Fpls 10 00157

Machine Translated by Google
TINJAUAN
diterbitkan: 21 Februari 2019
dua: 10.3389/fpls.2019.00157
Eksudasi Akar Primer

Metabolit: Mekanisme dan
Perannya dalam Respon Tumbuhan
terhadap Stimulus Lingkungan
Alberto Canarini1 *, Christina Kaiser1, Andrew Pedagang2 , Andreas Richter1
dan Wolfgang Wanek1
1
Penelitian Ekosistem Terestrial, Departemen Ilmu Mikrobiologi dan Ekosistem, Jaringan Penelitian 'Kimia Bertemu
2
Mikrobiologi', Universitas Wina, Wina, Austria, Fakultas Sains, Institut Pertanian Sydney, Universitas
Sydney, Sydney, NSW, Australia
Eksudasi akar merupakan proses penting yang menentukan interaksi tanaman dengan lingkungan
tanah. Banyak penelitian mengaitkan proses ini dengan mobilisasi unsur hara tanah. Namun, masih
belum terselesaikan bagaimana eksudasi dikendalikan dan bagaimana tepatnya dan dalam
Diedit oleh:
keadaan apa tanaman mendapat manfaat dari eksudasi. Mayoritas eksudat akar termasuk metabolit
Davide Bulgarelli, primer (gula, asam amino, dan asam organik) diyakini hilang secara pasif dari akar dan digunakan
Universitas Dundee,
oleh mikroba yang tinggal di rizosfer. Dalam ulasan ini, kami mensintesis kemajuan terkini dalam
Britania Raya
ekologi dan biologi tanaman untuk menjelaskan dan mengusulkan mekanisme yang mengendalikan
Diperiksa oleh:
Tanja Mimmo, eksudasi akar dari metabolit primer, dan apa peran eksudasinya dalam strategi perolehan nutrisi
Universitas Gratis Bozen-Bolzano, tanaman. Secara khusus, kami mengusulkan kerangka konseptual baru untuk eksudat akar.
Italia
Ulrike Mathesius,
Kerangka kerja ini dibangun berdasarkan dua konsep utama: (1) eksudasi akar dari metabolit
Universitas Nasional Australia, primer didorong oleh difusi, dimana tanaman dan mikroba memodulasi gradien konsentrasi dan
Australia
oleh karena itu laju difusi ke tanah bergantung pada status nutrisinya; (2) konsentrasi metabolit
Feth-el-Zahar Haichar,
Ekologi Mikroba, Perancis yang dikeluarkan dapat dirasakan di ujung akar dan sinyal diterjemahkan untuk mengubah arsitektur
*Korespondensi: akar. Aliran metabolit primer melalui eksudasi akar sebagian besar terletak di ujung akar, dimana
Alberto Canarini
kurangnya diferensiasi sel menyebabkan difusi metabolit ke dalam tanah.
alberto.canarini@univie.ac.at
Kami menunjukkan contoh bagaimana ujung akar merasakan perubahan konsentrasi metabolit
Bagian khusus: yang dikeluarkan dan menerjemahkannya menjadi sinyal untuk memodifikasi pertumbuhan akar.
Artikel ini telah dikirimkan ke Tanaman dapat memodifikasi konsentrasi metabolit dengan mengendalikan proses sumber/
Interaksi Mikroba Tumbuhan,
penampung atau dengan mengekspresikan dan mengatur pembawa penghabisan, oleh karena itu
bagian dari jurnal
Perbatasan dalam Ilmu Tanaman menantang gagasan eksudasi akar sebagai proses pasif yang sepenuhnya tidak diatur. Melalui
Diterima: 01 September 2018 fluks eksudat akar, tanaman secara lokal dapat meningkatkan konsentrasi banyak metabolit umum,
Diterima: 29 Januari 2019
yang dapat berfungsi sebagai sensor dan integrator status nutrisi tanaman dan ketersediaan nutrisi
Diterbitkan: 21 Februari 2019
di lingkungan sekitarnya. Mikroorganisme yang berhubungan dengan tanaman juga merupakan
Kutipan:
Canarini A, Kaiser C, Merchant A, Richter penyerap karbon tanaman yang kuat, sehingga meningkatkan gradien konsentrasi metabolit dan
A dan Wanek W (2019) Eksudasi Akar mempengaruhi eksudasi akar. Memahami mekanisme dan dampak rangsangan lingkungan
Metabolit Primer: Mekanisme dan Perannya
dalam Respon Tumbuhan terhadap Stimulus
terhadap besaran dan jenis eksudasi akar pada akhirnya akan meningkatkan pengetahuan kita
Lingkungan. tentang proses yang menentukan emisi CO2 tanah, fungsi ekosistem, dan cara meningkatkan keberlanjutan pro
Depan. Ilmu Tanaman. 10:157.
dua: 10.3389/fpls.2019.00157 Kata kunci: eksudat akar, mikroorganisme tanah, arsitektur akar, penginderaan unsur hara, efek priming, mikoriza
Perbatasan dalam Ilmu Tanaman | www.frontiersin.org 1 Februari 2019 | Jilid 10 | Pasal 157
Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer
PERKENALAN eksudasi akar didorong oleh difusi, mikroorganisme tanah akan berperan
penting dalam mendorong gradien konsentrasi di luar ujung akar, sehingga
Proses alokasi karbon (C) dan kemampuan adaptasinya sangat penting mempengaruhi laju eksudasi. Kami akan menggunakan contoh-contoh dari
agar tanaman berhasil merespons perubahan kondisi lingkungan. Memang studi tentang eksudasi akar dan strategi perolehan nutrisi tanaman untuk
benar, memaksimalkan trade-off antara investasi dan keuntungan dalam hal mendukung kerangka kerja kami dan kemudian menganalisis dampak skala
energi, air, karbon dan nutrisi pada akhirnya akan menentukan pertumbuhan, ekosistem untuk menyoroti relevansi mekanisme yang diusulkan dalam
kelangsungan hidup, dan interaksi tanaman dengan mikrobiota. Tekanan berkontribusi terhadap dekomposisi bahan organik tanah dan emisi CO2,
eksternal seperti persaingan, keterbatasan unsur hara, dan/atau air proses pengumpulan komunitas tanaman, dan tanaman. produktifitas.
menyebabkan serangkaian respons pada tanaman yang memodifikasi
alokasi C untuk memaksimalkan keuntungan dari sumber daya yang terbatas.
Sejumlah besar penelitian menunjukkan bahwa alokasi C tanaman di bawah
permukaan tanah berkaitan erat dengan siklus air dan unsur hara (Cheng et ROOT YANG DIDUKUNG DIFUSI TERFASILITASI
al., 2010; McCormack et al., 2015; Gill dan Finzi, 2016; Ledo et al., 2018). EKSUDASI DAN PERAN
Namun, komponen utama alokasi C di bawah permukaan tanah, yaitu
MIKRO-ORGANISME
proses eksudasi akar, masih kurang dipahami.
Masih belum jelas mengapa dan bagaimana tanaman menginvestasikan
Mayoritas eksudasi akar terlokalisasi di ujung akar (McCully dan Canny,
hingga 20-40% C yang terfiksasi secara fotosintesis pada eksudat akar
1985; Jaeger et al., 1999; Doan et al., 2017; Sasse et al., 2018). Ujung akar
(Badri dan Vivanco, 2009). Teori ekologi saat ini menghubungkan eksudasi
merupakan bagian tanaman pertama yang mengeksplorasi lingkungan
akar dengan manfaat bagi tanaman melalui stimulasi mikro-organisme
tanah baru dan berperan penting dalam respon akar terhadap rangsangan
menguntungkan (misalnya simbion), mendorong perolehan nutrisi dan
lingkungan. Sekarang kita akan mengilustrasikan bagaimana metabolit
memungkinkan pengenalan antara akar sendiri dan akar tetangga (Ortíz-
primer dapat dilepaskan dari ujung akar dan bagaimana mikroba berinteraksi
Castro et al., 2009; Dijkstra et al., 2013; Yin dkk., 2013; Depuydt, 2014;
dengan proses ini. Meskipun naskah ini akan membahas metabolit primer,
Ibu dkk., 2016; Meier dkk., 2017). Namun, meskipun beberapa eksudat akar,
penting untuk digarisbawahi bahwa akar juga mengeluarkan sejumlah besar
seperti senyawa sekunder bioaktif, secara aktif dikeluarkan dari akar melalui
metabolit sekunder dan selanjutnya melepaskan senyawa dengan berat
transporter aktif primer atau sekunder yang memakan energi (Sasse dkk.,
molekul tinggi ke dalam tanah melalui rhizodeposisi, yang paling penting
2018), sebagian besarnya diwakili oleh metabolit primer (terutama gula,
adalah sel tepi akar dan lendir.
amino asam, dan asam organik) yang menurut banyak penelitian hilang
Jenis rhizodeposit ini dapat menjalankan fungsi penting di dalam tanah.
secara pasif dari akar pada puncak akar meristematik (McCully dan Canny,
Misalnya, mereka mewakili sumber nutrisi penting bagi mikroba rizosfer dan
1985; Darwent et al., 2003; Jones et al., 2009). Dalam konteks ini, muncul
mempengaruhi hubungan akar-mikroba dan akar-simbion (misalnya, Hawes
beberapa pertanyaan mendasar:
dkk., 2002, 2016; el Zahar Haichar dkk., 2014; Ahmed dkk., 2018 ).
1. Apa mekanisme yang mendorong eksudasi akar metabolit primer?

Pelepasan Metabolit Primer di
2. Apakah tanaman mempunyai kendali terhadap proses ini melalui Ujung Akar
penyesuaian dinamika source-sink tanaman dan ekspresi pembawa Eksudasi akar merupakan fenomena kompleks yang mencakup proses yang
efflux dan apa konsekuensinya terhadap pertumbuhan akar? mendorong transpor C ke akar dan eksudasi dari akar ke tanah. Transportasi
3. Dapatkah tanaman merasakan konsentrasi emisi dan/atau polusi tanah? jarak jauh C yang diproduksi di organ sumber terjadi di floem, melalui
metabolit yang ditanggung? mekanisme aliran floem yang didorong oleh tekanan yang diterima secara
4. Apakah metabolit ini terlibat dalam pencarian nutrisi melalui eksudasi luas oleh Munch (Münch, 1930).
akar? Menurut mekanisme ini, metabolit floem diangkut oleh perbedaan turgor
antara sink dan organ sumber yang dihasilkan oleh gradien konsentrasi,
Dalam naskah ini, kami mengusulkan kerangka konseptual yang yang ditentukan oleh aktivitas source-sink (De Schepper et al., 2013).
dibangun berdasarkan kemajuan terkini dalam berbagai disiplin ilmu ekologi Eksperimen terbaru mendukung hipotesis ini (Knoblauch et al., 2016) dan
dan biologi yang menghubungkan tanaman dengan lingkungan tanah. Di telah menjelaskan bagaimana metabolit diturunkan dari floem ke ujung akar
sini, kami fokus pada metabolit primer yang dikeluarkan ke tanah (gula, yang tumbuh aktif (Ross-Elliott et al., 2017), pengetahuan yang penting
asam amino, dan asam organik) dan gradien konsentrasi tertentu untuk memahami eksudasi akar .
mempengaruhi eksudasi akarnya. Konsentrasi sementara metabolit ini di
ujung akar berfungsi sebagai isyarat untuk penginderaan lingkungan oleh Secara khusus, Ross-Elliott dkk. (2017) menunjukkan bahwa di Arabidopsis,
tanaman dan memberi sinyal antara akar dan pucuk untuk mengubah pembongkaran floem terjadi melalui plasmodesmata secara konvektif
pertumbuhan akar dan alokasi karbon. Kerangka kerja kami menunjukkan (kombinasi aliran massa dan difusi). Selama pembongkaran, zat terlarut dan
bahwa eksudat akar digunakan oleh tanaman untuk melengkapi fungsi protein dengan berat molekul rendah dialihkan ke dalam pericycle kutub
pengangkut nutrisi dalam merasakan ketersediaan nutrisi dan memberi floem, suatu jaringan yang terhubung ke protofloem melalui kelas unik
sinyal pasokan nutrisi relatif terhadap permintaan. Oleh karena itu, proses “funnel plasmodesmata” (Gambar 1). Sementara protein dilepaskan dalam
ini mengoptimalkan pertumbuhan akar untuk memfasilitasi pencarian nutrisi bentuk yang terpisah (disebut sebagai “pembongkaran batch”) dan tetap
secara efektif dan mungkin untuk mendeteksi tetangga yang bersaing. Juga, terbatas pada perisiklus kutub floem, zat terlarut organik dengan berat
mengingat sebagian besarnya molekul rendah dikeluarkan tanpa
A B
GAMBAR 1 | Struktur akar dan area eksudasi akar. Gambar di atas menunjukkan bagian memanjang dari suatu akar. Jaringan ditandai dengan warna berbeda untuk
zona akar berbeda (tercantum di bawah). Kedua lingkaran fokus pada dua zona berbeda, area terdiferensiasi vs. area tidak terdiferensiasi, untuk menunjukkan keberadaan
jalur Casparian dan rendahnya kelimpahan plasmodesmata di area terdiferensiasi (lingkaran kiri), dan keberadaan corong plasmodesmata di area tidak terdiferensiasi
( lingkaran kanan). Alun-alun mewakili penampang yang dekat dengan daerah meristematik dimana eksudasi akar paling tinggi. Gambar di bawah menunjukkan
representasi skema lokasi pergerakan zat terlarut dari pelepasan floem ke lingkungan tanah, baik di zona diferensiasi (A) atau di ujung akar yang tidak berdiferensiasi (B).
(A) Zat terlarut bergerak melalui jalur simplastik dan apoplastik, namun kemudian diserap kembali ke dalam sitoplasma karena pita Kaspari membatasi jalur apoplastik.
Hanya korteks dan epidermis yang bertanggung jawab atas aliran metabolit ke dalam apoplas dan berturut-turut ke dalam tanah (eksudasi akar). Korteks dan
epidermis merupakan titik kontrol utama untuk eksudasi akar. (B) Di tempat keluarnya floem, digunakan jalur simplastik dan apoplastik. Karena kurangnya zat terlarut
strip Casparian dapat keluar dari akar (eksudasi akar) melalui jalur apoplastik dan simplastik.
pembatasan dan keluar dari pericycle tiang floem. Penemuan terhadap molekul kecil (seperti urea atau gliserol), namun
yang dilakukan oleh Ross-Elliott dkk. (2017) sangat penting sebenarnya kedap terhadap molekul polar tak bermuatan yang
sehubungan dengan eksudasi akar pada ujung akar. Memang lebih besar (misalnya glukosa) dan terhadap semua molekul
benar, hal ini menunjukkan bahwa area ini merupakan jalur bermuatan termasuk ion (Yang dan Hinner, 2015). Oleh karena
utama pelepasan semua zat terlarut dan akan bergerak menuju itu, molekul-molekul ini hanya transit membran plasma melalui
sel di sekitarnya melalui difusi (Ross-Elliott dkk., 2017) karena
protein transmembran spesifik, yang membentuk pori-pori kecil
tingginya tingkat koneksi plasmodesmatal di area ini ( Gambar melalui lapisan ganda lipid, memungkinkan molekul polar atau
1; Rutschow dkk., 2011). bermuatan melintasi membran tanpa berinteraksi dengan rantai
asam lemak hidrofobik dari fosfolipid membran (Sasse et al., 2018).
Pergerakan Metabolit Primer Di Luar Ujung Baru-baru ini ditemukan bahwa penghabisan gula, asam
Akar organik, dan asam amino dimediasi melalui pembawa dan
Meskipun metabolit dapat bergerak cukup bebas melalui jalur saluran penghabisan spesifik yang memungkinkan penyesuaian
simplastik, untuk dapat diekskresikan ke lingkungan tanah, fluks eksudasi melalui naik/turunnya regulasi ekspresi gen atau
metabolit harus melewati setidaknya satu membran plasma untuk pada tingkat pasca-translasi. modifikasi (Badri et al., 2008).
mencapai apoplas. Membran plasma permeabel terhadap gas dan Beberapa pengangkut penghabisan metabolit primer
telah dikarakterisasi, misalnya, untuk asam amino [transporter UMAMIT 2016)], dan asam organik [ALMT/malat dan MATE/pengangkut sitrat (Meyer
(Okumoto dan Pilot, 2011; Moe, 2013; Besnard et al., 2016; Dinkeloo et al., et al., 2010; Mora-Macías et al., 2017)].
2017), transporter CAT (Yang et al., 2010), GDU transporter (Pratelli et al., Sebagian besar transporter ini tidak aktif primer atau sekunder dan oleh
2010)], gula [mungkin termasuk dalam keluarga transporter SWEET karena itu tidak secara langsung digabungkan dengan hidrolisis ATP atau
(Williams et al., 2000; Chen et al., 2015; Manck-Götzenberger dan Requena, dengan pompa H+ yang bergantung pada ATP dan antiport H+ (lihat Gambar 2).
Pengecualiannya adalah transporter ABC yang bergantung pada ATP
GAMBAR 2 | Ringkasan mekanisme eksudasi utama melalui membran plasma di ujung akar. Panel atas mewakili mekanisme transpor aktif, baik aktif primer (konsumsi langsung ATP) atau aktif
sekunder (misalnya digabungkan dengan pompa H+ yang secara aktif mengonsumsi ATP). Panel bawah mewakili mekanisme transpor pasif, yang memungkinkan difusi mengikuti gradien
elektrokimia. Panah merah menunjukkan pergerakan zat terlarut melawan gradien elektrokimia, sedangkan panah hijau menunjukkan pergerakan mengikuti gradien elektrokimia. Di sebelah kanan
gambar, terdapat contoh transporter membran yang memungkinkan pergerakan metabolit primer.
untuk senyawa sekunder (Badri et al., 2009) dan transporter MATE/sitrat yang Oleh karena itu, dinamika spasial dan temporal dari fluks zat terlarut di ujung
memiliki aktivitas antiport berpasangan H+ (Meyer et al., 2010). Semua akar diperlukan untuk meningkatkan pemahaman kita tentang pengendalian
transporter lain terbukti tidak digabungkan dengan hidrolisis ATP atau kotranspor tanaman terhadap proses eksudasi akar.
H+ . Persamaan umum dari sebagian besar pengangkut metabolit primer Dari alasan yang diuraikan di atas, maka kami mendalilkan bahwa anatomi
adalah bahwa mereka merupakan fasilitator spesifik substrat, memfasilitasi ujung akar mendorong difusi metabolit (atau memberikan resistensi yang lebih
difusi metabolit primer melintasi membran plasma melalui kecil) dari puncak akar ke lingkungan tanah eksternal dan dengan demikian
pada akhirnya menentukan fluks keluar zat terlarut yang bergantung pada
pembawa transmembran sepanjang gradien konsentrasi, yaitu dari konsentrasi gradien konsentrasi, yaitu , tingkat eksudasi akar. Eksudasi ujung akar akan
intraseluler tinggi ke konsentrasi ekstraseluler rendah. Gen pasti yang mengatur sangat bergantung pada laju difusi dan gradien konsentrasi antara sel
sintesis dan kelimpahan transporter UMAMIT dan SWEET yang terlibat dalam rhizodermal dan lingkungan tanah.
asam amino akar dan eksudasi gula belum teridentifikasi, dan saat ini relatif
sedikit yang diketahui mengenai kebutuhan tanaman akan nutrisi dan faktor Proses ini pada akhirnya akan menarik metabolit dari floem dan menunjukkan
lingkungan dan edafik yang mengatur transkripsi gennya. . Baru-baru ini, adanya hubungan erat antara aktivitas fotosintesis dan eksudasi akar, yang
aktivasi ekspresi SWEET yang dipicu oleh patogen terbukti meningkatkan sangat dipengaruhi oleh konsumsi dan transformasi metabolit oleh mikroba di
penghabisan glukosa ke dalam apoplas akar (Chen et al., 2015), dan toksisitas rizosfer. Hipotesis ini didukung oleh studi empiris yang menunjukkan: (1)
Al3+ atau defisiensi P memicu eksudasi malat melalui peningkatan regulasi eksudasi terlokalisasi pada tingkat ujung akar (McCully dan Canny, 1985;
ALMT di akar (Ma et al., 2001; Kochian dkk., 2005; Mora-Macias dkk., 2017). Jaeger et al., 1999; Doan et al., 2017); (2) korelasi antara eksudat dan
Mengidentifikasi pembawa efflux yang bertanggung jawab atas komponen pertumbuhan akar (Lucas García et al., 2001); (3) penggabungan eksudasi dan
metabolit primer eksudat yang paling melimpah pada antarmuka akar-tanah fotosintesis (Kuzyakov et al., 2003; Mencuccini dan Hölttä, 2010); dan (4)
akan merevolusi pemahaman kita tentang regulasi eksudasi akar (Sasse et al., pengurangan eksudasi akar ketika tanaman mengalokasikan sumber daya ke
2018). organ reproduksi dibandingkan pertumbuhan akar (Prikryl dan Vancura, 1980;
Badri dan Vivanco, 2009).
Setelah metabolit keluar dari membran plasma sel floem, dan mereka
mungkin mengikuti jalur transpor apoplastik. Namun, penting untuk mengakui dua fakta. Pertama, banyak senyawa juga
Memang benar, penelitian terbaru menunjukkan bahwa pada akar gandum dikeluarkan melalui transpor aktif melawan gradien konsentrasi (sitrat dan
yang belum menghasilkan, senyawa yang mengandung karbon akan bersirkulasi senyawa sekunder).
dari stele ke korteks melalui jalur apoplastik dan kemudian digunakan oleh Kedua, meskipun eksudasi akar yang dipicu oleh difusi terfasilitasi bersifat
mikroba di lingkungan tanah (Vidal et al., 2018). Pada apoplas, proses difusi “pasif” mengikuti gradien konsentrasi dari sitoplasma tinggi ke konsentrasi
akan mengatur fluks dari akar ke lingkungan tanah, tanpa adanya hambatan eksternal rendah dalam larutan tanah (karena difusi tidak memerlukan tanaman
yang diwakili oleh membran plasma. Ini bisa menjadi sangat penting di ujung mengeluarkan energi), tanaman masih dapat mengendalikan proses ini dalam
akar. Memang benar, meskipun berada jauh dari meristem, di zona diferensiasi, cara yang berbeda:
sel-sel endodermis mengembangkan penghalang terhadap difusi apoplastik
(Naseer et al., 2012; Somssich et al., 2016), meristem tidak memiliki penghalang 1. Induksi/represi ekspresi gen dan modifikasi pasca-translasi pembawa
apoplastik (“Casparian strip”; Gambar 1). Selain itu, dinding sel epidermis di penghabisan gula, asam amino, dan asam organik;
daerah dewasa ujung akar Arabidopsis menunjukkan laju difusi apoplastik 10
kali lebih lambat dibandingkan dengan zona pemanjangan (Kramer et al., 2. Kemungkinan pengambilan kembali zat terlarut organik dan nutrisi anorganik
2007). Oleh karena itu menarik untuk menyelidiki keberadaan titik panas akar, yang dikeluarkan melalui transporter pengambilan dan pengaturannya
tempat senyawa yang mengandung karbon dilepaskan ke apoplas (Gambar 1). seperti pada (1);
Jika titik api (hot spot) dapat diidentifikasi dekat dengan daerah dimana terjadi 3. Perubahan dinamika sumber/penampung termasuk proses di lokasi pemuatan
pelepasan floem, hal ini menunjukkan bahwa jalur apoplastik merupakan floem, masuknya zat terlarut ke dalam sel akar dan kompartementalisasi
kontributor utama terhadap eksudasi akar dan membentuk hubungan yang erat dalam sel epidermis akar (pemuatan vakuolar/penyerapan zat terlarut), dan
antara floem dan lingkungan tanah. Indikasi jalur apoplastik diberikan oleh perubahan aktivitas meristematik (misalnya, habisnya meristem akar).
penelitian yang menunjukkan bahwa sebagian besar bakteri menyebar di
sepanjang alur aksial di antara sel-sel epidermis akar yang berdekatan (Watt et
al., 2006; Schmidt et al., 2018). Namun, hasil ini tidak dapat mengecualikan Mekanisme yang disebutkan di atas menimbulkan kerugian energi bagi
tanaman, melalui pengambilan kembali aktif metabolit secara sekunder dan
hilangnya sel epidermis secara langsung (Jones et al., 2009) atau dapat
melalui biosintesis intensif energi dari protein pembawa penghabisan dan
menunjukkan bahwa alur hanya mewakili area perlindungan fisik bagi
masuknya protein pembawa. Oleh karena itu, kami menyarankan untuk
mikroorganisme (Schmidt et al., 2018). Memang benar, jalur spesifik dimana
zat terlarut berpindah dari area pembongkaran ke media eksternal masih menghindari penggunaan “eksudasi pasif” untuk mendefinisikan proses eksudasi akar.
menjadi bahan perdebatan, dan peralihan dari jalur simplastik ke jalur apoplastik
dengan perkembangan akar juga ditunjukkan (Godt dan Roitsch, 2006). Studi Peran Mikroorganisme dalam
lebih lanjut tentang
Root Berbasis Difusi yang Difasilitasi
Pengeluaran
Berdasarkan sifat difusif dari proses eksudasi seperti dijelaskan di atas, kami
juga mengusulkan bahwa pemanfaatan dan metabolisme mikroba memainkan
peran penting dalam memodulasi konsentrasi.
gradien tepat di luar ujung akar, sehingga membentuk penyerap tanah dan Asosiasi ini dimediasi oleh eksudasi terkontrol dan penginderaan metabolit
mendorong eksudasi akar. Memang benar, ditemukan bahwa ketika sekunder spesifik oleh akar (Parniske, 2008;
mikroorganisme hadir dalam larutan pertumbuhan tanaman, eksudasi Bonfante dan Requena, 2011; Martin dkk., 2017). Namun, setelah asosiasi
meningkat dibandingkan dengan larutan axenic (Biondini et al., 1988; Jones terbentuk, aliran utama C dari tanaman ke jamur terdiri dari gula dan asam
dan Darrah, 1993; Meharg dan Killham, 1995; Groleau-Renaud et al. ., 2000; lemak yang baru-baru ini mengalami fotoasimilasi yang ditransfer melintasi
Phillips dkk., 2004; Vranova dkk., 2013; Pii dkk., 2015b). Beberapa penelitian antarmuka simbiosis.
menyimpulkan bahwa gradien konsentrasi menarik zat terlarut keluar dari Apakah pengalihan besar aliran C di bawah tanah ini mengubah laju eksudasi
akar, meskipun reabsorpsi metabolit juga diindikasikan (Jones dan Darrah, akar tanaman secara kualitatif atau kuantitatif masih belum diketahui.
1993; Warren, 2015, 2016).
Pada fase kolonisasi, akar tanaman berkomunikasi secara kompleks
Peningkatan eksudasi juga diamati tanpa adanya mikroorganisme tetapi dengan calon mitra mikorizanya melalui
melalui pengurangan konsentrasi eksternal dalam larutan axenic dengan pertukaran sinyal kimia. Mekanisme yang berbeda terdapat pada mikoriza
menggunakan air murni untuk mengumpulkan eksudat (Groleau-Renaud et arbuskula (AM), yang merupakan bentuk asosiasi mikoriza yang paling
al., 2000; Valentinuzzi et al., 2015) atau dengan simulasi efek penghilangan tersebar luas (dibentuk oleh 74% dari seluruh spesies tumbuhan
metabolit dengan mengubah larutan pertumbuhan secara teratur. Selain itu, berpembuluh), dan simbiosis ektomikoriza (EM), yang dominan di ekosistem
kehadiran mikroorganisme dalam larutan pertumbuhan mengubah alokasi C hutan beriklim sedang dan boreal (lebih dari itu). informasi, lihat, misalnya,
tanaman terhadap akar dan rasio akar/pucuk (Jones dan Darrah, 1993; Parniske, 2008; Smith dan Read, 2008; Brundrett, 2009; Smith dan Smith,
Groleau-Renaud et al., 2000). Dalam percobaan yang lebih baru, arang aktif 2011; Gutjahr dan Parniske, 2013). Dalam kedua kasus tersebut, setelah
digunakan untuk mengevaluasi penghilangan eksudat dari media asosiasi mikoriza terbentuk, jamur mikoriza menerima sebagian besar fluks
pertumbuhan, menunjukkan bahwa tidak adanya eksudat akar dari lingkungan C tanaman di bawah tanah sebagai satu-satunya energi dan sumber C
sekitar akar menyebabkan pemrograman ulang seluruh arsitektur sistem sekaligus memberikan nutrisi ke tanaman sebagai imbalannya (Van Der
akar di Arabidopsis (Caffaro et al. , 2011). Diketahui bahwa terdapat Heijden dkk., 2015). Bagaimana dan di mana C ini ditransfer dari akar
hubungan erat antara eksudat akar dan keanekaragaman mikroba tanaman ke mitra mikorizanya sangat berbeda antara berbagai jenis asosiasi
(Eisenhauer et al., 2017), namun masih belum diketahui pada tingkat apa mikoriza. Pada simbiosis AM, hifa jamur tumbuh dan membentuk arbuskula
pengaruhnya satu sama lain. Keanekaragaman mikroba dipengaruhi oleh di dalam sel korteks akar di sepanjang akar halus tanaman. Sejumlah besar
metabolit primer yang dikeluarkan (Shi et al., 2011; C yang baru diasimilasi dialihkan dari floem dan dialokasikan ke dalam hifa
dan arbuskula intraradikal dan selanjutnya ke dalam jaringan hifa ekstraradikal
jamur (Drigo et al., 2010; Kaiser et al., 2015; Paterson et al., 2016). Belum
Steinauer et al., 2016), dan pada saat yang sama, hal ini mempengaruhi diketahui apakah jalur ini, yang mewakili gambaran substansial C “hulu” dari
gradien konsentrasi spesifik di luar akar melalui pemanfaatan mikroba ujung akar, mengurangi eksudasi akar di ujung. Namun, kolonisasi AM telah
preferensial pada eksudat tanaman. Selain itu, mikroba tanah dapat terbukti meningkatkan laju fotosintesis tanaman (Grimoldi et al., 2006;
melepaskan senyawa seperti 2,4-diacetylphloroglucinol dan zearalenone Johnson et al., 2015), yang mungkin mencerminkan peningkatan permintaan
yang merangsang eksudasi akar dari metabolit primer, seperti asam amino dari peningkatan transfer C di bawah tanah ke jamur. Tanaman yang
(Phillips et al., 2004). Disarankan agar model yang ada saat ini yang dikolonisasi AM juga menunjukkan peningkatan transportasi gula ke akar.
menggambarkan kumpulan/fluks karbon dioksida dan dinamika vegetasi Oleh karena itu, diduga bahwa peningkatan fluks gula ini dapat menyebabkan
sebagian besar disusun sebagai model yang “didorong oleh sumber”. pembentukan akar lateral (seperti yang dibahas dalam bagian “Peran asam
Dikatakan bahwa pengendalian isyarat lingkungan (misalnya, suhu, air, dan organik dan gula dalam strategi akuisisi P” untuk penginderaan P), yang
ketersediaan nutrisi) pada aktivitas meristematik (kapasitas penyerapan) merupakan ciri khas tanaman yang dikolonisasi AM (Fusconi, 2014) .
sangat penting karena hal tersebut sebagian besar membatasi pertumbuhan Sebaliknya, hifa jamur ektomikoriza tidak tumbuh di dalam sel akar tetapi
tanaman sebelum kapasitas sumber yang diwakili oleh fotosintesis merespons membentuk mantel rapat yang menutupi seluruh ujung akar, sedangkan hifa
(Fatichi et al. , 2014; Korner, 2015). jamur tumbuh di antara lapisan luar sel epidermis akar, membentuk Jaring
Meskipun dinamika source-sink semakin diakui sebagai hal mendasar dalam Hartig (Smith dan Read, 2008). Di dalam Hartig Net, sel tanaman dan jamur
memahami alokasi C tanaman, mikroorganisme juga harus dianggap dipisahkan oleh ruang apoplastik yang berfungsi sebagai zona pertukaran C
sebagai penyerap fotosintat tanaman yang kuat, sehingga mendorong yang dilepaskan oleh sel tanaman dan nutrisi yang dilepaskan oleh jamur
eksudasi akar (Farrar dan Jones, 2000; Savage et al., 2016). (Nehls, 2008). Hal ini menyoroti potensi sel tumbuhan untuk menggunakan
ruang apoplastik di korteks akar sebagai zona eksudasi, dibandingkan
dengan eksudasi langsung dari sel epidermis (Jones et al., 2009). Berbeda
dengan AM dan asosiasi endomikoriza lainnya, EM dapat secara efektif
Interaksi Antara Asosiasi Mikoriza mengurangi atau bahkan menghentikan perpindahan eksudat akar ke dalam
dan Eksudat Akar tanah karena pembentukan mantel hifa yang rapat “menyegel” ujung akar.
Meskipun pengetahuan kita mengenai fungsi dan besarnya arsitektur sistem Sebuah penelitian terbaru menunjukkan bahwa tingkat eksudasi
akar, penginderaan nutrisi, dan eksudasi akar telah meningkat secara
signifikan, masih belum jelas bagaimana mikoriza terlibat dalam proses ini.
Memang sebagian besar penelitian laboratorium tentang eksudasi akar tidak
mencakup asosiasi mikoriza, sedangkan jamur mikoriza mengkolonisasi akar
sekitar 90% dari seluruh spesies tanaman darat. Pembentukan mikoriza
Akar yang terkolonisasi AM vs. EM hanya berubah ketika tanaman ditentukan secara genetis, namun karakteristik kimia dan fisik lingkungan
mengalami cekaman kekeringan (Liese dkk., 2018). Sejauh mana EM tanah pada akhirnya menentukan pertumbuhan akar, terutama sebagai
dapat mempengaruhi eksudasi akar dibandingkan dengan AM atau respons terhadap unsur hara tanah (Lynch, 1995;
apakah bagian dari C yang berasal dari tanaman dikeluarkan dari sel jamur López-Bucio dkk., 2003). Kemajuan terkini dalam studi serapan hara dan
di bagian luar mantel hifa masih belum diketahui. respons arsitektur sistem akar terhadap lahan kaya hara telah meningkatkan
C yang berasal dari tanaman yang ditransfer ke mitra mikoriza tanaman pemahaman kita tentang penyesuaian antara akar dan pucuk untuk
dengan cepat diangkut ke jaringan hifa yang meluas ke dalam tanah. mengendalikan pertumbuhan akar. Di sini, kami menyoroti contoh
Penelitian in vitro menunjukkan eksudasi hifa karbohidrat dan asam amino bagaimana metabolit umum yang terdapat dalam eksudat akar dapat
(Bharadwaj et al., 2012; Zhang et al., 2018). Oleh karena itu, terdapat dirasakan oleh akar untuk memodifikasi respons arsitektur sistem akar
hipotesis bahwa hifa jamur memancarkan C yang labil di tempat yang jauh terhadap isyarat lingkungan.
dari akar ke dalam tanah, sehingga dapat merangsang penguraian bahan Kami memberikan fokus khusus pada dua unsur hara utama yang
organik oleh saprotrof tanah yang hidup bebas dan akibatnya meningkatkan membatasi pertumbuhan tanaman: nitrogen (N) dan fosfor (P).
ketersediaan unsur hara (Jansa et al., 2013; Kaiser dkk., 2015; Meier dkk.,
2015; Paterson dkk., 2016). Dengan kata lain, eksudasi hifa dapat memicu Peran Asam Amino dalam Strategi Akuisisi
(analog dengan efek priming rhizosfer) efek priming hifosfer. Indikasi untuk N
priming hifosfer dan transfer aktual C yang baru difotoasimilasi melalui hifa Tanaman sangat fleksibel dalam beradaptasi terhadap perubahan kondisi
mikoriza ke bakteri tanah telah ditunjukkan untuk hubungan AM (Toljander ketersediaan N tanah (Giehl dan von Wirén, 2014), yang berarti tanaman
et al., 2007; Drigo et al., 2010; Cheng et al., 2012; dapat merasakan N di dalam tanah. Contoh utama dari fleksibilitas ini
berasal dari studi tentang serapan dan penginderaan nitrat (NO3 ÿ ). Nitrat
memiliki efek sinyal yang paling kuat pada arsitektur sistem akar, yang
Kaiser dkk., 2015; Paterson et al., 2016) dan transfer hifa-bakteri C yang tampaknya bahkan lebih penting daripada fungsi nutrisinya (Sun et al.,
berasal dari tanaman baru-baru ini juga untuk asosiasi EM (Gorka et al., 2017). Misalnya, pada kondisi pasokan NO3 ÿ yang rendah , tanaman
2019). cenderung mengadopsi “strategi mencari makan” dengan proliferasi akar
Meskipun keberadaan mikoriza sangat banyak di ekosistem darat, lateral untuk meningkatkan unsur hara yang dimediasi oleh kelompok
mikoriza diabaikan dalam sebagian besar penelitian eksudat akar. - akses. Respons root terhadap NO3
Salah satu alasan mengapa mereka diabaikan mungkin disebabkan oleh transporter (terutama NRT2 dan NRT1), yang dapat memodulasi transpor
tanaman model yang umum, seperti Arabidopsis, yang termasuk dalam 5– auksin (dan hormon tanaman serta molekul sinyal lainnya) untuk mengatur
10% spesies tanaman berpembuluh yang tidak membentuk asosiasi perkembangan arsitektur sistem akar. Jaringan pengatur yang
mikoriza. Studi yang mengintegrasikan mikoriza ke dalam penelitian menghubungkan pengangkut nitrat dengan perubahan arsitektur sistem
rizosfer “tradisional” sangat diperlukan untuk menutup kesenjangan akar bersifat kompleks karena proses percabangan akar multi-tahap,
penelitian ini dan meningkatkan pemahaman kita tentang interaksi antara ketergantungan pada kadar nitrat dalam tanah (tinggi atau rendah) dan
mikoriza, eksudasi akar, dan proses rizosfer. terkadang menunjukkan antagonisme antar jalur sinyal. Kami merujuk
pembaca untuk ulasan lebih mendalam mengenai topik ini (lihat, Sun et
al., 2017; Forde, 2014). Sementara pada lokasi mikro tanah dengan
SENSING DAN SINYAL kesuburan tinggi, NO3 ÿ cenderung mendominasi sumber N tanah yang
NUTRISI BERDASARKAN KONSENTRASI tersedia, dan pada lokasi mikro tanah dengan kesuburan rendah, asam
GRADIEN amino menjadi dominan (Schimel dan Bennett, 2004; Rothstein, 2009).
Bukan konsep baru bahwa eksudat akar digunakan untuk merasakan dan Asam amino adalah salah satu komponen utama eksudat akar, terdapat
berinteraksi dengan komponen abiotik dan biotik lingkungan tanah dimana-mana di lingkungan tanah pada konsentrasi rendah, dan oleh karena
(Mommer et al., 2016; Martin et al., 2017) dan untuk membantu perolehan itu mungkin mewakili pemicu penting respon tanaman terhadap perubahan
nutrisi (Dakora dan Phillips , 2002; ketersediaan N di dalam tanah. Memang benar bahwa asam amino merupakan
Ström dkk., 2002). Namun, studi tentang interaksi tersebut seringkali hanya indikator utama status N tanaman, yang penting untuk pengaturan serapan N
membahas senyawa tertentu (misalnya metabolit sekunder) dan oleh tanaman (Pal'ove-Balang dan Mistrík, 2002; Nacry et al., 2013; Forde, 2014). ;
karena itu meninggalkan kemungkinan fungsi sebagian besar eksudat Kellermeier dkk., 2014; Gent dan Forde, 2017). Misalnya, ditemukan bahwa
akar, yaitu metabolit primer, yang tidak dapat dijelaskan. Kami mengusulkan ekspor asam amino dari daun ke floem bergantung pada kadar N di bawah
bahwa aliran keluar dari sel-sel akar yang tumbuh aktif mengatur permukaan tanah (Caputo dan Barneix, 1997). Selain itu, dalam percobaan
konsentrasi temporal metabolit primer di dalam ujung akar, banyak di petak terpisah, akar yang kekurangan N menerima konsentrasi asam amino
antaranya memiliki fungsi ganda sebagai metabolit dan molekul pemberi yang jauh lebih rendah dengan komposisi yang berubah dari floem
sinyal (Häusler et al., 2014). Setiap perubahan yang mengubah masuknya dibandingkan dengan akar yang mendapat N, yang memiliki komposisi asam
dan/atau keluarnya metabolit pada ujung akar dapat menimbulkan efek amino serupa dalam aliran floem dibandingkan dengan kontrol (Tillard et al. .,
berjenjang pada arsitektur sistem akar, dan yang terakhir didefinisikan 1998). Selain itu, asam amino mewakili sumber potensial N bagi tanaman
sebagai konfigurasi spasial sistem akar. Arsitektur sistem akar merupakan (Forsum et al., 2008; Jämtgård et al., 2008; Näsholm et al., 2009; Inselsbacher
faktor kunci dalam menentukan kemampuan tanaman merespons titik-titik dan Näsholm, 2012), dan penelitian terbaru menunjukkan bahwa asam amino
nutrisi, sehingga memaksimalkan perolehan sumber daya tanah (Khan et
al., 2016). Diketahui bahwa arsitektur root adalah
memainkan peran penting dalam membentuk arsitektur sistem akar dan mencari Gen LHT1 tampaknya mengkode sistem masuknya glutamat berafinitas tinggi
nutrisi. Misalnya, tanaman menghentikan serapan nitrat ketika asam amino (Hirner et al., 2006). Selain itu, keluarga reseptor yang ada di mana-mana,
terdapat dalam media pertumbuhan pada konsentrasi yang relatif tinggi (Padgett disebut gen mirip reseptor glutamat (GLR) (Teardo et al., 2011; Tapken et al.,
dan Leonard, 1996; 2013; Vincill et al., 2013), terlibat dalam penginderaan asam amino di seluruh
Aslam dkk., 2001; Henry dan Jefferies, 2003; Dluzniewska dkk., 2006). Lebih tanaman. (Ford, 2014). 20 gen GLR di Arabidopsis diekspresikan secara berbeda
khusus lagi, banyak asam amino dapat menginduksi represi ekspresi gen di dalam tanaman setidaknya pada tingkat mRNA, dan di akar, ke-20 gen
NRT2.1, yang merupakan transporter penting dan sensor nitrat (Nazoa et al., tersebut ditemukan terekspresi (Chiu et al., 2002; Roy et al., 2008). Studi pada
2003). Di sisi lain, NO3 - mutan knockout GLR menunjukkan bahwa pada padi, gen OsGLR3.1 secara
terbukti tidak berpengaruh pada serapan akar asam positif mengatur proliferasi sel di meristem apikal akar (Li et al., 2006). Mutasi
amino glisin (Gioseffi et al., 2012). knockout gen AtGLR3.2 dan AtGLR3.4 mempengaruhi primordia akar lateral,
Di antara 20 asam amino proteinogenik, asam amino L-glutamat telah terbukti menunjukkan kemungkinan regulasi negatif inisiasi akar lateral oleh GLR (Vincill
menyebabkan respons paling kuat dalam arsitektur sistem akar di Arabidopsis et al., 2013). Menariknya, analisis ekspresi protein AtGLR3.2 dan AtGLR3.4
thaliana mengungkapkan bahwa pada akar protein tersebut terutama ditargetkan pada
(Ford, 2014). Namun, banyak asam amino lain yang dapat menyebabkan floem, khususnya pada bagian distal sel floem dewasa, di sekitar pelat saringan
respons serupa pada arsitektur sistem akar. Telah dikemukakan bahwa ini bukan (Vincill et al., 2013). Setidaknya beberapa anggota keluarga reseptor GLR yang
asam amino tunggal, namun konsentrasi keseluruhannya mengatur respons sel diekspresikan dalam akar kini diketahui bertindak sebagai saluran Ca2+ dengan
ini (Padgett dan Leonard, 1996; Aslam et al., 2001). Glutamat bertindak dengan gerbang asam amino dengan spesifisitas ligan yang luas (Vincill et al., 2012).
cara yang mirip dengan auksin (asam indol-3-asetat, yang diketahui Selain itu, kami menyebutkan bahwa penambahan asam amino ke dalam floem
mempengaruhi arsitektur sistem akar dan banyak aspek biologi tanaman bergantung pada kadar N tanaman (Caputo dan Barneix, 1997), dan glutamat
lainnya). Senyawa ini, yang ditambahkan secara eksogen ke sel tanaman, umumnya ditemukan dalam getah floem. Dengan demikian, dihipotesiskan
menimbulkan depolarisasi membran yang cepat dan peningkatan sementara bahwa glutamat yang dikirim dari pucuk dapat menjadi sinyal untuk
[Ca2+]sitosol (Zimmermann et al., 1999; Dennison dan Spalding, 2000; Ni et al., mengkomunikasikan status N tanaman ke akar (Forde dan Lea, 2007). Oleh
2016). Oleh karena itu, glutamat dapat menghasilkan sinyal listrik serupa dengan karena itu, mengingat glutamat dapat dirasakan di floem ujung akar (Vincill et
yang diamati dalam proses transmisi sinaptik pada mamalia (Baluška dan al., 2013) dan diterjemahkan menjadi sinyal yang mempengaruhi arsitektur
Mancuso, 2013). Meskipun auksin dapat menimbulkan respons pada akar pada sistem akar (Walch-Liu et al., 2006a; Forde dan Lea, 2007), perubahan apa pun
konsentrasi yang sangat rendah, respons glutamat memerlukan konsentrasi masuk atau keluarnya glutamat di ujung akar kemungkinan besar akan
yang lebih tinggi sekitar 10ÿ5 M dibandingkan dengan auksin 10ÿ11 M (Evans mempengaruhi perkembangan akar (Gambar 3). Meskipun hal ini menyoroti
et al., 1994). Perbedaan antara kedua molekul tersebut mungkin terletak pada kekhususan respons glutamat, asam amino lain telah terbukti memicu perubahan
fakta bahwa glutamat memenuhi peran ganda sebagai metabolit primer dan arsitektur sistem akar, seperti D-serin (Forsum, 2016). Selain itu, sebagian besar
molekul sinyal, dan konsentrasi fisiologis harus dipertahankan untuk aktivitas penelitian dilakukan pada Arabidopsis, sementara spesies tanaman lain
metabolisme dalam sel (Forde dan Lea, 2007). Glutamat juga merupakan salah menunjukkan respons berbeda terhadap glutamat (Domínguez-May et al., 2013;
satu asam amino paling melimpah di tanah yang merupakan sumber N organik Kan et al., 2017). Pemahaman kita tentang pengaruh asam amino yang berbeda
terlarut (Paynel et al., 2001). Sementara dalam larutan tanah, konsentrasi pada arsitektur sistem akar dan mekanisme yang mendasari respon tanaman
glutamat lebih rendah dari 10 ÿM (Friedel dan Scheller, 2002; Jones et al., 2005), yang berbeda terhadap glutamat masih belum lengkap.
di sekitar ujung akar dan di daerah yang dekat dengan residu organik yang
membusuk, konsentrasi tersebut diperkirakan beberapa kali lipat lebih tinggi

(Walch -Liu dkk., 2006b). Dalam percobaan agar-agar, konsentrasi glutamat
lokal yang tinggi memperlambat pertumbuhan akar primer dan mendorong
percabangan akar di belakang ujung akar primer (Walch-Liu et al., 2006a). Telah
dihipotesiskan bahwa peningkatan percabangan akar yang terlokalisasi di ujung
akar akan menyebabkan peningkatan presisi penempatan akar dalam patch
organik kaya N (Walch-Liu et al., 2006a; Forde dan Lea, 2007), yang akan
mewakili respon mencari makan sangat penting pada tanah dengan kesuburan Pada tanah dengan kesuburan rendah dimana asam amino merupakan
rendah di daerah beriklim sedang dimana tingkat mineralisasi N mungkin rendah bentuk N yang dominan (Rothstein, 2009), asam amino mungkin merupakan
(Schimel dan Bennett, 2004; pendorong utama strategi mencari hara akar. Namun, pada tanah dengan
kesuburan tinggi, bentuk N anorganik mendominasi dan tidak jelas apa peran
asam amino dalam mencari nutrisi dalam kondisi seperti itu. Hal ini menunjukkan
bahwa laju eksudasi gula, asam amino (glisin), asam organik, dan fenolat
meningkat dengan laju penambahan N anorganik meningkat dari 0 menjadi 160
mg N Lÿ1
Rothstein, 2009; Ford, 2014). Memang benar, glutamat memiliki semua dalam hidroponik (Zhu et al., 2016). Penyerapan bentuk N yang berbeda oleh
karakteristik yang membuatnya menjadi molekul pemberi sinyal penting. Pertama, akar tanaman juga dapat mempengaruhi pola eksudasi akar, misalnya nutrisi
tumbuhan memiliki mekanisme efektif untuk penyerapan kembali glutamat. Enam amonium tanaman sangat mendorong eksudasi gula dibandingkan dengan
anggota keluarga AAP Arabidopsis (AAP1-AAP6) telah terbukti mengkatalisis tanaman yang ditanam dengan nitrat dan peralihan tanaman dari nutrisi amonium
serapan akar dengan afinitas rendah dari berbagai asam amino, termasuk ke nitrat dalam hidroponik dengan cepat menurunkan regulasi pengeluaran gula
glutamat (Fischer et al., 2002), dan hingga 30 kali lipat. (Mahmood dkk., 2002).
Oleh karena itu, tanaman diberi nutrisi N, baik secara organik maupun anorganik
GAMBAR 3 | Keterlibatan metabolit umum dalam penginderaan nutrisi di ujung akar. Representasi skema tentang bagaimana metabolit primer yang umum
memungkinkan penginderaan nutrisi di ujung akar untuk nitrogen (panel kiri) dan fosfor (panel kanan). Konsentrasi asam amino dapat dirasakan oleh reseptor spesifik
(GLR) dan dapat mengganggu ekspresi N transporter (NRT). Konsentrasi asam amino di dalam ujung akar bergantung pada pengiriman dari floem dan eksudasi akar,
yang terakhir bergantung pada gradien konsentrasi yang dimediasi oleh mikroorganisme tanah. Asam organik dapat mengantarkan Fe ke ujung akar, yang
mengaktifkan penipisan RAM dan meningkatkan konsentrasi gula untuk sementara. Gula dapat dirasakan di ujung akar dan mengaktifkan perubahan arsitektur akar. AA:
asam amino; OA: asam organik; Pi: fosfor anorganik; RAM: meristem apikal akar; NRT: pengangkut nitrat; GLR: reseptor mirip glutamat.
bentuknya, dengan memberikan efek yang kuat pada pola eksudasi akar pertumbuhan akar primer, termasuk berkurangnya pemanjangan sel,
mungkin berinteraksi dengan ekspresi pembawa serapan N dan arsitektur pembelahan sel, dan aktivitas meristematik, terlepas dari status Pi tunas
sistem akar dengan cara yang saat ini sulit diprediksi. (Chevalier et al., 2003; Ticconi dan Abel, 2004; Svistoonoff et al., 2007).
Sebuah studi baru-baru ini yang menggunakan mutan yang tidak memiliki
tudung akar mengungkapkan bahwa meskipun tudung akar bertanggung
Peran Asam dan Gula Organik dalam jawab atas sekitar 20% total penyerapan P di Arabidopsis, namun tidak
Strategi Akuisisi P terlibat dalam adaptasi arsitektur sistem akar (Kanno et al., 2016).
Respons akar terhadap P tampaknya memainkan peran utama dalam Mekanisme penting yang diperlukan untuk respons arsitektur akar terhadap
arsitektur sistem akar dibandingkan dengan unsur hara lainnya (Kellermeier defisiensi P adalah eksudasi akar malat (Mora-Macías et al., 2017). Memang
et al., 2014). Kekurangan fosfor menyebabkan perubahan drastis pada benar asam organik seperti malat dan sitrat merupakan senyawa penting
arsitektur sistem akar, umumnya dengan meningkatkan jumlah rambut akar yang dikeluarkan untuk memobilisasi P anorganik dalam tanah (Carvalhais
dan akar lateral untuk meningkatkan luas permukaan akar dan dengan et al., 2011; Krishnapriya dan Pandey, 2016; Lyu et al., 2016; Giles et al.,
demikian memperoleh P, yang mobilitasnya sangat terbatas di dalam tanah 2017), melarutkan ikatan P. menjadi besi atau aluminium (hid) oksida (Otani
(Nadira et al., 2016). Misalnya, banyak tanaman yang tumbuh di lingkungan et al., 1996).
yang sangat terbatas P telah mengembangkan struktur akar khusus untuk Baru-baru ini ditemukan bahwa sebagai respons terhadap cekaman abiotik,
melepaskan asam organik dalam jumlah lebih tinggi: akar cluster atau akar tanaman dapat mengontrol saluran anion malate eflux (ALMT) yang diatur
proteoid (Shane dan Lambers, 2005; oleh anion dan asam gamma-aminobutyric (GABA) di ujung akar (Ramesh
Lambers dkk., 2006). Menariknya, pelepasan asam organik dari akar cluster et al., 2015). Saluran anion ALMT memungkinkan difusi malat sepanjang
Proteaceae dan Fabaceae dan juga dari gradien konsentrasinya di luar sel akar (Gilliham dan Tyerman, 2016). Selain
akar tanaman lain berasosiasi dengan bagian muda dari sistem perakaran, itu, Mora-Macías dkk. (2017) menemukan bahwa eksudasi malat terlibat
seperti ujung akar (Shane dan Lambers, 2005; dalam sinyal defisiensi P. Malat diperlukan untuk akumulasi Fe dalam
Ryan dkk., 2014). Tingkat penghabisan sitrat adalah yang tertinggi selama apoplas sel meristematik, memicu diferensiasi sel meristematik sebagai
fotoperiode, dan tidak ditemukan korelasi dengan aktivitas enzim yang terlibat respons terhadap kekurangan Pi. Hal ini mengaktifkan proses penipisan
dalam biosintesis sitrat di akar (Watt dan Evans, 1999). Persyaratan utama meristem apikal akar, yang mengakibatkan hilangnya potensi meristematik
untuk memulai respons akar adalah menjalin kontak akar dengan area dan terhentinya proliferasi sel, yang pada akhirnya menyebabkan
dengan P yang sangat rendah. Kontak ujung akar dengan media ber-Pi
rendah akan mengakibatkan tertangkapnya akar.
penghambatan pertumbuhan akar primer dan akibatnya proliferasi akar lateral. untuk meningkatkan konsentrasi seluler di ujung akar, perubahan perlu
Juga ditunjukkan bahwa mutan yang tidak menunjukkan respons terhadap P dilakukan baik pada tingkat sumber (pemuatan dan pengangkutan floem) atau
rendah dapat mengembalikan fenotip batasan P yang sama melalui penerapan pada tingkat penyerap (pembongkaran floem, metabolisme, eksudasi, dan
malat eksogen dengan cara yang bergantung pada konsentrasi (Mora-Macías konsumsi mikroba). Perubahan ini bergantung pada status nutrisi tanaman dan
et al., 2017). lingkungan tanah.
Penerapan karbohidrat eksogen juga dapat memicu respons yang sama Oleh karena itu, aliran eksudat akar dapat mewakili faktor penentu pertumbuhan
(Karthikeyan et al., 2007), meskipun tidak berpengaruh pada pertumbuhan dan perkembangan akar, dengan mempengaruhi konsentrasi sementara zat
akar primer (Hammond dan White, 2011). terlarut organik di ujung akar.
Hal ini menarik karena gula telah terbukti berperan penting dalam respon akar Meskipun kita mengetahui banyak tentang konsentrasi zat terlarut di seluruh
terhadap defisiensi P (Liu et al., 2005; akar, pengetahuan kita tentang dinamika spasial dan temporal zat terlarut
Liu dan Vance, 2010; Rouached et al., 2010) dan biasanya dirasakan secara organik akar, terutama di ujung akar, sangat terbatas.
intraseluler (Rolland et al., 2006). Penerapan eksternal menyiratkan bahwa
akar dapat merasakan konsentrasi gula eksternal atau bahwa gradien eksternal Penelitian yang lebih baru telah menetapkan zona transisi (Gambar 1)
molekul organik seperti gula mempengaruhi konsentrasi internal baik melalui sebagai wilayah yang bertindak sebagai pusat komando respons akar terhadap
penyerapan aktif sekunder atau dengan mempengaruhi laju eksudasi dan lingkungan (Baluška et al., 2010; Baluška dan Mancuso, 2013). Baluška dan
penghabisan (dengan membatasi difusi mereka ke lingkungan tanah). Jalur Mancuso (2013) menunjukkan bahwa sel-sel di zona transisi sangat aktif dalam
yang tepat melalui mana gula dapat mengaktifkan respon kelaparan P masih hal penataan ulang sitoskeletal, endositosis dan daur ulang vesikel endositik,
belum diketahui, meskipun beberapa jalur untuk sinyal gula di seluruh tingkat serta aktivitas listrik. Selain itu, kami sebelumnya menyoroti bahwa dua anggota
tanaman telah ditunjukkan dimana protein kinase berperan penting dalam keluarga GLR kini diketahui lebih disukai diekspresikan dalam floem ujung akar
mengkoordinasikan beberapa respon ini (Hanson dan Smeekens, 2009). dimana mereka mempunyai peran dalam mengatur inisiasi akar lateral (Vincill
et al., 2013) dan dimana mereka dapat mempengaruhi pertumbuhan akar.
melalui sinyal listrik yang memodulasi pemuatan atau pengangkutan floem
Ketika konsentrasi Pi tanah lokal rendah, jika penghabisan malat dan (Baluška dan Mancuso, 2013). Hal ini menunjukkan bahwa proses eksudasi
penyerapan kembali Fe-malat diperlukan untuk menyebabkan terhentinya akar terjadi di area akar yang sangat terbatas untuk menerjemahkan isyarat
aktivitas meristematik pada akar primer (Mora-Macías dkk., 2017), kami lingkungan menjadi sinyal untuk pengembangan sistem akar. Oleh karena itu
berspekulasi bahwa respons inilah yang menyebabkan memicu akumulasi gula tergoda untuk berspekulasi bahwa setiap perubahan dalam gradien konsentrasi
(Gambar 3). Selama habisnya meristem apikal akar, sel-sel meristematik relatif metabolit pada ujung akar disebabkan oleh perubahan aliran masuk
mengalami gangguan pada koneksi simplastik (mungkin karena deposisi (floem) dan/atau
kalose) dan diferensiasi sel (Shishkova et al., 2008; Ogden et al., 2018),
perubahan yang akan menyebabkan penurunan eksudasi akar. Oleh karena
itu, jika transpor gula ke ujung akar dipertahankan dan aktivitas meristematik atau penghabisan (eksudat) akan menandakan zona transisi, yang kemudian
dibatasi (penurunan kehilangan melalui eksudasi akar), hal ini akan dapat bertindak sebagai pusat komando untuk pertumbuhan dan arsitektur akar.
menyebabkan peningkatan sementara konsentrasi gula, yang mewakili molekul Mikroorganisme tanah juga menambah kompleksitas pemahaman kita
sinyal potensial untuk arsitektur akar. tentang keterlibatan metabolit primer dalam mencari nutrisi tanaman. Memang
benar, mikroorganisme dengan cepat mengonsumsi senyawa-senyawa ini,
Akumulasi gula sering ditemukan di akar sebagai respons terhadap defisiensi sehingga hampir tidak mungkin mengumpulkan eksudat akar murni di
P (Hammond dan White, 2011), dan mekanisme yang diusulkan di atas juga lingkungan tanah yang sebenarnya (Oburger dan Jones, 2018). Mikroba tanah
akan menjelaskan pengaruh penerapan gula eksogen pada arsitektur sistem juga dapat mempengaruhi proses eksudasi akar. Kami sebelumnya menyoroti
akar. Hal ini sebagian besar terkait dengan respons terhadap defisiensi P lokal, bahwa mikroba tanah dapat melepaskan senyawa sekunder untuk merangsang
sementara sinyal homeostasis P sistemik cenderung mencakup proses eksudasi asam amino akar (Phillips et al., 2004), sedangkan mikroba tanah
terkoordinasi yang lebih kompleks. tertentu terbukti memiliki kemampuan untuk memodifikasi komposisi metabolit
seluruh tanaman (Curzi et al., 2008;Fernandez dkk., 2012). Hal ini menyoroti
pengaruh dua arah antara akar dan komunitas mikroba rizosfernya. Pada saat
yang sama, perubahan konsentrasi temporal metabolit primer di ujung akar
Peran Eksudasi Metabolit Primer dalam dapat mempengaruhi arsitektur sistem akar, seperti yang dibahas di atas. Oleh
Mencari Makan Nutrisi dan Interaksi karena itu, strategi tanaman untuk mencari nutrisi mungkin sangat dipengaruhi
Tanaman-Mikroba oleh populasi mikroba terkait tanaman (Pii et al., 2015a; Alegria Terrazas et
Semakin banyak penelitian yang menunjukkan bahwa ujung akar berfungsi al., 2016). Memang benar, interaksi mikroba akar telah terbukti mempengaruhi
sebagai pusat kendali untuk merasakan konsentrasi nutrisi eksternal dan pertumbuhan tanaman secara keseluruhan, khususnya melalui efek mikroba
menerjemahkannya ke dalam perubahan arsitektur sistem akar (Desnos, 2008; rhizosfer pada arsitektur sistem akar dan dampaknya terhadap kinerja tanaman
Baluška et al., 2010; Péret et al., 2011; Baluška dan Mancuso, 2013). Ujung di atas permukaan tanah (Verbon dan Liberman, 2016). Dalam beberapa tahun
akar juga merupakan titik panas eksudasi akar, dimana asam amino, asam terakhir, banyak penelitian telah menemukan jaringan pengaturan sistem
organik, dan gula mewakili kelas kimia utama yang dikeluarkan. Masing-masing penginderaan hara tanaman yang melibatkan komunikasi silang antara bawah
senyawa ini dapat dirasakan di akar melalui mekanisme yang berbeda, dan dan atas permukaan tanah
semuanya mempunyai efek pada arsitektur sistem akar dengan cara yang
bergantung pada konsentrasi, seperti dijelaskan di atas (lihat Gambar 3).
Dalam urutan
bagian dari tanaman (Reid et al., 2011a,b; Ohkubo et al., 2017; Penjelasan kami mengenai respons eksudat akar terhadap keterbatasan
Tsikou dkk., 2018). Oleh karena itu, interaksi mikroba tanaman pada tingkat nutrisi selanjutnya dapat mendukung hipotesis yang diajukan oleh Dijkstra
akar mungkin memberikan efek yang lebih kuat daripada yang kita bayangkan dkk. (2013). Memang benar, ketika P terbatas dan aktivitas meristematik
pada keseluruhan tanaman dan siklus nutrisi. Sebuah studi baru-baru ini berhenti, hal ini akan membatasi eksudasi metabolit kaya C (seperti gula)
menunjukkan bahwa eksudasi akar berkaitan sebagai ciri fungsional dengan dari waktu ke waktu yang bertindak sebagai sumber C yang labil bagi
strategi pemberian nutrisi (eksploitatif vs. konservatif) tanaman (Guyonnet et mikroorganisme, sehingga mengurangi efek priming rhizosfer. Di sisi lain,
al., 2018), sebagian besar dijelaskan oleh kaitan dengan ciri-ciri akar dalam kondisi terbatas N, konsentrasi nitrogen organik yang rendah di luar
(Guyonnet et al., 2018; Herz et al., 2018; Herz et al., 2018; Herz et al. al., sel akar dapat menyebabkan gradien konsentrasi yang lebih kuat dan
2018). Karena mikrobioma rhizosfer yang berbeda berkembang tergantung meningkatkan aliran eksudat ke komunitas mikroba rizosfer, yang pada
pada jenis tanah dan tanaman (Berg dan Smalla, 2009), umpan balik akhirnya menyebabkan peningkatan efek priming rizosfer. Sebaliknya, akar
tanaman-tanah yang spesifik dapat bervariasi. Namun, tidak dapat disangkal yang mencapai daerah kaya organik atau kaya nutrisi dengan aktivitas
bahwa interaksi antara mikroba tanaman dan tanah dapat membentuk suatu depolimerisasi mikroba yang tinggi akan mengalami peningkatan konsentrasi
ekosistem karena interaksi yang kuat antara strategi nutrisi tanaman (dan asam amino, yang secara efektif menurunkan regulasi pengeluaran asam
eksudat akarnya) dan mikroba tanah (Teste et al., 2017). amino dan akhirnya senyawa lainnya (karena perlambatan aktivitas
meristematik dan oleh karena itu mengatur aktivitas penyerapan. ; lihat
Bagian 3.1) dan mengurangi efek priming rhizosfer. Oleh karena itu,
penyelidikan lebih lanjut mengenai hubungan antara ketersediaan unsur hara
IMPLIKASI TERHADAP EKOSISTEM tanah, status unsur hara tanaman, dan eksudasi akar akan sangat membantu
SKALA untuk memprediksi konsekuensi pergantian SOC. Memang benar, penelitian
terbaru untuk pertama kalinya menunjukkan bahwa strategi nutrisi tanaman
Penguraian Bahan Organik dan CO2 terkait erat dengan eksudasi metabolit primer, yang memiliki korelasi
Emisi signifikan dengan denitrifikasi tanah (Guyonnet et al., 2017). Secara khusus,
Alokasi C di bawah tanah merupakan proses penting yang menghubungkan penyelidikan yang ditargetkan diperlukan mengenai pengaruh proses biologis
fiksasi C tanaman dengan hilangnya C tanah, melakukan kontrol yang kuat (aktivitas sumber-penampung, ekspresi pembawa efflux, dll.) dan tekanan
terhadap respirasi tanah (Mencuccini dan Hölttä, 2010), dan menyusun lingkungan terhadap fluks zat terlarut dari akar dalam kondisi yang realistis,
komunitas mikroba tanah (Eisenhauer et al., 2017), yang mengarah pada dengan tantangan besar yang ditimbulkan oleh kesulitan yang luar biasa
peningkatan atau berkurangnya dekomposisi bahan organik tanah (Kuzyakov, dalam hal ini. mengumpulkan sampel eksudat akar yang representatif
2010). Banyak penelitian telah menunjukkan bahwa komponen “autotrofik” (Oburger dan Jones, 2018).
dari respirasi tanah (termasuk akar, jamur mikoriza yang berasosiasi, dan
mikroba rhizosfer yang bergantung pada C yang baru-baru ini diperbaiki oleh
tanaman) menyumbang sebagian besar dari pembuangan CO2 tanah
(Högberg et al., 2001; Scott -Denton dkk., 2006; Bahn dkk., 2008; Burri dkk.,
2014). Oleh karena itu, memahami bagaimana tanaman mengeluarkan C Komposisi Komunitas Tumbuhan,
dan mengendalikan fluks C di bawah tanah sebagai respons terhadap Produktivitas Tanaman, dan Produksi Pertanian
lingkungan sangatlah penting. Selain itu, eksudat akar sebagai masukan Komposisi komunitas tumbuhan merespons tekanan lingkungan dan
substrat C yang labil dapat merangsang dekomposisi kumpulan bahan persaingan untuk mendapatkan sumber daya yang tersedia, baik di atas
organik tanah yang lebih stabil (Kuzyakov, 2010). Proses ini disebut permukaan tanah (misalnya cahaya) atau di bawah tanah (misalnya unsur
“pelapisan rhizosfer” dan bergantung antara lain pada jumlah dan komposisi hara dan air). Eksudat akar, ketersediaan unsur hara, dan komunitas mikroba
kimia substrat labil yang ditambahkan ke tanah dibandingkan dengan tanah membentuk jaringan interaksi yang erat, yang secara bersamaan
biomassa mikroba aktif (Kuzyakov dan Blagodatskaya, 2015). Senyawa mempengaruhi pertumbuhan dan persaingan tanaman (Pierik et al., 2013).
organik yang berbeda telah terbukti menyebabkan tingkat priming yang Meskipun banyak senyawa spesifik dalam eksudat akar yang berperan dalam
berbeda (Hamer dan Marschner, 2005), sehingga menyoroti kompleksitas komposisi komunitas tanaman telah dikarakterisasi, seperti senyawa alelopati
proses ini. Baru-baru ini diusulkan bahwa efek priming merespons (misalnya, sorgoleone dalam Sorghum bicolor) (Bertin et al., 2003),
ketersediaan relatif N dan P, mengikuti hasil yang berbeda dari dua studi banyaknya senyawa yang dikeluarkan oleh akar menimbulkan tantangan
eksperimental padang rumput (Dijkstra et al., 2013). Para penulis berpendapat dalam hal ini. memahami mekanisme interaksi tanaman-tanaman dan
bahwa ada dua mekanisme yang berlawanan yang terjadi ketika N atau P menguraikan senyawa-senyawa yang memainkan peran utama. Memahami
menjadi terbatas pada tanaman. N dalam tanah sebagian besar terdapat apakah eksudat akar tertentu atau kombinasi keduanya terlibat dalam
dalam bentuk bahan organik berbobot molekul tinggi, sedangkan P dapat pengenalan tanaman masih menjadi tantangan.
terdapat dalam dua bentuk, yaitu P organik dan anorganik. Oleh karena itu, Oleh karena itu, masih belum terselesaikan apakah eksudasi akar dari
penguraian bahan organik dapat bermanfaat bagi tanaman yang menambang metabolit primer memainkan peran penting dalam interaksi tanaman-tanaman
N (Meier dkk., 2017 ). Sebaliknya pelepasan P dapat mengikuti jalur yang seperti yang kami sarankan untuk penginderaan dan pensinyalan nutrisi.
berbeda, seperti hidrolisis senyawa P organik oleh enzim ekstraseluler atau Beberapa penelitian telah menunjukkan bahwa konsentrasi eksudat akar
desorpsi/pembubaran Pi melalui peningkatan eksudasi asam organik, yang tertentu merupakan pemicu penting dalam pengenalan diri dan pengenalan
keduanya tidak selalu melibatkan pelepasan karbon akibat dekomposisi SOM. tanaman lain (Caffaro et al., 2011). Memang benar akumulasi senyawa “milik
sendiri” yang disekresikan oleh spesies yang sama menghambat pertumbuhan
akar (Falik et al., 2005; Semchenko et al., 2007) dan berperan dalam
pengenalan diri dan pengenalan tetangga.
(Caffaro dkk., 2011, 2013). Hal ini juga menunjukkan bahwa respons terhadap dapat mempengaruhi strategi perolehan nutrisi tanaman dan arsitektur sistem
unsur hara dapat menjadi dominan dibandingkan dengan penghindaran tanaman akar. Kami mengusulkan dua konsep untuk membangun pemahaman mekanistik
di sekitarnya, dan bahwa tanaman mengintegrasikan sinyal dari unsur hara dan tentang bagaimana eksudasi akar dapat mempengaruhi nutrisi tanaman:
pesaing (Cahill dkk., 2010). Oleh karena itu, respon utama tanaman terhadap
tetangganya bergantung pada interaksi kompleks mekanisme yang 1. Eksudasi akar dari metabolit primer didorong oleh difusi terfasilitasi namun
mengintegrasikan berbagai isyarat lingkungan yang tidak diragukan lagi melibatkan tanaman dan mikroba dapat mengontrol proses eksudasi akar dengan
eksudat akar. Penelitian terbaru menunjukkan bagaimana umpan balik tanaman- memodifikasi gradien konsentrasi tergantung pada status nutrisinya:
tanah, yang sebagian besar ditentukan oleh hubungan antara tanaman dan
komunitas mikroba tanah, dapat menentukan kinerja tanaman dan struktur Eksudasi akar terjadi terutama pada puncak meristematik akar, dimana aliran
komunitas (Kardol et al., 2007; Reinhart, 2012; metabolit ke dalam tanah paling tinggi, karena kurangnya diferensiasi
endodermis akar. Gradien konsentrasi sangat penting dalam mendorong
Ma dkk., 2017; Van Nuland dkk., 2017; Bukowski dkk., 2018; eksudasi akar karena sebagian besar metabolit primer keluar dari sel akar
Eppinga dkk., 2018; Hu dkk., 2018; Wubs dan Bezemer, 2018). melalui transporter membran yang memfasilitasi difusi. Mikroba tanah secara
Memang benar, dalam percobaan baru-baru ini, terlihat bahwa pengaruh mikrobiota aktif mengonsumsi eksudat akar dan menjaga konsentrasi zat tersebut tetap
tanah terhadap kinerja tanaman melalui umpan balik tanaman-tanah bergantung rendah di lingkungan tanah dan pada saat yang sama dapat merangsang pola
pada strategi unsur hara tanaman dan kondisi unsur hara tanah (Png et al., 2019; eksudasi akar tertentu.
Teste et al., 2017). Lebih khusus lagi, Teste dkk. (2017) mengungkapkan bahwa
umpan balik yang bergantung pada strategi nutrisi adalah kunci dalam menjaga Tanaman, di sisi lain, dapat mengendalikan gradien konsentrasi dengan
keanekaragaman fungsional dan taksonomi tanaman di lahan semak beriklim mekanisme yang berbeda: tanaman dapat menyesuaikan laju pasokan melalui
Mediterania. Hasil ini sangat penting dan menyoroti kebutuhan kita untuk pemuatan dan pengangkutan floem (aktivitas sumber) atau memodifikasi
memahami bagaimana strategi nutrisi tanaman mempengaruhi pola eksudasi akar aktivitas pembongkaran dan penurunan floem, termasuk penghambatan
dan bagaimana hal ini dapat memperoleh umpan balik pada kumpulan komunitas aktivitas meristematik akar atau naik/turunnya regulasi. pengangkut limbah.
tanaman. Fungsi pembawa efflux juga dapat dikontrol melalui mekanisme cepat pasca
Memahami peran eksudat akar dalam pengenalan dan kompetisi tanaman translasi (misalnya fosforilasi), yang menunjukkan bahwa kontrol cepat
kemungkinan besar mempunyai dampak signifikan terhadap produktivitas terhadap eksudasi akar dapat dilakukan. Fluks eksudasi pada akhirnya akan
pertanian. Pertanian modern memerlukan sistem berkelanjutan yang dapat mencerminkan status nutrisi dan strategi tanaman atau mikroorganisme
mempertahankan produktivitas sekaligus mengurangi input dan kerugian serta (lingkungan tanah). Meskipun dinamika penyerap sumber tanaman semakin
meningkatkan keanekaragaman hayati agroekosistem (Foley et al., 2011). Hasil diakui sebagai hal mendasar dalam memahami alokasi C dan serapan hara,
yang sangat sukses diperoleh dengan sistem tumpang sari, yaitu dua atau lebih kami mendukung gagasan bahwa mikroorganisme yang terkait dengan
spesies tanaman ditanam bersama untuk memaksimalkan penggunaan cahaya tanaman mempengaruhi alokasi karbon tanaman dengan mempengaruhi
dan sumber daya sekaligus mengurangi kerentanan terhadap hama, sebuah gradien konsentrasi yang mendorong eksudasi akar (Farrar dan Jones, 2000;
pendekatan yang dapat mewakili alat yang sangat berharga untuk meningkatkan Savage dkk., 2016).
keberlanjutan produksi pangan (Brooker et al. ., 2015; Mariotte dkk., 2018). Dalam
konteks ini, memahami interaksi bawah tanah yang menentukan persaingan dan Oleh karena itu, kami memperkenalkan kerangka konseptual baru untuk
fasilitasi serta strategi mencari nutrisi sangatlah penting (Giles dkk., 2017). pengendalian eksudasi akar yang mempertimbangkan dinamika sumber-sink
tanaman dan mikroorganisme bersama-sama sebagai suatu sistem yang terintegrasi.
2. Perubahan konsentrasi metabolit primer pada ujung akar dirasakan oleh
Misalnya, eksudat akar jagung terbukti meningkatkan fiksasi N2 pada kacang tanaman dan sinyal diterjemahkan untuk mengubah arsitektur sistem akar:
faba, sedangkan eksudat akar jelai dan gandum tidak (Li et al., 2016). Memang
benar, dalam agroekosistem, kompleksitas alam dapat dikurangi, karena komposisi Kami menyajikan banyak contoh betapa pentingnya konsentrasi metabolit akar
komunitas tanaman, unsur hara, dan sistem air dapat dimanipulasi. Dengan dapat ditingkatkan atau diturunkan di dalam ujung akar. Secara khusus,
mengurangi kompleksitas interaksi tanaman-tanaman dan mikroba-tanaman, regulasi ekspresi transporter efflux di akar, pengambilan kembali eksudat akar,
keberhasilan penerapan penelitian mendasar pada sistem pertanian akan menjadi pemuatan floem, dan modulasi aktivitas meristematik merupakan mekanisme
lebih mudah. Namun, penelitian lebih lanjut perlu secara khusus membahas peran utama yang mengintegrasikan proses eksudasi akar dengan lingkungan tanah
eksudat akar dalam mencari nutrisi dan pengenalan tanaman untuk memahami di sekitar ujung akar. Memodulasi fluks ini dapat mengubah konsentrasi
mekanisme yang terlibat dan berhasil mengembangkan kombinasi spesies sementara zat terlarut di dalam ujung akar, sehingga menimbulkan respons
tanaman dan mikroba tanah yang meningkatkan keberlanjutan produksi pangan. dalam arsitektur sistem akar untuk memodulasi pertumbuhan akar berdasarkan
isyarat lingkungan. Memang benar, ketiga kelompok kimia yang disebutkan di
atas (gula, asam amino dan asam organik), yang terdiri dari sebagian besar
eksudat akar, semuanya dapat dirasakan dengan cara yang berbeda dan
menginduksi berbagai respons dalam arsitektur sistem akar mulai dari
pembentukan akar lateral hingga pembentukan akar lateral. habisnya meristem
RINGKASAN akar, tergantung pada status nutrisi tanaman dan tanah. Mikroba tanah dapat
menciptakan pola konsentrasi metabolit tertentu di sekitar ujung akar dengan
Dalam naskah ini, kami mensintesis kemajuan terkini dalam biologi untuk mengonsumsi beberapa metabolit
menjelaskan dan mengusulkan mekanisme pengendalian eksudasi akar metabolit
primer, dan bagaimana proses ini
dan dengan merangsang eksudasi tanaman. Oleh karena itu, mikroba tanah dapat Masclaux-Daubresse, 2018), meskipun diperlukan penurunan pemupukan dan
melakukan kontrol yang kuat terhadap penginderaan unsur hara tanaman. peningkatan keberlanjutan pertanian. Studi tentang interaksi mikroba tanaman saat ini
semakin meningkat, dan penting untuk memahami hubungan antara eksudasi metabolit
Kerangka kerja yang diusulkan ini mempunyai dampak yang kuat terhadap primer dan mikroorganisme tanah. Memang benar, eksudasi metabolit primer memiliki
pemahaman fungsi ekosistem (Gambar 4). Memang benar, alokasi C di bawah efek yang kuat terhadap dekomposisi SOM oleh mikroba tanah, dan pola eksudasi
permukaan tanah dan eksudasi akar sebagai respons terhadap perubahan lingkungan metabolit primer terkait dengan strategi nutrisi tanaman, yang melalui mekanisme
telah menarik banyak perhatian, terutama mengenai implikasinya terhadap penyerapan umpan balik tanaman-tanah dapat menentukan kinerja ekosistem. Juga bagaimana
dan kehilangan C tanah. Namun, penjelasan mekanistik yang meyakinkan mengenai hubungan mikoriza mempengaruhi eksudasi akar dan proses yang mempengaruhinya
proses yang mendasarinya masih sulit dipahami. Dibandingkan dengan pemupukan, sebagian besar masih belum diketahui, terutama karena sebagian besar penelitian
hanya sedikit penelitian yang menargetkan manipulasi transportasi karbon tanaman dilakukan dengan non-mikoriza.
dan penginderaan molekul organik untuk meningkatkan produktivitas pertanian
(Tegeder dan
GAMBAR 4 | Eksudat akar menghubungkan nutrisi tanah dengan strategi nutrisi tanaman. Gambar mengilustrasikan ringkasan konsep yang diusulkan untuk peran eksudat akar dalam interaksi mikroba
tanaman dan konsekuensinya bagi ekosistem. Strategi unsur hara tanaman menentukan pola eksudasi yang berbeda, sedangkan komposisi fisik dan unsur hara tanah menentukan komunitas
mikroba dan kebutuhan unsur hara. Eksudasi akar merupakan aliran dengan pengaruh dua arah antara mikroba tanaman dan tanah.
Meskipun tanaman dapat mengatur eksudasi akar, mikroorganisme tanah dapat meningkatkan laju eksudasi dan melepaskan molekul yang mempengaruhi pola eksudasi akar.
Pada akhirnya, eksudasi akar mempunyai pengaruh yang signifikan terhadap dekomposisi SOM dan pelepasan gas rumah kaca (GRK) dari tanah. Selain itu, umpan balik tanaman-tanah juga dapat
mempengaruhi kinerja tanaman dan komposisi komunitas tanaman secara signifikan.
menanam Arabidopsis, meninggalkan ketidakpastian mengenai potensi PENDANAAN

penggunaannya dalam pertanian (Thirkell et al., 2017). Meskipun transporter
serapan hara sangat penting, kami di sini menyarankan bahwa eksudasi metabolit Penelitian ini sebagian didanai oleh Austrian Science Fund (FWF; proyek n. P
primer dan interaksi mikroba tanaman memainkan peran penting dalam serapan 28572 dan P 30339-B29). AM adalah penerima dana dari Australian Research
hara dan dinamika komunitas tanaman dan bahwa pemahaman mekanistik Council Legumes for Sustainable Agriculture Industrial Transformation Hub
mereka akan sangat penting dalam membangun agroekosistem yang lebih efisien (IH140100013) dan Australian Research Council Future Fellowship (FT120100200).
hara. .
KONTRIBUSI PENULIS
UCAPAN TERIMA KASIH
AC menyusun dan merancang struktur naskah. AC, WW, dan CK mengumpulkan
referensi dan menulis naskah dengan kontribusi besar dari AM dan AR. Kami berterima kasih kepada Dr. Feike Dijkstra (Universitas Sydney) atas diskusi
yang bermanfaat dan komentar konstruktif terhadap naskah ini.
REFERENSI Brooker, RW, Bennett, AE, Cong, W.-F., Daniell, TJ, George, TS, Hallett, PD, dkk.
(2015). Meningkatkan tumpangsari: sintesis penelitian di bidang agronomi,
Ahmed, MA, Passioura, J., dan Carminati, A. (2018). Proses hidrolik pada akar dan rizosfer fisiologi tanaman dan ekologi. Fitol Baru. 206, 107–117. doi: 10.1111/nph.13132
berkaitan dengan peningkatan hasil tanaman biji-bijian yang terbatas air: tinjauan kritis.
J.Eks. Bot. 69, 3255–3265. doi: 10.1093/jxb/ery183 Brundrett, MC (2009). Asosiasi mikoriza dan nutrisi tanaman vaskular lainnya: memahami
Alegria Terrazas, R., Giles, C., Paterson, E., Robertson-Albertyn, S., Cesco, S., Mimmo, T., keanekaragaman global tanaman inang dengan menyelesaikan informasi yang bertentangan
dkk. (2016). “Bab satu: Interaksi tumbuhan-mikrobiota sebagai pendorong pergantian dan mengembangkan cara diagnosis yang andal.
mineral di rhizosfer,” dalam Kemajuan mikrobiologi terapan. edisi. Sariaslani S., dan Gadd Tanaman Tanah 320, 37–77. doi: 10.1007/s11104-008-9877-9
GM (Cambridge, Massachusetts, AS: Academic Press), 1–67. Bukowski, AR, Schittko, C., dan Petermann, JS (2018). Kekuatan umpan balik negatif tanaman-
tanah meningkat dari tingkat intraspesifik ke interspesifik dan tingkat kelompok fungsional.
Aslam, M., Travis, RL, dan Rains, DW (2001). Efek diferensial asam amino pada sistem ramah lingkungan. berevolusi. 8, 2280–2289. doi: 10.1002/ece3.3755
serapan dan reduksi nitrat pada akar jelai. Ilmu Tanaman. Burri, S., Sturm, P., Prechsl, UE, Knohl, A., dan Buchmann, N. (2014). Dampak kekeringan
160, 219–228. dua: 10.1016/S0168-9452(00)00391-5 musim panas yang ekstrim terhadap penggabungan karbon jangka pendek dari fotosintesis
Badri, DV, Loyola-Vargas, VM, Du, J., Stermitz, FR, Broeckling, CD, Iglesias-Andreu, L., dkk. ke pembuangan CO2 tanah di padang rumput beriklim sedang. Biogeosains
(2008). Analisis transkriptome akar Arabidopsis yang diobati dengan senyawa pemberi 11, 961–975. dua: 10.5194/bg-11-961-2014
sinyal: fokus pada transduksi sinyal, regulasi metabolisme, dan sekresi. Fitol Baru. 179, Caffaro, MM, Vivanco, JM, Boem, FHG, dan Rubio, G. (2011). Pengaruh eksudat akar pada
209–223. doi: 10.1111/j.1469-8137.2008.02458.x arsitektur akar di Arabidopsis thaliana. Peraturan Pertumbuhan Tanaman. 64, 241–249.
Badri, DV, Quintana, N., El Kassis, EG, Kim, HK, Choi, YH, Sugiyama, A., dkk. doi: 10.1007/s10725-011-9564-3
(2009). Mutasi transporter ABC mengubah eksudasi akar fitokimia yang Caffaro, MM, Vivanco, JM, Botto, J., dan Rubio, G. (2013). Arsitektur akar Arabidopsis
memicu perombakan mikrobiota tanah alami. Fisiol Tumbuhan. 151, 2006– dipengaruhi oleh persaingan dengan tanaman tetangga. Peraturan Pertumbuhan Tanaman.
2017. doi: 10.1104/hlm.109.147462 70, 141–147. doi: 10.1007/s10725-013-9786-7
Badri, DV, dan Vivanco, JM (2009). Regulasi dan fungsi eksudat akar. Lingkungan Sel Cahill, JF, McNickle, GG, Haag, JJ, Lamb, EG, Nyanumba, SM, dan St.Clair, CC (2010).
Tumbuhan. 32, 666–681. doi: 10.1111/j.1365-3040.2009.01926.x Tanaman mengintegrasikan informasi tentang nutrisi dan tetangganya. Sains 328, 1657–
Bahn, M., Rodeghiero, M., Anderson-Dunn, M., Dore, S., Gimeno, C., Drösler, M., dkk. (2008). 1657. doi: 10.1126/sains.1189736
Respirasi tanah di padang rumput Eropa sehubungan dengan iklim dan pasokan asimilasi. Caputo, C., dan Barneix, AJ (1997). Ekspor asam amino ke floem sehubungan dengan pasokan
Ekosistem 11, 1352–1367. doi: 10.1007/s10021-008-9198-0 N dalam gandum. Fisiol. Tanaman. 101, 853–860. doi: 10.1111/
Baluška, F., dan Mancuso, S. (2013). Zona transisi puncak akar sebagai zona osilasi. Depan. j.1399-3054.1997.tb01073.x
Ilmu Tanaman. 4, 354. doi: 10.3389/fpls.2013.00354 Carvalhais, LC, Dennis, PG, Fedoseyenko, D., Hajirezaei, MR, Borriss, R., dan von Wiren, N.
Baluška, F., Mancuso, S., Volkmann, D., dan Barlow, PW (2010). Zona transisi puncak akar: (2011). Eksudasi akar gula, asam amino, dan asam organik pada jagung dipengaruhi oleh
hubungan sinyal-respons di akar. Tren Ilmu Tanaman. defisiensi nitrogen, fosfor, kalium, dan zat besi. J. Nutrisi Tanaman. Ilmu Tanah. 174, 3–11.
15, 402–408. doi: 10.1016/j.tplants.2010.04.007 doi: 10.1002/jpln.201000085
Berg, G., dan Smalla, K. (2009). Spesies tumbuhan dan jenis tanah secara kooperatif Chen, H.-Y., Huh, J.-H., Yu, Y.-C., Ho, L.-H., Chen, L.-Q., Tholl, D., dkk. (2015). Pengangkut
membentuk struktur dan fungsi komunitas mikroba di rizosfer. gula vakuolar Arabidopsis SWEET2 membatasi penyerapan karbon dari akar dan
Mikrobiol FEMS. ramah lingkungan. 68, 1–13. doi: 10.1111/j.1574-6941.2009.00654.x membatasi infeksi Pythium. Tanaman J.
Bertin, C., Yang, X., dan Weston, LA (2003). Peran eksudat akar dan alelokimia di rhizosfer. 83, 1046–1058. doi: 10.1111/tpj.12948
Tanaman Tanah 256, 67–83. doi: 10.1023/A:1026290508166 Cheng, L., Booker, FL, Tu, C., Burkey, KO, Zhou, L., Shew, HD, dkk.
Besnard, J., Pratelli, R., Zhao, C., Sonawala, U., Collakova, E., Pilot, G., dkk. (2012). Jamur mikoriza arbuskula meningkatkan dekomposisi karbon organik di bawah
(2016). UMAMIT14 adalah pengekspor asam amino yang terlibat dalam pembongkaran peningkatan CO2. Sains 337, 1084–1087. doi: 10.1126/sains.1224304
floem di akar Arabidopsis. J.Eks. Bot. 67, 6385–6397. doi: 10.1093/jxb/erw412 Cheng, L., Zhu, J., Chen, G., Zheng, X., Oh, N.-H., Rufty, TW, dkk.(2010).
Bharadwaj, DP, Alström, S., dan Lundquist, P.-O. (2012). Interaksi antara Glomus irreguler, bakteri Pengayaan CO2 di atmosfer memfasilitasi pelepasan kation dari tanah. ramah lingkungan. Biarkan.
terkait spora mikoriza arbuskular, dan patogen tanaman dalam kondisi in vitro. Mikoriza 22, 13, 284–291. doi: 10.1111/j.1461-0248.2009.01421.x
437–447. doi: 10.1007/ Chevalier, F., Pata, M., Nacry, P., Doumas, P., dan Rossignol, M. (2003). Pengaruh
s00572-011-0418-7 ketersediaan fosfat pada arsitektur sistem akar: analisis skala besar variasi alami antara
Biondini, M., Klein, d. A., dan Redente, e. F.(1988). Hilangnya karbon dan nitrogen melalui aksesi Arabidopsis. Lingkungan Sel Tumbuhan.
eksudasi akar oleh Agropyron cristatum, A smithii dan Bouteloua gracilis. Biol Tanah. 26 Agustus 1839–1850. doi: 10.1046/j.1365-3040.2003.01100.x
Biokimia. 20, 477–482. doi: 10.1016/0038-0717(88)90061-2 Chiu, JC, Brenner, ED, DeSalle, R., Nitabach, MN, Holmes, TC, dan Coruzzi, GM (2002). Analisis
Bonfante, P., dan Requena, N. (2011). Berkencan dalam kegelapan: bagaimana akar filogenetik dan ekspresi keluarga gen mirip reseptor glutamat di Arabidopsis thaliana. mol.
merespons sinyal jamur untuk membentuk simbiosis mikoriza arbuskula. Saat ini. Pendapat. biologi. berevolusi. 19, 1066–1082. doi: 10.1093/oxfordjournals.molbev.a004165
Bio Tanaman. 14, 451–457. doi: 10.1016/j.pbi.2011.03.014
Curzi, MJ, Ribaudo, CM, Trinchero, GD, Curá, JA, dan Pagano, EA Foley, JA, Ramankutty, N., Brauman, KA, Cassidy, ES, Gerber, JS, Johnston, M., dkk. (2011).
(2008). Perubahan kandungan asam organik dan asam amino serta produksi etilen tanaman Solusi untuk planet yang dibudidayakan. Alam 478, 337–342. doi: 10.1038/nature10452
padi akibat inokulasi Herbaspirillum seropedicae. J. Interaksi Tumbuhan. 3, 163–173. doi:
10.1080/17429140802255167 Ford, BG (2014). Jalur sinyal nitrogen yang membentuk arsitektur sistem akar: pembaruan.
Dakora, FD, dan Phillips, DA (2002). Eksudat akar sebagai mediator perolehan mineral di lingkungan Pendapat terkini dalam biologi tumbuhan 21, 30–36.
dengan nutrisi rendah. Tanaman Tanah 245, 35–47. doi: 10.1023/a:1020809400075 Forde, BG, dan Lea, PJ (2007). Glutamat pada tumbuhan: metabolisme, regulasi, dan pensinyalan.
J.Eks. Bot. 58, 2339–2358. doi: 10.1093/jxb/erm121
Darwent, MJ, Paterson, E, McDonald, AJS, dan Tomos, AD (2003). Forsum, O. (2016). Tentang respons tanaman terhadap asam D-amino. (Disertasi doktoral).
Pelaporan biosensor eksudasi akar dari Hordeum vulgare sehubungan dengan konsentrasi Diperoleh dari: https://pub.epsilon.slu.se/12997/
nitrat pucuk. J.Eks. Bot. 54, 325–334. doi: 10.1093/jxb/erg017 Forsum, O., Svennerstam, H., Ganeteg, U., dan Näsholm, T. (2008). Kapasitas dan kendala
De Schepper, V., De Swaef, T., Bauweraerts, I., dan Steppe, K. (2013). Transportasi floem: pemanfaatan asam amino di Arabidopsis. Fitol Baru. Wahyu 179, 1058–1069. doi: 10.1111/
tinjauan mekanisme dan kontrol. J.Eks. Bot. 64, 4839–4850. doi: 10.1093/jxb/ert302 j.1469–8137.2008.02546.x
Friedel, JK, dan Scheller, E. (2002). Komposisi asam amino terhidrolisis dalam
Dennison, KL, dan Spalding, EP (2000). Fluks kalsium dengan gerbang glutamat di Arabidopsis. bahan organik tanah dan biomassa mikroba tanah. Biol Tanah. Biokimia. 34,
Fisiol Tumbuhan. 124, 1511–1514. doi: 10.1104/hal.124.4.1511 315–325. doi: 10.1016/S0038-0717(01)00185-7
Depuydt, S. (2014). Argumen yang mendukung dan menentang pengenalan akar diri dan non-diri Fusconi, A. (2014). Regulasi morfogenesis akar pada mikoriza arbuskula: apa peran eksudat
pada tumbuhan. Depan. Ilmu Tanaman. 5:614 doi: 10.3389/fpls.2014.00614 jamur, fosfat, gula dan hormon dalam pembentukan akar lateral? Ann. Bot. 113, 19–33. doi:
Desnos, T. (2008). Respon percabangan akar terhadap fosfat dan nitrat. Saat ini. 10.1093/aob/mct258
Pendapat. Bio Tanaman. 11, 82–87. doi: 10.1016/j.pbi.2007.10.003 Gent, L., dan Forde, BG (2017). Bagaimana tumbuhan merasakan status nitrogennya?
Dijkstra, FA, Carrillo, Y., Pendall, E., dan Morgan, JA (2013). Priming rhizosfer: perspektif nutrisi. J.Eks. Bot. 68, 2531–2539. doi: 10.1093/jxb/erx013
Depan. Mikrobiol. 4:216. doi: 10.3389/ Giehl, RFH, dan von Wirén, N. (2014). Mencari nutrisi akar. Fisiol Tumbuhan.
fmicb.2013.00216 166, 509–517. dua: 10.1104/hlm.114.245225
Dinkeloo, K., Boyd, S., dan Pilot, G. (2017). Pembaruan fungsi pengangkut asam amino dan Giles, CD, Brown, LK, Adu, MO, Mezeli, MM, Sandral, GA, Simpson, RJ, dkk. (2017). Seleksi
kemungkinan mekanisme penginderaan asam amino pada tanaman. Semin. kultivar jelai dan spesies kacang-kacangan berbasis respons untuk saling melengkapi:
Pengembang Sel. biologi. 74, 105–113. doi: 10.1016/j.semcdb.2017.07.010 morfologi akar dan eksudasi dalam kaitannya dengan sumber nutrisi. Ilmu Tanaman. 255, 12–
Dluzniewska, P., Gessler, A., Kopriva, S., Strnad, M., NovÁK, O., Dietrich, H., dkk. (2006). Pasokan 28. doi: 10.1016/j.plantsci.2016.11.002
glutamin dan sitokinin aktif dari luar ke akar mengurangi tingkat serapan NO3 pada pohon Gill, AL, dan Finzi, AC (2016). Fluks karbon bawah tanah menghubungkan siklus biogeokimia dan
poplar. Lingkungan Sel Tumbuhan. 29, 1284–1297. doi: 10.1111/j.1365-3040.2006.01507.x efisiensi penggunaan sumber daya pada skala global. ramah lingkungan. Biarkan. 19 Agustus 1419–
1428. dua: 10.1111/ele.12690
Doan, TH, Doan, TA, Kangas, MJ, Ernest, AE, Tran, D., Wilson, CL, dkk. (2017). Metode Gilliham, M., dan Tyerman, SD (2016). Menghubungkan metabolisme dengan sinyal membran:
pencitraan berbiaya rendah untuk deteksi kolorimetri temporal dan spasial amina bebas pada koneksi GABA-Malate. Tren Ilmu Tanaman. 21, 295–301. doi: 10.1016/j.tplants.2015.11.011
permukaan akar jagung. Depan. Ilmu Tanaman. 8:1513. doi: 10.3389/fpls.2017.01513
Gioseffi, E., de Neergaard, A., dan Schjoerring, JK (2012). Interaksi antara serapan asam amino
Domínguez-Mei, Á. V., Carrillo-Pech, M., Barredo-Pool, FA, Martínez-Estévez, M., Us-Camas, dan nitrogen anorganik pada tanaman gandum. Biogeosains
RY, Moreno-Valenzuela, OA, dkk. (2013). Efek baru glisin pada pertumbuhan sistem akar 9 Agustus 1509–1518. dua: 10.5194/bg-9-1509-2012
lada habanero. J.Am.Soc. Godt, D., dan Roitsch, T. (2006). Ekspresi spesifik perkembangan dan organ dari enzim pembelah
Hortik. Sains 138, 433–442. doi: 10.21273/JASHS.138.6.433 sukrosa dalam bit gula menunjukkan transisi antara pelepasan floem apoplasma dan
Drigo, B., Pijl, AS, Duyts, H., Kielak, AM, Gamper, HA, Houtekamer, MJ, dkk. (2010). Mengalihkan simplasma pada akar tunggang. Fisiol Tumbuhan.
aliran karbon dari akar ke komunitas mikroba terkait sebagai respons terhadap peningkatan Biokimia. 44, 656-665. doi: 10.1016/j.plaphy.2006.09.019
CO2 di atmosfer. Proses. Natal. Akademik. Gorka, S., Dietrich, M., Mayerhofer, W., Gabriel, R., Wiesenbauer, J., Martin, V., dkk. (2019).
Sains. 107, 10938–10942. doi: 10.1073/pnas.0912421107 Transfer cepat fotosintat tanaman ke bakteri tanah melalui hifa ektomikoriza dan interaksinya
Eisenhauer, N., Lanoue, A., Strecker, T., Scheu, S., Steinauer, K., Thakur, MP, dkk. (2017). dengan ketersediaan nitrogen. Depan.
Biomassa akar dan eksudat menghubungkan keanekaragaman tanaman dengan biomassa Mikrobiol. 10. doi: 10.3389/fmicb.2019.00168
bakteri dan jamur tanah. Sains. Rep.7:44641 doi: 10.1038/srep44641 Grimoldi, AA, Kavanova, M, Lattanzi, FA, Schäufele, R, dan Schnyder, H.
el Zahar Haichar, F., Santaella, C., Heulin, T., dan Achouak, W. (2014). Eksudat akar memediasi (2006). Kolonisasi mikoriza arbuskula pada ekonomi karbon di ryegrass abadi: kuantifikasi
interaksi di bawah tanah. Biol Tanah. Biokimia. 77, 69–80. doi: 10.1016/j.soilbio.2014.06.017 dengan pelabelan kondisi tetap 13CO2/12CO2 dan pertukaran gas. Fitol Baru. 172, 544–553.
doi: 10.1111/j.1469-8137.2006.01853.x
Eppinga, MB, Baudena, M., Johnson, DJ, Jiang, J., Mack, KML, Strand, AE, dkk. (2018). Umpan Groleau-Renaud, V., Plantureux, S., Tubeileh, A., dan Guckert, A. (2000). Pengaruh mikroflora
balik yang bergantung pada frekuensi membatasi koeksistensi komunitas tumbuhan. Nat. dan komposisi larutan rendaman akar terhadap eksudasi akar tanaman jagung. J. Nutrisi
ramah lingkungan. berevolusi. 2, 1403–1407. doi: 10.1038/s41559-018-0622-3 Tanaman. 23, 1283–1301. doi: 10.1080/01904160009382100
Evans, ML, Ishikawa, H., dan Estelle, MA (1994). Respons akar Arabidopsis terhadap auksin Gutjahr, C., dan Parniske, M. (2013). Biologi sel dan perkembangan simbiosis mikoriza arbuskula.
dipelajari dengan resolusi temporal tinggi: perbandingan mutan tipe liar dan respons auksin. Ann. Pendeta Sel Dev. biologi. 29, 593–617. doi: 10.1146/annurev-cellbio-101512-122413
Tanaman 194, 215–222. doi: 10.1007/
bf00196390 Guyonnet, JP, Cantarel, AAM, Simon, L., dan Haichar, F. e. Z. (2018).
Falik, O., Reides, P., Gersani, M., dan Novoplansky, A. (2005). Navigasi root dengan Tingkat eksudasi akar sebagai sifat fungsional yang terlibat dalam klasifikasi strategi penggunaan
penghambatan diri. Lingkungan Sel Tumbuhan. 28, 562–569. doi: 10.1111/j.1365-3040.2005.01304.x nutrisi tanaman. ramah lingkungan. berevolusi. 8, 8573–8581. doi: 10.1002/ece3.4383
Farrar, JF, dan Jones, DL (2000). Pengendalian perolehan karbon oleh akar. Fitol Baru. 147, 43– Guyonnet, JP, Vautrin, F., Meiffren, G., Labois, C., Cantarel, AAM, Michalet, S., dkk. (2017).
53. doi: 10.1046/j.1469-8137.2000.00688.x Pengaruh strategi nutrisi tanaman terhadap aktivitas denitrifikasi mikroba tanah melalui metabolit
Fatichi, S., Leuzinger, S., dan Körner, C. (2014). Beralih melampaui fotosintesis: dari sumber primer rhizosfer. Mikrobiol FEMS. ramah lingkungan. 93:fix022 doi: 10.1093/femsec/fix022
karbon ke pemodelan vegetasi yang disebabkan oleh penyerapan. Fitol Baru. 201, 1086–
1095. doi: 10.1111/nph.12614 Hamer, U., dan Marschner, B. (2005). Efek priming pada berbagai jenis tanah disebabkan oleh
Fernandez, O., Theocharis, A., Bordiec, S., Feil, R., Jacquens, L., Clément, C., dkk. (2012). penambahan fruktosa, alanin, asam oksalat dan katekol. Biol Tanah.
Burkholderia fitofirmans PsJN menyesuaikan tanaman selentingan dengan dingin dengan Biokimia. 37, 445–454. doi: 10.1016/j.soilbio.2004.07.037
memodulasi metabolisme karbohidrat. mol. Interaksi Tumbuhan-Mikroba. 25, 496–504. doi: Hammond, JP, dan White, PJ (2011). Sinyal gula dalam respons akar terhadap ketersediaan
10.1094/MPMI-09-11-0245 fosfor yang rendah. Fisiol Tumbuhan. 156, 1033–1040. doi: 10.1104/pp.111.175380
Fischer, W.-N., Loo, DDF, Koch, W., Ludewig, U., Boorer, KJ, Tegeder, M., dkk. (2002). Pengangkut Hanson, J., dan Smeekens, S. (2009). Persepsi dan sinyal gula—pembaruan.
asam amino H+ÿ dengan afinitas rendah dan tinggi untuk impor seluler asam amino netral dan Saat ini. Pendapat. Bio Tanaman. 12, 562–567. doi: 10.1016/j.pbi.2009.07.014
bermuatan. Pabrik J.29, 717–731. doi: 10.1046/j.1365-313X.2002.01248.x Häusler, RE, Ludewig, F., dan Krueger, S. (2014). Asam amino – kehidupan antara metabolisme
dan sinyal Ilmu Tanaman. 229, 225–237. doi: 10.1016/j.plantsci.2014.09.011
Hawes, M., Allen, C., Turgeon, BG, Curlango-Rivera, G., Minh Tran, T., Huskey, DA, dkk. (2016). Khan, MA, Gemenet, DC, dan Villordon, A. (2016). Arsitektur sistem perakaran dan toleransi
Sel perbatasan akar dan perannya dalam pertahanan tanaman. Ann. cekaman abiotik: pengetahuan terkini pada tanaman umbi-umbian dan umbi-umbian.
Pendeta Fitopatol. 54, 143–161. doi: 10.1146/annurev-phyto-080615-100140 Depan. Ilmu Tanaman. 7:1584. doi: 10.3389/fpls.2016.01584
Hawes, MC, Bengough, G., Cassab, G., dan Ponce, G. (2002). Tudung akar dan rizosfer. J. Knoblauch, M., Knoblauch, J., Mullendore, DL, Savage, JA, Babst, BA, Beecher, SD, dkk. (2016).
Peraturan Pertumbuhan Tanaman. 21, 352–367. doi: 10.1007/ Menguji hipotesis Münch tentang transpor floem jarak jauh pada tumbuhan. elife 5:e15341.
s00344-002-0035-y doi: 10.7554/eLife.15341
Henry, HAL, dan Jefferies, RL (2003). Interaksi dalam penyerapan asam amino, ion amonium dan Kochian, LV, Pineros, MA, dan Hoekenga, OA (2005). “Fisiologi, genetika dan biologi molekuler
nitrat di rumput rawa garam Arktik, Puccinellia phryganodes. Lingkungan Sel Tumbuhan. 26, ketahanan dan toksisitas aluminium tanaman” dalam Fisiologi akar: dari gen hingga fungsi.
419–428. doi: 10.1046/j.1365-3040.2003.00973.x (Kota New York, AS: Springer), 175–195.
Herz, K., Dietz, S., Gorzolka, K., Haider, S., Jandt, U., Scheel, D., dkk. (2018). Körner, C. (2015). Pergeseran paradigma pengendalian pertumbuhan tanaman. Saat ini. Pendapat.
Menghubungkan eksudat akar dengan ciri-ciri fungsional tanaman. PLoS Satu 13:e0204128. Bio Tanaman. 25, 107–114. doi: 10.1016/j.pbi.2015.05.003
doi: 10.1371/journal.pone.0204128 Kramer, EM, Frazer, NL, dan Baskin, TI (2007). Pengukuran difusi dalam dinding sel pada akar
Hirner, A., Ladwig, F., Stransky, H., Okumoto, S., Keinath, M., Harms, A., dkk. (2006). Arabidopsis hidup Arabidopsis thaliana. J.Eks. Bot. 58, 3005–3015. doi: 10.1093/jxb/erm155
LHT1 adalah transporter afinitas tinggi untuk serapan asam amino seluler di epidermis akar
dan mesofil daun. Sel tanaman Krishnapriya, V., dan Pandey, R. (2016). Indeks eksudasi akar: menyaring eksudasi asam organik
18 Agustus 1931–1946. doi: 10.1105/tpc.106.041012 dan efisiensi perolehan fosfor pada genotipe kedelai.
Högberg, P., Nordgren, A., Buchmann, N., Taylor, AFS, Ekblad, A., Högberg, MN, dkk. (2001). Sains Tanaman Padang Rumput. 67, 1096–1109. doi: 10.1071/cp15329
Pengikatan hutan dalam skala besar menunjukkan bahwa fotosintesis saat ini mendorong Kuzyakov, Y. (2010). Efek primer: interaksi antara bahan organik hidup dan mati. Biol Tanah.
respirasi tanah. Alam 411, 789. doi: 10.1038/35081058 Biokimia. 42, 1363–1371. doi: 10.1016/j.
Hu, L., Robert, CAM, Cadot, S., Zhang, X., Ye, M., Li, B., dkk. (2018). bio tanah.2010.04.003
Metabolit eksudat akar mendorong umpan balik tanaman-tanah terhadap pertumbuhan dan Kuzyakov, Y., dan Blagodatskaya, E. (2015). Titik panas mikroba dan momen panas di tanah:
pertahanan dengan membentuk mikrobiota rizosfer. Nat. Komunitas. 9:2738. doi: 10.1038/ konsep dan tinjauan. Biol Tanah. Biokimia. 83, 184–199. doi: 10.1016/j.
s41467-018-05122-7 bio tanah.2015.01.025
Inselsbacher, E., dan Näsholm, T. (2012). Pandangan bawah tanah mengenai tanaman hutan: Kuzyakov, Y., Raskatov, A., & Kaupenjohann, M. (2003). Perputaran dan distribusi eksudat akar
tanah menyediakan sebagian besar nitrogen organik untuk tanaman dan jamur mikoriza. Fitol jagung Zea. Tanaman Tanah 254, 317–327. doi: 10.1023/a:1025515708093
Baru. 195, 329–334. doi: 10.1111/j.1469-8137.2012.04169.x
Jaeger, CH, Lindow, SE, Miller, W., Clark, E., dan Firestone, MK (1999). Lambers, H., Shane, MW, Cramer, MD, Pearse, SJ, dan Veneklaas, EJ
Pemetaan ketersediaan gula dan asam amino dalam tanah sekitar akar dengan sensor bakteri (2006). Struktur dan fungsi akar untuk perolehan fosfor secara efisien: mencocokkan sifat
sukrosa dan triptofan. Aplikasi. Mengepung. Mikrobiol. 65, 2685–2690. morfologi dan fisiologis. Ann. Bot. 98, 693–713. doi: 10.1093/aob/mcl114
Jämtgård, S., Näsholm, T., dan Huss-Danell, K. (2008). Karakteristik serapan asam amino pada
jelai. Tanaman Tanah 302, 221–231. doi: 10.1007/s11104-007-9473-4 Ledo, A., Paul, KI, Burslem, DFRP, Ewel, JJ, Barton, C., Battaglia, M., dkk. (2018). Ukuran pohon
Jansa, J., Bukovská, P., dan Gryndler, M. (2013). Hifa mikoriza sebagai relung ekologi untuk dan defisit air iklim mengendalikan rasio akar terhadap pucuk setiap pohon secara global. Fitol
hipersimbion yang sangat terspesialisasi atau hanya penunggang bebas tanah? Depan. Baru. 217, 8–11. doi: 10.1111/nph.14863
Ilmu Tanaman. 4:134 doi: 10.3389/fpls.2013.00134 Li, B., Li, Y.-Y., Wu, H.-M., Zhang, F.-F., Li, C.-J., Li, X.-X., dkk. (2016). Eksudat akar mendorong
Johnson, NC, Wilson, GWT, Wilson, JA, Miller, RM, dan Bowker, MA (2015). Fenotipe mikoriza fasilitasi interspesifik dengan meningkatkan nodulasi dan fiksasi N(2). Proses. Natal. Akademik.
dan hukum minimum. Fitol Baru. 205, 1473–1484. doi: 10.1111/nph.13172 Sains. AS 113, 6496–6501. doi: 10.1073/pnas.1523580113
Li, J., Zhu, S., Lagu, X., Shen, Y., Chen, H., Yu, J., dkk. (2006). Gen mirip reseptor glutamat pada
Jones, D., dan Darrah, P. (1993). Resorpsi senyawa organik oleh akar Zea mays L. dan akibatnya beras sangat penting untuk pembelahan dan kelangsungan hidup sel-sel individu di meristem
pada rhizosfer. Tanaman Tanah 153, 47–59. doi: 10.1007/BF00010543 apikal akar. Sel Tumbuhan 18, 340–349. doi: 10.1105/tpc.105.037713
Liese, R., Lübbe, T., Albers, NW, dan Meier, IC (2018). Jenis mikoriza mengatur eksudasi akar
Jones, DL, Nguyen, C., dan Finlay, RD (2009). Aliran karbon di rizosfer: perdagangan karbon pada dan serapan nitrogen pada spesies pohon beriklim sedang.
antarmuka tanah-akar. Tanaman Tanah 321, 5–33. doi: 10.1007/ Fisiol Pohon. 38, 83–95. doi: 10.1093/treephys/tpx131
s11104-009-9925-0 Liu, J., Samac, DA, Bucciarelli, B., Allan, DL, dan Vance, CP (2005).
Jones, DL, Shannon, D., Junvee-Fortune, T., dan Farrar, JF (2005). Penangkapan asam amino Pensinyalan ekspresi gen yang disebabkan oleh kekurangan fosfor pada lupin putih
bebas oleh tanaman dimaksimalkan pada kondisi konsentrasi asam amino tanah yang tinggi. membutuhkan transportasi gula dan floem. Pabrik J. 41, 257–268. doi: 10.1111/j.
Biol Tanah. Biokimia. 37, 179–181. doi: 10.1016/j.soilbio.2004.07.021 1365-313X.2004.02289.x
Kaiser, C., Kilburn, MR, Clode, PL, Fuchslueger, L., Koranda, M., Cliff, JB, dkk. (2015). Menjelajahi Liu, J., dan Vance, CP (2010). Peran penting sukrosa dan microRNA399 dalam sinyal sistemik
transfer fotosintat tanaman terkini ke mikroba tanah: jalur mikoriza vs eksudasi akar langsung. defisiensi P: kisah dua pemain tim? Sinyal Tanaman.
Fitol Baru. 205, 1537–1551. doi: 10.1111/nph.13138 Berperilaku. 5 Agustus 1556–1560. doi: 10.4161/psb.5.12.13293
López-Bucio, J., Cruz-Ramÿrez, A., dan Herrera-Estrella, L. (2003). Peran ketersediaan nutrisi
Kan, C.-C., Chung, T.-Y., Wu, H.-Y., Juo, Y.-A., dan Hsieh, M.-H. (2017). dalam mengatur arsitektur akar. Saat ini. Pendapat. Bio Tanaman.
Glutamat eksogen dengan cepat menginduksi ekspresi gen yang terlibat dalam metabolisme 6, 280–287. dua: 10.1016/S1369-5266(03)00035-9
dan respons pertahanan pada akar padi. Genomik BMC 18:186. doi: 10.1186/s12864-017-3588-7 Lucas García, J., Barbas, C., Probanza, A., Barrientos, M., dan Gutierrez Mañero, F. (2001). Asam
organik dengan berat molekul rendah dan asam lemak dalam eksudat akar dua kultivar
Kanno, S., Arrighi, J.-F., Chiarenza, S., Bayle, V., Berthome, R., Péret, B., dkk. Lupinus pada tahap pembungaan dan pembuahan. fitokimia. Dubur.
(2016). Peran baru tutup akar dalam serapan fosfat dan homeostasis. elife 5:e14577. doi: 12, 305–311.
10.7554/eLife.14577 Lynch, J. (1995). Arsitektur akar dan produktivitas tanaman. Fisiol Tumbuhan. 109:7. doi: 10.1104/
Kardol, P., Cornips, NJ, van Kempen, MML, Bakx-Schotman, JMT, dan van der Putten, WH (2007). pp.109.1.7
Umpan balik tanaman-tanah yang dimediasi mikroba menyebabkan efek kontingensi historis Lyu, Y., Tang, HL, Li, HG, Zhang, FS, Rengel, Z., Whalley, WR, dkk.
dalam kumpulan komunitas tanaman. ramah lingkungan. (2016). Spesies tanaman utama menunjukkan keseimbangan yang berbeda antara respon
Monog. 77, 147–162. doi: 10.1890/06-0502 morfologi dan fisiologis akar terhadap pasokan fosfor yang bervariasi. Depan. Ilmu Tanaman.
Karthikeyan, AS, Varadarajan, DK, Jain, A., Held, MA, Carpita, NC, dan Raghothama, KG (2007). 7:1939. dua: 10.3389/fpls.2016.01939
Respons kelaparan fosfat dimediasi oleh sinyal gula di Arabidopsis. Tanaman 225, 907–918. Ma, H.-K., Pineda, A., van der Wurff, AWG, Raaijmakers, C., dan Bezemer, TM (2017). Efek
doi: 10.1007/ umpan balik tanaman-tanah terhadap pertumbuhan, pertahanan dan kerentanan terhadap
s00425-006-0408-8 penyakit yang ditularkan melalui tanah pada tanaman bunga potong: efek spesies dan
Kellermeier, F., Armengaud, P., Seditas, TJ, Danku, J., Salt, DE, dan Amtmann, A. (2014). Analisis kelompok fungsional. Depan. Ilmu Tanaman. 8, 2127–2127. doi: 10.3389/fpls.2017.02127
arsitektur sistem akar Arabidopsis memberikan pembacaan kuantitatif crosstalk antara sinyal Ma, JF, Ryan, PR, dan Delhaize, E. (2001). Toleransi aluminium pada tanaman dan peran kompleks
nutrisi. Sel tanaman asam organik. Tren Ilmu Tanaman. 6, 273–278. doi: 10.1016/S1360-1385(01)01961-6
26, 1480–1496. doi: 10.1105/tpc.113.122101
Mahmood, T., Woitke, M., Gimmler, H., dan Kaiser, WM (2002). Eksudasi gula oleh akar Ni, J., Yu, Z., Du, G., Zhang, Y., Taylor, JL, Shen, C., dkk. (2016). Ekspresi heterogen dan analisis
rumput kalar [Leptochloa fusca (L.) Kunth] sangat dipengaruhi oleh sumber nitrogen. fungsional keluarga mirip reseptor glutamat padi menunjukkan perannya dalam glutamat
Tanaman 214, 887–894. doi: 10.1007/s00425-001-0697-x memicu fluks kalsium pada akar padi. Beras 9, 9. doi: 10.1186/s12284-016-0081-x
Manck-Götzenberger, J., dan Requena, N. (2016). Simbiosis mikoriza arbuskular menginduksi
pemrograman ulang transkripsional utama dari keluarga pengangkut gula MANIS kentang. Oburger, E., dan Jones, DL (2018). Pengambilan sampel eksudat akar – misi mustahil?
Depan. Ilmu Tanaman. 7:487. doi: 10.3389/fpls.2016.00487 Rhizosfer 6, 116–133. doi: 10.1016/j.rhisph.2018.06.004
Mariotte, P., Mehrabi, Z., Bezemer, TM, De Deyn, GB, Kulmatiski, A., Drigo, B., dkk. (2018). Ogden, M., Hoefgen, R., Roessner, U., Persson, S., dan Khan, G. (2018). Memberi makan
Umpan balik tanaman-tanah: menjembatani ilmu alam dan pertanian. Tren Ekol. berevolusi. pada dinding: bagaimana ketersediaan nutrisi mengatur komposisi dinding sel? Int.
33, 129–142. doi: 10.1016/j.tree.2017.11.005 J.Mol. Sains. 19:2691. doi: 10.3390/ijms19092691
Martin, FM, Uroz, S., dan Barker, DG (2017). Aliansi leluhur: tanaman bersimbiosis mutualistik Ohkubo, Y., Tanaka, M., Tabata, R., Ogawa-Ohnishi, M., dan Matsubayashi, Y.
dengan jamur dan bakteri. Sains 356:eaad4501. doi: 10.1126/science.aad4501 (2017). Polipeptida bergerak dari pucuk ke akar yang terlibat dalam regulasi sistemik
perolehan nitrogen. Nat. Tanaman. 3, 17029. doi: 10.1038/nplants.2017.29
McCormack, ML, Dickie, IA, Eissenstat, DM, Fahey, TJ, Fernandez, CW, Guo, D., dkk. (2015). Okumoto, S., dan Pilot, G. (2011). Ekspor asam amino pada tumbuhan: mata rantai yang
Mendefinisikan ulang akar halus meningkatkan pemahaman tentang kontribusi bawah hilang dalam siklus nitrogen. mol. Tanaman 4, 453–463. doi: 10.1093/mp/ssr003
tanah terhadap proses biosfer terestrial. Fitol Baru. Ortíz-Castro, R., Contreras-Cornejo, HA, Macías-Rodríguez, L., dan López-Bucio, J. (2009).
207, 505–518. doi: 10.1111/nph.13363 Peran sinyal mikroba dalam pertumbuhan dan perkembangan tanaman.
McCully, SAYA, dan Canny, MJ (1985). Lokalisasi translokasi 14C pada akar dan eksudat akar Sinyal Tanaman. Berperilaku. 4, 701–712.
jagung yang ditanam di lapangan. Fisiol. Tanaman. 65, 380–392. doi: 10.1111/ Otani, T., Ae, N., dan Tanaka, H. (1996). Mekanisme serapan fosfor (P) tanaman yang ditanam
j.1399-3054.1985.tb08661.x pada tanah dengan status P rendah. II. Signifikansi asam organik dalam eksudat akar kacang
Meharg, A., dan Killham, K. (1995). Hilangnya eksudat dari akar ryegrass abadi yang diinokulasi gude. Ilmu Tanah. Nutrisi Tanaman. 42, 553–560. doi: 10.1080/00380768.1996.10416324
dengan berbagai mikroorganisme. Tanaman Tanah 170, 345–349. doi: 10.1007/BF00010488
Padgett, PE, dan Leonard, RT (1996). Kadar asam amino bebas dan pengaturan serapan
Meier, IC, Finzi, AC, dan Phillips, RP (2017). Eksudat akar meningkatkan ketersediaan N nitrat dalam kultur suspensi sel jagung. J.Eks. Bot.
dengan menstimulasi pergantian mikroba dari kumpulan N yang bersirkulasi cepat. Biol 47, 871–883. dua: 10.1093/jxb/47.7.871
Tanah. Biokimia. 106, 119–128. doi: 10.1016/j.soilbio.2016.12.004 Pal'ove-Balang, P., dan Mistrík, I. (2002). Pengendalian serapan nitrat oleh glutamin yang
Meier, IC, Pritchard, SG, Brzostek, ER, McCormack, ML, dan Phillips, RP (2015). Rhizosfer ditranslokasi floem pada bibit Zea mays L.. Bio Tanaman. 4, 440–445. doi: 10.1055/s-2002-34123
dan hifosfer memiliki dampak yang berbeda terhadap siklus karbon dan nitrogen di hutan
yang terpapar peningkatan CO2. Fitol Baru. Parniske, M. (2008). Mikoriza arbuskular: induk dari endosimbiosis akar tanaman. Nat. Pendeta
205, 1164–1174. doi: 10.1111/nph.13122 Mikrobiol. 6, 763. doi: 10.1038/nrmicro1987
Mencuccini, M., dan Hölttä, T. (2010). Pentingnya transportasi floem untuk kecepatan Paterson, E., Sim, A., Davidson, J., dan Daniell, TJ (2016). Hifa mikoriza arbuskula mendorong
fotosintesis kanopi dan respirasi bawah tanah terkait. Fitol Baru. 185, 189–203. doi: mineralisasi bahan organik tanah asli. Tanaman Tanah 408, 243–254. doi: 10.1007/
10.1111/j.1469-8137.2009.03050.x s11104-016-2928-8
Meyer, S., De Angeli, A., Fernie, AR, dan Martinoia, E. (2010). Ekskresi karboksilat intra dan ekstra Paynel, F., Murray, PJ, dan Bernard Cliquet, J. (2001). Eksudat akar: jalur transfer N jangka pendek
seluler. Tren Ilmu Tanaman. 15, 40–47. doi: 10.1016/j.tplants.2009.10.002 dari semanggi dan ryegrass. Tanaman Tanah 229, 235–243. doi: 10.1023/a:1004877214831
Moe, LA (2013). Asam amino di rizosfer: dari tumbuhan hingga mikroba. Péret, B., Clément, M., Nussaume, L., dan Desnos, T. (2011). Adaptasi perkembangan akar
Saya memiliki. J.Bot. 100, 1692–1705. dua: 10.3732/ajb.1300033 terhadap kelaparan fosfat: lebih baik aman daripada menyesal. Tren Ilmu Tanaman.
Mommer, L., Kirkegaard, J., dan van Ruijven, J. (2016). Interaksi akar-akar: menuju kerangka 16, 442–450. doi: 10.1016/j.tplants.2011.05.006
rizosfer. Tren Ilmu Tanaman. 21, 209–217. doi: 10.1016/tahun. Phillips, DA, Fox, TC, King, MD, Bhuvaneswari, TV, dan Teuber, LR
tanaman.2016.01.009 (2004). Produk mikroba memicu eksudasi asam amino dari akar tanaman.
Mora-Macias, J., Ojeda-Rivera, JO, Gutierrez-Alanis, D., Yong-Villalobos, L., Oropeza-Aburto, Fisiol Tumbuhan. 136, 2887–2894. doi: 10.1104/hal.104.044222
A., Raya-Gonzalez, J., dkk. (2017). Akumulasi Fe yang bergantung pada malat merupakan Pierik, R., Mommer, L., dan Voesenek, LACJ (2013). Mekanisme molekuler persaingan
titik pemeriksaan penting dalam respons perkembangan akar terhadap rendahnya fosfat. tumbuhan: deteksi tetangga dan strategi respons. Fungsi. ramah lingkungan.
Proses. Natal. Akademik. Sains. AS 114, E3563–E3572. doi: 10.1073/pnas.1701952114 27, 841–853. doi: 10.1111/1365-2435.12010
Mora-Macias, J., Ojeda-Rivera, JO, Gutierrez-Alanís, D., Yong-Villalobos, L., Oropeza-Aburto, Pii, Y., Mimmo, T., Tomasi, N., Terzano, R., Cesco, S., dan Crecchio, C. (2015a).
A., Raya-Gonzalez, J., dkk. (2017). Akumulasi Fe yang bergantung pada malat merupakan Interaksi mikroba di rizosfer: pengaruh menguntungkan dari rhizobakteri pemacu
titik pemeriksaan penting dalam respons perkembangan akar terhadap rendahnya fosfat. pertumbuhan tanaman pada proses perolehan nutrisi. Sebuah ulasan. biologi. Subur.
Proses. Natal. Akademik. Sains. 114 , E3563–E3572 . doi: 10.1073/ Tanah 51, 403–415. doi: 10.1007/s00374-015-0996-1
pnas.1701952114 Pii, Y., Penn, A., Terzano, R., Crecchio, C., Mimmo, T., dan Cesco, S. (2015b).
Munch, E. (1930). Pergerakan zat pada tumbuhan. Jena: Carl Fischer. Interaksi tanaman-mikroorganisme-tanah mempengaruhi ketersediaan Fe di rizosfer tanaman
Nacry, P., Bouguyon, E., dan Gojon, A. (2013). Akuisisi nitrogen oleh akar: mekanisme mentimun. Fisiol Tumbuhan. Biokimia. 87, 45–52. doi: 10.1016/j.plaphy.2014.12.014
fisiologis dan perkembangan yang memastikan adaptasi tanaman terhadap sumber daya
yang berfluktuasi. Tanaman Tanah 370, 1–29. doi: 10.1007/s11104-013-1645-9 png , GK , Lambers , H. , Kardol , P. , Turner , BL , Wardle , DA , dan Laliberté , E .
Nadira, UA, Ahmed, IM, Wu, F., dan Zhang, G. (2016). Regulasi pertumbuhan akar sebagai (2019). Umpan balik tanaman-tanah biotik dan abiotik bergantung pada strategi perolehan
respons terhadap defisiensi fosfor yang dimediasi oleh fitohormon pada aksesi jelai liar nitrogen dan perubahan selama pengembangan ekosistem jangka panjang. Jurnal Ekologi 107,
Tibet. Akta Fisiol. Tanaman. 38, 105.doi: 10.1007/ 142–153. doi: 10.1111/1365-2745.13048
s11738-016-2124-8 Pratelli, R., Voll, LM, Horst, RJ, Frommer, WB, dan Pilot, G. (2010).
Naseer, S., Lee, Y., Lapierre, C., Franke, R., Nawrath, C., dan Geldner, N. Stimulasi ekspor asam amino nonselektif oleh protein dumper glutamin.
(2012). Penghalang difusi strip kaspari di Arabidopsis terbuat dari polimer lignin tanpa Fisiol Tumbuhan. 152, 762–773. doi: 10.1104/hlm.109.151746
suberin. Proses. Natal. Akademik. Sains. 109, 10101–10106. doi: 10.1073/ Prikryl, Z., dan Vancura, V. (1980). Eksudat akar tanaman. 6. Eksudasi akar gandum
pnas.1205726109 bergantung pada gradien konsentrasi pertumbuhan eksudat dan keberadaan bakteri.
Näsholm, T., Kielland, K., dan Ganeteg, U. (2009). Penyerapan nitrogen organik oleh tanaman. Tanaman Tanah 57, 69–83.
Fitol Baru. 182, 31–48. doi: 10.1111/j.1469-8137.2008.02751.x Ramesh, SA, Tyerman, SD, Xu, B, Bose, J, Kaur, S, Conn, V, dkk.
Nazoa, P., Vidmar, JJ, Tranbarger, TJ, Mouline, K., Damiani, I., Tillard, P., dkk. (2003). Regulasi (2015). Pensinyalan GABA memodulasi pertumbuhan tanaman dengan secara langsung
gen pengangkut nitrat AtNRT2.1 di Arabidopsis thaliana: respons terhadap nitrat, asam amino, mengatur aktivitas pengangkut anion spesifik tanaman. Nat. Komunitas. 6:7879. doi: 10.1038/
dan tahap perkembangan. Tanaman Mol. biologi. 52, 689–703. doi: 10.1023/a:1024899808018 ncomms8879
Reid, DE, Ferguson, BJ, dan Gresshoff, PM (2011a). Peptida CLE kedelai yang diinduksi
Nehls, U. (2008). Menguasai simbiosis ektomikoriza: dampak karbohidrat. inokulasi dan nitrat mengendalikan pembentukan bintil yang bergantung pada NARK.
J.Eks. Bot. 59, 1097–1108. doi: 10.1093/jxb/erm334 mol. Interaksi Tumbuhan-Mikroba. 24, 606–618. doi: 10.1094/mpmi-09-10-0207
Reid, DE, Ferguson, BJ, Hayashi, S., Lin, Y.-H., dan Gresshoff, PM (2011b). Mekanisme molekuler Sun, C.-H., Yu, J.-Q., dan Hu, D.-G. (2017). Nitrat: sinyal penting selama perkembangan akar
mengendalikan autoregulasi nodulasi kacang-kacangan. lateral. Depan. Ilmu Tanaman. 8, 485.doi: 10.3389/
Ann. Bot. 108, 789–795. doi: 10.1093/aob/mcr205 fpls.2017.00485
Reinhart, KO (2012). Organisasi komunitas tumbuhan: umpan balik negatif tumbuhan-tanah dan Svistoonoff, S., Creff, A., Reymond, M., Sigoillot-Claude, C., Ricaud, L., Blanchet, A., dkk. (2007).
padang rumput semi kering. Ekologi 93, 2377–2385. doi: 10.1890/12-0486.1 Kontak ujung akar dengan media rendah fosfat memprogram ulang arsitektur akar tanaman.
Nat. Genet. 39, 792–796. http://www.nature.com/ng/journal/
Rolland, F., Baena-Gonzalez, E., dan Sheen, J. (2006). Penginderaan dan pensinyalan gula pada v39/n6/suppinfo/ng2041_S1.html
tumbuhan: mekanisme yang dilestarikan dan baru. Ann. Pendeta Tanaman Biol. 57, 675–709. Tapken, D., Anschutz, U., Liu, LH, Huelsken, T., Seebohm, G., Becker, D., dkk.
doi: 10.1146/annurev.arplant.57.032905.105441 (2013). Homolog tumbuhan dari reseptor glutamat hewani adalah saluran ion
Ross-Elliott, TJ, Jensen, KH, Haaning, KS, Taruhan, BM, Knoblauch, J, Howell, AH, dkk. (2017). yang dilindungi oleh banyak asam amino hidrofobik. Sains. Sinyal. 6:279, ra47.
Pembongkaran floem pada akar Arabidopsis bersifat konvektif dan diatur oleh pericycle tiang doi: 10.1126/scisignal.2003762
floem. elife 6:e24125. doi: 10.7554/eLife.24125 Teardo, E., Formentin, E., Segalla, A., Giacometti, GM, Marin, O., Zanetti, M., dkk. (2011).
Rothstein, DE (2009). Ketersediaan asam amino tanah pada gradien kesuburan hutan beriklim Lokalisasi ganda reseptor glutamat tanaman AtGLR3.4 ke plastida dan membran plasma.
sedang. Biogeokimia 92, 201–215. doi: 10.1007/s10533-009-9284-1 Biokimia. Biofisika. Undang-undang 1807 359–367. doi: 10.1016/j.bbabio.2010.11.008
Rouached, H., Arpat, AB, dan Poirier, Y. (2010). Regulasi respons kelaparan fosfat pada tanaman:
pemain pemberi sinyal dan pembicaraan silang. mol. Tanaman Tegeder, M., dan Masclaux-Daubresse, C. (2018). Mekanisme sumber dan penyerap transportasi
3, 288–299. doi: 10.1093/mp/ssp120 dan penggunaan nitrogen. Fitol Baru. 217, 35–53. doi: 10.1111/
Roy, SJ, Gilliham, M., Berger, B., Essah, PA, Cheffings, C., Miller, AJ, dkk. nph.14876
(2008). Menyelidiki ekspresi gen mirip reseptor glutamat di Arabidopsis thaliana. Lingkungan Teste, FP, Kardol, P., Turner, BL, Wardle, DA, Zemunik, G., Renton, M., dkk. (2017). Umpan balik
Sel Tumbuhan. 31, 861–871. doi: 10.1111/j.1365-3040.2008.01801.x tanaman-tanah dan pemeliharaan keanekaragaman di semak-semak beriklim Mediterania.
Rutschow, HL, Baskin, TI, dan Kramer, EM (2011). Pengaturan fluks zat terlarut melalui Sains 355, 173–176. doi: 10.1126/science.aai8291
plasmodesmata di meristem akar. Fisiol Tumbuhan. 155, 1817–1826. doi: 10.1104/pp.110.168187 Thirkell, TJ, Charters, MD, Elliott, AJ, Sait, SM, dan Field, KJ (2017).
Apakah jamur mikoriza merupakan penyelamat kita yang berkelanjutan? Pertimbangan untuk
Ryan, PR, James, RA, Weligama, C., Delhaize, E., Rattey, A., Lewis, DC, dkk. (2014). Dapatkah mencapai ketahanan pangan. J.Ekol. 105, 921–929. doi: 10.1111/1365-2745.12788
aliran sitrat dari akar meningkatkan serapan fosfor oleh tanaman? Menguji hipotesis dengan Ticconi, CA, dan Abel, S. (2004). Kekurangan fosfat: pengawasan dan penanggulangan tanaman.
garis gandum yang mendekati isogenik. Fisiol. Tren Ilmu Tanaman. 9, 548–555. doi: 10.1016/j.
Tanaman. 151, 230–242. doi: 10.1111/ppl.12150 tanaman.2004.09.003
Sasse, J., Martinoia, E., dan Northen, T. (2018). Beri makan teman Anda: apakah eksudat tanaman Tillard, P., Passama, L., dan Gojon, A. (1998). Apakah asam amino floem terlibat dalam
membentuk mikrobioma akar? Tren Ilmu Tanaman. 23, 25–41. doi: 10.1016/j.tplants.2017.09.003 pengendalian serapan NOÿ3 dari pucuk ke akar pada tanaman Ricinus communis?
J.Eks. Bot. 49, 1371–1379. doi: 10.1093/jxb/49.325.1371
Savage, JA, Clearwater, MJ, Haines, DF, Klein, T., Mencuccini, M., Sevanto, S., dkk. (2016). Toljander, JF, Lindahl, BD, Paul, LR, Elfstrand, M., dan Finlay, RD
Alokasi, toleransi stres dan transpor karbon pada tumbuhan: bagaimana fisiologi floem (2007). Pengaruh eksudat miselium mikoriza arbuskula terhadap pertumbuhan bakteri tanah
mempengaruhi ekologi tumbuhan? Lingkungan Sel Tumbuhan. 39, 709–725. doi: 10.1111/ dan struktur komunitas. Mikrobiol FEMS. ramah lingkungan. 61, 295–304. doi: 10.1111/
pce.12602 j.1574-6941.2007.00337.x
Schimel, JP, dan Bennett, J. (2004). Mineralisasi nitrogen: tantangan perubahan paradigma. Tsikou, D., Yan, Z., Holt, DB, Abel, NB, Reid, DE, Madsen, LH, dkk. (2018). Pengendalian sistemik
Ekologi 85, 591–602. doi: 10.1890/03-8002 kerentanan kacang-kacangan terhadap infeksi rhizobial oleh microRNA bergerak. Sains 362,
Schmidt, H., Nunan, N., Höck, A., Eickhorst, T., Kaiser, C., Woebken, D., dkk. (2018). Mengenali 233–236. doi: 10.1126/science.aat6907
pola: analisis spasial kolonisasi mikroba yang diamati pada permukaan akar. Depan. Valentinuzzi, F., Cesco, S., Tomasi, N., dan Mimmo, T. (2015). Pengaruh larutan perangkap yang
Mengepung. Sains. 6:61. doi: 10.3389/fenvs.2018.00061 berbeda terhadap penentuan eksudat akar pada Lupinus albus L. Biol. Subur. Tanah 51, 757–
Scott-Denton, LE, Rosenstiel, TN, dan Monson, RK (2006). Kontrol diferensial oleh iklim dan 765. doi: 10.1007/s00374-015-1015-2
substrat terhadap komponen respirasi tanah heterotrofik dan rizosfer. Gumpal. Perubahan. Van Der Heijden, MG, Martin, FM, Selosse, MA, dan Sanders, IR (2015).
biologi. 12, 205–216. doi: 10.1111/j. Ekologi dan evolusi mikoriza: masa lalu, masa kini, dan masa depan. Fitol Baru. 205, 1406–
1365-2486.2005.01064.x 1423. doi: 10.1111/nph.13288
Semchenko, M., Hutchings, MJ, dan John, EA (2007). Menantang tragedi milik bersama dalam Van Nuland, SAYA, Bailey, JK, dan Schweitzer, JA (2017). Umpan balik tanaman-tanah yang
persaingan akar rumput: efek perancu dari kehadiran tetangga dan volume substrat. J.Ekol. berbeda dapat mengubah rentang ketinggian dan dinamika ekosistem di masa depan.
95, 252–260. doi: 10.1111/j.1365-2745.2007.01210.x Nat. ramah lingkungan. berevolusi. 1, 0150. doi: 10.1038/s41559-017-0150
Shane, MW, dan Lambers, H. (2005). Akar cluster: keingintahuan dalam konteks. Verbon, EH, dan Liberman, LM (2016). Mikroba yang bermanfaat mempengaruhi mekanisme
Tanaman Tanah 274, 101–125. doi: 10.1007/s11104-004-2725-7 endogen yang mengendalikan perkembangan akar. Tren Ilmu Tanaman. 21, 218–229. doi:
Shi, S., Richardson, AE, O'Callaghan, M., DeAngelis, KM, Jones, EE, Stewart, A., dkk. (2011). 10.1016/j.tplants.2016.01.013
Pengaruh komponen eksudat akar terpilih pada komunitas bakteri tanah. Mikrobiol FEMS. Vidal, A., Hirte, J., Bender, SF, Mayer, J., Gattinger, A., Höschen, C., dkk.
ramah lingkungan. 77, 600–610. doi: 10.1111/j. (2018). Menghubungkan struktur tanah 3D dan transfer karbon tanaman-mikroba-tanah di
1574-6941.2011.01150.x rhizosfer. Depan. Mengepung. Sains. 6:9. doi: 10.3389/fenvs.2018.00009
Shishkova, S., Rost, TL, dan Dubrovsky, JG (2008). Menentukan pertumbuhan akar dan Vincill, ED, Bieck, AM, dan Spalding, EP (2012). Konduksi Ca2+ oleh saluran ion berpagar asam
pemeliharaan meristem pada angiospermae. Ann. Bot. 101, 319–340. doi: 10.1093/aob/ amino yang berhubungan dengan reseptor glutamat. Fisiol Tumbuhan.
mcm251 159, 40–46. dua: 10.1104/hlm.112.197509
Smith, SE, dan Read, DJ (2008). Simbiosis mikoriza. Amsterdam: Pers Akademik. Vincill, ED, Clarin, AE, Molenda, JN, dan Spalding, EP (2013). Protein mirip reseptor glutamat
yang berinteraksi di floem mengatur inisiasi akar lateral di Arabidopsis. Sel Tumbuhan 25,
Smith, SE, dan Smith, FA (2011). Peran mikoriza arbuskula dalam nutrisi dan pertumbuhan 1304–1313. doi: 10.1105/tpc.113.110668
tanaman: paradigma baru dari skala seluler hingga ekosistem. Vranova, V., Rejsek, K., Skene, KR, Janous, D., dan Formanek, P. (2013).
Ann. Pendeta Tanaman Biol. 62, 227–250. doi: 10.1146/annurev-arplant-042110-103846 Metode pengumpulan eksudat akar tanaman dalam kaitannya dengan metabolisme tanaman
Somssich, M., Khan, GA, dan Persson, S. (2016). Heterogenitas dinding sel dalam perkembangan dan tujuan: tinjauan. J. Nutrisi Tanaman. Ilmu Tanah. 176, 175–199. doi: 10.1002/
akar arabidopsis. Depan. Ilmu Tanaman. 7:1242. doi: 10.3389/ jpln.201000360
fpls.2016.01242 Walch-Liu, P., Liu, L.-H., Remans, T., Tester, M., dan Forde, BG (2006a).
Steinauer, K., Chatzinotas, A., dan Eisenhauer, N. (2016). Koktail eksudat akar: hubungan antara Bukti bahwa l-glutamat dapat bertindak sebagai sinyal eksogen untuk memodulasi pertumbuhan
keanekaragaman tanaman dan mikroorganisme tanah? ramah lingkungan. berevolusi. 6, 7387– akar dan percabangan di Arabidopsis thaliana. Fisiol Sel Tumbuhan. 47, 1045–1057. doi:
7396. doi: 10.1002/ece3.2454 10.1093/pcp/pcj075
Ström, L., Owen, AG, Godbold, DL, dan Jones, DL (2002). Asam organik memediasi mobilisasi P Walch-Liu, PIA, Ivanov, II, Filleur, S., Gan, Y., Remans, T., dan Forde, BG (2006b). Regulasi
di rizosfer dan serapan oleh akar jagung. nitrogen pada percabangan akar. Ann. Bot. 97, 875–881. doi: 10.1093/aob/mcj601
Biol Tanah. Biokimia. 34, 703–710. doi: 10.1016/S0038-0717(01)00235-8
Warren, CR (2015). Akar gandum mengeluarkan beragam senyawa N organik dan sangat mahir Yin, H., Li, Y., Xiao, J., Xu, Z., Cheng, X., dan Liu, Q. (2013). Peningkatan eksudasi akar
dalam menangkapnya kembali. Tanaman Tanah 397, 147–162. doi: 10.1007/s11104-015-2612-4 merangsang transformasi nitrogen tanah di hutan jenis konifera subalpine di bawah
percobaan pemanasan. Gumpal. Perubahan. biologi. 19, 2158–2167. doi: 10.1111/
Warren, CR (2016). Penghabisan dan serapan metabolit secara bersamaan oleh akar gcb.12161
gandum. Tanaman Tanah 406, 359–374. doi: 10.1007/s11104-016-2892-3 Zhang, L., Feng, G., dan Declerck, S. (2018). Sinyal di luar nutrisi, fruktosa, yang
Watt, M., dan Evans, JR (1999). Menghubungkan pengembangan dan determinasi dikeluarkan oleh jamur mikoriza arbuskula memicu mineralisasi fitat oleh bakteri
dengan penghabisan asam organik dari akar proteoid lupin putih yang tumbuh pelarut fosfat. ISME J.12, 2339–2351. doi: 10.1038/
dengan fosfor rendah dan konsentrasi CO2 di atmosfer ambien atau tinggi. Fisiol s41396-018-0171-4
Tumbuhan. 120, 705–716. doi: 10.1104/pp.120.3.705 Zhu, S., Vivanco, JM, dan Manter, DK (2016). Laju pemupukan nitrogen mempengaruhi
Watt, M., Hugenholtz, P., White, R., dan Vinall, K. (2006). Jumlah dan lokasi eksudasi akar, mikrobioma rhizosfer dan efisiensi penggunaan nitrogen pada jagung.
bakteri asli pada akar gandum yang ditanam di lapangan diukur dengan Aplikasi. Ekol Tanah. 107 (Tambahan C), 324–333. doi: 10.1016/j.apsoil.2016.07.009
hibridisasi fluoresensi in situ (FISH). Mengepung. Mikrobiol. 8, 871–884. doi: Zimmermann, S., Ehrhardt, T., Plesch, G., dan Müller-Röber, B. (1999). Saluran ion
10.1111/j.1462-2920.2005.00973.x dalam pensinyalan tumbuhan. Sel. mol. Ilmu Kehidupan. 55, 183–203. doi: 10.1007/
Williams, LE, Lemoine, R., dan Sauer, N. (2000). Pengangkut gula pada tumbuhan tingkat tinggi – s000180050284
peran yang beragam dan regulasi yang kompleks. Tren Ilmu Tanaman. 5, 283–290. doi: 10.1016/
S1360-1385(00)01681-2 Pernyataan Konflik Kepentingan: Penulis menyatakan bahwa penelitian ini dilakukan tanpa
Wubs, ERJ, dan Bezemer, TM (2018). Kemerataan komunitas tumbuhan merespons adanya hubungan komersial atau keuangan yang dapat ditafsirkan sebagai potensi konflik
heterogenitas umpan balik spasial tumbuhan-tanah terutama melalui keragaman kepentingan.
pengondisian tanah. Fungsi. ramah lingkungan. 32, 509–521. doi: 10.1111/1365-2435.13017
Yang, H., Bogner, M., Stierhof, Y.-D., dan Ludewig, U. (2010). H+ - transpor glutamin Hak Cipta © 2019 Canarini, Kaiser, Merchant, Richter dan Wanek. Ini adalah artikel
independen di ujung akar tanaman. PLoS Satu 5:e8917. doi: 10.1371/ akses terbuka yang didistribusikan berdasarkan ketentuan Lisensi Atribusi Creative
jurnal.pone.0008917 Commons (CC BY). Penggunaan, distribusi atau reproduksi di forum lain diperbolehkan,
Yang, NJ, dan Hinner, MJ (2015). Melintasi membran sel: gambaran umum tentang molekul kecil, asalkan penulis asli dan pemilik hak cipta disebutkan dan publikasi asli dalam jurnal ini
peptida, dan protein. Metode Mol. biologi. 1266, 29–53. doi: 10.1007/978-1-4939-2272-7_3 dikutip, sesuai dengan praktik akademis yang diterima. Tidak ada penggunaan, distribusi
atau reproduksi yang diizinkan yang tidak mematuhi ketentuan ini.

Fpls 10 00157

Diunggah oleh

Informasi Dokumen

Judul Asli

Hak Cipta

Format Tersedia

Bagikan dokumen Ini

Bagikan atau Tanam Dokumen

Opsi Berbagi

Apakah menurut Anda dokumen ini bermanfaat?

Apakah konten ini tidak pantas?

Hak Cipta:

Format Tersedia

Fpls 10 00157

Diunggah oleh

Hak Cipta:

Format Tersedia

Machine Translated by Google

Eksudasi Akar Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

1. Apa mekanisme yang mendorong eksudasi akar metabolit primer?

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

membusuk, konsentrasi tersebut diperkirakan beberapa kali lipat lebih tinggi

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

menanam Arabidopsis, meninggalkan ketidakpastian mengenai potensi PENDANAAN

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Canarini dkk. Eksudasi Akar Metabolit Primer

Anda mungkin juga menyukai