah melaporkan bahwa ekspresi gabungan resistensi antibiotik dan toleransi logam
dapat disebabkan oleh seleksi yang dihasilkan dari logam yang ada dalam suatu lingkungan. Banyak
J. Med Dunia. Sci., 13 (4): 236-241, 2016
239
Dunia J. Med. Sci., 13 (4): 236-241, 2016
melaporkan telah menyarankan bahwa kontaminasi logam di 9. Summers, AO, 2000. Ekosistem alam yang
umumnya diabaikan dapat memiliki peran kunci dalam dasar genetika bakteri dan ekologi. Clin. pemeliharaan dan
proliferasi resistensi antibiotik [25]. Menulari. Disk., 33: S85-S92. Hal ini menjadi perhatian khusus mengingat
bahwa 10. Musim panas, AO, 2002. Antropogenik yang umumnya diabaikan dari logam berat saat ini adalah
beberapa dasar genetika bakteri dan ekologi. lipat lebih besar dari tingkat antibiotik [28]. Clinical Infectious
Diseases, 34: S85-S92. Peningkatan frekuensi resistensi mikroba ke berbagai 11. Cheesbrough, M., 2006.
Laboratorium Medis Antibiotik manual telah diamati pada logam yang terkontaminasi untuk Negara Tropis.
Cambridge University Tekan aliran air tawar [29], daerah pesisir [30] dan logam UK., 11: 157-194. cekungan
pengendapan abu yang terkontaminasi [28]. 12. Clinical Laboratory Standards Institute (CLSI), 2005. Kehadiran
bakteri yang mampu mentoleransi Standar Kinerja berat untuk logam Disc Antimicrobial dari tanah pertanian di
Abakaliki diselidiki. Uji Kerentanan; 8th ed. Disetujui Standar, Hasil kami mengungkapkan bahwa isolat bisa
menjadi m2A8 potensial, Wayne, Pa (USA), 11: 64-68. agen untuk pengembangan inokulan tanah yang berlaku 13.
Bronstad, K., K. Dronen dan V. Torsvik, 1996. di bioaugmentasi logam berat tercemar keragaman fenotipe
pertanian dan resistensi antibiotik di tanah dan lokasi industri. komunitas bakteri. JurnalIndia
Mikrobiologi, 17: 253-259. REFERENSI 14. Krishna, MP, R. Varghese, DM Thomas dan AA Mohamed, 2014.
Hatha multiple antibiotic 1. Beveridge, TJ dan RGE Murray, 1976. Serapan dan resistensi bakteri lingkungan yang
diisolasi dari Retensi Logam oleh dinding sel Bacillus yang berat wilayah industri logam tercemar. Subtilis Trakia
Journal. Jurnal Bakteriologi American Society for of Sciences, 2: 109-113. Mikrobiologi, 127 (3): 1502-1518. 15.
Krishna, MP, R. Varghese dan AA Mohammed, 2. Khan, S., Q. Cao, YM Zheng, YZ Huang dan 2012. Toleransi
logam berat dan resistansi multi-obat YG Zhu, 2008. Risiko kesehatan logam berat dalam isolat bakteri heterotrofik
dari tanah yang terkontaminasi logam dan tanaman pangan diirigasi dengan tanah yang terkontaminasi. Jurnal
Pasifik Selatan dari air limbah di Beijing, Cina. Ilmu Alam dan Sains Lingkungan, 30: 58-64. Polusi, 152: 686-692.
16. Clausen, CA, 2000. Isolasi bakteri toleran logam 3. Zhang, MK, ZY Liu dan H. Wang, 2010. Penggunaan
mampu menghilangkan metode ekstraksi tunggal tembaga, kromium dan arsenik untuk memprediksi bioavailabilitas
dari kayu yang diolah. Pengelolaan Limbah dan logam berat di tanah yang tercemar menjadi beras. Penelitian, 18:
264-268. Komunikasi dalam Ilmu Tanah dan Analisis Tanaman 17. Clement, JL dan P. Jarrett, 1994. Antibakteri
perak. 41: 820-831. Obat Berbasis Logam., 1: 467-482. 4. Bruins, MR, SS. Kapil dan FW Oehme, 2000. 18. Nies,
D., 1999. Resistensi logam berat mikroba. Ketahanan mikroba terhadap logam dalam Mikrobiol Terapan.
Bioteknologi, 51: 730-750. lingkungan Hidup. Ekotoksikologi dan Lingkungan 19. Moore, CM, A. Gaballa dan M.
Hui, 2005. Keamanan Genetik, 45: 198-207. dan respon fisiologis Bacillus subtilis ke 5. Mclaughlin, MJ, DR Parke
dan JM Clarke, 1999. stres ion logam. Mol. Mikrobiol., 57: 27-40.
Logam dan masalah keamanan pangan mikronutrien. Lapangan 20. Beveridge, TJ dan RJ Doyle, 1989. Penelitian
ion logam dan tanaman, 60: 143-163. Bakteri. Wiley, New York. Baquero, F., Negri, MC, 6. Roane, TM dan IL
Pepper, 2000. Microbia Morosini, MI dan Blazquez, J.,selektif antibiotik
Tanggapanterhadap kadmium beracun yang ramah lingkungan. lingkungan. Clin. Menulari. Dis., 27: S5-S11.
Ekologi Mikroba, 38: 358-364. 21. Tarangini, K., 2009. Biosorpsi Logam Berat 7. Nageswaran, N., PW Ramteke,
OP Verma dan menggunakan kultur individu dan campuran Pseudomonas A. Pandey, 2012. Kerentanan Antibiotik
dan Aeruginosa Berat dan Bacillus. Lembaga Nasional Pola Toleransi Logam Teknologi Serratia marcescens,
Orissa, India. (Http://ethesis.nitrkl.ac.in/ Terisolasi Dari Tanah dan Air. J. Bioremed Biodeg, 163/1 /
TARANGINI.pdf). 3: 158. 22. Lippert, B., 1992. Dari cisplatin ke nukleus buatan- 8. Ehrlich, HL dan CL Brierley,
1990. Mineral Mikroba berperan dalam interaksi ion-nukleat asam logam dalam
Pemulihan. McGraw-Hill, New York. biologi. Biometals, 5 (4): 195-208.
240
Dunia J. Med. Sci., 13 (4): 236-241, 2016
23. Dameron, CT dan MD Harrison, 1998. Mekanisme 27. Nakahara, H., T. Ishikawa, Y. Sarai dan L. Kondo,
perlindungan terhadap toksisitas tembaga. American 1977. Frekuensi resistensi logam berat pada bakteri Journal
Clin Nutr., 67 (5): 1091-1097 dari pasien rawat inap di Jepang. Alam, 266: 165-167. 24. Abou-Shanab, RAI, P.
Berkum dan JS Angle, 2007. 28. Stepanauskas, R., TC Glenn, CH Jagoe, RC Ketahanan logam berat dan analisis
genotipik Tuckfield, AH Lindell dan JV McArthur, 2005. resistensi logam gen dalam grampositive dan gram-
Peningkatan toleransi mikroba terhadap logam dan bakteri negatif yang ada di tanah dan antibiotik Nirichserpentine
dalam industri yang terkontaminasi logam di rhizosfer Alyssum murale. Chemosphere, lingkungan. Ilmu
Lingkungan dan 68: 360-367. Teknologi, 39: 3671-3678. 25. Summers, AO, J. Wireman, MJ Vimy, FL 29.
Rasmussen, LD dan SJ Sorensen, 1998. Efek Lorscheider, B. Marshall dan SB Levy, 1993. paparan jangka panjang
terhadap merkuri pada merkuri bakteri yang dilepaskan dari tambalan gigi perak memprovokasi masyarakat dalam
sedimen laut. Saat ini peningkatan merkuri dan antibiotik- Mikrobiologi, 36: 291-297. bakteri resisten pada floras
oral dan intestinal 30. McArthur, JV dan C. Tuckfield, 2000. Primata spasial. Agen Antimikroba Kemoterapi, pola
resistensi antibiotik antara Stream 37: 825-834. Bakteri: efek polusi industri. Diterapkan dan 26. Hayashi, S., M.
Abe, M. Kimoto, S. Furukawa dan Mikrobiologi Lingkungan, 66: 3722-3726.
T. Nakazawa, 2000. Sistem pembentukan ikatan disbida DsbA-DsbB dari Burkholderia cepacia terlibat dalam
produksi protease dan alkalin fosfatase, motilitas, resistansi logam dan resistensi multi-obat. Mikrobiologi dan
Imunologi, 44: 41-50.
241