REVIEW ARTIKEL ILMIAH

“FILOGENETIK MOLEKULAR FUNGI GOMPHOID-PHALLOID DENGAN

PEMBENTUKAN SUB-KELAS BARU PHALLOMYCETIDAE DAN DUA ORDO
BARU”

Disusun untuk memenuhi tugas mata kuliah

SISTEMATIKA DAN EVOLUSI FUNGI
Oleh :
EVIE LAZUARDY FASA
1406600344

DEPARTEMEN BIOLOGI
FAKULTAS MATEMATIKA DAN ILMU PENGETAHUAN ALAM’
UNIVERSITAS INDONESIA
DEPOK
2017
 2

Judul Molecular phylogenetics of the gomphoid-phalloid fungi with an

establishment of the new subclass Phallomycetidae and two new
orders
Jurnal Mycologia
Volume & Halaman Vol. 98, No. 6, 949--959
Tahun 2006
Penulis Hosaka, K., S.T. Bates, R.E. Beever, M.A. Castellano, W.
Colgan, L.S. Domínguez, E.R. Nouhra, J. Geml, A.J. Giachini,
S.R. Kenney, N.B. Simpson, J.W. Spatafora, & J.M. Trappe

Abstrak

Analisis filogenetik molekular untuk fungi gomphoid-phalloid dilakukan berdasarkan

data dari lima gen dengan pengambilan sampel takson secara luas. Monofila klad gomphoid-
phalloid telah didukung dengan kuat, dan empat subklad utama yang didukung kuat tersebut
telah dikenali. Tiga dari empat subklad merepresentasikan seluruh taksa gastroid, dan hanya
Gomphales yang terdiri dari taksa gastroid dan non-gastroid. Walaupun morfologi gastroid
merupakan turunan dari epigeous, taksa non-gastroid pada Gomphales, topologi dari Phallales
mengindikasikan bahwa bentuk truffle-like merupakan morfologi ancestral dari tubuh buah
stinkhorn. Walaupun pematangan basidiospora terjadi dalam tubuh buah tertutup pada
stinkhorn, elevasi dari jaringan penghasil spora matang mewakili asal independen stipe dari
Basidiomycota. Perbandingan antara skema klasifikasi terdahulu dan baru telah dibuat, yang
berdasarkan hasil analisis filogenetik. Berdasarkan hasil yang didapat, sebuah subkelas baru
Phallomycetidae, dan dua ordo baru, Hysterangiales dan Geastrales, telah diusulkan.

Kata kunci : atp6, EF-1α, homobasidiomycetes, rDNA, RPB2, sistematika

 3

BAB I

PENDAHULUAN

Klad gomphoid-phalloid terdiri dari sekelompok fungi yang memperlihatkan

keragaman morfologi dan ekologi yang tinggi. Morfologi tubuh buah termasuk earthstars,
stinkhorns, cannonball fungi, coral fungi, club fungi, gilled mushrooms, tooth fungi, resupinate
fungi, dan false truffles. Terdiri dari baik taksa ektomikoriza maupun saprofit. Karena
taksonomi tradisional berdasar morfologi yang beragam mengklasifikasi fungi klad gomphoid-
phalloid dalam beberapa ordo terkait, yaitu Lycoperdales, Phallales, Nidulariales, dan
Gomphales.

Klasifikasi tradisional sangat berbeda dengan sistem klasifikasi yang baru. Banyak
anggota klad gomphoid-phalloid dapat diklasifikasikan sebagai fungi gastroid. Fungi gastroid
secara tradisional termasuk ke dalam Gasteromycetes, yang saat ini dikenal sebagai kumpulan
buatan. Spora dari fungi tersebut berkembang dan matang di dalam jaringan tertutup penghasil
spora, tidak memiliki spora forsibel (statismosporik). Anggota non-gastroid dari klad
gomphoid-phalloid hanya ditemukan pada Gomphales. Fungi tersebut secara tradisional
diklasifikasikan ke dalam famili Gomphaceae dalam Aphyllophorales, dengan taksa terkait
seperti Cantharellaceae, Ganodermataceae, dan Polyporaceae.

Phallales dideskripsikan oleh Fischer (1898) untuk mengakomodasi Phallaceae dan

Clathraceae. Cunningham (1931) kemudian menambahkan Claustulaceae. Hysterangiales
awalnya merupakan famili dari Hymenogastrales, bersama dengan Hymenogastraceae, yang
terkait dengan fungi gomphoid-phalloid. Beberapa penulis memasukkan Hysterangiaceae ke
dalam Phallales. Beberapa penulis lainnya memisahkan Hysterangiales sebagai ordo terpisah
dari Phallales walaupun mereka mempertahankan pendapat bahwa Hysterangiales merupakan
taksa terdekat dari Phallales. Tiga famili, Hysterangiaceae, Protophallaceae, dan
Gelopellaceae, termasuk ke dalam Hysterangiales (1981). Seluruh anggota ordo tersebut
memiliki karakter tubuh buah truffle-like (sequestrate), yang sebagian besar diproduksi di
bawah permukaan tanah.

Anggota –anggota Geastrales diklasifikasikan dalam dua ordo, Lycoperdales dan

Nidulariales, keduanya merupakan kelompok polifiletik. Dalam Lycoperdales hubungan yang
dekat antara Lycoperdaceae dan Geastraceae telah lama disimpulkan. Kreisel (1969)
 4

memisahkan Geastraceae dari Lycoperdales dan menjadikannya suatu ordo terpisah,

Geastrales. Studi filogenetik molekular menunjukkan Lycoperdaceae terkumpul dalam klad
eugarik dan hanya terkait dengan Geastraceae. Nidulariales terdiri dari dua famili,
Nidulariaceae dan Sphaerobolaceae. Walaupun konsep tersebut diterima oleh beberapa
penulis, monofila ordo ditolak karena anggota-anggota Nidulariaceae termasuk ke dalam klad
euagarik sedangkan Sphaerobolaceae tergabung dengan Geastraceae.

Gautieria sebelumnya termasuk ke dalam Hymenogastraceae, Hysterangiaceae dan

sebagai ordo independen monotifik Gautieriales. Walaupun kedekatannya dengan Bolatales
juga dicetuskan (Julich 1981), studi filogenetik molekular menunjukkan Gautieria termasuk
ke dalam Gomphales. Anggota lain dari Gomphales merupakan taksa non-gastroid, yang
sebelumnya diklasifikasikan dalam Aphyllophorales. Anggota-anggota Gomphaceae
kemudian terbagi menjadi beberapa famili kecil dan ditempatkan pada ordo Gomphales.
Clavariadelphus sebelumnya tergabung ke dalam Clavariaceae, namun famili tersebut
polifiletik; Clavariadelphus merupakan anggota Gomphales, sedangkan Clavaria dan
Clavulina berturut-turut termasuk ke dalam klad eugarik dan cantherelloid.
 5

BAB II

METODOLOGI

Pengambilan sampel taksa, bersamaan dengan penyediaan accession number pada

GeneBank. Data sekuens DNA didapatkan lima lokus independen: daerah LR0R-LR3 untuk
nuc-LSU-rDNA; daerah MS1-MS2 untuk mt-SSU-rDNA; ATPase subunit 6 (atp6); daerah
bRPB2–6F-bRPB2-7R untuk RPB2; EF1-983F–EF1-1567R untuk EF-1α. Primer dan kondisi
PCR sesuai dengan penelitian sebelumnya.

Analisis filogenetik dilakukan untuk menggabungkan lima data lokus menggunakan

kriteria Bayesian dan parsimoni. Analisis maksimum parsimoni dilakukan dengan
PAUP*4.0b10 dengan pencarian opsi heuristik dengan 1000 replikan sekuens tambahan acak.
Nodal supports diuji dengan bootstrapping dari 500 replikan dengan pencarian opsi heuristik
dengan 5 replikan sekuens tambahan acak. Analisis Bayesian dilakukan dengann MrBayes
ver.3.0b4 dengan 2 000 000 generasi MCMCMC dengan pengambilan sampel setiap pohon
ke-100. Model GTR+G+I digunakan untuk nuc-LSU-rDNA, mt-SSU-rDNA, dan masing-
masing posisi kodon untuk gen pengkode protein. Nodal supports diuji dengan probabilitas
posterior yang didapat dari konsensus mayor setelah penghapusan pohon selama burn-in.

Karakter ancestral memperlihatkan rekonstruksi morfologi tubuh buah di bawah kode

biner (sequestrate vs non-sequestrate) dilakukan pada klad Geastrales, Gomphales, dan
Phallales berdasarkan topologi pohon dan panjang cabang. Pada artikel tersebut ‘sequastrate’
merujuk kepada bentuk tubuh buah truffle-like sedangkan ‘non-sequastrate’ merujuk kepada
bentuk gastroid lain, seperti stinkhorns, earthstars, dan cannonball fungi. Rekonstruksi
berdasarkan parsimoni dilakukan dengan MacClade ver.4.06 tanpa menerapkan pembobotan
karakter. Rekonstruksi berdasarkan kemiripan dilakukan dengan Multistate ver.0.8.
 6

BAB III

HASIL DAN PEMBAHASAN

Baik analisis Bayesian maupun parsimoni menunjukkan dukungan yang kuat untuk
monofila pada klad gomphoid-phalloid. Empat klad utama telah dikenali dalam
Phallomycetidae : Hysterangiales, Geastrales, Gomphales, dan Phallales. Keempat klad utama
tersebut didukung oleh 100% probabilitas posterior walaupun nilai bootstrap untuk klad-klad
tersebut bervariasi dari 59% sampai 98%.

Klad Gomphales

Klad tersebut merupakan ordo Gomphales dengan tambahan Gautieriaceae dan

Clavariadelphase. Morfologi tubuh buah termasuk ke dalam coral fungi, club fungi, gilled
mushroom, cantharelloid-gomphoid, tooth fungi, resupinate fungi, dan false truffle. Di
samping variasi morfologinya tersebut, anggota dari klad tersebut memiliki karakter
mikroskopik dan makrokimia yang sama, termasuk ornamentasi spora cyanophylic, konstruksi
hifa, dan reaksi hymenial positif terhadap besi sulfat.

Humpert (2001) mengungkapkan bentuk tubuh buah koral bercabang merupakan

bentuk ancestral pada Gomphales. Gautieriaceae merupakan satu-satunya takson false truffle
di Gomphales dan terbatas pada terminal clade, juga mengindikasi bentuk turunannya. Hal
tersebut sesuai dengan hipotesis yang menyatakan tubuh buah sequestrate berasal dari bentuk
yang lebih kompleks. Gomphales juga menunjukan heterogenitas pada karakter ekologisnya.
Sebagian besar spesies pada Lentariaceae Kaviniaceae, Beenakiaceae, Phaeoclavulina dan
beberapa spesies Ramaria, seperti R. moelleriana, R. stricta, dan R. circinans, tumbuh pada
reruntuhan kayu, sifat yang merupakan kategori umum saprofit. Taksa lain dari ordo tersebut
secara umum dianggap sebagai ektomikoriza, dan walaupun status ektomikoriza pada banyak
spesies Gomphales belum diketahui, pembentukan ektomikoriza oleh Turbinellus, Gomphus,
dan beberapa spesies Ramaria telah dikonfirmasi.

Klad Phallales

Morfologi tubuh buah termasuk ke dalam stinkhorns, lattice stinkhorns, dan false
truffles. Beberapa taksa false truffles juga teramati pada Clathraceae dan Lysuraceae.
Berdasarkan topologi pohon dan deskripsi taksa tersebut menunjukkan bahwa taksa tersebut
memiliki tubuh buah stinkhorn yang tertutup yang kemudian ditetapkan sebagai bentuk tubuh
 7

buah yang tidak jelas. Gastrosporium merupakan anggota dari Phallales namun tidak termasuk
dalam studi tersebut dikarenakan tidak adanya sekuens gen pengkode protein. Zeller (1948)
memasukkan Gastrosporiaceae dalam Tremellogastrales, namun Tremellogaster dalam
Tremellogastraceae merupakan anggota dari Boletales. Afinitas Clathrogaster terhadap fungi
gomphoid-phalloid masih belum jelas. Sebagian besar taksa pada ordo tersebut dikarakterisasi
dengan tubuh buah dengan lapisan bergelatin dan gelatinous-mucilagous gleba, namun
Gastrosporium memiliki powdery gleba. Spora pada sebagian besar taksa berukuran kecil,
berbentuk elips dan halus tanpa ornamentasi, namun pada beberapa taksa seperti Kjeldsenia
dan Gastrosporium memiliki permukaan spora berbintil. Sebagian besar taksa dipercaya
sebagai saprofit, namun setidaknyaada satu spesies (Protubera canascens) yang dilaporkan
sebagai ektomikroriza.

Lysuraceae dilaporkan sebagai famili terpisah dari Clathraceae oleh Corda (1842)
namun sebagian besar penulis menggabungkannya dalam satu famili yang sama yaitu
Clathraceae. Hasil penelitian menunjukkan bahwa Lysuraceae lebih dekat ke Phallaceae
dibanding dengan Clathraceae. Tubuh buah Phallaceae dikarakterisasi dengan reseptakel
tunggal tidak bercabang dan gleba melekat secara eksternal pada bagian atas reseptakel.
Morfologi tubuh buah Lysuraceae mirip dengan Clathraceae yang memiliki lapisan bergelatin
yang terbagi oleh sutura namun dibedakan oleh reseptakelnya yang lebih panjang dari lengan
yang muncul dari reseptakel. Juga gleba dari Lysuraceae berpindah ke eksterior lengan.
Spesies Clathraceae memiliki gleba hanya menempel pada bagian interior lengan.

Protophallaceae sebelumnya diklasifikasikan ke dalam Hysterangiales, namun hasil

penelitian menunjukkan bahwa famili tersebut termasuk ke dalam Phallales. Protubera
dianalisis sebagai kelompok polifiletik. Beberapa spesies Protubera teramati pada klad
Hysterangiales. Anggota lain dari klad tersebut, Kjeldsenia, dideskripsikan sebagai anggota
Cortinariaceae. Tiga klad dasar Phallales (Protophallaceae, Claustulaceae, dan Trappeaceae)
dikarakterisasi dengan taksa truffle-like, sedangkan taksa dengan lebih kompleks, tubuh buah
stinkhorn-like terbatas pada klad terminal, mengindikasikan bahwa tubuh buah stinkhorn-like
merupakan morfologi yang diturunkan dalam Phallales. Hasil dari rekonstruksi karakter
ancestral menunjukkan hasil yang sesuai, menunjukkan transisi tunggal dari bentuk tubuh buah
sequestrate ke stinkhorn.

Klad Hysterangiales
 8

Klad tersebut hanya terdiri dari taksa sequestrate walaupun tubuh buah pada beberapa
taksa sesekali terbuka dan mengekspos gleba. Meskipun sebagian besar taksa memiliki gleba
gelatinous-cartilaginous spesies Mesophelliaceae memiliki gleba powdery. Sifat tersebut
menjadi alasan mengapa Mesophelliaceae diklasifikasi ke dalam Lycoperdales, bersama
dengan Lycoperdaceae dan Geastraceae. Mesophelliaceae merupakan kelompok polifiletik,
Mesophellia termasuk ke dalam Hysterangiales, namun Radiigera termasuk ke dalam
Geastrales dan Abstoma terkait dengan Lycoperdaceae. Rhopalogaster sebelumnya termasuk
ke dalam Hysterangiales, namun hasil penelitian menunjukkan genus tersebut termasuk ke
dalam Boletales.

Sebagian besar taksa pada klad Hysterangiales memiliki spora berbentuk elips yang
halus hingga sedikit berbintil. Slaah satu pengecualian teramati pada Gallaceaceae dimana
Austrogautieria memiliki spora longitudinally ridged. Dalam Phallomycetidae,
Austrogautieria dan Gautieria memiliki morfologi spora dan sequestrate yang sama, namun
analisis fiologenetik menunjukkan persamaan tersebut akibat evolusi konvergen. Beberapa
taksa pada Hysterangiaceae dan Mesophelliaceae memiliki spora yang terbungkus membran
luar yang halus hingga berkerut sedangkan taksa pada Gallaceaceae dan Phallogastraceae tidak.

Taksa pada Phallogastraceae sebagian besar merupakan saprofit sedangkan

Hysterangiales lainnya merupakan ektomikorizal. Walaupun status ektomikorizal tidak
ditelusuri pada seluruh taksa Hysterangiales, namun telah dikonfirmasi pada beberapa
Hysterangium spp., Mesophellia dan Castoreum spp., dan Austrogautineria. Selain itu,
beberapa taksa ektomikorizal Hysterangiales membentuk masssa hifa perenial yang mengubah
secara signifikan kimia tanah dan biomassa mikroorganisme.

Klad Geastrales

Klad tersebut terdiri dari cannonball fungi, earthstars, dan false truffles. Rekonstruksi
karakter ancestral untuk morfologi tubuh buah tidak menunjukkan pola yang jelas untuk basal
nodes dari klad Geastrales, namun rekonstruksi berdasarkan parsimoni mengindikasikan
bahwa paling tidak terdapat dua perubahan independen dari tubuh buah non-sequestrate ke
sequestrate pada nodus Radiigera. Hal tersebut sesuai dengan hipotesis yang menyatakan tubuh
buah truffle-like merupakan bentuk turunan.

Zeller (1948) mendeskripsikan Broomiaceae ke dalam Lycoperdales, namun belum

jelas apakah famili tersebut lebih dekat dengan Geastrales daripada homobasidiomycetes
lainnya. Beberapa genus seperti Phialastrum dan Trichaster tidak termasuk dalam penelitian
 9

walaupun secara tradisional ditempatkan dalam Geastraceae. Geastrum dan Myriostoma

memiliki tubuh buah dengan banyak lapisan peridial. Radiigera dan Pyrenogastraceae
memiliki tubuh buah truffle-like. Spesies dalam Geastraceae dan Pyrenogastraceae memiliki
gleba yang menjadi kecoklatan atau kehitaman dan powdery saat matang. Sclerogastraceae
juga memiliki tubuh buah truffle-like namun gleba yang matang tidak menjadi powdery dan
berwarna kekuningan hingga kecoklatan. Sebagian besar taksa yang dideskripsikan
sebelumnya, memiliki spora bulat dengan permukaan berbintil.

Struktur tubuh buah Sphaerobolaceae unik untuk Geastrales. Anggota Sphaerobolacea

tidak diragukan lagi merupakan saprofit karena dapat membentuk tubuh buah pada medium
artifisial, namun mode nutrisi untuk taksa lainnya pada Geastrales belum jelas. Banyak spesies
Geastrum tumbuh tanpa adanya tumbuhan ektomikorizal, dan beberapa penulis menyimpulkan
Geastrum merupakan saprofit; namun, setidaknya satu spesies G. fimbriatum dideskripsikan
membentuk ektomikoriza.

Kesimpulan

Analisis filogenetik molekular telah dilakukan pada fungi gomphoid-phalloid berdasarkan data
lima gen. Telah dibuat rekonstruksi pohon filogenetik dan dibandingkan dengan klasifikasi
sebelumnya. Berdasarkan hasil yang didapat maka dicetuskan satu sub kelas baru,
Phallomycetidae, dan dua ordo baru, Hysterangiales dan Geastrales.