Potensi Nematoda Entomopatogen Sebagai Agen Hayati Serangga

Diterjemahkan dari bahasa Inggris ke bahasa Indonesia - www.onlinedoctranslator.
com
TINJAUAN
diterbitkan: 24 Juli 2018
doi: 10.3389/fevo.2018.00106
Pengaruh Organisme Tanah Terhadap

Interaksi Tumbuhan-Serangga Di Atas
Tanah di Lapangan: Pola, Mekanisme
dan Peran
Metodologi
Robin Heinen1,2*, Arjen Biere1, Jeffrey A. Harvey1,3dan T. Martijn Bezemer1,2
1 Departemen Ekologi Terestrial, Institut Ekologi Belanda (NIOO-KNAW), Wageningen, Belanda, 2Ilmu Tumbuhan
dan Produk Alami, Institut Biologi, Universitas Leiden, Leiden, Belanda,3Departemen Ilmu Ekologi - Ekologi
Hewan, Universitas VU, Amsterdam, Belanda
Interaksi biota-tanaman tanah memainkan peran dominan dalam ekosistem terestrial. Melalui mineralisasi hara dan interaksi mutualistik atau antagonistik dengan tanaman biota tanah dapat mempengaruhi kinerja dan
fisiologi tanaman dan melalui ini mempengaruhi serangga di atas tanah yang berasosiasi dengan tanaman. Ada banyak pekerjaan di bidang ini yang telah disintesis dalam berbagai makalah ulasan. Namun, sebagian besar
penelitian telah dilakukan di bawah kondisi laboratorium atau rumah kaca yang sangat terkontrol. Di sini, kami meninjau studi yang memanipulasi organisme tanah dari empat taksa dominan (yaitu, bakteri, jamur, nematoda,
dan artropoda tanah) di lapangan dan menilai efek pada pertumbuhan tanaman dan interaksi dengan serangga di atas tanah terkait. Kami menunjukkan bahwa organisme tanah memainkan peran penting dalam membentuk
interaksi tanaman-serangga di lapangan dan bahwa pola umum dapat ditemukan untuk beberapa taksa. Rhizobakteri pemacu pertumbuhan tanaman umumnya memiliki efek negatif pada kinerja atau kelimpahan herbivora,
kemungkinan besar melalui priming pertahanan di tanaman inang. Penambahan cendawan mikoriza arbuskular (FMA) berpengaruh positif terhadap herbivora penghisap nira, hal ini kemungkinan disebabkan oleh pengaruh
positif FMA
Diedit oleh:
terhadap kadar hara dalam floem. Mayoritas efek AMF pada pengunyah bersifat netral tetapi jika ada, efek AMF positif untuk spesialis dan negatif untuk herbivora pengunyah generalis. Penambahan
Jordi Figuerola,
Estación Biológica de Doñana (EBD), FMA memiliki efek negatif terhadap musuh alami di lapangan, menunjukkan bahwa FMA dapat mempengaruhi daya tarik tanaman untuk musuh alami, misalnya melalui profil volatil. Kalau tidak,
Spanyol
FMA dapat mempengaruhi kualitas serangga mangsa atau inang yang dimediasi oleh kualitas tanaman, yang pada gilirannya dapat mempengaruhi kinerja dan kepadatan musuh alami. Nematoda
Diperiksa oleh:
berpengaruh negatif terhadap kinerja herbivora penghisap getah (umumnya melalui kualitas floem) tetapi tidak berpengaruh pada herbivora pengunyah. Untuk arthropoda tanah belum ada pola
Warwick Allen,
yang jelas. Kami selanjutnya menunjukkan bahwa metodologi yang digunakan memainkan peran penting dalam mempengaruhi hasil studi lapangan. Studi menggunakan tanaman pot di lapangan
Universitas Lincoln, Selandia Baru
Philip G.Hahn, dan studi yang menghilangkan taksa tanah target melalui pestisida kemungkinan besar akan mendeteksi hasil yang signifikan. Terakhir, kami membahas saran untuk penelitian masa depan yang
Universitas Montana, Amerika Serikat

dapat meningkatkan pemahaman kita tentang interaksi biota tanah-tanaman-serangga di lapangan. yang pada gilirannya dapat mempengaruhi kinerja dan kepadatan musuh alami. Nematoda
* Korespondensi:
berpengaruh negatif terhadap kinerja herbivora penghisap getah (umumnya melalui kualitas floem) tetapi tidak berpengaruh pada herbivora pengunyah. Untuk arthropoda tanah belum ada pola
Robin Heinen
r.heinen@nioo.knaw.nl yang jelas. Kami selanjutnya menunjukkan bahwa metodologi yang digunakan memainkan peran penting dalam mempengaruhi hasil studi lapangan. Studi menggunakan tanaman pot di lapangan
dan studi yang menghilangkan taksa tanah target melalui pestisida kemungkinan besar akan mendeteksi hasil yang signifikan. Terakhir, kami membahas saran untuk penelitian masa depan yang
Bagian khusus:
dapat meningkatkan pemahaman kita tentang interaksi biota tanah-tanaman-serangga di lapangan. yang pada gilirannya dapat mempengaruhi kinerja dan kepadatan musuh alami. Nematoda
Artikel ini dikirim ke
Behavioral and Evolutionary Ecology, berpengaruh negatif terhadap kinerja herbivora penghisap getah (umumnya melalui kualitas floem) tetapi tidak berpengaruh pada herbivora pengunyah. Untuk arthropoda tanah belum ada pola
bagian dari jurnal

yang jelas. Kami selanjutnya menunjukkan bahwa metodologi yang digunakan memainkan peran penting dalam mempengaruhi hasil studi lapangan. Studi menggunakan tanaman pot di lapangan
Frontiers in Ecology and Evolution
dan studi yang menghilangkan taksa tanah target melalui pestisida kemungkinan besar akan mendeteksi hasil yang signifikan. Terakhir, kami membahas saran untuk penelitian masa depan yang
Diterima:13 Januari 2018
Diterima:02 Juli 2018 dapat meningkatkan pemahaman kita tentang interaksi biota tanah-tanaman-serangga di lapangan. Nematoda berpengaruh negatif terhadap kinerja herbivora penghisap getah (umumnya melalui
Diterbitkan:24 Juli 2018 kualitas floem) tetapi tidak berpengaruh pada herbivora pengunyah. Untuk arthropoda tanah belum ada pola yang jelas. Kami selanjutnya menunjukkan bahwa metodologi yang digunakan
Kutipan: memainkan peran penting dalam mempengaruhi hasil studi lapangan. Studi menggunakan tanaman pot di lapangan dan studi yang menghilangkan taksa tanah target melalui pestisida
Heinen R, Biere A, Harvey JA dan
kemungkinan besar akan mendeteksi hasil yang signifikan. Terakhir, kami membahas saran untuk penelitian masa depan yang dapat meningkatkan pemahaman kita tentang interaksi biota tanah-
Bezemer TM (2018) Pengaruh Tanah
Interaksi Organisme tanaman-serangga di lapangan. Nematoda berpengaruh negatif terhadap kinerja herbivora penghisap getah (umumnya melalui kualitas floem) tetapi tidak berpengaruh pada herbivora pengunyah.
Tumbuhan-Serangga di Atas Tanah di

Untuk arthropoda tanah belum ada pola yang jelas. Kami selanjutnya menunjukkan bahwa metodologi yang digunakan memainkan peran penting dalam mempengaruhi hasil studi lapangan. Studi menggunakan tanaman
Lapangan: Pola, Mekanisme dan Peran
Metodologi. Depan. Ekol. Evolusi 6:106.
Kata kunci: tanah, interaksi di atas tanah-bawah tanah, serangga, percobaan lapangan, jamur, bakteri,
doi: 10.3389/fevo.2018.00106
nematoda, herbivora akar
Perbatasan dalam Ekologi dan Evolusi | www.frontiersin.org 1 Juli 2018 | Jilid 6 | Pasal 106
Heinen dkk. Interaksi Tanah-Tanaman-Serangga di Lapangan
PENGANTAR dapat dipengaruhi oleh organisme tanah di lapangan (Wurst dkk., 2008; Megias
dan Müller, 2010). Interaksi dengan organisme tanah juga dapat meningkatkan
Tanah merupakan sumber penting keanekaragaman mikroba kepekaan sistem kekebalan tanaman sehingga mereka dapat merespon lebih
di seluruh dunia (Ramirez dkk., 2018), tetapi tanah juga cepat atau lebih kuat terhadap serangan berikutnya oleh antagonis
merupakan rumah bagi berbagai taksa lain yang lebih tinggi, (misalnya,Pieterse et al., 2014). Proses ini, lebih dikenal sebagai induced
seperti nematoda, serangga pemakan akar atau bahkan sistemik resistance (ISR), dapat memainkan peran penting dalam interaksi
vertebrata (Bardgett dan van der Putten, 2014). Peran biota tanaman-serangga di lapangan (Saravanakumar dkk., 2008; Prabhukarthikeyan
tanah dalam fungsi ekosistem diakui secara luas dan studi et al., 2014). Organisme tanah juga dapat mengganggu emisi volatil tanaman,
tentang interaksi biota-tanaman tanah telah berkembang yang merupakan isyarat penting bagi herbivora (misalnya, untuk oviposisi),
menjadi bidang yang sangat aktif dan luas dalam ekologi. serta bagi banyak musuh alami, untuk mendeteksi tanaman inang (Megali dkk.,
Organisme tanah memenuhi proses kunci di dalam tanah, 2015). Akhirnya, beberapa penelitian menunjukkan bahwa, misalnya, FMA dapat
seperti dekomposisi dan mineralisasi nutrisi. Banyak mempengaruhi sifat-sifat fungsional tanaman, seperti ukuran bunga dan jumlah
mikroorganisme terlibat dalam interaksi mutualistik dengan benang sari ( Gangga dan Smith, 2005; Gangga dkk., 2005a; Varga dan
tanaman inang, membantu dalam penyerapan nutrisi dan air Kytöviita, 2010).
(misalnya, jamur mikoriza arbuskular, AMF), dalam
pertukaran untuk fotosintesis atau metabolit tanaman Dalam ulasan ini, kami bertujuan untuk menjawab tiga pertanyaan utama.
lainnya. Kelompok mikro dan makro tanah lainnya memiliki (1) Apa peran seluruh komunitas tanah dan umpan balik tanaman-
efek antagonis pada kesehatan tanaman, misalnya melalui tanah dalam memediasi interaksi serangga-tanaman di atas
patogenisitas (misalnya, jamur patogen) atau herbivora permukaan tanah di lapangan? (2) Apa peran taksa individu
(misalnya, serangga herbivora akar).Bezemer dan van Dam, organisme tanah dalam memediasi interaksi tanaman-serangga di
2005). Melalui mekanisme tersebut, biota tanah dapat atas tanah di lapangan dan bagaimana pola potensial dibandingkan
memediasi interaksi antara tanaman inang dan organisme di dengan pola yang diamati dalam studi terkontrol? (3) Bagaimana
atas permukaan tanah, seperti serangga herbivora dan metodologi eksperimental yang digunakan di lapangan
penyerbuk. Terlepas dari semua perhatian yang telah mempengaruhi hasil studi di atas-bawah tanah? Selanjutnya, kami
diterima subjek ini, sebagian besar penelitian yang akan membahas aplikasi potensial dan menyarankan arah masa
diterbitkan telah dilakukan di bawah kondisi yang lebih depan untuk memajukan bidang ilmiah ini.
terkontrol (selanjutnya disebut "studi terkontrol"), seperti di
rumah kaca atau ruang pertumbuhan. Oleh karena itu,
pertanyaan penting adalah apakah hasilnya merupakan
METODOLOGI PENCARIAN SASTRA
representasi realistis dari proses ekologi yang terjadi dalam
Literatur ilmiah dicari menggunakan Web of Science untuk
sistem alam.
kombinasi "tanah 'kelompok fauna" DAN "serangga" DAN
Mekanisme di mana organisme tanah dapat mempengaruhi serangga
"lapangan," di mana "kelompok fauna" digantikan oleh; bakteri,
di atas tanah di lapangan sebagian besar dimediasi oleh tanaman (
jamur∗, nematoda∗, artropoda∗ atau serangga∗, masing-masing.
Gambar 1). Berbagai organisme, terutama rizobakteri pemacu
Selanjutnya, literatur dicari untuk kombinasi "umpan balik tanaman-
pertumbuhan tanaman (PGPR) dan jamur mikoriza arbuskular (AMF),
tanah" DAN "serangga" DAN "lapangan". Studi yang sesuai dipilih
dapat meningkatkan pertumbuhan tanaman (mis.Saravanakumar dkk.,
pertama berdasarkan judul dan kemudian pada abstrak atau
2008; Gadhave dkk., 2016), yang telah dihipotesiskan untuk
manuskrip lengkap. Selain itu, daftar referensi dari makalah yang
meningkatkan palatabilitas tanaman (yaitu, hipotesis kekuatan
sesuai, serta dari ulasan terbaru (Gehring dan Bennett, 2009; Hartley
tanaman;Harga, 1991; Cornelissen et al., 2008). Di sisi lain, tanaman di
dan Gangga, 2009; Koricheva dkk., 2009; Pineda dkk., 2010;
bawah tekanan biotik atau abiotik juga dapat lebih rentan terhadap
Johnson dkk., 2012; Soler dkk., 2012; Wondafrash dkk., 2013) pada
serangan herbivora (yaitu, hipotesis stres tanaman;Putih, 1969). Bukti
interaksi biotaplant-serangga tanah diperiksa untuk mendeteksi
untuk yang pertama telah dilaporkan dari studi lapangan (misalnya,
publikasi tambahan. Terakhir, untuk semua publikasi yang sesuai,
untuk beberapa spesies FMA di Wolfe dkk., 2005; Ueda dkk., 2013).
studi yang mengutip publikasi ini dipindai untuk mendeteksi studi
Beberapa penelitian juga menemukan dukungan untuk hipotesis stres
tanaman (misalnya, untuk nematoda di Alston dkk., 1991; Vockenhuber
tambahan yang diterbitkan kemudian.
Secara total, pencarian literatur menghasilkan 50 studi
dkk., 2013). Namun, banyak penelitian lapangan melaporkan efek yang
dimediasi tanaman dari organisme tanah pada serangga di atas tanah, lapangan, yang mencakup total 185 interaksi individu biota-
tanpa melaporkan efek apa pun pada kekuatan atau stres tanaman, yang tanaman-serangga tanah (Tabel Tambahan 1-4).
menunjukkan bahwa faktor lain yang terkait dengan kinerja tanaman
(lihatGambar 1) dapat memainkan peran penting dalam memediasi PENGARUH UMPAN BALIK TANAMAN-TANAH
interaksi tumbuhan-herbivora di atas permukaan tanah.
TERHADAP INTERAKSI SERANGGA
Nilai nutrisi tanaman (yang terpenting, kandungan nitrogen dan
TANAMAN DI LAPANGAN
gula) di lapangan dapat dipengaruhi secara positif oleh organisme
tanah (Gangga dan Barat, 1994; Gange et al., 2005a,b; Younginger Tumbuhan tidak hanya dipengaruhi oleh organisme tanah, tetapi juga
et al., 2009; Bulan dkk., 2013; Brunner dkk., 2015; Godschalx dkk., berperan aktif dalam membentuk bioma di sekitar akarnya. Spesies
2015; Ryalls et al., 2016). Selain itu, metabolit pertahanan sekunder tanaman biasanya memanipulasi mikrobioma di sekitar akarnya,
tanaman, yang berperan dalam palatabilitas tanaman inang, misalnya melalui eksudasi karbohidrat dan bahan kimia lainnya
GAMBAR 1 |Gambaran skematis mekanisme di mana organisme tanah dapat mempengaruhi fenotipe tanaman dan serangga di atas tanah yang terkait. Organisme tanah
dapat mempengaruhi berbagai sifat tanaman inang, termasuk kualitas nutrisi dan palatabilitas, ukuran, morfologi dan sifat bunga, serta aktivasi jalur pertahanan dan
emisi senyawa organik volatil tanaman. Melalui mekanisme ini mereka dapat mempengaruhi serangga herbivora, penyerbuk dan musuh alami.
substances (Bais et al., 2006), menghasilkan profil rizosfer mikroba Meskipun sebagian besar penelitian tentang dampak mikrobioma
tertentu (Lakshmanan et al., 2014). Profil mikroba spesifik spesies tanah secara keseluruhan pada interaksi tanaman-serangga telah
tersebut dapat mempengaruhi kinerja tanaman lain yang tumbuh dilakukan di rumah kaca dan ruang iklim, beberapa penelitian telah
kemudian di tanah yang sama (Kostenko dkk., 2012; Bezemer dkk., 2013; mengeksplorasi hubungan semacam itu di lapangan. Misalnya, dalam
Kos dkk., 2015; Heinen dkk., 2018). Proses ini dikenal sebagai umpan percobaan lapangan, proporsi ragwort (Jacobaea vulgaris)tanaman yang
balik tanaman-tanah (Van der Putten dkk., 2013) dan dapat menjadi diserang oleh penggerek batang, penambang daun, dan pemakan bunga
pendorong penting dinamika komunitas tumbuhan (Kardol dkk., 2006). jauh lebih rendah (hingga 50%) untuk tanaman yang ditanam di tanah
Dalam beberapa tahun terakhir, telah menjadi bukti bahwa perubahan dengan warisan ragwort dibandingkan dengan tanaman yang tumbuh di
dalam komunitas mikroba tanah, melalui proses yang dimediasi tanaman, tanah tanpa warisan ini, mungkin karena pengurangan yang disebabkan
dapat mempengaruhi kinerja organisme di atas tanah yang berinteraksi oleh warisan tanah dalam ukuran tanaman (Bezemer dkk., 2006). Umpan
dengan tanaman ini. Sebagai contoh, beberapa studi rumah kaca telah balik negatif tanaman minyak umumnya terlihat sebagai akibat dari
menunjukkan bahwa efek warisan tanah, efek dari pertumbuhan tanaman akumulasi organisme patogen (Nijjer dkk., 2007; Van der Putten dkk.,
sebelumnya pada komunitas mikroba di dalam tanah, dapat memiliki efek 2013 ), dan efek yang diamati pada ragwort dan serangga di atas tanah
yang kuat pada herbivora di atas tanah yang memakan tanaman sejenis yang terkait kemungkinan besar disebabkan oleh patogen di bawah
yang tumbuh kemudian di tanah tersebut (Kostenko dkk., 2012; Kos et al., tanah (misalnya,Van de Voorde dkk., 2012). Studi lapangan lain dengan
2015). Sebuah studi baru-baru ini, misalnya, mengungkapkan bahwa spesies tanaman yang sama, menemukan korelasi positif antara
warisan tanah yang ditinggalkan oleh rerumputan dan forbs memiliki efek terjadinya serangga pemakan benih dan kolonisasi akar ragwort oleh
kontras pada herbivora pengunyah yang memakan komunitas tanaman mikoriza arbuscules (Reidinger et al., 2012). Hasil ini menunjukkan bahwa
yang tumbuh di tanah dengan warisan ini (Heinen dkk., 2018). warisan tanah, kemungkinan besar didorong oleh organisme tanah,
dapat berperan dalam membentuk interaksi tanaman-serangga
di lapangan. Kami belum dapat mengidentifikasi studi manipulatif apa tanaman yang mendapat perlakuan bakteri (Saravanakumar dkk.,
pun yang sejauh ini telah menyelidiki interaksi tanaman-serangga dalam 2008; Prabhukarthikeyan et al., 2014).
kerangka umpan balik tanaman-tanah. Namun, banyak penelitian telah
menyelidiki efek manipulasi eksperimental berbagai kelompok organisme Pengaruh Rhizobakteri Pemacu Pertumbuhan
tanah pada interaksi serangga-tanaman di atas permukaan tanah, dan Tanaman pada Musuh Alami Di Atas Tanah
area ini dibahas secara lebih rinci di bawah ini. Inokulasi dengan PGPR juga dapat mempengaruhi kinerja atau daya tarik
serangga pada tingkat trofik yang lebih tinggi, seperti serangga predator
INTERAKSI BIOTA TANAH- atau parasitoid (Saravanakumar dkk., 2008; Gadhave dkk., 2016). Sulit
untuk menjelaskan pola yang jelas dari semua interaksi (n =18), 50%
SERANGGA DI LAPANGAN
melaporkan efek negatif sementara 44% studi melaporkan efek positif
Bakteri (Gambar 2A, Tabel Tambahan 1). Misalnya, sebuah penelitian yang
Bakteri merupakan kelompok organisme yang dominan di dalam tanah yang menyelidiki efek inokulasi denganBasilsp. pada brokoli yang ditanam di
dapat berpengaruh kuat terhadap pertumbuhan dan kualitas tanaman. lapangan (B.oleracea)melaporkan secara konsisten mengurangi jumlah
Misalnya, rhizobia pengikat nitrogen yang berasosiasi dengan spesies kepik (Coccinella septempunctata)dan berbagai lalat syrphid yang tidak
tanaman polong-polongan memperbaiki nitrogen atmosfer dan dengan teridentifikasi pada tanaman yang mendapat inokulasi bakteri,
demikian sering meningkatkan kandungan nitrogen dalam jaringan tanaman. dibandingkan dengan tanaman kontrol yang tidak diberi tambahan
Di sisi lain, rizobakteri pemacu pertumbuhan tanaman (PGPR) diketahui bakteri (Gadhave dkk., 2016). Namun, dalam penelitian yang sama,
memiliki efek peningkatan hasil pada tanaman, tetapi juga diketahui penulis menemukan bahwa persentase kutu daun kubis (B. brassicae)
menginduksi resistensi sistemik dengan memberi priming tanaman untuk diparasit oleh tawon parasitoid Diaraetiella rapaedua hingga tiga kali
aktivasi jalur pertahanan, yang sering menghasilkan efek negatif pada lebih tinggi pada tanaman yang ditanam di tanah yang diberi perlakuan
Bacillus cereusdanB. subtilis, tetapi tidak pada mereka yang diobati
serangga herbivora dalam kontrol. studi (Pineda dkk., 2010).
dengan
Pengaruh Rhizobia Pengikat Nitrogen B. amyloliquefasciensatau campuran spesies (Gadhave dkk.,
pada Herbivora Di Atas Tanah 2016 ).
Orang akan berharap bahwa peningkatan kualitas tanaman yang dihasilkan
dari mutualisme tanaman dengan bakteri pengikat nitrogen akan
menguntungkan serangga di atas tanah. Namun, hal ini tidak selalu terjadi,
jamur
karena rhizobia telah terbukti juga mempengaruhi respon pertahanan tanaman
Jamur tanah adalah kelompok organisme yang beragam dan
secara langsung (misalnya,Thamer et al., 2011) dan tidak langsung (Godschalx

perannya dalam interaksi di atas-bawah tanah telah dipelajari selama
dkk., 2015). Yang terakhir diilustrasikan oleh sebuah penelitian dengan
bertahun-tahun. Taksa yang paling banyak dipelajari adalah jamur
tanaman pot yang ditempatkan di lapangan yang melaporkan efek positif dari
mikoriza yang berasosiasi dengan sebagian besar spesies
penambahan Rhizobiumsp. pada kadar protein nabati dalam kacang
tumbuhan. Jamur ectomycorrhizal (EMF) umumnya membentuk
Lima,Phaseolus lunatus, tetapi efek negatif pada kandungan gula ekstrafloral. ikatan mutualistik dengan pohon, sedangkan FMA membentuk
Hal ini, pada gilirannya, menyebabkan 75% lebih rendah jumlah kunjungan dari mutualisme dengan tanaman di seluruh kingdom tumbuhan. EMF
semut mutualis terkait Tetramorium caespitum.Semut dapat bertindak sebagai telah dipelajari dengan buruk dalam kerangka biota-tanaman tanah
musuh alami herbivora dan penelitian ini menunjukkan bahwa rhizobia dapat dan karenanya hanya dibahas secara singkat. Hubungan antara AMF
mengganggu mekanisme pertahanan tanaman tidak langsung ini. Dengan dan serangga di atas tanah, yang dimediasi oleh tanaman, umumnya
adanya rhizobia, cyanogenesis (pertahanan kimiawi dalam kacang-kacangan) dilaporkan dalam literatur, dan efek ini telah diringkas dalam
meningkat, dan ini dapat mengurangi kebutuhan tanaman untuk menghasilkan berbagai ulasan lain (misalnya, Pozo dan Azcón-Aguilar, 2007;
nektar ekstrafloral untuk menarik semut (Godschalx dkk., 2015). Gehring dan Bennett, 2009; Hartley dan Gangga, 2009; Jung et al.,
2012) dan meta-analisis ( Koricheva dkk., 2009).
Pengaruh Rhizobakteri Pemacu Pertumbuhan Pengaruh Jamur Ectomycorrhizal (EMF)

Tanaman pada Herbivora Di Atas Tanah pada Herbivora Di Atas Tanah
Efek yang dimediasi tanaman dari penambahan PGPR pada serangga di Studi tentang pengaruh EMF pada interaksi tanaman-serangga
atas tanah di lapangan secara konsisten negatif dalam sistem yang terbatas, tetapi laporan yang diterbitkan menunjukkan bahwa mereka
dipelajari. Semua interaksi (n =17) terungkap dari pencarian literatur juga dapat mempengaruhi serangga ke arah yang berbeda. Satu
negatif untuk herbivora di atas tanah, terlepas dari serikat makan penelitian menunjukkan bahwa jumlah kutu poplar penghisap
serangga (Gambar 2A, Tabel Tambahan 1, Zehnder dkk., 1997; Commare getahChaitophorus populicolalima kali lebih tinggi pada pohon
dkk., 2002; Saravanakumar dkk., 2008; Gadhave dkk., 2016). Misalnya, poplar (Populus angustifoliaxP. fremontii)yang diperlakukan dengan
penambahan empat yang berbedaPseudomonas fluorescensstrain EMF Pisolithus tinctorius dibandingkan dengan kontrol yang tidak
(secara individu, maupun dalam campuran) ke sawah di India menerima EMF. Namun, penelitian lain menunjukkan bahwa berbagai
menghasilkan a∼ Penggulungan daun 3 kali lipat dengan penggulung serangga, bahkan dari serikat makan yang sama, merespons EMF
daun padi Cnaphalocrocis medialis (Commare dkk., 2002; Saravanakumar secara berbeda dalam penelitian yang sama dan yang lebih penting,
dkk., 2008). Efek ini kemungkinan besar didorong oleh ISR, karena hasil sangat berbeda antara berbagai metodologi yang digunakan (
tanaman umumnya mengekspresikan tingkat transkripsi gen pertahanan Gange et al., 2005b), seperti yang akan dibahas lebih detail dan
yang lebih tinggi setelah terpapar herbivora di seterusnya dalam ulasan ini.
GAMBAR 2 |Gambaran skematis dari efek (SEBUAH)bakteri pemacu pertumbuhan tanaman, (B)jamur mikoriza arbuskular, (C)nematoda parasit tumbuhan dan (D)arthropoda tanah pada
interaksi tanaman-serangga yang paling sering dilaporkan (interaksi antara tanaman dan herbivora pengunyah dan penghisap getah, penyerbuk dan musuh alami, masing-masing). Di (B)S,
Spesialis; G. Generalis. Panah menunjukkan efek yang dimediasi tanaman dari organisme tanah pada serangga di atas tanah. Panah hijau mewakili efek tidak langsung yang umumnya
positif pada serangga di atas tanah, panah merah mewakili efek tidak langsung yang umumnya negatif pada serangga di atas tanah, panah biru mewakili efek yang umumnya netral pada
serangga di atas tanah. Panah kuning menunjukkan bahwa efek diamati, tetapi tidak ada pola yang jelas muncul dan panah putih menunjukkan bahwa interaksi belum dilaporkan dalam
literatur. Persentase dengan panah hijau, merah, dan biru mewakili persentase dari total interaksi yang dilaporkan yang mengikuti pola (ukuran sampel di antara tanda kurung).
Pengaruh Jamur Mikoriza Arbuskular (AMF) Cari (n =8), 75% melaporkan tidak ada efek dan 25% melaporkan
pada Herbivora Di Atas Tanah efek negatif dari AMF pada pengunyah generalis (Gambar 2B, Tabel
Pola umum yang muncul dari studi terkontrol adalah bahwa AMF secara Tambahan 2,Gangga dan Barat, 1994; Vicari et al., 2002) atau
negatif mempengaruhi pengunyah generalis, sedangkan pengunyah keanekaragaman herbivora (Guo dkk., 2015) di lapangan. Misalnya,
spesialis secara positif dipengaruhi oleh AMF (Hartley dan Gangga, 2009; dalam studi lapangan tentang pisang raja,Plantago lanceolata,ulat
Koricheva dkk., 2009). Dari interaksi dengan herbivora pengunyah dari ngengat beruang wol yang sangat polifag, Arctia caja,25%
generalis yang diungkapkan oleh literatur kami lebih kecil di plot dengan AMF daripada
di plot dengan AMF dihapus (Gangga dan Barat, 1994). Di sisi lain, dari Pengaruh Jamur Mikoriza Arbuskular (AMF) pada
interaksi dengan pengunyah spesialis (n =6) 83% melaporkan netral Musuh Alami Di Atas Permukaan Tanah
( Younginger et al., 2009), dan 17% melaporkan efek positif yang Beberapa penelitian telah memasukkan tingkat trofik yang lebih tinggi
dimediasi tanaman pada pengunyah spesialis (Gambar 2B, Tabel dalam studi interaksi AMF-tanaman-serangga dan dalam semua interaksi
Tambahan 2, Barber et al., 2013). Efek AMF yang dimediasi tanaman pada yang dipelajari (n =5) Kehadiran FMA berpengaruh negatif terhadap
herbivora pengunyah juga berbeda antara kelompok fungsional tanaman kinerja atau kepadatan serangga pemangsa (Ueda dkk., 2013) atau
yang berbeda. Sebuah studi baru-baru ini menunjukkan bahwa kehadiran parasitoid ( Gangga dkk., 2003; Bulan dkk., 2013). Dalam satu studi
FMA meningkatkan tingkat total herbivora di petak padang rumput tentang Sea myrtle, Baccharis halimifolia, tingkat parasitisme dari dua
tallgrass, tetapi pada tingkat kelompok fungsional tanaman tingkat spesies penambang daun yang terjadi bersama (Amauromyza
herbivora hanya berbeda antara AMF dan petak kontrol untuk rumput C3, maculosadanLiriomyza trifolii, masing-masing) dan lalat pembuat empedu
tetapi tidak untuk rumput C4 atau forb (Kula dan Hartnett, 2015). (Neolasioptera latami)oleh tawon parasitoid semuanya terpengaruh
secara negatif oleh aplikasi AMF ( Bulan dkk., 2013). Kolonisasi AMF
Dalam studi terkontrol, serangga penghisap getah umumnya menghasilkan lebih banyak daun per tanaman, yang juga memiliki kadar
mendapat manfaat dari keberadaan FMA dan tingkat spesialisasi nitrogen yang lebih tinggi, yang selanjutnya mengarah ke inang yang
serangga penghisap getah tampaknya tidak mempengaruhi efek FMA lebih sehat dan berpotensi lebih kuat bertahan, secara negatif
(Hartley dan Gangga, 2009; Koricheva dkk., 2009). Dari interaksi mempengaruhi parasitoid masing-masing (Bulan dkk., 2013).
terungkap dari pencarian literatur kami (n =7), 43% netral (Colella et al.,
2014) dan 57% melaporkan efek positif AMF yang dimediasi tanaman Pengaruh Jamur Mikoriza Arbuskular (AMF)
pada pengisap getah (Gambar 2B, Tabel Tambahan 2,Gangga dan Barat, pada Penyerbuk Di Atas Tanah
1994; Ueda dkk., 2013). Misalnya, studi lapangan baru-baru ini Interaksi AMF-tanaman dapat memiliki efek kontras pada serangga penyerbuk
melaporkan lebih dari sepuluh kali lipat jumlahAulacorthum solanipada di lapangan. Dari interaksi yang diungkapkan oleh pencarian literatur kami (n
kedelai (G.maks) diinokulasi denganGigaspora Margarita,dibandingkan =35), 34% positif, 17% negatif dan 49% melaporkan tidak ada efek pada
tanaman kontrol yang tidak diberi perlakuan (Ueda dkk., 2013), yang penyerbuk (Gambar 2B, Tabel Tambahan 2). Beberapa penelitian melaporkan
sejalan dengan pola yang umum diamati dalam studi terkontrol. Hanya kunjungan penyerbuk yang lebih tinggi atau pemeriksaan bunga pada tanaman
satu penelitian yang melaporkan bahwa pengobatan dengan AMF yang menerima pengobatan AMF ( Gangga dan Smith, 2005; Wolfe dkk., 2005;
menyebabkan jumlah kutu poplar dua hingga tiga kali lipat lebih Cahill dkk., 2008; Barber et al., 2013), sedangkan yang lain melaporkan efek
rendahChaitophorus populicoladi pohon poplar, Populus angustifoliaxP. netral atau negatif pada kunjungan penyerbuk (Varga dan Kytöviita, 2010).
fremontiiyang ditempatkan dalam pot di lapangan (Gehring dan Whitham, Penting untuk diperhatikan bahwa efek organisme tanah pada serangga
2002). Mengapa kutu daun merespons negatif dalam penelitian ini sulit penyerbuk dapat bervariasi antara berbagai tingkat pengukuran (misalnya,
untuk ditentukan. Para penulis melaporkan tidak ada efek signifikan dari tingkat plot/komunitas/spesies/taksa penyerbuk). Misalnya, dalam satu
AMF pada kinerja tanaman, tetapi mereka tidak menyelidiki efek pada penelitian, tingkat AMF berkurang dengan penerapan benomyl dan efek AMF
kimia tanaman, yang mungkin telah berubah dalam menanggapi interaksi pada enam spesies forb umum diselidiki (Cahill et al., 2008). Pada tingkat plot,
AMF. Efek AMF pada interaksi tanaman-serangga mungkin juga berbeda plot dengan tingkat AMF alami menunjukkan jumlah kunjungan penyerbuk per
di antara kelompok fungsional tanaman. Sebagian besar penelitian batang berbunga 67% lebih tinggi secara keseluruhan, sedangkan jumlah total
sebelumnya telah dilakukan dengan spesies herba, sehingga studi kunjungan per plot tidak terpengaruh. Asosiasi AMF juga menyebabkan
tentang semak berkayu dan pohon dapat memberikan hasil yang kontras. kunjungan tiga kali lipat lebih tinggi oleh lebah bertubuh besar dan penurunan
tiga kali lipat dalam kunjungan penyerbuk bertubuh kecil seperti lebah dan
Seperti yang dibahas dalamKoricheva dkk. (2009), pola efek serangga lalat. Pada tingkat spesies tanaman,Aster laevisdan Solidago
tanaman AMF pada serangga milik serikat makan selain pengunyah daun missouriensismenunjukkan dua sampai empat kali lebih tinggi jumlah
dan pengisap getah, seperti pengumpan isi sel dan penambang daun, kunjungan bunga oleh penyerbuk di plot dengan tingkat AMF yang lebih tinggi,
tidak mudah untuk ditafsirkan. Namun penambahan FMA pada tanaman sedangkanCerastium arvensis menunjukkan penurunan 80% dalam jumlah
di lapangan bersifat netral (Gangga dkk., 2003, 2005b; Colella et al., 2014) penyerbuk total di plot dengan tingkat AMF yang lebih tinggi. Kunjungan
untuk efek positif pada pengumpan isi sel, penambang daun dan penyerbuk herbalAchilea millefolium, Campanula rotundifoliadanErigeron
pembuat empedu dalam beberapa penelitian (Gangga dkk., 2003; philadelphicus tidak dipengaruhi oleh kadar AMF tanah (Cahill et al., 2008).
Younginger et al., 2009; Bulan dkk., 2013; Ueda dkk., 2013). Dalam sistem Diperlukan lebih banyak penelitian untuk menjelaskan pola efek AMF yang
studi yang sama, hasil bahkan dapat bervariasi antar generasi serangga. dimediasi tanaman pada penyerbuk di lapangan.
Misalnya, ketika tingkat AMF dikurangi dengan menggunakan iprodione,
hal ini pada awalnya tidak mempengaruhi proporsi daun yang ditambang
oleh lalat penggali daun.Chromoatomyia syngenesiadalam bunga aster
mata lembu,Leucanthemum vulgare (Gange et al., 2003). Namun, dalam
studi lanjutan, penulis melaporkan perbedaan spesifik spesies AMF Nematoda
dalam proporsiLeucanthemumdaun ditambang olehC. syngenesia,dan Nematoda adalah organisme penting yang tinggal di tanah yang termasuk
50% peningkatan biomassa kepompong pengorok daun di plot dengan dalam berbagai kelompok trofik dalam jaring makanan tanah, dan
tingkat AMF yang lebih tinggi. Efek signifikan ini hanya ditemukan pada termasuk pengumpan bakteri, pengumpan jamur, pengumpan akar, dan
lalat generasi kedua pada tahun penelitian ( Gange et al., 2005a). predator/karnivora. Efeknya pada tanaman inang telah dipelajari secara
intensif, meskipun lebih sedikit penelitian yang berfokus pada efek tidak
langsung nematoda pada serangga di atas tanah (diulas
diWondafrash dkk., 2013). Karena pencarian literatur untuk studi lapangan Arthropoda Tanah
hanya mengungkapkan studi nematoda parasit tanaman pada serangga di atas Sejumlah besar penelitian telah meneliti efek artropoda tanah pada
tanah, hanya kelompok ini yang akan dibahas di sini. Perlu dicatat bahwa interaksi serangga-tanaman di atas permukaan tanah. Arthropoda
nematoda lain (misalnya, pemakan jamur, pengumpan bakteri) dapat, tanah adalah kelompok makro-invertebrata yang melimpah yang
bagaimanapun, juga secara tidak langsung mempengaruhi interaksi tanaman- dapat mempengaruhi tanaman baik secara langsung, melalui
serangga dengan berinteraksi dengan organisme tanah lainnya. Nematoda herbivora akar atau tidak langsung, melalui dekomposisi bahan
parasit tanaman, dengan memakan akar tanaman inang bersama, dapat organik. Meskipun semakin banyak penelitian melaporkan
mempengaruhi status pertahanan dan kualitas nutrisi tanaman inang, mekanisme di mana herbivora akar dapat berdampak pada interaksi
berpotensi menyebabkan efek pada herbivora ( Bezemer dkk., 2003; Bezemer serangga-tanaman di atas tanah (misalnya, ditinjau dalamSoler
dan van Dam, 2005; Wondafrash dkk., 2013; Biere dan Goverse, 2016). Hasil dkk., 2012; Barber and Soper Gorden, 2014), sebagian besar ulasan
dari studi laboratorium tentang efek nematoda parasit tanaman pada serangga tetap tidak meyakinkan tentang pendorong di balik efek yang
di atas tanah sering bervariasi untuk serangga pengunyah, tetapi umumnya sering diamati. Sebuah metaanalisis menunjukkan bahwa herbivora
menunjukkan efek negatif pada kinerja atau preferensi serangga penghisap akar oleh Diptera umumnya menghasilkan efek negatif yang
getah (Johnson dkk., 2012; Wondafrash dkk., 2013). Karena jumlah studi signifikan pada herbivora di atas tanah (Johnson dkk., 2012),
lapangan tentang nematoda parasit tumbuhan yang menggambarkan efek pada sedangkan herbivora oleh Coleoptera hanya mempengaruhi
serangga herbivora agak rendah, kami akan memperlakukan nematoda parasit Homoptera di atas tanah (positif) dan Hymenoptera herbivora
tumbuhan (PPN) dengan gaya hidup yang berbeda (hidup bebas, endoparasit) (negatif), tetapi tidak berpengaruh nyata pada kelompok lain.
sebagai satu kelompok, dan menjelaskan efeknya pada berbagai jenis serangga
herbivora. Tidak ada penelitian yang memasukkan tingkat trofik yang lebih Pengaruh Herbivora Akar pada Herbivora
tinggi atau serangga penyerbuk yang telah diidentifikasi dan oleh karena itu Di Atas Tanah
tidak dibahas di sini. Dari interaksi yang diungkapkan oleh pencarian literatur kami untuk
efek herbivora akar (terlepas dari taksa) pada herbivora pengunyah
di atas tanah (n =20), 55% melaporkan tidak ada efek, 10%
Pengaruh Nematoda Parasit Tumbuhan melaporkan efek positif dan 35% melaporkan efek negatif.
pada Herbivora Di Atas Tanah Beberapa penelitian pada tahun 1990-an menyelidiki efek herbivora
Dari interaksi yang terungkap dari pencarian literatur kami (n =10), akar pada serangga di atas tanah dengan cara mengurangi kepadatan
60% melaporkan netral (misalnya,Carter-Wientjes dkk., 2004; Kaplan total artropoda tanah dengan insektisida. Dalam semua studi ini,
dkk., 2009; Guo dkk., 2016) dan 40% melaporkan efek positif PPN kepadatan alami arthropoda tanah tidak memiliki pengaruh (Evans, 1991)
pada herbivora pengunyah di atas tanah (Gambar 2C, Tabel atau menyebabkan peningkatan (Evans, 1991; Masters dkk., 1993, 2001;
Tambahan 3,Alston dkk., 1991; Kaplan dkk., 2009; Vockenhuber dkk., Magister, 1995) pada herbivora di atas tanah. Karena ada sedikit
2013). Misalnya, penambahan nematoda simpul akar,Meilodogyne kekhususan dalam pengobatan insektisida, tidak mungkin untuk
penyamaranuntuk tembakau (Nicotiana tabacum)di petak-petak menguraikan efek dari taksa arthropoda tanah yang berbeda pada
lapangan tidak mempengaruhi jumlah spesialis tembakau tanduk, interaksi tanaman-serangga dari studi yang lebih tua ini. Namun, mereka
manduca sexta,atau pertumbuhan ulat grayak bit generalis, menjelaskan peran artropoda tanah dalam membentuk interaksi serangga
Spodoptera exigua.Sebaliknya, dalam percobaan yang sama, di atas permukaan tanah.
tanaman yang diberi perlakuan nematoda memiliki jumlah Dalam studi lapangan, efek yang dimediasi tanaman dari herbivora
pengunyahan 30% lebih tinggiEpitryx flkumbang ea daripada akar coleopteran pada herbivora pengunyah di atas tanah bisa netral (
tanaman yang tidak diobati (Kaplan et al., 2009). Meskipun data Hunt-Joshi dkk., 2004;Barber et al., 2015; Borgström dkk., 2017), positif (
korelatif harus ditafsirkan dengan hati-hati karena tidak menyiratkan Wurst et al., 2008), atau negatif (Putih dan Andow, 2006; Wurst dkk., 2008;
sebab-akibat, jumlah PPN yang hidup bebas juga berhubungan Megias dan Müller, 2010, melihat Gambar 2D, Tabel Tambahan 4).
positif dengan tingkat konsumsi daun oleh herbivora pengunyah, Menariknya, pada pisang raja ribwort,Plantago lanceolatayang terpapar
meskipun korelasi yang diamati untuk PPN tidak signifikan untuk herbivora bawah tanah olehAgriotespp., tingkat herbivora di atas tanah
tiga nematoda yang paling melimpah. genusTylenchorhynchus, tiga kali lebih rendah pada glikosida iridoid tinggi (metabolit pertahanan
Pratylenchus,dan Xiphinema (Kaplan et al., 2009). sekunder dalamPlantago)menghasilkan garis keturunan, dibandingkan
Dari interaksi terungkap dari pencarian literatur kami untuk efek dengan kontrol tanpa herbivora akar. Sebaliknya, tingkat herbivora
nematoda pada pengisap getah (n =6), 50% melaporkan tidak ada efek sembilan kali lebih tinggi dalam menanggapi herbivora akar pada garis
(misalnya,Vandegehuchte dkk., 2010; Heeren dkk., 2012) dan keturunan glikosida iridoid rendah (Wurst et al., 2008). Studi ini
50% melaporkan efek negatif (Gambar 2C, Tabel Tambahan menggambarkan bahwa latar belakang genetik suatu tanaman dapat
3,Kaplan et al., 2009). Di ladang kacang kedelai,G maks,keberadaan memainkan peran penting dalam menentukan efek yang dimediasi
nematoda H. glisintidak berkorelasi dengan kelimpahan kutu total tanaman dari herbivora serangga akar pada herbivora serangga
dalam satu penelitian (Heeren dkk., 2012), tetapi berkorelasi negatif pengunyah di atas tanah. Meskipun metaanalisis (Johnson dkk., 2012)
dengan jumlah kutu daun kedelaiaphis glisinpada awal musim menyimpulkan bahwa herbivora akar dipteran umumnya memiliki efek
puncak dalam studi lain (Hong dkk., 2011). Penting untuk dicatat negatif yang dimediasi tanaman pada herbivora di atas tanah, tidak ada
bahwa dalam penelitian sebelumnya, hasil tanaman juga tidak dukungan yang konsisten dari studi lapangan untuk ini (lihatGambar 2D,
terpengaruh, sedangkan hasil juga berkorelasi negatif dengan Tabel Tambahan 4). Misalnya, lalat akar kubis,Delia radikumjumlah
jumlah telur nematoda pada penelitian terakhir (Hong dkk., 2011; mengunyah yang terpengaruh secara negatifPhyllotretasp. kumbang
Heeren dkk., 2012). daun (genus ini
sebagian besar terdiri dari spesialis dan oligotrof) dalam mustard E. crameridanP. daplidik,ketika larva tinggal di tanah
hitam pot (Brassica nigra)di kebun percobaan (Soler dkk., 2009), dari kumbang tenebrionidM. hybridahadir dalam pot
tetapi penambahan lalat akar tidak memiliki efek yang diperantarai M. moricandioidestanaman. Penting untuk dicatat bahwa spesies kumbang
tanaman pada pengunyah lepidopteran (Soler dkk., 2009; Pierre et ini sebagian besar detritivor dan oleh karena itu mungkin tidak secara
al., 2013). langsung mempengaruhi tanaman, tetapi kehadirannya dapat mempengaruhi
Tampaknya tidak ada pola untuk efek yang dimediasi tanaman interaksi tanaman-serangga dengan menyediakan nutrisi di dalam tanah
dari herbivora akar coleopteran pada pengisap getah di lapangan. yang dapat mempengaruhi proses fisiologis dalam tanaman.
Dari interaksi yang diungkapkan oleh pencarian literatur kami (n
=22), 54% melaporkan tidak ada efek, dibandingkan dengan 23% Pengaruh Herbivora Akar pada Penyerbuk
yang melaporkan efek positif dan 23% yang melaporkan efek negatif Di Atas Tanah
Gambar 2D, Tabel Tambahan 4). Satu studi melaporkan efek positif Literatur tidak meyakinkan tentang efek yang dimediasi tanaman dari
herbivora akar oleh herbivora coleopteran pada pengisap getah di herbivora akar pada penyerbuk. Arthropoda tanah sering menyebabkan
atas tanah (Poveda dkk., 2005). Namun, dalam penelitian lain, efek spesifik asosiasi pada tanaman inangnya, mulai dari perubahan
penambahan herbivora akar koleopteran tidak berpengaruh (Megias jumlah bunga hingga ukuran bunga dan kualitas nektar, yang semuanya
dan Müller, 2010) atau efek negatif pada pengisap getah (Megias dan dapat mempengaruhi berbagai jenis serangga penyerbuk (Barber and
Müller, 2010; Ryalls et al., 2016). Misalnya penambahan larva Soper Gorden, 2014). Demikian juga, tidak ada pola yang jelas untuk studi
kombinasi kedua spesies kumbangMorica hybridadan Cebrio lapangan (Gambar 2D, Tabel Tambahan 4). Tiga studi menyelidiki efek
gypsicolapadaMoricandia moricandioidesmenghasilkan jumlah kutu penambahan herbivora akar pada kunjungan penyerbuk di lapangan.
daun lebih dari tiga kali lebih rendah pada tanaman inang bersama, Pada semua kasus, tanaman di pot di lapangan dan perlakuannya adalah
dibandingkan dengan kontrol. Demikian pula pada penelitian yang penambahan herbivora akar coleopteran. Penambahan wireworm,Agriote
sama, penambahan organisme tanah mengakibatkan penurunan sp. untuk charlock mustard,Sinapis arvensissecara konsisten
jumlah kutu daun yang tidak teridentifikasi pada tanaman, menghasilkan peningkatan total kunjungan penyerbuk (Poveda dkk.,
dibandingkan dengan kontrol, sedangkan jumlah wereng tidak 2003, 2005). Namun, dalam penelitian lain menggunakan tanaman
terpengaruh oleh perlakuan hanya denganC.gipsicola,tetapi 30% mentimun,C. sativus,penambahan larva kumbang ketimun
lebih rendah pada tanaman yang hanya menerimaM.hibrida (Megias belang,Acalymma vittatum menghasilkan setengah jumlah kunjungan
dan Müller, 2010). Hasil ini dapat didorong oleh fakta bahwa yang penyerbuk, dibandingkan dengan kontrol yang tidak diobati dan
terakhir sebagian besar merusak dan, dengan demikian, kedua kunjungan penyerbuk menunjukkan hubungan negatif dengan kepadatan
arthropoda tanah coleopteran ini dapat mempengaruhi fisiologi herbivora akar (Barber et al., 2015).
tanaman dengan cara yang berbeda. Juga tidak ada efek yang
konsisten dari herbivora akar dipteran pada herbivora penghisap
getah di lapangan. Tanaman yang diobati dengan herbivora akar
METODOLOGI MENENTUKAN
ditemukan memiliki peningkatan jumlah kutu khususBrevicoryne HASIL EKSPERIMEN LAPANGAN
brassicae (Pierre et al., 2013) dan penurunan jumlah spesies yang
sama dalam penelitian lain (Soler dkk., 2009). Jumlah kutu generalis Meskipun kesamaan antara studi terkontrol dan studi lapangan dapat
Myzus persicaetidak terpengaruh oleh keberadaan herbivora akar di ditemukan untuk beberapa taksa tanah, literatur lapangan juga
salah satu dari dua studi (Soler dkk., 2009; Pierre et al., 2013). menunjukkan variasi yang cukup besar dalam respon dan efek netral
Karena kami hanya mengidentifikasi satu penelitian yang biasanya diamati untuk interaksi biota-tanaman-serangga tanah. Ini
mungkin setidaknya sebagian karena metodologi eksperimental yang
menggambarkan efek herbivora akar pada kelompok makan lainnya,
diterapkan di lapangan. Tiga metodologi utama diterapkan secara luas;
tidak mungkin untuk menjelaskan polanya. Dalam penelitian ini,
(1) Penambahan organisme tanah ke tanaman pot yang ditempatkan di
kelimpahan penambang daunStephensia brunnichella30% lebih rendah
area luar ruang percobaan; (2) Penambahan organisme tanah pada
pada kemangi liar,Clinopodium vulgare tanaman yang terserang cacing
tanaman yang ditanam di petak lahan; (3) Penghapusan taksa organisme
pita,Agriotesp. dibandingkan kontrol tanpa herbivora, sedangkan ukuran
tanah tertentu dengan aplikasi pestisida (lihat Gambar 3). Perbandingan
herbivora tetap tidak terpengaruh oleh perlakuan (Staley et al., 2007).
langsung antara tanaman pot dan tanaman yang ditanam di lapangan
Pengaruh Herbivora Akar pada Musuh Alami dibuat dalam dua penelitian. Misalnya, di rumput Marram, kehadiran PPN
Di Atas Tanah dari genusHeteroderamemiliki efek negatif pada kutu di atas tanah
Jumlah penelitian yang meneliti efek serangga pemakan akar pada musuh Schizaphis rufuladalam pot, tetapi di lapangan korelasi ini tidak signifikan
alami di atas tanah di lapangan terbatas. Laporan yang tersedia ( Vandegehuchte dkk., 2010). Dalam studi lain, ketikakayu putihpohon
menunjukkan bahwa keberadaan herbivora pemakan akar mungkin ditanam di pot di lapangan, penambahan EMF memiliki efek negatif pada
memiliki sedikit pengaruh terhadap musuh alami di atas permukaan tanah pemberian makan oleh larva chafercupripes anomali,tetapi untuk pohon
di lapangan (misalnya,Soler dkk., 2009;Megias dan Müller, 2010).Evans yang tumbuh langsung di lapangan, tidak ada pengaruh terhadap
(1991)melaporkan bahwa pengurangan artropoda tanah tidak pemberian pakan chafer. Kerusakan oleh ngengat geometri meningkat
mempengaruhi kelimpahan parasit Hymenoptera, Arachnida dan secara signifikan pada perlakuan EMF pada tanaman pot, sedangkan
serangga pemangsa dan entomophagous yang tidak ditentukan di plot kerusakan pada tanaman di lapangan berkurang.kayu putih.Namun,
lapangan eksperimental. Sebaliknya,Megias dan Muller (2010)menemukan pengobatan EMF menyebabkan pengurangan lipatan daun oleh
tingkat parasitisme yang lebih tinggi oleh parasitoid braconidCotesia Strepsicratessp. baik di tanaman pot di lapangan maupun di tanaman
kazak pada larva dua kupu-kupu Pierid, yang ditanam di lapangan (Gange et al., 2005b).
GAMBAR 3 |Gambaran skematis dari tiga metodologi yang paling banyak digunakan untuk menyelidiki interaksi biota-tanaman-serangga tanah di lapangan. Dalam representasi ini kami
menggunakan penambahan wireworms,Agriotesp. untuk pisang raja RibwortPlantago lanceolatasebagai contoh. (SEBUAH)Tanaman pot, yang sering ditanam di rumah kaca selama
beberapa minggu, ditempatkan di ladang atau kebun percobaan setelah diperlakukan dengan organisme tanah. Interaksi antara tanaman pot dan herbivora atau penyerbuk alami kemudian
diuji di lapangan. (B)Tanaman ditanam di lapangan dalam kondisi alami, termasuk komunitas tanah penduduk. Organisme tanah ditambahkan ke plot dan dengan demikian di plot perlakuan
jumlah organisme tanah yang ditambahkan ditambah, dibandingkan dengan plot kontrol yang tidak diberi perlakuan. (C)Tanaman ditanam di lapangan dalam kondisi alami, termasuk
komunitas tanah penduduk. Namun, dalam metode ini, organisme tanah yang diteliti dikurangi dengan aplikasi pestisida. Oleh karena itu, petak yang diberi perlakuan telah mengurangi
tingkat organisme tanah, dibandingkan dengan petak kontrol, yang memiliki tingkat organisme tanah alami (tetapi lebih tinggi).
Kedua studi ini dengan jelas menggambarkan bahwa pilihan metodologi kenyataannya, fraksi studi yang melaporkan efek signifikan mungkin
yang digunakan dalam eksperimen lapangan dapat sangat lebih rendah.
mempengaruhi hasil, dan menunjukkan bahwa studi menggunakan Penggunaan pot memiliki berbagai kelemahan yang dapat
tanaman pot lebih mungkin untuk menunjukkan efek yang signifikan dari mempengaruhi sistem pembelajaran, terutama di lapangan. Pertama-
organisme bawah tanah pada serangga di atas tanah daripada studi yang tama, penelitian sering menggunakan tanah steril atau tanah pot kukus,
meneliti tanaman yang ditanam langsung di tanah di lapangan. Ini juga yang mengecualikan interaksi dengan organisme tanah penduduk. Selain
menekankan perlunya metodologi standar, untuk membuat perbandingan itu, pot tidak hanya menjadi penghalang bagi sistem akar, tetapi juga
antara studi lapangan yang berbeda lebih kuat. untuk pergerakan organisme yang dipelajari. Selain itu, mencegah
Menariknya, ada perbedaan yang kuat antara efek yang dilaporkan masuknya organisme tanah lainnya. Meskipun pot mungkin memiliki
untuk metodologi yang berbeda di antara studi yang disusun dalam keuntungan untuk memastikan bahwa organisme tanah hadir di sistem
tinjauan literatur ini (lihat ).Tabel 1). Dalam literatur yang diterbitkan, akar, metodologi ini mungkin sangat artifisial dibandingkan dengan plot
hanya untuk jamur tanah taksa dan arthropoda tanah ada laporan tentang lapangan. Penghalang juga secara inheren membatasi pertumbuhan
ketiga metodologi yang digunakan di lapangan (lihat Gambar 3). Ketika tanaman (yaitu, pembatasan pot), yang menyebabkan perubahan dalam
kita membandingkan metodologi dalam dua taksa ini, studi tanaman pot pertumbuhan dan fisiologi tanaman (Poorter et al., 2012), yang mungkin
dan studi pemindahan lapangan lebih sering melaporkan hasil yang bermanfaat atau merugikan kinerja serangga. Terakhir, kondisi abiotik
signifikan (di kedua arah) daripada studi di mana organisme tanah dalam pot bisa sangat berbeda dengan kondisi di tanah. Menempatkan
ditambahkan ke plot lapangan. Misalnya, dalam penelitian dengan jamur, pot (seringkali berwarna gelap, yang menyerap lebih banyak energi) di
63% interaksi yang dipelajari dalam pot menunjukkan efek perantara atas tanah, dapat meningkatkan suhu tanah di dalam pot dalam kondisi
tanaman yang signifikan (di kedua arah) pada serangga di atas tanah. hangat. Selain itu, mereka mungkin mendingin lebih cepat dalam kondisi
Studi pemindahan lapangan juga menunjukkan dampak yang dimediasi dingin. Kami mengusulkan bahwa pot dapat sangat berguna dalam
tanaman yang signifikan dalam 73% studi, tetapi hanya 25% dari studi mempelajari organisme tanah, baik di laboratorium maupun kondisi
penambahan lapangan yang menunjukkan efek signifikan (lihatTabel 1). lapangan, tetapi pot harus digunakan dengan hati-hati dan kendala abiotik
Pola serupa muncul untuk manipulasi serangga tanah. Di sini, 64% dari harus dilawan sebanyak mungkin (misalnya dengan mengubur pot,
interaksi yang dipelajari menghasilkan efek yang dimediasi tanaman yang menggunakan pot yang cukup besar). pot dan memasukkan tanah hidup
signifikan pada herbivora serangga dalam percobaan pot. Studi ke dalam desain).
pemindahan lapangan menunjukkan efek yang dimediasi tanaman yang Penggunaan pestisida dalam eksperimen lapangan adalah
signifikan dalam 70% studi, dibandingkan dengan hanya 33% dalam studi pendekatan umum pada tahun-tahun awal pengembangan ceruk ini
penambahan lapangan (lihat .).Tabel 1). Angka-angka ini menunjukkan dalam ekologi. Namun, ini juga datang dengan banyak kelemahan yang
bahwa ada pengaruh kuat dari metodologi yang diterapkan di lapangan, jelas. Beberapa penelitian telah menunjukkan bahwa, meskipun pestisida
meskipun perlu dicatat bahwa bias publikasi mungkin juga menyebabkan seringkali agak spesifik dan memang mengurangi organisme target, ada
bias terhadap studi yang melaporkan hasil yang signifikan dan dalam juga efek samping yang tidak diinginkan yang mempengaruhi
TABEL 1 |Perbandingan tiga metodologi lapangan yang paling banyak digunakan dalam studi yang menyelidiki interaksi di atas-bawah tanah (tanaman pot yang ditempatkan di
lapangan, inokulasi organisme tanah di petak percobaan, penghilangan spesies dengan pestisida di petak percobaan).
Efek pada herbivora
metode Jumlah studi Jumlah interaksi yang dipelajari Persentase tidak berpengaruh Persentase positif Persentase negatif
JAMUR
Pot 9 27 37.0 40.7 22.2
Penghapusan lapangan 4 11 36.4 45.5 18.1
Inokulasi lapangan 7 40 65.0 20.0 5.0
ARTROPODA TANAH
Pot 9 25 36.0 40.0 24.0
Penghapusan lapangan 5 10 30.0 60.0 10.0
Inokulasi lapangan 4 9 66.7 11.1 22.2
Ditampilkan adalah jumlah total studi dan jumlah interaksi organisme yang hubungan antara organisme tanah dan serangga herbivora di atas tanah diselidiki. Persentase
dihitung untuk studi yang menunjukkan tidak ada efek signifikan pada herbivora, efek positif signifikan pada herbivora atau efek negatif signifikan pada herbivora. Hanya studi
manipulasi jamur tanah dan serangga tanah yang dimasukkan, karena studi pemindahan dan pot jarang atau tidak ada di kelompok lain.
banyak proses tanah lainnya (misalnya,Wang dkk., 2004). Kami Pertanyaan kedua kami adalah apakah manipulasi taksa
mengusulkan bahwa penambahan organisme tanah ke petak lahan tertentu di tanah memiliki efek yang sama pada serangga di atas
mungkin merupakan metodologi terbaik, karena ini memungkinkan tanah di lapangan seperti di bawah kondisi yang lebih terkontrol
interaksi organisme tanah yang ditambahkan dan tanaman dengan di rumah kaca atau ruang pertumbuhan. Survei kami
komunitas tanah penduduk. Dari perspektif yang diterapkan, hasil dari menunjukkan bahwa ini berlaku untuk sebagian besar taksa
studi penambahan organisme tanah mungkin juga yang paling berguna kecuali untuk artropoda tanah. Inokulasi bakteri di lapangan
karena skenario ini paling sebanding dengan aplikasi organisme tanah umumnya mendorong pertumbuhan tanaman dan menekan
(misalnya, dalam Pengendalian Hama Terpadu). Namun, sangat sulit kelimpahan dan kinerja serangga di lapangan, seperti yang
untuk membakukan kondisi abiotik dan biotik dari tanah lapangan hidup, mereka lakukan dalam penelitian laboratorium (misalnya,Pineda
dan ini dapat menyebabkan variasi yang cukup besar antara atau bahkan dkk., 2010). Untuk AMF, efek yang diamati dalam pengaturan
di dalam lokasi penelitian. Organisme tanah yang diintroduksi mungkin laboratorium telah ditinjau secara menyeluruh (Gehring dan
menghadapi antagonis, atau efeknya dapat "diencerkan" karena plot Bennett, 2009; Hartley dan Gangga, 2009; Koricheva dkk., 2009)
lapangan sering kali tidak memiliki penghalang dan organisme dapat dan pola umumnya berbeda untuk serangga dari kelompok
menjauh. makan yang berbeda dan bergantung pada tingkat spesialisasi
serangga. Studi lapangan, kami tunjukkan, melaporkan pola
DISKUSI DAN ARAH MASA DEPAN serupa; AMF secara negatif mempengaruhi pengunyah
generalis, tetapi secara positif mempengaruhi serangga
Dalam tinjauan ini kami telah mengeksplorasi literatur ilmiah yang membahas pengunyah spesialis. AMF juga umumnya menguntungkan
pengaruh manipulasi biotik tanah terhadap interaksi serangga-tanaman di atas serangga pengisap, terlepas dari spesialisasi mereka. Di bawah
permukaan tanah di lapangan. Pertama, kami menanyakan apakah ada peran kondisi lapangan, nematoda mempengaruhi herbivora
organisme tanah dalam membentuk interaksi serangga-tanaman di atas pengunyah secara positif dan pengisap getah secara negatif dan
permukaan tanah di bawah kondisi lapangan. Kami mencari literatur untuk ini juga sejalan dengan pengamatan umum dalam studi
studi yang melaporkan manipulasi seluruh mikrobioma tanah dan bagaimana laboratorium ( Wondafrash dkk., 2013). Pola pengaruh artropoda
perubahan komposisi komunitas tanah dapat mempengaruhi serangga di atas tanah kurang jelas. Dalam tinjauan literatur lapangan saat ini,
tanah di lapangan. Tampaknya ada banyak bukti untuk efek perubahan di kami belum dapat mengamati pola yang jelas. Salah satu
seluruh komunitas tanah pada kumpulan serangga, tetapi temuan ini alasannya adalah variasi kondisi abiotik dan biotik dalam sistem
semuanya korelatif, bukan penyebab. Ini segera menyoroti kesenjangan studi yang dilaporkan. Lebih jauh lagi, seringkali hanya sedikit
pertama dalam pengetahuan ilmiah saat ini; bagaimana efek biotik “warisan interaksi yang dipelajari untuk setiap kombinasi taksa (baik di
tanah” atau umpan balik tanaman-tanah (PSF) dapat mempengaruhi komunitas bawah maupun di atas permukaan tanah). Oleh karena itu, saat
serangga di atas permukaan tanah di lapangan. Untuk pengetahuan kita, tidak ini ada kekurangan data yang relevan dan ini membuat sulit
ada penelitian sejauh ini, telah menilai efek ini dalam pengaturan lapangan. Ini untuk membandingkan hasil yang berbeda secara lebih teliti,
adalah aspek penting dari ekologi di atas-bawah tanah yang perlu mendapat misalnya, dalam meta-analisis. Masalah yang sama muncul
perhatian lebih di masa depan. Kami berpendapat bahwa memperkenalkan ketika kita mencoba untuk menjelaskan pola dari kelompok
konsep PSF sebagai metode lapangan keempat yang dapat diterapkan untuk pakan yang kurang melimpah (seperti penambang daun,
menggeser komunitas tanah ke arah tertentu akan kurang mengganggu pembuat empedu atau penggerek batang) atau musuh alami dan
daripada metodologi yang umum digunakan dan akan memasukkan lebih penyerbuk. Sangat sedikit penelitian, sejauh ini,
banyak realisme ekologis. Meskipun kami mengamati kesamaan antara studi lapangan
dan laboratorium, di lapangan, penting juga untuk dicatat
bahwa sebagian besar studi yang kami deteksi melaporkan efek respon tanaman tertentu. Mempelajari komunitas serangga terkait alami
netral. Kami menyarankan bahwa metodologi lapangan dapat secara mereka juga dapat meningkatkan pemahaman kita tentang sifat mana yang
drastis mempengaruhi hasil studi di atas-bawah tanah dan bahwa penting dalam memediasi interaksi biota-tanaman-serangga tanah. Pekerjaan
ahli ekologi harus menyadari hal ini ketika merancang eksperimen. di masa depan dapat mengisi kesenjangan penting ini dalam pengetahuan kita
Meskipun ada kekurangan studi saat ini yang membandingkan saat ini.
metodologi lapangan yang berbeda secara langsung, polanya agak Ketiga, lebih banyak penekanan harus ditempatkan pada peran waktu
jelas. Dalam kasus percobaan pot dan percobaan penghapusan di dan ruang dalam interaksi di atas tanah-bawah tanah di lapangan. Saat
lapangan, kemungkinan mengamati efek yang signifikan secara ini tidak diketahui apakah melakukan manipulasi dengan organisme
statistik dalam bentuk apa pun, dua kali lebih tinggi daripada tanah yang sama di lokasi yang berbeda (misalnya, perbedaan ketinggian
percobaan penambahan lapangan. Namun, kami berpendapat bahwa dan garis lintang, serta kondisi abiotik) akan menyebabkan efek yang
yang terakhir ini, sejauh ini, merupakan metodologi yang paling berbeda pada serangga di atas tanah atau tidak. Studi masa depan juga
realistis dan berguna untuk memahami proses ekologi. Jelas, ada harus fokus pada aspek temporal interaksi di atas-bawah tanah di
peluang untuk mengeksplorasi cara-cara alternatif untuk lapangan. Karena komunitas tanah bersifat dinamis dan komunitas tanah
memanipulasi organisme tanah, atau mengarahkan komunitas tanah spesifik spesies terakumulasi dari waktu ke waktu (Diez dkk., 2010; Flory
ke arah tertentu. Misalnya melalui manipulasi tanah melalui dan Clay, 2013; Van der Putten dkk., 2013; Heinen dkk., 2018),
mekanisme umpan balik tanaman-tanah di mana tanah dimanipulasi kemungkinan dinamika temporal ini akan sangat mempengaruhi kinerja
di lapangan oleh spesies tanaman dengan efek khusus pada komunitas serangga di atas tanah dari waktu ke waktu. Berbagai studi
komunitas tanah, atau dengan inokulasi plot dengan tanah yang terkontrol telah menunjukkan bahwa urutan kedatangan herbivora di atas
telah dikondisikan oleh spesies tanaman tertentu. Selain itu, tanah dan di bawah tanah pada tanaman dapat sangat mengubah hasil
organisme tanah dapat dimanipulasi melalui metode eksklusi interaksi biota-tanaman-serangga tanah (misalnya,Erb dkk., 2011; Wang
menggunakan ukuran mata jaring variabel yang mengecualikan dkk., 2014) dan sampai batas tertentu, ini juga telah ditunjukkan dalam
taksa tanah tertentu berdasarkan ukurannya (misalnya,Johnson studi lapangan (misalnya,Gange et al., 2005a), meskipun hubungan
dkk., 2001, 2002), atau melalui penambahan organisme antagonis, antara komunitas tanah yang berubah secara temporal dan variasi
yang dapat berdampak pada kelompok organisme tanah tertentu. temporal dalam komunitas serangga di atas tanah belum dibuat. Di
Empat aspek bidang ekologi di atas-bawah tanah layak untuk lapangan, komunitas serangga juga berubah sepanjang musim.
dikembangkan lebih lanjut. Pertama, respon spesies serangga dari Bagaimana perlakuan tanah mempengaruhi serangga lebih awal
kelompok makan yang kurang terlihat (seperti pembuat empedu, dibandingkan dengan akhir musim, dan sejauh mana hal ini disebabkan
penggerek batang, penambang daun dan pengumpan isi sel) sering oleh perubahan interaksi tanaman-tanah atau perubahan interaksi
diabaikan sejauh ini. Untuk lebih menjelaskan pola dan lebih memahami tanaman-serangga tidak diketahui.
peran ekologis organisme tanah dalam membentuk interaksi tanaman- Keempat, sebagian besar penelitian saat ini difokuskan pada efek
serangga, kita perlu menggunakan pendekatan yang lebih holistik yang tidak langsung yang dimediasi oleh tanaman inang bersama, tetapi
memperhitungkan pemain dari berbagai serikat dan tingkat trofik yang potensi interaksi langsung tidak boleh diabaikan. Ada berbagai
lebih luas. Respon musuh alami dan penyerbuk di atas permukaan tanah organisme, seperti entomopatogen di dalam tanah yang dapat
jarang dipelajari, dan sama sekali tidak ada untuk jenis manipulasi tanah berdampak langsung pada kinerja serangga di atas permukaan tanah.
tertentu, atau taksa tanah. Riwayat hidup berbagai musuh alami cukup Misalnya, infeksi oleh jamur entomopatogen, seperti Beauveria bassiana
beragam dan responnya terhadap interaksi biota-tanaman tanah dapat dan Metarhizium anisoplae dapat mengakibatkan kematian cepat banyak
bervariasi. Parasitoid dan musuh alami terbang lainnya mungkin spesies serangga (Meyling dan Eilenberg, 2007; Vega dkk., 2009, 2012),
merespons lebih cepat daripada predator tak bersayap dan sepintas meskipun efek langsungnya pada serangga di atas tanah di lapangan
seperti laba-laba. Selanjutnya, parasitoid dipengaruhi oleh perubahan tidak didokumentasikan dengan baik. Menariknya, jamur ini juga dapat
kualitas inang herbivora mereka, karena siklus hidup mereka sangat bersifat endofit pada tanaman, dan dapat mempengaruhi kinerja tanaman
bergantung pada ekofisiologi inang (misalnya,MacKauer, 1996; Harvey, dan herbivora (Meyling dan Eilenberg, 2007; Vega dkk., 2009, 2012;
2000; Harvey dkk., 2004). Selain itu, ketika kami mencari studi dalam Senthilraja dkk., 2010; Prabhukarthikeyan et al., 2014). Selain itu, telah
literatur ilmiah, kami tidak dapat mendeteksi apa pun yang berfokus ditunjukkan untuk jamur Metarhizium bahwa ia membentuk jembatan
pada efek organisme tanah, melalui tanaman, pada interaksi antara antara serangga mati yang terinfeksi dan tanaman, di mana jamur dapat
tanaman dan taksa non-arthropoda, seperti siput, siput, tetapi juga menyediakan tanaman dengan nitrogen ekstra yang diperoleh dari tubuh
vertebrata yang lebih tinggi, seperti pemakan rumput. Karena tumbuhan serangga, yang juga dapat mempengaruhi interaksi tanaman-serangga
adalah produsen utama yang mendukung rantai makanan, kemungkinan (Wang dan St. Leger, 2007; Behie dkk., 2012; Sasan dan Bidochka, 2012).
organisme lain juga akan terpengaruh oleh organisme bawah tanah. Sedikit yang diketahui tentang sejauh mana serangga di atas tanah
mengambil mikroorganisme tanah dan bagaimana hal ini dapat
Kedua, untuk meningkatkan pemahaman ekologi kita, penting juga untuk mempengaruhi kebugaran mereka, baik melalui patogenisitas, atau
memasukkan sistem model yang lebih realistis secara ekologis, karena sistem mungkin interaksi mutualistik (misalnya, dalam mikrobioma usus),
saat ini sering didasarkan pada tanaman, serta pada spesies serangga yang meninggalkan celah penting dalam pengetahuan kita saat ini.
merupakan hama tanaman atau dipilih untuk kenyamanan, daripada
berdasarkan pada relevansi ekologis (Chen dkk., 2015). Hal ini dapat dicapai, Kami menyimpulkan bahwa ada dukungan kuat untuk peran penting
misalnya, dengan menggunakan berbagai spesies tumbuhan liar yang organisme tanah dalam membentuk interaksi tanaman-serangga di lapangan.
bervariasi dalam sifat fungsional, yang dapat memberikan wawasan yang lebih Dengan pengecualian arthropoda tanah, kami menemukan bahwa sebagian
baik tentang sifat apa yang dapat diprediksi. besar studi lapangan melaporkan efek yang mirip dengan efek laboratorium
studi. Kami berpendapat bahwa studi masa depan harus direncanakan organisme mendorong kelimpahan serangga di atas tanah, keragaman dan
dengan hati-hati, karena metodologi yang diterapkan di lapangan sangat dampak di lapangan.
mempengaruhi peluang untuk menemukan hasil yang kuat. Meskipun
demikian, ada banyak peluang untuk mengembangkan bidang penelitian KONTRIBUSI PENULIS
ini lebih lanjut, terutama dalam hal mengeksplorasi metode alternatif dan
lebih realistis untuk mengarahkan bioma tanah ke arah yang ditargetkan. TB dan RH menyusun ide untuk tinjauan literatur. TB,
Harus ditekankan bahwa ada kesenjangan besar dalam pengetahuan kita AB, dan RH merancang kerangka struktural tinjauan.
tentang taksa herbivora serangga yang kurang terlihat seperti penggali RH melakukan studi literatur. TB dan AB memberikan
daun, penggerek batang dan lain-lain. Hampir tidak ada yang diketahui beberapa referensi tambahan. RH menulis naskah versi
tentang efek organisme tanah pada berbagai musuh alami (predator dan pertama. TB, AB, JH, dan RH berkontribusi secara kritis
parasitoid). Namun, karena ada laporan yang konsisten tentang efek pada versi naskah yang lebih baru.
penambahan organisme tanah di lapangan pada serangga di atas tanah,
Pineda et al., 2017). Beberapa kelompok organisme tanah dapat menjadi UCAPAN TERIMA KASIH
agen yang menjanjikan untuk peningkatan hasil panen dan perlindungan.
Kelompok organisme tanah lainnya dapat mempengaruhi Penelitian ini didukung oleh Organisasi Belanda untuk
keanekaragaman tumbuhan di atas permukaan tanah pada tingkat Penelitian Ilmiah (NWO VICI hibah 865.14.006 untuk TB).
komunitas dan hal ini menimbulkan peluang baru untuk menggunakan Ini adalah publikasi nomor 6559 dari Institut Ekologi
organisme tanah untuk “mengarahkan” perkembangan vegetasi di atas Belanda (NIOO-KNAW).
permukaan tanah (Wubs dkk., 2016), yang kemudian dapat mempengaruhi
komunitas serangga di atas tanah. Tantangannya adalah untuk MATERI TAMBAHAN
menguraikan pendorong efek manipulasi organisme tanah pada serangga
di lapangan. Ini akan menjadi langkah penting untuk memahami Materi Tambahan untuk artikel ini dapat ditemukan secara
bagaimana di bawah tanah online di: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fevo.
2018.00106/penuh#bahan pelengkap
REFERENSI komposisi komunitas serangga di atas tanah.Ekologi87, 2002–2013. doi:

10. 1890/0012-9658(2006)87[2002:IBSJAP]2.0.CO;2
Alston, DG, Bradley, JR Jr., Schmitt, DP, dan Coble, HD (1991). Bezemer, TM, Van der Putten, WH, Martens, H., Van de Voorde, TF, Mulder,
Tanggapan dariHelicoverpa zea (Lepidoptera: Noctuidae) terhadap PP, dan Kostenko, O. (2013). Efek herbivora di atas dan di bawah tanah pada
perkembangan tajuk tanaman kedelai dipengaruhi olehHeterodera glisin interaksi tanaman-jamur di bawah tanah dan tanggapan umpan balik tanaman-
(Nematoda: Heteroderidae) dan kepadatan populasi gulma tahunan.J. Ekonomi. tanah.J.Ekol.101, 325–333. doi: 10.1111/1365-2745.12045
Entomol.84, 267–276. doi: 10.1093/jee/84.1.267 Biere, A., dan Goverse, A. (2016). Interaksi sistemik yang dimediasi tanaman
Bais, HP, Weir, TL, Perry, LG, Gilroy, S., dan Vivanco, JM antara patogen, nematoda parasit, dan herbivora di atas dan di bawah
(2006). Peran eksudat akar dalam interaksi rizosfer dengan tanaman tanah.annu. Pdt. Fitopatol.54, 499–527.
dan organisme lain.annu. Pdt. Tanaman Biol.57, 233–266. doi: doi: 10.1146/annurev-phyto-080615-100245
10.1146/ annurev.arplant.57.032905.105159 Borgström, P., Strengbom, J., Marini, L., Viketoft, M., dan Bommarco, R.
Barber, NA, dan Soper Gorden, NL (2014). Bagaimana di bawah tanah? (2017). Herbivora serangga di atas dan di bawah tanah memodifikasi respons
organisme mempengaruhi interaksi tanaman-penyerbuk?J. Tanaman Ekol.8, 1– komunitas tanaman padang rumput terhadap eutrofikasi nitrogen.Ekologi98, 545–
11. doi: 10.1093/jpe/rtu012 554. doi: 10.1002/ecy.1667
Barber, NA, Kiers, ET, Hazzard, RV, dan Adler, LS (2013). Konteks- Brunner, SM, Goos, RJ, Swenson, SJ, Foster, SP, Schatz, BG, Lawley,
ketergantungan jamur mikoriza arbuskular pada interaksi tanaman-serangga di YA, dkk. (2015). Dampak fiksasi nitrogen dan bakteri pemacu pertumbuhan
suatu agroekosistem.Depan. Ilmu Tanaman.4:338. doi: 10.3389/fpls.2013. 00338 tanaman pada herbivora kedelai pemakan floem.aplikasi Ekol Tanah.86, 71-81.
doi: 10.1016/j.apsoil.2014.10.007
Barber, NA, Milano, NJ, Kiers, ET, Theis, N., Bartolo, V., Hazzard, RV, dkk. Carter-Wientjes, CH, Russin, JS, Boethel, DJ, Griffin, JL, dan McGawley, E.
(2015). Herbivora akar secara tidak langsung mempengaruhi anggota komunitas di C. (2004). Pemberian pakan dan pematangan oleh larva looper kedelai (Lepidoptera:
atas dan di bawah tanah dan secara langsung mengurangi kinerja tanaman.J.Ekol.103, Noctuidae) pada kedelai yang terkena hama gulma, jamur, dan nematoda.J.
1509– 1518. doi: 10.1111/1365-2745.12464 Ekonomi. Entomol.97, 14–20. doi: 10.1093/jee/97.1.14
Bardgett, RD, dan van der Putten, WH (2014). Keanekaragaman hayati bawah tanah dan Cahill, JF, Elle, E., Smith, GR, dan Shore, BH (2008). Gangguan
fungsi ekosistem.Alam515 , 505–511. doi: 10.1038/nature13855 mutualisme bawah tanah mengubah interaksi antara tanaman dan pengunjung bunga
Behie, SW, Zelisko, PM, dan Bidochka, MJ (2012). Serangga endofit- mereka.Ekologi89, 1791–1801. doi: 10.1890/07-0719.1
jamur parasit mentranslokasi nitrogen langsung dari serangga ke Chen, YH, Gols, R., dan Benrey, B. (2015). Domestikasi tanaman dan dampaknya
tanaman.Sains, 336, 1576–1577. doi: 10.1126/sains.1222289 pada interaksi trofik yang dipilih secara alami.annu. Pdt. Entomol.60, 35–58.
Bezemer, TM, Wagenaar, R., Van Dam, NM, dan Wäckers, FL doi: 10.1146/annurev-ento-010814-020601
(2003). Interaksi antara herbivora serangga di atas dan di bawah tanah Colella, T., Candido, V., Campanelli, G., Camele, I., dan Battaglia, D.
seperti yang dimediasi oleh sistem pertahanan tanaman.Oikos101, 555– (2014). Pengaruh rezim irigasi dan mikoriisasi buatan pada infestasi
562. doi: 10.1034/j.1600-0706.2003.12424.x serangga hama dan hasil pada tanaman tomat.Fitoparasitica42, 235–246.
Bezemer, TM, dan van Dam, NM (2005). Menghubungkan di atas tanah dan doi: 10.1007/ s12600-013-0356-3
interaksi bawah tanah melalui pertahanan tanaman yang diinduksi.Tren Ekol. Commare, RR, Nandakumar, R., Kandan, A., Suresh, S., Bharathi, M.,
Evolusi20, 617–624. doi: 10.1016/j.tree.2005.08.006 Raguchander, T., dkk. (2002).Pseudomonas fluorescensbioformulasi berbasis untuk
Bezemer, TM, Harvey, JA, Kowalchuk, GA, Korpershoek, H., dan van der pengelolaan penyakit hawar pelepah dan serangga pelipat daun pada
Putten, WH (2006). Interaksi antaraSenecio jacobaeadan tanaman, tanah, dan padi.Perlindungan Tanaman21, 671–677. doi: 10.1016/S0261-2194(02)00020-0
Cornelissen, T., Wilson Fernandes, G., dan Vasconcellos-Neto, J. (2008). Ukuran tidak efek warisan tanah pada tanaman dan serangga.J.Ekol.106, 1217–1229. doi:
materi: variasi herbivora antara dan di dalam tanaman dan hipotesis kekuatan 10.1111/1365-2745.12907
tanaman.Oikos117, 1121-1130. doi: 10.1111/j.0030-1299.2008.16588.x Diez, JM, Hong, SC, MacGuidwin, A., dan Gratton, C. (2011). Kutu kedelai dan kedelai
Dickie, I., Edwards, G., Hulme, PE, Sullivan, JJ, dan Duncan, R. interaksi nematoda kista di lapangan dan pengaruhnya terhadap hasil kedelai.J.
P. (2010). Umpan balik tanah negatif menumpuk dari waktu ke waktu untuk spesies Ekonomi. Entomol.104, 1568–1574. doi: 10.1603/EC11084
tanaman non-asli.Ekol. Lett.13, 803–809. doi: 10.1111/j.1461-0248.2010.01474.x Erb, Hunt-Joshi, TR, Blossey, B., dan Root, RB (2004). Herbivora akar dan
M., Robert, CA, Hibbard, BE, dan Turlings, TC (2011). Urutan daun di Lythrum salicaria:implikasi untuk kinerja tanaman dan
kedatangan menentukan interaksi yang dimediasi tanaman antara herbivora.J.Ekol.99, masyarakat.Ekol. aplikasi14, 1574–1589. doi: 10.1890/03-5181
7– 15. doi: 10.1111/j.1365-2745.2010.01757.x Johnson, D., Leake, JR, dan Baca, DJ (2001). Sistem inti dalam pertumbuhan baru
Evans, EW (1991). Manipulasi eksperimental herbivora di tallgrass asli memungkinkan studi fungsional jaringan miselium mikoriza padang
padang rumput: tanggapan dari arthropoda di atas tanah.Saya. tengah. alam.125, 37–46. rumput.Fitol Baru.152, 555–562. doi: 10.1046/j.0028-646X.2001.00273.x
doi: 10.2307/2426367 Johnson, D., Leake, JR, Ostle, N., Ineson, P., dan Baca, DJ (2002).Di tempat13CO2
Flory, SL, dan Clay, K. (2013). Akumulasi patogen dan dinamika jangka panjang pelabelan pulsa padang rumput dataran tinggi menunjukkan jalur cepat
dari invasi tanaman.J.Ekol.101, 607–613. doi: 10.1111/1365-2745.12078 Gadhave, KR, fluks karbon dari miselia mikoriza arbuskular ke tanah.Fitol Baru.153, 327–
Finch, P., Gibson, TM, dan Gange, AC (2016). Pertumbuhan tanaman- 334. doi: 10.1046/j.0028-646X.2001.00316.x
mempromosikanBasilmenekanBrevicoryne brassicae fiinfestasi lapangan dan memicu respons Johnson, SN, Clark, KE, Hartley, SE, Jones, TH, McKenzie, SW,
musuh alami yang bergantung pada kepadatan dan tidak bergantung pada kepadatan.J. Ilmu dan Koricheva, J. (2012). Interaksi herbivora di atas tanah-bawah tanah: meta-
Hama. 89, 985–992. doi: 10.1007/s10340-015-0721-8 analisis.Ekologi93, 2208–2215. doi: 10.1890/11-2272.1
Gangga, AC, Coklat, VK, dan Aplin, DM (2003). Hubungan multitrofik antara Jung, SC, Martinez-Medina, A., Lopez-Raez, JA, dan Pozo, MJ (2012).
jamur mikoriza arbuskular dan parasitoid serangga.Ekol. Lett.6, 1051–1055. doi: Resistensi yang diinduksi mikoriza dan priming pertahanan tanaman.J. Kimia.
10.1046/j.1461-0248.2003.00540.x Ekol. 38, 651–664. doi: 10.1007/s10886-012-0134-6
Gangga, AC, Coklat, VK, dan Aplin, DM (2005a). Kekhususan ekologis Kaplan, I., Sardanelli, S., dan Denno, RF (2009). Bukti lapangan untuk
mikoriza arbuskular: bukti dari serangga pemakan daun dan biji.Ekologi interaksi tidak langsung antara serangga pemakan daun dan komunitas
86, 603–611. doi: 10.1890/04-0967 nematoda pemakan akar padaNicotiana tabacum. Ekol. Entomol.34, 262-
Gangga, AC, Gane, DR, Chen, Y., dan Gong, M. (2005b). Kolonisasi ganda 270. doi: 10.1111/j.1365-2311.2008.01062.x
dariEucalyptus urophyllaST Blake oleh jamur arbuskular dan ektomikoriza Kardol, P., Martijn Bezemer, T., dan van der Putten, WH (2006). Sementara
mempengaruhi tingkat serangan serangga herbivora.pertanian. Untuk. Entomol.7, variasi dalam umpan balik tanaman-tanah mengontrol suksesi.Ekol. Lett.9, 1080–1088. doi:
253–263. doi: 10.1111/j.1461-9555.2005.00268.x 10.1111/j.1461-0248.2006.00953.x

Gangga, AC, dan Smith, AK (2005). Jamur mikoriza arbuskular Koricheva, J., Gangga, AC, dan Jones, T. (2009). Efek mikoriza
mempengaruhi tingkat kunjungan serangga penyerbuk.Ekol. Entomol.30, 600– jamur pada serangga herbivora: meta-analisis.Ekologi90, 2088–2097. doi:
606. doi: 10.1111/j.0307-6946.2005.00732.x 10.1890/08-1555.1
Gange, AC, andWest, HM (1994). Interaksi antara mikoriza arbuskular Kos, M., Tuijl, MA, Roo, J., Mulder, PP, dan Bezemer, TM (2015). Jenis-
jamur dan serangga pemakan daun diPlantago lanceolataLFitol Baru.128, efek umpan balik tanaman-tanah tertentu pada interaksi tanaman-serangga di atas tanah.
79– 87. doi: 10.1111/j.1469-8137.1994.tb03989.x J.Ekol.103, 904–914. doi: 10.1111/1365-2745.12402
Gehring, C., dan Bennett, A. (2009). Interaksi jamur-tanaman-serangga mikoriza: Kostenko, O., van de Voorde, TF, Mulder, PP, Putten, WH, dan Martijn
pentingnya pendekatan komunitas.Mengepung. Entomol.38, 93-102. doi: Bezemer, T. (2012). Efek warisan dari interaksi di atas tanah-bawah
10.1603/022.038.0111 tanah. Ekol. Lett.15, 813–821. doi: 10.1111/j.1461-0248.2012.01801.x
Gehring, CA, dan Whitham, TG (2002). 12 Mikoriza-herbivora Kula, AAR, dan Hartnett, DC (2015). Pengaruh simbiosis mikoriza terhadap
interaksi: populasi dan konsekuensi komunitas.Ekol mikoriza. 157:295. herbivora arthropoda di atas tanah di padang rumput tallgrass: dandi tempatpercobaan.
doi: 10.1007/978-3-540-38364-2_12 Ekol Tanaman.216, 589–597. doi: 10.1007/s11258-015-0461-0
Godschalx, AL, Schädler, M., Trisel, JA, Balkan, MA, dan Ballhorn, DJ Lakshmanan, V., Selvaraj, G., dan Bais, HP (2014). Mikrobioma tanah fungsional:
(2015). Semut kurang tertarik pada nektar ekstrafloral tanaman dengan rhizobia solusi bawah tanah untuk masalah di atas tanah.Fisiol Tumbuhan.166,
pengikat nitrogen yang bersimbiosis.Ekologi96, 348–354. doi: 10.1890/14-1178.1 689– 700. doi: 10.1104/pp.114.245811
Guo, X., Petermann, JS, Schittko, C., dan Wurst, S. (2015). Mandiri MacKauer, M. (1996). Dimorfisme ukuran seksual pada tawon parasitoid soliter:
peran organisme bawah tanah dan keanekaragaman kultivar tanaman dalam komunitas pengaruh kualitas tuan rumah.Oikos76, 265–272. doi: 10.2307/3546199 Masters,
legum-rumput.aplikasi Ekol Tanah.95, 1–8. doi: 10.1016/j.apsoil.2015.05.010 Guo, X., GJ (1995). Pengaruh kepadatan herbivora pada tanaman inang
Petermann, JS, Schittko, C., dan Wurst, S. (2016). Nematoda akar-simpul interaksi yang dimediasi antara dua serangga.Ekol. Res.10, 125–133. doi:
(Meloidogyne hapla)dapat memodifikasi efek produktivitas keragaman intraspesifik 10.1007/BF02347934
tanaman positif pada semanggi merah di komunitas rumput semanggi.aplikasi Ekol Tanah. Masters, GJ, Brown, VK, dan Gangga, AC (1993). Interaksi yang dimediasi tanaman
102, 26–35. doi: 10.1016/j.apsoil.2016.02.007 antara herbivora serangga di atas dan di bawah tanah.Oikos66, 148-151. doi:
Hartley, SE, dan Gangga, AC (2009). Dampak jamur simbiosis tanaman pada 10.2307/3545209
herbivora serangga: mutualisme dalam konteks multitrofik.annu. Pdt. Entomol. Masters, GJ, Jones, TH, dan Rogers, M. (2001). Efek yang dimediasi tanaman inang
54, 323–342. doi: 10.1146/annurev.ento.54.110807.090614 dari herbivora akar pada serangga pemangsa benih dan parasitoidnya.Ekologi127,
Harvey, JA (2000). Efek dinamis parasitisme oleh endoparasitoid 246– 250. doi: 10.1007/s004420000569
tawon pada pengembangan dua spesies inang: implikasi untuk kualitas Megali, L., Schlau, B., dan Rasmann, S. (2015). Inokulasi mikroba tanah
inang dan kebugaran parasitoid.Ekol. Entomol.25, 267–278. doi: meningkatkan hasil jagung dan serangan serangga.Agro. Mempertahankan. Dev.35, 1511–1519. doi:
10.1046/j.1365-2311.2000.00265.x 10.1007/s13593-015-0323-0
Harvey, JA, Bezemer, TM, Elzinga, JA, dan Strand, MR (2004). Megias, AG, dan Müller, C. (2010). Bentuk akar herbivora dan detritivora di atas-
Perkembangan endoparasitoid soliterPenghancur mikroplitis:kualitas kumpulan multitrofik tanah melalui efek yang dimediasi tanaman.J.Anim.
host tidak meningkat dengan usia dan ukuran host.Ekol. Entomol.29, 35– Ekol. 79, 923–931. doi: 10.1111/j.1365-2656.2010.01681.x
43. doi: 10.1111/j.0307-6946.2004.00568.x Meyling, NV, dan Eilenberg, J. (2007). Ekologi jamur entomopatogen
Heeren, JR, Steffey, KL, Tinsley, NA, Estes, RE, Niblack, TL, dan Gray, M. Beauveria bassianadanMetarhizium anisopliaedi agroekosistem beriklim sedang:
E. (2012). Interaksi kutu daun kedelai dan nematoda kista kedelai pada galur potensi untuk pengendalian hayati konservasi.Biol. Kontrol43, 145-155. doi:
kedelai tahan dan rentan terpilih.J. Aplikasi Entomol.136, 646–655. doi: 10.1016/j.biocontrol.2007.07.007
10.1111/j.1439-0418.2011.01701.x Bulan, DC, Barnouti, J., dan Younginger, B. (2013). Efek tergantung konteks dari
Heinen, R., Sluijs, M., Biere, A., Harvey, JA, dan Bezemer, TM (2018). mikoriza pada kepadatan herbivora dan parasitisme dalam sistem studi
Komposisi komunitas tanaman tetapi bukan sifat tanaman yang menentukan hasilnya pesisir tritrofik.Ekol. Entomol.38, 31-39. doi: 10.1111/j.1365-2311.2012.01399.x
Nijjer, S., Rogers, KAMI, dan Siemann, E. (2007). Umpan balik tanaman-tanah negatif mungkin Staley, JT, Mortimer, SR, Morecroft, MD, Brown, VK, dan
membatasi persistensi pohon invasif karena akumulasi patogen tanah Master, GJ (2007). Kekeringan musim panas mengubah kompetisi yang
yang cepat. Prok. R. Soc. London. B Biol. Sci.274, 2621–2627. doi: 10.1098/ dimediasi tanaman antara serangga pemakan daun dan akar.Gumpal. Chang.
rspb.2007.0804 Pierre, SP, Dugravot, S., Hervé, MR, Hassan, HM, van Dam, NM, Biol.13, 866– 877. doi: 10.1111/j.1365-2486.2007.01338.x
dan Cortesero, AM (2013). Induksi bawah tanah olehDelia radikumatau fitohormon Thamer, S., Schädler, M., Bonte, D., dan Ballhorn, DJ (2011). Manfaat ganda dari a
mempengaruhi komunitas herbivora di atas tanah pada brokoli yang ditanam di simbiosis bawah tanah: rhizobia pengikat nitrogen meningkatkan pertumbuhan dan
lapangan. Depan. Ilmu Tanaman.4:305. doi: 10.3389/fpls.2013.00305 pertahanan terhadap herbivora spesialis dalam tanaman sianogenik.Tanah
Pieterse, CM, Zamioudis, C., Berendsen, RL, Weller, DM, VanWees, SC, dan Tanaman341, 209–219. doi: 10.1007/s11104-010-0635-4
Bakker, PA (2014). Resistensi sistemik yang diinduksi oleh mikroba menguntungkan.annu. Pdt. Ueda, K., Tawaraya, K., Murayama, H., Sato, S., Nishizawa, T., Toyomasu, T., dkk.
Fitopatol.52, 347–375. doi: 10.1146/annurev-phyto-082712-102340 Pineda, A., Zheng, (2013). Pengaruh jamur mikoriza arbuskular pada kelimpahan serangga pemakan
SJ, van Loon, JJ, Pieterse, CM, dan Dicke, M. (2010). daun dan musuh alaminya.aplikasi Entomol. Zool.48, 79-85. doi:
Membantu tanaman mengatasi serangga: peran mikroba tular tanah yang bermanfaat. 10.1007/s13355-012-0155-1
Tren Tanaman Sci.15, 507–514. doi: 10.1016/j.tplants.2010.05.007 Vandegehuchte, ML, De La Peña, E., dan Bonte, D. (2010). Interaksi
Pineda, A., Kaplan, I., dan Bezemer, TM (2017). Mikrobioma tanah kemudi antara herbivora akar dan pucukAmmophila arenariadi laboratorium tidak
untuk menekan hama serangga di atas tanah.Tren Tanaman Sci.22, 770–778. doi: diterjemahkan ke dalam kelimpahan berkorelasi di lapangan.Oikos119, 1011–
10.1016/j.tplants.2017.07.002 1019. doi: 10.1111/j.1600-0706.2009.18360.x
Poorter, H., Bühler, J., van Dusschoten, D., Climent, J., dan Postma, JA (2012). Van de Voorde, TF, Ruijten, M., van der Putten, WH, dan Bezemer, TM
Ukuran pot penting: meta-analisis dari efek volume rooting pada pertumbuhan tanaman. (2012). Dapatkah umpan balik tanaman-tanah negatif dariJacobaea
Fungsi. Tumbuhan Biol.39, 839–850. doi: 10.1071/FP12049 vulgaris dijelaskan oleh autotoksisitas?Aplikasi Dasar Ekol.13, 533–541.
Poveda, K., Steffan-Dewenter, I., Scheu, S., dan Tscharntke, T. (2003). Efek dari doi: 10.1016/ j.baae.2012. 08.012
herbivora di bawah dan di atas tanah pada pertumbuhan tanaman, kunjungan bunga dan Van der Putten, WH, Bardgett, RD, Bever, JD, Bezemer, TM, Casper, BB,
set benih.Ekologi135, 601–605. doi: 10.1007/s00442-003-1228-1 Fukami, T., dkk. (2013). Umpan balik tanaman-tanah: tantangan masa lalu, masa kini dan
Poveda, K., Steffan-Dewenter, I., Scheu, S., dan Tscharntke, T. (2005). Efek masa depan.J.Ekol.101, 265–276. doi: 10.1111/1365-2745.12054
dekomposer dan herbivora pada kinerja tanaman dan interaksi tanaman- Varga, S., dan Kytöviita, MM (2010). Dimorfisme gender dan mikoriza
serangga di atas tanah.Oikos108, 503–510. doi: 10.1111/j.0030- simbiosis mempengaruhi pengunjung bunga dan hasil reproduksi
1299.2005. 13664.x di Geranium sylvaticum. Fungsi. Ekol.24, 750-758. doi: 10.1111/
Pozo, MJ, dan Azcon-Aguilar, C. (2007). Mengurai akibat mikoriza j.1365-2435.2010. 01708.x
perlawanan.Curr. pendapat. Tumbuhan Biol.10, 393–398. doi: 10.1016/j.pbi.2007.05.004 Vega, FE, Goettel, MS, Blackwell, M., Chandler, D., Jackson, MA, Keller, S.,
Prabhukarthikeyan, R., Saravanakumar, D., dan Raguchander, T. (2014). dkk. (2009). Entomopatogen jamur: wawasan baru tentang ekologi mereka.Ekol
Kombinasi endofitBasildanBeauveriauntuk pengelolaan Fusariumlayu dan jamur.2, 149–159. doi: 10.1016/j.funeco.2009.05.001
penggerek buah pada tomat.Penanggulangan Hama. Sci.70, 1742-1750. Vega, FE, Meyling, NV, Luangsa-Ard, JJ, dan Blackwell, M. (2012). “Jamur
doi: 10.1002/ps.3719 entomopatogen,” dalamPatologi Serangga, Edn 2,eds FE Vega dan HK
Harga, PW (1991). Hipotesis kekuatan tanaman dan serangan Kaya (Pers Akademik), 171–220. Tersedia online di:
herbivora.Oikos62, 244–251. doi: 10.2307/3545270 https://www.sciencedirect. com/science/book/9780123849847
Ramirez, KS, Knight, CG, de Hollander, M., Brearley, FQ, Constantinides, Vicari, M., Hatcher, PE, dan Ayres, PG (2002). Efek gabungan dari daun dan
B., Kapas, A., dkk. (2018). Mendeteksi pola makroekologi dalam endofit mikoriza pada serangga herbivora.Ekologi83, 2452–2464. doi:
komunitas bakteri di seluruh studi independen tanah global.Nat. 10. 1890/0012-9658(2002)083[2452:CEOFAM]2.0.CO;2
Mikrobiol.3:189. doi: 10.1038/s41564-017-0062-x Vockenhuber, E., Kabouw, P., Tscharntke, T., dan Scherber, C. (2013). Tanaman-
Reidinger, S., Eschen, R., Gangga, AC, Finch, P., dan Bezemer, TM interaksi hewan dalam dua tumbuhan hutan di sepanjang gradien keanekaragaman pohon
(2012). Kolonisasi mikoriza arbuskular, kimia tanaman, dan herbivora dan tumbuhan.Ekol Tanaman. Penyelam.6, 205–216. doi: 10.1080/1755874.2013. 782368
di atas tanahSenecio jacobaea. Acta Oecol.38, 8–16. doi: 10.1016/
j.actao.2011.08.003 Wang, YS, Wen, CY, Chiu, TC, dan Yen, JH (2004). Efek fungisida
Ryalls, JM, Moore, BD, Riegler, M., dan Johnson, SN (2016). iprodione pada komunitas bakteri tanah.ekotoksikol. Mengepung. Saf.59, 127-
Interaksi herbivora di atas-bawah tanah dalam komunitas tumbuhan campuran 132. doi: 10.1016/j.ecoenv.2004.01.008
dipengaruhi oleh pola curah hujan yang berubah.Depan. Ilmu Tanaman.7:345. Wang, C., dan St. Leger, RJ (2007). Adhesi MAD1 dariMetarhizium anisopliae
doi: 10.3389/fpls.2016.00345 menghubungkan adhesi dengan produksi blastospora dan virulensi terhadap serangga,
Saravanakumar, D., Lavanya, N., Muthumeena, B., Raguchander, T., Suresh, S., dan adhesin MAD2 memungkinkan perlekatan pada tanaman.Sel Eukariotik6, 808–816.
dan Samiyappan, R. (2008).Pseudomonas fluorescensmeningkatkan ketahanan dan populasi doi: 10.1128/EC.00409-06
musuh alami pada tanaman padi terhadap hama pelipat daun.J. Aplikasi Entomol. Wang, M., Biere, A., Van der Putten, WH, dan Bezemer, TM (2014). Sekuensial
132, 469–479. doi: 10.1111/j.1439-0418.2008.01278.x efek herbivora akar dan daun pada respon pertahanan tanaman di atas dan
Sasan, RK, dan Bidochka, MJ (2012). Jamur patogen serangga di bawah tanah yang diinduksi dan kinerja serangga.Ekologi175, 187–198.
Metarhizium robertsii (Clavicipitaceae) juga merupakan endofit yang merangsang doi: 10.1007/s00442-014-2885-y
perkembangan akar tanaman.Saya. J. Bot.99, 101–107. doi: 10.3732/ajb.1100136 Putih, TCR (1969). Indeks untuk mengukur stres pohon akibat cuaca
Senthilraja, G., Anand, T., Durairaj, C., Kennedy, JS, Suresh, S., Raguchander, T., terkait dengan wabah psyllids di Australia.Ekologi50, 905–909.
dkk. (2010). Konsorsium mikroba baru yang mengandung jamur doi: 10.2307/1933707
entomopatogen,Beauveria bassianadan rhizobakteri pemacu pertumbuhan Putih, JA, dan Andow, DA (2006). Modifikasi habitat berkontribusi
tanaman, Pseudomonas fluorescensuntuk pengelolaan simultan pengorok resistensi asosiasional antara herbivora.Ekologi148, 482–490.
daun dan penyakit busuk kerah pada kacang tanah.Ilmu Biokontrol. doi: 10.1007/s00442-006-0388-1
teknologi.20, 449– 464. doi: 10.1080/09583150903576949 Wolfe, BE, Suami, BC, dan Klironomos, JN (2005). Efek dari
Soler, R., Schaper, SV, Bezemer, T., Cortesero, AM, Hoffmeister, TS, mutualisme bawah tanah pada mutualisme di atas tanah.Ekol. Lett.8, 218–223. doi:
Van der Putten, WH, dkk. (2009). Pengaruh kehadiran dan penataan ruang 10.1111/j.1461-0248.2004.00716.x
serangga bawah tanah pada seleksi tanaman inang serangga di atas Wondafrash, M., Van Dam, NM, dan Tytgat, TO (2013). Tanaman
tanah: studi lapangan.Ekol. Entomol.34, 339–345. doi: 10.1111/j.1365- respon terinduksi sistemik memediasi interaksi antara nematoda parasit
2311.2008. 01082.x akar dan serangga herbivora di atas tanah.Depan. Ilmu Tanaman.4:87. doi:
Soler, R., Van der Putten, WH, Harvey, JA, Dokter Hewan, LE, Dicke, M., dan 10.3389/fpls.2013.00087
Bezemer, TM (2012). Efek herbivora akar pada interaksi multitrofik di Wubs, EJ, van der Putten, WH, Bosch, M., dan Bezemer, TM (2016). Tanah
atas tanah: pola, proses, dan mekanisme.J. Kimia. Ekol.38, 755–767. inokulasi mengarahkan pemulihan ekosistem terestrial.Nat. Tanaman2:16107. doi:
doi: 10.1007/s10886-012-0104-z 10.1038/nplants.2016.107
Wurst, S., Van Dam, NM, Monroy, F., Biere, A., dan Van der Putten, WH Pernyataan Benturan Kepentingan:Para penulis menyatakan bahwa penelitian
(2008). Variasi intraspesifik dalam pertahanan tanaman mengubah efek herbivora dilakukan tanpa adanya hubungan komersial atau keuangan yang dapat
akar pada kimia daun dan kerusakan herbivora di atas tanah.J. Kimia. Ekol.34, ditafsirkan sebagai potensi konflik kepentingan.
1360– 1367. doi: 10.1007/s10886-008-9537-9
Younginger, B., Barnoti, J., dan Bulan, DC (2009). Efek interaktif dari Hak Cipta © 2018 Heinen, Biere, Harvey dan Bezemer. Ini adalah artikel
jamur mikoriza, cekaman garam, dan kompetisi herbivoraBaccharis halimifolia. akses terbuka yang didistribusikan di bawah ketentuan Lisensi Atribusi
Ekol. Entomol.34, 580–587. doi: 10.1111/j.1365-2311.2009.01105.x Creative Commons (CC BY). Penggunaan, distribusi atau reproduksi di
Zehnder, G., Kloepper, J., Yao, C., dan Wei, G. (1997). Induksi sistemik forum lain diperbolehkan, asalkan penulis asli dan pemilik hak cipta
resistensi mentimun terhadap kumbang mentimun (Coleoptera: Chrysomelidae) dikreditkan dan publikasi asli dalam jurnal ini dikutip, sesuai dengan praktik
oleh rhizobakteri pemacu pertumbuhan tanaman.J. Ekonomi. Entomol.90, 391– akademik yang diterima. Penggunaan, distribusi, atau reproduksi tidak
396. doi: 10.1093/jee/90.2.391 diizinkan yang tidak mematuhi ketentuan ini.

Potensi Nematoda Entomopatogen Sebagai Agen Hayati Serangga

Diunggah oleh

Informasi Dokumen

Hak Cipta

Format Tersedia

Bagikan dokumen Ini

Bagikan atau Tanam Dokumen

Opsi Berbagi

Apakah menurut Anda dokumen ini bermanfaat?

Apakah konten ini tidak pantas?

Hak Cipta:

Format Tersedia

Potensi Nematoda Entomopatogen Sebagai Agen Hayati Serangga

Diunggah oleh

Hak Cipta:

Format Tersedia

Diterjemahkan dari bahasa Inggris ke bahasa Indonesia - www.onlinedoctranslator.

Pengaruh Organisme Tanah Terhadap

Universitas Montana, Amerika Serikat

bagian dari jurnal

Tumbuhan-Serangga di Atas Tanah di

secara langsung (misalnya,Thamer et al., 2011) dan tidak langsung (Godschalx

Pengaruh Rhizobakteri Pemacu Pertumbuhan Pengaruh Jamur Ectomycorrhizal (EMF)

Efek pada herbivora

REFERENSI komposisi komunitas serangga di atas tanah.Ekologi87, 2002–2013. doi:

253–263. doi: 10.1111/j.1461-9555.2005.00268.x 10.1111/j.1461-0248.2006.00953.x

Anda mungkin juga menyukai